Ciencias Marinas

Universidad Autónoma de Baja California

cmarinas@uabc.mx, acabello@uabc.mx
ISSN (Versión impresa): 0185-3880
MÉXICO

2001
J. García Pámanes / J. R. Lara Lara
PASTOREO POR EL MICROZOOPLANCTON EN EL GOLFO DE CALIFORNIA
Ciencias Marinas, marzo, año/vol. 27, número 001
Universidad Autónoma de Baja California
Ensenada, México
pp. 73-90

Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal

Universidad Autónoma del Estado de México

http://redalyc.uaemex.mx
Ciencias Marinas (2001), 27(1): 73–90

PASTOREO POR EL MICROZOOPLANCTON EN EL

GOLFO DE CALIFORNIA

MICROZOOPLANKTON GRAZING IN THE

GULF OF CALIFORNIA

J. García-Pámanes1, 2
J.R. Lara-Lara 1

1
Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada
Km 107 carretera Tijuana-Ensenada
Apartado postal 2732
Ensenada, C.P. 22800, Baja California, México

2
Departamento de Biología Marina
Universidad Autónoma de Baja California Sur
Km 5.5 carretera al Sur
Apartado postal 19-B
La Paz, C.P. 23080, Baja California Sur, México
E-mail: jgarciap@uabcs.mx

Recibido en marzo de 2000; aceptado en septiembre de 2000

RESUMEN

Se determinaron las tasas de pastoreo por el microzooplancton (organismos < 200 µm) en nueve
estaciones localizadas en la región central del Golfo de California y una en el umbral de la cuenca de
Guaymas durante primavera, verano y otoño de 1995, utilizando la técnica de dilución. El
microzooplancton estuvo dominado por los protozoarios, siendo los dinoflagelados el grupo más
importante; los géneros más frecuentes fueron Amphidinium, Oxytoxum, Gyrodinium y Peridinium. Los
ciliados fueron el segundo grupo en importancia y los géneros más comunes fueron Mesodinium,
Strombidium y Strombilidium. Las tasas promedio de crecimiento del fitoplancton fueron 1.58, 1.64 y
1.82 d–1 para primavera, verano y otoño, respectivamente. Las tasas promedio de pastoreo fueron 1.25,
1.93 y 1.84 d–1 para primavera, verano y otoño, respectivamente. No se encontraron diferencias
estadísticamente significativas entre las tasas de pastoreo de las estaciones del año (P > 0.05). Se estimó
que el microzooplancton puede llegar a consumir alrededor de 89%, 106% y 100% de la producción
primaria potencial diaria durante primavera, verano y otoño, respectivamente. Nuestros resultados
sugieren que en la cuenca de Guaymas existen dos estaciones en el año: primavera, cuando una fracción
relativamente pequeña del nanofitoplancton no alcanza a ser removida y posiblemente se exporte al fondo
del océano; y verano/otoño, cuando la totalidad de la biomasa del nanofitoplancton es consumida en el
sistema pelágico.

Palabras clave: Golfo de California, microzooplancton, pastoreo.

73
 Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

ABSTRACT

Microzooplankton (organisms < 200 µm) grazing rates were determined using the dilution technique
at nine stations in the central region of the Gulf of California and one in the sill of the Guaymas Basin,
during spring, summer, and autumn 1995. The microzooplankton was numerically dominated by
protozoa, the most important being the dinoflagellates; the most frequent genera were Amphidinium,
Oxytoxum, Gyrodinium, and Peridinium. Ciliates were the second most important group and the most
abundant genera were Mesodinium, Strombidium, and Strombilidium. Mean phytoplankton growth rates
were 1.58, 1.64, and 1.82 d–1 during spring, summer, and autumn, respectively. Mean grazing rates were
1.25, 1.93, and 1.84 d–1 during spring, summer, and autumn, respectively. There were no significant
differences in grazing rates among seasons (P > 0.05). Based on the grazing rates we estimated that the
microzooplankton can consume about 89%, 106%, and 100% of the potential primary production during
spring, summer, and autumn, respectively. Our results suggest that in Guaymas Basin there are two
seasons in the year: spring, when a small fraction of the nanophytoplankton is not removed and may be
exported to the bottom of the ocean; and summer/autumn, when nanophytoplankton biomass is totally
consumed in the pelagic system.

Key words: Gulf of California, microzooplankton, grazing.

INTRODUCCIÓN INTRODUCTION

El Golfo de California ha sido definido por The Gulf of California has been defined by
varios autores como un ecosistema altamente several authors as a highly productive eco-
productivo (Zeitzschel, 1969; Gaxiola-Castro y system (Zeitzschel, 1969; Gaxiola-Castro and
Álvarez-Borrego, 1986; Valdez-Holguín y Álvarez-Borrego, 1986; Valdez-Holguín and
Lara-Lara, 1987; Gaxiola-Castro et al. , 1995), Lara-Lara, 1987; Gaxiola-Castro et al., 1995);
pero se desconocen muchos de los procesos however, many of the biological processes that
biológicos que intervienen en la transferen- occur in the transfer of material from one tro-
cia de materia de un nivel trófico a otro. La phic level to another are not known. The cen-
región central del golfo está fuertemente tral gulf is strongly influenced by hydrographic
influenciada por procesos hidrográficos que processes that continually transport nutrients to
continuamente transportan nutrientes a la zona the euphotic zone (Álvarez-Borrego et al.,
eufótica (Álvarez-Borrego et al., 1978; 1978; Álvarez-Borrego and Lara-Lara, 1991),
Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991); éstos affecting the phytoplankton blooms, primary
inciden sobre los florecimientos fitoplanctóni- production and the transfer of particulate
cos y la producción primaria, así como en la matter to the sea floor (T. Baumgartner et al.,
transferencia del material particulado hacia el unpublished data).
fondo marino (T. Baumgartner et al., datos no Zooplankton grazing plays an important
publicados). role in the loss or mortality of phytoplankton.
Uno de los principales procesos de pér- It has recently been reported that the grazing
dida o mortalidad del fitoplancton es el rates of the two large fractions, i.e. macro-
pastoreo por el zooplancton. Recientemente, se zooplankton (organisms > 200 µm) and micro-
ha reportado la necesidad de estimar por zooplankton (organisms < 200 µm), should be
separado las tasas de pastoreo, al menos en estimated separately, since both fractions

