Áreas Naturales Protegidas, Áreas Prioritarias Y Diversidad de Murciélagos en El Caribe Colombiano

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA SEDE MEDELLÍN
FACULTAD DE CIENCIAS AGRARIAS
DEPARTAMENTO DE CIENCIAS FORESTALES
POSGRADO EN BOSQUES Y CONSERVACIÓN AMBIENTAL
ÁREAS NATURALES
PROTEGIDAS, ÁREAS
PRIORITARIAS Y DIVERSIDAD DE
MURCIÉLAGOS EN EL CARIBE
COLOMBIANO
VÍCTOR MANUEL MARTÍNEZ-ARIAS
Universidad Nacional de Colombia sede Medellín
Facultad de Ciencias Agrarias
Posgrado en Bosques y Conservación Ambiental
Medellín, Colombia
Agosto de 2018
AREAS NATURALES PROTEGIDAS,
ÁREAS PRIORITARIAS Y DIVERSIDAD DE
MURCIÉLAGOS EN EL CARIBE
COLOMBIANO
VÍCTOR MANUEL MARTÍNEZ ARIAS
Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para

optar al título de:
Mágister en Bosques y Conservación Ambiental
Director:
Joan Gastón Zamora Abrego, Dr.
Co director:
Sergio Solari Torres, PhD.
Grupo de Investigación:
Ecología y Conservación de Fauna Silvestre
Universidad Nacional de Colombia sede Medellín
Facultad de Ciencias Agrarias
Posgrado Bosques y Conservación Ambiental
Medellín, Colombia
Agosto 2018
AGRADECIMIENTOS:
Principalmente a mis padres, a mi familia, a Mileva por acompañarme de día
y de noche al lado del pc, a mi pequeña Camila, a J. Garizábal y R. Agudelo
por hacer de las batallas diarias algo divertido. A L. Vargas, G. Ballen, S.
Peña, C. Arteaga, J. Garizábal por los comentarios al manuscrito. Agradezco
enormemente a los curadores de los museos que me proporcionaron datos
adicionales a los presentes en las bases de datos en línea: Danny ZURC
(CSJ-M), Jairo Pérez-Torres (PUJ), Hugo López-Arévalo (ICN), S. Solari
(CTUA). A K.R. Cabrera, por las lecciones en estadística, A Y. Manco, por su
acompañamiento en todo este proceso, y finalmente, a la apreciada Comarca
por siempre estar ahí.
Este trabajo no hubiese sido posible sin el apoyo económico, ni el
acompañamiento moral de la Corporación Merceditas.
Dedicado a: Dorian Inés Tirado Londoño y Marta Nelly Vargas García.

RESUMEN
Los estudios de los patrones de biodiversidad pueden permitir identificar
cómo la distribución espacial de los taxa es influenciada por factores
ecológicos, biogeográficos, evolutivos e incluso relacionados con la
intervención humana. Así, el abordaje de los patrones espaciales expresados
en un territorio se consolida como un conocimiento relevante a la hora de
efectuar el planteamiento sistemático de planes de manejo y conservación, a
diferentes niveles taxonómicos. Precisamente, el uso de métodos
estadísticos espaciales puede ser de gran utilidad a la hora de identificar la
distribución de la riqueza de especies en un territorio y los patrones de
variación que ésta expresa. Bajo este precepto, en el presente trabajo se
aborda el planeamiento de la conservación desde el análisis de la muestra,
pasando por el estudio de las distribuciones espaciales y su dependencia en
términos de método y escala, hasta la identificación de áreas prioritarias para
la conservación. Empleando estos métodos se logra el cálculo de la riqueza
de especies en un territorio, la identificación de zonas de importancia para la
conservación de murciélagos en el Caribe Colombiano, y la identificación de
áreas prioritarias. Los resultados concuerdan con la hipótesis clásica de
distritos biogeográficos para la región y su influencia en los patrones de
distribución de las especies por encima de ecorregiones o ecosistemas a una
escala continental, identificándose también una relación con los eventos
climáticos ocurridos en el pleistoceno, como los determinantes de la
distribución actual de especies de murciélagos.
Palabras clave: Diversidad, estadística espacial, evaluación de muestreo,
modelos predictivos, quirópteros.

NATURAL PROTECTED AREAS, PRIORITY AREAS AND DIVERSITY OF
BATS IN THE COLOMBIAN CARIBBEAN REGION.
ABSTRACT
Spatial analysis of biodiversity patterns can lead to the understanding of how
taxa spatial distributions, are influenced by ecological, biogeographic,
evolutive, or even human-related circumstances. This kind (spatial) of
information is also valuable while systematic conservation exercises are
carried out, and especially when the identification of distribution patterns is
tied to questions regarding its origins and historical contexts. In the present
research, from georeferenced registers we studied species richness and
phylogenetic diversity distribution of the Colombian Caribbean lowlands bats,
using spatial statistics methods (IDW, Kriging) and the analyses of several
structural arrangements related to ecoregions, biogeographical districts, and
Berhmann’s grids. Our results show relevant diversity hotspots around some
important geographic units with a high variety of ecosystems as the Sierra
Nevada, Montes de Maria, and Paramillo National Park. The founded patterns
exhibit a strong geographic component, associated with the classical
hypothesis of the biogeographical districts in Colombia. Furthermore, some
climatic events that occurred during the Pleistocene, seem to have been
influenced the actual richness distribution alongside the studied territory.
Finally, using our results, we suggest some relevant areas for conservation
prioritization alongside a highly intervened region.
Keywords: Diversity, spatial statistics, sampling assessment, predictive
models, chiroptera.
CONTENIDO
CAPÍTULO 1: CONSIDERACIONES DE MUESTREO...................................... 12
INTRODUCCIÓN............................................................................................... 13
MATERIALES Y MÉTODOS.............................................................................15
ÁREA DE ESTUDIO................................................................................... 15
RECOLECCIÓN Y PROCESAMIENTO DE DATOS............................. 17
ANÁLISIS DE MUESTRA.......................................................................... 19
RESULTADOS Y DISCUSIÓN......................................................................... 21
PATRÓN ESPACIAL DE LOS EVENTOS DE MUESTREO Y
REPRESENTATIVIDAD A TRAVÉS DE LA REGIÓN CARIBE
COLOMBIANA.............................................................................................24
CONCLUSIONES....................................................................................... 31
CAPÍTULO 2: DIVERSIDAD Y DISTRIBUCIÓN DE LOS MURCIÉLAGOS DE
COLOMBIA: UNA APROXIMACIÓN ESPACIAL..................................................32
INTRODUCCIÓN............................................................................................... 33
PROCESAMIENTO DE DATOS............................................................... 37
DETERMINACIÓN DE LA DIVERSIDAD DE ESPECIES EN LA ZONA38
EVALUACIÓN DEL TAMAÑO DE GRILLA EN TÉRMINOS DEL
PATRÓN ESPACIAL................................................................................... 39
EVALUACIÓN DE ANÁLISIS ESPACIALES...........................................40
EFECTO DE MODELACIÓN: PATRONES Y UNIDADES

NATURALES................................................................................................42
DETERMINACIÓN DE “ÁREAS DE RUPTURA”...................................42
RESULTADOS.................................................................................................... 44
DETERMINACIÓN DE LA DIVERSIDAD DE ESPECIES EN LA ZONA44
PATRÓN ESPACIAL................................................................................... 47
EVALUACIÓN DE ANÁLISIS ESPACIALES...........................................50
NATURALES................................................................................................59
DETERMINACIÓN DE “ÁREAS DE RUPTURA”...................................60
CONCLUSIONES.............................................................................................. 64
CAPÍTULO 3: DIVERSIDAD FILOGENÉTICA DE LOS MURCIÉLAGOS EN
EL CARIBE COLOMBIANO: PATRONES Y ÁREAS PRIORITARIAS............. 66
INTRODUCCIÓN............................................................................................... 66
CÁLCULO DE LA DIVERSIDAD FILOGENÉTICA................................ 69
ANÁLISIS ESPACIAL................................................................................. 70
IDENTIFICACIÓN DE ÁREAS PRIORITARIAS.....................................70
RESULTADOS Y DISCUSIÓN......................................................................... 71
DIVERSIDAD FILOGENÉTICA.................................................................71
ÁREAS NATURALES PROTEGIDAS Y ÁREAS PRIORITARIAS...... 75
CONCLUSIONES.............................................................................................. 79
CONSIDERACIONES FINALES.............................................................................80
ANEXOS:....................................................................................................................82
LITERATURA CITADA..............................................................................................87
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 . Conceptualización del capítulo 1..........................................................13
Figura 2 . Funciones F y G, para cada escenario de análisis de muestra
realizados. El escenario 7 corresponde con el uso de la totalidad de los
datos........................................................................................................................ 26
Figura 3 . Gráfica de intensidad y rango (izquierda) y gráfica de intensidad
con el coeficiente de variación (derecha).......................................................... 30
Figura 4 . Marco conceptual del presente capítulo..............................................32
Figura 5 . Análisis de regresión (800km)...............................................................50
Figura 6 . Análisis de regresión distancias: 0-25km, 25-50km, 50-75km, 75-
100km...................................................................................................................... 51
Figura 7 . Semivarianza obtenida a través del análisis de riqueza por distrito
biogeográfico.......................................................................................................... 53
Figura 8 . Análisis de regresión bajo las distancias de 0-25, 25-50, 50-75, y
75-100km................................................................................................................ 55
Figura 9 . Nube de variograma bajo el escenario de 25x25km.........................56
Figura 10 . Regresión lineal en términos de la diversidad filogenética, con
afectación por distancia. ...................................................................................... 71

CAPÍTULO 1: CONSIDERACIONES DE
MUESTREO
El presente capítulo se centra en proponer un marco metodológico sencillo
para mediante el análisis de patrones de puntos, brindar una herramienta que
permita dilucidar si en un determinado momento el experto en conservación
posee una muestra significativa en términos de localidades, cuando su
objetivo es evaluar un grupo taxonómico a una escala regional. Para tal fin
los datos son evaluados en dos escalas, se genera un modelo del
comportamiento esperado de los datos bajo un escenario de homogeneidad
espacial, y éste es expuesto a la diferencia con un análisis de densidad de
patrones de puntos. Finalmente, la intensidad de muestreo es evaluada a la
luz del coeficiente de variación, permitiendo obtener una referencia
relacionada con la completitud del muestreo en lo que a los intereses del
investigador se refiere (Figura 1).

