Satari Et Al-2021-Traducido
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INVESTIGACION ORIGINAL
publicado: 29 de octubre de 2021
doi: 10.3389/fmicb.2021.714110
INTRODUCCIÓN (Kothe et al., 2020), salsas (Sagdic et al., 2017; Ohshima et al., 2019), aceitunas de
mesa verdes (Randazzo et al., 2017) y encurtidos (Stoll et al., 2020). Algunos
El cloruro de sodio, sal de mesa, se utiliza ampliamente en la industria alimentaria microorganismos halófilos y halotolerantes pueden establecerse en el microbioma
como potenciador del sabor, la textura y el sabor (Henney et al., 2010a), estabilizador intestinal humano, y se considera que la microbiota intestinal halófila está relacionada
y conservante de alimentos (Albarracín et al., 2011). La mayoría de productos con algunas enfermedades crónicas (Seck et al., 2019). En pacientes con obesidad,
procesados contienen cloruro de sodio como conservante, lo que afecta fuertemente diabetes tipo 2, enfermedad celíaca o enfermedad inflamatoria intestinal se ha
la presión osmótica (Albarracín et al., 2011). detectado una mayor frecuencia de estos microorganismos en muestras de intestino,
En el proceso de salazón, el sodio y el cloruro pueden interactuar con las moléculas colon y heces en comparación con individuos sanos (Seck et al., 2019; Biswas y
de agua y reducir la actividad del agua de los alimentos (Tim, 2002). Por lo tanto, la Rahaman, 2020).
salinidad puede prevenir el deterioro microbiano (Henney et al., 2010b). Además, la
salinidad disminuye la solubilidad del oxígeno, controlando así el crecimiento aeróbico.
Además, altas cantidades de sodio y cloruro pueden interferir con la actividad Hay muy pocos informes sobre el microbioma de la sal de mesa y tienden a
enzimática de algunos microorganismos (Man, 2007). Finalmente, en presencia de centrarse en los taxones arqueales (Henriet et al., 2014; Gibtan et al., 2017). El
sal, las células microbianas gastan más energía bombeando sodio fuera de sus células presente trabajo describe una caracterización completa del bacterioma de seis sales
para hacer frente al duro efecto del shock osmótico (Henney et al., 2010b). de mesa mediante el uso de técnicas dependientes e independientes del cultivo.
Hemos estudiado el contenido microbiano de diferentes sales de mesa comerciales,
desde las habituales hasta algunas con añadido de especias o minerales y desde
Los ambientes salinos, como estanques solares, lagos salinos, manantiales de sales de origen marino hasta algunas procedentes de minas de sal, e identificado la
salmuera, sales de roca y agua de mar, son fuentes de sal de mesa comercial distribución de aislados y secuencias tanto de arqueas como de bacterias entre las
(Antonites, 2020). La mayoría de las sales comerciales se refinan y se muelen sales estudiadas. sales.
finamente antes de su distribución. Los ambientes salinos también pueden ser origen
de microorganismos amantes de la sal, los halófilos (Oren, 2015). Por lo tanto, esos
microbios podrían quedar atrapados en las inclusiones fluidas durante el proceso de
cristalización y permanecer viables después de la extracción y el envasado (Baati et
MATERIALES Y MÉTODOS
al., 2010).
En hábitats salinos, las arqueas y las bacterias halófilas son las comunidades
Muestras de sal de mesa En este
microbianas predominantes. Esos extremófilos se clasifican en varios subgrupos
estudio se analizaron siete sales de mesa comerciales. Las sales se compraron en
según sus requerimientos óptimos de sal (DasSarma y DasSarma, 2017). La mayoría
supermercados locales (el Corte Inglés y Mercadona, Valencia, España) y se
de los microorganismos halófilos pertenecen a los halófilos leves (0,2 a 0,85 M) y
almacenaron a temperatura ambiente en un lugar oscuro y seco. Estas sales se
moderados (0,85 a 3,4 M). Sin embargo, se han detectado algunos halófilos extremos
pueden agrupar en sales de origen marino (sal del Atlántico, sal de Ibiza y sal marina
en ambientes hipersalinos donde la concentración de sal se encuentra entre 3,4 y 5,1
de supermercado), sales granuladas de mayor tamaño complementadas con otros
M (DasSarma y DasSarma, 2017). Además, algunos estudios describieron otro
subgrupo de halófilos; estos pueden prosperar en el rango límite de salinidad (sal de ingredientes (dos sales negras y sal vikinga) y sal de salinas del interior (sal rosa del
1,5 a 4,0 M) (Ghosh et al., 2019). Algunas bacterias halotolerantes también pueden Himalaya). . Las características visuales de las sales de calidad alimentaria, como el
color, el tamaño de sus partículas, los orígenes y otras características, se muestran en
tolerar ambientes de baja salinidad e incluso ambientes no salinos. Los halófilos han
la Tabla complementaria 1 y en la Figura 1. Para tener una diversidad microbiana
desarrollado diferentes adaptaciones para hacer frente al ambiente salino (Harding et
homogeneizada en todos los paquetes, las partículas de sal se analizaron
al., 2016). En la estrategia “sal in” (Koller, 2019), la presencia de K+ y, con menor
minuciosamente. mezclado antes del muestreo.
frecuencia, Na+ es central para equilibrar la presión osmótica intracelular con la del
medio ambiente (Roberts, 2005).
