El Ciclo del Nitrógeno

De Microbios y de Hombres
por: John Arthur Harrison, Ph.D. English
El Nitrógeno (N), el ladrillo que construye la vida, es un componente esencial del ADN, del ARN, y de las proteínas. Todos los
organismos requieren nitrógeno para vivir y crecer. A pesar que la mayoría del aire que respiramos es N2, la mayoría del nitrógeno
en la atmósfera no está al alcance para el uso de los organismos. La razón reside en que debido al fuerte enlace triple entre los
átomos N en las moléculas de N2, el nitrógeno es relativamente inerte. En realidad, para que las plantas y los animales puedan usar
nitrógeno, el gas N2 tiene primero que ser convertido a una forma química disponible como el amonio (NH4+), el nitrato (NO3-), o el
nitrógeno orgánico (e.g. urea - (NH3)2CO). La naturaleza inerte del N2 significa que el nitrógeno biológico disponible es, a menudo,
escaso en los ecosistemas naturales. Esto limita el crecimiento de las plantas y la acumulación de biomasa.
El Nitrógeno es un elemento increiblemente versátil que existe en forma inorgánica y orgánica, a la vez que en muchos y diferentes
estados de oxidación. El movimiento del nitrógeno entre la atmósfera, la bioesfera y la geoesfera en sus diferentes formas está
descrito en el ciclo del nitrógeno (Figura 1). Éste es uno de los ciclos biogeoquímicos más importantes. Al igual que el ciclo
carbónico, el ciclo del nitrógeno consiste en varios bancos o bolsas de almacenamiento de nitrógeno y de procesos por los cuales las
bolsas intercambian nitrógeno (flechas).

Figura 1: El Ciclo del nitrógeno. Las flechas amarillas indican las fuentes humanas de nitrógeno para el ambiente. Las
flechas rojas indican las transformaciones microbianas del nitrógeno. Las flechas azules indican las fuerzas físicas que
actuan sobre el nitrógeno. Y las flechas verdes indican los procesos naturales y no microbianas que afectan la forma y
el destino del nitrógeno.
Los procesos principales que componen el ciclo del nitrógeno que pasa por la bioesfera, la atmósfera y la geoesfera son cinco: la
fijación del nitrógeno, la toma de nitrógeno (crecimiento de organismos), la mineralización del nitrógeno (desintegracion), la
nitrificación y la denitrificación. Los microorganismos, particularmente las bacterias, juegan un importante papel en todos las
principales transformaciones del nitrógeno. Como procesos de mediación microbiales, estas transformaciones de nitrógeno ocurren
generalmente más rápido que los procesos geológicos, tales como los movimientos de placas que es un proceso puramente físico
que hace parte del ciclo carbónico. En el caso de los procesos de mediación microbianas, la velocidad se ve afectada por factores
ambientales como la temperatura, la humedad y la disponibilidad de recursos que influyen la actividad microbiana.

©The Microbial World

Figura 2: Parte del sistema de raíz en forma de trébol, o triple, tiene lugar gracias a los nódulos de Rhizobium, que es
la bacteria que fija el nitrógeno atmosférico. Cada nódulo mide apróximadamente 2-3 mm. de largo. La imágen es
cortesía de ttp://helios.bto.ed.ac.uk/bto/microbes/nitrogen.htm.
La Fijación del Nitrógeno

N2 NH4+
La fijación del nitrógeno es un proceso en el cual el N2 se convierte en amonio. Éste es esencial porque es la única manera en la que
los organismos puede obtener nitrógeno directamente de la atmósfera. Algunas bacterias, por ejemplo las del género Rhizobium, son
los únicos organismos que fijan el nitrógeno a través de procesos metabólicos. Esta simbiosis ocurre de manera bien conocida, en la
familia de las legumbres (por ejemplo, fríjoles, arbejas y tréboles). En esta relación, la bacteria que fija el nitrógeno habita los
nódulos de las raíces de las legumbres (Figura 2) y reciben carbohidratos y un ambiente favorable de su planta anfitriona a cambio
de parte del nitrógeno que ellas fijan. También hay bacterias que fijan el nitrógeno que existe, sin plantas anfitrionas. Éstas son
conocidas como fijadores de nitrógeno libre sin límites. En ambientes acuáticos, las algas azules verdosas (en realidad una bacteria
llamada cianobacteria) es una importante fijadora de nitrógeno libre sin límites.
Además del nitrógeno que fija la bacteria, eventos de alta energía natural, tales como los relámpagos, fuegos forestales, y hasta
flujos de lava, pueden causar la fijación de pequeñas, pero significativas cantidades de nitrógeno. (Figura 3). La alta energía de estos
fenómenos naturales puede romper los enlaces triples de las moléculas de N2, haciendo alcanzables átomos individuales de N para la
transformación química.
En el curso del último siglo, los humanos se han convertido en fuentes fijas de nitrógeno, tan importantes como todas las fuentes
naturales de nitrógeno combinadas: quemando combustible de fósiles, usando fertilizantes nitrogenados sintéticos y cultivando
legumbres que fijan nitrógeno . A través de estas actvidades, los humanos han duplicado la cantidad de nitrogeno fijada que se
dispersa en la bioesfera cada año (Figura 3). En seguida se discute las consecuencias de este proceso.

Figura 3: El aumento reciente de la fijación antropogénica N en relación a la fijación 'natural'. Modificado de Vitousek, P.
M. and P. A. Matson (1993). Agriculture, the global nitrogen cycle, and trace gas flux. The Biogeochemistry of Global
Change: Radiative Trace Gases. R. S. Oremland. New York, Chapman and Hall: 193-208.
La toma del Nitrógeno

NH4+ N Orgánico
El amonio producido por el nitrógeno que fija la bacteria es usualmente incorporado rápidamente en la proteína y otros compuestos
de nitrógeno orgánico, ya sea por la planta anfitriona, por la misma bacteria, o por otro organismo del suelo. Cuando los organismos
más cercanos a lo alto de la cadena alimenticia (como nosotros!) comen, usan el nitrógeno que ha sido inicialmente fijado por el
nitrógeno que fija la bacteria.
La Mineralización del Nitrógen

El N Orgánico NH4+
Después de que el nitrógeno se incorpora en la materia orgánica, frecuentemente se vuelve a convertir en nitrógeno inorgánico a
través de un proceso llamado mineralización del nitrógeno, también conocido como desintegración. Cuando los organismos mueren,
las materias de descomposición (como la bacteria y los hongos) consumen la materia orgánica y llevan al proceso de
descomposición. Durante este proceso, una cantidad significativa del nitrógeno contenido dentro del organismo muerto se convierte
en amonio. Una vez que el nitrógeno está en forma de amonio, está también disponible para ser usado por las plantas o para
transformaciones posteriores en nitrato (NO3-) a través del proceso llamado nitrificación.
Nitrificación

NH4+ NO3-
Parte del amonio producido por la descomposición se convierte en nitrato a través de un proceso llamado nitrificación. Las bacterias
que llevan a cabo esta reacción obtienen energía de sí misma. La nitrificación requiere la presencia del oxígeno. Por consiguiente, la
nitrificación puede suceder sólamente en ambientes ricos de oxígeno, como las aguas que circulan o que fluyen y las capas de la
superficie de los suelos y sedimentos. El proceso de nitrificación tiene algunas importantes consecuencias. Los iones de amonio
tienen carga positiva y por consiguiente se pegan a partículas y materias orgánicas del suelo que tienen carga negativa. La carga
positiva previene que el nitrógeno de amonio sea barrido (o lixiviado) del suelo por las lluvias. Por otro lado, el ión de nitrato con
carga negativa no se mantiene en las partículas del suelo y puede ser barrido del perfil de suelo. Esto lleva a una disminución de la
fertilidad del suelo y a un enriquecimiento de nitrato de las aguas corrientes de la superficie y del subsuelo.
La Denitrificación

NO3- N2+ N2O

A través de la denitrificación, las formas oxidadas de nitrógeno como el nitrato y el nitrito (NO 2-) se convierten en dinitrógeno (N2)
y, en menor medida, en gas óxido nitroso. La denitrificación es un proceso anaeróbico llevado a cabo por la bacteria que denitrifica,
que convierte el nitrato en dinitrógeno en la siguiente secuencia:

NO3- NO2- NO N2O N2.

El óxido nítrico y el óxido nitroso son gases importantes para el ambiente. El óxido nítrico (NO) contribuye a formar smog, y el
óxido nitroso (N2O) es un gas de invernadero importante, por lo que contribuye a los cambios globales climatológicos.
Una vez que se conviete en dinitrógeno, el nitrógeno tiene pocas posibilidades de reconvertirse en una forma biológica disponible,
ya que es un gas y se pierde rapidamente en la atmósfera. La denitrificación es la única trasformación del nitrógeno que remueve el
nitrógeno del ecosistema (que es esencialmente irreversible), y aproximadamente balancea la cantidad de nitrógeno fijado por los
fijadores de nitrógeno descritos con anterioridad.
La alteración humana del ciclo del N y sus consecuencias ambientales
A principios del siglo 20, un científico alemán llamado Fritz Haber descubrió como acortar el ciclo del nitrógeno fijando
quimicamente el nitrógeno a altas temperaturas y presiones, creando así fertilizantes que podían ser añadidos directamente al suelo.
Esta tecnología se extendió rápidamente durante el último siglo. Junto al advenimiento de nuevas variedades de cultivo, el uso de
fertilizantes de nitrógeno sintético ha traído un enorme crecimiento en la productividad agricola. Esta productividad agricola nos ha
ayudado a alimentar a una población mundial en rápido crecimiento, pero el aumento de la fijación del nitrógeno también ha traído
algunas consecuencias negativas. Aunque las consecuencias no sean tan obvias como el aumento de las temperaturas globales o el
agujero de la capa de ozono, son muy serias y potencialmente dañinas para los humanos y otros organismos.
No todos los fertilizantes de nitrógeno aplicados a los campos de la agricultura se mantienen para alimentar los cultivos. Algunos
son barridos de los campos de agricultura por la lluvia o el agua de irrigación, y son lixiviados en la superficie o en el agua del suelo
y pueden acumularse. En el agua del suelo que se usa como fuente de agua potable, el nitrógeno excesivo puede provocar cancer en
los humanos y dificultades respiratorias en los niños. La U.S. Environmental Protection Agency (Agencia de Protección Ambiental
de los Estados Unidos) ha establecido un standard de nitrógeno para el agua potable que es de 10 mg por litro de nitrato-N.
Desafortunadamente, muchos sistemas (particularmente en las áreas de agricultura) ya exceden estos niveles. En comparación, los
niveles de nitrato en las aguas que no han sido alteradas por la actividad humana y rara vez son mayores de 1 mg/L. En las aguas de
la superficie, el nitrógeno añadido puede provocar un enriquecimiento excesivo de nutrientes, particularmente en las aguas de la
costa que reciben afluencia de los ríos polucionados. A este enriquecimiento excesivo de nutrientes, también llamado eutroficación,
se lo acusa del aumento de la frecuencia de eventos que matan a los peces de la costa, del aumento de la frecuencia del florecimiento
de algas dañinas y de cambios en las especies dentro del ecosistema de la costa.
El nitrógeno reactivo (como el NO3- and NH4+) que se encuentra en el agua y suelos de la superficie, también puede ingresar en la
atmósfera como el componente del smog óxido nítrico (NO) y el gas de invernadero óxido nitroso (N2O). Eventualmente, este
nitrógeno atmosférico puede ser soplado en ambientes terrestres que son sensibles al nitrógeno causando cambios de largo plazo.
Por ejemplo, los óxidos de nitrógeno contienen una porción significativa de la acidez en la lluvia ácida que es la causante de la
deforestación en partes de Europa y del Noreste de Estados Unidos. El aumento de depósitos de nitrógeno atmosférico también
causa los cambios más sutiles en las especies dominantes y funciones del ecosistema en algunos bosques y prados. Por ejemplo, en
los suelos serpentina con poco nitrógeno de los prados del Norte de California, los conjuntos de plantas se han limitado
históricamente a las especies nativas que pueden sobrevivir sin mucho nitrógeno. En este momento, hay evidencia que los niveles
elevados de entrada de N atmosférico proveniente del desarrollo industrial y agrícola, han allanado el camino para una invasión de
plantas no nativas. Como se ha señalado con anterioridad, el NO es un factor esencial en la formación del smog, que también causa
enfermedades respiratorias como el asma en niños y adultos.
Actualmente, hay muchas investigaciones dedicadas a entender los efectos del enriquecimiento del nitrógeno en el aire, en el agua
del subsuelo, y en el agua en la superficie. Los científicos también están explorando prácticas agrícolas alternativas, que sostendrán
una alta productividad, a la vez que disminuirán los impactos negativos causados por el uso de fertilizantes. Estos estudios no sólo
nos ayudan a cuantificar cómo los humanos hemos alterado el mundo natural, sino también a aumentar nuestro conocimiento sobre
los procesos que forman el ciclo del nitrógeno.

Utilización de arboles y arbustos fijadores de nitrógeno en sistemas sostenibles de producción animal en

suelos ácidos tropicales

Raúl Botero y Ricardo O. Russo

Escuela De Agricultura De La Región Tropical Húmeda

Apdo. 4442-1000 San José de Costa Rica
Email: rbotero@ns.earth.ac.cr

I. INTRODUCCIÓN

En el desarrollo de la agroforestería, los árboles y arbustos fijadores de nitrógeno (AFN) pueden asociarse con cultivos agrícolas
(Sistema Agroforestal), con pasturas para pastoreo (Sistema Silvopastoril), ser mantenidos alternando entre cultivos agrícolas y
pasturas (Sistema Agrosilvopastoril) y también como bancos forrajeros y como cercas vivas. Esto es debido a su gran variedad de
productos y usos como: leña, carbón, madera, frutos, productos medicinales e industriales, tutores de cultivos, sombra, división de
lotes y demarcación de linderos en fincas, barreras rompeviento, control de erosión, refugio de avifauna silvestre, reciclaje de
nutrimentos, etc. Además, el follaje de algunos de ellos puede ser cosechado, bajo corte o pastoreo directo, para la suplementación
animal.

Una característica de los AFN es la de fijar nitrógeno (N) atmosférico en sus nódulos radicales y, a través del metabolismo,
almacenarlo en su componente forrajero (hojas, peciolos, tallos tiernos y frutos) en forma de proteína cruda (N x 6.25), cuyo
contenido varía entre 10 a 35%. Su forraje contiene fibra larga, nitrógeno no protéico (NNP), proteína y grasa (Leng, 1988). La fibra
larga, todo el NNP y una cantidad variable de la proteína, consumidos en el forraje arbóreo, son fermentados y utilizados como
nutrimentos por la flora ruminal. Una parte de la proteína puede estar ligada a compuestos antinutricionales, llamados taninos y
fenoles condensados, que le permiten escapar, con la grasa, a la fermentación ruminal, por lo cual su forraje puede ser fuente
importante de proteína y de energía sobrepasantes, siempre que se logre un balance apropiado de nutrimentos en el ecosistema
ruminal (Preston y Leng, 1989). Una cantidad variable de la proteína ligada a compuestos antinutricionales puede sobrepasar el
aparato digestivo y salir inalterada en la heces (indigerible), sin que pueda ser utilizada como nutrimento por los animales que
consumen dicho forraje. Además, ciertos compuestos antinutricionales, presentes en el forraje de algunas especies, pueden ser
tóxicos para la flora (bacterias y hongos) o para la fauna (protozoarios)ruminales.

Es importante recordar además, que las especies arbustivas y arbóreas lignifican principalmente en los tallos y no tanto en las hojas,
como si lo hacen la gran mayoría de las gramíneas utilizadas para el pastoreo. De allí la mayor estabilidad en la calidad nutricional
del follaje de las especies leñosas a través del tiempo.

