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Monográfico Muerte encefálica en UCI (I)

Valor diagnóstico de la angiografía cerebral en la

confirmación de la muerte encefálica.
Ventajas e inconvenientes
J.M. MILLÁN JUNCOS Y J. CAMPOLLO VELARDE

Sección de Neurorradiología. Departamento de Radiodiagnóstico. Hospital Universitario 12 de Octubre. Madrid.

La confirmación de muerte encefálica requie- arrest. Historically four-vessel angiography was

re en determinadas circunstancias la demostra- used as the primary imaging technique. The dra-
ción de una ausencia de flujo sanguíneo cerebral. matic technologic advents in the field of diag-
Desde el principio la angiografía de los cuatro va- nostic imaging have added new different forms
sos fue el método estándar empleado. Los ade- in performing angiography, resulting in a better
lantos tecnológicos en el diagnóstico por imagen diagnosis and improving patient’s security. An-
han traído nuevas formas de hacer angiografías giographic findings in brain death are discussed,
que han significado mayor fiabilidad en el diag- angiography is compared with other diagnostic
nóstico de confirmación y mayor seguridad para imaging modalities and ancillary tests, a literatu-
el paciente. Según el orden cronológico de im- re review is made, and finally a brief descrip-
plantación de los diferentes procedimientos an- tion of the usefulness, advantages and inconve-
giográficos se discuten sus hallazgos, se compa- nients of this technique in the determination of
ra con otros métodos de diagnóstico, se revisa la brain death is offered. Conventional angiography,
literatura y finalmente se enumeran sus ventajas e digital angiography, magnetic resonnance angio-
inconvenientes para la confirmación de muerte graphy, and spiral (helical) computed tomogra-
encefálica, incluyendo en esta revisión a la angio- phy angiography are reviewed in this state-of-the
grafía convencional, angiografía digital, angiogra- art.
fía con resonancia magnética y angiografía con
tomografía computarizada helicoidal. KEY WORDS: Brain death, cerebral blood flow, angiography,
magnetic resonnance, computed tomography.
PALABRAS CLAVE: muerte encefálica, flujo sanguíneo cere-
bral, angiografía, resonancia magnética, tomografía computari- (Med Intensiva 2000; 24: 135-141)
zada.

DIAGNOSTIC VALUE OF CEREBRAL

ANGIOGRAPHY IN THE CONFIRMATION OF INTRODUCCIÓN
BRAIN DEATH. ADVANTAGES AND Para establecer inequívocamente el diagnóstico de
INCONVENIENTS muerte encefálica se debe documentar la presen-
The determination of brain death basically re- cia de un daño cerebral completo e irreversible.
quires the demonstration of cerebral circulatory Bastan los criterios clínicos por sí solos para alcanzar
fiablemente este diagnóstico, pero en algunos casos se
requieren pruebas confirmatorias basadas principal-
Correspondencia: Dr. J.M. Millán Juncos. mente en la ausencia de flujo sanguíneo cerebral1.
Sección de Neurorradiología. El mecanismo básico para explicar la muerte en-
Departamento de Radiodiagnóstico.
Hospital Universitario 12 de Octubre. cefálica incluye la obstrucción permanente de la cir-
Avenida de Andalucía, km. 5,400. culación encefálica por una hipertensión endocraneal
28041 Madrid.
secundaria a edema cerebral. Por tanto, la demostra-
Manuscrito aceptado el 22-IX-1999. ción de una ausencia de flujo intracraneal sería una

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MEDICINA INTENSIVA, VOL. 24, NÚM. 3, 2000