Soluciones y medios
Además, algunos halófilos equilibran su presión osmótica intracelular acumulando Se utilizaron medios y soluciones para aislar diferentes halotolerantes.
solutos orgánicos compatibles en el citoplasma (Roberts, 2005). Además de esto, la y microorganismos halófilos en función de sus necesidades de sal.
mayoría de los halófilos extremos pertenecen al dominio de Archaea, cuyos SMM y solución salina R2A se complementan con aproximadamente 100 gl de sal
requerimientos óptimos de sal suelen ser más del 25% p/v de sales disueltas (Bowers total, aunque sus composiciones nutricionales son diferentes. SM15 contiene casi 170
y Wiegel, 2011). Entre ellos, Haloarchaea tiene un mayor contenido de aminoácidos gl de sal total. DBCM2 y DBCM2 modificados tienen 25 y 250 gl de sal total,
ácidos y una menor cantidad de aminoácidos hidrofóbicos en sus enzimas y proteínas, respectivamente.
respectivamente (Oren, 2002; Leigh et al., 2011).
• Solución de sal marina (g−l ): NaC1, 81; MgC12, 7,0; MgSO4, 9,6; CaCl2, 0,36;
KCI, 2,0; NaHCO3, 0,06; NaBr, 0,026.
La sal de mesa o los alimentos muy salados son fuentes de halófilos, especialmente La solución de sal marina contiene casi un 10% (p/v) de sales totales
bacterias halófilas, una parte de las cuales pueden originarse en el lugar original del (RodríguezValera et al., 1981).
que se extrajo la sal. Teniendo esto en cuenta, los alimentos procesados pueden • Solución de agua de mar (SW) (g−l ): NaC1, 240; MgC12∙6H2O, 30,0; MgSO4,
verse como un hábitat para los halófilos siempre que los niveles de sal sean altos 35,0; KCI, 7,0; NaHCO3, 0,2; NaBr, 0,8, Tris∙Cl 1 M, pH 7,5. La solución SW
(Lee, 2013). De hecho, los halófilos se encuentran en mariscos fermentados (Das et contiene aproximadamente un 30 % (p/v) de sales totales (DyallSmith, 2009).
al., 2020), quesos
FIGURA 1 | Géneros de bacterias y arqueas a partir de sales de mesa recuperadas en medios de cultivo con diferentes concentraciones de sal y composiciones nutricionales.
SMM y solución salina R2A se complementan con un 10% p/v de sal total, aunque sus composiciones nutricionales son diferentes. SM15 contiene 17% p/v de sal total. DBCM2 y
DBCM2 modificados tienen 2,5 % p/v de sal total y 25 % p/v de sal total, respectivamente. MGM también se utilizó especialmente para el aislamiento de arqueas, suplementado con
23 y 25% p/v de sal total. El código de colores indica el número de microorganismos aislados en cada medio.
• Medio SMM (gl ): NaCl, 46,8; MgCl2∙6H2O, 19,5; MgSO4∙7H2O, 30,5; Además, se utilizaron especialmente dos medios de crecimiento
CaCl2, 0,5; KCl, 3,0; NaHCO3, 0,1; NaBr, 0,35; digerido de caseína, modificados (MGM) siguientes para aislar haloarchaea. Se prepararon
5,0; piruvato de sodio, 1,1; y agar, 15. • Medio salino R2A (gl ): medios de crecimiento modificados suplementados con soluciones SW al 23
peptona, 1; extracto y 25% mezclando 767 y 833 ml de solución SW al 30% con 200 y 134 ml de
de levadura, 0,5; dextrosa, 0,5; almidón soluble, 0,5; K2HPO4, 0,3; agua pura, respectivamente. Cada medio se complementa con lo siguiente
MgSO4, 0,05; y piruvato de sodio; 0,3, que se complementa con una (gl ): peptona (óxido), 5,0; extracto de levadura, 1,0; y agar, 15,0. El pH de
solución de sal marina al 10% (RodríguezValera et al., 1981). • Medio los MGM se ajustó a 7,5 con Tris∙Cl 1 M, pH 7,5, y su volumen final se ajustó
SM15 (gl ): NaCl, 117; MgCl2∙6H2O, 19,5; MgSO4∙7H2O, a 1.000 ml. La única diferencia entre estos dos medios son las
30,5; CaCl2, 0,5; KCl, 3,0; NaHCO3, 0,1; NaBr, 0,35; digerido de concentraciones de sal total. MGM con 23% de sal es un medio apropiado
para recuperar diversas bacterias halófilas. Sin embargo, el género
caseína, 5,0; extracto de levadura, 2,5; piruvato de sodio, 1,1; glucosa,
1,0; y agar, 18 (León et al., 2014). • Medio DBCM2: El medio DBCM2 Halobacterium se puede recuperar con 25% de MGM (DyallSmith, 2009).
