ARTÍCULO DE REVISIÓN

© 2023 Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza.

Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).
TIP Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas, 26: 1-16, 2023.
https://doi.org/10.22201/fesz.23958723e.2023.553

Las aflatoxinas, un tóxico que continúa presente en los alimentos y

sus efectos biológicos en los humanos y en los animales

Angélica Espinosa-Plascencia y *María del Carmen Bermúdez-Almada

Laboratorio de Análisis Biológicos, Coordinación de Ciencia de los Alimentos, Centro de
Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Carretera Gustavo Enrique Astiazarán Rosas
# 46, La Victoria, Hermosillo 83304, Sonora, México. E-mail: *cbermudez@ciad.mx

Resumen
Las aflatoxinas (AFs), son contaminantes naturales de los productos agrícolas y de otros alimentos, producidas por los hongos
filamentosos Aspergillus flavus y A. parasiticus. Las condiciones ambientales cálidas y húmedas favorecen su desarrollo y producción.
Las AFs ingresan al organismo por la ingesta de alimentos contaminados o indirectamente por el consumo de productos como leche,
carne y huevos, entre otros, derivados de animales expuestos a una alimentación que contiene AFs. Son estables a temperaturas
superiores a los 100 °C, tienen poca o nula descomposición durante los procesos de pasteurización, tostado y horneado. Poseen un
importante potencial cancerígeno, mutagénico y teratogénico, que afecta a la salud humana y a la animal y son consideradas tóxicas
y letales. Se clasifican como AFB1, AFB2, AFG1 y AFG2. Una vez ingeridas se inicia su metabolismo en el hígado, donde se produce
un metabolito altamente reactivo, la AFB1-exo-8,9 epóxido (AFBO), responsable de la toxicidad aguda o crónica en el organismo,
además de los metabolitos hidroxilados, AFM1 y AFM2, que se eliminan a través de la leche humana y la de los animales. Las AFs
causan principalmente un daño hepático y la aparición de tumores. Este artículo aborda el tema de las AFs desde su composición
química, clasificación, mecanismos de toxicidad, alimentos contaminados y daños a la salud humana y a la animal; destacando la
necesidad de establecer regulaciones homologadas entre los países, para garantizar el cultivo, la importación y la exportación de
los alimentos y los granos libres de AFs, seguros para el consumo humano y animal.
Palabras clave: aflatoxinas, Aspergillus flavus, Aspergillus parasiticus, carcinogénico, mutagénico, teratogénico.

Aflatoxins a toxic that continues to present in food and its biological effects in humans and animals

Abstract
Aflatoxins (AFs) are natural contaminants of agricultural products and other food, produced by the filamentous fungi Aspergillus
flavus and A. parasiticus. Warm and humid environmental conditions favor its development and production. The AFs get inside
the organism throughout the intake of contaminated food or indirectly throughout the consumption of products as milk, meat and
eggs, among others, derived from animals exposed to diets with AFs. They are stable at temperatures above 100°C, with less or
null decomposition during pasteurization, roasting and baking processes. They have an important carcinogenic, mutagenic and
teratogenic potential, having an impact on human and animal health and are consider as toxic and lethal. Aflatoxins are classified
as AFB1, AFB2, AFG1 and AFG2. Once ingested, their metabolism in the liver causes the highly reactive metabolite AFB1-exo-8,
9 epoxide (AFBO), responsible for acute or chronic toxicity inside the organism, and two hydroxylated metabolites AFM1 and
AFM2, which are eliminated throughout human and animal milk. AFs mainly cause liver damage and tumor induction. This article
addresses the matter of AFs from its chemical composition, classification, mechanism of toxicity, contaminated food and damage to
human and animal health, highlighting the need to establish standardized regulations among countries that contribute to guarantee
the cultivation, import and export of food products and grains free of AFs, safe for human and animal consumption.
Key words: aflatoxins, Aspergillus flavus, Aspergillus parasiticus, carcinogenic, mutagenic, teratogenic.

Artículo recibido el 22 de septiembre del 2022.