prueba de destrucción cerebral irreversible. El méto- 70 mmHg, una presión arterial sistólica mayor de
do estándar ha sido históricamente la panangiografía 100 mmHg y una frecuencia cardíaca comprendida
cerebral, habitualmente realizada por vía arterial a entre 80 y 100 latidos por minuto3,7,8.
través de la cateterización selectiva de las arterias ca-
rótidas y vertebrales.
De todos los criterios de muerte encefálica utili-
Angiografía cerebral intraarterial convencional
zados hasta ahora los criterios suecos de 1972 inclu-
y digital
yeron a la angiografía cerebral de los cuatro vasos
como criterio fundamental para el establecimiento La demostración de los sistemas carotídeos y del
de muerte encefálica1. Si se demostraba detención de sistema vertebrobasilar puede hacerse por vía arte-
la circulación intracraneal por un período de 30 mi- rial o venosa. Por vía arterial puede realizarse me-
nutos el cerebro estaría ya irremediablemente daña- diante: cateterismo selectivo de las arterias carótidas
do, independientemente de su causa. La ausencia de y vertebrales por vía femoral o axilar, punción di-
relleno de los vasos cerebrales debería demostrarse recta de las carótidas y vertebrales y panangiografía
en dos angiografías separadas entre sí por un inter- cerebral mediante inyección del contraste en el arco
valo de 25 minutos. aórtico a través de un catéter pigtail o por inyección
A partir de esta inclusión algunos han defendido retrógrada braquial.
que sólo la arteriografía cerebral sería definitiva El contraste ha de inyectarse a una presión de 2-3
para el diagnóstico de muerte encefálica y por atmósferas y, debido al enlentecimiento de la circu-
ello el Estudio Colaborativo sobre Muerte Cerebral lación que normalmente ocurre en la hipertensión
de 1976 sugirió la realización de un estudio de valo- intracraneal, debe prolongarse la duración de la serie
ración del flujo sanguíneo como prueba “confirma- angiográfica hasta por lo menos 30 segundos3.
toria”. A partir de este punto la panangiografía Algunos autores prefieren la inyección en el arco
cerebral se considera un método definitivo en el es- aórtico y valorar los troncos en su totalidad. Greitz
tablecimiento de muerte encefálica1-6. et al9 entienden que la inyección en arco aórtico
La panangiografía cerebral se ha utilizado prin- supone una mayor simplicidad y el llenado de la
cipalmente en países europeos, mientras que en Es- carótida externa sirve de control. En el grupo de
tados Unidos no se ha empleado rutinariamente por 42 pacientes estudiados por estos autores, sin o con
varias razones. Entre las desventajas que se han ar- inyección selectiva después, hallaron una detención
gumentado se incluyen las de tener que transportar del contraste en sitios variables, incluyendo bifurca-
a un paciente en estado crítico, dependiente de un ción carotídea cervical, sifón carotídeo y tronco de
respirador e inestable hemodinámicamente, hasta la cerebral media. Bradac y Simon10 creen también
la sala de angiografía, las facilidades para la reali- que la inyección aórtica es el método de elección.
zación de una angiografía son limitadas y no en Sin embargo, Busse y Vogelsang11, aún considerán-
todos los hospitales existe esta posibilidad y, por dolo bueno para los adultos, lo cuestionan en niños.
fin, que la angiografía es de todas formas una prue- La ausencia de relleno de contraste de la circula-
ba auxiliar y, por tanto, secundaria en el diagnósti- ción arterial de ambas carótidas internas y del sis-
co de la muerte encefálica. Sin embargo, el ar- tema vertebrobasilar es un criterio absoluto en el
gumento más encontrado es que el contraste intra- diagnóstico de muerte encefálica. Ahora bien, los
vascular empleado puede dañar una circulación ya hallazgos angiográficos pueden ser de varios tipos9.
de por sí comprometida; existe, por tanto, el miedo Raramente puede haber un progresivo afilamiento
potencial de que la angiografía puede contribuir del contraste hasta que se detiene completamente en
a terminar de dañar el cerebro de forma irrever- la porción cervical de la carótida interna a distancia
sible2,3. variable (fig. 1), pero lo habitual es que el contraste
La ventaja principal reside en que al demostrar se detenga abruptamente a nivel de la base craneal o
una ausencia de relleno de las arterias del encéfalo en el sifón carotídeo, cerca de la clinoides anterior
se acelera el diagnóstico y se acortan los períodos de o posterior, con o sin visualización de la arteria of-
tiempo de espera legales y médicos para el trasplan- tálmica (fig. 2). En casos muy raros puede existir un
te de órganos2. llenado tardío tenue de la porción supraclinoidea de
la carótida interna y de la porción más proximal
de la cerebral media y, más raramente, de la cerebral
TIPOS DE ESTUDIOS ANGIOGRÁFICOS
anterior. El contraste se detiene normalmente de for-
Varios son los tipos de estudios que pueden reali- ma simétrica en ambas circulaciones carotídeas (fig.
zarse para obtener una angiografía cerebral y que a 3), aunque puede haber cierta asimetría. En todos
continuación se exponen: angiografía convencional los casos se obtiene un llenado completo e incluso
y digital intraarterial, angiografía digital intraveno- precoz de las ramas de la arteria carótida externa bi-
sa, angiografía por resonancia magnética (ARM) y lateralmente. Nunca se observa llenado en fase ve-
angiografía con tomografía computarizada espiral nosa. A nivel del sistema vertebrobasilar la deten-
(TACE). Todos ellos requieren la demostración de ción del contraste se produce en la entrada de la
una detención del flujo intracerebral que llega a tra- cavidad craneal, a nivel de la unión occipitoverte-
vés de las dos carótidas y vertebrales. Se consideran bral. De modo ocasional puede rellenarse de forma
prerrequisitos básicos que exista una PaO2 mayor de filiforme la porción más proximal de la arteria basi-

