ECOLOGA

Botanical Sciences 91 (3): 349-356, 2013

BIOLOGA FLORAL DE MAMMILLARIA HUITZILOPOCHTLI,

UNA ESPECIE RARA QUE HABITA ACANTILADOS

ALEJANDRO FLORES-MARTNEZ1,2, GLADYS I. MANZANERO M.1, JORDAN GOLUBOV2

Y MARA C. MANDUJANO3,4
1

Centro Interdisciplinario de Investigacin para el Desarrollo Integral Regional,

Instituto Politcnico Nacional Santa Cruz Xoxocotln, Oaxaca, Mxico
2
Universidad Autnoma Metropolitana Xochimilco. Mxico, D.F. Mxico
3
Depto. Ecologa de la Biodiversidad, Instituto de Ecologa,
Universidad Nacional Autnoma de Mxico, Mxico, D.F., Mxico
in memoriam
4
Autor para la correspondencia: mcmandu@ecologia.unam.mx

Resumen: La produccin de semillas y el reclutamiento en las especies dependen en parte de factores reproductivos, tales como
el comportamiento floral, la fenologa de la floracin, la produccin de gametos y nctar, los sistemas de cruzamiento y de apareamiento, y la densidad poblacional. En este trabajo se estudia la biologa floral, produccin de nctar y polinizacin de Mammillaria
huitzilopochtli D.R.Hunt en condiciones ex situ para sentar las bases que pueden ayudar a determinar el riesgo de extincin de la
especie dado su sistema de apareamiento y xito reproductivo. La floracin de M. huitzilopochtli abarca cuatro meses (septiembre
a diciembre), de antesis diurna, con longevidad por flor de alrededor de seis das, se present baja la produccin de nctar (2.02 l)
y ste slo se detect en el 39% de las flores. La especie presenta un sistema de entrecruza xengamo facultativo, con una relacin
polen:vulo de 1,048. La produccin de semillas por fruto es variable y baja con relacin al nmero de vulos promedio (35%).
Existen muy pocos trabajos de biologa floral en el gnero Mammillaria, pero al compararla con otras cactceas, el comportamiento
floral es similar a las especies de polinizacin melitfila como Echinocactus, Grusonia y Opuntia. La longevidad floral es la ms
prolongada de las reportadas y, el dimorfismo en la produccin de nctar y el asentamiento de frutos vacos no se haba registrado
para esta especie. El sistema de apareamiento xengamo facultativo y el entrecruzamiento son frecuentes en las cactceas raras y
en peligro de extincin. Su condicin de xengama, la amplia varianza en el nmero de semillas por fruto y la incapacidad para
clonar incrementa su riesgo.
Palabras clave: biologa floral, cactceas, especies raras, sistemas de cruzamiento.
Abstract: Seed production and the recruitment of new individuals are in part related to reproductive traits such as floral behaviour,
phenology, production of sexual gametes, nectar, mating and breeding systems, and population densities. We studied the floral biology, nectar production, and pollination of Mammillaria huitzilopochtli D.R.Hunt in ex situ conditions to provide support that can
be used to determine extinction risk of the species given its breeding system and reproductive success. Flowering of M. huitzilopochtli covers a four month period (September to December), with diurnal anthesis and a floral longevity of around six days. Nectar
production was low (2.02 l) and found in 39% of sampled flowers. The species presents a facultative outcrossing breeding system,
with a ovule:polen ratio of 1,048. Seed set was highly variable and low (35%) if compared with the mean number of ovules. There
are few treatments on floral biology of Mammillaria, but comparing with other Cactaceae, floral behaviour was similar to other bee
pollinated species such as Echinocactus, Grusonia, and Opuntia. Floral longevity is longer than reported for other Cactaceae and
both the presence of dimorphic nectar production and empty fruits had not been reported previously. The facultative xenogamous
breeding system and outcrossing mating system are common in rare cactus species. This condition coupled with the variation in
seed set and lack of clonal propagation adds factors towards risk.
Key words: breeding systems, cacti, floral biology, rarity.

as cactceas que habitan en zonas ridas generalmente

presentan poco (o nulo en algunos aos) reclutamiento
de nuevos individuos por va sexual (Franco y Nobel, 1989;

Mandujano et al., 2001; 2007). Este fenmeno puede deberse a una limitada o insuficiente produccin de semillas
relacionada con varios aspectos del sistema reproductivo.
349

ALEJANDRO FLORES-MARTNEZ ET AL.