Artículo aceptado el 19 de mayo del 2023.
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Introducción En general existen cerca de 20 diferentes tipos de AFs, las más

L
as aflatoxinas (AFs) son las micotoxinas de mayor importantes por su potencial cancerígeno, mutágeno y teratógeno
preocupación en la seguridad alimentaria debido son las AFB1, AFB2, AFB2a, AFM1, AFM2, AFM2a, AFQ1, AFP1
a su amplia distribución en los alimentos, en los y AFD, siendo esta última, un derivado del tratamiento de AFB1
piensos y por su elevada toxicidad. Son compuestos con amonio. De todas las aflatoxinas, la AFB1 es la más letal y
naturales producidos por los hongos filamentosos presentes en está clasificada como teratogénica, mutagénica y cancerogénica
los productos agrícolas y en numerosos alimentos, su ingreso (Amde et al., 2020).
al organismo es directo a través de la ingesta de productos
contaminados, alimentos procesados listos para su consumo Otro metabolito muy tóxico de la AFB1 es el aflatoxicol
o indirectamente por alimentos de origen animal (leche, carne (AFL). Mediante la síntesis natural de la AFB1 se generan
o huevos), derivados de organismos con una alimentación las AFB2, AFG1 y AFG2. Las AFM1, AFM2, AFQ1, AFG2a,
contaminada con aflatoxinas (Benkerroum, 2020; Miklós AFP1, AFQ1, AFB2a y AFL son derivados hidroxilados del
et al., 2020). metabolismo animal o microbiano (Carvajal, 2013). Las
aflatoxinas AFM1 y AFM2 pueden ser eliminadas en la leche
Desde su descubrimiento, las AFs se han asociado con diversas de los animales que recibieron alimentos contaminados con
enfermedades, los principales vehículos de estas toxinas son los AFB1 (Dai et al., 2022).
granos y cereales, entre otros alimentos. Los granos almacenados
pueden contaminarse con los hongos productores de AFs, que Estructuralmente las AFs están formadas por una cumarina ligada
se diseminan como un mecanismo de protección para inhibir a una unidad bifurano más un anillo de pentanona (AFs B) con
el crecimiento de otros hongos (Amde, Temsgen & Dechassa, cinco átomos de carbono o lactona con seis carbonos (AFs G),
2020; Benkerroum, 2020). además de un anillo dihidrodifurano o tetrahidrodifurano. En el
grupo de las difuranocumarinas ciclopentanonas se encuentran
Debido al alto riesgo que representan en los alimentos para la las aflatoxinas AFB1, AFB2, AFB2a, AFM1, AFM2, AFM2a, AFQ1,
población y para los animales por su gran variedad de efectos AFP1 y AFL. En el grupo de las lactonas difuranocumarinas
tóxicos (teratogénicos, mutagénicos y cancerogénicos) además se incluye a las AFG1, AFG2 y AFG2a (Toso, Toribio, Diesser,
de una extrema resistencia al calor, es importante su vigilancia. Borrello & Ardoino, 2018). La estructura química de las
Este artículo aborda el tema de las AFs desde su composición principales AFs se presenta en la Tabla I.
química, clasificación, mecanismo de acción, alimentos
contaminados y los riesgos a la salud humana y a la animal, Las AFs como sustancias puras se caracterizan por ser cristalinas,
con hincapié, como se mencionó en líneas anteriores, de la de color blanco o amarillo pálido, inodoras, sólidas y solubles
necesidad de implementar regulaciones homologadas entre en solventes orgánicos como cloroformo, metanol, acetonitrilo
los países, así como programas permanentes de monitoreo y acetona. Son muy estables a temperaturas que superan los
para su control, que garanticen el cultivo, la importación y la 100 °C, con poca o nula descomposición cuando se someten a
exportación de alimentos y granos libres de estos compuestos. procesos de pasteurización, tostado y horneado. La existencia
del anillo lactona en su estructura química hace que las AFs
Clasificación y características de las aflatoxinas sean más susceptibles a la hidrólisis por la acción de los álcalis,
Las aflatoxinas se clasifican dentro del grupo de las micotoxinas. y otras fracciones de la molécula, que se obtienen después de
Son metabolitos secundarios tóxicos de bajo peso molecular la acidificación de los productos hidrolizados (Khaneghah, Es,
sintetizados principalmente por los hongos Aspergillus flavus Raeisi & Fakhri, 2018).
y A. parisiticus abundantes en climas cálidos y húmedos que
colonizan a los cultivos en el campo o después de la cosecha; El proceso de formación de las AFs no es continuo, se requiere la
además se ha encontrado que ciertas especies de Penicillium presencia del hongo productor y de las condiciones ambientales
también producen AFs. Existen cuatro tipos de AFs principales que favorezcan su producción. Sin embargo, no existe una
que son: AFB1, AFB2, AFG1 y AFG2. Se les ha denominado como relación directa entre la presencia del hongo y la concentración
B1 (AFB1), B2 (AFB2), G1 (AFG1) y G2 (AFG2), con base en su de la toxina; es decir, el hongo que produce las AFs puede ya
fluorescencia cuando se iluminan con luz ultravioleta, así como no estar presente y el alimento contener una concentración
por la movilidad que presentan al analizarlas con cromoplacas considerable de ellas. Entre los factores que influyen para que
de sílica fina (Mollay, Kimanya, Kassim & Stoltzfus, 2022). El ocurra la multiplicación del hongo y la producción de las AFs
hongo Aspergillus parasiticus produce los cuatro tipos de AFs, son: la composición química del sustrato, la cantidad de agua y
a diferencia de A. flavus que está limitado a la generación de las condiciones ambientales como la temperatura, la humedad,
AFB1 y AFB2. Estos hongos son ubicuos, y saprófitos porque la concentración de CO2 y el oxígeno, también los daños
se alimentan de materia orgánica en descomposición en casi mecánicos en los granos, el uso de plaguicidas y de fungicidas,
todos los sustratos (Amde et al., 2020; Dai et al., 2022). el tipo de planta, la presencia de insectos y el número de esporas.
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Tabla I. Estructura química de las principales aflatoxinas