Figura 1. Conceptualización del capítulo 1.
INTRODUCCIÓN
El análisis de patrones de puntos es una herramienta estadística que permite
identificar tendencias espaciales a partir del estudio matemático de los
agrupamientos que dichos elementos, puedan presentar en un área definida
(Baddeley et al. 2015, Bivand et al. 2013). El uso de esta metodología
estadística en biología se ha visto principalmente enfocado al análisis y
descripción de distribuciones espaciales para evaluar procesos ecológicos
en ámbitos forestales (Rozas & Camarero 2005), distribución espacial de
especies animales antes y después de eventos de inundación (Pereira &
Figueiredo 2009), análisis de territorialidad (Birkhofer et al. 2007), dispersión
(Robert L. Schooley & Wiens 2001), o incluso identificación de determinantes

geográficos relacionados con asentamiento de poblaciones humanas (Zhang
et al. 2014). Otras aproximaciones han buscado evaluar el agrupamiento
espacial en aras de determinar si un patrón de puntos se desvía
significativamente de un escenario aleatorio, con el fin de revisar escenarios
dependientes de interacciones espacio-temporales (Long 2015). Bajo este
contexto y como un tipo de información espacial, las listas de especies, bases
de datos con información de distribución, y set de datos provenientes de
colecciones biológicas, pueden ser la piedra angular y el punto de inicio no
solo para la elaboración de mapas de distribución de especies sino también
para la evaluación en términos de conservación de grupos taxonómicos en
escalas jerárquicas superiores (Alberico & Rojas-Díaz 2002, Medina-Romero
et al. 2016). En este sentido es posible evaluar la distribución espacial de los
puntos de localidades estudiadas, con el fin de determinar si lo que se tiene
en términos de muestra puede considerarse como apropiado.
El uso de patrones de puntos como método para evaluar las condiciones de
distribución de una muestra en el espacio no es un enfoque muy explorado
hasta la fecha. Al respecto, resalta el trabajo de Aragó et al. 2017, quienes
generaron un interesante acercamiento en términos del abordaje de la
representatividad de una muestra, aún cuando su objetivo final recaía en la
verificación de la fidelidad de la toma de datos por parte de terceros. Parece
claro que acercamientos como el que es planteado en el presente trabajo no
son comunes, siendo clara la predominancia en cuanto al uso de técnicas de
patrones de puntos se refiere en el contexto de aborar preguntas ecológicas
(Velázquez et al. 2016) más que en resolver inquietudes en términos de
muestreo.
En este sentido la interpretación de funciones básicas pero informativas como
lo son la de distancia cercana “G” y la de espacio vacío “F”, la generación de
un modelo nulo, y el diseño de un análisis de densidad en el espacio, son
herramientas cuyo uso conjunto puede brindar elementos teóricos que
permitan inferir o no la representatividad de una muestra de puntos obtenidos
por distintos métodos.
El enfoque del presente capítulo se encuentra dirigido al diseño e
implementación de una metodología sencilla para mediante el análisis de
patrones de puntos, obtener una idea respecto al escenario de muestreo de
un grupo taxonómico en un área determinada. Se analizan distancias de
agrupamiento, separación de datos, y densidad de puntos a lo largo de la
zona estudiada, y como resultado se proporciona un criterio respecto a la
representatividad general de datos recolectados de fuentes indirectas.
MATERIALES Y MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO
La delimitación de Caribe usada en el presente trabajo (Mapa 1) corresponde
a la unión de los distritos biogeográficos de la “Alta Guajira”, “Baja Guajira y
Alto Cesar”, “Cartagena”, “Enclaves azonales de Santa Marta”, “Macuira”,
“Delta del Magdalena”, “Montes de María y Piojó”, “Guachaca”, “Aracataca”,
“Caracolicito”, “Marocaso”, “Turbo”, y “Sinú-San Jorge” (Hernández-Camacho
et al. 1992). Adicionalmente se incluyó una porción del distrito Nechí,
perteneciente a un sector del río Magdalena a la altura de las
municipalidades de San Martín de la Loba, Altos del Rosario, y Pinillos

(Departamento de Bolivar), siendo este el punto donde los ríos Cauca y
Magdalena se unen. Nuestra delimitación también incluyó los municipios de
Sucre y San Marcos (Departamento de Sucre). Esta región incluye el
complejo cienagoso asociado a las localidades mencionadas y delimitado por
los distritos Cartagena - Ariguaní-Chocó.
La región se caracteriza por una predominancia de ecosistemas secos con un
alto grado de intervención en el suelo, presencia de procesos erosivos, y
eventos de sequía producto del fenómeno del Niño (Instituto Geográfico
Agustín Codazzi - IGAC 2011). Por otra parte, los ecosistemas caribeños en
Colombia han enfrentado fuertes presiones históricas relacionadas con la
transformación de las coberturas vegetales. Vectores extensivos y de acción
constante relacionados con la intervención antrópica como lo son la
extracción de madera, minería, y el establecimiento de sistemas de
ganadería extensiva, constantemente han moldeado la configuración de los
entornos naturales de la región haciendo que la identificación de áreas
prioritarias para la conservación sea una labor de gran importancia en un
contexto regional (Instituto Geográfico Agustín Codazzi - IGAC 2011).

Mapa 1. Identificación del área estudiada y los distritos biogeográficos de acuerdo con lo
sugerido por Hernández-Camacho et al. (1992). III.1. Alta Guajira; III.2. Baja Guajira Alto
César; III.3. Ariguaní-César; III.4. Cartagena; III.5. Santa Marta Enclaves Azonales; III.7.
Delta Magdalena; III.8. Montes de María y Piojó; IV.1. Guachaca; IV.2.Aracataca; IV.4.
Marocaso; V.15. Sinú-San Jorge; V.8. Turbo. Map data copyrighted OpenStreetMap
contributors and available from https://www.openstreetmap.org.
RECOLECCIÓN Y PROCESAMIENTO DE DATOS
Se realizó una búsqueda en el sistema colombiano de información de la
biodiversidad (SIB) indagando por datos de localidades del orden Chiroptera

asociados con los departamentos de Atlántico, Bolívar, César, Córdoba, La
Guajira, Magdalena, Sucre y Antioquia. De este último departamento, solo los
municipios de Carepa, Chigorodó, Turbo, San Pedro de Urabá, necoclí,
Arboletes, San Juan de urabá, Caucasia, Tarazá y Cáceres, fueron tomados
en cuenta. También se recabaron datos pertenecientes a las siguientes
colecciones biológicas: Colección Teriológica de la Universidad de Antioquia
(CTUA), Universidad Nacional de Colombia (ICN), American Museum of
Natural History (AMNH), Smithsonian Institution (USNM), Museo de Ciencias
Naturales de la Salle (CSJ-M) y la Colección de Mamíferos de la Pontificia
Universidad Javeriana (PUJ). Los información fue complementada,
extrayendo los datos presentes en diferentes publicaciones científicas
(Webster & Handley 1986, Gardner 2008, Galván-Guevara & Sierra 2009,
Calonge et al. 2010, Rodríguez-Posada & Ramírez-Chaves 2012, Cortés-
Delgado & Ferbans 2014, Mantilla-meluk et al. 2014, Morales-Martínez &
Suárez-Castro 2014, Morales-Martínez & Ramírez-Chaves 2015, Morales-
Martínez et al. 2016, Echavarría-R et al. 2017, Chacón Pacheco et al. 2018).
Información extra fue recabada de los siguientes elementos de literatura gris:
Resolución 3357 de 2009 de Corpoguajira, Atlas Ambiental del Departamento
de La Guajira (CORPOGUAJIRA 2011), (Calderón 2012) y (Urrego 2016).
Finalmente, también se contó con datos de registros de la zona que fueron
proporcionados por Vargas-Ortíz y Calderón-Acevedo.
La taxonomía de los datos colectados fue validada siguiendo los nombres
sugeridos por (Gardner 2008) con las actualizaciones propuestas por (Solari
& Martínez-Arias 2014).
Coordenadas de localidades no georeferenciadas en base de datos fueron

rescatadas usando el “Global Gazetter Version 2.3” (Falling Rain Software Ltd.
2018), y concatenando nombres por medio de la herramienta Google Earth
(https://www.google.com/earth/).
ANÁLISIS DE MUESTRA
La distribución espacial del muestreo tiene influencia sobre el mapeo de la
diversidad de especies. Es por ello que se realizó un análisis de patrones de
puntos con el fin de identificar las áreas con mayor concentración de registros,
así como su representatividad a lo largo del espacio. Para este escenario fue
asumido que los datos recolectados corresponden a un proceso Poisson con
intensidad λ, y se procedió a evaluar la hipótesis de aleatoriedad espacial
completa (CSR, por sus siglas en inglés: “complete spatial randomness”), en
conjunto con las tendencias, dirección, y correlación entre puntos y la
ubicación espacial. Como primer paso se definió una ventana espacial
correspondiente al caribe Colombiano en sus zonas bajas. El sistema de
muestreo fue asumido como un elemento cerrado, por lo que no se realizaron
correcciones de borde de ventana (Cruz Rot 2006).
El siguiente paso fue proceder a calcular las propiedades estadísticas,
comenzando con la función de distancia del vecino más cercano o Función
“G”. Esta permite el análisis de la distribución de puntos a lo largo del espacio
en una escala pequeña (Baddeley et al. 2015). El cálculo de la función G es
realizado mediante la siguiente ecuación:

Donde n corresponde al número de eventos (puntos), di corresponde a las
distancias, r es la máxima distancia en el área evaluada, y λ es el valor de
intensidad del proceso (Baddeley et al. 2015).
Tras el cálculo de la función “G”, se procedió al cálculo de la función de
espacio vacío o Función “F”, la cual corresponde a una medida del espacio
entre los eventos del área evaluada, a una escala mayor (Baddeley et al.
2015). Esta función se obtiene a partir de la siguiente ecuación:
Puesto que los puntos de puntos de muestreo exhiben anisotropía, es decir,
sus propiedades de distribución en el espacio varían de acuerdo al punto de
vista que se emplee, se realizó un análisis de distribución de orientación del
vecino más próximo. Este análisis se encarga de medir la dirección de los
puntos en el área de estudio en un plano cartesiano (Baddeley et al. 2015) y
permitiendo identificar tendencias de muestreo a lo largo del Caribe.
Finalmente, se fijó un modelo espacial para los datos usando las
coordenadas cartesianas X y Y como covariables y asumiendo la existencia
de un proceso de clúster tipo Thomas con una intensidad aleatoria como
principal característica (ver Baddeley et al. 2015):
Para este propósito el análisis de puntos fue realizado con un valor de sigma
de 75km (Bivand et al. 2013), el cual corresponde al valor mínimo de área de
alcance en términos de distribución espacial que puede tener una especie de
quiróptero a lo largo del área evaluada. De este modo se logra obtener una
predicción respecto a la influencia de un punto frente a otro, a través del
sistema de estudio.
Los cálculos fueron realizados usando los paquetes Spatstats (Baddeley
2018), Stats (R. Core Team & Worldwide 2018), Raster (Hijmans y Etten,
2012), rgdal (Bivand et al., 2018), pertenecientes al software estadístico R
versión 3.4.4. “Something to Lean On” (R Core Team, 2018) para Manjaro
Linux. Los cálculos en R también incluyeron valores de λ y fijación del modelo
usando la función kppm (Baddeley et al. 2015), y las funciones predict y
density (Baddeley et al. 2015).
Con fines comparativos, los análisis fueron realizados bajo seis escenarios
con el siguiente número de datos: 740, 1480, 2220, 2960, 3700, 4440, 5180,
y 5759. Posteriormente se calculó la diferencia entre la densidad de patrones
de puntos y el modelo correspondiente para cada escenario. A dicha
diferencia le fueron calculadas la desviación estándar, la media, y se procedió
al cálculo del coeficiente de variación que expresa la desviación estándar
como un porcentaje de la media expresado de la siguiente manera:
Adicionalmente se calculó el rango de datos del ráster de diferencia entre
modelo y patrón de puntos. Con la información obtenida se procedió a
evaluar dos gráficas: Intensidad vs Rango e Intensidad vs Coeficiente de
variación.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Fueron depurados 5759 registros pertenecientes a un total de 614

localidades (Mapa 1 Mapa 2). A simple vista se observa que la información
obtenida presenta vacíos hacía la zonas centrales de los departamentos de
Magdalena y Sucre, coincidiendo con regiones donde se ha propiciado el
establecimiento de zonas ganadería extensiva. Históricamente, dicha
actividad no ha contado con una regulación que permitiese la realización de
estudios de impacto ambiental con colectas asociadas, y donde la
construcción de canales de comunicación durante todo el siglo pasado
permitió el beneficio y expansión de prácticas relacionadas con este tipo de
intervención (Instituto Geográfico Agustín Codazzi - IGAC 2011). En términos
de la ventana de tiempo empleada para los datos, se optó por tener todos los
registros disponibles verificando que la presencia de especies consideradas
como indicadores (Vela-Vargas & Pérez-Torres 2012) coincidiese con zonas
donde la cobertura vegetal no presentase un elevado grado de degradación
avanzado como por ejemplo tierras desnudas o elementos con pastos
extensos.
Mapa 2. Puntos de muestreo obtenidos para la realización de análisis. Mapa base: cartomap
positron (https://carto.com/docs/faqs/basemaps/). Escala: 1:2’500.000

PATRÓN ESPACIAL DE LOS EVENTOS DE MUESTREO Y
REPRESENTATIVIDAD A TRAVÉS DE LA REGIÓN CARIBE
COLOMBIANA
Tanto la función “G” como la función “F” mostraron muy poca variación a
través de cada uno de los escenarios evaluados (Figura 2), exhibiendo un
comportamiento de los datos que es consistente con la existencia de un
patrón de agrupamiento a lo largo del área muestreada (Bivand et al. 2013).
Esto corresponde a un escenario en donde se presentan unas zonas que
evidencian una mayor agrupamiento en términos de muestreo, como lo son
las estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta, alrededores del PNN
Paramillo, y el sector del valle de Cerrejón.
Función “G” Función “F”