Existe un alto número de especies y de ecotipos nativos e introducidos de AFN, adaptados a un amplio rango de zonas
agroecológicas. Son especies perennes, con excepción de varios ecotipos de Cajanus cajan, Codariocalyx gyroides y Sesbania
sesban que se comportan como semiperennes. Las especies que han resultado persistentes y productivas en diversos sistemas
agropecuarios y sus principales usos actuales y potenciales en suelos ácidos tropicales se relacionan en el Cuadro 1.

NOTA: La mayoría de estas especies son leguminosas, lo cual no indica que necesariamente todas las leguminosas fijen nitrógeno.
También se incluyen especies que, sin ser leguminosas, fijan nitrógeno atmosférico, en este caso representadas por Alnus y
Casuarina. No se incluye los nombres comunes, puesto que son diferentes entre países y regiones.

CUADRO 1. Principales arbustos y árboles fijadores de nitrógeno (AFN) y sus usos actuales y potenciales en
sistemas de producción agropecuaria en suelos ácidos tropicales.

Especies de AFN

Silvopasturas

Cercas

Bancos

 
 
 Vivas

forrajeros

Acacia aneura

 
 
Acacia farnesiana
 

Acacia mangium

 
Aeschynomene spp.
 
 

Albizia lebbek

 
Albizia saman

 
Albizia guachapele

 
Alnus acuminata

 
 
Cajanus cajan
 
 

X
Calliandra arborea

 
 
Calliandra calothyrsus
 

Casuarina cunninghamiana

 
Clitoria fairchildiana

Codariocalyx gyroides
 
 

Cratylia argentea
 
 

Dalbergia retusa
 

 
Dendrolobium spp.
 
 

Desmodium velutinum
 
 

Diphysa robinioides
 

X
 
Enterolobium cyclocarpum

 
Erythrina berteroana

Erythrina cochleata

Erythrina fusca

Erythrina lanceolata

Erythrina poeppigiana

Erythrina variegata

Erythrina edulis

X
 X

Flemingia macrophylla
 
 

Gliricidia sepium

Inga spp.

 
Mimosa scabrella

 
Paraserianthes falcataria

 
 
Pentaclethra macroloba

 
Pithecellobium dulce

 
Pithecellobium longifolium

 
Pterocarpus hayesii

X
 X

 
Sesbania sesban
 
 

Stryphnodendron excelsum

 
Tadehagi spp.
 
 

FUENTES: Argel y Maass, 1995; Benavides, 1994; Botero, 1992;Russo y Botero, 1996a.

II. INTERACCIONES EN AGROFORESTERIA

En la agroforestería desarrollada con AFN se crean interacciones biológicas, ecológicas y económicas, las cuales pueden contribuir
a lograr una producción sostenible. Algunas de las interacciones que han sido definidas por varios autores (Borel, 1987, 1993;
Bronstein, 1983; Montagnini, 1992; Rusco y Botero, 1996a; Torres. 1983) son:

1-Los AFN incrementan el nivel de nitrógeno en el suelo debido a su capacidad de fijarlo de la atmósfera, a través de la simbiosis
con bacterias en sus raíces, y por medio del aporte de materia orgánica hecho al suelo a través de la caída periódica o estacional,
natural o provocada (cosecha), de hojas, flores, frutos, ramas y raíces muertas. Además, sus raíces pueden absorber nutrientes de
capas profundas del suelo y traerlos a la superficie, haciéndolos disponibles para la pastura o para el cultivo agrícola asociado. En
algunos casos, pueden incrementar la disponibilidad de fósforo (simbiosis con micorrizas), calcio, potasio y magnesio.

2-Los arbustos y árboles pueden mejorar las condiciones físicas del suelo (porosidad y densidad aparente). Su efecto de
descompactación es positivo y relevante en áreas degradadas, a causa de la compactación del suelo, ocasionada por la mecanización
y/o por el pisoteo continuo del ganado. Un caso común son las pasturas abandonadas en el trópico húmedo.

3-Los arbustos y árboles crean un microclima favorable para los animales en pastoreo (sombra, menor radiación y menor
temperatura). La intensidad de su sombra depende de la densidad y orientación de los surcos de árboles y del diámetro y estructura
de sus copas. Para evitar la sombra refleja, que reduce la eficiencia fotosintética de los forrajes o cultivos de cobertura, las líneas o
surcos de especies leñosas deben plantarse en dirección al recorrido del sol -de oriente a occidente- (Botero, 1988). La sombra
protege a los animales del calor excesivo causado por la radiación solar directa y les permite mantener su temperatura corporal en un
rango confortable. Los cambios en el balance térmico, que se logran con una menor temperatura del aire, comparada con la
temperatura corporal del animal, le permiten un mayor consumo de alimento (De Alba, 1959).

4-Los AFN pueden competir con la pastura y con los cultivos agrícolas por agua, nutrimentos, luz y espacio. Los efectos de la
competencia pueden ser mayores si los requerimientos de ambos componentes son similares. La caída natural de hojas y las podas
ayudan a incrementar la disponibilidad de agua, de luz y de nutrimentos para todos los componentes del sistema. La selección
apropiada de especies y las podas selectivas (en cuanto a espacio climatizar e intervalos de tiempo entre cortes)contribuyen a reducir
la competencia entre los componentes en agrosilvopasturas.

5-Un alto número de animales o la disposición de los árboles en bloques pueden obligar a los animales a concentrarse en áreas
reducidas para sombrear. EL exceso de pisoteo puede afectar la cobertura de la pastura, localizada bajo la sombra, y causar erosión y
compactación localizada del suelo. Estas condiciones también pueden afectar el crecimiento apropiado de los árboles. Además, la
sombra favorece la presencia de insectos picadores y parásitos que afectan a los animales (Botero, 1992).

6-Las preferencias alimenticias de los animales pueden alterar la composición forestal. A largo plazo, solo persistirán aquellas
especies leñosas no consumidas por los animales.

7-Se acelera el reciclaje de nutrimentos en el suelo, hecho a través de los residuos de los cultivos agrícolas, de los forrajes o de las
heces y orina depositadas por los animales durante el pastoreo.
8-Los animales pueden consumir las legumbres o frutos, aprovechando sus nutrimentos, escarifican las semillas que contienen y las
dispersan en las heces. Esto favorece su germinación y evita el consumo de las plántulas por parte de los animales, hasta tanto las
excretas se incorporen al suelo transformadas en materia orgánica (Botero, 1992).

9-Muchas especies de gramíneas crecen mejor bajo la sombra de la copa de los árboles, producen mayor cantidad de forraje y tienen
una mayor calidad nutritiva (menor contenido de fibra y mayor contenido de proteína cruda, comparadas con las gramíneas que
crecen a plena exposición solar (Pinney, 1989; Daccarett y Blydenstein, 1968). Un efecto indeseable de la sombra sobre el forraje de
las gramíneas de cobertura en silvopasturas, mencionado por algunos productores, es la reducción de su gustocidad. Esto puede
obviarse haciendo pastoreo rotacional con carga animal apropiada, pastoreo de relevos (primero vacas lactantes y luego secas o bien
vacas lecheras y luego animales de levante) o mediante el pastoreo conjunto de varias especies animales -bovinos con búfalos,
cabras, ovejas, equinos, cerdos, venados o chigüiro (Botero, 1992).

10-El búfalo de agua posee un alto potencial como animal de triple propósito (carne-leche-tracción) para el trópico húmedo. La
explotación de este rumiante, que no posee glandular sudorípara y por ello requiere de abundante sombra, sería más eficiente en
sistemas agrosilvopastoriles.

III. SISTEMA SILVOPASTORIL

Definición

El sistema silvopastoril es una combinación natural o una asociación deliberada de uno o de varios componentes leñosos (arbustivos
y/o arbóreos) dentro de una pastura de especies de gramíneas y de leguminosas herbáceas nativas o cultivadas y su utilización con
rumiantes y herbívoros en pastoreo (Combe y Budowski, 1979; Nair, 1985, 1989).

Opciones para el establecimiento de silvopasturas

Existe la posibilidad de sembrar simultáneamente pasturas con AFN o de introducirlos en pasturas ya establecidas (Silvopasturas).
La principal limitante es el largo período de tiempo requerido para poder pastorear las silvopasturas así establecidas, sin
comprometer la sobrevivencia de los AFN. En este caso se deben transplantar árboles provenientes de semilla directamente del
vivero y esperar a que alcancen una altura y desarrollo que evite su daño por el ramoneo de los animales. Mientras los árboles
alcanzan tal desarrollo, el forraje de la cobertura inferior se debe y puede cosechar en forma manual o mecanizada. También pueden
sembrarse especies espinosas de AFN, cuyos árboles jóvenes no son ramoneados por los animales en pastoreo (Acacia farnesiana,
Pithecellobium dulce) etc.

Existe también la posibilidad de establecer las silvopasturas mediante cultivos agrícolas -Agrosilvopasturas- (Russo y Botero,
1996b), las opciones de cultivos son similares a algunas de las ya probadas para los sistemas agropastoriles en suelos ácidos
tropicales (Vera, et al., 1993).

Los AFN pueden sembrarse simultáneamente y desde el inicio, con varios ciclos de cultivos trimestrales en rotación, de cereales
como arroz secano, maíz, sorgo, millo; oleaginosas como soya, maní, ajonjolí; legumbres como caupí, canavalia, mungo, fríjol de
abono; o frutos como sandia o patilla, zapallo o ayote, cidra o chayote, melón, etc. (Botero, 1996). Los AFN también pueden
sembrarse simultáneamente y desde el inicio con un cultivo anual o bianual como yuca, ñame, tiquisque, camote, jengibre, pina,
guandul, plátano, etc. Al cosechar el último cultivo se siembran las especies herbáceas (gramíneas puras o asociadas con
leguminosas herbáceas), como cobertura del estrato inferior de la silvopastura. De la fertilización aplicada al cultivo, los nutrientes
minerales residuales son aprovechados por la silvopastura (Botero, 1996).

En la estrategia de establecimiento de silvopasturas a través de cultivos agrícolas, se logra obtener dinero en efectivo mientras se
establecen los árboles, y se permite a los árboles crecer lo suficiente (mínimo 1.5 años) para no ser dañados por el ramoneo de los
animales, al iniciar el pastoreo de la silvopastura (Botero, 1992).

Resultados obtenidos con Sistemas Silvopastoriles

Históricamente, por más de 90 años en zonas de altura con suelos volcánicos en Costa Rica, algunos ganaderos han sembrado aliso
o jaul (Alnus acuminata) asociado en silvopasturas con pasto kikuyo (Pennisetum clandestinum) y con gramíneas para corte como
pasto elefante (P. parpureum). Los árboles provienen de regeneración natural o son producidos en vivero y plantados a distancias de
8 x 14 m (100 árboles/ha). Estos ganaderos afirman que sus vacas producen más leche en estas silvopasturas que en pasturas sin
árboles. Para proteger los árboles jóvenes del daño del ganado, los ganaderos construyen cercos individuales y temporales alrededor
de cada árbol, hasta que el ganado no alcance a ramonear los nuevos brotes. Los árboles de aliso seleccionados para corte, después
de 15 a 20 años de crecimiento alcanzan 35 a 40 cm de diámetro y proporcionan leña y madera. El A. acuminata al igual que la
Casuarina spp. poseen la ventaja de que se asocian con actinomicetos (bacterias filiformes) del genero Frankia que fijan nitrógeno
en nódulos que forman en las raíces de estas especies (Russo, 1990).

Beer (1980), reportó el caso de una finca en Santa Cruz de Turrialba, Costa Rica, en donde árboles de poró gigante, cámbulo o
cachimbo (E. poeppigiana) han sido plantados como silvopasturas con pasto kikuyo (Pennisetum clandestinum) desde 1930.

Los casos experimentales han mostrado resultados promisorios en silvopasturas de E. poeppigiana con cobertura de las gramíneas
forrajeras estrella africana -Cynodon plectostachyus- (Alpizar, 1987; Bronstein, 1983) y con king grass (P. purpmeum X P.
typhoides)(Benavides, 1994; Benavides et al., 1994; Rodríguez, 1984; Kass, 1994). En el primer caso, durante cinco años, el forraje
cosechado de C. plectostachyus asociado con E. poeppigiana produjo 60% mayor rendimiento que la misma gramínea asociada con
laurel o nogal (Cordia alliodora), un árbol maderable que no fija nitrógeno. El king grass produjo 14% más forraje asociado con E.
poeppigiana, comparado con la producción obtenida de la gramínea pura.

Arboles de Erythrina poeppigiana plantados desde 1977, fueron podados a 2.5m de altura y asociados a 6 x 6m (280 árboles/ha) con
ocho gramíneas para pastoreo. Los árboles fueron cosechados mediante poda cada seis meses. Las gramíneas Panicum maximum
CIAT 16051 y 16061, Brachiaria brizantha CIAT 664 y 6780, Brachiaria humidicola CIAT 633 y Cynodon nlemfuensis tuvieron
entre 10 y 34% mayor producción de forraje y también mayor contenido de proteína cruda asociadas en la silvopastura con E.
poeppigiana, comparadas con las mismas gramíneas puras. La producción de forraje de Brachiaria dictyoneura CIAT 6133 y de
elefante enano (Pennisetum purpureum cv. Mott) disminuyó en 10% cuando estaban asociadas con E. poeppigiana (CATIE, 1991).

En Colombia desde 1987, Erythrina fusca (pízamo, bucare o poró blanco) fue asociado a 4 x 4 y 3 x 3 metros (625 y 1111
árboles/ha) con la gramínea forrajera estrella africana (Cynodon nlemfuensis). Los árboles se cosechan mediante poda cada tres
meses, rindiendo desde entonces 30 y 50 ton/ha/año de forraje verde que, con una oferta del forraje arbóreo oreado del 3% del peso
vivo de los animales, han permitido suplementar a 8 y 13 bovinos/ha/año, respectivamente. La gramínea de cobertura en la
silvopastura ha producido 84 ton/ha/año de forraje verde, lo que ha permitido, mediante pastoreo rotacional y sin fertilización ni
riego, mantener una carga de 3.0 U.A/ha (Rodríguez y Cuéllar, 1993).

El reciclaje de nutrimentos minerales, como parte de la sostenibilidad del sistema, es mayor a través de las heces de los animales en
los sistemas silvopastoriles que en las pasturas tradicionales sin árboles, arbustos o hierbas leguminosas (Botero, 1993). Los
minerales contenidos en las heces de vacas pastoreando en silvopasturas de chiminango, payande o gallinero Pithecellobium dulce
con cobertura de Brachiaria decumbens CIAT 606 asociada con Centrosema acutifolium CIAT 5568, comparados con su contenido
en las heces de vacas pastoreando en pasturas de Brachiaria decumbens CIAT 606 pura, se relacionan en el Cuadro 2.

La producción de leche bajo este sistema de doble propósito y durante una lactancia completa fue 24% mayor y la reconcepción al
finalizar la lactancia 75% superior en el grupo de 72 vacas pastoreando en las silvopasturas, comparado con el grupo, de igual
numero de vacas, pastoreando en las pasturas de gramínea pura (Botero, 1993; Ramírez, 1991 ).

CUADRO 2. Contenido mineral en las heces y reconcepción de vacas lactantes en un sistema de doble
proposito bajo pastoreo rotacional en pasturas de gramínea pura comparadas con silvopasturas. Hda
Miravalle, Fondo Ganadero del Valle del Cauca S.A., Colombia.

Tipo de

Contenido mineral en las heces

Preñez
Pastura

(% MS)

(%)
 
N
P
K
Ca
Mg
 
Gramíneas
1.13
0.36
0.82
0.6
0.4
33
Silvopastura
1.46
0.42
1.17
0.9
0.5
58

Fuente: Adaptado de Botero 1993.

