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POLIFENOLES

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ciencia

Cynthia Esmeralda Lizárraga Velázquez y Crisantema Hernández González

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Polifenoles de la cáscara de
mango para la acuacultura
Los polifenoles son compuestos naturales con múltiples propiedades bio-
lógicas relacionadas con beneficios para la salud. La cáscara de mango es
un residuo agroindustrial con alto contenido de polifenoles, el cual puede
aprovecharse como fuente de ingredientes funcionales para la acuacultu-
ra. Con ello se podría mejorar la salud e incrementar la supervivencia de
organismos acuáticos de importancia comercial.

Los polifenoles y sus propiedades biológicas

L
os polifenoles son compuestos naturales derivados del metabolismo secundario
de las plantas. Actualmente se conocen más de 8 000 estructuras polifenólicas.
Básicamente, se pueden clasificar en: fenoles simples, benzoquinonas, ácidos
fenólicos, acetofenonas, ácidos fenilacéticos, ácidos hidroxicinámicos, fenilpro-
penos, cumarinas, naftoquinonas, xantonas, estilbenos, cromonas, antraquinonas,
flavonoides, lignanos y ligninas (Bravo, 1998). Se caracterizan químicamente por
tener anillos aromáticos con grados de hidroxilación variable; en su mayoría se
encuentran asociados con uno o más azúcares unidos a grupos hidroxilo o directa-
mente al anillo aromático.
Estos compuestos se encuentran ampliamente distribuidos en alimentos de ori-
gen vegetal, como frutas, verduras, cereales, legumbres y bebidas como el vino
tinto y el té verde. Los polifenoles proporcionan colores intensos a los vegetales;
en especial, rojo, azul, violeta, amarillo y naranja. Pero además son responsables
de otorgar protección ante amenazas ambientales a través de sus propiedades
antimicrobianas, de protección solar y antioxidantes.
Esta última propiedad es conside-
rada como una de las más importan-
tes, pues previene del daño oxidativo
que pueden ocasionar los radicales li-
bres producidos durante la fotosíntesis.
Asimismo, en estudios con mamíferos,

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la propiedad antioxidante de los polifenoles se ha lifenoles en su pulpa. Al ser consumidas en fresco


relacionado directamente con beneficios para la sa- o procesadas, por lo general se desecha su cáscara;
lud, debido a que su ingesta reduce la incidencia de pero hoy se sabe que la cáscara de cualquier fruta
enfermedades cardiovasculares, neurodegenerativas contiene más polifenoles que la porción comestible.
y el cáncer. La propiedad antioxidante de los polife- Esto ha llevado a buscar fuentes vegetales de bajo
noles se atribuye principalmente a su capacidad para costo –como son los residuos agroindustriales– para
reducir el estrés oxidativo mediante la neutraliza- evaluar su uso como fuente de polifenoles con apli-
ción de especies reactivas al oxígeno (ROS, por sus cación potencial en la acuacultura.
siglas en inglés, reactive oxygen species) y especies re-
activas al nitrógeno (RNS, reactive nytrogen species);
así como también a su capacidad para activar el fac- Los polifenoles y su uso en la acuacultura
tor de transcripción Nfr2 que promueve la acción de La intensificación de los cultivos de organismos
algunos elementos de respuesta antioxidante, entre acuáticos y la comercialización globalizada de los pes-
los que se incluyen las enzimas superóxido dismutasa cados y mariscos han producido un desarrollo muy
(SOD), catalasa (CAT) y glutatión peroxidasa (GPx) importante en la industria de la acuacultura. No obs-
(Zhang y Tsao, 2016) (véase la Figura 1). tante, en los sistemas de cultivo, la alta densidad,
Asimismo, de acuerdo con su estructura química, malas prácticas de manejo, condiciones ambientales
los polifenoles son reconocidos por sus propiedades (temperatura, oxígeno, salinidad, pH, nitritos y ma-
inmunoestimulantes, antimicrobianas y prebióticas, teria orgánica) y los factores nutricionales (exceso o
que favorecen la salud del hospedero mediante la deficiencia de nutrientes) generan un entorno fisio-
formación de metabolitos bioactivos y cambios en lógico estresante, el cual conduce a la supresión del
la flora intestinal y el colon a través de la modula- sistema inmune y al incremento de la susceptibili-
ción del crecimiento de bacterias benéficas, como dad de los organismos para contraer enfermedades
lactobacilos y bifidobacterias, y la inhibición de bac- infecciosas que dan lugar a un aumento en la tasa
terias patógenas, como Escherichia coli (Cardona y de mortalidad y, en consecuencia, a pérdidas eco-
cols., 2013). nómicas considerables (Lizárraga Velázquez y cols.,
Recientemente las frutas han recibido mayor 2018). Esto ha llevado a un incremento sustancial
atención porque tienen un alto contenido de po- del uso de aditivos químicos, que al acumularse en

CAT
Factor Encimas
transcripcional Nrf2 antioxidantes GPx
SOD

Polifenoles

Estrés oxidativo

ROS/RNS
Daño celular

H2O2, O2•,
OH•, NO•,

ONNO , 3O2

■■ Figura 1. Principales mecanismos antioxidantes de los polifenoles.