74
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

dos grandes fracciones, i.e. macrozooplancton generally feed on specific sizes within the
(organismos > 200 µm) y microzooplancton phytoplankton populations (Landry and
(organismos < 200 µm), ya que ambas fraccio- Hassett, 1982). Microzooplankton grazing rates
nes, en general, se alimentan de tamaños have been reported, for both coastal and
específicos dentro de las poblaciones del fito- oceanic waters, that are of the same order of
plancton (Landry y Hassett, 1982). Tanto en magnitude or greater than those of the macro-
aguas costeras como oceánicas, recientemente zooplankton (Gifford, 1988; Paranjape, 1990;
se han reportado tasas de pastoreo por el micro- Roman et al., 1995; Tamigneaux et al., 1997).
zooplancton del mismo orden de magnitud o In this study, estimates are presented, for the
mayores que las del macrozooplancton first time, of the microzooplankton grazing
(Gifford, 1988; Paranjape, 1990; Roman et al., rates in the Gulf of California.
1995; Tamigneaux et al., 1997). En este tra- This study aims to determine the seasonal
bajo, por primera vez, se reportan estimaciones variations of the microzooplankton grazing
de las tasas de pastoreo por el microzooplanc- rates and to estimate the percentage of primary
ton en el Golfo de California. production that is consumed seasonally.
El propósito del estudio es el conocer las
variaciones estacionales de las tasas de pasto- STUDY AREA
reo por el microzooplancton y estimar el
porcentaje de la producción primaria que se The Gulf of California is a semienclosed
consume estacionalmente. sea. It is approximately 1000 km long and has
an average width of 150 km. Its geographic
ÁREA DE ESTUDIO areas are determined based on hydrographic
and phytogeographic characteristics. Based on
El Golfo de California es un mar semi- the latter, four regions have been defined:
cerrado, de aproximadamente 1000 km de (1) the southern region, south of 25 ºN; (2) the
longitud y 150 km de ancho en promedio. Sus central region, from 25ºN to 27ºN; (3) the
áreas geográficas se determinaron con base en northern region, between 27ºN and the large
sus características hidrográficas y fitogeográ- islands; and (4) the inner region, north of Ángel
ficas. Según esta última, se han distinguido de la Guarda and Tiburón islands (Round,
cuatro regiones: (1) la región al sur de 25ºN; 1967) (fig. 1).
(2) la región central, desde 25ºN hasta 27ºN; The circulation in the Gulf of California is
(3) la región norte, entre 27ºN y las grandes influenced by the force and direction of the
islas; y (4) la región interior, al norte de las dominant winds. From November to May the
islas Ángel de la Guarda y Tiburón (Round, winds are northwesterly and tend to be very
1967) (fig. 1). strong, causing upwelling along the eastern
La circulación en el Golfo de California coast in winter and spring; the circulation of the
está influenciada por la fuerza y dirección de water is from north to south during these
los vientos dominantes, que de noviembre a months (Roden and Groves, 1959; Badan-
mayo proceden del noroeste; éstos suelen ser Dangon et al., 1985). A different wind pattern
muy intensos en invierno y primavera, dando prevails in summer and autumn; the winds are
lugar a surgencias a lo largo de la costa orien- southeasterly and, generally, less intense, thus
tal. La circulación del agua es de norte a sur causing only moderate upwelling along the
durante estos meses (Roden y Groves, 1959; west coast (van Andel, 1964).

75
 Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

Badan-Dangon et al., 1985). Durante verano y MATERIALS AND METHODS

otoño el patrón de vientos se invierte, y los
vientos del sureste, generalmente de menor Three oceanographic cruises were con-
intensidad, provocan surgencias moderadas a ducted in the central region of the Gulf of
lo largo del margen oeste del golfo (van Andel, California during 1995: in spring, from 22
1964). March to 7 April; in summer, from 22 August
to 5 September; and in autumn, from 21
MATERIALES Y MÉTODOS November to 7 December. A grid of nine
stations was covered, in addition to two
Se efectuaron tres campañas oceanográfi- other stations: one in the sill of the Guaymas
cas a la región central del Golfo de California Basin (U), during spring and neap tides, and
durante 1995: en primavera, del 22 de marzo al theother (D) located between the stations on
7 de abril; en verano, del 22 de agosto al 5 de the coast of Sonora and the central gulf (fig. 1).
septiembre; y en otoño, del 21 de noviembre al At each station, profiles were made of tempera-
7 de diciembre. Se cubrió una red de nueve ture and salinity, with a CTD (Sea Bird), and of
estaciones, más dos estaciones fuera de ella: the phytoplankton’s natural fluorescence and
una en el umbral de la cuenca de Guaymas (U), light intensity, with a PNF-300 (Biospherical
durante mareas vivas y muertas, y la otra (D) Instruments, Inc.).
localizada entre las estaciones de la costa Water samples were taken at five depths:
de Sonora y el centro del golfo (fig. 1). En 100%, 36%, 10% and 1% of incident irradiance
cadauna de las estaciones se hicieron perfiles at the surface, and at 100 m; the depths corres-
de la temperatura y salinidad, con un CTD ponding to each irradiance percentage were
(Sea Bird), y de la fluorescencia natural del calculated from the light intensity measured
fitoplancton e intensidad de la luz, con un with the PNF-300. The samples were used to
PNF-300 (Biospherical Instruments, Inc.). measure nutrients and chlorophyll, to deter-
Se tomaron muestras de agua a cinco pro- mine the taxonomy of the phytoplankton and
fundidades: 100%, 36%, 10% y 1% de la luz microzooplankton, and to conduct experiments
incidente en la superficie, y a 100 m; las pro- on primary production and grazing by micro-
fundidades correspondientes a cada uno de los zooplankton (<200 µm).
porcentajes de luz se calcularon a partir de la Phytoplankton biomass (g C m–2 d –1 ) was
intensidad luminosa medida con el PNF-300. estimated by measuring chlorophyll a content.
Las muestras se utilizaron para hacer medicio- At least 1 L of seawater was passed through
nes de nutrientes y clorofila, determinar la GF/F filters and the extraction was done
taxonomía del fitoplancton y del microzoo- according to Venrick and Hayward (1984). The
plancton, así como para realizar experimentos filters containing the sample were placed in
de producción primaria y pastoreo por el centrifuge tubes with 10 mL of acetone (90%),
microzooplancton (<200 µm). for 24 hours in a cool and dark place. The
La biomasa del fitoplancton (g C m –2 d–1 ) se fluorescence of the samples was determined
estimó a partir de mediciones del contenido de using a Turner, model 111, fluorometer,
clorofila a, para lo cual se filtró al menos 1 L calibrated with pure and phaeopigment-free
de agua de mar en filtros GF/F. La extracción chlorophyll a, following the technique
se hizo siguiendo las recomendaciones de described by Yentsch and Menzel (1963) and
Venrick y Hayward (1984). Los filtros Holm-Hansen et al. (1965). To transform the
conteniendo la muestra se pusieron en tubos de chlorophyll a values into carbon values, the

76
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

Figura 1. Área de estudio y localización de las estaciones de muestreo.

Figure 1. Study area and location of the sampling sites.

centrífuga con 10 mL de acetona al 90%, equation proposed by Zeitzschel (1970) for the
por 24 horas en un lugar fresco y oscuro. La Gulf of California was used.
fluorescencia de las muestras fue determinada To determine the abundance and taxonomy
utilizando un fluorímetro Turner, modelo 111, of the phytoplankton and microzooplankton,
calibrado con clorofila a pura y libre de feopig- 125 mL of seawater was collected in dark
mentos, siguiendo la técnica de Yentsch y polyethylene bottles and preserved with
Menzel (1963) y Holm-Hansen et al. (1965). lugol/acetate. Counting and identification were
Para transformar los valores de clorofila a en done using an inverted Zeiss phase contrast