La granja "El Hatico" en Colombia posee 135 hectáreas de silvopasturas, con predominio de la especie AFN algarrobo forrajero
(Prosopis juliflora, con cobertura de varias gramíneas introducidas en asociación con leguminosas herbáceas nativas. Estas
silvopasturas poseen una población promedio de 35 árboles/ha que producen 50 Kg de legumbres/árbol/año. Esta legumbre, que se
produce durante las dos épocas anuales de sequía y que se cae sola al suelo, una vez madura, tiene un alto valor nutritivo (14% de
proteína y 50% de azúcares solubles) y el ganado la consume directamente del suelo (Molina, et al., 1 996). Adicional a las
legumbres, se obtiene leña de las podas de formación de los árboles y de las entresacas durante el manejo de la regeneración natural
y postes para cercas muertas, que logran una duración de 15 años sin ningún tratamiento de preservación (Molina, et al., 1 996).

En las regiones de clima cálido en Venezuela, durante el mes de marzo de cada año se maduran y caen al suelo las legumbres del
árbol de saman (Albizia saman). Estas legumbres son bien consumidas por el ganado bovino en pastoreo y algunos campesinos las
cosechan en el campo y luego las venden en las orillas de las carreteras, los productores las compran para la suplementación de
bovinos, ovinos, caprinos y equinos.

Leucaena leucocephala no se incluye dentro de estas especies, puesto que su mayor producción y persistencia se logra en suelos
bien drenados, profundos, con alta fertilidad natural y neutros o calcáreos. Sin embargo, algunas especies, ecotipos e híbridos
experimentales logrados de este género, crecen en una amplia gama de suelos incluyendo los medianamente ácidos, con pH mayor
de 5.5 y saturación de aluminio de media a baja (Hutton, 1995; Shelton y Brewbaker, 1994).

Es conveniente que los sistemas silvopastoriles sean lo suficientemente flexibles para permitir que se puedan cambiar rápidamente y
de manera temporal, intermitente o permanente a cualquier otro tipo de explotación con cultivos agrícolas bajo los árboles
(agrosilvopasturas), cuando sea necesario renovar, resembrar, complementar o cambiar el componente arbóreo o herbáceo de la
silvopastura, o cuando el momento económico del país, la región o la finca así lo exijan (Botero, 1995).

IV. BANCOS FORRAJEROS

Definición

Son áreas compactas, cercanas a las instalaciones de manejo y alimentación de los animales (corrales, establos, etc), destinadas
exclusivamente a la producción de forrajes de alta calidad y volumen, para su utilización en la suplementación animal, bien sea que
se maneje bajo corte o bajo pastoreo.

Opciones para el establecimiento de bancos forrajeros

Si el banco forrajero se establece exclusivamente con AFN (banco de proteína), el nitrógeno que ellos fijan y que podría ser
aprovechado por otras especies forrajeras, asociadas dentro del mismo banco, es finalmente utilizado por especies vegetales no
deseadas en el sitio (malezas). Por ello uno de los componentes más apropiados, en mezcla o como cobertura de los bancos
forrajeros, son las gramíneas, puesto que son especies que no fijan nitrógeno, pero que si lo demandan en alta cantidad, sean ellas
utilizadas para corte (Ej: caña de azúcar, king grass, elefante, etc.) o para pastoreo (Ej: estrella, guinea, braquiarias, etc.). A este
último sistema se lo denomina actualmente como banco de energía.

El banco de energía de AFN en mezcla o con cobertura de gramíneas no elimina la posibilidad de asociación de su cobertura inferior
con leguminosas herbáceas nativas o introducidas y preferiblemente no trepadoras (Ej: Desmodium, Stylosanfhes, Arachis,
Aeschynomene, Cassia, Chamaecrista, Indigofera, Zornia, etc.). La asociación adicional con otras especies fijadoras de nitrógeno
(leguminosas hebáceas) incrementa la cantidad de nitrógeno fijado por el sistema. Esto permite incluir, en lineas alternas, otras
especies herbáceas, arbustivas y/o arboreas de alta calidad forrajera, que son altamente consumidas por bovinos, cerdos, aves,
conejos, peces, etc., (Ej: morera, amapola, nacedero, ramio, pringamoza, botón de oro, bledo, camote, bore, etc) y reduce
sensiblemente la necesidad de aplicación de fertilizantes nitrogenados en estas especies forrajeras que no lo fijan, pero que si lo
demandan en una alta cantidad (Benavides, et al., 1995). La mezcla de varias especies dentro del banco forrajero crea una alta
biodiversidad que reduce sensiblemente el ataque de plagas y enfermedades (Botero, 1992).

Resultados obtenidos con Bancos Forrajeros

La siembra de AFN por semilla sexual es más conveniente que su propagación mediante estacas, debido a que el vigor, la tolerancia
al corte, al pastoreo y a la sequía, la sobrevivencia y el potencial productivo son mayores en las leñosas provenientes de semilla
sexual. Esto fue observado y medido en bancos forrajeros de matarratón o madero negro (Gliricidia sepium) en la granja El Hatico,
Valle del Cauca, Colombia. Los resultados, así como las principales conclusiones obtenidas con bancos forrajeros de Gliricidia
sepium manejados bajo corte desde 1986, se presentarán en un futuro artículo en esta conferencia.

En un estudio realizado en el CIAT. Lascano, et al., (1995), evaluaron la calidad del forraje de varias especies de leguminosas
arbustivas plantadas en suelos ácidos (pH 4.0 a 4.5 y saturación de Aluminio > del 85%). El estudio mostró que las especies
evaluadas, bajas en taninos, tales como Cratylia argentea y Desmodium velutinum tuvieron una media a alta Digestibilidad in vitro
de la Materia Seca (DIVMS) y un alto contenido de proteína cruda. El estudio recomienda utilizar el forraje cosechado de hojas
maduras y oreadas de C. argentea como un suplemento de proteína para rumiantes durante la época seca. Los arbustos cuyo forraje
tenia un alto contenido de taninos, como Flemingia macrophylla, Tadehagi spp., Dendrolobium spp. y Codariocalyx gyroides
mostraron un alto contenido de proteína cruda y una DIVMS por debajo del 40%. Independiente de la estación climática, el
consumo del forraje por parte de bovinos y ovinos fue mayor cuando fue oreado o secado a la sombra de un día para otro (marchito)
y ofrecido como suplemento (Argel y Masas, 1995). La DIVMS medida en el forraje de los AFN esta entre el 40 al 80%.

El picado del forraje arbóreo reduce el desperdicio al ofrecerlo a los animales en comederos, estimula el consumo y destruye las
espinas presentes en las hojas y tallos de algunos árboles como Erythrina spp. (Botero, 1988). El oreo adicional al picado permite la
volatilización de sustancias que reducen su gustocidad (Botero, 1992). Aunque se incrementa sensiblemente el desperdicio del
forraje para consumo, pero no para el reciclaje de nutrimentos al suelo, una forma práctica del oreo consiste en podar los AFN y
dejar su follaje sobre el suelo, para que sea consumido directamente por los animales en pastoreo. El deshoje u ordeño manual de las
ramas, directamente en los árboles, demanda mayor cantidad de mano de obra y se dejan de utilizar los tallos verdes como forraje.
La corteza de las ramas verdes tiene mayor calidad nutritiva comparada con las hojas, y a ello se debe que los animales descortecen
algunos árboles durante el pastoreo (Botero, 1988).

En el engorde de ganado bovino en confinamiento, realizado en fincas privadas en el Valle del Cauca-Colombia, se han logrado
promedios de ganancia de peso de 850 g/animal/día, utilizando forrajes arbóreos para complementar la alimentación de machos
enteros (200 a 450 Kg de peso vivo y con un máximo de 24 meses de edad al sacrificio), con la siguiente dieta flexible:

Dieta flexible

Consumo x Kg/animal/día

Gramínea picada (caña de azúcar y/o pastos de corte)

26

Forraje arbóreo picado y oreado

Melaza o vinaza líquidas + urea al 10% ó BMN*

Cama de aves

0.5

Semilla, harina o torta de oleaginosas

0.5

Sal mineralizada y agua de bebida a voluntad

 

* Bloques Multinutricionales
Fuente: Botero y Preston, 1989.

En el sistema de doble propósito, se utilizó el forraje arbóreo de poró blanco, pízamo o bucare (E. fusca) como suplemento artesanal
en mezcla para vacas F1 (Holstein x Cebú) en pastoreo intensivo en silvopasturas con C. nlemfuensis (Reserva Pozo Verde-CIPAV,
Colombia) así:

Suplemento artesanal
%
Forraje arbóreo picado y oreado
83.5
Aceite crudo de palma africana
6.3
Cal (CaCO3)
1.0
Melaza de caña
9.2

Fuente: Adaptado de Rodríguez y Cuéllar, 1993.

El aceite crudo de palma africana, con alto contenido de ácidos grasos esenciales, de cadena larga, es convertido por la cal en un
jabón cálcico y con ello se logra que su grasa saponificada no pueda ser fermentada por la flora ruminal y sea entonces utilizada
como fuente de energía sobrepasante.

El jugo de caña, el azúcar, la melaza, el melote o la vinaza, no solo mejoran la gustocidad del suplemento, sino que, adicionalmente
al oreo del forraje picado, es posible que propicien la desnaturalización de los compuestos antinutricionales, incrementando así la
disponibilidad, a nivel intestinal, de la proteína sobrepasante del forraje arbóreo (Cuéllar, Rodríguez y Preston, 1992).
Tres grupos de 9 vacas lactantes, que poseían cada uno 3 vacas con menos de 100 días, 3 vacas con 100 a 200 días y 3 vacas con
más de 200 días de lactancia, se utilizaron para comparar dos niveles de consumo del suplemento artesanal citado atrás, contra un
concentrado convencional a base de granos, con 16% de proteína cruda. Las cantidades de concentrado convencional y de
suplemento artesanal consumidos durante los dos ordeños diarios y los resultados obtenidos en producción de leche se consignan en
el Cuadro 3.

El análisis estadístico se realizó por covarianza, tomando en cuenta la producción inicial de cada vaca. La producción de leche
lograda por el grupo de vacas que consumió 4 Kg/vaca/día del concentrado convencional (tratamiento I) fue similar a la del grupo
de vacas que consumió 4 Kg del suplemento artesanal (tratamiento II). Sin embargo el costo del suplemento artesanal fue la mitad
con respecto al concentrado convencional (0.43 vs 0.86 US$/Kg).

CUADRO 3. Consumos de concentrado convencional y de suplemento artesanal y sus resultados en

producción de leche en vacas F1 (Holstein x Cebú) en un sistema de doble propósito bajo pastoreo intensivo
en pasto estrella africana (Cynodon nlemfuensis). Reserva Pozo Verde-CIPAV, Colombia.

Tratamiento

Concentrado
Convencional

Suplemento
artesanal

Producción de leche Kg/vaca/día

9.72 a

II

9.66 a

III

10.30 b

Letras diferentes dentro de la misma columna indican diferencias altamente significativas (P<0.01).
Fuente: Adaptado de Rodríguez y Cuéllar, 1993.

Entre los tratamientos I y III, aunque los costos de la suplementación con 4 Kg de concentrado convencional o con 8 Kg del
suplemento artesanal fueron iguales, las vacas del grupo III produjeron 0.6 Kg adicionales de leche/día cuyo precio de venta en
finca fue de US$ 0.14.

En el CATIE, Costa Rica, Camero (1994), utilizó 12 vacas Jersey puras y mestizas con Criollo Lechero Centroamericano, bajo
lechería intensiva, en una dieta básica de heno de pasto jaragua (Hyparrhenia rufa), pulidura de arroz y melaza, para evaluar el
efecto biológico y económico de dos suplementos forrajeros proteicos: poró gigante (Erythrina poeppigiana) y madero negro
(Gliricidia sepium). Ambos forrajes fueron ofrecidos picados y frescos, al 3% del peso vivo de las vacas, y comparados con el
suministro de 120 gramos de urea/vaca/día. Al suplementar las vacas con forraje de poró o de madero negro, se obtuvieron
producciones similares (7.3"0.1 vs 7.4"0.1 Kg de leche/vaca/día) y superiores (P<0.05) en un 10% al tratamiento con urea (6.7"0.1
Kg de leche/vaca/día). En cuanto a los constituyentes de calidad de la leche (grasa, proteína y sólidos totales) no se encontró
diferencia significativa entre los tres tratamientos. Como resultado del análisis económico de presupuestos parciales, la rentabilidad
de la suplementación protéica con el forraje de ambas leguminosas arbóreas fue superior en un 20% a la suplementación con urea.
Los resultados de producción, obtenidos mediante la suplementación con forrajes arbóreos, permiten confirmar lo publicado por
Leng (1988), respecto a que: para lograr altas tasas de ganancia de peso y niveles de producción de leche de moderados a altos, la
demanda por aminoácidos esenciales es mayor a la que pueden suministrar los microorganismos muertos, que se reemplazan y salen
continuamente del rumen hacia el abomaso, aún cuando la fermentación ruminal sea optimizada. Esto quiere decir que se necesitan
suplementos con proteína sobrepasante para lograr maximizar el consumo voluntario y obtener así el potencial real de producción
con rumiantes.

Además, permiten visualizar que las pruebas convencionales como son la digestibilidad in vitro (en el laboratorio) e in situ (dentro
del rumen de animales fistulados), utilizadas para determinar la calidad nutritiva de forrajes, cereales, oleaginosas y subproductos
agroindustriales, permiten medir los nutrientes fermentables por la flora ruminal, pero no su contenido de nutrientes sobrepasantes
(almidón, grasa, proteína y minerales). Para ello se recurre actualmente a la fistulación de rumiantes en el duodeno. En esta prueba
(CIAT, 1995), las cantidades de N en el bolo alimenticio a su salida del abomaso y el N eliminado en las heces (indigerible),
permiten medir, por diferencia, el nitrógeno (sobrepasante) absorbido en el intestino.

V. CERCAS VIVAS

Definición

Son siembras lineales de arbustos o de árboles que se utilizan como setos, barreras rompeviento, producción de leña, carbón,
madera, frutos o forraje, división de lotes o linderos de propiedades.

Opciones para el establecimiento de cercas vivas

Tradicionalmente en América Tropical las cercas son construidas con 3 a 5 hilos de alambre de púas, sostenidos por estacas verdes
de algunas especies que rebrotan, se convierten luego en árboles y sirven de poste permanente. Estos árboles son usualmente
propagados por estacas de 2 a 2.5 m de longitud y 5 a 10 cm de diámetro, enterradas a una profundidad de entre 20 a 30 cm y a
distancias entre 0.5 a 5 m. Sin embargo, se debe preferir su siembra a partir de semilla sexual, cuya planta produce una raíz
pivotante o de anclaje que le permite ser más firme y vigorosa.

La siembra en vivero se debe hacer en bolsas plásticas con una capacidad mínima de 5 Kg de suelo, para evitar el daño de las raíces
y permitirle a la planta, al menos, 4 a 6 meses de crecimiento en el vivero, antes de su transplante definitivo a la cerca.

Mientras se establecen las cercas vivas de AFN, recién transplantados, se pueden proteger del consumo por parte de los animales en
pastoreo con una cerca temporal de alambre de púas o con uno a dos hilos de alambre liso electrificado, paralelas o alrededor de la
cerca fija (callejón o encierro).

Otra opción consiste en sembrar a su alrededor plantas espinosas como piñuela, pitaya, nopal, cactus, pringamosa, etc. o untarles a
los arbustos grasa vegetal o animal (manteca, cebo) mezclada con estiércol bovino, a lo largo de los tallos (Botero, 1992).

Resultados obtenidos con cercas vivas

Las especies de AFN más utilizadas como cercas vivas en clima cálido son Gliricidia sepium y Erythrina spp. La Gliricidia no
tolera suelos mal drenados, lámina de agua o alto nivel freático, como si lo hacen bien especies de AFN como Erytrhina fusca,
Aeschynomene spp y Sesbania spp.