Figura 2. Funciones F y G, para cada escenario de análisis de muestra realizados. El
escenario 7 corresponde con el uso de la totalidad de los datos.
En particular para la totalidad de los datos (escenario 7) la función “G”
sugiere que muchos de los puntos de muestreo poseen una distancia local
más corta (menor a 100m) de la esperada, y donde todas las localidades se
encuentren equitativamente distribuidas en el espacio (~5200m). Este
escenario es esperado al realizar análisis de diversidad a partir de
información presente en museos y bases de datos, ya que es común
encontrar registros asociados a zonas muestreadas, y donde en un solo
ejercicio de colecta de datos se adquirieren varios puntos en un mismo sector.
Por otra parte, la función “F” indica que el espacio vacío promedio es de
58000m frente a los 5200m esperados en un escenario de completa
aleatoriedad espacial (CSR).
El modelo creado a partir de los puntos obtenidos formaliza el patrón espacial
esperado bajo la ausencia de un mecanismo dirigido de muestreo en
particular. Esto es análogo al comportamiento de un modelo nulo en ecología,
creado por medio del análisis de patrones de puntos (Velázquez et al. 2016)
y donde la definición del valor sigma Ɵ es de gran importancia en términos
interpretativos y debe ser elegida a partir del conocimiento del grupo. Para el
presente trabajo se eligió una distancia de 75km como valor representativo
en términos de la presencia de una especie entre dos puntos aleatorios en el
espacio. Este modelo sugiere la existencia de una tendencia de agrupación
por área en términos de dispersión y abundancia de los puntos de muestreo,
hacía el costado norte entre las zonas de Cartagena y la Sierra nevada de

Santa Marta (Mapa 3). Esto en términos de muestreo puede interpretarse
como una probabilidad de hacia dónde podrá pertenecer un punto nuevo al
momento de ser añadido, lo cual se debe a que en esta región hacen
presencia gran cantidad de proyectos productivos con estudios de impacto
ambiental con colectas asociadas y reportadas en SIB, así como
investigaciones académicas realizadas en el sector de la Sierra Nevada de
Santa Marta.
Mapa 3. Modelo de la intensidad de muestreo (puntos por m2). Escala: 1:2’500.000

El mapa de densidad de patrones de puntos (Mapa 4) identifica el costado
más septentrional del área de estudio (Norte del departamento de la Guajira),
y la zona media baja (Sur de los departamentos Sucre y Magdalena) como
las áreas con menor intensidad en términos de muestreo lo cual puede
explicarse desde la falta de estudios e información publicada o disponible en
sistemas de información de la biodiversidad. En particular, para el
departamento de la guajira (costado norte) este vacío de información persiste,
pese a la realización de gran cantidad de estudios de impacto ambiental
relacionados principalmente con el establecimiento de proyectos productivos
como parques eólicos y minería. Por ello, se evidencia una necesidad de
establecer políticas más fuertes en cuanto a la publicación de datos
biológicos relacionados con este tipo de estudios se refiere, más aún cuando
éstos se presentan en zonas donde se hace complicado implementar
iniciativas de investigación desde otras esferas.

Mapa 4. Densidad de puntos de muestreo en el área estudiada.
Hasta el momento se analizó la tendencia de los datos e información
descriptiva que permite interpretar que hay agrupamientos a un nivel más allá
de lo esperado, generando grupos con una separación entre éstos también
se encuentra arriba de lo esperado, y donde la tendencia de obtener nuevos
puntos de muestreo se ubica hacia el costado central norte del polígono. Sin
embargo, estos son solo parámetros descriptivos que brindan información en

términos de la estructura de los datos. De esta manera, y con el objetivo de
generar una regla de decisión en términos del muestreo, se efectúa la
evaluación de las dos gráficas que contienen los datos de intensidad, rango y
coeficiente de variación (Figura 3) para cada uno de los escenarios (E1 a E7
de izquierda a derecha). La variación del rango respecto a la intensidad, así
como el coeficiente de variación respecto a esta, son medidas de las que se
espera una tendencia a estabilizarse conforme aumente el tamaño de la
muestra evaluada, lo cual puede ser observado en ambas gráficas (Figura 3).
Figura 3. Gráfica de intensidad y rango (izquierda) y gráfica de intensidad con el coeficiente
de variación (derecha).
De acuerdo a los parámetros evaluados la muestra puede considerarse
suficiente en términos del número de puntos, el rango y el coeficiente de
variación; esto aún cuando existen dos áreas donde el muestreo puede
considerarse como bajo frente a las otras zonas evaluadas, y no se esperaría
una gran afectación en términos de riqueza de especies global con la adición
de más localidades puesto que éstos están en zonas con ecosistemas
altamente intervenidos, o que de manera natural exhiben patrones de riqueza
menores (Alberico & Rojas-Díaz 2002, González-Maya et al. 2017).

CONCLUSIONES
El uso de patrones de puntos para evaluar representatividad de muestra en
un entorno espacial discreto tiene varias ventajas desde el punto de vista
descriptivo. Para empezar, permite la identificación de agrupamientos y la
importancia espacial de éstos a partir de las distancias entre localidades y
agrupamiento de estas. Adicionalmente, permite generar un modelo
predictivo en términos de hacía donde se encuentra la tendencia de muestreo.
Finalmente, con el análisis gráfico del comportamiento de la intensidad frente
a las medidas de rango y coeficiente de variación, se puede obtener un
criterio de decisión en términos de cómo los datos se ven afectados con la
adición de más puntos de muestreo, y donde la variación de estos elementos
tiene a ser estable bajo un escenario adecuado en términos de muestra.
Si bien esta metodología es novedosa y amplia a la hora de brindar
información e identificar tendencias de muestreo, se puede quedar corta en el
sentido de que no interpreta aspectos relacionados con los esfuerzos de
muestreo de cada punto, o el significado biológico de cada localidad en el
espacio (ej: número de especies de cada punto). Esto hace que este
procedimiento deba ser considerado como meramente exploratorio, pese al
grado de información que aporta.

CAPÍTULO 2: DIVERSIDAD Y DISTRIBUCIÓN DE
LOS MURCIÉLAGOS DE COLOMBIA: UNA
APROXIMACIÓN ESPACIAL
En el presente capítulo se plantea un marco metodológico para efectuar el
cálculo de la riqueza de especies, para lo cual se evalúan dos tipos de
interpolación (IDW, Kriging) y se estudian aspectos relacionados con la
escala empleada en cada análisis. Adicionalmente, se evalúan los patrones
de distribución espacial a la luz de cómo la riqueza de murciélagos responde
bajo un escenario de agrupamiento de distritos biogeográficos o ecorregiones,
permitiendo así definir cual tipo de unidad natural define mejor la diversidad
de quirópteros en el territorio. Finalmente, se identifica un nuevo concepto, el
de áreas de ruptura, el cual puede ser empleado en el planeamiento de la
conservación como una medida accesoria.
Figura 4. Marco conceptual del presente capítulo

INTRODUCCIÓN
El mapeo de la diversidad de especies puede llevar al entendimiento de cómo
las distribuciones espaciales son afectadas por patrones relacionados con
aspectos ecológicos, biogeográficos, evolutivos e incluso, relacionados con
eventos de intervención antrópica. Este tipo de conocimiento juega un rol
esencial en aspectos relacionados con la conservación, ya que la riqueza de
especies es considerada en términos generales como un buen surrogado en
lo que al planeamiento sistemático se refiere (Margules & Sarkar 2007). Así,
con más y mejor información respecto a distribuciones de especies y sus
tendencias es posible alcanzar una mejor resolución al momento de la toma
de decisiones (González-Maya et al. 2017, p., Koleff et al. 2008).
En esta línea los mapas conjuntos de distribución de especies han sido útiles
en campos relacionados con la identificación de áreas prioritarias como por
ejemplo hotspots (Ceballos & Ehrlich 2006). En un plano local diversas
metodologías han sido implementadas. Alberico & Rojas-Díaz (2002)
realizaron un ejercicio de elaboración de mapas de distribución para cada
especie de mamífero en el país, combinando información proveniente de
publicaciones de varios autores para luego concatenar todos los mapas, y
obtener valores de riqueza para cada cuadrante de un total de 131 (1°x1°),
dispuestos en una grilla sobre territorio colombiano (Alberico & Rojas-Díaz
2002). De manera más reciente, González-Maya et al. (2017) emplearon los
mapas de distribución de especies de IUCN (IUCN, 2016) y una aproximación
de centroide con el fin de obtener la distribución de riqueza de especies para
los mamíferos terrestres en Colombia. Una aproximación teórica distinta fue
abordada por (Mantilla-Meluk et al. 2009) quienes generaron modelos de

distribución de especies de la familia Phyllostomidae (Mammalia:Chiroptera)
usando ArcGis (ESRI 2011) y empleando registros, ecoregiones y límites
altitudinales como datos de entrada. Esto permitió determinar primero la
distribución de cada taxón para luego generar un mapa conjunto de la riqueza
de esta familia en Colombia (Mantilla-Meluk, com. Pers).
Modelos de distribución de especies (MDE) con algoritmos especializados
también han sido empleados con el objetivo de identificar tendencias
espaciales (López-arévalo et al. 2011) y evaluar áreas prioritarias para la
conservación (Prieto-Torres et al. 2017). Sin embargo, e incluso cuando los
MDE pueden ser altamente informativos para con los aspectos mencionados
previamente (Bush et al. 2014), algoritmos como Maxent (Phillips et al. 2006)
pueden verse afectados por aspectos relacionados con la falta de muestreo
(Gomes et al. 2018). Esta situación puede presentarse cuando especies
crípticas o elusivas se encuentran en un territorio, cuando este no tiene
suficiente muestreo, o simplemente por cuestiones de azar, y por lo tanto la
riqueza total interpretada como la suma de todos los rangos de especies
predichos puede generar subestimaciones en partes del área evaluada. De
esta manera la combinación de análisis de grilla con el uso de técnicas
estadísticas empleadas en el estudio de patrones espaciales, como por
ejemplo el cálculo de la distancia inversa ponderada (IDW por sus siglas en
inglés: Inverse Distance Weighting), métodos relacionados con kriging, y la
interpretación de tendencias geográficas asociadas con patrones naturales
(ej: distritos biogeográficos, ecosistemas o biomas), podrían brindar luces
adicionales en términos de la obtención e interpretación espacial de los
patrones de riqueza (Gomes et al. 2018).