77
 Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

valores de carbono se utilizó la ecuación pro- microscope, sedimenting volumes between 25

puesta por Zeitzschel (1970) para el Golfo de and 50 mL.
California. To estimate phytoplankton growth rates
Para la determinación de la abundancia y and microzooplankton grazing rates, the dilu-
taxonomía del fitoplancton y del microzoo- tion method proposed by Landry and Hassett
plancton, se recolectaron 125 mL de agua de (1982) was used, incorporating the suggestions
mar en botellas de polietileno oscuras y se of Evans and Paranjape (1992). Seawater col-
preservaron con lugol/acetato. Los conteos e lected in 5-L Niskin bottles from five depths
identificación se realizaron con un microscopio (100%, 36%, 10% and 1% of incident light at
invertido Zeiss con óptica de contraste de fase, the surface, and 100 m) was used in each
sedimentando volúmenes entre 25 y 50 mL. experiment; 1.5 L from each depth was filtered
Para estimar las tasas de crecimiento del through a 200-µm Nitex mesh and stored in a
fitoplancton y de pastoreo por el micro- 20-L opaque polyethylene container. Surface
zooplancton se utilizó el método de dilución water was collected to obtain the dilution water
propuesto por Landry y Hassett (1982), incor- that was passed through a double-membrane
porando las sugerencias de Evans y Paranjape system of submicronic filter cartridges (DOE,
(1992). Para cada experimento se utilizó agua Cole Palmer, E-06479-16 and E-06479-20).
recolectada de cinco profundidades (100%, The first filter had an external membrane of
36%, 10% y 1% de la luz incidente en la super- 1.2µm and an internal one of 0.45 µm. The
ficie, y 100 m) con botellas Niskin de 5 L. De second filter had an external membrane of
cada profundidad se tamizó 1.5 L a través de 0.45µm and an internal one of 0.2 µm, and was
una malla Nitex de 200 µm y se guardaron en stored in a 60-L opaque polyethylene con-
un recipiente opaco de polietileno de 20 L. Se tainer. The filtered seawater used to conduct
recolectó agua superficial para obtener el agua the grazing experiments was diluted by 0%,
de dilución que se pasó por un sistema de 30%, 60%, 80%, 90% and 95%. The dilutions
filtración en línea con cartuchos de nylon were placed in 1-L clear plastic bottles. The
(submicronic filter cartridges , DOE, Cole 100% dilution (only filtered seawater) was
Palmer, E-06479-16 y E-06479-20) de doble used as control. Nutrients were not added to the
membrana. El primer filtro tenía la membrana samples. Incubations were done on board for
externa de 1.2 µm y la interna de 0.45 µm. El 24 hours at room temperature (~20ºC), in a
segundo filtro tenía la membrana externa de transparent plexiglass incubator with artificial
0.45 µm y la interna de 0.2 µm, y se almacenó light (daylight 25 W), simulating the light:dark
en un recipiente opaco de polietileno de 60 L. period (spring, 12:12; summer, 12:12; and
El agua de mar filtrada utilizada para desarro- autumn, 10:14).
llar los experimentos de pastoreo se diluyó por On each cruise, experiments were carried
factores de 0%, 30%, 60%, 80%, 90% y 95%. out in duplicate at stations U and D to estimate
Las diluciones se pusieron en frascos de the variability of the microzooplankton grazing
plástico transparente de 1 L. La dilución de rates. Only the results of the significant experi-
100% (sólo agua de mar filtrada) se conservó ments (P < 0.05) were taken into account. The
como control. No se agregaron nutrientes a las null hypothesis (H0 ) was tested: g = 0, where g
muestras. Se incubó por 24 horas a la is the grazing rate.
temperatura ambiente del laboratorio del To calculate the potential production (P p ),
barco (~20ºC), en un incubador de plexiglás actual production (P a ) of the phytoplankton and
transparente bajo iluminación artificial (luz de percentage of potential primary production

78
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

día 25W), simulando el periodo luz:oscuridad removed (% PPR) by microzooplankton,

(primavera, 12:12; verano, 12:12; y otoño, Gifford’s (1988) equations were used:
10:14).
En cada crucero, en las estaciones U y D
Pp = ( P0e ) – P0
k
(1)
del área de estudio se realizaron experimentos
por duplicado para estimar la variabilidad de
las tasas de pastoreo por el microzooplancton. P a = (P 0 e k – g ) – P 0 (2)
Sólo se consideraron los resultados de los expe-
% PPR = ( P p – P a ) ⁄ P p (3)
rimentos significativos (P < 0.05). Se probó la
hipótesis nula (H0 ): g = 0, donde g indica la
tasa de pastoreo. where P 0 is the phytoplankton biomass at time
Para calcular la producción potencial (P p ), zero, and k (phytoplankton growth rate) and g
la producción actual (P a ) del fitoplancton y el are the values obtained from the regression
porcentaje de la producción primaria potencial lines according to the dilution method. To
removido (% PPR) por el microzooplancton, se determine if there were differences between the
utilizaron las ecuaciones de Gifford (1988): grazing rates and seasons, the non-parametric
statistical tests of Mann-Whitney and Kruskal-
Wallis were used (Siegel, 1979).
Pp = ( P0e ) – P0
k
(1)
RESULTS
P a = (P 0 e k – g ) – P 0 (2)
Oceanographic conditions
% PPR = ( P p – P a ) ⁄ P p (3)
In spring, mean surface temperature was
donde P 0 es la biomasa del fitoplancton al relatively low (19.2ºC), the average depth of
tiempo cero, y k (tasa de crecimiento del fito- the euphotic zone was shallow (34 m), the
plancton) y g son los valores obtenidos de las mean concentration (0 to 100 m) of chloro-
líneas de regresión según el método de dilu- phyll a (85.9 mg Chla m –2 ) and mean primary
ción. Para probar si existían diferencias en las production (5 to 70 m) (2.19 g C m–2 d–1 ) were
tasas de pastoreo con las estaciones del año, high, and the nutrients were moderately high
se utilizaron las pruebas estadísticas no para- (1.4 µM) (table 1). In summer, mean surface
métricas de Mann-Whitney y Kruskal-Wallis temperature rose to 30.4ºC and the average
(Siegel, 1979). depth of the euphotic zone increased to 56 m,
but the mean chlorophyll a concentration
RESULTADOS decreased to 41.8 mg Chl a m –2 , mean primary
production decreased to 0.88 g C m–2 d –1 and
Condiciones oceanográficas the nutrients decreased to 1.1 µM. In autumn,
mean surface temperature decreased (20.8ºC)
Durante primavera, la temperatura prome- relative to summer, but was slightly higher
dio superficial fue relativamente baja (19.2ºC), than that recorded in spring, and the depth of
la profundidad promedio de la zona eufótica the euphotic zone (42 m) also decreased to
fue somera (34 m), la concentración promedio values in-between those of spring and
(0 a 100 m) de la clorofila a (85.9 mg Cl a m–2 ) summer; mean chlorophyll a remained stable

79
 Tabla 1. Va lores prome dio de las va riable s medidas durante primavera , vera no y otoño de 1995: profundidad de muestre o, profundidad de
la capa de mez cla y de la zona eufótica, tempera tura superficial, salinidad superfic ial, clorofila a inte grada, producción primaria (PP)
integrada y nutrientes en la c olumna de agua. CV = coeficiente de variac ión (de svia ción estándar/media × 100); ± = e rror está ndar (S/√ n);
( ) = interva lo.
Table 1. M ean va lues of the va riable s measured in spring, summe r and autum n 1995: sampling depth, depth of the mixed la yer and e uphotic
zone, surface te mperature , surface salinity, inte gra ted chlorophyll a, inte gra ted primary production (PP), and nutrients in the water column.
CV = variation c oefficie nt (standard devia tion/m ean × 100); ± = standard error (S/ √n); ( ) = range.