se preparó mezclando 833 ml de solución SW al 30% con 167 ml
de solución de bajo contenido nutricional con las siguientes composiciones:
piruvato de sodio, 0,11 g; glucosa, 0,0025 g; peptona, 0,0125 g;
extracto de levadura, 0,0125 g; y agar, 20,0 g (Henriet et al., 2014). • Enfoque dependiente del cultivo Para el análisis
Medio DBCM2 modificado: este medio se preparó mezclando 833 ml basado en el cultivo, se agregaron 10 g de cada sal a 40 ml de MilliQ H2O
de solución 0,1 × SW con 167 ml de la misma solución estéril en un tubo Falcon de 50 ml (concentración final de la solución salina:
de bajo contenido nutricional y agar. Este medio está optimizado para el 25 %, p/v). La sal se disolvió mediante agitación vorticial y luego la solución
crecimiento de bacterias halotolerantes. salina (excepto la solución salina de la sal Viking) se centrifugó durante 45
minutos a 6000 rpm y 4 ◦ C, y los sedimentos se resuspendieron en 2 ml de
solución salina tamponada con fosfato (PBS) ( 1x, pH 7,4). Se prepararon
diluciones en serie resuspendiendo 10 µl de la suspensión bacteriana en el
Los medios se seleccionaron en función de la similitud de sus minerales tampón PBS (diluido 1:10) y se sembraron en SMM, solución salina R2A,
con el agua de mar, y el pH de todos se ajustó a 7,5 ± 0,05 con KOH 1 M o SM15, DBCM2, DBCM2 modificado y MGM. Los platos estaban sellados
HCl 1 M.
con parafilm y se incubaron a 30◦C (para MGM de 23 y 25%, a 37◦C) durante al menos para amplificar el gen bacteriano 16S rRNA, mientras que los cebadores Arch519F (5
10 semanas. También se utilizaron otras soluciones salinas, como el tampón PBS y la CAGCCGCCGTAA3) y Arch915 (5 CGTGCTCCCCCGCCAATTCCT3) se utilizaron
solución de sal marina [10% (p/v) de sales totales], para el aislamiento de bacterias y para el gen arqueal 16S rRNA (Klindworth et al., 2013). Todas las reacciones de PCR
arqueas a partir de sales de mesa. se llevaron a cabo con Phusion HighFidelity PCR Master Mix (New England Biolabs).
En el caso de la solución salina de sal Viking, se centrifugó a 500 rpm durante 10 Los productos de la PCR se mezclaron en proporciones de densidad iguales. Luego,
min a 4◦C y se eliminaron sus partículas voluminosas e insolubles. Luego, el el conjunto se purificó con el kit de extracción en gel Qiagen (Qiagen, Alemania). Las
sobrenadante se transfirió a otro tubo Falcon de 50 ml y se continuó la extracción bibliotecas de secuenciación se generaron con el kit de preparación de bibliotecas de
como se describe anteriormente. ADN NEBNext UltraTM para Illumina y se cuantificaron mediante Qubit y qPCR.
Enfoque independiente del cultivo Se utilizó el kit DNeasy de bacterias y arqueas (Tabla complementaria 2). Comparando los resultados de la
PowerSoil Pro (Qiagen, Alemania) para la extracción de ADN de muestras de sal de culturómica con los estudios anteriores, de ellos, 27 aislados pertenecían a bacterias
calidad alimentaria. En los pasos de preparación, se disolvieron completamente 20 g halotolerantes y ligeramente halófilas, 45 cepas pertenecían a bacterias moderadamente
de cada muestra en 100 ml de MilliQ H2O estéril (20% p/v) y se centrifugaron durante halófilas y un género correspondía a bacterias extremadamente halófilas, mientras
45 minutos a 6000 rpm y 4◦C para recolectar células microbianas. Los sedimentos se que se aislaron e identificaron seis cepas de arqueas. Las bacterias se aislaron en su
resuspendieron en 100 µl de solución C1 y se transfirieron a tubos de perlas de 2 ml, mayoría durante las primeras 4 semanas de incubación, mientras que las colonias de
arqueas fueron, en general, más frecuentes dentro de las colonias pequeñas que solo
y la extracción se llevó a cabo según las instrucciones del fabricante. Como control
negativo, se centrifugaron 100 ml de MilliQ H2O estéril (sin sal) y la extracción de se notaron después de 5 semanas de incubación. Curiosamente, todas las cepas se
ADN se llevó a cabo de la misma manera que la extracción de ADN para las muestras aislaron de sales de mesa disolviendo muestras de sal en MilliQ H2O estéril. El uso
de solución salina. La cantidad de ADN extraído se analizó mediante el kit Qubit de otras soluciones salinas no fue lo suficientemente eficaz para recuperar esta vasta
dsDNA HS Assay (Fluorómetro Qubit 2.0, Q32866). biodiversidad microbiana. Sin embargo, la mayoría de las bacterias se aislaron
mediante este método; Especialmente las bacterias ligeramente y moderadamente
halófilas eran cepas formadoras de esporas. Sorprendentemente, no se observaron
Para el análisis de secuenciación del gen 16S rRNA, las regiones V3V4 y V4V5 colonias de sal negra del Himalaya en ningún medio, mientras que sólo se pudieron
fueron objetivo de bacterias y arqueas, respectivamente. Se utilizaron los cebadores aislar tres géneros de la sal negra de Hawai en medio salino R2A con 10% (p/v) de
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concentración. La mayoría de los aislados bacterianos de la sal Viking se Sal de Ibiza además de otras bacterias: Acinetobacter, Alkalihalobacillus,
aislaron en medios con menos del 17 % (p/v) de sal total. Bacillus, Cytobacillus, Halorubrum, Lentibacillus, Metabacillus, Oceanobacillus,
Respecto a los aislados bacterianos de medios con muy altas concentraciones Peribacillus y Thalassobacillus. Además, se recuperaron siete géneros de la
de sal, Acinetobacter sp. fue el único género aislado en el MGM con 23% (p/ sal marina del supermercado: Alkalihalobacillus, Aquibacillus, Bacillus,
v) de sal. De la sal de Ibiza se aislaron en el medio DBCM2 algunas bacterias Brevundimonas, Metabacillus, Thalassobacillus y Virgibacillus, mientras que
extremadamente halófilas. El género Bacillus fue el taxón más frecuente la sal negra mostró la menor diversidad microbiana de cepas cultivables de
aislado en cuatro de los medios. los géneros Bacillus, Halobacillus y Staphylococcus.