Siendo Colombia uno de los países más diversos en términos de
quiropterofauna, la identificación de los patrones de diversidad regional
puede brindar información importante en aspectos concernientes a la
conservación de este grupo taxonómico. Esto adquiere una relevancia
particular en un área con un alto grado de presiones antrópicas como las que
se presentan en el caribe colombiano. Más aún, la caracterización no solo de
los patrones de riqueza sino también de las áreas donde se tiene variación al
respecto puede ser una herramienta para el planeamiento de la conservación
en este grupo taxonómico. El estudio de regiones donde ocurre recambio de
especies ha sido cuestión de debate durante las últimas décadas, tanto a
nivel epistemológico como metodológico (Koleff & Gaston 2002, Koleff et al.
2008, Moreno & Rodríguez 2010). Esto se debe a que aún cuando el
abordaje de procesos locales y regionales relacionados con riqueza han
resaltado la importancia del recambio de especies en lo que respecta a la
geografía de la diversidad (Arita & Rodriguez 2002, Buckley & Jetz 2008), los
patrones globales en dichos términos aún continúan siendo relativamente
poco estudiados sobre todo a escalas amplias, generando confusión en
términos y conceptos (Gaston et al. 2007, Buckley & Jetz 2008).
Si bien diversos enfoques intentan explicar la importancia de las alteraciones
en los patrones de diversidad, ha existido cierto debate en términos de la
importancia de escala y el rol de la diversidad ẞ frente a estos (Rodríguez & T.
Arita 2004). Este tipo de diversidad (ẞ) es considerada como un enlace entre
lo local y lo regional, siendo asociada a factores espacio temporales y de
heterogeneidad ambiental (Halffter 2005). En un principio, el término
diversidad ẞ estuvo muy asociado a cualquier tipo de recambio de especies

en términos espaciales (Willig & Selcer 1989, Blackburn & Gaston 1996,
Rodríguez & T. Arita 2004). De este modo se ha llegado a presentar un uso
simultáneo de ambos conceptos aún cuando el término diversidad ẞ abogaba
más por un particionamiento matemático y similitud/disimilitud entre sitios de
muestreo pareados, careciendo de una continuidad espacial. Por esta razón,
relativamente pocos mapas de variación en términos de la riqueza de
especies se han producido, comparado con el número de mapas de especies
publicados (Koleff et al. 2008). Así, el estudio de cualquier tipo de recambio
de especies a través de índices de diversidad ẞ, es una estrategia que
genera resultados inapropiados en términos de la interpretación de la
distribución en gradientes espaciales o ambientales (Vellend 2001).
De una manera más reciente, Moreno & Rodríguez (2010) dejan claro que la
diversidad ẞ es una faceta diferente al término “recambio de especies”,
siendo este último concepto una medida de la rata o magnitud del cambio de
la composición de especies a lo largo de gradientes espaciales o ambientales
y por ende, implicando estructura espacial (Vellend 2001).
Aparte del recambio de especies puede obtenerse otro tipo de medida
descriptiva de los patrones espaciales de riqueza, y es la alteración en sus
tazas. Este tipo de descriptor puede brindar información relacionada con la
puntualización de los límites espaciales de los procesos que mantienen la
configuración de la diversidad en un área determinada. Bajo este panorama
una parte del presente capítulo pretende abordar no solo la identificación de
los patrones espaciales de la diversidad de murciélagos en el Caribe
Colombiano, sino también las zonas de cambio brusco en términos de
riqueza. Esto último, es definido como “áreas de ruptura”.

Los objetivos principales de este capítulo son 4: 1. Evaluar las afectaciones
en términos de la escala espacial a la hora de realizar un análisis de riqueza
de especies, y el desempeño de dos técnicas de interpolación al momento de
predecir patrones de diversidad, 2. describir y analizar las tendencias de
diversidad de quirópteros a través de la interpretación de los patrones
espaciales en la región caribe Colombiana, identificados a través de diversas
técnicas, 3. identificar áreas de variación en los patrones de riqueza de
especies, o “áreas de ruptura” y 4. explorar las potenciales relaciones que
definen estos patrones encontrados.
PROCESAMIENTO DE DATOS
La base de datos fue consolidada y por cada especie se generó un .csv que
fue cargado en QGIS 3.0 (QGIS Development Team 2018), usando el módulo
“glob” de python. Estos datos fueron analizados usando ausencia (0) y
presencia (1) de especies en cada distrito biogeográfico (Hernández-
Camacho et al. 1992), ecorregiones TNC en el caribe 2009 (Olson &
Dinerstein 2002), y ecosistemas caribeños (SISTEMA DE INFORMACIÓN
AMBIENTAL DE COLOMBIA – SIAC 2018). Adicionalmente fueron
digitalizados los resultados de los mapas de riqueza propuestos por Alberico
& Rojas-Díaz (2002) y González-Maya et al. (2017), en una grilla de 1°x1° o
Grilla de Berhman (Mapa 5), bajo el sistema de coordenadas UTM18N
(EPSG: 32618).
Mapa 5. Gráfica de los patrones de distribución de riqueza de especies de mamíferos
(izquierda) sensu Alberico y Rojas-Díaz (2002), y de mamíferos terrestres (derecha) sensu
Gonzalez-Maya et al. (2017).
DETERMINACIÓN DE LA DIVERSIDAD DE ESPECIES EN LA

ZONA
Puesto que muchas de las especies registradas para la zona de estudio no
cumplían los requerimientos mínimos para generar modelos de distribución,
se realizó una modificación del procedimiento realizado por Mantilla-Meluk et
al. (2009) con el objetivo de generar un indicador de la riqueza total de la
zona evaluada. De este modo se efectuó un conteo de especies para cada
distrito biogeográfico, cada ecosistema, y cada ecorregión presente en la
zona. De cada capa se generó un ráster y se realizó una ponderación
obteniéndose un mapa conjunto de la riqueza de especies.

PATRÓN ESPACIAL
Los análisis de riqueza empleando métodos de grilla son comunmente
usados en estudios de diversidad (Blackburn & Gaston 1996, Alberico &
Rojas-Díaz 2002, Trakhtenbrot & Kadmon 2006, Koleff et al. 2008, González-
Maya et al. 2017). Sin embargo, han surgido varias inquietudes respecto a la
conveniencia de esta metodología a la hora de interpretar patrones de
diversidad, ya que por medio de este marco funcional se pueden exagerar,
reducir u ocultar patrones de riqueza de especies en términos de recambio
(Blackburn & Gaston 1996). Por ello, con el objetivo de evaluar los patrones
de distribución de diversidad resultantes se elaboró un análisis de
interpolación “IDW” por centroide empleando cuadrículas de 10x10, 20x20,
30x30, 40x40, 50x50, 60x60, 70x70 y 75x75km, con el conteo de especies de
cada cuadrante como dato de entrada. Este método de interpolación fue
elegido debido a la facilidad y homogeneidad que posee en términos de
modelamiento, permitiendo la realización de un escenario comparativo entre
las diversas capas generadas. Los insumos necesarios fueron obtenidos
empleando la herramienta “Biological records tool” perteneciente al plugin
FSC (Burkmar 2017).
INTERPOLACIÓN POR IDW
Este método asume que para la función espacial F(r) en una ubicación no
muestreada r se tiene:
Donde m es el número de puntos y P es el parámetro de poder asignado a
valor 2 (Mitas & Mitasova 1999). De esta manera se puede realizar un
ponderado de los datos a través de localidades no muestreadas, con una
influencia de cada punto extendiéndose hasta al menos 50km. Como
resultado, un mapa de la riqueza total del área de estudio es obtenido.
EVALUACIÓN DE ANÁLISIS ESPACIALES
Se estudió el desempeño de dos tipos de interpolación como alternativa al
modelamiento de la riqueza bajo las condiciones expuestas: IDW y Kriging.
Estos fueron utilizados con los datos de ocurrencia recabados en el presente
trabajo, y utilizando los centroides de los distritos biogeográficos.
Adicionalmente, se generó una grilla de 25x25km, se realizó un análisis zonal
para finalmente, llevara cabo una extracción de centroide que conllevó a
obtener una cantidad importante de datos. Con estos valores, se realizó una
interpolación adicional (por Kriginig) para evaluar el desempeño general de
los modelos.
INTERPOLACIÓN POR KRIGING
El análisis kriging basado en variogramas es una herramienta que facilita
evaluar el comportamiento espacial de variables en un área definida a través
de la interpretación de la influencia que un punto en el espacio tiene frente a
los otros, en términos de distancia. Como primer paso se realizó un análisis
de regresión para identificar la tendencia espacial, graficando pares de las
funciones de posición Z(Si) y Z(Sj) agrupados de acuerdo a una distancia de
separación que es definida como hij=||Si – Sj|| (Bivand et al. 2013). Luego, se
procedió al calculo de la nube del variograma mediante un procedimiento que
grafica todas las posibles diferencias de cuadrados en pares de
Observaciones (Z(Si) - Z(Sj)) contra la distancia de separación hij (Bivand et al.
2013, Schabenberger & Pierce 2001). El siguiente paso fue efectuar el
cálculo del variograma de muestra, el cual fue construído a partir de la
siguiente ecuación:
Que es la varianza de una muestra Nh de pares de datos Z(Si), y Z(Si + h)2
para un número de distancias hi.
Posteriormente,se realizó la fijación del modelo usando un valor de corte de
800km (cutoff) y empleando la siguiente ecuación:
Con siendo un modelo Gausiano, esférico, exponencial o Materhon, y
seleccionándose el que menor error estándar presentase.
Finalmente se realizó la interpolación espacial empleando el método de
kriging ordinario, el cual toma la variable estudiada como estacionaria. Este
tipo de técnica es apropiada si se asume que el valor de la riqueza no cambia
en el tiempo de la ventana de tiempo de datos, ni la muestra utilizada
cambiará en su composición. En adición, tampoco se conoce un valor exacto
en términos del comportamiento de la media de la riqueza a través del
territorio, descartando la posibilidad de uso del kriging simple o universal
(Bivand et al. 2013).

NATURALES
Las grillas obtenidas de los trabajos de Alberico & Rojas-Díaz (2002) y
González-Maya et al. (2017) fueron rasterizadas y se evaluó el grado de
relación entre ambos trabajos, buscando analizar si existía una mayor
afinidad en términos de distritos biogeográficos o ecorregiones existentes.
Esto fue estudiado por medio de dos procedimientos:
- Como primer paso, se rasterizaron los elementos dentro de las grillas de
cada ejercicio teórico (Alberico & Rojas-Díaz 2002, González-Maya et al.
2017). Éstas fueron evaluadas entre sí, calculando estaídsticos zonales para
dos tipos de agrupamientos: distritos biogeográficos y ecorregiones. Dentro
de cada agrupamiento, los trabajos de Alberico & Rojas-Díaz (2002) y
González-Maya et al. (2017) fueron sometidos a regresiones espaciales entre
sí y los escenarios fueron comparados a partir del R2 espacial que
expresasen.
DETERMINACIÓN DE “ÁREAS DE RUPTURA”
Para el mapa de riqueza de especies se realizó un análisis de vecindad con
un criterio de promedio, seguido por una examinación del rango. Los análisis
de vecindad se han venido realizando en estudios de comunidad con la meta
final de explorar relaciones entre patrones y procesos, debido a que a nivel
biológico éstos últimos operan a una escala espacial (Wiegand et al. 2017).
La exploración en términos de vecindad empleada en el presente capítulo se
realizó con el fin de revelar patrones asociados con cambios abruptos en los
números de diversidad, identificando aquellas áreas donde el recambio de la

riqueza de especies puediese ocurrir a través del territorio y a lo que aquí se
le asigna el nombre de “áreas de ruptura” o “shatter areas”. Este concepto
hace referencia a las zonas donde la diversidad presenta cambios en
términos de la composición y riqueza de especies, lo que permite enmarcar
no solo áreas con un patrón de riqueza en particular sino también identificar
aquellas regiones donde dicha riqueza cambia de manera abrupta, lo que
corresponde a materia prima para evaluar los procesos biológicos o
mecanismos que pudiesen estar determinando alteraciones en la distribución
espacial de un grupo.
Este análisis, ha sido diseñado tomando como base el concepto de relieve
local (o relieve relativo), el cual se emplea en ciencias geológicas (Grohmann
2017, IDEAM 2012) y que permite encontrar la diferencia entre elevaciones
máximas y mínimas del terreno en un área evaluada (Smith 1935). A la fecha,
su uso en biología ha estado encaminado más a la búsqueda de patrones
ecológicos relacionados con cambios en pendientes de terreno (Cousins &
Eriksson 2002), pero como herramienta matemática no ha sido aún empleada
en un contexto de diversidad. Su potencial utilidad radica en que es posible
asumir que un mapa de riqueza en un área determinada, es análogo a un
terreno donde los picos de mayor diversidad son las elevaciones y aquellas
zonas con menor abundancia de especies son los valles. Bajo este contexto,
la identificación de las áreas con mayor pendiente respecto a máximos y
mínimos es lo que se considera en el presente capítulo como “áreas de
ruptura” de la diversidad.
RESULTADOS
DETERMINACIÓN DE LA DIVERSIDAD DE ESPECIES EN LA

ZONA
El mapa conjunto de distribución de especies puede considerarse en
términos generales como apropiado y descriptivo para lo esperado en
términos de diversidad en la región (Mapa 6). Por otra parte, el emplear una
capa con elementos extensos en áreas que actualmente se encuentran muy
intervenidas como lo es la capa de las ecorregiones, puede acarrear
problemas en términos de sobreestimación de la riqueza en aquellos
territorios, al menos en términos de la diversidad actual.