La cantidad de semillas producidas puede depender del sistema de cruzamiento, del sistema de apareamiento y de la
densidad poblacional (Schemske et al., 1994; Kunin, 1997;
Gigon et al., 2000), as como del nmero de vulos disponibles y la probabilidad de su polinizacin (Orians, 1997).
Adems, los factores como la composicin gentica de la
especie, ausencia o ineficiencia de polinizadores, tambin
juegan un papel importante en el xito reproductivo (Mandujano et al., 1996; Gaston y Kunin, 1997; Kunin, 1997;
Orians, 1997; Pimienta-Barrios y del Castillo, 2002). Las
principales causas del bajo reclutamiento pueden analizarse
por medio del estudio de la biologa floral de estas especies,
ya que permite conocer el papel de los factores proximales
que afectan la produccin de semillas.
Algunos autores proponen tendencias evolutivas de las
especies raras de acuerdo a factores de la biologa floral,
como son el sistema de cruza y el sistema de apareamiento (Richards, 1986; Martnez-Peralta y Mandujano, 2011).
Existen tres tipos principales de sistemas de cruza: autocruza, entrecruza y mixto; y cinco tipos de sistemas de apareamiento con relacin al cociente polen:vulo, que son
cleistgamo, autgamo (obligado o facultativo) y xengamo (obligado o facultativo; Cruden, 1977). En las especies
raras se propone que los sistemas de apareamiento de autogamia se presentan cuando es baja la densidad poblacional;
en contraste, la xenogamia se presenta con altas densidades
poblacionales (Karron, 1997). Otros autores sugieren que
las especies raras tienen mecanismos que incrementan el
nmero de polinizadores si su sistema de apareamiento es
xengamo mediado por polinizadores generalistas, como el
nmero de flores abiertas por da, tiempo de vida de cada
flor y cantidad de polen o nctar, entre otros (Gaston y Kunin, 1997; Orians, 1997).
El tipo de sistema de apareamiento de la especie se determina de manera indirecta con el nmero de vulos y granos
de polen por flor, as como el nmero de frutos y semillas
producidas en experimentos de polinizacin controlada
(Dafni, 1992; Kearns e Inouye, 1993; Pimienta-Barrios y
del Castillo, 2002). Estas variables aportan evidencia en
torno al tipo de apareamiento predominante. Cruden (1977)
us la relacin polen:vulo, bajo el supuesto de que las especies que son autgamas no necesitan producir una gran
cantidad de polen, mientras que las especies xengamas s
lo requieren, para estimar el sistema de apareamiento. Dafni
(1992) utiliza un ndice que mide la tasa de incompatibilidad (Incompatibility System Index, ISI) por medio de la
proporcin del nmero de frutos producidos por autocruza y
el nmero de frutos producido por entrecruza.
Dentro de los atributos florales que determinan la eficiencia del sistema reproductivo est la produccin de nctar.
Algunos autores sugieren que, considerando que el nctar es
una sustancia que no forma parte del sistema reproductivo
de la planta y que slo es una recompensa para los polinizadores, puede existir una correlacin entre la cantidad y ritmo
350

de produccin de nctar con la demanda y comportamiento

de los polinizadores: si el nctar es muy importante en la
interaccin planta-polinizador, es de esperarse una relacin
coevolutiva entre ellos, lo que induce a que las caractersticas del nctar tiendan a ser similares cuando las plantas tienen polinizadores especficos de taxa similar (Dafni, 1992;
Kearns e Inouye, 1993).
Por otro lado, el efecto que tiene la densidad poblacional en el tipo de sistema de cruzamiento de especies raras
casi no se ha estudiado experimentalmente. Kunin (1997) y
Orians (1997) mencionan una posible tendencia de las especies raras hacia la autogamia a que se vea favorecida la
ocurrencia de mecanismos de reproduccin clonal debida
a su baja densidad (lo cual no atrae polinizadores); sin embargo, esta tendencia no siempre se cumple debido a que
la rareza no depende solamente del factor densidad (Rabinowitz et al., 1986). Algunos estudios sugieren que las especies raras que tienen xenogamia obligada (y polinizadas por
insectos), estn relacionadas positivamente con la densidad
poblacional, ya que los insectos pueden hacer los recorridos
entre plantas, lo que reduce el gasto energtico, mientras
que a bajas densidades poblacionales puede predominar la
autopolinizacin (en la que no intervienen los insectos) o la
geitonogamia (Orians, 1997). Otros estudios sugieren que
algunos tipos de especies raras con baja abundancia, densidad o rea de distribucin, generalmente no tienen especies
florvoras asociadas a ellas, lo que permite que se presente
una tendencia hacia flores de larga vida, polinizadores generalistas y una menor eficiencia en la transferencia de polen
(Karron, 1997; Orians, 1997).
Mammillaria huitzilopochtli es una cactcea globosa endmica del Valle de Cuicatln. La especie est considerada
como sujeta a proteccin especial (Pr) en la Norma Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2001; SEMARNAT, 2002). La densidad poblacional de la especie va desde
3,850 ind./ha hasta 900 ind./ha, y su actual rea de distribucin est sujeta a diferentes grados de perturbacin humana.
En este trabajo se estudi su biologa floral para determinar los factores que influyen en la produccin de semillas y
garantizan el reclutamiento de nuevos individuos. Con este
objetivo se determin el comportamiento floral, la fenologa
de la floracin, produccin de vulos, polen y nctar, y se
evaluaron los sistemas de cruzamiento y de apareamiento
de la especie. Los datos de este estudio tambin permiten
sugerir la posibilidad de una relacin con algunas variables
poblacionales (como su bajo nivel de reclutamiento o produccin insuficiente de semillas), as como relacionar estos
comportamientos florales como consecuencia de su rareza y
vulnerabilidad.
Mtodos
Comportamiento floral y fenologa de la floracin. Los
individuos usados en el estudio fueron plantas reproductiBotanical Sciences 91 (3): 349-356, 2013