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DE LA MUERTE ENCEFÁLICA. VENTAJAS E INCONVENIENTES

Fig. 3. Angiografía digital con inyección del contraste en el arco

aórtico en proyección anteroposterior. Detención simétrica y bi-
lateral del contraste carotídeo a nivel cervical a 1 cm de la bifur-
cación. Ramas de carótidas externas normales.

Fig. 1. Angiografía digital selectiva de carótida común en pro- lar, rellenándose retrógradamente la arteria vertebral
yección lateral. El contraste en la carótida interna se va afilando del otro lado. Kricheff et al2 estudiaron el patrón an-
progresivamente en su recorrido cervical desde la bifurcación giográfico de 20 pacientes y lo dividieron en cinco
hasta que se detiene completamente al llegar a la base craneal, grupos. El grupo I consistía en una ausencia com-
mientras que la carótida externa se visualiza con normalidad.
pleta de relleno de las arterias intracraneales (10 ca-
sos), el grupo II con estasis prolongada de las arte-
rias basales (3 casos), el grupo III con fenómenos de
reflujo y shunts (4 casos), el grupo IV con conserva-
ción solamente de la vasculatura de fosa posterior (2
casos) y finalmente el grupo V con 1 solo caso con
extravasación perivascular del contraste en la distri-
bución de la arteria cerebral posterior durante la in-
yección en la arteria carótida interna.
A medida que los fenómenos fisiopatológicos que
acompañan a la muerte encefálica progresan y la
presión intracraneal se va elevando ocurre una vi-
sualización cada vez menor de la circulación intra-
craneal hasta que se produce su detención en la base
craneal. Sin embargo, frecuentemente la circulación
vertebrobasilar persiste durante unas horas después
de que ha cesado por completo el flujo carotídeo.
Por esta razón Bücheler et al12 sugieren que la an-
giografía no debe llevarse a cabo muy precozmente
después del diagnóstico clínico de muerte encefáli-
ca, sino que se debe demorar hasta que la circula-
ción sistémica y la temperatura corporal, así como la
diferencia arteriovenosa de oxígeno lo aconsejen.

Correlación angiografía-ecografía Doppler

transcraneal
Hassler et al13 realizaron un estudio comparativo
Fig. 2. Angiografía digital selectiva lateral de carótida que entre los resultados angiográficos y de ecografía
muestra una abrupta detención del contraste en porción supracli- Doppler transcraneal en un grupo de 55 pacientes y
noidea de carótida interna. encontraron que de las 110 carótidas estudiadas, en