Mapa 6. Distribución de la riqueza de especies, obtenida por método de concatenación de
Ecorregiones, Distritos biogeográficos y ecosistemas.
Este mapa de distribución espacial de murciélagos sugiere que los patrones
de mayor diversidad de especies se pueden encontrar hacia la parte media-
occidental de la zona evaluada. En esta región se identifica una importante
cantidad de remanentes de coberturas de bosque (SISTEMA DE
INFORMACIÓN AMBIENTAL DE COLOMBIA – SIAC 2012) en confluencia
con varios tipos distintos de ecosistemas, lo que puede estar generando un
pico en el patrón de diversidad. Adicionalmente, esta región es muy
importante en términos biogeográficos puesto que allí es donde se

establecieron los remanentes de selva intertropical durante las fases
glaciares del Cuaternario (Zunino & Zullini 2003). De hecho, durante el
pleistoceno se presentaron alteraciones en los patrones de lluvia, disminución
de la temperatura, y aumento de coberturas de sabana con la consecuente
contracción de los elementos de bosque (van der Hammen 1974, Hernández-
Camacho et al. 1992). En ese sentido es probable que la zona sirviese como
refugio de diversidad durante el último periodo glaciar para muchas de las
especies de murciélagos en la región, y en adición se pudieron presentar
fenómenos de contracción o expansión de rangos de distribución y procesos
de extinción local relacionados con los cambios en las condiciones climáticas
a lo largo del territorio. Esto podría explicar el registro de especies como
Vampyrum spectrum, Enchistenes harti, Eptesicus chiriquinus, Lonchorhita
aurita, Lophostoma brasiliense, Molossus bondae, Myotis albescens o
Peropteryx kappleri, las cuales no poseen registros más allá de los
encontrados en este sector o en Sinú - San Jorge y aunque no son taxa de
distribución restringida, no suelen ser especies muy comunes a lo largo de su
rango de distribución. Otro elemento que podría sustentar la hipótesis de la
alteración de los rangos de distribución de las especies debido a la influencia
de factores climáticos en el pleistoceno, se encuentra en el patrón de
distribución exhibido por Myotis nesopolus (Vespertilionidae). Con un tiempo
de divergencia de 2.5 millones de años (Ruedi et al. 2013), esta especie
actualmente tiene un rango de distribución prácticamente limitado a las zonas
áridas de la península de la Guajira. No obstante, cuenta también con la
presencia de un registro confirmado para el costado suroccidental de la
Sierra Nevada de Santa Marta (ZAPATA-E. et al. 2018). Durante los eventos
del pleistoceno las zonas áridas del nororiente de Colombia lograron una
expansión hacía el suroccidente (Hernández-Camacho et al. 1992, p.) lo que
hubiese permitido la dispersión de M. nesopolus hacía nuevas tierras,
ampliando su rango de distribución. Tras el pleistoceno y en la actual era
interglaciar, la especie habría visto interrumpida la continuidad de su rango de
distribución hasta tener el rango de distribución actual.

PATRÓN ESPACIAL
Para el presente ejercicio se observa que la distribución espacial de la
riqueza en un área evaluada es susceptible del tamaño de grilla empleado y
genera afectaciones a la hora de encontrar algún tipo de patrón. En menor
medida la predicción de la riqueza de especies al emplear la interpolación
IDW también es afectada por el tamaño de la grilla en una relación directa
cuando solo registros confirmados son usados, situación esperada si se tiene
en cuenta que una mayor área implicará un mayor conteo de especies por
cuadrante: de 3 a 41 especies en el escenario de 75x75, y de 1 a 25 especies
en el escenario de 10x10km. Los coeficientes de regresión registrados
también pueden ser considerados como altos y presentando valores que
oscilaron entre los 0.35 y los 0.59. Las diferencias observadas son
relacionadas con la afectación que el número de especies presenta al
emplear el IDW. Este escenario es confirmado al realizarse el análisis de
ponderación de todas las grillas frente a la aproximación del uso de los
distritos biogeográficos como variable respuesta.

Mapa 7. Interpolación y ponderación de todas las grillas.
Los mapas también muestran que conforme el tamaño de la grilla disminuye
es muy posible que sea necesario aumentar el valor P (P=2), en aras de

obtener una superficie más homogénea como tal. Sin embargo, esto no
tendrá efecto en términos de la reducción de especies que ocurre como
producto de abarcar un área menor (Mapa 8). A una escala mayor, el
aumentar el valor de P acentúa los patrones espaciales de especies, en
especial cuando se realiza para el acercamiento de los distritos
biogeográficos. Esto puede tener implicaciones importantes en términos de la
predicción de la riqueza a través del territorio y más allá de la concatenación
de resultados con capas de vegetación o imágenes satelitales, no parece
realmente haber una regla clara aplicable de la modelación por medio de IDW.
Mapa 8. Izquierda: Escenario de 10x10km (P=4). Derecha: Interpolación empleanndo el
centroide de los distritos biogeográficos (P=4).

EVALUACIÓN DE ANÁLISIS ESPACIALES
PREDICCIÓN POR MÉTODOS DE VARIOGRAMA (KRIGING)
Escenario 1: Predicción por distritos biogeográficos
De acuerdo al análisis de regresión la riqueza de especies analizada en un
rango de 800km presenta una poca variación, lo que implica que los cambios
en la estructura espacial no son muy perceptibles a una escala tan grande
(Figura 5). Sin embargo, la relación entre la distancia y la variación en la
riqueza se torna directa (R=1) cuando la escala de observación se ubica
entre 25 y 50 km de distancia siendo significativa entre 50 y 75km (R=0.669),
y disminuyendo hasta casi nula entre 75 y 100km (Figura 6, R=0.0614).
Figura 5. Análisis de regresión (800km)

Figura 6. Análisis de regresión distancias: 0-25km, 25-50km, 50-75km, 75-100km.
El análisis de tendencia superficial (Mapa 9) mostró que bajo el modelo de
riqueza de especies empleado la diversidad es propensa a aumentar hacía la
región sur del polígono coincidiendo con la presencia de elementos de la
geografía Andina. Esta alcanza sus mayores niveles en dirección hacia la
provincia biogeográfica del Chocó Magdalena, que es reconocida por ser una
región muy rica en términos de biodiversidad, endemismo y taxa de
distribución restringida (Hernández-Camacho et al. 1992). Dicha
característica es explícita en murciélagos (Martínez-Arias & Solari 2013) y
otros grupos de vertebrados (Hilty et al. 1986, Rojas-Morales 2012).

Mapa 9. Análisis de tendencia superficial para análisis de riqueza de especies en términos de
distritos biogeográficos.
La variación de la muestra en términos de la distancia y la orientación
(semivariograma) ratifica la presencia de cambios importantes en lo que se
refiere a la riqueza de especies conforme la distancia aumenta, hasta un
intervalo de 200km (Figura 7).

Figura 7. Semivarianza obtenida a través del análisis de riqueza por distrito biogeográfico.
Los valores observados permiten dar cuenta de una enorme separación entre
los datos. No fue posible llevar a cabo la fijación de los modelos Matheron,
Gausiano, Esférico o Exponencial, debido a la falta de convergencia entre los
datos y variables en términos de varianza y distancia dentro de algún modelo,
lo cual es necesario para la interpolación exitosa. Por ello el único modelo
que pudo ser empleado fue el modelo de onda (Wave), el cual es un tipo de
modelo no monotónico que toma en cuenta la presencia de “picos” y “valles”
pronunciados en los datos, generando un efecto de “hueco” (Ma & Jones
2001, Pyrcz & Deutsch 2003). Este modelo (Mapa 10) tuvo un error estándar
de 0.004344214 y es a simple vista congruente en términos de la predicción
de la riqueza al considerar distritos biogeográficos y las áreas con menor
cantidad de cobertura vegetal. Si bien el modelo cuenta con un número de
especies menor al esperado en algunas partes (entre 9-52), desde un punto
de vista biológico esto puede ser útil a la hora de tomar en cuenta la

interpolación de escenarios donde la diversidad tiene picos pronunciados
(regiones no homogéneas). Por ejemplo, áreas donde la distribución de
especies puede verse truncada por la presencia de elementos de
intervención antrópica que inevitablemente afectarán los patrones naturales,
o incluso áreas que pudieran ser aptas para conectar las regiones con mayor
riqueza, y donde potencialmente puede presentarse recambio de especies.
Mapa 10. Distribución de la riqueza de especies a partir del modelo de onda (Wave).
Escenario 2: Predicción por Grilla de 25x25km
Del análisis de regresión en el segundo escenario se observa que el
comportamiento del patrón de la riqueza de especies se ve enormemente
afectado por el tamaño de muestra, y donde se aprecia que el mayor
incremento en términos de diversidad se presenta entre los 0 y 25km (Figura
8), aún cuando la variación también se mantiene entre 25 y 75km, siendo
consecuente con la evaluación del modelo bajo la figura de los distritos
biogeográficos. Este resultado es significativo en el sentido de que ilustra
cómo la técnica de variograma puede permitir adquirir información
exploratoria concerniente a los patrones de variación de la diversidad en
términos espaciales, siendo sin embargo una técnica que también se puede
ver afectada por la escala a la hora de revelar el comportamiento de los
patrones espaciales.
Figura 8. Análisis de regresión bajo las distancias de 0-25, 25-50, 50-75, y 75-100km.
La tendencia de superficie es un valor que se ve espacialmente afectado
cuando se evalúa la diversidad bajo dos patrones diferentes, incluso si uno
de ellos posee en la concatenación valores asociados con su intrínseca
tendencia de datos. Es interesante observar que con un mayor número de
datos es posible dilucidar otro tipo de tendencias espaciales, en este caso
dirigidas hacía el extremo noroccidental del polígono aún cuando las
tendencias hacía el lado más septentrional, se mantienen. Por otra parte, la
nube de variograma también se ve afectada por el cambio en tamaño de
muestra espacial, siendo su interpretación mucho más sencilla y permitiendo
establecer de mejor manera los valores a seleccionar para la generación del
modelo.
Figura 9. Nube de variograma bajo el escenario de 25x25km.
Bajo este escenario fue posible evaluar cinco tipos de modelos de entre los
cuales, Matheron y Gausiano tuvieron los mejores desempeños en términos
del error estándar.

Tabla 1. Valores utilizados en los modelos evaluados, durante la modelación.
Modelo Sill Rango (km) Nuggett Error
Gauss 300 100 55 0.001185585
Exponencial 300 35 26 0.001560677
Onda 210 150 35 0.001167793
Esférico 280 270 26 0.00146996
Matheron 286 20 53 0.00117717
El modelo que mejor desempeño mostró fue el Matheron seguido del modelo
Gausiano. Dada la poca diferencia entre ambos respecto al error se decidió
realizar un proceso adicional para el modelo Gausiano, y fue la fijación
empleando el método de máxima verosimilitud restringida (Mapa 11), el cual
es óptimo en términos de mejorar la precisión del mencionado modelo
(Bivand et al. 2013).

Mapa 11. Distribución de la riqueza, de acuerdo al modelo Gaussiano, bajo análisis de
centroide en grilla de 25x25km.
Este método predice de muy buena manera la diversidad de especies
esperada para los extremos nororientales y suroccidentales del área de
estudio, siendo la región central (departamento del Magdalena) la única con
potencial sobreestimación. Sin embargo, también hay que recordar que para
dicha zona se tiene una ausencia importante en términos de datos (ver
capítulo 1), por lo que es necesario un muestreo en dicha región para
verificar la hipótesis de riqueza sugerida por el modelo obtenido más aún
cuando la ausencia de datos es consecuente con una región altamente

intervenida.