Año Profundidad Profundidad Temp. Salinidad Clorofila PP PO4 NO2

1995 muestreo zona eufótica superficial superficial 0–100 m 0–70 m 0–100 m 0–100 m
(m) (m) (ºC) (‰) (mg Cla m–2 ) (g C m–2 d–1) (µΜ) (µΜ)

n = 17 n = 17 n = 17 n = 11 n = 10 n = 94 n = 94

Primavera 0–300 34 ± 3 19.2 ± 0.3 35.2 ± 0.0 85.9 ± 19.5 2.19 ± 0.38 1.4 ± 0.5 0.2 ± 0.1
(13–48) (17.8–21.8) (35.1–35.2) (9.3–216.7) (0.6–4.1) (0.7–2.6) (0.0–0.7)

80
CV = 32% CV = 6% CV = 0.17% CV = 80% CV = 52% CV = 36% CV = 79%

n = 11 n = 16 n = 16 n =9 n=9 n = 64 n = 64

Verano 0–300 56 ± 3 30.4 ± 0.1 35.2 ± 0.0 41.8 ± 7.2 0.88 ± 0.7 1.1 ± 0.1 0.1 ± 0.3
Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

(42–66) (29.2–30.9) (35.0–35.3) (18.8–78.9) (0.5–1.2) (0.4–2.4) (0.0–1.1)

CV = 17% CV = 1.4% CV = 0.2% CV = 55% CV = 25% CV = 57% CV = 180%

n = 19 n = 21 n = 21 n =6 n=4

Otoño 0–300 42 ± 2 20.8 ± 0.2 35.2 ± 0.0 36.9 ± 6.6 1.00 ± 0.05
(25–50) (19.5–23.1) (35.1–35.4) (15.6–59.2) (0.8–1.7)
CV = 21% CV = 4% CV = 0.17% CV = 44% CV = 25%
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

y la producción primaria promedio (5 a 70 m) (36.9 mg Chla m –2 ) and mean primary produc-

(2.19 g C m–2 d –1 ) fueron altas, y los nutrientes tion was 1.23 g C m –2 d–1 , a value in-between
fueron moderadamente altos (1.4 µM) that obtained in spring and summer. Salinity
(tabla1). Para verano, la temperatura promedio remained stable throughout the year.
superficial se elevó a 30.4ºC, aumentó la pro-
fundidad promedio de la zona eufótica a 56 m y Phytoplankton abundance and composition
disminuyeron la concentración promedio de
clorofila a a 41.8 mg Cla m –2 , la productividad Phytoplankton abundance was different at
primaria promedio a 0.88 g C m–2 d –1 y los stations U and D. In the former, the diatoms
nutrientes a 1.1 µM. En otoño, la temperatura were always dominant, whereas in the latter,
superficial promedio disminuyó (20.8ºC) con they were only dominant in spring and autumn
relación al verano, pero fue un poco más and the flagellates predominated in summer.
elevada que la observada durante primavera, y The composition of the diatoms varied season-
también disminuyó la profundidad de la zona ally at both sites, with greater diversity at sta-
eufótica (42 m) a valores intermedios a los tion U. The most frequent genera during the
observados durante primavera y verano. La study period were Thalassiosira , Chaetoceros,
clorofila a promedio se mantuvo estable Rhizosolenia and Hemiaulus. During summer,
(36.9 mg Cl a m –2 ) y la producción primaria station U presented the greatest abundance,
promedio fue de 1.23 g C m –2 d–1 , valor inter- predominating Lauderia anulata, Chaetoceros
medio al observado durante primavera y decipiens and Thalassiosira sp., with 197,948;
verano. La salinidad se mantuvo estable 82,128 and 77,916 cells L–1 , respectively. The
durante todo el año. abundance of flagellates and diatoms was
inverse at the two stations.
Abundancia y composición del fitoplancton
Structure of the microzooplankton
La abundancia del fitoplancton fue dife- community
rente en el umbral y en la estación de deriva.
En la estación U las diatomeas siempre fueron The microzooplankton community was
dominantes, mientras que en la estación de dominated by the protozoa. The dominant
deriva sólo lo fueron durante primavera y group were the dinoflagellates, with densities
otoño, siendo los flagelados dominantes ranging from 6,318 to 82,968 cells L –1 at
durante el verano. La composición de las station U; they more abundant at station D
diatomeas varió estacionalmente en ambas only in autumn. The most frequent genera
localidades, presentándose la mayor diversi- were Amphidinium, Oxytoxum , Gyrodinium
dad en la estación del umbral. Los géneros and Peridinium, although the most numerically
Thalassiosira , Chaetoceros, Rhizosolenia y important species was Exuviela vaginulla ,
Hemiaulus fueron los más frecuentes durante with 31,588 and 64,017 cells L–1 at stations
el periodo de estudio. Durante verano, la esta- D and U, respectively, in spring. The ciliates
ción U presentó la mayor abundancia, pre- were the second most important group and the
dominando Lauderia anulata , Chaetoceros most frequent genera were Mesodinium ,
decipiens y Thalassiosira sp., con 197,948; Strombidium and Strombilidium; the latter two
82,128 y 77,916 cél L–1 , respectivamente. La were the most abundant, with values of 12,635
abundancia de flagelados y diatomeas fue and 16,847 cells L –1 , both recorded in spring at
inversa en las dos regiones de muestreo. station U.

81
 Tabla 2. Resulta dos de los expe rimentos de dilución rea liza dos en la región ce ntral de l Golfo de California durante 1995. Ta sa de crec imie nto
del fitoplancton (k); duplicaciones del fitoplanc ton, k/ln2; producc ión potencia l del fitoplancton, Pp = (P0 ek ) – P0 ; producción ac tual del
fitopla ncton, P a = (P 0e k–g) – P0 ; porce ntaje de c lorofila a inicial producida, Pp /P0 ; tasa de pastoreo (g); porc entaje de la c lorofila a inicial
removida , (Pp – Pa )/P0 ; porce ntaje de la producción pote ncial removida , (Pp – Pa )/Pp . X = prom edio; ± = error está nda r (S/ √n); ns = no
significa tivo.
Table 2. Re sults of the dilution experime nts conducted in the central Gulf of California during 1995. Phytoplankton growth rate (k );
phytoplankton duplications, k/ln2; potential phytoplankton production, P p = (P 0e k) – P0 ; re al phytoplankton production, P a = (P 0e k–g) – P 0;
percentage of initial chlorophyll a produced, P p/P0 ; graz ing rate (g); percentage of initial chlorophyll a removed, (Pp – Pa )/P 0; perc entage of
potential production removed, (Pp – Pa )/Pp . X = mea n; ± = standard error (S/√ n); ns = not signific ant.

Fecha Estación r2 k Doblece s Prod. Prod. % Cla g % Cla % prod.