La diversidad microbiana de las sales de mesa comerciales, utilizando Finalmente, se aislaron haloarchaea de tres sales de mesa comerciales.
diversos medios, se muestra en la Figura 1. Sorprendentemente, no se El género Halobacterium se aisló de la sal del Atlántico y de la sal rosa del
encontró Bacillus sp. fue identificada entre las colonias que crecieron en los Himalaya. Sin embargo, Haloarcula sp. y Halorubrum sp. sólo se encontraron
medios con altas concentraciones de sal (DBCM2 y MGMs), mientras que en las sales del Atlántico e Ibiza, respectivamente. El taxón Halorubrum, con
Salibacterium sp. y Pontibacillus sp. fueron aislados en su mayoría en medios ocho filotipos pertenecientes a tres especies, fue la arquea más frecuente
con más del 20% de salinidad. Más interesante aún, Thalassobacillus sp. se en la sal de Ibiza.
identificó en aislamientos de un amplio rango de salinidad [concentraciones
de sal de 2,5 a 25 % (p/v)]. El género Lentibacillus solo se recuperó de los
medios moderados e hipersalinos (SM15, DBCM2 y MGM). Al utilizar MGM Enfoque independiente del cultivo De siete sales de
suplementado con un 23 % (p/v) de sal, pudimos recuperar una variedad de mesa comerciales seleccionadas, pudimos extraer una cantidad suficiente
bacterias halófilas, como Virgibacillus, Oceanobacillus, Halobacillus y de ADN en seis de ellas. Estas seis sales comerciales, etiquetadas como sal
Acinetobacter, mientras que ninguno de esos géneros se recuperó con un del Atlántico, sal de Ibiza, sal rosa del Himalaya, sal negra hawaiana, sal
25 % de MGM. Salinibacter sp. se aisló únicamente del medio DBCM2, vikinga y sal marina de supermercado, se muestran en la Figura 1
mientras que los géneros Aquibacillus y Terribacillus se aislaron de los complementaria y se analizaron mediante la secuenciación del gen 16S
medios salinos R2A y SM15, respectivamente. Algunos patógenos rRNA. Al utilizar cebadores específicos para Archaea (consulte la sección
potenciales, Cytobacillus sp. y Peribacillus sp., también se aislaron del medio "Materiales y métodos"), se detectaron tanto arqueas como bacterias en las
con una concentración de sal total del 2,5% (p/v). Finalmente, se encontraron sales de calidad alimentaria. La diversidad arqueológica y bacteriana de las
bacterias asociadas a humanos, como Fictibacillus y Dermacoccus, en seis sales de mesa mostró que la muestra de sal de Ibiza mostraba la mayor
medios SMM y solución salina R2A, respectivamente. biodiversidad, con 335 ASV identificados en total. En general, los principales
géneros de arqueas fueron Halorubrum (37,4% en la sal del Atlántico),
Natronomonas (12% en la sal de Ibiza), Halobellus (11,2% en la sal del
El género Bacillus, con más de 50 aislamientos, fue el género más Atlántico), Haloquadratum (9,2% en la sal de Ibiza), Haloplanus (7% en la
abundante en todas las muestras de sal de mesa y fue particularmente sal del Atlántico). sal) y Halonotius (7,5% en la sal marina de los
frecuente entre los aislamientos de sal Viking (Figura 2). Los géneros supermercados). Otros géneros de arqueas frecuentes presentes en todas
Halobacillus y Lentibacillus también fueron géneros frecuentes con 14 las muestras fueron Natronomonas, Halolamina, Halonotius, Halapricum,
aislamientos, y fueron aislados de tres sales comerciales diferentes. Sin Halobacterium, Haloarcula y Halobacterales no cultivados (Figura 3A). Las
embargo, ambos géneros fueron los taxones más frecuentes recuperados muestras de sal del Océano Atlántico y el Mar Mediterráneo (isla de Ibiza)
de la muestra de sal rosa del Himalaya con ocho y 12 aislamientos, estaban compuestas principalmente por arqueas (aproximadamente el 90 y
respectivamente. Thalassobacillussp. fue otro género abundante con 13 el 70% de las composiciones microbianas totales, respectivamente). Por otro
bacterias aisladas en nuestra colección. Este género se identificó a partir de lado, la muestra de sal marina del supermercado (sal cuya producción
cuatro sales comerciales y no se aisló de la sal negra ni de la sal vikinga. procede de las marismas del Odiel, en la provincia de Huelva, cerca del
Los géneros Salibacterium y Metabacillus se aislaron de la sal rosa del océano Atlántico) mostró una elevada presencia de géneros bacterianos,
Himalaya y de la sal de Ibiza con nueve y siete aislados cultivables, como Salinibacter, Flavobacterium o YooniaLoktanella. con una frecuencia
respectivamente. de 11,3, 12,9 y 6,2%, respectivamente.