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57 la detención del contraste se producía entre la que la angiografía cerebral selectiva y las medidas
bifurcación y la base del peñasco; en 23 en el reco- de flujo con Xe133 son más sensibles y específicas
rrido petroso de la arteria; en 20 a nivel del sifón que la EEG y la ecografía Doppler transcraneal que
carotídeo, con 8 casos visualizándose la arteria of- poseen falsos positivos y negativos.
tálmica; y en 10 ejemplos observaron un llenado Con el desarrollo tecnológico de las salas de an-
escaso de las arterias intracraneales después de 14 giografía aparecieron las salas digitales, permitiendo
segundos de serie angiográfica. Del total de 55 pa- un ahorro de tiempo, ahorro en cantidad de contraste
cientes el contraste en el sistema vertebrobasilar se y, al realizarse una sustracción electrónica de las es-
detuvo a nivel del atlas en 42 casos, en clivus-dorso tructuras óseas superpuestas, mejorando la calidad
selar en 5 casos, entre C2-C6 en 2 casos y apareció de imagen. Igualmente se avanzó en nuevos mate-
un mínimo relleno de la arteria cerebral posterior en riales de fabricación de catéteres y guías, aparecien-
6 casos a los 14 segundos. Hallaron una estrecha co- do los materiales hidrofílicos, nuevos contrastes no
rrelación entre la señal registrada mediante ecogra- iónicos y medios menos cruentos de acceso arterial,
fía Doppler, el tipo de patrón angiográfico carotídeo lo que ha llevado a angiografías más seguras.
obtenido y el grado de presión intracraneal. Con un Con la llegada de la digitalización de las imáge-
registro espectral de flujo bifásico el resultado an- nes se ha incorporado una variante técnica deno-
giográfico es un pobre llenado de la vasculatura ar- minada parenquimografía cerebral14. Este método,
terial carotídea en 7-10 segundos. A medida que la derivado de las técnicas de investigación de la is-
presión intracraneal aumenta se produce una deten- quemia cerebral aguda, consiste en la obtención de
ción de la circulación cerebral en el sifón y un regis- imágenes digitalizadas de angiografía en fase de pa-
tro espectral de ondas pequeñas sistólicas, para, al renquimograma durante la inyección del contraste
final, producirse la detención circulatoria total entre en el arco aórtico a una velocidad de 15 ml/seg. Esta
la bifurcación carotídea y la base craneal en angio- técnica intraarterial dinámica es considerada rápida
grafía y ningún registro detectable en ecografía y fiable en la confirmación de la muerte encefálica
Doppler transcraneal. Cuanto mayor sea la presión de once casos por Huet et al14 encontrando en estos
intracraneal que se transmite retrógradamente más pacientes una ausencia de parenquimograma y relle-
cerca de la bifurcación carotídea se producirá la de- no de ramas de la carótida externa.
tención completa del contraste (fig. 4).

Ventajas de la angiografía cerebral intraarterial

Correlación angiografía-electroencefalograma-
La angiografía cerebral por vía arterial a través de
ecografía Doppler transcraneal
la arteria femoral y técnica de Seldinger y cateteri-
Paolin et al5 correlacionan en quince pacientes zación selectiva de las arterias carótidas y vertebra-
con muerte encefálica los resultados del electroence- les es preferida porque permite una valoración sin
falograma (EEG), ecografía Doppler trascraneal, es- género de duda de que existe una detención comple-
tudios de perfusión con Xe133 y angiografía cere- ta del contraste antes de que penetre en la circula-
bral selectiva. El EEG fue isoelétrico en ocho casos, ción intracraneal. Es mejor que la inyección aórtica
persistiendo actividad eléctrica en siete casos. La porque con este último método existe una superposi-
ecografía Doppler transcraneal sólo fue compatible ción o solapamiento de las arterias y es difícil indi-
con el patrón de muerte encefálica en ocho, mientras vidualizarlas y porque debido al notable enlenteci-
que en seis no hubo señal registrable y en un caso miento circulatorio no siempre es posible una
hubo un espectro normal. Estos autores concluyen óptima visualización de la circulación intracraneal
por vía aórtica5. Por estos motivos una inyección del
contraste selectiva permite asegurarse que el diag-
nóstico es enteramente correcto.

Errores de interpretación de la angiografía cerebral

intraarterial
Debe tenerse en cuenta que la hipertensión intra-
craneal puede ser transitoria. Ya Riishede y Ethen-
berg15, que por primera vez describieron el fenóme-
no de la ausencia de relleno angiográfico en cinco
pacientes con masas supratentoriales y herniación
tentorial, resaltaron que la estasis observada no era
debida a trombosis de los vasos cerebrales y que en
algunos casos este fenómeno podía ser reversible.
Otros autores16-18 refieren el hecho de que la dismi-
Fig. 4. Proyección lateral del mismo caso de la figura anterior. nución de la hipertensión intracraneal mediante el
Obsérvese que antes de la parada completa el contraste se afila drenaje del líquido ventricular permite un relleno
suavemente en la carótida interna cervical. parcial arterial en la angiografía. Otros errores de in-