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el tejido de los organismos acuáticos promueven la (polifenoles simples) con el objetivo de descartar la
resistencia de bacterías patógenas. Asimismo, el uso introducción de otros compuestos en el alimento.
de aditivos puede provocar daños al ambiente y a la
salud del consumidor.
Por lo tanto, la investigación científica se ha en- La cáscara de mango como fuente de
focado en la evaluación de compuestos bioactivos ingredientes funcionales
provenientes de fuentes naturales, con el propósito Las frutas tropicales representan una fuente de
de mejorar los sistemas de defensa antioxidante e compuestos bioactivos, y su procesamiento gene-
inmunoestimulante de los organismos acuáticos (Li- ra subproductos que igualmente son ricos en este
zárraga Velázquez y cols., 2018). En este sentido, se tipo de compuestos. Entre esta diversidad, el mango
ha reportado que la inclusión de té verde (Camellia (Mangifera indica L.) cobra relevancia, ya que su cul-
sinensis L., fuente de catequinas) a la dieta redujo el tivo comprende aproximadamente 3.7 millones de
nivel de lípidos peroxidados e incrementó la activi- hectáreas en todo el mundo, y su producción excede
dad de la enzima antioxidante superóxido dismutasa las 27 millones de toneladas por año (FAO, 2008). A
en el suero de la trucha arcoíris (Oncorhynchus my- nivel mundial, la India ha destacado como el prin-
kiss Walbaum, 1792). También se ha documentado cipal productor de mango, y México es el principal
que la inclusión de extracto de maíz morado (Zea exportador. Las variedades más importantes de man-
mays L., fuente de antocianinas) a la dieta aumentó go en nuestro país son: Ataulfo (cuenta con denomi-
la expresión del gen gpx1, que codifica para la enzima nación de origen y es la de mayor importancia agro-
antioxidante glutatión peroxidasa, en los eritrocitos nómica en el país), Manila, Tommy Atkins, Haden
de la trucha arcoíris. En otro estudio se ha indica- y Kent. A nivel nacional la producción de mango
do que la dieta suplementada con extracto de uva excedió 1.7 millones de toneladas. Entre las prin-
(Vitis vinifera L.) como fuente de polifenoles dismi- cipales entidades productoras destacaron Guerrero,
nuyó la concentración de interleucinas intestinales con 358 235 toneladas; seguido por Sinaloa, con
y aumentó la producción de interferón-g (IFN-g) en 334 239 toneladas; y Nayarit, con 312 039 toneladas
el bazo de la lubina (Dicentrarchus labrax L.). (SIAP, citado por SAGARPA, 2018). Del total de la
Derivado del uso de polifenoles en la alimen- producción nacional de este fruto, alrededor de 13%
tación acuícola, el incremento del ambiente an- se destina a la industrialización para la producción
tioxidante endógeno (expresión de genes y enzimas de jugos, conservas, botanas y procesamiento míni-
antioxidantes) y de la inmunoestimulación de los mo de la pulpa; esto genera cáscaras como residuo
peces mejora la supervivencia y previene del daño agroindustrial, las cuales representan aproximada-
oxidativo, por lo que estos compuestos se postulan mente 20% del peso total de la fruta.
como sustitutos de antibióticos de origen sintético. Con el propósito de aprovechar la cáscara de
Asimismo, constituyen posibles ingredientes funcio- mango, se han llevado a cabo numerosas investiga-
nales, los cuales se definen como ingredientes ali-
mentarios que proporcionan beneficios en una o más
funciones del organismo, mejoran el estado de salud
y reducen el riesgo de enfermedades.
Por otro lado, existen algunos tipos de polife-
noles complejos –como los taninos– que son consi-
derados como antinutrientes, debido a que pueden
formar complejos con la proteína dietaria que, en
consecuencia, afecta la digestibilidad y reduce el
crecimiento de las especies acuícolas en estudio. Por
ello, se ha optado por el uso de extractos vegetales