NATURALES
Las regresiones espaciales entre los patrones de riqueza de especies de los
trabajos evaluados mostraron alto grado de correlación. En términos de
interpolación por IDW los resultados obtenidos fueron de 0.9242 y 0.9382
para distritos biogeográficos y ecorregiones respectivamente, mientras que
para el análisis zonal se reportaron R2 de 0.897 (d. biogeográficos) y 0.895
(ecorregiones). Si bien ambos escenarios son sumamente parecidos es claro
que la distribución de las ecorregiones conlleva a la agrupación de elementos
en áreas mucho más grandes. De esta manera es posible tener una mayor
cantidad de patrones de riqueza similares gracias a la sobreestimación en
términos de los rangos de distribución de las especies. Es así como toma
fuerza la similitud de los patrones espaciales a la escala de los distritos
biogeográficos, situación que se ve remarcada cuando se evalúa la riqueza
de especies entre el estimador de diversidad obtenido por kriginig a través del
análisis de la grilla de 25x25km (Modelo de Gauss), en escenarios de
regresión espacial frente a la diversidad de especies de las ecorregiones
(R=0.112426) y la de cada distrito biogeográfico (R=0.650317). Este es un
resultado esperado si se tiene en cuenta que la definición clásica de los
distritos biogeográficos presentada por Hernández-Camacho et al. (1992)
tomó en cuenta características bióticas, geológicas y paleontológicas a la
hora de su elaboración.
DETERMINACIÓN DE “ÁREAS DE RUPTURA”
Los límites en cuanto a los rangos de especies son un aspecto central en
ecología y biología evolutiva (Holt & Keitt 2005) y diversos abordajes se
pueden generar a partir del estudio de la riqueza, en particular si se cuenta
con que las distribuciones en el territorio pueden relacionarse con factores
condicionales como la presencia de ecotonos o interacciones competitivas
(Terborgh 1985). Patrones de recambio espacial se mezclan en dos marcos
teóricos principales: limitantes de nicho, y limitantes de dispersión (Gaston et
al. 2007). En este sentido y a una escala amplia, son los procesos de
especiación y extinción en compañía con las condiciones ambientales los que
dictaminan la riqueza y la distribución de las especies sobre el territorio,
siendo el recambio ambiental el que provee un límite inferior en términos del
recambio de taxa (Buckley & Jetz 2008).
Las zonas donde la variación en cuanto a riqueza de especies es alta, aquí
denominada como “áreas de ruptura” de diversidad, pueden ser explicadas
desde el punto de vista de la presencia de una especie de efecto de borde “a
gran escala”, siendo esto una expresión de los patrones biogeográficos del
grupo de estudio en la región. En últimas, este tipo de “efecto borde” puede
ser considerado como un elemento accesorio en la toma de decisiones en
conservación para rangos taxonómicos arriba del nivel de especie.
Precisamente, un ejercicio de delimitación de áreas de ruptura de diversidad
conlleva al cumplimiento de las dos propiedades que un surrogado de
biodiversidad debe satisfacer en términos del planeamiento sistemático de la
conservación de acuerdo a los criterios expuestos por (Margules & Sarkar
2007):
1 Cuantificable: el procedimiento para obtener un mapa de áreas de ruptura
es de hecho, un cálculo matemático que permite la interpretación de
resultados de una manera cuantificable y visual, en particular cuando se
dibujan líneas de contorno. De esta manera se pueden identificar varios
elementos de este tipo en un área definida.
2 Estimable: En el presente trabajo se empleó el uso de un análisis de
vecindad (rango) sobre un mapa de riqueza de especies, tras realizar otro
análisis de vecindad con un criterio de promedio. Este procedimiento sencillo
pero informativo puede ser replicado con casi cualquier tipo de datos
espaciales.
Las áreas de ruptura identificadas sugieren que los cambios más importantes
en cuanto a la riqueza de especies ocurren en el límite regional con el Chocó
biogeográfico (costado suroccidental), pie de monte del PNN Paramillo,
estribaciones de la Sierra Nevada de Santa Marta y una pequeña porción del
distrito de Cartagena. Salvo este último, estos elementos de alta variación en
términos de riqueza coinciden los bordes de otras unidades biogeográficas o
donde se esperaría un recambio natural en términos de la alteración de la
altura. También con recambio importante se encuentra la ciénaga grande de
Santa Marta, y en contraparte se resalta que el sector entre Bolívar y Sucre la
variación en términos de especies es muy baja (Mapa 12).

Mapa 12. Áreas de ruptura de la riqueza de especies, a lo largo del área de estudio.
Si bien la puntualización de las áreas de ruptura permite de por sí generar
algunas inferencias, su mayor poder predictivo se puede obtener cuando la
capa es superpuesta sobre un mapa de distribución de especies (Mapa 13).

Mapa 13. Áreas de ruptura (cambio de la riqueza, en especies), superpuestas sobre la
riqueza de especies.
Bajo el concepto de áreas de ruptura y de la mano de los patrones de riqueza
se podría sugerir como áreas prioritaria varios elementos de la región dentro
de la línea azul en el departamento de Córdoba (1), y la región dentro del
área azul al costado nororiental de la ciudad de Cartagena (2), siendo ambas
zonas con alta diversidad y una baja alteración en los patrones de riqueza. Si
se quieren considerar rangos de variación de zonas de recambio como un
parámetro para delimitar mejor los procesos biológicos que configuran la
distribución de las especies en el territorio, también deben ser tenidas en
cuenta como prioritarias las zonas de los complejos cienagosos (3 y 4),
buscando tener un área que se sobreponga a las líneas de cambio de riqueza
de 3 y 6 especies. Esto es debido a que son la distancia geográfica y la
disimilitud ambiental las causantes centrales del recambio de especies siendo
a escalas amplias, los procesos evolutivos en conjunto con las condiciones
ambientales los determinantes de la riqueza y la distribución de especies
(Buckley & Jetz 2008). De esta manera el incluir en la priorización varias
zonas de recambio del patrón de riqueza de especies, cobijará los procesos
espaciales que generan esa disminución o aumento en los números,
actuando como un elemento “búffer” en términos del recambio natural de
ecosistemas o como elemento de expansión a la hora de abordar
ecosistemas intervenidos en recuperación.
CONCLUSIONES
El tamaño de grilla juega un papel fundamental en cuanto a la predicción del
número de especies a lo largo de un territorio. Los tamaños pueden afectar
no solo los indicadores finales de riqueza sino también la tendencia
superficial, presentando visiones diferentes según la escala. Esto no implica
que una esté más acertada que otra sino que brinda un escenario que
permite dilucidar hacia dónde hay mayor tendencia de aumento de riqueza en
términos de escala.
La técnica de IDW puede usarse en un modo exploratorio debido a su

dependencia intrínseca del valor P. Por otra parte la robustez del análisis de
variograma e interpolación por Kriging permite el cálculo de variables
explicativas en términos del comportamiento espacial de los datos, lo que
conlleva a una mejor interpretación de los patrones y causas detrás de éstos.
En términos de riqueza de especies se encontró que la mayor diversidad se
encuentra en la región norte de los departamentos de Bolívar y Sucre,
comportamiento que se encuentra asociado a los remanentes de bosque que
persisten en la zona. Dicha riqueza pudo estar determinada por la
importancia que esta área tuvo como zona remanente de bosques tropicales
durante la última glaciación.
A nivel de los patrones de distribución espacial se puede interpretar que la
distribución de murciélagos en la región, posee un fuerte componente
biogeográfico, asociado principalmente con la configuración de la hipótesis
clásica de los distritos biogeográficos para Colombia (Hernández-Camacho et
al. 1992, p.) y eventos ocurridos durante el pleistoceno. El patrón de
distribución biogeográfica también parece expresarse para la diversidad de
mamíferos terrestres y para toda la Clase Mammalia, al menos para la región
evaluada.
Finalmente, las áreas de ruptura permiten identificar las zonas sensibles en
términos de la alteración de la riqueza de especies, brindando una
herramienta visual respecto de qué áreas deben ser seleccionadas para el
planeamiento de la conservación más allá del solo patrón de riqueza.

CAPÍTULO 3: DIVERSIDAD FILOGENÉTICA DE
LOS MURCIÉLAGOS EN EL CARIBE
COLOMBIANO: PATRONES Y ÁREAS
PRIORITARIAS.
INTRODUCCIÓN
La biología de la conservación es una disciplina que ha venido evolucionando
tanto en métodos como en la clase de información para la toma de decisiones
desde hace más de dos décadas (Eguiarte et al. 1999). Como resultado,
parece una regla general que el uso de diferentes aproximaciones permitirá
brindar luces no solo para hallar buenos argumentos concernientes a la
priorización de áreas, sino también permitir un mejor entendimiento de cómo
los procesos involucrados con la diversidad se expresan en un territorio. En
este sentido y aún cuando la riqueza de especies ha sido un eje fundamental
en el presente trabajo, y siendo considerada como un buen surrogado
(Margules & Sarkar 2007), el uso de otras fuentes de información como
indicadores de biodiversidad sin duda permite ampliar la perspectiva del
conservacionista. Entre dichas fuentes se encuentra la diversidad filogenética
– PD (Faith 1992), un surrogado indicador cuyo marco metodológico está
dirigido a preservar aquellos procesos ecológicos y evolutivos que en últimas,

han generado y mantenido la diversidad biológica en un territorio determinado
(Desmet et al. 2002, Cadotte et al. 2011). Es muy posible que la diversidad
filogenética puede llevar también, a un mejor entendimiento de los procesos
poblacionales históricos para un área determinada (Faith 1992).
Métricas de diversidad filogenética han sido comúnmente usadas en
planeamiento de la conservación bajo diferentes escenarios, incluyendo
delineación de estrategias de conservación para taxa pobremente conocidos
(Posadas et al. 2001, Fajardo et al. 2014), estudios de riesgo de plagas
(Robles-Fernández & Lira-Noriega 2017, p.), pruebas de hipótesis
biogeográficas (Peixoto et al. 2014) o incluso, la evaluación de la congruencia
espacial en indicadores de biodiversidad (González-Maya et al. 2017).
Es claro que en Colombia los problemas de conservación provienen de
fuentes tan diversas que incluyen categorizaciones de amenaza carentes de
rigurosidad (Cruz-Rodríguez et al. 2017), legislación débil para algunas
actividades productivas (Instituto Geográfico Agustín Codazzi - IGAC 2011),
percepción social y continua pérdida de cobertura vegetal. Bajo este
escenario se hace necesario el uso de diferentes aproximaciones para
estudios de diversidad, que incluyan enfoques desde un punto de vista más
allá de especie, y es allí donde puede entrar a jugar el concepto de diversidad
filogenética. Más aún, si es implementado en un escenario que emplee
elementos de estadística espacial, las decisiones en conservación pueden
ser tomadas bajo criterios más robustos. Sin embargo, solo algunos pocos
estudios en la materia se han hecho empleando datos colombianos (Wheeler
2010, González-Maya et al. 2017, Prescott et al. 2016, Rosauer et al. 2017).
El concepto de diversidad filogenética es de hecho sencillo (Faith 1992),