Aflatoxina Fórmula química Masa molecular Estructura química

AFB1 C17H12O6 312.27

AFB2 C17H14O6 314.29

AFG1 C17H12O7 328.27

AFG2 C17H14O7 330.29

AFM1 C17H12O 328

Aflatoxicol C17H12O6 314

(Modificada de Amde et al., 2020).

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Además, la contaminación con AFs dependerá del tiempo de la de hifas pigmentadas que resisten condiciones ambientales
cosecha, la forma de secar los granos y de su almacenamiento desfavorables y tienen la capacidad de permanecer latentes
(Khaneghah et al., 2018). por largos períodos de tiempo. La variación fenotípica de los
esclerocios establece los morfotipos “S” y “L”. Las cepas “S”
Características del género Aspergillus producen esclerocios menores a 400 μm de diámetro y altas
El género Aspergillus se divide en seis subgéneros: Circumdati, concentraciones de AFs, mientras que las cepas “L” generan
Nidulantes, Aspergillus, Fumigati, Polypaecili y Cremei, escasos esclerocios, mayores de 400 μm de diámetro y una
dependiendo del análisis filogenético, las características menor concentración de AFs (Pérez & Sánchez, 2020).
fenotípicas y fisiológicas. Cada subgénero se divide en varias
secciones de especies estrechamente relacionadas. La sección Las principales cepas fúngicas productoras de la AFB1
Flavi del subgénero Circumdati agrupa especies productoras pertenecen a la sección de Aspergillus Flavi, filogenéticamente
de AFs, ácido 3-nitropropiónico, ácido tenuazónico y ácido compuesta por 33 especies. Muchas otras especies del género
ciclopiazónico. Entre las principales especies productoras de Aspergillus son capaces de producir AFs tipos B y G, como
AFs y ácido ciclopiazónico en los alimentos destaca Aspergillus A. cerealis, A. aflatoxiformans, A. arachidicola, A. austwickii,
flavus (Frisvad et al., 2019). A. luteovirescens, A. minisclerotigenes, A. mottae, A. nomius,
A. novoparasiticus, A. parasiticus, A. pseudocaelatus,
La mayoría de las especies de Aspergillus de la sección Flavi A. pseudonomius, A. sergii y A. transmontanensis. Otros
producen esclerocios. Estas estructuras son agregados compactos Aspergillus capaces de producir AFs son las especies del sub-

Tabla II. Hongos del género Aspergillus productores de aflatoxinas presentes en algunos alimentos.