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ciones para determinar su composición química y lizado por la industria alimentaria para preservar la
la funcionalidad de sus componentes. Actualmente frescura y calidad de aceites y alimentos para acua-
se sabe que la cáscara de mango aporta sustancias cultura (Lundebye y col., 2010). Asimismo, en estu-
con alta actividad antioxidante debido a la presen- dios preliminares con el pez modelo “cebra” (Danio
cia de compuestos bioactivos como los polifenoles, rerio), se demostró que la administración en la dieta
cuyo tipo y cantidad depende de la variedad de man- de extracto de cáscara de mango con diferentes con-
go, el estado de madurez, las condiciones ambien- centraciones de polifenoles (50 y 100 mg de polife-
tales y el manejo pre y pos cosecha. Por ejemplo, la noles/kg de alimento) reduce los niveles de lípidos
cáscara de mango de la variedad Ataulfo contiene oxidados en el músculo del pez, al actuar como po-
68.13 mg de polifenoles/g de peso seco; mientras que tentes antioxidantes y sin afectar los parámetros de
la variedad Tommy Atkins y la Haden contienen crecimiento de la especie (datos no publicados).
42.40 y 70 mg de polifenoles/g peso seco, respecti- Estos resultados marcan la pauta para continuar
vamente. Los principales polifenoles encontrados en con el estudio de las propiedades biológicas de los
la cáscara de mango son los ácidos gálico, protocaté- polifenoles del extracto de la cáscara de mango en
quico, ferúlico, siríngico y 2-hidroxicinámico (véase la alimentación de especies con importancia comer-
la Figura 2), los cuales poseen alta actividad antioxi- cial en el estado de Sinaloa, tales como el camarón
dante in vitro (Velderrain Rodríguez y cols., 2015). blanco (Penaeus vannamei), peces marinos como el
Por lo anterior, el Laboratorio de Nutrición de pargo (Lutjanus guttatus) y robalo (Centropomus un-
Peces y Crustáceos, en el Centro de Investigación decimales), así como la tilapia (Oreochromis spp.) de
en Alimentación y Desarrollo (CIAD), A. C., Uni- agua dulce.
dad Mazatlán, aprovechó las cáscaras de mango des-
perdiciadas por las industrias procesadoras de mango
establecidas en el sur del estado de Sinaloa, con el Perspectivas futuras para el
propósito de utilizar su extracto como fuente de adi- aprovechamiento de la cáscara de mango
tivos alimentarios e ingredientes funcionales para la En acuacultura, el incremento de la mortalidad
acuacultura. A partir de dicho aprovechamiento, se causada por enfermedades infecciosas representa un
demostró que el extracto etanólico de la cáscara del grave problema económico. En especial, la camaro-
mango variedad Ataulfo (200 ppm de polifenoles), nicultura se ha convertido en una de las actividades
como aditivo alimentario, reduce la rancidez del con mayor viabilidad económica a nivel mundial;
aceite de pescado, de manera similar al antioxidante sin embargo, ha sufrido efectos devastadores por la
sintético butilhidroxitolueno (BHT; 200 ppm), uti- aparición de enfermedades de origen bacteriano.
Esto ha llevado a que los productores de camarón
recurran al uso de antibióticos.
No obstante, debido a la controversia por la ad-
ministración indiscriminada de estos fármacos, el
uso de polifenoles de la cáscara de mango como adi-
tivo alimentario natural representa una alternativa
Ácido gálico Ácido protocatéquico Ácido ferúlico prometedora como medida de prevención ante focos
de infección bacteriana en el cultivo del camarón
blanco. Esta alternativa se propone a partir de la
evidencia científica que respalda la efectividad de
la inclusión de extractos vegetales como fuentes
Ácido siríngico Ácido 2-hidroxicinámico de polifenoles en la dieta de organismos acuáticos
que están expuestos a diferentes situaciones de es-
■■ Figura 2. Polifenoles encontrados en la cáscara de mango. trés, como los retos con microorganismos patóge-