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DE LA MUERTE ENCEFÁLICA. VENTAJAS E INCONVENIENTES

terpretación pueden ser debidos a los siguientes fac- Braun et al6 estudiaron 140 casos empleando 60
tores3: circulación muy lenta o difusa, inyección segundos de tiempo total tras la inyección por vía
subintimal del contraste, disminución marcada de la intravenosa del contraste, dividiendo los resultados
presión arterial con frecuencia asociada a bradicar- en cuatro grupos: en 115 pacientes la detención del
dia y espasmo o trombosis arterial bilateral. contraste fue en foramen magnum, en 15 hubo esta-
Por el contrario, un llenado artificial debido a la sis basilar o en arteria cerebral posterior, siendo lo
inyección forzada del contraste (fig. 5) se ha descri- más interesante de su estudio que en 9 casos encon-
to como causa de falso negativo angiográfico de traron un flujo vertebrobasilar persistente hasta los
muerte encefálica4,19. También de forma anecdótica 25-35 segundos de comenzada la serie angiográfica
se ha descrito un caso de muerte encefálica clínica y que en 1 caso hubo circulación positiva en el lado
con circulación arterial posterior preservada20. de una craniectomía previa.

Inconvenientes de la angiografía cerebral Correlación angiografía intravenosa-

intraarterial4,6 electroencefalograma
Es una técnica invasiva, requiere un tiempo de Louvier et al7 correlacionaron en 57 pacientes los
realización excesivamente prolongado, es necesaria resultados del EEG con la ACIV y compararon sus
experiencia en el equipo que la efectúe, traslado del sensibilidades respectivas. Encontraron 3 pacientes
paciente desde la Unidad de Cuidados Intensivos con EEG isoeléctrico y angiografía cerebral que
(UCI) a la sala vascular, no reproducibilidad en cier- muestran un relleno de arterias intracerebrales, esta-
tos hospitales no terciarios y es 5 veces más cara bleciendo una sensibilidad para el EEG del 94,5%
que la angiografía digital intravenosa. contra una sensibilidad de la ACIV de un 96,2%.

Angiografía cerebral digital intravenosa

Ventajas e inconvenientes de la angiografía
La aparición de la tecnología digital permite an- cerebral digital intravenosa6,21
giografías por vía intravenosa de buena calidad. La
Es menos invasiva que la angiografía cerebral in-
angiografía cerebral digital intravenosa (ACIV) se
traarterial (ACIA), más barata (unas 4 veces me-
realiza con inyección del contraste en la aurícula de-
nos), más fácilmente reproducible y más cómoda de
recha con cateterismo de la vena basílica o antecubi-
realizar.
tal del brazo o a través de la vena femoral. El con-
Por el contrario, el contraste en las arterias es po-
traste se inyecta a una velocidad de 30 ml/seg
bre cuando existe bradicardia o taquicardia (> 120
durante un segundo y se adquiere una imagen por
lpm), debiendo hacer ajustes para adaptarse a estas
segundo hasta completar un tiempo total de 30-60
situaciones hemodinámicas alargando la adquisición
segundos6,21.
de imágenes y ajustando la velocidad y volumen de
contraste a inyectar para evitar falsos positivos; el
paciente también ha de ser trasladado a la sala de
angiografía con la resultante incomodidad y poten-
cial dificultad de controlar clínicamente a un pacien-
te crítico; la cantidad de contraste necesaria para una
adecuada exploración es, en la más favorable de las
condiciones, de unos 60-80 ml, mayor que en una
ACIA, lo que teóricamente puede precipitar una in-
suficiencia renal, especialmente cuando hay inesta-
bilidad cardiovascular.