Tipo de toxina Granos y alimentos

Sección Especie
producida contaminados
A. flavus B1, B2, G1 Diversos cereales y frutos secos
A. novoparasiticus B1, B2, G1 Maíz
A. mottae B1, B2, G1, G2 Cereales
A. parasiticus B1, B2, G1, G2 Cacahuate y maíz
A. nomius B1, B2, G1, G2 Trigo y otros sustratos
A. sergii B1, B2, G1, G2 Cereales y semillas oleaginosas
A. pseudotamarii B1, B2 Cereales
A. pseudocaelatus B1, B2, G1, G2 Maíz
A. transmontanensis B1, B2, G1, G2 Cereales
Sección Flavi A. luteovirescens (formalmente
B1, B2, G1, G2 Cereales
bombycis)
A. parvisclerotigenus) B1, B2, G1, G2 Cacahuates
A. minisclerotigenes B1, B2, G1, G2 Cacahuates
A. arachidicola B2, G1, G2 Maíz
A. austwickii B1, B2, G1, G2 Cereales
A. aflatoxiformans B1, B2, G1, G2 Cereales
A. pipericola B1, B2, G1, G2 Cereales
A. cerealis B1, B2, G1, G2 Cereales
A. Togoensis B1, B2 Cereales
A. astellatus B1 Cereales y otros sustratos
A. miraensis B1 Cereales
Sección Nidulante
A. olivicola B1 Cereales
A. venezuelensis B1 Cereales
A. rambellii B1 Cereales
Sección Ochraceorosei
A. ochraceoroseus B1 Cereales
(Tomado de Jallow et al., 2021).
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género Nidulantes (A. astellatus, A. olivicola y A. venezuelensis) Aspergillus parasiticus se encuentra frecuentemente en
(Valencia-Quintana et al., 2020). La Tabla II muestra algunos áreas tropicales y subtropicales, a diferencia de A. flavus que
ejemplos de AFs producidas por distintas especies de Aspergillus predomina en los cultivos de climas templados. A Aspergillus
en diversos alimentos y sustratos. parasiticus se le puede encontrar en los suelos, provocando daño
a los frutos como el cacahuate y es poco frecuente encontrarlo
Entre las características macro y microscópicas del género en la parte aérea de las plantas. A. parasiticus produce conidios
Aspergillus (Figura 1) utilizadas en la clasificación de las rugosos o espinosos, de uniformidad esferoidal y relativamente
especies, se incluyen el diámetro, la coloración del anverso y pesados. Esta especie tiene la capacidad de producir ambas
el reverso de las colonias, la presencia de esclerocios, las gotas AFs (B y G), pero no produce ácido ciclopiazólico (Vaamonde,
de exudado y el pigmento difusivo, la textura de las colonias, Degrossi, Comerio & Fernández, 1995; Pitt, 1993).
la disposición de las fiálides sobre la vesícula, las medidas de
los estipes, las vesículas y las fiálides, el color de los conidios, Las plantas de maíz o cacahuate estresadas por la sequía,
de las células de Hülle y de las ascosporas (Arrúa et al., 2012). nutrientes o la temperatura, son más susceptibles a ser
Las colonias de A. parasiticus y A. flavus presentan un micelio colonizadas por A. flavus o A. parasiticus. Los cambios
abundante, denso y de apariencia algodonosa, sus colonias son repentinos en los patrones de lluvia y de sequía combinados
planas y aterciopeladas, de color verde con centros lanudos con una alta humedad, temperatura y concentración de CO2,
formando una masa de esporas en la superficie de cada colonia incrementan directamente la expresión de los genes reguladores
(Nikoli´c et al., 2021). A. flavus tienen un aspecto granular y (aflR) y estructurales (aflD) involucrados en la biosíntesis de
una coloración inicial amarilla que al madurar se oscurece. La las AFs (Valencia-Quintana et al., 2020).
coloración de las colonias del género Aspergillus pueden ir de
blanco a amarillo, marrón, verde o negro, dependiendo de la Mecanismos de toxicidad de las aflatoxinas
especie que se trate (Meneely et al., 2022). Las AFs están claramente definidas como agentes genotóxicos
cuyo modo de acción inicia a nivel del DNA (Ácido
Con relación a su hábitat, los hongos Aspergillus están Desoxirribonucleico, por sus siglas en inglés). El órgano diana
ampliamente distribuidos en todo el mundo, ocupan los para el metabolismo de las AFs es el hígado, donde comienza
primeros lugares como hongos contaminantes del ambiente, su mecanismo de acción. Después de la ingesta de alimentos
son frecuentemente aislados del aire, la tierra, las plantas, la contaminados con AFB1, esta es metabolizada por las enzimas del
materia orgánica en descomposición y como contaminantes de citocromo-P450 y genera metabolitos intermediarios genotóxicos
los alimentos, principalmente de los que contienen carbohidratos reactivos como el AFB1-8,9-epóxido (AFBO), o metabolitos
y fibra. Presentan facultades adaptativas que facilitan su hidroxilados (AFQ1 y AFM1) y desmetilados (AFP1), todos ellos
subsistencia, requieren de una humedad relativa ambiental del menos dañinos que la AFB1 (Benkerroum, 2020).
70 al 90 % y un contenido de agua en el sustrato de 15 a 20 %;
además, pueden crecer en un amplio rango de temperatura de 0 a Para ejercer un efecto hepatocancerígeno, el metabolito
45 °C y a una baja concentración de oxígeno (Carreño, Hurtado AFBO que es altamente reactivo se une al DNA de las células
& Navas, 2014). Aspergillus flavus tolera rangos de temperatura hepáticas formando aductos del DNA (8, 9-dihidro-8 (N7guanil)
de 19 a 35 °C, y es de 28 a 30 °C la óptima para su crecimiento 9-hidroxi-AFB1 (AFB1 N7-Gua). Si estos no se reparan antes
y producción de AFs. Puede crecer en sustratos con muy baja de la replicación del DNA, los aductos del DNA interactuarán
actividad de agua, la aw óptima para su desarrollo es de 0.85, con la base de la guanina del DNA y causarán los efectos
en sustratos o tejido del huésped (Meneely et al., 2022). Son mutacionales en el gen supresor de los tumores p53, generando
una parte importante de los ecosistemas en los que crecen, por la hepatocarcinogénesis (Selim, Goitom, Zhang & Zhang,
su desempeño en el reciclaje del carbono y del nitrógeno y al 2013). El metabolito intermediario AFBO es el responsable
descomponer la materia orgánica, transformándola en abono de la genotoxicidad, es una molécula altamente inestable
para el suelo (Bonifaz, 2012). que reacciona con macromoléculas celulares, incluidos los
ácidos nucleicos, las proteínas y los fosfolípidos para inducir
La Figura 2 muestra las características morfológicas de A. flavus. a diversas alteraciones genéticas, metabólicas, de señalización
Las condiciones climáticas y geográficas son determinantes para y de estructura celular (Garner & Wright, 1975; Rushing &
su prevalencia y distribución local. La presencia de esta especie Selim, 2017).
es frecuente en países como India, México, Pakistán, Sudán y
Arabia Saudita. Estudios realizados en Cuba lo reportan como un Aproximadamente la mitad de los tipos de cáncer en humanos
hongo abundante y frecuente en ambientes interiores y exteriores. se deben a la mutación del gen Tp53. Las mutaciones que
Entre sus cepas existe una gran diversidad morfológica y afectan al gen p53, son diversas por su naturaleza y posición,
toxigénica, por lo que la determinación de ambas características por ejemplo, mutaciones como la transversión en el codón 249
es importante para la aplicación correcta de los tratamientos [guanina (G) a timina (T)], que provoca una sustitución de la
para su control o eliminación (Pérez & Sánchez, 2020). arginina (R) a serina (S), es una transversión que se presenta en
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Figura 1: Estructuras morfológicas del género Aspergillus. Conidióforo: Cc = Cabeza conidial, Ee = Estípite, Pe = Célula pie, Mo = Micelio.
Cabeza conidial uniseriada: Co = Conidio o espora; Fe = Fiálide, Va = Vesícula. Cabeza conidial biseriada: Co = Conidio, Fe = Fiálide,
Va = Vesícula, Me = Métula. (Tomada de Rangel-Muñoz et al., 2020).