aunque no por ello debe de ser considerado como poco útil. Éste puede ser
calculado como la suma de las distancias de los brazos dentro de una
filogenia o simplemente, asumiendo cada ramificación como un evento de
divergencia con valor unitario y donde árboles más robustos inevitablemente
producirán mejores resultados en términos de planeamiento de la
conservación. Sin embargo, ¿qué se puede hacer cuando el número de
especies de la región bajo análisis, es mucho más grande que en la filogenia
más completa? Más aún, ¿cómo un biólogo de conservación puede afrontar
la extrema situación producto de la falta de estudios basados en recursos
genéticos, que se presenta en una región como Colombia, con todas sus
implicaciones en términos de información? Precisamente, esta es una
problemática enorme no solo para investigaciones basadas en diversidad
filogenética sino también para muchos de los surrogados comúnmente
usados en conservación, y que de algún modo se basan en información
taxonómica.
Es entonces cuando los planeadores deben buscar soluciones que permitan
la elaboración de propuestas basadas en tanta información como sea posible,
y donde la concatenación de árboles puede otorgar herramientas respecto a
la falta de taxa terminales y sus implicaciones en cuanto a la toma de
decisiones en conservación se refiere. Este proceso de concatenación es
conocido como construcción de superárboles, y permite combinar cualquier
estimado filogenético en tanto sean representables como estructuras
(Bininda-emonds 2004). Parece comúnmente aceptado que si bien no todos
los datos son susceptibles de ser incluidos en un análisis de superárbol, la
mejor hipótesis es aquella que hace uso de tanta información como sea
posible, incluso si es derivada de líneas independientes. Este axioma toma
relevancia si consideramos que en sí, los árboles filogenéticos son un tipo de
hipótesis.
Ahora, si bien existe una discusión dinámica en cuanto a la utilidad de los
súper árboles como hipótesis filogenéticas válidas (Bininda-emonds 2004), su
construcción y uso ya ha sido implementado en diferentes disciplinas (Webb
et al. 2002, Stevens et al. 2006, Fritz & Rahbek 2012) e incluso, en términos
de visualización de datos en el espacio (foco del presente trabajo) ya se han
generado acercamientos puntuales e interesantes (González-Maya et al.
2017, Rosauer et al. 2017). Sin embargo, ninguna aproximación puntual
desde un punto de vista de la estadística espacial ha sido realizada a la fecha
con el objetivo de predecir la distribución de la diversidad filogenética en
alguna parte del territorio colombiano. Al respecto, y si bien pueden existir
algunos limitantes relacionados con el uso de índices de diversidad en el
mencionado contexto (Granger et al. 2015), su implementación desde una
perspectiva biogeográfica tampoco ha sido explorada.
CÁLCULO DE LA DIVERSIDAD FILOGENÉTICA
Se construyó un súper árbol empleando el método de la sustitución
taxonómica (Gordon 1986) y usando como filogenia base la propuesta de
(Agnarsson et al. 2011) con la adición de información que posteriores autores
presentaron (Lee Jr et al. 2002, Jones & Simmons 2002, Baird et al. 2008,
Lim et al. 2010, Velazco & Simmons 2011, Larsen et al. 2012, Bartlett et al.
2013, Baird et al. 2015, Pavan & Marroig 2016, Camacho et al. 2016). El
índice de diversidad filogenética clásico PD (Faith 1992), fue calculado para
cada uno de los distritos biogeográficos descritos en el segundo capítulo,
mediante la siguiente fórmula:
PD=(TAXA-1)+ no. de nodos internos en ruta mínima
Los cálculos de la diversidad filogenética fueron realizados empleando el
paquete Picante de R (Kembel et al. 2010).
ANÁLISIS ESPACIAL
Para la predicción espacial de los patrones de diversidad filogenética se
empleó un método de estadística espacial basado en análisis de variograma
y krigaje, siguiendo los mismos procedimientos descritos en el capítulo 2.
IDENTIFICACIÓN DE ÁREAS PRIORITARIAS
Para la identificación de áreas prioritarias para la conservación se recurrió al
mapa de riqueza modelado en el capítulo 2, y al mapa de la diversidad
filogenética encontrado en el aparte inmediatamente anterior así como a los
datos de riqueza obtenidos en el capítulo 2 y las áreas de ruptura respectivas.
Se recurrió al mapa modelado tomando en cuenta que los patrones de
riqueza en un grupo taxonómico como Murciélagos, no son estáticos, y en
este sentido puede ser más efectiva la representación de las regiones de
recambio empleando modelos continuos en lugar de mapas de riqueza con
patrones diferenciados en áreas discretas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
DIVERSIDAD FILOGENÉTICA
El comportamiento de la diversidad filogenética presenta una organización
interesante en lo referente al patrón obtenido usando la riqueza de especies
en el capítulo 2. En términos de escala se pueden observar cómo los
patrones varían de la siguiente manera: de 0 a 25 km su comportamiento es
mayor, nulo entre 25-50km, similar entre 50 y 75km, y prácticamente igual
entre 75 y 100km. En este sentido, se destaca que los patrones de diversidad
filogenética a lo largo del área de estudio son consistentes con la predicción
de la riqueza de especies bajo el escenario por distritos, con la salvedad de
tener un mayor efecto en la escala de 0 a 25km. Esto puede estar sugiriendo
que la diversidad filogenética tiene variaciones a menor escala que la riqueza
de especies, al menos para el territorio evaluado. Ello ratifica que en términos
generales, puede ser un surrogado de diversidad que funcione en escenarios
que busquen acercamientos precisos en términos espaciales.
Figura 10. Regresión lineal en términos de la diversidad filogenética, con afectación por
distancia.
La divergencia en términos del comportamiento de los valores de riqueza de
especies frente a los valores de diversidad filogenética, no es algo novedoso
cuando se habla en términos comparativos (González-Maya et al. 2017). En
este caso para la tendencia espacial de la diversidad filogenética se observa
un patrón interesante, y es el hecho de que al menos hablando en términos
de contraste bajo el mismo escenario (distrito biogeográrico), existe una
contraposición frente al patrón exhibido por la riqueza. Así, la diversidad
filogenética parece presentar una tendencia a incrementarse en dirección
hacia la región del chocó biogeográfico (Panamá), lo cual podría estar
reflejando un patrón asociado al ingreso de grupos taxonómicos mayores
durante los eventos ocurridos en el istmo de Panamá. Es importante
mencionar que tanto el intercambio de fauna como el levantamiento de los
andes, fueron eventos geológicos que propiciaron una gran diversificación en
murciélagos (Hoffmann & Baker 2003) por lo que tanto el patrón de riqueza
de especies como el de diversidad filogenética son acertados en términos de
predicción, en particular si se tiene encuenta el recambio de especies que se
presenta hacía el extremo más septentrional del Chocó biogeográfico y el
inicio de la Sierra Madre.

Mapa 14. Tendencia de superficie de la diversidad filogenética, en el área de estudio.
Hay dos áreas de importancia en términos de diversidad filogenética
correspondientes con las zonas donde ocurren cambios en términos de
bioma, justo donde los ecosistemas húmedos se encuentran con los más
secos (Mapa 15). En particular, las áreas correspondientes a los alrededores
de la Sierra Nevada de Santa Marta y el Parque Nacional Paramillo son las
que mayor DF presentan. Este resultado posiblemente tiene relación con el

hecho de que en ambas zonas se pueden encontrar elementos con
características andinas, siendo regiones limítrofes con los Andes. El caso de
los alrededores de la Sierra Nevada es de particular interés en especial hacía
el costado norte, ya que siendo un área con una riqueza de especies inferior
a otros puntos en el mapa posee una diversidad filogenética importante. Esto
puede estar relacionado con un incremento en términos de la riqueza de
especies de la familia Phyllostomidae, reuniendo también elementos de las
familias Thyropteridae, Vespertilionidae, Mormoopidae y Emballonuridae.

Mapa 15. Diversidad filogenética de murciélagos, a través del Caribe Colombiano.
Por otra parte, es de esperar que el cambio entre distritos biogeográficos
implique algún grado de recambio taxonómico, ya que los paisajes
heterogéneos son más adecuados para contener ratas de riqueza de
especies y diversidad filogenéticas (Meynard et al. 2011). Precisamente, en el
costado Norte de la Sierra Nevada confluyen varios distritos y donde el
cambio entre unidades naturales contrastantes puede esconder significancia
ecológica, trascendiendo la sola alteración de los patrones de riqueza
(Hillebrand et al. 2018). Esto reafirma el uso de la diversidad filogenética
como un elemento que permite adicionar un área de importancia mayor en
términos de planeamiento de la conservación, que no sería identificable bajo
el solo uso de la distribución de la riqueza de especies como surrogado.
ÁREAS NATURALES PROTEGIDAS Y ÁREAS PRIORITARIAS
La región caribe colombiana cuenta con un total de 64 áreas protegidas
(Mapa 16) incluyendo 4 santuarios de fauna y flora, 6 reservas protectoras
regionales, 26 reservas de la sociedad civil, 5 parques regionales, 14 distritos
regionales de manejo integrado, 3 distritos de conservación de suelos y 6
parques nacionales (SNN Santa Marta y Paramillo).

Mapa 16. Áreas Naturales Protegidas presentes en el Caribe Colombiano.
En términos de la riqueza de especies las zonas con mayores valores
(hotspots) se encuentran principalmente representadas por distritos
regionales de manejo integrado, situación que se extiende para los puntos del
sur del Caribe, la zona centro, y los elementos entre la Serranía del Perijá y la
Sierra Nevada de Santa Marta (Mapa 17).

Mapa 17. Áreas Naturales Protegidas, y riqueza de especies para la zona evaluada.
En términos de la diversidad filogenética, ocurre una situación similar a la
identificada para la riqueza de especies con la excepción del hotspot de
diversidad filogenética presente al norte de la Sierra Nevada de Santa Marta,
el cual se encuentra cubierto por la presencia de dos Parques Nacionales, la
máxima figura en términos de conservación para el país (Mapa 18).

Mapa 18. Diversidad filogenética y Áreas Naturales Protegidas en la zona de estudio.
Los patrones de riqueza y diversidad filogenética encontrados coinciden
parcialmente con los resultados para mamíferos terrestres obtenidos por
González-Maya y colaboradores (2017), con la salvedad del hotspot presente
en la región ubicada en el norte de los departamentos de Sucre y Bolívar, y
revelado en el presente trabajo. En este sentido, dicha región debe
considerarse prioritaria, tomando en cuenta la importancia que en términos

biogeográficos y de contingencia frente al cambio climático presenta, en
especial si se busca realizar esfuerzos en conservación encaminados a
garantizar la permanencia de los procesos bio-físicos que han construido los
patrones de diversidad con los que actualmente se cuenta. Frente a este
escenario, la figura de Distrito de Manejo Integrado puede ser insuficiente a la
hora de proteger dichos procesos, siendo este un tipo de categorización que
permite intervención antrópica, bajo la figura de “desarrollo sostenible”.
CONCLUSIONES
En el área de estudio se pueden identificar 3 hotspots en términos de
diversidad filogenética, mientras que solo 2 en términos de riqueza de
especies son revelados.
En términos de áreas protegidas, se evidencia para las zonas con mayor
diversidad de murciélagos la falta de figuras de conservación fuertes. En
conjunto se deben generar mecanismos para la creación de reservas en la
región que garanticen la persistencia de los procesos naturales involucrados
con la distribución de la diversidad, más aún si se tiene en cuenta que éstas
áreas prioritarias poseen importancia histórica en términos de cambio
climático.
CONSIDERACIONES FINALES
El presente trabajo ha buscado abordar partes iniciales del planeamiento
sistemático de la conservación, brindando herramientas relacionadas con
evaluación de muestreo, mapeo de diversidad, identificación de patrones, y
uso de variables accesorias.
El uso de patrones de puntos no es una técnica que hubiese sido empleada
hasta la fecha en el contexto que se le ha dado en el presente trabajo. Sin
embargo, es claro que gracias a su poder descriptivo en términos espaciales
es posible realizar algunas inferencias básicas relacionadas a la
estructuración del muestreo a lo largo de un área de estudio.
Las técnicas de variograma y modelamiento con kriging son una herramienta
que puede permitir la elaboración de mapas de riqueza concatenada de
especies en un territorio, incluso cuando se tienen pocos registros de varios
taxa. Su paso a paso, permite el estudio de parámetros descriptivos que
pueden mejorar enormemente el entendimiento del sistema por parte del
investigador. Por otra parte, la técnica del IDW es de fácil implementación y
no requiere de ejercicios de fijación de modelos. Sin embargo, su flexibilidad
se ve castigada por la ausencia de variables explicativas y la dependencia del
valor P, por lo que su uso se recomienda solo en términos exploratorios.
En términos de la riqueza de murciélagos se puede afirmar a partir de los
datos obtenidos, que la diversidad de este grupo al menos para el Caribe
colombiano, posee un fuerte componente biogeográfico, y donde la
configuración actual de la riqueza (sin tomar en cuenta procesos antrópicos)

fue determinada también por los eventos climatológicos ocurridos durante los
últimos 2 millones de años. En este sentido, la expresión de áreas de
importancia en términos de riqueza, diversidad filogenética, y áreas de
ruptura, deben ser tenidos en cuenta para planes de manejo y planeamiento
en conservación de este grupo taxonómico.
El concepto aquí planteado de “áreas de ruptura” puede convertirse en una
herramienta más para el planeamiento y la toma de decisiones en
conservación. Si bien aquí solo fue explorado en términos de riqueza de
especies, su uso en conjunto con otros surrogados puede a futuro brindar
nuevas escenarios a la hora de la toma de decisiones.
Finalmente, es importante mencionar que la totalidad del presente trabajo fue
realizado con software libre, buscando brindar herramientas económicas y de
fácil implementación para el planeamiento de la conservación. Los códigos de
R empleados, son puestos a disposición en la sección de anexos.
Gracias, totales.
ANEXOS:
###### Capitulo 1######