(d/m/a ño) (d –1) del fito. potencial rea l inicial (d–1 ) inic ial potencial
(d –1 ) del fito. del fito. producida re movida removida
(m g C m –3 d–1 ) (mg C m –3 d –1 ) (d –1 ) (d –1) (d–1 )

28/03/95 Deriva 0.0 –0.2 ns 0.1 ns

82
02/04/95 Umbral 0.6 1.6 2.3 55.7 5.6 386 1.25 346 90
02/04/95 Umbral 0.2 1.1 ns 0.7 ns

30/08/95 Umbral 0.8 1.5 2.1 113.2 –11.3 344 1.9 378 110
Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

30/08/95 Umbral 0.6 1.5 2.2 122.2 –9 371 1.9 399 107
01/09/95 Deriva 0.9 1.9 2.7 99.2 –2.1 562 2 574 102

X 1.6 ± 0.1 2.3 ± 0.2 111.5 ± 6.7 –7.5 ± 2.8 426 ± 69 1.9 ± 0.05 450 ± 62 106 ± 2

01/12/95 Deriva 0.2 1.1 ns 1.3 ns

06/12/95 Umbral 0.8 1.8 2.6 78 –0.3 517 1.84 519 100
06/12/95 Umbral 0.1 –0.4 ns 0.86 ns
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

Estructura de la comunidad del Microzooplankton grazing

microzooplancton
In spring, mean phytoplankton growth rate
La comunidad del microzooplancton was 1.58 d–1 and mean grazing rate, 1.25 d–1 ;
estuvo dominada por los protozoarios, siendo microzooplankton consumed about 89% of the
el grupo dominante el de los dinoflagelados, daily primary production. In summer, mean
con densidades que variaron entre 6,318 y grazing and growth rates were 1.93 ± 0.08 and
82,968 cél L–1 , ambos valores en el umbral; 1.64 ± 0.22 d–1 , respectively, indicating that
solamente durante otoño fueron más abun- microzooplankton consumed more than 106%
dantes en la estación de deriva. Los géneros of the daily primary production. In autumn,
que se presentaron con mayor frecuencia the grazing and growth rates were 1.84 and
fueron Amphidinium, Oxytoxum , Gyrodinium y 1.82 d–1 , respectively, indicating that micro-
Peridinium, aunque la especie de mayor impor- zooplankton consumed around 100% of the
tancia numérica fue Exuviela vaginulla , con daily primary production (table 2).
31,588 y 64,017 cél L–1 en las estaciones D y The grazing and growth rates at the
U, respectivamente, durante la primavera. Los sampling stations did not present significant
ciliados fueron el segundo grupo más fre- differences (P > 0.05). With the results of all
cuente, y los géneros más comunes fueron the experiments, we calculated a phytoplankton
Mesodinium , Strombidium y Strombilidium; los growth rate and mean microzooplankton
dos últimos fueron los más abundantes, con grazing rate for the whole year of 1.67 ± 0.18
12,635 y 16,847 cél L–1 , ambos durante la pri- and 1.78 ± 0.30 d–1 , respectively.
mavera en la estación del umbral.
DISCUSSION
Pastoreo por microzooplancton
Two seasons are evident in the Gulf of
Durante primavera, la tasa promedio de California: one cold and another warm. Time
crecimiento del fitoplancton fue de 1.58 d–1 y series of the images from the CZCS sensor
la tasa promedio de pastoreo de 1.25 d–1 . El aboard the Nimbus 7 satellite show a clear
microzooplancton consumió ~89% de la pro- seasonal variation of the concentration of pig-
ducción primaria diaria. En verano, los valores ments in the gulf, with maximum concentra-
promedio de las tasas de pastoreo y de creci- tions from November to May (winter) and
miento fueron 1.93 ± 0.08 y 1.64 ± 0.22 d–1 , minimum from June to October (summer)
respectivamente. Utilizando estos valores pro- (Santamaría-del-Ángel and Álvarez-Borrego,
medio, encontramos que el microzooplancton 1994; Thunell et al., 1994). This is reflected in
consumió más del 106% de la producción our results (table 1), since maximum values of
primaria diaria. Durante otoño, las tasas de chlorophyll concentration were recorded in
pastoreo y crecimiento fueron 1.84 y 1.82 d–1 , spring, which corresponds to the end of the
respectivamente, evidenciando que el micro- cold period, whereas in the warm period
zooplancton consumió alrededor del 100% de (summer and autumn), chlorophyll concentra-
la producción primaria diaria (tabla 2). tion decreased to nearly half that recorded in
Las tasas de pastoreo y crecimiento en spring, although the summer and autumn con-
las estaciones estudiadas no mostraron dife- centrations were similar. This seasonality and
rencias significativas (P > 0.05). Con los resul- pattern of variation were also observed for pri-
tados de todos los experimentos se calculó una mary production (table 1), except that it was

83
 Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

tasa de crecimiento del fitoplancton y del pas- lower in summer than in autumn. In summer,
toreo por el microzooplancton promedio para due to the relaxation of the winds (van Andel,
todo el año de 1.67 ± 0.18 y 1.78 ± 0.30 d–1 , 1964) and the warming of the surface waters,
respectivamente. the stability of the water column increases and
a well-defined thermocline is established, at
DISCUSIÓN approximately 50 m. As a result of this stratifi-
cation of the surface layer, there is a decrease
En el Golfo de California claramente se in nutrients (Thunell et al., 1993) that is
diferencian dos estaciones: una fría y otra reflected in lower primary production; how-
cálida. Series de tiempo de las imágenes del ever, the difference in phytoplankton biomass
sensor CZCS a bordo del satélite Nimbus 7 between summer and autumn is not as pro-
muestran una variación estacional muy clara de nounced because the depth of the euphotic zone
la concentración de pigmentos en el golfo, in summer is greater than in autumn, so the
con concentraciones máximas entre noviembre values tend to be similar (table 1) (Álvarez-
y mayo (invierno) y mínimas entre junio Borrego and Lara-Lara, 1991).
y octubre (verano) (Santamaría-del-Ángel y In general, phytoplankton abundance and
Álvarez-Borrego, 1994; Thunell et al., 1994). composition were found to be similar to that
Esta situación se refleja en nuestros resultados previously reported for the study area (Round,
(tabla 1), ya que los valores máximos de la con- 1967; Zeitzschel, 1970; Gilmartin and
centración de clorofila fueron en primavera, Revelante, 1978; Valero-Gamboa, 1981).
que corresponde al final del periodo frío, mien- The results of the experiments conducted
tras que durante el periodo cálido (verano y on 28 March, 2 April, 1 December and 6
otoño) la concentración de clorofila disminuyó December (table 2) were not used because the
casi a la mitad de la que había en primavera, slopes were not significantly different to zero
siendo muy parecidas las concentraciones del (P > 0.05). A possible explanation for the fact
verano y otoño. Esta misma estacionalidad y that in spring the grazing rates at station D
patrón de variación lo observamos también en were not significantly different to zero is the
la producción primaria (tabla 1), sólo que ésta low concentration of nanophytoplankton;
fue más baja en verano que en otoño. Durante however, this does not occur in autumn,
verano, debido al relajamiento de los vientos when the abundance of microflagellates was
(van Andel, 1964) y conforme se calientan las the highest of the year. In this last case, our
aguas superficiales, aumenta la estabilidad de way of preparing the experiments may have
la columna de agua y se establece una termo- affected the outcome, since even though this
clina bien marcada, aproximadamente a 50 m. technique is not considered to be very
Como resultado de esta estratificación en la manipulative, it has been found that the initial
capa superficial de agua hay un agotamiento de rate of microzooplankton mortality may be
nutrientes (Thunell et al. , 1993) que se refleja altered by the dilution (Gallegos, 1989), which
en una menor producción primaria; sin can lead to the underestimation of the grazing
embargo, la diferencia de la biomasa del rates.
fitoplancton entre verano y otoño no es tan The comparison of the grazing and growth
marcada debido a que durante el verano la rate values for the three seasons shows that
profundidad de la zona eufótica es mayor que they are not statistically different (P > 0.05);
durante otoño, por lo que los valores tienden a this indicates that grazing and growth of the