el 50% de los casos de cáncer hepático (Jackson et al., 2003; alimentos y forrajes, incluidos el maíz, cacahuate y el arroz. El
Martin & Dufour, 2008). segundo hongo importante productor de AFs, es A. parasiticus
relacionado con la contaminación del cacahuate, el maíz, los
La Figura 3 resume los diferentes mecanismos de toxicidad de higos y los pistachos (Valencia-Quintana, 2020).
la AFB1 y cómo las especies reactivas de oxígeno (ROS) y el
metabolito AFBO causan genotoxicidad, inmunotoxicidad e Los hongos productores de AFs colonizan cultivos y alimentos
intoxicación aguda al actuar sobre el DNA genómico, así como almacenados, por lo que se estima que en el mundo afectan
la afectación a las macromoléculas funcionales y a las células anualmente a más del 25 % de los cultivos. Las condiciones
inmunológicas como las inmunoglobulinas y las citocinas ambientales cálidas y húmedas de las regiones tropicales y
(proteínas que controlan el crecimiento y la actividad de las el almacenamiento inadecuado de los granos favorecen su
células del sistema inmunológico y de las células sanguíneas) crecimiento y la producción de AFs (Carreño et al., 2014;
(Benkerroum, 2020). Andrade, Homem, Franc & Caldas, 2013), que son la causa
de grandes pérdidas económicas en la agricultura mundial.
Alimentos de origen vegetal contaminados Se ha estimado que anualmente son afectadas cerca de 16
con aflatoxinas millones de toneladas de maíz, 12 millones de toneladas de
El hongo A. flavus fue reconocido por primera vez en el año arroz, 1.8 millones de toneladas de nueces y 2.3 millones de
1960, al causar la muerte de miles de pavos por aflatoxicosis. toneladas de soya, entre otros cultivos; lo que ha generado
Este acontecimiento generó el monitoreo de las AFs en distintos la implementación de estrategias de control biológico y para
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Figura 2: Estructuras morfológicas de Aspergillus flavus. Cc = cabeza conidial, Ee = estípite, Va = vesícula. Conidióforo. Fe = fiálide,
Co = conidio. Cc = conidio, Fe = fiálide. Mo = micelio, So = septo. Esclerocio = Eo. Esclerocio = Eo. (Tomada de Rangel-Muñoz et al., 2020).