Lentibacillussp. y Oceanobacillus sp. También se recuperaron de la sal de
Ibiza y de la sal rosa del Himalaya. A nivel de género, Aquibacillus sp. y
Gracilibacillus sp. solo se aislaron de la sal de supermercado y de la sal rosa La sal rosa del Himalaya, la sal negra y la sal vikinga presentaron un
del Himalaya, respectivamente, mientras que el género Terribacillus solo se perfil taxonómico dominado por bacterias. Más del 85% de su composición
encontró en la sal vikinga. taxonómica correspondió a géneros como Sulfitobacter, Flavobacterium,
La mayor diversidad bacteriana se observó en las cepas aisladas de la Bacillus, Enterococcus o Salinibacter. Sin embargo, cabe señalar que el
sal rosa del Himalaya, seguida de las sales del Atlántico y de Ibiza. Aunque género Sulfitobacter, presente en las tres muestras, fue muy abundante
las composiciones microbianas de estas sales eran diferentes, el perfil (57,5%) en la sal rosa del Himalaya, mientras que en otras no superó el 3%.
microbiano compartido entre estas tres muestras fue Bacillus sp., Cytobacillus Respecto al género Salinibacter observamos que era más frecuente en
sp. y Thalassobacillus sp. Además, algunos géneros, Pontibacillus sp., muestras del mar Mediterráneo que en el resto de sales. La sal vikinga
Acinetobacter sp. y Piscibacillus sp., solo se aislaron de la sal rosa del también contenía secuencias de cloroplastos, ya que esta sal tiene como
Atlántico, de Ibiza y del Himalaya, respectivamente. ingredientes pimienta y cebolla seca.
Curiosamente, haloarchaea Halorubrum sp. y bacterias extremadamente El análisis de diversidad beta (PCoA) mostró que las muestras tienden a
halófilas Salinibacter sp. sólo fueron aislados de la formar tres grupos diferentes (Figura 3B). Los primeros grupos fueron
FIGURA 2 | Perfiles microbianos de seis muestras de sal de mesa basados en la identificación de aislados cultivables. El porcentaje indica que el valor se calculó con base
en el número total de aislados en cada sal de mesa. La abreviatura está correlacionada con el nombre del género: Ac, Acinetobacter; Al, Alkalihalobacillus; Aq, Aquibacilo; Ba,
Bacilo; Hno. Brevundimonas; Cy, citobacilo; De, Dermacoccus; UE, EU817569_g; Fi, Fictibacillus; Gr, Gracilibacillus; Ja, Haloarcula; Hba, Halobacillus; Hbu, Halobacteria; Hr,
halorubrum; Le, Lentibacillus; Mes, Mesobacillus; Met, Metabacillus; Mi, Micrococcus; Oc, Oceanobacillus; Pe, Peribacilo; Pi, Piscibacilo; Po, Pontibacillus; Sbu, Salibacterium;
Sbr, Salinibacter; St, estafilococo; Te, Terribacillus; Th, Thalassobacillus; Vi, Virgibacillus.
compuesto por sales de origen principalmente marino. El segundo grupo Los géneros fueron Halolamina (como en la muestra de sal del Atlántico y
estaba formado por sales de origen no marino. Finalmente, la sal rosa del de supermercado), Haloparvum (1%) y algunos géneros de la familia
Himalaya compartió un perfil taxonómico similar con el control negativo para Halobacteriaceae (2,9%).
algunos géneros. Esta agrupación sugiere que existe una correlación entre También se analizaron los principales géneros bacterianos de cada
las similitudes del perfil taxonómico y el origen de la sal entre las sales muestra (Figura 4B). A excepción de Sulfitobacter y Flavobacterium, el resto
marinas puras. de los géneros mostraron menos del 20% de abundancia. Los géneros
Investigamos más a fondo la distribución entre las muestras de arqueas bacterianos más frecuentes fueron Sulfitobacter (presente en todas las
y bacterias con una abundancia promedio superior al 1% (Figura 4). La muestras, excepto en la sal del Atlántico), Bacillus (12,7% en la sal Viking,
variación en los perfiles taxonómicos fue mayor en el caso de las arqueas pero similar en el control negativo), Enterococcus (13% en la sal rosa del
que para las bacterias. Se detectó un mayor número de arqueas en muestras Himalaya), Flavobacterium (principalmente en la muestra de sal negra), y
procedentes del océano Atlántico, la isla de Ibiza y las marismas del Odiel. Salinibacter (sólo en las sales de tipo marino). Cabe señalar que el Atlántico
El taxón más abundante en las sales marinas del Atlántico, Ibiza y los fue la única muestra de sal marina donde ningún género bacteriano superaba
supermercados fue Halorubrum, seguido de Hallobellus, Natronomonas, el 1% en abundancia relativa. Las sales marinas y de Ibiza de supermercado
Haloplanus y Haloarcula (Figura 4A). El género Natronomonas presentó una fueron ricas en los siguientes géneros: Flavobacterium (12,9 y 8,6%),
abundancia relativa del 11,8% en la muestra de sal de Ibiza. Sin embargo, Salinibacter (11,3 y 4,8%), YooniaLoktanella (6,2 y 1,3%) y Sulfitobacter
en las otras muestras de sal marina las abundancias oscilaron entre 3,3 y (3,3 y 2,3%). El género Sphingorhabdus estuvo presente en la muestra de
5,3%. Finalmente, el género Haloarcula estuvo presente en los tres tipos de Ibiza y en la sal rosa del Himalaya, sal cuyo microbioma estaba compuesto
sal, pero con valores en torno al 1,6%. principalmente por Sulfitobacter (57,5%) y Enterococcus (13%).