84
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

ser similares (tabla 1) (Álvarez-Borrego y phytoplankton remain almost constant

Lara-Lara, 1991). throughout the year. Therefore, it can be
En general, la abundancia y composición assumed that it is possible to obtain an average
del fitoplancton se encontraron dentro de lo value for the whole year.
reportado con anterioridad para el área de estu- Most studies on the composition of phy-
dio (Round, 1967; Zeitzschel, 1970; Gilmartin toplankton per size classes in the central gulf
y Revelante, 1978; Valero-Gamboa, 1981). have been carried out in spring and autumn,
Los resultados de los experimentos de los and coincide in that during spring, the
días 28 de marzo, 2 de abril, 1 de diciembre y dominant fraction is the nanophytoplankton
6de diciembre (tabla 2) no se utilizaron porque and during autumn, even though the micro-
las pendientes no fueron significativamente phytoplankton fraction predominates, nano-
diferentes de cero (P > 0.05). Una posible phytoplankton occur in moderately high
explicación al hecho de que durante la prima- proportions (33–47%). The latter represents the
vera las tasas de pastoreo en la estación D no biggest contribution to both the biomass and
fueron significativamente diferentes de cero es productivity of the gulf (Gilmartin and
la baja concentración del nanofitoplancton, Revelante, 1978; Lara-Lara et al., 1984;
pero no sucede lo mismo durante el otoño, Valdez-Holguín and Lara-Lara, 1987; Lara-
cuando la abundancia de microflagelados fue la Lara and Valdez-Holguín, 1988; Millán-Núñez
más alta del año. En este último caso, puede and Gaxiola-Castro, 1989; Gárate-Lizárraga et
haber sucedido que nuestra forma de preparar al., 1990; Lara-Lara et al., 1993).
los experimentos influyera, ya que a pesar de Contrary to that expected, the highest phy-
que esta técnica es considerada poco manipula- toplankton growth rate occurred in autumn,
tiva, existen evidencias de que la tasa inicial de coinciding with an almost 10°C decrease in
mortalidad del microzooplancton puede ser temperature and a slight increase in the
alterada por el protocolo de la dilución concentration of nutrients, which should have
(Gallegos, 1989), lo cual puede ocasionar que favoured the development of phytoplankton but
las tasas de pastoreo puedan ser subestimadas. was not reflected in the increase in biomass
Si comparamos los valores, tanto de las (table 1). The lowest phytoplankton growth
tasas de pastoreo como de crecimiento de las rate was found in spring (table 2), when the
tres estaciones del año, encontramos que concentration of nutrients was high, the tempe-
estadísticamente no hay diferencias entre ellas ratures are the lowest of the year and phyto-
(P > 0.05); esto sugiere que tanto el pastoreo plankton biomass the highest. It can therefore
como el crecimiento del fitoplancton se mantie- be assumed that enough food is available for
nen casi constantes durante todo el año, por lo the microzooplankton throughout the year and
que podemos suponer que es válido obtener un particularly in spring, when the environmental
valor promedio único para todo el año. conditions are suitable for rapid growth of the
La gran mayoría de los trabajos sobre la phytoplankton and the nanophytoplankton
composición del fitoplancton por clases de predominate.
tamaños que se han efectuado en la región cen- In general, the impact of zooplankton
tral del golfo han sido durante primavera y grazing is greatest in summer, when the phy-
otoño, y coinciden en que la fracción toplankton biomass has accumulated in spring
dominante durante primavera es la del and the high temperatures accelerate the
nanofitoplancton y que durante otoño, a pesar metabolism of the organisms, which require a
de que el microfitoplancton es el dominante, el greater amount of food for their sustenance

85
 Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

nanofitoplancton se mantiene en proporciones (Vidal, 1980; Ross, 1982a, b). The lowest
moderadamente altas (33–47%). Este último es impact was recorded in spring, when both phy-
el que representa la mayor contribución tanto a toplankton biomass and primary production
la biomasa como a la productividad del golfo were the highest (tables 1, 2) due to the large
(Gilmartin y Revelante, 1978; Lara-Lara et al., blooms that occur during this season (Valero-
1984; Valdez-Holguín y Lara-Lara, 1987; Gamboa, 1981; Cortés-Lara, 1985).
Lara-Lara y Valdez-Holguín, 1988; Millán- The amount of daily primary production
Núñez y Gaxiola-Castro, 1989; Gárate- that can be consumed by microzooplankton in
Lizárraga et al., 1990; Lara-Lara et al., 1993). the gulf was quite high (table 2), ranging from
Contrario a lo esperado, se encontró que la ~89% in spring to ~106% in summer, with a
tasa más alta de crecimiento del fitoplancton mean value of ~100% in autumn. These results
(tabla 2) ocurrió durante el otoño, coincidiendo are in good agreement with estimates obtained
con la disminución de cerca de 10°C en la tem- for coastal and oceanic waters of other
peratura y un leve aumento en la concentración temperate regions (Gifford, 1988; Paranjape,
de nutrientes, lo cual debería favorecer el desa- 1990; Roman et al. , 1995; Tamigneaux et al.,
rrollo del fitoplancton pero no se vio reflejado 1997). The technique to determine micro-
en un aumento de la biomasa (tabla 1). La tasa zooplankton grazing was designed to estimate
más baja de crecimiento del fitoplancton grazing by a particular fraction of the zoo-
ocurrió durante la primavera (tabla 2), cuando plankton (<200 µm) in the absence of its preda-
la concentración de nutrientes fue alta y las tors and some possible competitors (Gifford,
temperaturas son las más bajas del año y la 1988); therefore, the grazing rates obtained
biomasa del fitoplancton es la más alta del año. only represent the potential impact of micro-
Esto nos hace suponer que el microzooplancton zooplankton and not total rates.
dispone de alimento suficiente durante todo el The relationship between phytoplankton
año, especialmente durante primavera cuando growth rates and microzooplankton grazing
las condiciones ambientales permiten un rápido rates allows us to observe the behaviour of
crecimiento del fitoplancton y el nanofitoplanc- the phytoplankton population subjected to
ton es el dominante. grazing (Burkill et al., 1987; McManus and
En general, el mayor impacto por el pasto- Ederington-Cantrell, 1992). When the grazing
reo zooplanctónico se presenta durante verano, rates were lower than the growth rates
cuando la biomasa del fitoplancton se ha acu- there was an increase and accumulation of
mulado en primavera y las altas temperaturas chlorophyll biomass (fig. 2). This can only be
prevalecientes aceleran el metabolismo de los clearly appreciated in spring; in autumn the
organismos, los cuales requieren de una mayor producer/consumer relationship tends to be in a
cantidad de alimento para su sostenimiento state of equilibrium.
(Vidal, 1980; Ross, 1982a, b). En contraste, el Thunell et al. (1993, 1994) installed sedi-
menor impacto ocurrió durante la primavera, ment traps at 500 m depth in the Guaymas and
cuando tanto la biomasa del fitoplancton como del Carmen basins. They found that from May
la producción primaria fueron las mayores del to October there is a low flux of biogenic silica
año (tablas 1, 2) debido a los grandes floreci- to the bottom of the ocean, followed by a rapid
mientos que ocurren durante esta época increase in November, with high fluxes until
(Valero-Gamboa, 1981; Cortés-Lara, 1985). April. Although these results describe the
La cantidad de la producción primaria behaviour of the macrophytoplankton, the fact
diaria que puede llegar a consumir el that this type of behaviour coincides with our