# Definir directorio madre
setwd("/home/vmartinezarias/Dropbox/TESIS MAESTRÍA/FINAL/cap1/")
# Cargar paquetes
library(spatial)
library (splancs)
library(spatstat)
library(raster)
library(maptools)
library(rgdal)
# Definir sistema de coordenadas UTM 18N EPSG:32618
sistema_proj <- CRS("+proj=utm +zone=18 +ellps=WGS84 +datum=WGS84
+units=m +no_defs")
## Análisis de patrones de puntos:

# Esto se repite para todos los escenarios
data1<-read.csv("data1.csv")
View(data1)
# Creacion de grilla
aii <- readOGR("caribemod.shp", p4s=NULL)
class(aii)
bbox(aii)
proj4string(aii)
plot(aii, axes=TRUE)
#Ventana
venanrec<-as.owin(aii)
summary(venanrec)
plot(venanrec, axes=TRUE)
datos1.ppp <- ppp(as.numeric(data1$X), as.numeric(data1$Y), window=venanrec,
unitname=c("metro", "metros"))
datos1.ppp
plot(venanrec, axes=TRUE)
plot(datos1.ppp)
plot(datos1.ppp, add=TRUE)
summary(datos1.ppp)
plot(datos1.ppp, add=TRUE)
plot(aii, add=TRUE)
summary(datos1.ppp)
#G Function: Distancia al punto más cercano
set.seed(30)
r=seq(0,30000)
Genvdat <- envelope(datos1.ppp, fun = Gest, r = r, nrank = 2, nsim = 99)
plot(Genvdat, main="Función 'G' escenario 1", xlim=c(0,20000))
Genvdat
# F Function: Distancia lejana
set.seed(30)
rf=seq(0,60000)
Fenvdat <- envelope(datos1.ppp, fun = Fest, r = rf, nrank = 2, nsim = 99)
Fenvdat
plot(Fenvdat, main="Función 'F' escenario 1", xlim=c(0,60000))
# Dirección de muestreo
rose<-rose(nnorient(datos1.ppp), main="Orientación del vecino próximo")
# Fijación del modelo
# Cálculo de la intensidad
intensity(datos1.ppp)
# Creando el modelo
fitmxyclus1<-kppm(datos1.ppp~x+y)
fitmxyclus1
plot(fitmxyclus1)
vcov(fitmxyclus1) # Matriz de varianza-covarianza
sqrt(diag(vcov(fitmxyclus1))) # Error estándar
confint(fitmxyclus1, level=0.95) # Intervalos de confianza
# Correlación estimada entre parámetros
co1 <- vcov(fitmxyclus1, what="corr")
co1
round(co1, 2)
# Exportación a ráster para abrir en QGIS.
asd1<-predict(fitmxyclus1)
matasd1<-raster(asd1)
plot(matasd1)
projection(matasd1)=sistema_proj
writeRaster(matasd1, "model1.tif", options="COMPRESS=LZW", overwrite=TRUE)
###### Capitulo 2######

library(spatial)
library (splancs)
library(spatstat)
library(raster)
library(maptools)
library(rgdal)
library(geoR)
library(raster)
setwd("/home/vmartinezarias/Dropbox/TESIS MAESTRÍA/FINAL/cap2/")
# Carga de datos de mamíferos
RQ<-read.csv("centroides.csv", header=TRUE)
X<-as.numeric(as.character(RQ$X))
Y<-as.numeric(RQ$Y)
DEFRQ<-as.numeric(RQ$Riqueza)
RQdat<-cbind(X,Y,DEFRQ)
coordinates(RQ) <- ~X+Y
proj4string(RQ)<-sistema_proj
plot(RQ, axes=TRUE)
#carga de shp con el aii

caribe<-readOGR("caribetesis.shp")
proj4string(caribe)<-sistema_proj
plot(caribe, axes="TRUE")
# Definir tamaños
bb <- bbox(caribe)
bb
cs <- c(1000, 1000)
cc <- bb[, 1] + (cs/2)
cd <- ceiling(diff(t(bb))/cs)
CRAN_grd <- GridTopology(cellcentre.offset = cc, cellsize = cs, cells.dim = cd)
CRAN_grd
getClass("SpatialGrid")
p4s <- CRS(proj4string(caribe))
CRAN_SG <- SpatialGrid(CRAN_grd, proj4string = p4s)
summary(CRAN_SG)
plot(CRAN_SG, axes=TRUE, add=TRUE)
plot(RQ, add=TRUE)
spplot(RQ,"Riqueza",colorkey=TRUE,add=TRUE, scales=list(draw=TRUE),
ylim=c(780000,1400000), xlim=c(200000,1000000))
print1<-spplot(RQ, "Riqueza", colorkey=TRUE,scales = list(draw = TRUE))
print1
bubble(RQ, "Riqueza", key.space = "bottom", colorkey=TRUE)
#Análisis de regresión para la tendencia espacial

hscat(Riqueza ~ 1, RQ, c(0,800000))
hscat(Riqueza ~ 1, RQ, c(0,25000,50000,75000,100000))
hscat(Riqueza ~ 1, RQ,
c(0,50000,100000,150000,200000,250000,300000,350000,400000,450000,500000))
# Análisis de tendencia de superficie

RQ.tr2 <- krige(Riqueza ~ 1, RQ, CRAN_SG, degree=1)
plot(RQ.tr2, axes=TRUE, main="Tendencia de superficie")
plot(caribe, add=TRUE)
#Convertir a raster
projection(RQ.tr2)=sistema_proj
writeGDAL(RQ.tr2, "Tendencia_Riqueza.asc")
### ANPALISIS EXPLORATORIO DE VARIOGRAMA

#Variograma de muestra:
library(gstat)
samplevar<-variogram(Riqueza ~ 1, RQ, cloud = TRUE)
plot(samplevar, type="p", cex=2, pch=20, xlab="Distancia", ylab="Semivarianza",
ylim=c(0,5000), xlim=c(0,220000))
v <- variogram(Riqueza ~ 1, RQ)
plot(v, type = "b",xlab="Distancia",ylab="Semivarianza")
# modelamiento (sill, “modelo”, nugget, kappa=de requerir)
fitowav<-fit.variogram(v,vgm(100,"Wav",90000,0))
plot(v,fitowav, type="b", ylim=c(0,1000),xlab="Distancia", ylab="Semivarianza")
attr(fitowav, "SSErr") #error.
# El anterior procedimiento se repite para todos los tipos de modelo mencionados,
#cambiando los valores de sill, nugget, según el tipo de modelo
# Para la fijación del Gaus por máxima verosimilitud:
fitogaus<-fit.variogram.reml(Riqueza ~ 1, RQ,model = vgm(300,"Gau",100000, 55))
plot(v,fitogaus, type="b", ylim=c(0,350),xlab="Distancia", ylab="Semivarianza")
# MODELAMIENTO POR KRIGING:

library(sp)
library(rgdal)
library(raster)
library(spatstat)
#KRIGING ORDINARIO:
Gaus.ok <- krige(Riqueza ~ 1, RQ, CRAN_SG, fitogausnre)
plot(Gaus.ok, axes=TRUE, main="Gauss")
plot(caribe,add=TRUE)
plot(RQ, add=TRUE)
#Convertir a raster
projection(Gaus.ok)=sistema_proj
writeGDAL(Gaus.ok, "kriggaus2525.asc")
###### Capitulo 3######

setwd("/home/vmartinezarias/Dropbox/TESIS MAESTRÍA/FINAL/Cap3/")
library(vegan)
library(picante)
### Carga de árbol
Chiroptera<-read.tree(file="Chiroptera.tre")
# Igualar valor de nodos a 1:
geotree <- compute.brlen(Chiroptera, 1)
geotree
matrixcom<-read.csv("df.csv", header=TRUE)
DF<-pd(matrixcom, geotree, include.root=F)
DF
phydist <- cophenetic(geotree)
phydist
LITERATURA CITADA
Agnarsson, I., C. M. Zambrana-Torrelio, N. P. Flores-Saldana, & L. J. May-
Collado. 2011. A time-calibrated species-level phylogeny of bats (Chiroptera,
Mammalia). PLoS Curr 3: RRN1212.
Alberico, M., & V. Rojas-Díaz. 2002. Mamíferos de Colombia. Pp. 185-226. in
Gerardo Ceballos & Javier A. Simonetti (eds). Diversidad y conservación de
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UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA SEDE MEDELLÍN

FACULTAD DE CIENCIAS AGRARIAS

DEPARTAMENTO DE CIENCIAS FORESTALES

POSGRADO EN BOSQUES Y CONSERVACIÓN AMBIENTAL

VÍCTOR MANUEL MARTÍNEZ-ARIAS

Universidad Nacional de Colombia sede Medellín

Facultad de Ciencias Agrarias

Posgrado en Bosques y Conservación Ambiental

VÍCTOR MANUEL MARTÍNEZ ARIAS

Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para

Mágister en Bosques y Conservación Ambiental

Joan Gastón Zamora Abrego, Dr.

Sergio Solari Torres, PhD.

Ecología y Conservación de Fauna Silvestre

Universidad Nacional de Colombia sede Medellín

Facultad de Ciencias Agrarias

Posgrado Bosques y Conservación Ambiental

Principalmente a mis padres, a mi familia, a Mileva por acompañarme de día

y de noche al lado del pc, a mi pequeña Camila, a J. Garizábal y R. Agudelo

por hacer de las batallas diarias algo divertido. A L. Vargas, G. Ballen, S.

Peña, C. Arteaga, J. Garizábal por los comentarios al manuscrito. Agradezco

enormemente a los curadores de los museos que me proporcionaron datos

adicionales a los presentes en las bases de datos en línea: Danny ZURC

(CSJ-M), Jairo Pérez-Torres (PUJ), Hugo López-Arévalo (ICN), S. Solari

(CTUA). A K.R. Cabrera, por las lecciones en estadística, A Y. Manco, por su

acompañamiento en todo este proceso, y finalmente, a la apreciada Comarca

por siempre estar ahí.

Este trabajo no hubiese sido posible sin el apoyo económico, ni el

acompañamiento moral de la Corporación Merceditas.

Dedicado a: Dorian Inés Tirado Londoño y Marta Nelly Vargas García.

Los estudios de los patrones de biodiversidad pueden permitir identificar

cómo la distribución espacial de los taxa es influenciada por factores

ecológicos, biogeográficos, evolutivos e incluso relacionados con la

intervención humana. Así, el abordaje de los patrones espaciales expresados

en un territorio se consolida como un conocimiento relevante a la hora de

efectuar el planteamiento sistemático de planes de manejo y conservación, a

diferentes niveles taxonómicos. Precisamente, el uso de métodos

estadísticos espaciales puede ser de gran utilidad a la hora de identificar la

distribución de la riqueza de especies en un territorio y los patrones de

variación que ésta expresa. Bajo este precepto, en el presente trabajo se

aborda el planeamiento de la conservación desde el análisis de la muestra,

pasando por el estudio de las distribuciones espaciales y su dependencia en

términos de método y escala, hasta la identificación de áreas prioritarias para

la conservación. Empleando estos métodos se logra el cálculo de la riqueza

de especies en un territorio, la identificación de zonas de importancia para la

conservación de murciélagos en el Caribe Colombiano, y la identificación de

áreas prioritarias. Los resultados concuerdan con la hipótesis clásica de

distritos biogeográficos para la región y su influencia en los patrones de

distribución de las especies por encima de ecorregiones o ecosistemas a una

escala continental, identificándose también una relación con los eventos

climáticos ocurridos en el pleistoceno, como los determinantes de la

distribución actual de especies de murciélagos.

Palabras clave: Diversidad, estadística espacial, evaluación de muestreo,

modelos predictivos, quirópteros.

BATS IN THE COLOMBIAN CARIBBEAN REGION.

Spatial analysis of biodiversity patterns can lead to the understanding of how

taxa spatial distributions, are influenced by ecological, biogeographic,

evolutive, or even human-related circumstances. This kind (spatial) of

information is also valuable while systematic conservation exercises are