FIGURA 3 | (A) Composición microbiana de muestras de sal de mesa después de la secuenciación del gen 16S rRNA. La abreviatura se correlaciona con el nombre del género y resalta los géneros más
frecuentes: Su, Sulfitobacter; Ba, Bacilo; En, Enterococcus; Hr, halorubrum; Hb, Halobellus; Hl, Halolamina; Hp, haloplano; Fl, Flavobacteria; Na, Natronomonas; Sbr, Salinibacter; Hq, Haloquadratum;
Ch, cloroplasto; Mi, mitocondrias; Yo, Yoonia_Loktanella; Hn; Halonocio. (B) Diversidad beta (PCoA) basada en la métrica de disimilitud de BrayCurtis. Las distancias a la correlación estadística lineal
indican la similitud de la diversidad microbiana de cada muestra afectada por el origen de esas sales.
abundancias relativas entre 2,3 y 4%. Algunos géneros solo se encontraron obtenidos mediante el uso de cebadores específicos para arqueas y bacterias
en algunas sales; por ejemplo, el género Planococcaceae solo se detectó en fueron comparables. Sin embargo, la abundancia relativa de algunos géneros
la sal Viking, mientras que Comamonadaceae, Dinghuibacter, difirió debido al sesgo de amplificación. Los principales géneros de bacterias
Aminicenantales, Lysobacter, Thermus y los candidatos a clados Sva0485 y arqueas identificados con los cebadores específicos de bacterias para las
(deltaproteobacterias) y GN01 solo estaban presentes en la sal negra. . sales vikingas, de Ibiza y del Atlántico también se muestran en la Figura
complementaria 2.
La proporción de arqueas en la muestra original suele ser menor que la
abundancia de bacterias. Además de los cebadores específicos de arqueas,
se utilizaron cebadores específicos de bacterias para estudiar comunidades DISCUSIÓN
tanto bacterianas como de arqueas. Aunque existe un sesgo al utilizar
cebadores específicos de arqueas para amplificar bacterias y viceversa, los Presentamos aquí una caracterización completa de las comunidades
resultados mostraron que los perfiles bacterianos bacterianas y arqueales de seis sales de mesa mediante ARNr 16S.
FIGURA 4 | Composición principal de arqueas (A) y composición bacteriana (B) de cada muestra de sal de mesa según los análisis metagenómicos del gen 16S rRNA con
cebadores específicos de arqueas. Sólo se muestran valores superiores al 1% para explicar la biodiversidad de las muestras.
análisis de secuenciación de genes y culturómica. El análisis de secuenciación el control negativo mostró que Sulfitobacter sp., Enterococcus sp.,
de próxima generación reveló que las tres sales marinas eran ricas en Sediminicola sp., Bacillus sp. y Flavobacterium sp. fueron los taxones más
arqueas, mientras que la sal rosa del Himalaya, la sal negra y la sal vikinga frecuentes. Estas bacterias han sido reportadas previamente como
eran ricas en bacterias. Se evidenció que nuestra colección de muestras se contaminantes en kits de extracción de ADN y reactivos de secuenciación
podía dividir en dos grupos: uno conformado por sales provenientes de (Glassing et al., 2016; Stinson et al., 2019). Otros trabajos también han
ambientes marinos donde destacó la principal presencia de arqueas y un encontrado Flavobacterium sp. y Bacillus sp. en cultivos puros de Salmonella
grupo conformado por sales no marinas con altas abundancias relativas de bongori está relacionado con la contaminación de los reactivos (Salter et al.,
bacterias. 2014). En el caso del género Sulfitobacter, parece probable que, cuando la
La extracción total de ADN para el gen 16S rRNA que llevamos a cabo muestra control fue procesada junto con las muestras de sal, el material de
dio como resultado cantidades muy bajas de ADN incluso después de varios la muestra contaminara el control negativo, de manera similar a lo observado
pasos de enriquecimiento. Por lo tanto, extrajimos el ADN del MilliQ H2O previamente (Edmonds y Williams, 2017); por lo tanto, este género tiene una
estéril sin sal como control negativo, que se secuenció junto con otras abundancia similar a la muestra de sal rosa del Himalaya. En el caso del
muestras, para analizar el kit en busca de posible contaminación microbiana género Bacillus, como este género no sólo fue detectado mediante
e identificar posibles contaminaciones de fondo de las muestras de sal. Los metagenómica del gen 16S rRNA sino que también fue cultivado a partir de
resultados para todas las muestras de sal, esto
sugiere que este género está presente en las sales de mesa. Se puede plantear En la muestra de sal de Ibiza, el género Natronomonas fue el taxón más
la hipótesis de que su presencia en el control negativo puede ser el resultado de frecuente y abundante, seguido de Haloquadratum.
una contaminación cruzada de las muestras de sal. Este último es frecuente en las salinas solares y es extremadamente halófilo.