BIOLOGA FLORAL DE MAMMILLARIA HUITZILOPOCHTLI

vas establecidas en el vivero del Jardn Botnico Regional

Cassiano Conzatti del CIIDIR (Centro Interdisciplinario
de Investigacin para el Desarrollo Integral Regional) IPN
Unidad Oaxaca (JB). Las plantas se colocaron al exterior
para permitir la llegada de polinizadores. Todas son plantas procedentes de dos poblaciones de estudio de Mammillaria huitzilopochtli y tienen tamaos que corresponden a
los adultos maduros y viejos desde 4.1 a 10 cm de altura.
En esta especie, las categoras reproductivas se inician
de tallas muy pequeas (2 cm de altura) y el nmero de
estructuras reproductivas decrece con el tamao (menor
en adultos de 7 a 10 cm de altura). Independientemente
del tamao, la contribucin percpita al reclutamiento de
plntulas, dada por un individuo reproductivo a lo largo
de su vida en las diferentes categoras de ciclo de vida, es
reducida (Flores Martnez et al., 2010). Las poblaciones
de origen estn localizadas en el Valle de Cuicatln, en un
sitio perturbado (PDS, 17 48 41 latitud norte, 96 57
50 longitud oeste, en altitudes de 750 a 900 m s.n.m.),
y otra poblacin establecida en un sitio ms conservado
(PCS, 17 54 19 latitud norte, 96 57 56 longitud oeste,
en altitudes de 600 a 750 m s.n.m., Flores Martnez et al.,
2010). Las plantas, en condiciones naturales, se encuentran
en pendientes pronunciadas, por lo que la manipulacin y
observacin se hizo ex situ. Las flores de cada individuo se
marcaron, se registr en cada caso la fecha de apertura de
la flor, fecha de inicio y trmino de produccin de polen y
de receptividad del gineceo, y la fecha del cierre de la flor.
Cada da tambin se registr el tiempo de apertura de las
flores. Con estos datos se estim el tipo de apertura de flor
(diurna o nocturna), la longevidad floral (en das) por flor y
por individuo. La produccin total de flores y el tiempo de
duracin del periodo de floracin por individuo se estim
en el ao 2003 (N = 7) y en el 2006 (N = 9). Diferencias
entre la duracin de flores por individuo y la produccin
de flores por individuo entre aos se analizaron por medio de Kruskal-Wallis, adems de una correlacin entre la
produccin de flores (nmero de flores) y el periodo de
floracin (en das) de cada planta.
Recompensas florales: produccin de nctar. La produccin
de nctar se midi en 82 flores embolsadas, elegidas al azar
de las plantas establecidas en el vivero (N = 7, plantas en
2003 y N = 9 en 2006). Estas flores ya se encontraban en su
fase de produccin de polen (con uno a dos das de vida).
Para la medicin del volumen de nctar se utilizaron micropipetas con volumen de 2 l. El volumen de nctar se
midi un da por flor, ya sea el primer o segundo da de vida
de la flor, dependiendo del inicio de la fase de produccin
de polen, entre las 13:00 y las 15:00 h. La medicin de nctar se efectu utilizando el mtodo del volumen acumulado
(una sola toma de nctar N = 74 flores). Una prueba piloto
sugera la ausencia de reemplazo de nctar, pero tambin se
incluy una prueba seriada de produccin de nctar (en tres
Botanical Sciences 91 (3): 349-356, 2013