86
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

2.5

Población se
incrementa

-1)
Tasa de crecimiento del fitoplancton ( d 2.0

1.5

1.0 Población
eo
or decrece
st
pa
=
o
nt
ie

Primavera
im

0.5
ec

Verano
cr

Verano
Verano
Otoño
0.0
0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5

-1
Tasa de pastoreo por el microzooplancton ( d )

Figura 2. Relación entre las tasas de crecimiento del fitoplancton y las tasas de pastoreo por el
microzooplancton. La línea recta indica la relación 1:1 cuando las tasas de pastoreo son iguales a las tasas
de crecimiento.
Figure 2. Relationship between phytoplankton growth rates and microzooplankton grazing rates. The
straight line indicates the 1:1 relation when the grazing rates are equal to the growth rates.

microzooplancton en el golfo fue bastante ele- results indicates that in Guaymas Basin there
vada (tabla 2), variando desde ~89% en prima- are two seasons in the year: (1) spring, when a
vera hasta ~106% en verano, con un valor relatively small fraction of nanophytoplankton
intermedio en el otoño de ~100%. Estos resul- is not removed and may be exported to the
tados concuerdan bien con estimaciones reali- bottom of the ocean; and (2) summer/autumn,
zadas en otras regiones templadas, tanto en when nanophytoplankton biomass is totally
aguas costeras como oceánicas (Gifford, 1988; consumed in the pelagic system.
Paranjape, 1990; Roman et al. , 1995; Our results should be taken as a first
Tamigneaux et al. , 1997). La técnica para approximation to understand the trophic
determinar el pastoreo por el microzooplancton dynamics of the microzooplankton in the
fue diseñada para estimar el pastoreo por una central region of the Gulf of California.
fracción particular del zooplancton (<200 µm) Further studies on grazing during the different
en ausencia de sus predadores y algunos de sus seasons are necessary and, if possible, time
posibles competidores (Gifford, 1988); por series should be included to determine the

87
 Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

tanto, las tasas de pastoreo obtenidas represen- high-frequency variation, in order to obtain
tan sólo el impacto potencial del microzoo- more information of the role played by micro-
plancton y no tasas totales. zooplankton as grazers in the study area.
La relación entre la tasa de crecimiento del
fitoplancton y la tasa de pastoreo por el ACKNOWLEDGEMENTS
microzooplancton nos permite observar el
comportamiento de la población fitoplanctó- We thank José Eduardo Valdez-Holguín
nica sometida a la presión del pastoreo (Burkill for providing the chlorophyll data, Bertha
et al., 1987; McManus y Ederington-Cantrell, Lavaniegos and Delia Hungar for their help
1992). Cuando las tasas de pastoreo fueron during the grazing experiments, and the
menores que las tasas de crecimiento hubo un captains and crews of the R/Vs Francisco de
incremento y acumulación en la biomasa de Ulloa (CICESE) and El Puma (UNAM) for
clorofila (fig. 2). Este hecho sólo se aprecia con their collaboration. The comments and sugges-
claridad durante primavera, mientras que en tions of Saúl Álvarez-Borrego, David A.
otoño la relación productores/consumidores Siqueiros-Beltrones and an anonymous
tiende al estado de equilibrio. reviewer are greatly appreciated. The first
Thunell et al. (1993, 1994) instalaron tram- author received a scholarship from CONACYT
pas de sedimentos a 500 m de profundidad en during his stay at CICESE. The second author
las cuencas de Guaymas y del Carmen, y received support from CONACYT for project
encontraron que de mayo a octubre existe un T9201-1111.
bajo flujo de sílice biogénico hacia el fondo del
océano, seguido de un rápido incremento English translation by Christine Harris.
durante noviembre, manteniéndose flujos _____________________________________
elevados hasta abril. Aunque estos resultados
describen el comportamiento del macrofito-
plancton, el hecho de que este tipo de compor- el papel que juega el microzooplancton como
tamiento concuerde con nuestros resultados pastoreador en la región de estudio.
sugiere que en la cuenca de Guaymas existen
dos estaciones en el año: (1) primavera, en AGRADECIMIENTOS
donde una fracción relativamente pequeña del
nanofitoplancton no alcanza a ser removida y A José Eduardo Valdez-Holguín quien
posiblemente se exporte al fondo del océano; y amablemente facilitó los datos de clorofila. A
(2) verano/otoño, donde la totalidad de la bio- Bertha Lavaniegos y Delia Hungar por su
masa del nanofitoplancton es consumida en el colaboración durante los experimentos de
sistema pelágico. pastoreo. A los capitanes y las tripulaciones
Nuestros resultados deben ser tomados delB/O Francisco de Ulloa, del CICESE, y del
como una primera aproximación a entender la B/O El Puma, de la UNAM, por su colabora-
dinámica trófica del microzooplancton de la ción. Asimismo, se agradecen las sugerencias y
región central del Golfo de California. Es comentarios de Saúl Álvarez-Borrego, David
necesario continuar realizando estimaciones A. Siqueiros-Beltrones y uno de los revisores
del pastoreo durante las diferentes épocas del anónimos. El primer autor tuvo una beca de
año y, de ser posible, incluir algunas series de CONACYT durante su estancia en CICESE. El
tiempo para conocer la variabilidad a alta fre- segundo autor recibió apoyo del CONACYT,
cuencia para avanzar en el entendimiento sobre para la realización del proyecto T9201-1111.