A nivel de género, se identificaron Acinetobacter, Aquibacillus, Bacillus, Hasta el momento sólo se ha descrito una especie de este género, aislada en
Brevundimonas, Fictibacillus, Gracilibacillus, Halobacillus, Micrococcus, España y Australia (Burns et al., 2007).
Oceanobacillus, Salibacterium, Salinibacter, Terribacillus y Thalassobacillus Además, investigaciones anteriores informaron que Haloquadratum suele crecer
(bacterias) y Haloarcula, Halobacterium y Halorubrum (archaea) con ambos en compañía de algunas bacterias extremadamente halófilas como Salinibacter
cultivos. Métodos dependientes e independientes de la cultura. (Antón et al., 2013), que también identificamos junto con Haloquadratum en
muestras del supermercado y sales de Ibiza. El género Salinibacter ha sido
La secuenciación del microbioma reveló que esas sales de origen marino aislado de estanques cristalizadores salinos en localidades mediterráneas como
compartían un perfil taxonómico bastante similar. Los taxones de arqueas Alicante y las Islas Baleares (Antón et al., 2002), así como en otras zonas
Halorubrum, Halobacterium, Hallobellus, Natronomonas, Haloplanus, Halonotius, extremadamente saladas de Argentina (Viver et al., 2018) e Irán (Makhdoumi).
Halomarina y Haloarcula prevalecieron en estas tres sales. La presencia de Kakhki et al., 2012). Curiosamente, esta bacteria comparte algunas propiedades
Halorubrum sp., Halobacterium sp., Haloarcula sp. y Halonotius sp. se informaron arqueales de la familia Halobacteriaceae que prospera en el mismo hábitat
anteriormente en el perfil taxonómico de la sal marina gruesa de La Baleine, la (Oren, 2013).
sal negra de Palm Island (Estados Unidos) y las sales de calidad alimentaria del
Mar Muerto (Israel) y el Mar Negro (Turquía). En resumen, Halorubrum, Natronomonas, Haloquadratum y Salinibacter parecen
ser marcadores microbianos de las muestras de sal obtenidas de ambientes
(Henriet et al., 2014). Además, anteriormente se informó una alta diversidad de marinos.
géneros de arqueas Halorubrum, Halobacterium, Haloarcula, Halonotius y Las muestras no marinas presentaron un perfil taxonómico dominado por
Natromonas en dos sales marinas coreanas (Gibtan et al., 2017). En esas sales bacterias. La sal del Himalaya no estaba aislada del mar; fue extraído de las
coreanas también se detectó la presencia de otros taxones de arqueas, como estribaciones de la cordillera del Himalaya que alguna vez fueron mares. El
Halarchaeum, Halomicrobium y Salarchaeum. Esto sugiere fuertemente que el género más importante en esta muestra fue Sulfitobacter. Se podría plantear la
origen de la sal juega un papel crucial en el establecimiento de una población hipótesis de que Sulfitobacter aparece en una cantidad tan significativa en esta
microbiana (principalmente arqueas) similar en las sales de mesa. La sal rosa muestra debido a la actividad que muestra este género para oxidar los sulfitos
del Himalaya, la sal negra de Hawai y la sal vikinga mostraron perfiles (Sorokin, 1995), los cuales están presentes en altas concentraciones en la región
taxonómicos más heterogéneos. Las sales no marinas suelen estar enriquecidas del Himalaya (Roy et al., 2020). . Además, este género ha sido aislado
con minerales o sabores adicionales como hierro, sulfato de hidrógeno, carbón previamente de aguas marinas profundas (Song et al., 2019), donde las
activado y vegetales secos. Investigaciones anteriores de Henriet et al. (2014) condiciones de salinidad son similares a las del Himalaya.
también confirmaron que la diversidad de arqueas en la sal rosa del Himalaya
es menor en comparación con la de las sales marinas. Además, el género
Sulfitobacter, que pertenece a la familia Rhodobacteraceae, ha sido aislado En la sal negra destacó el género Flavobacterium con un 18,8% de
previamente de diversos hábitats, como el mar Mediterráneo y lagos hipersalinos, abundancia, valor similar al detectado en la sal marina de supermercado. Otras
y de organismos como estrellas de mar y praderas marinas (Prabagaran et al., bacterias halófilas frecuentes fueron Sulfitobacter, YooniaLoktanella o
2007). Sulfitobacter sp. fue el género más abundante en la sal rosa del Himalaya Rhodobacteraceae no cultivadas. El grupo Roseobacter (YooniaLoktanella) es
(57,5% de la población microbiana). Este género fue detectado previamente en un clado dentro de la familia Rhodobacteraceae que comprende una fracción
varios ecosistemas marinos y considerado como especie quimioheterotrófica significativa de la comunidad bacteriana total en la superficie del océano (Wirth
oxidante de azufre (Yoon, 2019). Aunque los resultados de la secuenciación del y Whitman, 2018).