ocasiones 10:00, 13:00 y 15:00 h durante el mismo da, N =

8 flores nicamente en 2003; Kearns e Inouye, 1993).
Sistema de apareamiento. Para evaluar el sistema de apareamiento (Cruden, 1977) se utilizaron el nmero de vulos,
anteras y granos de polen por flor (N = 10 flores al azar en
cuatro individuos) en flores excluidas de polinizadores durante la floracin de 2004. Con estos datos se determin el
promedio de vulos por flor y la relacin polen:vulo. Cada
ovario y antera se incluyeron en 2 ml de solucin jabonosa.
Una vez en suspensin, las estructuras se contaron en hemacitmetro de una muestra de 25 l. El total de granos de
polen fue calculado a partir del nmero de anteras por flor,
as como por el factor de dilucin (Kearns e Inouye, 1993).
Finalmente se estim la proporcin polen:vulo (Cruden,
1977) para determinar el sistema de apareamiento.
Sistema de cruzamiento. La evaluacin del sistema de cruzamiento se hizo usando cruzas controladas con cuatro tratamientos (autocruza forzada, autocruza natural, geitonogamia
y entrecruza forzada), y un control (entrecruza natural). Los
tratamientos se aplicaron a 229 flores reproductivas (N = 13),
establecidas en el vivero del JB en 2005. En los tratamientos de autocruza forzada, geitonogamia y entrecruza forzada
se cortaron estambres con polen maduro para su aplicacin
en el estigma receptivo de la flor: en el caso de autocruza
forzada (N = 15) el polen de la misma flor, en el caso de las
cruzas geitonogmicas (N = 15) el estambre fue de otra flor
pero de la misma planta, y en el caso de la entrecruza forzada
(N = 3) el estambre era de otra flor y de otro individuo. El
estigma se consider como receptivo cuando estaba abierto
y con superficie pegajosa (los lbulos del estigma se separan
o abren de manera similar a la apertura de los segmentos del
perianto; varios das el estigma permanece cerrado). Una vez
efectuadas las cruzas, las plantas fueron emasculadas de su
porcin masculina y cubiertas con bolsas de tul para evitar
la entrada de polinizadores. La hora promedio en la que se
polinizaron las flores fue a las 13:00 h.
En las flores donde se evalu la autocruza natural (no
forzada) (N = 196), para impedir la accin de los polinizadores las plantas fueron cubiertas con bolsas de tela fina de
mosquitero antes de iniciar el periodo de floracin. La evaluacin de la cruza natural (control) se efectu en los frutos
de los individuos del JB que se encontraban en la coleccin
de plantas vivas y expuestas al aire libre, y a posibles polinizadores (N = 81 frutos en 13 plantas). Finalmente, se hizo
una comparacin de los promedios de semillas de los frutos
colectados en campo de las poblaciones establecidas en el
Valle de Cuicatln in situ, con los provenientes de la coleccin del JB. En todos los tipos de cruzas se revis si haba
produccin de frutos. Los frutos formados se colectaron y se
cont el nmero de semillas.
Se calcul el ndice de incompatibilidad (ISI) por medio
de la relacin entre el nmero de frutos producidos por auto351

ALEJANDRO FLORES-MARTNEZ ET AL.

fecundacin dividido entre el nmero de frutos producidos

por entrecruza, donde un valor menor a 0.2 implica una especie casi xengama obligada (Dafni, 1992).
Resultados
Comportamiento floral y fenologa de la floracin. Mammillaria huitzilopochtli florece una vez al ao, en los meses de septiembre a diciembre. Las flores son hermafroditas ciatiformes homgamas y diurnas con hora de apertura
variable, principalmente entre las 10:00 y las 12:00 horas,
y cierran entre las 17:00 a 19:00 horas. La longevidad de
las flores vara de uno hasta ms de seis das. El anlisis de
Kruskal-Wallis indic que no hubo diferencia significativa
entre estas longevidades promedio en ambos aos (2003:
2 = 3.5263, gl = 3, P = 0.3175; 2006: 2 = 4.2424, gl = 3,
P = 0.2364). La mayora de las flores duraron de entre 3 y 8
das (5% de 1 a 2 das, 28% de 3 a 5 das, 50% de 6 a 8 das
y el 5% ms de 8 das). En todos los casos hubo produccin
constante de polen; sin embargo, el gineceo nicamente fue
receptivo de 1 a 2 das.
La productividad de flores (nmero de flores producidas)
y el tiempo (en das) del periodo de floracin por individuo
fue variable en los dos aos muestreados (Figura 1), pero no
se present una diferencia significativa entre aos y la produccin de flores por planta (2 = 0.1811, gl = 1, P = 0.6704),
ni en el tiempo de floracin (2 = 0.8119, gl = 1, P = 0.3676).
Sin embargo, hubo una correlacin entre el nmero total de

Figura 1. Nmero de flores producidas y tiempo de floracin por

planta en 2003 y 2006. Las barras oscuras indican el total de flores
producidas por planta. Las barras claras indican el tiempo de floracin en das.