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sobre la modulación de la flora intestinal y su be-
neficio en el control de enfermedades durante el
cultivo del camarón blanco. El uso de este tipo de
compuestos bioactivos representa un gran reto; pri-
mero es necesario conocer las dosis óptimas de in-
clusión de estos compuestos en los alimentos para
evitar posibles efectos adversos a la salud de los orga-
nismos; asimismo se deben estudiar sus efectos sobre
la flora intestinal, el sistema inmune y antioxidante.
En CIAD, A. C., Unidad Mazatlán, se está tra-
bajando en establecer los parámetros para lograr la
purificación de este tipo de compuestos, así como su
manejo durante la elaboración del alimento, debido
a que los polifenoles pueden perder su funcionali-
dad por ser susceptibles al oxígeno, la temperatura,
la luz, y además pueden interactuar con los nutrien-
tes del alimento (proteínas, carbohidratos y lípidos).
La microencapsulación es una tecnología de interés,
porque favorece la conservación de los polifenoles
y otros compuestos bioactivos; además permite la
nos y las alteraciones de las condiciones óptimas de liberación controlada de dichos compuestos en el
cultivo, de donde se derivan resultados alentadores; organismo, por lo que este tipo de tecnología re-
por ejemplo, el incremento de la supervivencia y la presentaría una buena opción para coadyuvar a la
resistencia a contraer enfermedades. Algunos estu- funcionalidad de los polifenoles en organismos acuá-
dios han reportado que la inclusión de polifenoles ticos de cultivo.
de uva (Anta®OxFlavoSyn) a la dieta incrementó el
crecimiento, la respuesta inmune (actividad de fe-
noloxidasa) y la supervivencia del camarón blanco Las autoras agradecen la asistencia técnica en los
infectado con Vibrio parahaemolyticus (Niyamosatha bioensayos de la IBQ. Pamela Carvajal Portillo,
y cols., 2015; Chuchird y cols., 2017). IBQ. Amairani Franco Torres y M. C. Yazmín Sán-
Por otra parte, los polifenoles también son re- chez Gutiérrez.
conocidos por su actividad antimicrobiana y por su
efecto prebiótico. Ambas propiedades proporcionan
beneficios directos a la salud del hospedero, a través
de la protección contra microorganismos patógenos. Cynthia Esmeralda Lizárraga Velázquez
Sin embargo, en la acuacultura, son escasos los estu- Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A. C.,
dios dedicados a la evaluación de estas propiedades, Mazatlán, Sinaloa
debido a que el uso de polifenoles en acuacultura cynthia.lizarraga@estudiantes.ciad.mx
es de reciente interés. Por tales razones, los labora-
torios de Nutrición de Peces y Crustáceos y de Me- Crisantema Hernández González
tagenómica Microbiana, del CIAD, A. C., Unidad Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A. C.,
Mazatlán, han enfocado su atención hacia el estudio Mazatlán, Sinaloa
del efecto de la administración dietaria de extrac- chernandez@ciad.mx

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Lecturas recomendadas
Bravo, L. (1998), “Polyphenols: chemistry, dietary sour- Contaminants: Part: Chemistry, Analysis, Control, Ex-
ces, metabolism, and nutrititional significance”, Nu- posure & Risk Assessment, 27(12):1652-1657.
trition Reviews, 56(11):317-333. Niyamosatha, H., N. Chuchird y T. Rairat (2015), “Effect
Cardona, F., C. Andrés-Lacueva, S. Tulipani et al. (2013), of dietary polyphenol-rich feed additive from grape
“Benefits of polyphenols on gut microbiota and impli- pomace on growth, survival and tolerance to Vibrio
cations in human health”, Journal of Nutritional Bio- infection in pacific white shrimp (Litopenaeus vanna-
chemistry, 24(8):1415-1422. mei)”, Kasetsart University Fisheries Research Bulletin,
Chuchird, N., H. Niyamosatha, T. Rairat y A. Keetanon 39(2):1-9.
(2017), “Effect of dietary phytobiotics products on SAGARPA (2017), Aumenta producción de mango mexicano
growth, immune responses and vibriosis resistance in 36 por ciento en tres años. Disponible en: <http://www.
Litopenaeus vannamei”, Journal of Fisheries and Aquatic sagarpa.gob.mx/Delegaciones/distritofederal/boleti-
Science, 12(4):184-190. nes/Paginas/JAC_0001-1.aspx>, consultado el 12 de
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faostat.fao.org>. Velderrain-Rodríguez, G. R., M. Ovando-Martínez, M.
Lizárraga-Velázquez, C. E., C. Hernández, G. A. Gonzá- Villegas-Ochoa et al. (2015), “Antioxidant capacity
lez-Aguilar y J. Basilio-Heredia (2018), “Propiedades and bioaccessibility of synergic Mango (cv. Ataulfo)
antioxidantes e inmunoestimulantes de polifenoles en peel phenolic compounds in edible coatings applied
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hydroxytoluene and butylated hydroxyanisole) in fish effects”, Food Sciences, 8:33-42.
feed and commercially farmed fish”, Food Additives &

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