gen 16S rRNA mostraron que Sulfitobacter sp. en la sal rosa del Himalaya, no
se aislaron bacterias viables de este género mediante métodos basados en Otra muestra del grupo no marino es la sal vikinga, que presenta una alta
cultivos. frecuencia de cloroplastos (más del 66% de su perfil taxonómico) y mitocondrias
(4,7% del total), lo que puede ser consecuencia de su composición real ( contiene
diferentes vegetales). El género Bacillus también estuvo presente en esta
Una posible razón de esto puede estar relacionada con la falta de iones o muestra. Este género contiene ciertas especies tolerantes a la sal (Sharma et
minerales particulares en los medios preparados, lo que podría afectar el al., 2015). Finalmente, tanto la sal vikinga como la sal negra presentaron
crecimiento de algunas especies. frecuencias muy similares para Sulfitobacter o YooniaLoktanella.
Según los resultados de la secuenciación del microbioma, Halorubrum sp.
es la arquea más abundante en la sal del Atlántico, seguida de Halobellus, En teoría, la sal de mesa podría ser portadora de patógenos humanos o
Halolamina y Haloplanus. Todos estos géneros (pertenecientes a la clase cepas probióticas que promueven la salud, aunque ya se ha informado de la
Halobacteria) están presentes en las demás sales que se originaron en sensibilidad de ambas a altas concentraciones de NaCl (Ragul et al., 2017). De
ambientes marinos. Se sabe que las halobacterias participan activamente en hecho, mediante la secuenciación del gen 16S rRNA, algunos microbios
procesos de transferencia de genes y recombinación homóloga, y la población potencialmente patógenos como Enterococcus sp. y Brevundimonas sp. fueron
de taxones de esta clase puede aumentar muy fácilmente en áreas salinas e identificadas en casi todas las muestras, mientras que Pseudomonas sp. y
hipersalinas (Fullmer et al., 2014). Como este grupo taxonómico es predominante Lactobacillussp. sólo se detectaron en algunas sales de mesa. No se aisló
en ambientes acuáticos, no sorprende que detectemos estos taxones dentro de ninguna especie viable de los géneros Enterococcus y Lactobacillus mediante
la sal del Atlántico. métodos basados en cultivo. Sin embargo, varios otros patógenos potenciales
de
En esta investigación se recuperaron diferentes taxones. De ellos, se aislaron insecticidas organofosforados como el forato (Jariyal et al., 2015). La bacteria
Brevundimonas diminuta y Bacillus circulans de la sal rosa del Himalaya y moderadamente halófila Thalassobacillus devorans también es una candidata
de la sal de supermercado, respectivamente. prometedora para la biodegradación del fenol (García et al., 2005).
Anteriormente se informó que eran patógenos potentes que causaban
infecciones en pacientes inmunocomprometidos y con cáncer (Han y En conjunto, nuestros resultados muestran que las sales de mesa
Andrade, 2005; Alebouyeh et al., 2011). albergan un conjunto relativamente diverso de microorganismos halófilos.
Otra conexión interesante, aunque poco explorada, entre el contenido Las sales de origen marino estaban dominadas por linajes de arqueas,
microbiano de la sal de mesa y la salud del consumidor es la presencia de mientras que las sales de las minas de sal o la sal con ingredientes añadidos
taxones halófilos y halotolerantes en el intestino humano, cuyo origen no se estaban dominadas por bacterias. Una fracción importante de los
ha determinado hasta la fecha, hasta donde sabemos. De hecho, Seck et al. microorganismos identificados era cultivable, y el potencial biotecnológico de
han descrito previamente algunos microorganismos halófilos y halotolerantes . algunos de ellos, así como la potencial patogenicidad de otros, sugiere que
(2018) como "microbioma halófilo humano". A nivel de género, incluye la sal de mesa es, más allá de ser una fuente de arqueas halófilas, una
Alkalibacterium sp., Bacillus sp., Chromohalobacter sp., Flavobacterium sp., fuente natural relevante y poco estudiada de diversidad microbiana.
Gracilibacillus sp., Halobacillus sp., Haloferax sp., Halomonas sp., Kocuria
sp., Methanomassiliicoccus sp., Nesterenkonia sp. , Oceanobacillus sp.,
Paenibacillus sp., Paucisalibacillus sp., Planococcus sp., Planomicrobium DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
sp., Pseudomonas sp., Salinisphaera sp., Sciscionella sp., Shewanella sp.,
Sporosarcina sp., Terribacillus sp., Thalassobacillus sp., Vibrio sp. y Los conjuntos de datos presentados en este estudio se pueden encontrar en
Virgibacillus sp. Otra investigación de Oxley et al. (2010) informaron que las repositorios en línea. Los nombres del repositorio o repositorios y los
haloarchaea, además de las arqueas metanogénicas, pueden considerarse números de acceso se pueden encontrar a continuación: https://www.ncbi.nlm.
miembros del microbioma humano, especialmente en la mucosa. De todos nih.gov/bioproject/PRJNA701909.
estos taxones, identificamos en al menos una de las sales de mesa
analizadas los géneros Gracilibacillus sp.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
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Descifrando la diversidad de bacilos tolerantes a la sal de suelos salinos de