352

flores que produjo cada planta con el nmero de das que dur
su periodo de floracin (r = 0.604; r2 = 0.36; F1,21 = 12.08;
P = 0.0023, Figura 2). No todos los individuos tuvieron
flores todos los aos, independientemente de su tamao.
El amplio periodo de floracin de cada planta, aunado al
nmero de flores por planta, abre la posibilidad hacia la geitonogamia.
Recompensas florales: produccin de nctar. Mammillaria
huitziliopochtli tiene un sistema dimrfico de produccin de
nctar al nivel de individuo y al nivel de flores. Algunos individuos slo tuvieron flores sin nctar y, en un mismo individuo se presentaron flores con y sin nctar. Slo se encontr nctar en 39.2% de las flores muestreadas. De las flores
que tuvieron nctar, el promedio de produccin en pie fue
de 2.02 ( 1.01) l. La produccin de nctar al parecer no es
continua, ya que en las tomas seriadas no hubo produccin
a lo largo del da, lo que implica la ausencia del reemplazo
de nctar (nectar replenishment).
Sistema de apareamiento. Las flores tienen en promedio
92.3 anteras ( 4.93, N = 10) y un promedio de 114,523 granos de polen por flor ( 102,158; N = 10 flores). En contraste, la cantidad de vulos por flor es tres rdenes de magnitud
menor (promedio = 111 16.5, N = 10), la razn polen:
vulo estimada es de 1,048, que corresponde a la categora
de xengamo facultativo a xengamo, de acuerdo a la clasificacin de Cruden (1977).
Sistema de cruzamiento. En los experimentos de autocruza
forzada (N = 15 flores, de los cuales se formaron 10 frutos)
y autocruza natural (N = 196, de los cuales se formaron 176
frutos), se present alta produccin de frutos (66.66% en

Figura 2. Relacin entre el nmero de flores y la duracin del

periodo de floracin por planta; datos de 2003 y 2006 (y = 22.24 +
0.593 x; r = 0.604; r2 = 0.36; P = 0.0023).
Botanical Sciences 91 (3): 349-356, 2013

BIOLOGA FLORAL DE MAMMILLARIA HUITZILOPOCHTLI

autocruza forzada y 89.79% en autocruza natural). Slo dos

frutos de autocruza natural tuvieron semillas (1.13%), los
frutos formados en este tratamiento contuvieron 1 y 17 semillas. En los experimentos de geitonogamia hubo produccin de frutos (N = 9, 60%), pero ningn fruto tuvo semillas
(todos fueron frutos vanos), lo que corrobora la limitante
gentica de produccin de semillas entre vulos y polen del
mismo individuo. En los experimentos de entrecruza forzada y cruza natural (control) todas las flores formaron frutos
y tuvieron semillas, pero con amplia diferencia en el nmero
de semillas por fruto (promedio = 38.3 38.4). En relacin
con los frutos colectados en campo, tuvieron un menor promedio de semillas por fruto que los individuos establecidos
en el jardn botnico, pero la diferencia no fue significativa
(2 = 1.0263, gl = 1, P = 0.311). El valor de ISI (0.01) indica
que Mammillaria huitzilopochtli es una especie casi xengama obligada.
Discusin
En la familia Cactaceae se presentan diferentes periodos de
floracin. Por ejemplo, especies que florecen todo el ao
(p. ej. Echinocactus, Escontria, Melocactus, Praecereus,
Stenocereus, Weberbauerocereus y Weberocereus; Nassar
et al., 1997; Godnez-lvarez et al., 2003; Nassar y Ramrez, 2004; Oaxaca-Villa et al., 2006; Jimnez-Sierra et al.,
2007; Mandujano et al., 2010); en los meses secos del ao,
al inicio de la primavera (p. ej. Echinocereus pulchellus var.
pulchellus, Ferocactus histrix, Mammillaria crucigera y M.
oteroi (del Castillo, 1988, Contreras y Valverde, 2002; Navarro y Flores, 2002, Martnez et al., 2004), o en verano
(p. ej. Carnegiea, Cephalocereus, Echinocereus, Echinomastus, Ferocactus, Hylocereus, Lophocereus, Neobuxbaumia, Opuntia, Pachycereus, Pilosocereus, Polaskia, Stenocereus; Steenbergh y Lowe, 1969; Mandujano et al., 1996;
Valiente-Banuet et al., 1996, 1997; Nassar et al., 1997;
Casas et al., 1999; Rojas-Martnez et al., 1999; Godnezlvarez et al., 2003; Mandujano et al., 2010). El perodo de
floracin de M. huitzilopochtli es a fines de la temporada de
lluvias, comportamiento similar al de algunas columnares
y arbustivas de los gneros Cereus, Myrtillocactus, Opuntia, Pachycereus, Pilosocereus, Selenicereus y Stenocereus
(Pimienta-Barrios y del Castillo, 2002; Mandujano et al.,
2010) y diferente a las Mammillaria estudiadas del Valle
de Tehuacn. Este perodo de floracin probablemente est
relacionado con la cantidad de agua en los tejidos suculentos, que permite la formacin de estructuras reproductivas
al iniciarse la temporada de sequa (Pimienta-Barrios y del
Castillo, 2002), ya que el hbitat limita la formacin de suelo y la capacidad de retencin de humedad.
En cactceas, se ha reportado una amplia variacin en
los horarios de antesis, aparentemente relacionada con el
sndrome de polinizacin. En Mammillaria huitzilopochtli
la antesis es diurna y parece que responde a la incidencia
Botanical Sciences 91 (3): 349-356, 2013