En un experimento llevado a cabo por el Proyecto Erythrina (CATIE, 1986) durante tres años sobre tres cercas vivas de E.
berteroana (poró común), que habían sido establecidas en 1976, 1979 y 1983 a distancias de 1.0 m, 0.6 m y 0.8 m respectivamente y
que fueron cosechadas mediante poda total cada 3, 6, 9 y 12 meses, mostraron que la producción de biomasa de 1 Km de cerca viva
de E. berteroana varía de acuerdo con la frecuencia de poda (Cuadro 4).

La mayor producción de biomasa leñosa y total se obtuvo cuando la cerca viva fue cosechada cada 12 meses y la menor cuando fue
cosechada cada 3 meses. En contraste la mayor producción de forraje comestible se obtuvo en las podas realizadas cada 6 y 3 meses
respectivamente.

CUADRO 4. Producción de biomasa fresca (leñosa y comestible) en 1 Km de cerca viva de Erythrina berteroana
sometida a cuatro frecuencias de corte durante tres años en Turrialba, Costa Rica.

Tipo de biomasa

Kg/Km/año según frecuencia de poda

Fresca

6
 9

12

Leña

513

2065

2554

3374

Forraje Comestible

1441

1798

1352

872

Total

1954

3863

3906

4246

Fuente: Adaptado del CATIE, 1986.

Gliricidia sepium es probablemente la especie más utilizada como cerca viva en América Tropical (Budowski y Russo, 1993),
produce una madera densa y resistente que tiene uso como leña, carbón y como poste vivo o muerto para cercas.

Su forraje picado (fresco, oreado o seco), compuesto por hojas, pecíolos y tallos tiernos, es bien consumido por los rumiantes,
contiene 20 a 30% de proteína cruda, 53% de FDN, 33% de FDA y la DIVMS ha sido reportada entre 54 a 70% (Camero, 1994;
Galindo, et al., 1989; Gómez, et al., 1995; Simmons y Stewards, 1994).

VI. VENTAJAS Y DESVENTAJAS DE LA AGROFORESTERÍA

Varios autores han analizado las ventajas y desventajas de tales sistemas (Borel, 1987; Botero, 1995; Bronstein, 1983; Ruiz, 1983;
Russo y Botero, 1996a; Torres, 1983).

Las principales ventajas de estos sistemas son:

o La diversificación de las actividades productivas dentro de la finca reduce el riego económico de la inversión.
o Los productores obtienen beneficios adicionales en efectivo, representados por la producción de leña, postes,
madera, frutos y forraje, que pueden ser utilizados dentro de la misma empresa o ser comercializados en el
mercado.
o Los árboles contribuyen al mejoramiento de las condiciones químicas y físicas del suelo.
o Los animales consumen la cobertura herbácea, que puede competir con los árboles, dificultar el manejo e
incrementar el riesgo de incendios en plantaciones forestales. En silvopasturas con árboles frutales o palmas,
el pastoreo facilita la cosecha de los frutos.
o En el caso de agrosilvopasturas, hasta el 70% de la biomasa producida por los cultivos asociados y el forraje
de algunas especies de AFN se complementan en su contenido de nutrimentos (energía, proteína, vitaminas y
minerales) y pueden ser utilizados en la alimentación animal, sin crear competencia por los productos de
consumo humano.
 o Los árboles proporcionan refugio contra la radiación solar, las altas temperaturas, las lluvias y el viento. Esto
contribuye a incrementar la eficiencia productiva en los sistemas de producción animal tropical.
o Permiten flexibilidad para cambiar rápidamente a cualquier otro tipo de explotación agrícola, cuando el
momento económico así lo exija.
o Las principales desventajas de estos sistemas son:
o La gran mayoría de los agricultores y ganaderos de América Tropical están acostumbrados a trabajar en áreas
despejadas y limpias, lo cual implica un paisaje sin árboles en lotes para cultivos y pasturas.
o La cobertura arbórea, principalmente si es muy densa, puede competir severamente contra las plantas
herbáceas asociadas.
o Los árboles pueden dificultar o incluso impedir la cosecha del forraje herbáceo y el mantenimiento
mecanizado de las pasturas asociadas.
o Los árboles jóvenes, recién plantados o provenientes de la regeneración natural, deben ser protegidos para
evitar su daño por el ramoneo de los animales en pastoreo.
o Para los productores es difícil conseguir comercialmente semilla o árboles jóvenes para su propagación o
transplante.