prevenir que se contaminen se utilizan cepas de A. flavus no dietas preparadas con maíz contaminado (Alvarado, Diaz &
productoras de AFs, que compiten con las cepas toxigénicas Ortiz, 2015; SAGARPA, 2017).
(Carreño et al., 2014).
Un estudio realizado por Cabrera-Meraz, Maldonado, Bianchini
Los alimentos considerados más susceptibles de ser & Espinal, (2021) reportó que las AFs presentes en los granos
contaminados por hongos con la consecuente producción de de maíz fueron transferidas a la masa y a las tortillas. Otros
AFs son: las nueces de Brasil, los cacahuates, los pistachos, autores también reportaron que las AFs pueden transferirse
las avellanas, las semillas de algodón, la pulpa seca de coco de los granos a los productos de consumo final (Bullerman &
(copra), las semillas oleaginosas como las de girasol y la Bianchini, 2007). Además, en una investigación realizada en
soya, los aceites vegetales sin refinar, los frutos secos como Veracruz, México, donde se determinaron los niveles de AFs
las almendras, los higos, las pasas y las nueces, las especias en tortillas, se encontraron niveles de contaminación hasta de
como el pimentón, el chile, la pimienta, el café y el cacao, los 22.17 μg.kg-1, lo que indicó que esta toxina es resistente a los
cereales como el sorgo, el maíz, el arroz, el trigo y los derivados procesos térmicos y puede permanecer en los productos de
de estos productos, raíces y tubérculos y otros alimentos, así maíz consumidos por la población (Wall-Martínez et al., 2019).
como los piensos para el ganado (Martínez, Vargas & Gómez,
2013; EFSA, 2020; Mollay et al., 2022). Diaz, Perilla & Rojas, (2001) evaluaron 109 muestras de maíz
y 40 de arroz obtenidas en supermercados, tiendas minoristas y
Maíz y productos derivados centros de acopio, detectando AFs en el 14 de las muestras de
En México, el maíz es un alimento básico en la dieta y se prepara maíz y en 4 de arroz. Doce de las muestras positivas detectadas
principalmente como tortilla, con un consumo per cápita de excedieron el nivel máximo tolerado para AFB1 adoptado en
196.4 kg/año. El 60 % es importado o nacional. La presencia la mayoría de los países (5 ng.kg-1) (Carreño et al., 2014). En
de A. flavus antes de la cosecha es un problema común en las México se ha establecido un límite máximo de 12 ng.g-1 de AFs
regiones productoras de este cereal y es más severo cuando totales en tortillas de maíz (NOM-247-SSA1-2008).
se presentan altas temperaturas y las plantas sufren estrés por
sequía durante el desarrollo del cultivo, lo que favorece la Cereales y Harinas
contaminación con AFs, afectando la calidad del maíz y los Los productos alimenticios complementarios como las harinas
alimentos derivados. Esto puede representar un factor de riesgo que están elaboradas básicamente con arroz, maíz, sorgo y trigo
para la salud de la población y de los animales que reciben son susceptibles a la contaminación por AFs en los países en
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Figura 3. Diferentes mecanismos de toxicidad de la AFB1 y acción de las especies reactivas de oxígeno (ROS) y el metabolito AFBO para
causar genotoxicidad, inmunotoxicidad e intoxicación aguda al actuar sobre el DNA, macromoléculas funcionales y células inmunológicas.
(Tomada de Benkerroum, 2020).