directa de la luz solar. Comportamiento similar a la especie

de este estudio en la apertura floral lo presentan algunas
cactceas como Ariocarpus fissuratus (Martnez-Peralta
y Mandujano, 2011), Escontria chiotilla (Oaxaca-Villa et
al., 2006), Ferocactus histrix (del Castillo, 1994) y Opuntia rastrera (Mandujano et al., 1996). El horario de antesis
parece estar relacionado con el sndrome de polinizacin
de las especies, especialmente cuando existe algn agente
polinizador especfico (que es el caso de las cactceas columnares de antesis nocturna), mientras que las especies
que tienen varios polinizadores generalistas o sndromes
melitfilos son predominantemente diurnas (Mandujano et
al., 1996, 2010; Johnson y Steiner, 2000). An se desconocen los polinizadores de M. huitzilopochtli; sin embargo,
se ha visto abejas y avispas pequeas como visitantes.
En cuanto a la longevidad floral, la informacin disponible en las cactceas indica que predominan las especies con flores de un solo da de vida (Mandujano et al.,
2010), como Hylocereus undatus (Valiente-Banuet et al.,
2007), uno a dos das como en Opuntia (del Castillo, 1994;
Mandujano et al., 1996) o hasta tres das en Ariocarpus
fissuratus (Martnez-Peralta y Mandujano, 2011). Si bien
las flores de Ferocactus histrix duran activas de 4 a 6 das
(del Castillo, 1994), pocas especies tienen flores con un
periodo de vida tan largo como Mammillaria huitzilopochtli, con un promedio de 6 a 7 das, y con una longevidad
floral que puede alcanzar 25 das. De acuerdo al criterio
de Karron (1997) y Orians (1997), la longevidad floral en
especies raras, xengamas y con rea geogrfica restringida, generalmente puede desarrollar una adaptacin hacia
flores de larga vida para facilitar la polinizacin. Sin embargo, no toda la evidencia apunta a este fenmeno; por
ejemplo, se ha reportado que la florivora reduce hasta en
50% las flores producidas por A. fissuratus, que tienen una
longevidad hasta de 3 das (Martnez-Peralta y Mandujano,
2011). Tambin se ha propuesto que en la transferencia de
polen, en especies con flores longevas, predominan los polinizadores generalistas, es difcil que se presente una asociacin mutualista obligada (Johnson y Steiner, 2000). Es
probable que los polinizadores de M. huitzilopochtli sean
generalistas, ms que una presin selectiva fuerte por parte
de florvoros. En las cruzas experimentales efectuadas en el
JB y en las flores cuyo estigma estuvo receptivo por ms de
un da, una vez que se haba efectuado la polinizacin manual al da siguiente, an estaba receptivo el estigma. Esto
puede ser una adaptacin ante la falta de polinizadores, ya
que si se incrementa el tiempo de receptividad del estigma,
incluso cuando las flores ya han sido polinizadas, es ms
factible que se efecte e incremente el nmero de vulos
polinizados en las flores de esta especie; a diferencia de M.
grahamii, donde la polinizacin reduce la longevidad floral
(Bowers, 2002).
En cuanto al xito reproductivo, Godnez-lvarez et al.
(2003) mencionan que el nmero de semillas vara de acuer353