1
Taxonomía de Rhizobium
En Tao Wang1, Julio Martínez-Romero2
1 Departamento de Microbiología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas,
Instituto Politécnico Nacional. 2 Centro de Investigación sobre Fijación de
Nitrógeno, Universidad Nacional Autónoma de México
Taxonomía de los rizobios
A partir de un nódulo de raíz de leguminosa en 1888 Beijerink obtuvo por
primera vez un cultivo bacteriano puro y llamó a la bacteria Bacillus radicicola.
Posteriormente, Frank propuso el nombre Rhizobium para estos aislados. Debido a que
los aislados bacterianos eran diferentes según el huésped específico del que se obtenían,
para 1929 ya se habían reconocido seis especies: R. leguminosarum, R. trifolii, R.
phaseoli, R. meliloti, R. japonicum y R. lupini. En esta clasificación, cada especie era un
grupo que se componía de cepas que nodulaban a un conjunto de leguminosas huésped.
Trabajos posteriores desafiaron esta designación de especies que estaba basada en la
especificidad del huésped. En 1944 Wilson reportó un gran número de nodulaciones que
cruzaban las fronteras de las diferentes especies. En 1964 Graham y en 1968 Moffett y
Colwell sugirieron modificar la taxonomía y basarse en resultados de la taxonomía
numérica. Más tarde, en 1974, Jordan y Allen dividieron las seis especies en dos grupos
(Tabla 1) de acuerdo con sus tasas de crecimiento, flagelos y reacciones ácidos/alcalinas
en medio YMA (Extracto de levadura, 0.4 g; Manitol, 10.0 g; KH2PO4, 0.5 g;
MgSO4.7H2O, 0.2 g; NaCl, 0.1 g; agar, 15 g; agua destilada, 1 litro; pH 7.0-7.2).
Además de estas seis especies, se incluyó un grupo misceláneo designado Rhizobium
spp. Después de más investigación de taxonomía usando los métodos de biología
molecular (como hibridación ADN-ADN y rRNA-ADN) y los de método tradicionales,
Jordan (10) cambió la taxonomía de rizobio. En su sistema se dividieron los rizobios en
dos géneros: Bradyrhizobium y Rhizobium. El género Bradyrhizobium, que correspondía
al grupo II de Jordan y Allen, incluye las cepas de lento crecimiento, productoras
alcalinas en YMA que tienen las colonias ≤1 mm en diámetro a los 5-7 días en placas
de YMA. En este género se designó una sola especie, B. japonicum, que incluyó también
la especie anterior R. lupini porque las cepas de Lupinus fueron muy similares a las de
soya en taxonomía numérica y en hibridación ADN-ADN. En el género Rhizobium, se
incluyeron tres especies: R. leguminosarum, R. meliloti y R. loti. R. leguminosarum
incluye tres biovars: bv. viciae que antes era la especie R. leguminosarum; bv. phaseoli
que anteriormente era R. phaseoli; y bv. trifolii que fue la anterior R. trifolii. Las tres
biovars constituyen el mismo grupo en taxonomía numérica y en hibridación ADNADN,
pero corresponden a diferentes grupos de nodulación cruzada.
Actualmente la taxonomía de los rizobios se desarrolla rápidamente y durante
los últimos 20 años se han descrito muchas especies y géneros nuevos. La aplicación de
los métodos de biología molecular en la taxonomía ha ayudado a definir los nuevos
rizobios. La taxonomía actual de los rizobios se base en un enfoque polifásico (7) que
incluye caracterizaciones de morfología, bioquímica, fisiología, genética y filogenia,
entre otras. El uso del enfoque polifásico ha conferido a la taxonomía una base más
natural y más confiable. Se estima que los rizobios no-conocidos en el mundo
2
representan un recurso biológico porque las leguminosas son uno de los grupos de
plantas más grande y diverso y éstas se encuentran distribuidas en distintos ecosistemas.
Sólo se han investigado los microsimbiontes de un pequeño número de ellas.
Seguramente nuevos rizobios se conocerán cuando se caractericen más aislados.
De acuerdo con una definición operativa de especie en bacteriología, cada
especie bacteriana consta de un grupo de cepas que comparten características que las
distinguen como grupo de otras especies bacterianas. El uso de técnicas de biología
molecular ha provisto de una descripción más precisa para las especies. El análisis de
secuencias de los genes 16S rRNA se ha usado como uno de los principales criterios
para la descripción de los géneros y las especies de rizobios (Fig. 2). Se considera que
las cepas cuyas secuencias del gen de 16S rRNA son similares en un 97% o más,
probablemente pertenecen a la misma especie. Si bien se puede distinguir a los
diferentes géneros de rizobios a partir del parecido de las secuencias de genes de 16
rRNA, sin embargo no hay un porcentaje definido para marcar las fronteras entre
géneros. Por otra parte, cuando las secuencias de 16S RNA son muy parecidas, este
criterio no permite distinguir especies cercanamente relacionadas y esto ocurre debido a
que el gen 16S rRNA está muy conservado entre todos los organismos vivos. En la
taxonomía de Rhizobium para definir las especies dentro de cada género se han utilizado
varios métodos entre ellos la hibridación de ADN-ADN.
Para definir a las especies bacterianas se ha utilizado estimar el parecido entre
secuencias de ADN a partir de la hibridación ADN-ADN. Esta técnica se basa en que la
doble hélice del ADN puede desnaturalizarse en altas temperaturas y reasociarse en
bajas temperaturas y es una técnica especialmente útil cuando las secuencias de genes
16S rRNA se parecen en más del 97%. La cantidad de ADN reasociado o la tasa de
reasociación se relaciona con la homología de las secuencias de ADN. Se sugiere que las
cepas que muestran una similitud ≥70% en la hibridación de ADN-ADN son de misma
especie. Cepas que comparten un parecido de ADN-ADN entre 25 y 60% pueden
representar diferentes especies dentro del mismo género. Si el parecido es menor a 10%
se considera que pertenecen a diferentes géneros. La mayor parte de las especies
rizobianas definidas cumplen con este criterio. Son excepciones a esta regla:
Sinorhizobium fredii, Rhizobium tropici y Mesorhizobium plurifarium. En cada uno de
estas tres especies se incluyen cepas o grupos que comparten menos de un 70% de
parecido de ADN-ADN. En estos casos, es necesario incluir otros métodos como
electroforesis (SDS-PAGE) de proteínas, electroforesis de enzimas metabólicas (o
enzimas multilocus) (MLEE) y otros, para definir todas las especies descritas.
En la definición de las especies de rizobios también se ha utilizado el análisis
de enzimas metabólicas, por ejemplo en los casos de Rhizobium tropici, R. etli, R.
huautlense, y Mesorhizobium amorphae. La distancia genética (determinada a partir de
la proporción de alelos enzimáticos con diferente movilidad en electroforesis) de 0.5 se
consideró como uno de los criterios para definir a dichas especies. Valores de distancia
genética menores que 0.5 se encuentran entre cepas dentro de una misma especie, por
ejemplo en R. leguminosarum, y mayores que 0.5 entre diferentes especies dentro del
género Mesorhizobium. El análisis MLEE provee información acerca de la variación
genética en una especie, de tal información se puede estimar la estructura genética en las
poblaciones naturales y de este modo se puede valorar el papel evolutivo de la selección
Darwiniana, deriva aleatoria, mutación e intercambio horizontal de genes. Selander y
colaboradores en 1986 resumieron los métodos de este análisis. Los rizobios parecen
3
tener una estructura de población clonal con escasa recombinación genética entre
poblaciones distantes; sin embargo, hay datos que indican la existencia de la
transferencia genética entre poblaciones locales.
El análisis de proteínas totales en electroforesis en una dimensión permite
agrupar a los rizobios con base en las similitudes de los patrones. Generalmente, los
grupos definidos por electroforesis de proteínas están relacionados con aquellos que se
pueden distinguir por su similaridad de ADN-ADN o por patrones de enzimas
metabólicas.
Con la reacción de la polimerasa de ADN en cadena (PCR) usando iniciadores
de óligonucleótidos dirigidos a distintas secuencias se pueden generar patrones de
fragmentos de ADN, dichos patrones se llaman huellas digitales del ADN. Estos
métodos se usan tanto para investigar la diversidad genética dentro de las poblaciones de
rizobios como para agrupar las cepas bacterianas y se basan en la variación genética en
las secuencias blanco localizadas en los genomas que sirven para anclar a los
iniciadores. Los productos sintetizados por la reacción de PCR se separan por
electroforesis con base en su tamaño molecular y su secuencia de nucleótidos. Los
iniciadores comunes usados en la caracterización de bacterias son los de las secuencias
“BOX” (BOX-PCR), los que pegan al azar al cromosoma (RAPD-PCR), los que sirven
para las secuencias repetidas extragénicas palindrómicas (REP-PCR), los de secuencias
intergénicas repetidas enterobacterianas o secuencias consensos intergénicas repetidas
de enterobacterias.
La determinación de polimorfismo en los tamaños de los fragmentos de
restricción (RFLP) es otro método para revelar la diversidad genética entre grupos de
cepas bacterianas. Este análisis incluye la digestión del ADN total, la separación del
ADN digerido por electroforesis y la hibridación de los patrones de restricción con un
detector específico de un gen o unos genes. También se pueden digerir productos
sintetizados por PCR y analizar los RFLP directamente por electroforesis. Así se pueden
caracterizar a los genes 16S rRNA amplificados por PCR o ADN del espacio intergénico
(IGS).
En la descripción del fenotipo de las bacterias se reportan las características de
morfología celular y colonial, bioquímicas y fisiológicas, los patrones de utilización de
fuentes de carbono y nitrógeno, los patrones de resistencia a antibióticos, y otras como
huéspedes o ambientes de donde se obtiene la bacteria. El cúmulo de estos datos se
evalúan por un análisis de agrupamiento, la llamada taxonomía numérica. Las
características fenotípicas pueden ofrecer una visión detallada de la variación de las
bacterias dentro de una especie o entre diferentes especies. También permite reconocer
rasgos característicos de cada especie.
La descripción del rango de huéspedes también se incluye en la definición
taxonómica de los rizobios. Algunos rizobios tienen un rango más amplio de plantas
huéspedes que otros. Se ha reportado que Bradyrhizobium japonicum y Sinorhizobium
fredii son capaces de nodular un gran número de leguminosas. Mientras que S. meliloti
ha sido aislado principalmente de las plantas del géneros Medicago, Melilotus y
Tregonella. En muchos casos se usan los resultados de nodulación en laboratorio para
describir el rango de huéspedes, aunque las condiciones en laboratorio son muy
diferentes que las que se encuentran en campo. Algunos rizobios son capaces de nodular
unas especies de leguminosas en laboratorio, a pesar de que no se haya aislado a esos
4
4
rizobios a partir de esas plantas en campo; por ejemplo, en laboratorio se observó la
nodulación de Leucaena leucocephala por R. huautlense y de frijol por M. plurifarium
pero no en campo. La asociación entre los rizobios y las leguminosas en la naturaleza
puede tener una gran importancia ecológica.
Hasta la fecha, se han escrito más de 40 especies en 9 géneros para las bacterias
que forman nódulos con leguminosas (Fig. 2, Tabla 2). Todas ellas son bacilos aeróbicos
Gram-negativos en el phylum BXII, Proteobacteria (8). Las células tienen formas
irregulares (curvas, en forma de X o de Y, llamadas bacteroides) dentro de los nódulos.
Los bacteroides son las formas diferenciadas que fijan nitrógeno. Normalmente los
bacteroides completamente desarrollados ya no pueden volver a reproducirse, aunque
existe controversia al respecto. Se ha reportado que los rizobios tienen tres diferentes
estados de vida: uno dentro de los nódulos de las leguminosas, otro en suelo y otro
dentro de plantas no leguminosas como endófitos. Todos los rizobios pueden vivir muy
bien como saprófitos en los suelos o en medios de cultivo. Algunos aislados pueden ser
obtenidos independientes de plantas en suelos químicamente contaminados. Como
endófitos, los rizobios han sido aislados de diferentes plantas. Por ejemplo, R.
leguminosarum bv. trifolii y cepas fotosintéticas de Bradyrhizobium se ha encontrado en
raíces de arroz y R. etli en raíces de maíz. Pueden también introducirse y colonizar otras
plantas, tal como sucede con Azorhizobium caulinodans en las raíces de la oleaginosa
Brassica napus. Estas asociaciones entre rizobios y plantas no leguminosas pueden
mejorar el crecimiento de las plantas aunque no se ha demostrado que sea mediante la
fijación de nitrógeno.
En este sistema, la definición de género y unidades taxonómicas más altas se
basan en la filogenia de los genes de 16S rRNA (Fig. 1). Con base en las secuencias de
genes de 16S rRNA, todos los rizobios son miembros del phylum Proteobacteria, pero
en diferentes clases y ordenes. La mayor parte de los rizobios son de orden VI,
Rhizobiales, de la clase I, Alfaproteobacteria. En este orden, los géneros Rhizobium,
Allorhizobium y Sinorhizobium se incluyen en la familia Rhizobiaceae. Mesorhizobium
está en la familia Phylobacteriaceae. Bradyrhizobium y Blastobacter están en la familia
Bradyrhizobiaceae. Azorhizobium y Devosia se incluyen en la familia
Hyphomicrobiaceae. En el mismo orden, también se encuentran bacterias formadoras de
nódulos en Methylobacterium de la familia Methylobacteriacea. Solo dos grupos
bacterianos en la clase II, Betaproteobacteria, incluyen bacterias que forman nódulos
con las leguminosas. Ellas son Burkholderia spp. y Ralstonia taiwanensis en el orden
Burkholderiales. Aunque estas bacterias tienen muy diversas relaciones filogenéticas al
comparar a los genes 16S rRNA, se encontró una gran similitud entre las secuencias de
sus genes simbióticos, como nif y nod, indicando que transferencias horizontales de los
genes simbióticos ocurrieron en la naturaleza entre ellas, como se ha descrito en especies
de Mesorhizobium (18). Este evento es importante para la evolución de los rizobios,
porque cada género tiene vecinos no simbióticos que tienen el potencial de recibir los
genes simbióticos desde los rizobios. Los rizobios de los géneros Rhizobium y
Allorhizobium forman un grupo polifílético junto con las especies de Agrobacterium. En
el género Sinorhizobium, se incluyen dos especies no simbióticas, S. morelense (23) y S.
adhaerens (26). Las especies de Mesorhizobium son muy cercanas a Aminobacter. Las
especies de Bradyrhizobium tienen relaciones cercanas a Afipia. La transferencia lateral
de genes simbióticos se ha hecho evidente en el campo (18) y se ha realizado en
laboratorio. Las cepas de Agrobacterium tumefaciens, Sinorhizobium morelense y S.
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adhaerens pueden formar nódulos efectivos (que fijan nitrógeno) en las leguminosas
cuando reciben los genes simbióticos. Todos estos datos indican que los rizobios y sus
vecinos filogenéticos tenían origines comunes. Se puede suponer que nuevos linajes de
rizobios sigan emergiendo todavía en la naturaleza debido a la transferencia de los genes
simbióticos y al hecho de que bacterias no simbióticas, relacionadas con rizobios,
pueden convertirse en bacterias formadoras de nódulos eficientes tanto en condiciones
de laboratorio como de campo.
Si bien los géneros de rizobios se definen con base en la filogenia de los genes
16S rRNA, cada género tiene otras características distintivas. El género Azorhizobium
contiene cepas que forman nódulos de tallos y de raíces y fijan nitrógeno en condiciones
de vida libre y simbiótica. Las cepas de Bradyrhizobium crecen lentamente (colonias de
menos de 1 mm de diámetro después de 7 días de incubación) y producen álcali en
medio YMA. El género Mesorhizobium incluye cepas con crecimiento lento o moderado
(colonias de 1-2 mm después de 5 a 7 días de incubación) y producen ácido en medio
YMA. Los géneros Rhizobium, Allorhizobium y Sinorhizobium son bacterias que crecen
rápido (colonias > 2 mm después de 3 a 5 días de incubación) y producen ácido en
medio YMA.
Por otra parte, la definición de géneros es un problema actual en taxonomía.
Aunque la definición de género se basa principalmente en la filogenia del gen 16S
rRNA, no existe un estándar filogenético oficial para definir género. Este caso ha
llevado a decisiones conflictivas tales como en el caso de la sugerencia de combinar los
géneros Agrobacterium y Rhizobium (28). La combinación de Agrobacterium y
Rhizobium ha sido causa de una gran discusión y algunos autores quieren mantenerlos en
géneros separados (6). Se necesitan criterios taxonómicos estándar para definir géneros
en el futuro. Otro problema en taxonomía bacteriana es que los métodos utilizados en
diferentes trabajos de investigación sobre la taxonomía no son uniformes. Por ejemplo,
para las primeras especies descritas se cuentan con información fenotípica acerca de su
morfología celular, flagelos, requerimientos de factores de crecimiento, rango de pH y
de temperatura para crecer, tolerancia a NaCl, resistencia a antibióticos, entre otros
datos. Estos datos normalmente no están completos en las especies descritas
recientemente.
A continuación se presentan las descripciones de los géneros de rizobios con
base en el sistema presentado en la edición 2 del “Bergey’s Manual of Systematic
Bacteriology” (8).
Género Allorhizobium (13). Este género se incluye en la segunda edición de
“Bergey´s Manual of Systematic Bacteriology” (11) y contiene solo una especie, A.
undicola. Se trata de bacilos Gram negativos de 0.5-0.7 ﾗ2.0-4.0 V. variable, que
forman colonias de 0.5-3.0 mm de diámetro después de 1-2 días de incubación en YMA.
A. undicola es un rizobio de rápido crecimiento que produce ácido y polisacáridos
extracelulares en YMA. Se mueve en medio liquido. Fue aislado originalmente de los
nódulos de la raíz de una planta acuática, Neptunia natans, que crece en África. Invade
las raíces por el daño causado por la germinación de raíces nuevas y forma nódulos en la
base de las raíces laterales y adventicias. Esta bacteria nodula Medicago sativa, Acacia
senegal, Acacia seyal, Acacia tortilis, Lotus arabicus, y Faidherbia albida (11). A.
undicola forma una rama larga más cercana a las especies de Agrobacterium en el árbol
filogenético obtenido a partir del análisis de las secuencias de genes de 16S rRNA. Por
6
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eso, se sugirió combinar este género en Rhizobium, juntos con las especies de
Agrobacterium (28).
Género Azorhizobium (5). Son bacilos de 0.5-0.6 ﾗ1.5-2.5 μm. Se mueven en
medio semisólido gracias a flagelos peritricos y en medio líquido con flagelo lateral. Las
colonias son circulares translúcidas, gomosas y tienen un color cremoso. Crece tan
rápido como Rhizobium (las colonias miden más de 2 mm de diámetro después de 2 días
de incubación), pero produce álcali como Bradyrhizobium en YMA. Crece mejor con
ácidos orgánicos como fuente de carbono que usando carbohidratos (excepto glucosa).
Fija N2 en vida libre bajo condiciones microaeróbicas y en simbiosis. Hay una sola
especie descrita en este género, A. caulinodans. Esta bacteria fue aislada de nódulos de
los tallos de Sesbania rostrata que crece en Senegal. También puede formar nódulos en
las raíces de la planta huésped. La especie A. caulinodans tiene muchas características
que la diferencian de otros grupos rizobianos. La capacidad de nodular los tallos de
Sesbania y de fijar nitrógeno tanto en vida libre como en condiciones simbióticas son
características únicas de esta especie. Esta bacteria invade las raíces de Sesbania
entrando por grietas de las raíces laterales, que son fisuras epidérmicas normales que se
forman alrededor de raíces laterales emergentes. Esta ruta de invasión es similar a la de
Allorhizobium, pero diferente a las de los otros rizobios que entran a las raíces a través
de procesos de infección altamente especializados que involucran la presencia de hilos
de infección. A. caulinodans ha sido usada como bacteria promotora del crecimiento del
arroz y se investigan los mecanismos que permiten su penetración en las raíces del arroz.
No se encuentran plásmidos simbióticos en este género y se estima que los genes
simbióticos están localizados en el cromosoma. En el árbol filogenético de los rizobios
forma una rama distantemente relacionada con los otros rizobios pero cercana a las
especies de Xanthomonas y Aquabacter (similitud del 98.2% de las secuencias de genes
de 16S rRNA). Por esta razón y considerando que sus características relacionadas con la
fijación de nitrógeno en vida libre así como la organización de los genes nod y la forma
de invadir al huésped, se piensa que tal vez Azorhizobium podría haber evolucionado de
una bacteria diazotrófica de la filósfera (de las hojas) a una simbiótica adquiriendo genes
nod por transferencia horizontal.
Género Bradyrhizobium (10). Estas bacterias son bacilos de 0.5-0.9 _ 1.2-3.0
μm. Se mueven con un flagelo polar o subpolar. Este género consiste de cepas de lento
crecimiento, productoras de álcali. Las colonias son circulares, rara vez translúcidas,
blancas y convexas con un diámetro menor a 1 mm después de 5-7 días de incubación.
Han sido descritas cuatro especies dentro este género con base en el análisis polifásico
incluyendo caracterización fenotípica, hibridación de ADN-ADN, polimorfismo en el
tamaño de los fragmentos de restricción (RFLP) y secuenciación de genes de 16S rRNA
amplificados por PCR, nodulación con plantas selectivas, etc. Excepto B. yuanmingense,
otras tres especies en este género, B. japonicum (especie tipo), B. elkanii y B.
liaoningense pueden nodular a la soya (Glycine max). B. yuanmingense nodula a
Lespedeza cuneata, pero no a la soya (27). B. japonicum tiene un amplio rango de
plantas huéspedes, incluyendo muchas leguminosas tropicales y algunas de zonas
templadas. Algunas cepas fijan nitrógeno en vida libre bajo ciertas circunstancias. B.
elkanii se distingue de B. japonicum por diferencias en sus secuencias de ADN, en los
patrones de enzimas metabólicas y de exopolisacáridos, en su contenido de ácidos grasos
y hemoproteínas al igual que por diferencias en sus patrones de resistencia a
antibióticos. El tiempo de generación de estas dos especies es de 8 horas o más. Las
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especies B. liaoningense y B. yuanmingense son más cercanas a B. japonicum que a B.
elkanii en el árbol filogenético (Fig. 1). Las cepas de B. liaoningense crecen muy lento y
tienen tiempo de generación de 16.4 a 39.6 h. B. yuanmingense fue la única especie en
este género que no noduló la soya. Las características diferentes entre estas especies se
presentan en la Tabla 3. Se han obtenido también muchos aislados de Bradyrhizobium
de varias leguminosas pero no se ha definido la especie a la que corresponden. Algunos
rizobios fotosintéticos de nódulos de tallos de la leguminosa acuática Aeschynomene han
sido identificados como miembros de Bradyrhizobium, cercanos o distintos a las
especies descritas (1, 14). De las especies descritas, ninguna tiene plásmidos simbióticos
y los genes simbióticos están localizados en el cromosoma. Se ha reportado que existe
sólo un operón del gen ribosomal en Bradyrhizobium.
Género Mesorhizobium (9). Las bacterias de este género son bacilos que
miden 0.4-0.9 ﾗ1.2-3.0 m. Generalmente son pleomórficas en condiciones adversas de
crecimiento, tales como alta concentración de sales y en los nódulos. Se han reportado
flagelos perítricos o un flagelo polar o subpolar. Las colonias en YMA son circulares,
convexas, semitranslúcidas y mucilaginosas, miden 2-4 mm de diámetro después de 5
días de incubación a 28 C de algunas especies o menos de 1 mm después de 7 días de
incubación de otras (Tabla 4). Son bacterias quimio-organotróficas que usan como
fuente de carbono y de energía muchos carbohidratos, ácidos orgánicos y aminoácidos.
No utilizan ni celulosa ni almidón. Todas las cepas producen ácido en YMA. Forman
nódulos fijadores de nitrógeno en las raíces de diferentes plantas leguminosas de
regiones templadas, subtropicales y tropicales. Se separó a este género de Rhizobium y
Bradyrhizobium debido a su posición filogenética única, su crecimiento lento o
moderado y su producción de ácido. Hay ocho especies en este género: M. loti (especie
tipo), M. amorphae, M. chacoense, M. ciceri, M. huakuii, M. mediterraneum, M.
plurifarium y M. tianshanense. La especie tipo, M. loti, fue transferida del género
Rhizobium. Entre las ocho especies, M. amorphae y M. huakuii tienen plásmido
simbiótico y otras especies tienen los genes simbióticos en su cromosoma. En M. loti, se
ha descrito un fragmento de ADN transferible al que se ha dado el nombre de isla
simbiótica porque los genes simbióticos están localizados en él. Estas especies tienen
normalmente dos operones ribosomales; sin embargo, en un aislado mexicano se
encontró una sola copia del gen de 16S rRNA. También hay bacterias no simbióticas
cercanas a Mesorhizobium con base en la secuencia de los genes de 16S rRNA, por
ejemplo, los géneros Aminobacter, Chelatobacter, y Phylobacterium y unos grupos no
clasificados.
Género Rhizobium (Frank 1889). Las bacterias en este género son bacilos que
miden 0.5-1.0 ﾗ1.3-3.0 m. Se mueven por medio de 1-6 flagelos que pueden ser
perítricos o subpolares. Las colonias generalmente son blancas o color beige, circulares,
concavas, semitranslúcidas u opacas y mucilaginosas; miden 2-4 mm de diámetro a los
3-5 días de incubación en YMA. El crecimiento en medio de carbohidratos generalmente
está acompañado de reacción ácida y abundante cantidad de polisacárido extracelular.
Son químio-organotróficas, utilizando una gran variedad de carbohidratos y ácidos
orgánicos como fuente de carbono y energía. Algunas cepas requieren biotina, ácido
nicotínico, pantotenato o tiamina como factores de crecimiento. Las cepas de este género
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son bacterias de rápido crecimiento productoras de ácido en YMA. Hay 13 especies
definidas: R. leguminosarum (especie tipo), R. etli, R. galegae, R. gallicum, R. giardinii,
R. hainanense, R. huautlense, R. indigoferae, R. loessense, R. mongolense, R. sullae, R.
tropici y R. yanglingense. Las características distintivas de estas especies se presentan en
la Tabla 5. A pesar de que las diferencias de espectros de fuente de carbono y nitrógeno
se usan para distinguir las especies dentro del género, en la Tabla 5 no se presenta esta
información. Estas especies nodulan diferentes especies de leguminosas en zonas
templadas o tropicales. Forman un grupo polifilético en el árbol filogenético (Fig. 2). R.
giardinii es una rama distantemente relacionada con las otras especies. R. galegae, R.
huautlense y R. loessense forman una subrama que tiene una relación más cercana con
las especies de Agrobacterium que con otras especies de Rhizobium. El resto de las
especies y Agrobacterium rhizogenes forman un grupo. Las especies de Rhizobium
tienen tres copias de los genes ribosomales y los plásmidos simbióticos son comunes en
ellas. Sin embargo, el plásmido simbiótico (o parte de él, incluyendo genes simbióticos)
puede integrase en el cromosoma. En unas especies como R. leguminosarum y R. etli se
encontraron cepas no simbióticas en suelo o en el laboratorio al eliminar los genes
simbióticos. También las cepas no simbióticas de los rizobios o de Agrobacterium
pueden formar nódulos fijadores de nitrógeno al adquirir plásmidos o genes simbióticos
a partir de los rizobios simbióticos. Estos casos indican la capacidad de cambio entre las
bacterias simbióticas y las no simbióticas al adquirir o perder genes. Entre las especies
de Rhizobium, R. etli es importante en México, en particular, y en América Latina, en
general, ya que esta especie predomina en los nódulos del fríjol (Phaseolus vulgaris). Se
ha secuenciado completamente el plásmido simbiótico de la cepa tipo de R. etli, CFN42,
y también todo el genoma. Debido a que las especies de Agrobacterium, Rhizobium y
Allorhizobium se entremezclan, además de que no se distinguen por características
fenotípicas, se ha propuesto combinar los tres géneros en uno solo como Rhizobium (28),
lo cual ha sido causa de controversia (6).
Género Sinorhizobium (2, 12). Son bacilos que miden 0.5-1.0 ﾗ1.2-3.0 m. El
nombre genérico Sinorhizobium fue propuesto por primera vez para designar a las
bacterias de rápido crecimiento aisladas en China que nodulan a la soya. Posteriormente
se separó este género de Rhizobium principalmente debido a las diferencias en las
secuencias de genes de 16S rRNA sin embargo no hay características fenotípicas
específicas conocidas que distingan estos dos géneros. Los especies en este género
crecen rápidamente y producen ácido en medio YMA. Se han identificado tres copias
del gen ribosomal en ellas. Plásmidos grandes y megaplásmidos (> 1000 kbp) son
comunes en estas especies y los genes simbióticos están localizados en esos plásmidos.
La especie tipo, S. meliloti, fue transferida del género Rhizobium y ha sido estudiada
extensamente. En esta especie son comunes dos megaplásmidos, megaplásmido 1
(plásmido simbiótico) y megaplásmido 2 (plásmido Exo), con respectivos pesos
moleculares de 1700 y 1400 kbp. En varios laboratorios se obtuvieron las secuencias
completas del cromosoma y los megaplásmidos. Además de las especies tipo, hay otras
ocho especies simbióticas dentro de este género, S. arboris, S. fredii, S. kostiense, S.
kummerowiae, S. medicae, S. saheli, S. terangae, y S. xinjiangense. Recientemente, se
describieron dos especies no simbióticos en este género: S. morelense y S. adhaerens
(anteriormente Ensifer adhaerens). Las dos especies son bacterias que se reproducen por
gemación (duplicación por división binaria no igual). S. morelense se aisló de nódulos
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de Leucaena leucocephala pero no forma nódulos, aunque puede estimular el
crecimiento de la planta en experimentos de inoculación. Sin embargo, esta bacteria
puede entrar en los nódulos cuando se inocula junto con las cepas simbióticas. La
especie S. adhaerens se transfirió del género Ensifer que se aisló del suelo y es una
bacteria predadora que se alimenta de las bacterias Gram positivas, como Micrococcus
luteus. S. morelense y S. adhaerens forman una subrama del género Sinorhizobium que
tiene similitud de las secuencias de 16S rRNA de más de 98% con otras especies de
Sinorhizobium. Las dos especies pueden forman nódulos después de adquirir el plásmido
simbiótico de R. huautlense o R. tropici por conjugación.
Las diferencias entre estas especies se observan en los análisis filogenético de
las secuencias de genes de 16S rRNA y otras secuencias de ADN, patrones de proteínas
y enzimas, caracterización fenotípica y especificidad de huésped. Algunas características
de estas especies se listan en la Tabla 6. Algunas cepas aisladas de Leucaena
leucocephala en México o de otras plantas se identificaron como miembros de
Sinorhizobium. Una de las más famosas entre todas es la cepa NGR234 que tiene un
amplio espectro de huéspedes y de la que se ha secuenciado el plásmido simbiótico. Se
ha descubierto que este plásmido tiene una estructura de mosaico parecida a algunas
secuencias del plásmido Ti de Agrobacterium tumefaciens o a genes de otras bacterias.
También se ha reportado que el plásmido simbiótico de NGR234 puede integrarse en un
megaplásmido o dentro del cromosoma en condiciones de laboratorio.
Otros géneros que contienen bacterias formadoras de nódulos. En años
recientes se ha encontrado que otras bacterias forman nódulos fijadores de nitrógeno con
las leguminosas. Esas bacterias se clasificaban tradicionalmente como bacterias no
simbióticas. Blastobacter denitrificans es una bacteria acuática que se reproduce por
gemación. Esta bacteria tiene relación cercana a los rizobios del género Bradyrhizobium.
Se encontraron genes de nodulación y de la nitrogenasa en esa bacteria y se ha
observado nodulación en leguminosas (20). Bacterias de esta especie aisladas de
muestras ambientales también pueden tener la capacidad de nodulación. Las bacterias
cercanas a los rizobios tal vez tienen más potencial para nodular porque es más fácil la
transferencia horizontal de los genes simbióticos entre bacterias cercanas. La descripción
de formadoras de nódulos en el género Devosia puede ser evidencia de esto ya que en el
árbol filogenético tienen relaciones cercanas a Azorhizobium (Fig. 1). Varias cepas de
los nódulos de Neptunia natans se clasificaron como Devosia por sus secuencias del gen
de 16S rRNA (16). La descripción de formadoras de nódulos en los géneros
Methylobacterium (19) y Burkholderia (15) y en la especie Ralstonia taiwanensis (3)
demuestran que la capacidad de nodulación se distribuye ampliamente entre las bacterias
debido a la transferencia horizontal de los genes simbióticos. Por otro lado, las bacterias
simbióticas de las plantas también pueden ser simbiontes de la hormiga Tetraponera
(21). En las hormigas se han encontrado bacterias fijadoras de nitrógeno relacionadas
con Flavobacterium, Rhizobium, Methylobacterium, Burkholderia y Pseudomonas por
PCR, amplificación y secuenciación.
Bibliografía
10
10
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Frankia es un género de microorganismos capaces de inducir la formación de nódulos radiculares fijadores de
nitrógeno atmosférico en algunas angiospermas no leguminosas, denominadas plantas actinorrícicas. La asociación
simbiótica producida entre la planta y la bacteria tiene una gran importancia ecológica, ya que las especies
actinorrícicas se comportan como pioneras en el desarrollo sucesional de comunidades vegetales en suelos pobres en
nitrógeno, siendo algunas de ellas de gran valor en la recuperación y protección de suelos degradados y erosionados
(Dawson, 1986; Akkermans et al., 1989). Se encuentran ocupando una gran variedad de ecosistemas en el mundo que
incluyen la tundra ártica, dunas costeras, el bosque tropical y templado, ecosistemas alpinos, el chaparral y matorral
esclerófilo entre otros (Benson y Silvester, 1993).