88
 García-Pámanes y Lara-Lara: Pastoreo por el microzooplancton en el Golfo de California

REFERENCIAS Gifford, D.J. (1988). Impact of grazing by micro-

zooplankton in the northwest arm of Halifax
Álvarez-Borrego, S. and Lara-Lara, J.R. (1991). The Harbour, Nova Scotia. Mar. Ecol. Prog. Ser., 47:
physical environment and primary productivity 249–258.
of the Gulf of California. In: J.P. Dauphin and B. Gilmartin, M. and Revelante, N. (1978). The
Simoneit (eds.), The Gulf and Peninsular phytoplankton characteristics of the barrier
Provinces of the Californias. Am. Assoc. inland lagoons of the Gulf of California. Estuar.
Petroleum Geologists, Mem. 47, pp. 555–567. Coast. Shelf Sci., 7(1): 29–47.
Álvarez-Borrego, S., Rivera, J.A., Gaxiola-Castro, Holm-Hansen, O., Lorenzen, C.J., Holmes, R.W. and
G., Acosta-Ruiz, M.J. y Schwartzlose, R.A. Strickland, D.H. (1965). Fluorimetric determina-
(1978). Nutrientes en el Golfo de California. tion of chlorophyll. J. Cons. Int. Explor. Mer, 30:
Ciencias Marinas, 5: 53–71. 3–15.
Badan-Dangon, A., Koblinsky, C.J. and Landry, J.R. and Hassett, R.P. (1982). Estimating the
Baumgartner, T. (1985). Spring and summer in grazing impact of marine microzooplankton.
the Gulf of California: Observations of surface Mar. Biol., 67: 283–288.
thermal patterns. Oceanol. Acta, 8(1): 13–22. Lara-Lara, J.R. y Valdez-Holguín, J.E. (1988).
Burkill, P.H., Montoura, R.F.C., Llewellyn, C.A. Biomasa y productividad primaria del Golfo de
and Owens, N.J.P. (1987). Microzooplankton California por fracción de tamaños durante pri-
grazing and selectivity of phytoplankton in mavera de 1984. Ciencias Marinas, 14(1): 1–14.
coastal waters. Mar. Biol., 93: 581–590. Lara-Lara, J.R., Valdez-Holguín, J.E. and Jiménez-
Cortés-Lara, M.C. (1985). Contribución al conoci- Pérez, L.C. (1984). Plankton studies in the Gulf
miento del fitoplancton del Golfo de California of California during the 1982–1983 El Niño.
(mayo 1982): Expedición Cortés I, B/O El Trop. Ocean Atmos. Newslett., 28: 16–17.
Puma. Tesis profesional, Universidad Autónoma Lara-Lara, J.R., Millán-Núñez, R., Lara-Osorio, J.L.
de Guadalajara, México, 100 pp. y Bazán-Guzmán, C. (1993). Productividad y
Evans, G.T. and Paranjape, M.A. (1992). Precision biomasa del fitoplancton por clases de tamaños,
of estimates of phytoplankton growth and en la parte central del Golfo de California
microzooplankton grazing when the functional durante primavera, 1985. Ciencias Marinas,
response of grazers may be nonlinear. Mar. 19(2): 137–154.
Ecol. Prog. Ser., 80: 285–290. McManus, G.B. and Ederington-Cantrell, M.C.
Gallegos, C.L. (1989). Microzooplankton grazing on (1992). Phytoplankton pigments and growth
phytoplankton in the Rhode River, Maryland: rates, and microzooplankton grazing in a
Nonlinear feeding kinetics. Mar. Ecol. Prog. large temperate estuary. Mar. Ecol. Prog. Ser.,
Ser., 57: 23–33. 87: 77–85.
Gárate-Lizárraga, I., Siqueiros-Beltrones, D.A. y Millán-Núñez, E. and Gaxiola-Castro, G. (1989).
Lechuga-Deveze, C.H. (1990). Estructura de las Spatial variability of phytoplankton in the Gulf
asociaciones microfitoplanctónicas de la región of California during the El Niño 1983. Nova
central del Golfo de California en el otoño de Hedwigia, 49: 113–119.
1986. Ciencias Marinas, 16(3): 131–153. Paranjape, M.A. (1990). Microzooplankton her-
Gaxiola-Castro, G. y Álvarez-Borrego, S. (1986). bivory on the Grand Bank (Newfoundland,
Productividad primaria del Pacífico mexicano. Canada): A seasonal study. Mar. Biol., 107:
Ciencias Marinas, 12(3): 26-33. 321–328.
Gaxiola-Castro, G., García-Córdova, J., Valdez- Roden, I.R. and Groves, G.W. (1959). Recent
Holguín, J.E. and Botello-Ruvalcaba, M. (1995). oceanographic investigations in the Gulf of
Spatial distribution of chlorophyll a and primary California. J. Mar. Res., 18: 10–35.
productivity in relation to winter physical Roman, M.R., Caron, D.A., Kremer, P., Lessard,
structure in the Gulf of California. Continental E.J., Madin, L.P., Malone, T.C., Napp, J.M.,
Shelf Res., 15(9): 1043–1059. Peele, E.R. and Youngbluth, M.J. (1995). Spatial

89
 Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 1, 2001

and temporal changes in the partitioning of Thunell, R.C., Pride, C., Tappa, E. and Muller-
organic carbon in the plankton community of the Karger, F. (1994). Biogenic silica fluxes and
Sargasso Sea off Bermuda. Deep-Sea Res., I, accumulation rates in the Gulf of California.
42(6): 973–992. Geology, 22: 303-306.
Ross, R.M. (1982a). Energetics of Euphausia Valdez-Holguín, J.E. y Lara-Lara, J.R. (1987).
pacifica. I. Effects of body carbon and nitrogen Productividad primaria en el Golfo de Cali-
and temperature on measured and predicted fornia: Efectos del evento El Niño 1982–1983.
production. Mar. Biol., 68: 1–13. Ciencias Marinas, 13(2): 34–50.
Ross, R.M. (1982b). Energetics of Euphausia Valero-Gamboa, M. (1981). Diatomeas del Golfo de
pacifica. II. Complete carbon and nitrogen California, abundancia y distribución. Tesis de
budgets at 8º and 12ºC throughout the life span. licenciatura, Universidad Nacional Autónoma de
Mar. Biol., 68: 15–23. México, 50 pp.
Round, F.E. (1967). The phytoplankton of the Gulf Van Andel, T.H. (1964). Recent marine sediments of
of California. Part I. Its composition, dis- the Gulf of California. In: T.H. van Andel and
tribution and contribution to the sediments. G.G. Shor Jr. (eds.), Marine Geology of the Gulf
J.Exp. Mar. Biol. Ecol., 1: 76–97. of California: A Symposium. Am. Assoc.
Santamaría-del-Ángel, E. and Álvarez-Borrego, S. Petrolum Geologists, Mem. 3, pp. 216–310.
(1994). Gulf of California biogeographic regions Venrick, E.L. and Hayward, T.L. (1984).
based on coastal zone color scanner imagery. Determining chlorophyll on the 1984 CalCOFI
J.Geophys. Res., 99(C4): 7411–7421. surveys. CalCOFI Rep., 25: 74–79.
Siegel, S. (1979). Estadística No Paramétrica. Vidal, J. (1980). Physioecology of zooplankton. I.
Editorial Trillas, S.A., México. Effects of phytoplankton concentration,
Tamigneaux, E., Mingelbier, M., Klein, B. and temperature, and body size on the growth rate
Legendre, L. (1997). Grazing by protists and of Calanus pacificus and Pseudocalanus sp.
seasonal changes in the size structure of proto- Mar. Biol., 56: 111–134.
zooplankton and phytoplankton in a temperate Yentsch, C.S. and Menzel, D. (1963). A method for
nearshore environment (western Gulf of St. the determination of phytoplankton chlorophyll
Lawrence, Canada). Mar. Ecol. Prog. Ser., 146: and phaeophytin by fluorescence. Deep-Sea
231–247. Res., 10: 221–231.
Thunell, R.C., Pride, C., Tappa, E. and Muller- Zeitzschel, B. (1969). Primary productivity in the
Karger, F. (1993). Varve formation in the Gulf Gulf of California. Mar. Biol., 3: 201–207.
of California: Insights from time series sediment Zeitzschel, B. (1970). The quality, composition and
trap sampling and remote sensing. Quaternary distribution of suspended particulate matter in
Sci. Rev., 12: 451–464. the Gulf of California. Mar. Biol., 7: 305–318.

90