ALEJANDRO FLORES-MARTNEZ ET AL.

do a la forma de vida de la cactcea, en las columnares es

mayor de 1,000 y en las globosas menores a 100 semillas.
La amplia variacin en el nmero de semillas por fruto que
se encontraron en Mammillaria huitzilpochtli, a pesar de la
elevada longevidad de sus flores, puede deberse a la escasez
de polinizadores por estar en condiciones ex situ, aunque el
nmero de semillas de polinizaciones cruzadas es igual a la
encontrada en condiciones naturales (Flores Martnez et al.,
2010). La dependencia de polinizadores generalistas, con su
consecuente menor eficiencia en la transferencia de polen,
incrementa la posibilidad de que un polinizador que la visite
pase por flores de otras especies antes de que vuelva a visitar
una flor de esa especie, con su consiguiente prdida de polen
en la fase de transportacin o acarreo (Richards, 1986; Johnson y Steiner, 2000). Algunas especies del gnero Mammillaria producen muchas semillas, como M. magnimamma con
un promedio de 93 semillas por fruto (Valverde et al., 2004),
mientras que otras especies como M. crucigera producen menos semillas (promedio de 20 semillas por fruto; Contreras
y Valverde, 2002), aunque no se menciona el promedio de
vulos por flor en ambos estudios y la transferencia de polen
no se ha evaluado en ninguna especie de Mammillaria.
La produccin de nctar en Mammillaria huitzilopochtli
es escasa, en un porcentaje cercano a la tercera parte de las
flores y con cantidad variable de una flor a otra. Si bien algunas especies de cactceas globosas producen mucho nctar,
como Melocactus curvispinus (Nassar y Ramrez, 2004),
otras especies producen poco o nulo, como Hylocereus undatus (Valiente-Banuet et al., 2007). La produccin escasa
o nula de nctar establece dos posibilidades: (1) el polen es
la principal recompensa para los polinizadores y el nctar
funge una funcin secundaria o, (2) una estrategia de engao por el costo energtico asociado a la produccin de
nctar. Este fenmeno es poco estudiado en Mammillaria
y representa una fase importante de la interaccin con sus
visitantes florales.
El nmero de vulos por flor (con un promedio de 111)
indica que en Mammillaria huitzilopochtli es bajo en relacin a otras especies de cactceas de forma globosa, como
Melocactus curvispinus, que tiene entre 350 y 400 vulos
por flor (Nassar y Ramrez, 2004). Pimienta-Barrios y del
Castillo (2002) mencionan que el nmero de vulos por
flor es muy variable, de 150 a 400 en Opuntia ficus-indica,
de 388 a 406 en O. robusta, ms de 1,000 en Stenocereus
queretaroensis y cerca de 7,200 en Hylocereus undatus. En
cambio, el nmero de granos de polen es elevado pero consistente con lo reportado para otras especies en Cactaceae.
Pimienta-Barrios y del Castillo (2002) reportan que en el
gnero Opuntia el nmero de granos de polen por flor vara
desde 160,000 en O. rastrera hasta 330,000 para O. robusta.
La relacin polen:vulo de M. huitzilopochtli corresponde a
la categora de xengama facultativa (Cruden, 1977; Dafni,
1992; Kearns e Inouye, 1993). Esta relacin de polen:vulo es muy variable en Cactaceae, por ejemplo de 400:1 en
354