La fijación simbiótica de nitrógeno realizada en los nódulos radiculares de las plantas actinorricícas contribuyen a
aumentar los niveles de nitrógeno en especial en sistemas agroforestales. La fuente primaria de fijación de nitrógeno
para los sistemas agrícolas es la asociación leguminosa-Rhizobium, aunque la simbiosis actinorrícica fija nitrógeno a
tasas similares a la de las Leguminosas infectados por las bacterias del suelo del género Rhizobium (Quiespel, 1974;
Dommerges, 1987).

El nitrógeno es el nutriente mineral que más frecuentemente limita la producción de plantas por lo que su fijación
biológica representa la clave para incrementar las fuentes de nitrógeno del mundo viviente (Quiespel, 1974).

Se han encontrado más de 200 especies leñosas noduladas con este actinomycete (Akkermans et al., 1989; Fabri et
al., 1996), las cuales pertenecen a ocho familias: Betulaceae, Casuarinaceae, Coriariaceae, Datiscaceae,
Elaeagnaceae, Myricaceae, Rhamnaceae y Rosaceae (Benson y Silvester, 1993).

Diversas publicaciones señalan que Frankia es capaz de nodular especies pertenecientes a siete géneros de la familia
Rhamnaceae: Colletia, Ceanothus, Discaria, Kentrothamus, Retanilla, Talguenea y Trevoa (Rundel y Neel, 1978;
Medan y Tortosa, 1981; Silvester et al., 1985; Balboa et al., 1988; Longeri y Abarzúa, 1989).

En Chile habitan varias rhamnáceas actinorrícicas como son Colletia hystrix (crucero), Retanilla ephedra (retamo),
Trevoa trinervis (trevo), Discaria serratifolia y Talguenea quinquenervis (talhuén) (Carú et al., 1990; Carú, 1993). Los
primeros estudios en Rhamnáceas nativas de Chile fueron realizados por Rundel y Neel en 1978, quienes trabajaron
con Trevoa trinervis, comprobando la existencia de nódulos de Frankia y la capacidad fijadora de nitrógeno de ellos.

Estas especies son comúnmente árboles o arbustos espinosos. Se encuentran principalmente en la zona central,
donde el ambiente se caracteriza por su aridez, con lluvias inverno-primaverales que no superan los 350 mm y largo
período de sequía a partir del inicio del verano. Crecen en suelos sueltos y pedregosos, pobres en materiales finos y
materia orgánica, desde pocos metros sobre el nivel del mar hasta alcanzar algunas especies los 2.000 m de altitud
(Tortosa, 1992).

Foto1: Rhamnácea nodulada con Frankia (Foto: Ana Sandoval).