Angiografía cerebral con resonancia magnética

Con la introducción de la resonancia magnética
(RM) en la práctica clínica se vio que era posible
evaluar el flujo sanguíneo, tanto con las secuen-
cias spin-eco como, especialmente, con las secuencias
Fig. 5. Proyección lateral de una angiografía convencional en un
paciente con trauma craneal y criterios clínicos de muerte ence-
que son sensibles al flujo sanguíneo eco-gradiente.
fálica. En contra de lo esperado la exploración muestra un llena- Utilizando este tipo de secuencias de pulso es posi-
do de las ramas de la arteria cerebral media y anterior con esti- ble la reconstrucción en tres dimensiones (3D) en
ramiento y rectificación en relación con intensa hipertensión forma de tiempo de vuelo (time of flight, TOF-3D)
intracraneal. La porción supraclinoidea de la carótida interna se del árbol arterial cerebral y obtener una angiografía
encuentra afilada. El catéter se posicionó muy craneal y la inyec-
ción del contraste a alta presión, lo que forzó la entrada intra- cerebral (fig. 6). Las imágenes reconstruidas verifi-
craneal del contraste. Repetida la angiografía 24 horas más tar- carían la existencia o no de flujo arterial y venoso
de se confirmó la ausencia de relleno intracerebral. intracraneal, con las mismas aplicaciones que la

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MEDICINA INTENSIVA, VOL. 24, NÚM. 3, 2000

Fig. 6. Angiografía por resonancia magnética cerebral normal Fig. 7. Angiografía con tomografía computarizada espiral cra-
obtenida con técnica TOF-3D en visión frontal. neal con contraste normal con reconstrucción del polígono de
Willis en una imagen reconstruida con técnica MIP en proyec-
ción axial y visto desde el extremo craneal del paciente.

ACIA o la ACIV, pero sin someter al paciente a la

invasividad de un cateterismo o una inyección de
sante alternativa a la angiografía cerebral conven-
medio de contraste22,23.
cional y digital para la valoración del flujo arterial y
Aunque la experiencia es todavía limitada, Ishii
venoso intracraneal8.
et al22 ya describen los hallazgos con ARM en cua-
Catorce pacientes en muerte encefálica fueron es-
tro pacientes con muerte encefálica sin identificar
tudiados con TACE por Dupas et al8 y este grupo
flujo en las arterias carótidas internas en su porción
fue comparado con once sujetos sanos que actuaron
supraclinoidea.
de controles. Asimismo, se hizo EEG en siete ACIA
en cinco y ambas en dos, con una especificidad de la
angiografía del 100%. En estos casos de muerte en-
Inconvenientes de la angiografía cerebral
cefálica encontraron una ausencia de contraste en
con resonancia magnética
basilar, pericallosas, arterias corticales y venas pro-
Traslado del paciente desde la UCI, prolongado fundas y senos sagital superior y recto.
tiempo de exploración y los monitores, ventiladores
y otros aparatos de soporte vital no compatibles con
la RM. Ventajas e inconvenientes de la angiografía
con tomografía computarizada espiral8
Las mayores ventajas se derivan de su rapidez y
Angiografía con tomografía axial computarizada
ahorro de contraste en relación con una ACIA o
espiral (helicoidal)
ACIV. Asimismo, es una técnica reproducible, pues
Nuevamente los avances tecnológicos en el diag- la TACE está accesible en cualquier medio hospita-
nóstico por imagen han revolucionado la práctica y lario, independientemente de su nivel. No requiere
el concepto de la angiografía cerebral. La TACE especial entrenamiento y su sencillez de manejo lo
ofrece una nueva forma de evaluar la anatomía vas- hacen disponible las 24 horas del día.
cular intracraneal después de la inyección por vía in- Los inconvenientes se centran en la necesidad de
travenosa de contraste en forma de embolada rápida contraste, aunque es el método que menor cantidad
con un inyector automático. La adquisición de las necesita; también requiere el traslado del paciente,
imágenes se realiza en dos fases consecutivas; la aunque al completarse la exploración en apenas 60-
primera fase da comienzo a los 20 segundos después 90 segundos, su permanencia fuera de la UCI queda
de la introducción del contraste a una velocidad de 3 limitado al mínimo.
ml/seg con una velocidad de desplazamiento del pa-
ciente de 10 mm y una colimación de 10 mm (pitch
1:1) y la segunda con los mismos parámetros y repi-
tiendo igualmente el mismo recorrido anatómico BIBLIOGRAFÍA
craneal, de tal modo que se comienza a los 54-60 se-
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gundos desde el comienzo de la inyección del medio Vinken PJ, Bruyn GW, Klawans HL, eds. Handbook of Clinical
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cada 5 mm, pudiendo realizar posteriores recons- 255-274.
trucciones tridimensionales o con técnica de máxi- 2. Kricheff I, Pinto S, George AE, Braunstein P, Korein J. An-
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