M. curvispinus (Nassar y Ramrez, 2004), de 400:1 a 800:1

en varias especies del gnero Opuntia; de 300:1 a 1,050:1
en Pilosocereus, Stenocereus y Subpilocereus (PimientaBarrios y del Castillo, 2002). Dafni (1992) menciona que
un nmero elevado en la relacin polen:vulo est asociado
con plantas polinizadas por polinizadores generalistas. Cruden (1977) por otro lado, sugiere que altos valores polen:
vulo indican un sistema de apareamiento xengamo facultativo, lo cual coincide con lo observado para la especie.
En Mammillaria huitzilopochtli puede presentarse la tendencia evolutiva citada por Orians (1997), en donde la flor
ofrece ms recursos para atraer polinizadores que las flores
vecinas de otra especie. Mammillaria huitzilopochtli lo consigue con una abundante y continua presencia de polen durante varios das en la misma flor y con varias flores abiertas
a la vez en la misma planta. Aun as, existe una deficiencia
en la transferencia de polen en condiciones naturales, dada
la varianza en el nmero de semillas por fruto e incluso sin
semillas (de cero a 120), que puede deberse a la baja fidelidad de los visitantes florales como ocurre con otras especies
raras, como en Astrophytum asterias (Strong y Williamson,
2007) y Stenocereus eruca (Clark-Tapia y Molina-Freaner, 2004). Si bien algunas especies de cactceas globosas,
como Melocactus curvispinus, maximizan la posibilidad
de reproduccin sexual mediante un largo periodo de floracin (cercano a un ao; Nassar y Ramrez, 2004), en M.
huitzilopochtli, que tiene un periodo de floracin de tres o
cuatro meses, es factible que el incremento en eficiencia de
reproduccin sexual puede alcanzarse por medio de una alta
produccin de polen.
Mammillaria huitzilopochtli es una especie xenogama
facultativa, por lo que requiere de polinizadores que transporten el polen entre flores de diferentes individuos aunque
podran autofecundarse, con el costo reproductivo de una
baja produccin de semillas. En las cactceas predominan
las especies con sistemas de entrecruza y xenogamia obligada (Gibson y Nobel, 1986; Pimienta-Barrios y del Castillo,
2002; Godnez-lvarez et al., 2003). A nivel de entrecruza
se ha reportado que al menos 20 especies de cactceas de la
tribu Pachycereeae tienen un sistema de apareamiento xengamo (Alcorn et al., 1961; Suzn et al., 1994; ValienteBanuet et al., 1997; Casas et al., 1999; Cruz y Casas, 2002;
Clark-Tapia y Molina-Freaner, 2004; Molina-Freaner et
al., 2004; Ibarra-Cerdea et al., 2005; Mndez et al., 2005;
Oaxaca-Villa et al., 2006).
En Mammillaria huitzilopochtli los atributos florales (periodo de floracin, longevidad de sus flores), implican la
posibilidad de la geitonogamia. Sin embargo, los resultados
sugieren que M. huitzilopochtli es autocompatible en muy
bajas proporciones y xengama facultativa, posiblemente
por depresin por endogamia (Mandujano et al., 1996). Algunas especies globosas han evolucionado desde la xenogamia hacia la autogamia (Nassar y Ramrez, 2004). En especies raras, de baja densidad poblacional, la tendencia es a la
Botanical Sciences 91 (3): 349-356, 2013

BIOLOGA FLORAL DE MAMMILLARIA HUITZILOPOCHTLI

autocompatibilidad y/o tener reproduccin asexual (Orians,

1997). Mammillaria huitzilopochtli no tiene su categora de
rareza por una baja densidad poblacional, sino por tener un
rea de ocupacin reducida y por establecerse en un ambiente
especfico (especie saxcola). Gaston y Kunin (1997) y Orians
(1997) mencionan que especies raras endmicas y con localizacin muy especfica tienen una alta densidad poblacional,
que es el caso de M. huitzilopochtli. De acuerdo con estos autores, el efecto que pudiese tener la densidad poblacional en
el tipo de sistema de cruzamiento de especies raras casi no se
ha estudiado experimentalmente, y los pocos estudios sugieren que la tendencia hacia la xenogamia obligada polinizada
por insectos est relacionada positivamente con la densidad
poblacional, ya que posibilita que los insectos puedan hacer
recorridos entre plantas reduciendo el gasto energtico.
Agradecimientos
El estudio es parte del trabajo doctoral de AFM en la Universidad Autnoma Metropolitana-Xochimilco (UAM-X) bajo
la co-direccin de MMS y JG. Al Jardn Botnico Cassiano
Conzatti, CIIDIR IPN Oaxaca por las facilidades otorgadas
para realizar los experimentos y el prstamo de las plantas
de la coleccin. Permiso de colecta para los frutos por SEMARNAT, Mxico SGPA/DGVS/00615. La investigacin
fue financiada por los proyectos CGPIIPN (No. 20070431,
20080718) a AFM, proyectos BBV BIOCON 04-084, CONACyT CB-2006-1 #62390 y CONACyT CB-2007-01
#83790 a JG, proyecto 0350 SEMARNAT-CONACyT y
PASPA-DGAPA-UNAM a MCM. Agradecemos a I. Rodrguez por apoyo en campo y Jernimo Reyes por proporcionar las localidades de las poblaciones de Mammillaria
huitzilopochtli. G. Manzanero agradece el permiso otorgado
por IPN para una estancia de investigacin durante el 2012
para concluir este artculo. Agradecemos los comentarios de
dos revisores annimos quienes ayudaron a mejorar significativamente el contenido del manuscrito.
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Recibido: 24 de agosto de 2012

Aceptado: 10 de diciembre de 2012

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