Distintas estrategias para sobrevivir en condiciones de aridez han desarrollado estas especies: Retanilla y Colletia, son
arbustos áfilos (carente de hojas) o subáfilos con tallos fotosintéticos; Trevoa y Talguenea tienen hojas con lámina de
carácter mesofítico, pero eliminan las hojas al principio del verano. Las estrategias xerófitas desarrolladas por estas
especies se suman a la capacidad fijadora de nitrógeno de sus nódulos radiculares (Tortosa, 1992).
1
Rhizobium y su destacada simbiosis con las leguminosas
Isabel María López-Lara
Centro de Investigación sobre Fijación de Nitrógeno, Universidad Nacional
Autónoma de México
La simbiosis rizobio-leguminosa
El nitrógeno es muy abundante en la atmósfera, sin embargo, las plantas no pueden
utlizarlo en su forma elemental y tienen que obtenerlo del suelo principalmente en forma de
nitratos. La fijación biológica de nitrógeno es un proceso clave en la biosfera, por el cual
microorganismos portadores de la enzima nitrogenasa convierten el nitrógeno gaseoso en
nitrógeno combinado. El grupo de bacterias al que se conoce colectivamente como rizobios,
inducen en las raíces (o en el tallo) de las leguminosas la formación de estructuras
especializadas, los nódulos, dentro de los cuales el nitrógeno gaseoso es reducido a amonio
(Fig. 1). Se estima que este proceso contribuye entre 60-80 % de la fijación biológica de
nitrógeno. La simbiosis es inhibida si existe un exceso de nitrato o amonio en el suelo.
Las leguminosas muestran una amplia diversidad tanto morfológica como de hábitats
y ecología, encontramos desde formas herbáceas anuales hasta árboles tropicales. La mayoría
de las leguminosas son noduladas por los rizobios. La fijación de nitrógeno en la simbiosis
rizobio-leguminosa es de considerable importancia en agricultura, porque causa un aumento
significativo del nitrógeno combinado en el suelo. Dado que la carencia de nitrógeno suele darse
en suelos desnudos y sin abonar, las leguminosas noduladas ofrecen una ventaja selectiva en
tales condiciones y pueden crecer bien en zonas donde no lo harían otras plantas. Es por ello
que arbustos leguminosos y acacias se emplean como plantas pioneras en la reforestación de
zonas áridas y semiáridas. Por otro lado, el uso indiscriminado de fertilizantes nitrogenados en
agricultura ha ocasionando graves problemas de contaminación. No todo el fertilizante que se
aplica lo aprovecha la planta sino que en una cuantía importante acaba en lagos y lagunas. La
fijación biológica de nitrógeno es la opción natural a la fertilización química.
El proceso de nodulación
Se conocen bien las etapas de la infección y desarrollo de nódulos radicales
(Animación 1). Estas incluyen:
1. Reconocimiento de la combinación adecuada, tanto por parte de la planta como de
la bacteria, y adherencia de la bacteria a los pelos radicales.
2. Invasión del pelo radical y formación de un canal (o hilo) de infección.
3. Desplazamiento de las bacterias hacia la raíz principal a través del canal de
infección.
4. Diferenciación de las bacterias en un nuevo tipo al que se le llama bacteroides,
dentro de las células de la planta, y desarrollo del estado de fijación de nitrógeno.
5. Proceso continuado de división de las células bacterianas y vegetales y formación
del nódulo radical maduro.
2
A continuación se describen estas etapas en más detalle:
Las plantas leguminosas secretan compuestos específicos que atraen a los rizobios.
Entre estos compuestos se encuentran flavonoides y en respuesta a ellos los rizobios activan
una serie de genes implicados en la nodulación. El primer paso en la formación de los nódulos
es la adherencia de la bacteria a la planta. En la superficie del rizobio se localiza una proteína
específica de la adherencia, la ricadesina. Es una proteína que se une al calcio y puede actuar
captando complejos de calcio en la superficie de los pelos radicales. Otras sustancias, como las
lectinas, que son proteínas que contienen carbohidratos, también cumplen una función en la
adherencia planta-bacteria. Las lectinas han sido identificadas en los extremos de pelos
radicales y en la superficie de las células de rizobio. Después de la unión, los pelos radicales se
enroscan debido a la acción de sustancias específicas secretadas por la bacteria, que se conocen
como factores Nod (veáse mas adelante). Algunos pelos radicales se enroscan hasta 360 °
formando una estructura a la que se llama "cayado de pastor". La bacteria penetra entonces en
el pelo radical e induce la formación, por parte de la planta, de un tubo de composición similar
a la pared celular, conocido como canal de infección, que avanza por el pelo radical. A
continuación, la infección alcanza a las células de la raíz adyacentes a los pelos radicales, y los
factores Nod estimulan la división de las células vegetales, produciendo finalmente el nódulo.
Las bacterias son liberadas desde el canal de infección al citoplasma de las células vegetales por
un mecanismo similar al de endocitosis (Animación 2). Los rizobios quedan separados del
citoplasma por una membrana derivada de la planta hospedadora y que se llama la membrana
peribacteroidal (MPB). A continuación hay una división continua y sincronizada de los
rizobios rodeados de MPBs. Al cesar la división las bacterias se transforman en unas
formaciones ramificadas, hinchadas y deformes, llamadas bacteroides. Estos quedan rodeados,
individualmente o en pequeños grupos por la MPB. A estos grupos de bacteroides rodeados
por la MPB se les llama simbiosomas (Animación 2). Los bacteroides pueden llegar a ser
hasta 40 veces más grandes que los bacilos a partir de los que se desarrollan, y hasta varios
miles se encuentran en una sola célula vegetal. La fijación de nitrógeno no se inicia sino hasta
que se han formado los bacteroides. El sistema vascular de la planta se extiende dentro del
nódulo y transporta nutrientes hacia y desde el nódulo. Cuando el nódulo se deteriora las
bacterias pasan al suelo. Las formas bacteroidales no tienen capacidad de división, pero los
nódulos contienen siempre algunos rizobios en estado de latencia. Estas formas proliferan en el
suelo utilizando como nutrientes algunos de los productos del nódulo destruído y las bacterias
pueden iniciar la infección en otras raíces o mantenerse en estado libre en el suelo.
Tipos de nódulos y especificidad de la interacción rizobio-leguminosa
Hay que recordar que la familia de las leguminosas es enorme y diversa y comprende
alrededor de 20,000 especies (2). Dada esta diversidad, no es adecuado hacer generalizaciones
(11), hay diferentes modos de infección (no siempre es a través de canales de infección) y las
formas y modo de desarrollo de los nódulos pueden ser muy variadas. En general, los nódulos
se pueden dividir en dos tipos: nódulos indeterminados, que contienen un meristemo
persistente resultando en formas cilíndricas y a menudo ramificadas (como los nódulos de
3
alfalfa mostrados en la Figura 2A), y nódulos determinados que carecen de un meristemo
persistente y tienen forma redondeada (como el nódulo de frijol mostrado en la Figura 2B).
La formación de una simbiosis efectiva es un proceso altamente específico, sin
embargo, el grado de especificidad varía tremendamente entre los diferentes rizobios. Así
algunas cepas tienen un rango de hospedador muy reducido como por ejemplo R.
leguminosarum biovar trifolii que sólo fija nitrógeno en especies de Trifolium (trébol) o
Sinorhizobium meliloti, que nodula especies de los géneros Medicago, Melilotus y Trigonella.
Otras por el contrario muestran un amplio rango de hospedador, este es el caso de Rhizobium
sp. NGR234 que nodula 112 géneros incluyendo la no-leguminosa Parasponia (20).
Bases moleculares de la interacción rizobio-leguminosa
El aspecto de la especifidad en la relación rizobio-leguminosa ha promovido gran
cantidad de estudios para identificar la señales implicadas. Se conocen las señales que se
intercambian en la etapa temprana de la interacción (Fig. 3) mientras que para las etapas
subsiguientes (infección, liberación de los bacteroides, comienzo de fijación de nitrógeno) se
conocen componentes de la bacterias que son necesarios pero no cómo actúan.
La primera señal implicada en la interacción la provee la planta. Los rizobios son
capaces de notar la presencia de la raíz de la leguminosa por medio de moléculas de bajo peso
molecular (flavonoides, isoflavonoides y betaínas) secretadas por la raíz. Este proceso tiene
especificidad hasta cierto punto ya que las leguminosas secretan flavonoides específicos para
atraer a rizobios específicos (Figs. 3 y 4; Tabla 1). En repuesta a la señal de la planta los
rizobios responden sintetizando otras señales específicas, los factores Nod, dirigidas hacia la
planta hospedadora (Figs. 3, 5a, 5b, 5c y 5d). Los genes de la bacteria implicados en la
síntesis de los factores Nod son los genes nod (nodulación). Estos genes, a excepción de
nodD, no se expresan si no se encuentra la señal inductora adecuada de la planta. El gen nodD
se expresa constitutivamente y la proteína NodD tiene la capacidad de reconocer los
flavonoides específicos secretados por la planta. Los operones de los genes nod están
precedidos por un promotor que contiene una secuencia consenso. A esta secuencia consenso
se le llama caja de nodulación (o caja nod) y que es reconocida por la proteína NodD. Una vez
activada por los flavonoides, la proteína NodD a su vez va a activar la transcripción de los
genes de la nodulación mediante su unión a las cajas nod.
La estructura del factor Nod mayoritario de S. meliloti se determinó en 1990 (12)
(Fig. 5) y desde entonces las estructuras de los factores Nod de muchos otros rizobios se han
determinado (Fig. 5 y Tabla 2). La información detallada de la estructura de los factores Nod
y su biosíntesis se encuentra en varias revisiones (6, 8). Todos los factores de nodulación
caracterizados tienen una estructura básica común que consiste en un oligómero de N-acetil-Dglucosamina
unidos por enlace 14 que lleva unido un ácido graso al nitrógeno del extremo
no reductor. Debido a la semejanza estructural del oligosacárido a quitina, polímero 14 de
glucosamina típico de hongos y del exoesqueleto de insectos, a los factores Nod también se les
llama LCOs (del inglés: lipo-chitin oligosaccharides).
Las estructuras de los factores Nod producidos por los diferentes rizobios varían
en: 1) la presencia de grupos adicionales mayormente en los extremos del oligosacárido de
4
quitina, 2) en el tipo de ácido graso presente en el extremo no reductor, y 3) en la longitud del
esqueleto de oligosaccharido (Fig. 5 y Tabla 2). Estas variaciones son los determinantes
mayores de la especificidad de hospedador. Un ejemplo bien estudiado de modificación que
determina el rango de hospedador es el grupo sulfato de los factores de nodulación de S.
meliloti. Las cepas mutantes de S. meliloti que producen factores Nod sin el grupo sulfato ya
no son capaces de nodular en alfalfa (12, 22).
Los genes de la nodulación se definen como aquellos genes de rizobio que son
necesarios para la nodulación o que se expresan coordinadamente con éstos. Aunque los
llamamos de modo general como genes nod, comprenden a genes designados como nod, nol y
noe. Estos genes están generalmente agrupados bien en plásmidos o en una región del
cromosoma. Los plásmidos que llevan los genes nod se llaman simbióticos o pSym y pueden
llegar a ser tan grandes como un tercio del total del cromosoma como en S. meliloti. En cepas
de Rhizobium el tamaño del pSym es menor (200-600 kb) y cuando estas cepas se curan del
plásmido simbiótico ya no son capaces de nodular mientras que la reintroducción de un pSym
homólogo o heterólogo restaura la nodulación. Se ha determinado la secuencia total del
plásmido simbiótico de Rhizobium sp. NGR234 (9). En M. loti los genes nod se localizan en el
cromosoma, pero se ha demostrado que la región del cromosoma donde se localizan junto a
otros genes necesarios para la simbiosis, puede transferirse de unas cepas a otras en la
rizosfera y es por ello que a esta región de aprox. 500 kb se le llama isla simbiótica en analogía
a las islas de patogenicidad descritas en bacterias patógenas (25).
La biosíntesis del esqueleto de los factores Nod es catalizada por los productos de
los genes nodA, nodB, y nodC (Fig. 6). La proteína NodC presenta actividad Nacetilglucosamina
14 transferasa (quitina sintasa); NodB es una deacetilasa que elimina el
grupo acetilo del extremo no reductor y NodA transfiere el ácido graso a esta posición (Fig. 6).
Existen muchos otros genes involucrados en la modificación específica de la estructura básica
del factor Nod en las diferentes especies de rizobio. En la Tabla 3 se describen los genes de
nodulación para los cuales se conoce o se ha propuesto una función. Por ejemplo, nodH
codifica la sulfotransferasa que transfiere un grupo sulfato al extremo reductor de los factores
Nod, mientras que nodPQ sintetizan la forma activada del sulfato que va a transferir NodH.
Otro gen que determina el rango de hopedador es nodZ, cuyo producto es una fucosil
transferasa que añade fucosa al extremo reductor del factor Nod. Los productos de los genes
nodF y nodE se requieren para la biosíntesis de ácidos grasos poliinsaturados. La presencia de
éstos es necesaria para la nodulación de leguminosas del llamado "grupo galegoide" (26). Por
otra parte, la capacidad de un determinado rizobio de producir factores Nod con estructuras
diferentes se ha relacionado con la capacidad de nodular un amplio rango de hospedador (13,
18, 19).
Los factores Nod purificados son capaces de inducir en la planta reacciones similares
a las que producen los rizobios. De modo significativo, son capaces de inducir la división en
células ya diferenciadas del cortex de la planta (Animación 3). Es por ello que a los factores
Nod se les llama morfógenos y se ha sugerido que su estructura puedan imitar a señales u
hormonas de la propia planta, aún no identificadas.
5
Polisacáridos y componentes de superficie. Otros componentes de la bacteria
requeridos para una simbiosis efectiva.
Como se ha descrito en las secciones anteriores, los factores Nod tienen un papel
clave en la inducción de las etapas iniciales de nodulación. Sin embargo, otros requerimientos
son necesarios para la formación de nódulos simbióticamente efectivos. De hecho, los estados
más tardíos del proceso de infección tales como formación y elongación del canal de infección,
así como la liberación de bacterias en el citoplasma de las células infectadas (Animación 2),
requieren constituyentes de superficie de los rizobios. Los polisacáridos que han sido
estudiados en relación a su función en simbiosis son: exopolisacáridos (EPSs),
lipopolisacáridos (LPSs), antígenos de tipo K (KPSs) y glucanos cíclicos. En muchos casos los
mutantes presentan diferentes fenotipos simbióticos dependiendo de la pareja planta-rizobio o
un mismo mutante presenta diferentes fenotipos dependiendo de la planta (Tabla 4). Existe
una gran cantidad de estudios relacionados con las estructuras, los genes de rizobio implicados
en su biosíntesis, así como los fenotipos simbióticos de los diferentes mutantes y sus posibles
funciones (revisiones en: 23, 24).
Las cepas silvestres de rizobio suelen producir grandes cantidades de exopolisacáridos
(EPSs) y forman colonias muy mucosas en los medios de laboratorio. Se han elucidado las
estructuras de los EPSs producidos por más de 20 cepas de rizobio (5). En la Figura 7 se
muestran las unidades repetitivas de los EPSs mejor conocidos. En S. meliloti 1021 se han
identificado dos tipos de EPS llamados como EPS I (succinoglucano) y EPS II (galactoglucano)
(Fig. 7). En ambos casos, se distingue una fracción de alto peso molecular y otra de bajo peso
molecular. Tanto los genes para la biosíntesis de EPS I (exo y exs) como para EPS II (epx)
están localizados en el megaplásmido b, por lo que también se le llama como pExo.
Mutantes de S. meliloti deficientes en la producción de EPS I no llegan a infectar las
plantas de alfalfa. Sin embargo, la función de EPS I puede ser reemplazada por EPS II, que es
normalmente críptico. En otra cepa de S. meliloti, en ausencia de EPS I y de EPS II se produce
un polisárido capsular (KPS) que permite una simbiosis normal (21). Un descubrimiento
importante sobre la función del EPS ha sido que la adición de fracciones de bajo peso
molecular puede complementar el defecto fenotípico de mutantes en EPSs (3, 7, 10). Se sugiere
que los EPSs están implicados en suprimir la reacción de defensa de la planta (14, 15) y
parecen ser requeridos para la formación del canal de infección (16).
Como otras bacterias Gram-negativas, los rizobios producen una monocapa de
lipopolisacárido que se proyecta hacia el exterior. Como se muestra de forma esquemática en la
Figura 7 la estructura del LPS se divide en tres partes: lípido A, núcleo oligosacarídico y
antígeno O. El lípido A consiste en un oligosacárido al que se unen ácidos grasos y es la parte
hidrofóbica que ancla toda la molécula en la membrana externa. El antígeno O es una cadena
polisacarídica de gran peso molecular, que es altamente variable de cepa a cepa y le confiere
propiedades antigénicas. Hay muchos ejemplos mutantes de rizobio que carecen de antígeno O
y son defectivos en el proceso de infección (Tabla 4). En general, los EPSs se requieren para
nodular plantas que forman nódulos indeterminados (ej. alfalfa) y los LPSs para nodular
plantas que forman nódulos indeterminados (ej. frijol). Como en el caso de EPS y KPS, se ha
propuesto que el LPS funcione como señal o bien sea necesario para evadir la repuesta de
defensa de la planta.
6
Los beta-glucanos cíclicos son moléculas cíclicas de glucosa. En los generos de
Sinorhizobium y Rhizobium las glucosas están unidas exclusivamete por enlaces -(12) y en
las especies de Bradyrhizobium por enlaces -(13) y -(16) (Figura 8). Los betaglucanos
están presentes en el periplasma y también se secretan al medio. Su producción
aumenta a baja osmolaridad y parece ser esencial para una osmoadaptación adecuada. Los
mutantes de rizobio que no producen glucanos cíclicos presenta un fenotipo pleotrópico y no
son capaces de llevar a cabo una simbiosis efectiva (Tabla 4). No se conoce la función de los
beta-glucanos en simbiosis, como para el caso de otros polisacáridos de superficie se propone
que funcionan como supresores de la respuesta de defensa de la planta. También se ha
propuesto que pueden funcionar en el transporte de ciertas moléculas, bien moléculas señal o
para retirar sustancias tóxicas.
Funcionamiento del nódulo
La fijación simbiótica de nitrógeno en rizobio se lleva a cabo en los bacteriodes que se
encuentran en el citoplasma de las células del nódulo. La enzima nitrogenasa cataliza la
reacción:
N2 + 8H+ + 8e- + 16 Mg-ATP 2NH3 + H2 + 16 Mg-ADP + 16Pi
La nitrogenasa es un proteína de gran tamaño que consiste de dos componentes, la
proteína homodimérica que contiene Fe y es codificada por nifH, y la proteína tetramérica que
contiene Fe y molibdeno (Mo), codificada por los genes nifD y nifK. La nitrogenasa de los
nódulos radiculares posee características similares a la enzima de las bacterias fijadoras de
nitrógeno en vida libre, incluyendo la sensibilidad al O2 y la capacidad de reducir acetileno y
N2. La formación de H2 es parte del mecanismo de la nitrogenasa, pero representa una pérdida
significativa de energía. En algunas especies de rizobio existe una hidrogenasa (codificada por
los genes hup) que es capaz de reciclar el H2 formado por la nitrogenasa. Este reciclamienteo
resulta en un uso más eficiente de la energía. Es por ello, que se ha impulsado la transferencia
de los genes hup a todas las cepas de rizobio para la inoculación en el campo (4).
Los bacteroides dependen totalmente de la planta para obtener la energía necesaria
para la fijación de nitrógeno. Los principales compuestos orgánicos transportados al interior
de los bacteroides a través de la membrana peribacteroidal son los intermediarios del ciclo del
ácido cítrico, en particular los ácidos de cuatro carbonos succinato, malato y fumarato (Fig. 9).
Estos ácidos son utilizados como donadores de electrones para la producción de ATP y, tras
su conversión en piruvato, como última fuente de electrones para la reducción del N2. El
primer producto estable que se obtiene de la fijación de N2 es el amonio, y varias pruebas
indican que la asimilación del amonio para formar compuestos de nitrógeno orgánico en los
nódulos radicales lo lleva principalmente la planta. El amonio también se puede asimilar en los
bacteroides y puede ser transferido a la planta en forma de alanina (Fig. 9) (1).
Durante el proceso de simbiosis la planta también expresa proteínas específicas del
nódulo a las que se llama nodulinas. Entre ellas, la leghemoglobina tiene la función de aportar
O2 a los bacteroides y de controlar los niveles O2. La leghemoglobina se localiza en el citosol
de las celulas de la planta infectada por bacteroides y es la que da el típico color rosado de los
7
nódulos funcionales (Fig. 1), mientras que el interior de estos nódulos es rojizo debido a la
presencia de leghemoglobina (Fig 10).
Perspectivas
Hay muchos aspectos aún no bien entendidos en la simbiosis rhizobio-leguminosa,
y la información actual proviene del estudio de sólo unas pocas especies, no representando la
gran variabilidad presente en la naturaleza. La investigación de esta simbiosis continúa
activamente tanto por su interés en agricultura como por el interés en el estudio del sofisticado
proceso de interacción entre procariotas y eucariotas. Se ha secuenciado el genoma completo
de S. meliloti, y varios proyectos de secuenciación de rhizobios están en marcha, por ejemplo,
en México se está secuenciando el genoma de R. etli. Asímismo, se estan secuenciando varias
plantas leguminosas (Lotus japonicus, Medicago truncatula). Con estos proyectos de
secuenciación se identificará los genes de estos organismos. El reto para las investigaciones
futuras será determinar la función específica de cada gen, y en particular de aquellos
implicados en la simbiosis.
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Características de la planta del guisante

Planta anual de la familia de las papilionáceas de hasta 1 m de altura. Tallos verde cenicientos cubiertos
de una especie de cera, huecos en su interior. Hojas compuestas, de hasta 3,5 cm, con foliolos ovales.
Estipulas mayores que los foliolos. Zarzillos endurecidos. Flores reunidas en inflorescencias sobre largos
pedúnculos. Las flores varían de color de acuerdo a las diferentes variedades ( blancas, azules,
púrpuras, rosas o azules) . Frutos en legumbres en cuyo interior se encuentran las semillas

Ver glosario

 
 Los guisantes . Riego y humedad.

Regar con moderación. Un par de veces en invierno y unas cuatro veces en primavera. Regar el
terreno antes de sembrar. Mantener un buen grado de humedad cuando el fruto se está produciendo.
Precisa humedad cuando esta en época de floración.

En los cultivos de invierno hay que controlar bien que el terreno no quede encharcado lo que produciría
la podedumbre de las semillas.

Los guisantes . Utilización y variedades.

Se utiliza principalmente por sus frutos. Las vainas verdes y las legumbres tiernas como verdura y
las legumbres secas se cocinan. La planta entera, incluídos los frutos, se utiliza para la
elaboración de piensos. Cuando se planta para forraje se puede hacer puro o en combinación con
otros cereales. También existen variedades decorativas.

Se puede utilizar también como planta útil para abonar la tierra dada su capacidad para fijar nitrógeno,
por eso resulta conveniente cortar solamente las plantas aéreas y dejar las raíces en el suelo. La
descomposición de las mismas incorporará el nitrogeno al suelo ayudando a crecer a otras plantas.

Existen muchas variedades que pueden utilizarse según las condiciones climáticas y la época de
plantación. Entre las variedades europeas más interesantes tenemos: Sponsor, Magnus, Solara, Athos,
Setchey, Baccara, o Gracia. Las variedades más utilizadas actualmente son:

Snow flake
Macrocarpum
Felthan First
Kelvedon Wonder
Little Marvel
Meteor

Los guisantes . Temperatura y exposición

Con temperaturas moderadas, mejor exponer al sol . Con temperaturas superiores a 27 o 28 ºC resulta
más conveniente proporcionarle sombra en horas punta. Los plantones jovenes pueden helarse con
temperaturas alrededor de unos 4 ºC, pero las plantas adultas resisten bien incluso a temperaturas de
hasta -7ºC. Con las variedades tempranas puede ser necesario proteger los plantones con campanas
cuando existe el riesgo de helada.

Crece mejor en zonas elevadas con unas temperaturas suaves que en zonas cálidas.

Los guisantes . Época de plantación, germinación y cultivos.

Existen los siguientes tipos de guisantes según su época de plantación:

- Cultivos tempranos: Plantando alternativamente variedades desde el febrero hasta finales de abril
podemos obtener cosechas desde junio a agosto. Dentro de este tipo de variedades tempranas tenemos:
- Primeros tempranos: Pueden plantarse a partir de febrero y pueden recolectarse a partir de los
primeros días de junio. Variedades tempranas son Feltham first, Little Marvel o Meteor.

- Segundos tempranos: Pueden plantarse desde principios de marzo y necesitaran unas 14 semanas
para empezar a recolectarse. Entre las variedades principales tenemos la Onward, que resiste muy bien
el frío o la Hurst Greenshaft.

- Cosecha principal: Es la que se realiza desde finales de marzo a finales de abril. Dentro de esta
tendríamos variedades como Recette o Lord Chacelor. Necesitaremos una 14 o 16 semanas para
producir frutos.

- Cultivos medios: Son los que se realizan desde mitad de mayo hasta finales de junio. Las cosechas
obtenidas con estas variedades pueden recogerse a finales de septiembre.

- Cultivos tardíos: Son los que se realizan a principios de julio para obtener los primeros frutos a
principios de octubre. Las variedades utilizadas son las mismas que se utilizan en los cultivos tempranos.

Segun la resistencia podemos clasificar los guisantes en dos tipos:

- Guisantes de semillas redondeadas: Son los más resintentes y los que se utilizan en cultivos
tempranos o tardíos.

- Guisantes de semilla arrugada: Son menos resistentes y son los utilizados para plantar en
primavera.

En general podemos decir que la cosecha de los guisantes debe realizarse un mes después de que hayan
florecido plenamente. Si se prefiere comer las vainas tiernas, es importante recogerlas antes de que las
semillas engorden.

Recoger los guisantes a tiempo supone una estimulación y ayuda para que la planta pueda hacer
engrosar el resto de vainas.

¿ Cómo plantar los guisantes?

Existen diferentes métodos para plantar guisantes. El método más utilizado es mediante surcos, situados
a una distancia que puede variar entre los 45 y los 110 cm uno del otro dependiendo de la altura que los
guisantes alcancen. En variedades enanas, que corresponden a los cultivos más tempranos, hay que
dejar la mínima distancia, en variedades más trepadoras, que son aquellos que corresponden a los
cultivos de cosecha principal, hay que dejar mucha más. En general se dice que la distancia de un surco
a otro sera el mismo que la altura que alcance la planta. Los surcos deben tener unos 5 cm de
profundidad y las semillas se plantarán a una distancia de 12, 5 cm una de otra.

Una vez puestas las semillas en el surco, este deberá taparse y se debera presionar la tierra
ligeramente. Es conveniente tras la plantación, cubrir las semillas con una tela de alambre para que los
pájaros no saquen las semillas.

Aunque los guisantes puedan cultivarse sin tutores, es conveniente proporcionarles uno para que puedan
elevarse sobre el suelo afianzándose con sus zarzillos. Esto producirá cosechas más abundantes y
evitará la posible putrefacción. Una forma muy habitual es realizar una empalizada con cañas para que
los guisantes puedan trepar. Si no se dispone de cañas se puede construir una especie de muro con red
de nilon o alambre sujeta con palos. Los tutotes deben colocarse cuando las plantas hayan alcanzado
unos 7 o 10 cm.

Los guisantes . Tipos de terreno y abonos.

Se desarrolla bien en terrenos neutros o alcalinos en vez de terrenos ácidos. Prospera bien en tierras
calizas o medianamente margosos, es decir aquellos formados con una mezcla de arcilla y arena con un
pH entre 6-7 Generalmente no necesita nitrógeno ya que es capaz de fabricarlo a partir de unas
bacterias llamadas Rhizobium leguminosarum que forman nodulos en las raíces capaces de fijar el
nitrógeno atmosférico. A veces, en terrenos deficientes en estas bacterias, hay necesidad de
introducirlas artificialmente. Puede ser útil añadir 25 kg de nitrógeno por ha para que el plantón tenga
un crecimiento rápido.

Aunque puede no ser necesario el nitrógeno, es bueno que el suelo contenga un remanente de
fósforo y potasio. De no ser el adecuado deberá utilizarse abono ( potasa y fosfatos) . La dosis usual
suele ser de unos 50 kg por ha de anhídrido fosfórico (P2O5 ) y la misma cantidad de óxido de potasa
(K2O). Es importante preparar el terreno antes de la siembra.

Los guisantes . Plagas y enfermedades.

Las principales plagas que les afectan son:

Polilla del guisante (Laspeyresia nigricana): Es la plaga principal del guisante. Se trata de una
mariposa que deposita sus huevos en las flores y cuyas orugas se comen los guisantes antes de
engrosar. Resulta muy dificil de erradicar y no afecta tanto a las variedades de invierno como a las de
primavera. Para atajarla podemos emplear un productos como el fenitrotión o utilizar variedades que
produzcan flores fuera de este periodo.

Pulgón verde (Acyrthosiphon pisum Harris) Se comen las plantas. Necesita un insecticida sistémico.

Trips del guisante (Kakothrips robustus Uzel) Insectos que penetran con sus mandibulas en las partes
verdes produciendo marcas tanto en las vainas como en las hojas.

Las principales enfermedades son:

Antracnosis o rabia del guisante (Ascochyta pisi Lib.): Son hongos que producen manchas sobre
todas las partes de la planta. Se desarrollan especialmente en ambientes húmedos y temperaturas
cálidas. Requieren un tratamiento con Oxicloruro de cobre .

Oidio del guisante (Erysiphe poligoni D.C.) Es responsable de cubrir la planta de un polvillo grisáceo

Virus del mosaico del guisante: Produce en las hojas manchas de tonos blancos y oscuren que dan lugar
a una esclerodermia foliar. Este virus procede generalmente de semillas contaminadas aunque hay otros
insectos que pueden transmitirla. La mejor manera de evitar esta plaga es controlar que las semillas
esten libres de contaminación o eliminar los insectos que la transmiten con el insecticida adecuado.

CULTIVO DE HORTALIZAS: ROTACIONES

• Generalmente, la huerta se divide en varias zonas o parcelitas (3 ó 4), llamadas hojas o eras.
Cada hoja se destina a un único cultivo o a varios juntos con parecidas exigencias y se van rotando para
no cultivar siempre en el mismo terreno las mismas especies.

 
• Con esta técnica se consigue 2 cosas:

1. Evitar en parte el aumento de plagas y enfermedades del suelo específicas para cada grupo de
tanto repetir esas especies en el mismo suelo. Si falta el huésped, se irán extinguiendo los parásitos.
Aunque no es perfecto, puesto que las plagas y hongos del suelo pueden desplazarse de una parcelita a
la otra y resistir muchos años.

2. Otra ventaja de rotar hortalizas es que las Leguminosas (judías, habas y guisantes) fijan
Nitrógeno atmosférico por medio de nódulos en sus raíces, dejándolo disponible para el próximo
cultivo y enriqueciendo de este modo el suelo. Cultiva las hambrientas de N como coles, patatas o
espinacas después de las leguminosas.

Nódulos (bultitos) en las raíces de leguminosas

• Hazte un planing con los meses del año. Anota todo lo que vayas haciendo: fechas de siembra y
plantado, tratamientos, problemas y resultados. Todo lo que apuntes te servirá muchísimo para ir
mejorando.

• Para saber la fecha de siembra y de recolección de las distintas hortalizas consulta la tabla que
encontrarás aquí.

• Algunos cultivos se siembran una vez al año (nabos y coles de invierno) pero otras, como lechuga y
rábanos, se pueden hacer sembrados repetidos para tener todo el año.

• Calcula que la mayoría de las parcelas sólo producirán 2 cosechas anuales.

• A mediados de primavera es tal la cantidad de especies que se pueden plantar que hay que evitar
quedarse sin espacio para el resto del año, así que lo mejor es contenerse. Calcula cuanto tiempo
ocupará cada una (lee el paquete o mira la tabla de arriba) y cuando quede libre siembra una distinta
para obtener otra cosecha.

• Muchas veces la climatología del año hace cambiar los planes. Se flexible.

• Te propongo el siguiente diseño de huerto: crea 4 zonas para cada grupo de hortícolas. Las 4
parcelitas si las quieres hacer tipo macizos pueden bordearse con ladrillos, tablones o con borduras de
plantas, como perejil, orégano, cebollas, aromáticas (santolina, romero o lavanda), boj, evónimo
enano,... Si dispones las plantas en líneas, no hacen falta estos bordes.

HOJA A
Leguminosas y otras:

- Guisantes (leguminosa)
- Judías verdes (leguminosa)
- Habas (legumi.)
- Cebollas
- Ajos
- Puerros
- Lechugas
- Espinacas
- Acelgas
- Apio
- Rábanos

Pero también es posible complementarlas con frutos de verano que no precisan rotaciones estrictas: tomates,
pimientos,berenjenas,fresas.

 
 HOJA B
Familia de la col y otras:

- Coles
- Coles de Bruselas
- Coliflor
- Col rizada
- Repollo
- Brécol

Van bien con ellas las espinacas, rábanos y nabos. Estas especies deben plantarse durante la 2ª temporada en la zona
que había ocupado el primer grupo.

HOJA C
Cultivos de raíz:

- Patata
- Zanahoria
- Remolacha de mesa
- Nabo
- Chirivías
- Salsifí

Se pueden combinar con pimientos, berenjenas y tomates. Usa patatas, de 2 vdes. para recoger a lo largo del año,
sobre todo tempranas y tardías.

HOJA D
Perennes y otras:

Se trata de plantas que no se cultivan en rotación porque pueden permanecer en el mismo sitio durante varias
temporadas:
- Alcachofa
- Espárrago
- Aromáticas culinarias
- Arbustos frutales (frambueso, grosellero, arándano, etc.)

- Si quieres, las especies más grandes e invasoras (Calabacines, pepinos, melones, sandías, calabazas, pepinillos e
incluso acelgas y espinacas) podrías agruparlas en el fondo del huerto.
-1ª Temporada
A
B
C
D

-2ª Temporada
B
C
A
D

-3ª Temporada
C
A
B
D

-4ª Temporada
A
B
C
D

- En la 4ª temporada se vuelve a la disposición inicial.

- La hoja D de las Perennes siempre permanece en la misma posición.

• Para terminar, aquí tienes una lista con el tiempo que pasa desde que se siembran hasta que se
cosechan. Es una cifra media ya que depende del clima.

PLANTAS DE CRECIMIENTO RÁPIDO

- Lechuga (hojas)
- Rábanos
- Rabanos pequeños
- Lechuga (cogollos)
- Zanahorias
- Guisantes tempranos
- Colinabos
- Berenjenas
- Patatas tempranas
- Frijoles
- Remolacha
- Brécol calabrés
- Habichuelas

4-5 semanas
5
8
8
10
10
10
10-12
10-12
10-12
12
12
12

PLANTAS DE CRECIMIENTO LENTO

- Habas
- Coliflor
- Patatas
- Cebollas
- Apio
- Col rizada
- Puerros
- Coles de Bruselas
- Col
- Brécol
20 semanas
20
22
24
28
28
28
30
32
40

Mapeando los campos de soya y alfalfa que son hambrientos para el abono

Por Don Comis

8 de agosto 2005

No sólo los granjeros del medio oeste, sino también las aguas del Golfo de México podrían beneficiarse
de la aplicación del abono a los campos de soya en vez de a los campos de maíz, reportan científicos del
Servicio de Investigación Agrícola (ARS).

Aplicar el abono a la soya u otras legumbres que producen nitrógeno, tales como alfalfa, podrían proveer
una manera ideal para asegurar que el nitrógeno extra del abono no termine en el Golfo de México,
donde puede contribuir a la formulación periódica de una "zona muerta" sin oxígeno.

Sin embargo, los campos de legumbres no son iguales. El científico de suelos Michael P. Russelle, en la
Unidad de Investigación de Ciencia de Plantas mantenida por ARS en St. Paul, Minnesota, y un colega
han creado las primeras mapas en gran escala para ayudar a localizar los mejores campos posibles,
aquellos con las tasas más altas de fijación de nitrógeno. Sus mapas muestran tasas variables en los
campos de soya y alfalfa a través de la cuenca del Río Misisipí, la cual drena al Golfo de México.

Plantas con las tasas más altas de la fijación de nitrógeno son aquellas que absorben más del suministro
disponible de nitrógeno ofrecido por el abono.

Los granjeros usualmente aplican el abono a los campos que no son de legumbres, tales como maíz.
Esto es porque las legumbres fijan su propio nitrógeno, así que ¿por qué fertilizar las legumbres? Pero la
fijación de nitrógeno es opcional para las legumbres. Si se les dan suficiente fertilizante, sus factorías de
producción de nitrógeno se apagan.

Esto las hace autorreguladoras. Si los granjeros no ponen suficiente abono en un campo, las legumbres
comenzarán a producir su propio nitrógeno de nuevo, después de usar todo el nitrógeno en el abono.
Esto elimina la necesitad para "fertilizante como seguro", el fertilizante comercial extra que granjeros
usan para prevenir la posibilidad de deficiencias de nitrógeno para cuál las cosechas de legumbres no
pueden compensar.

Y esto les ofrece a los granjeros una manera segura para tirar el abono abundante de ganado.

Las tasas de la fijación de nitrógeno varían ampliamente, aumentando a la vez que los suelos proveen
menos nitrógeno. Russelle estimó que las tasas varían de 0 a 96 por ciento en soyas, y de menos de 20
a 99 por ciento en alfalfa.

Lea más sobre esta investigación en la revista 'Agricultural Research' de agosto de 2005.

ARS es la agencia principal de investigaciones científicas del Departamento de Agricultura de EE.UU.

Las legumbres tienen órganos redondos y pequeños (2 mm) llamados "nódulos" que son llenos de
bacterias especializadas. Estas bacterias pueden capturar nitrógeno del aire y cambiarlo a la legumbre
por azúcares producidos por la planta. El color rosado es causado por un compuesto semejante a la
hemoglobina en las células sanguíneas rojas de animales.