desarrollo. Para mejorar el valor nutricional de estas harinas se (12.6 µg.kg-1). La justificación para esta situación se basó en
mezclan con otros productos como cacahuates y frutos secos un aumento de la temperatura ambiental de 2 a 5 °C en Europa,
que también son susceptibles a la contaminación por AFs lo lo que elevó la aparición de A. flavus. En Argelia, se demostró
que puede provocar un aumento de su concentración en estos que este hongo aislado del trigo fue el de mayor prevalencia y
productos alimenticios (Mollay et al., 2022). Se ha estimado que un 72 % de esta especie produjo la AFB1 en concentraciones
cerca del 25 % de los cereales en el mundo están contaminados altas (12.1 a 234.6 µg.kg-1). La AFB1 se encontró en el 56 %
con micotoxinas, incluidas las AFs, convirtiéndose para los del trigo y sus derivados en un promedio de entre 0.13 y
humanos en una de las principales fuentes de exposición a estas 37.42 µg.kg-1 (Valencia-Quintana et al., 2020).
toxinas (Bashiry et al., 2021).
Frutos Secos
Un estudio realizado en Pakistán mostró que las concentraciones Alimentos como: diferentes nueces, especias, cacao, frutos
de AFs en el arroz, el trigo, el maíz, la cebada, el sorgo, los secos y pistachos, entre otros, provenientes de América del
frijoles rojos, los chícharos y la soya, fueron superiores a los Sur y del Medio Oriente a menudo contienen AFs y en los
límites establecidos por la Unión Europea, cuyo valor es de pistachos son frecuentes, al presentar concentraciones de
2 µg.kg-1 para AFB1 en alimentos destinados al consumo directo hasta 54 µg.kg-1, y si se consideran los límites regulatorios
y 5 µg.kg-1 si los alimentos son sometidos a una transformación establecidos en esas regiones entre el 40 y 60 % del producto,
posterior. Los niveles más altos de contaminación se encontraron sería rechazado. Los países importadores, especialmente de
en el trigo (15.5 µg.kg-1), el maíz (13.0 µg.kg-1) y la cebada la Unión Europea, tienen límites reglamentarios más estrictos
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que los países exportadores. Esto genera un aumento en el La susceptibilidad de las aves a padecer aflatoxicosis ha
precio de los productos en los países importadores y una mayor ocurrido en las gallinas reproductoras, los pollos de engorda,
exposición a las AFs en los países exportadores (Valencia- las codornices, los patos y los pavos, a los que se les administró
Quintana et al., 2020). alimento contaminado con AFs producidas por A. parasiticus
en concentraciones de 3,000, 2,000, 1,500, 1,100 y 500 µg de
Otro de los frutos secos de mayor comercialización en el mundo AFB1.kg-1 respectivamente, por lo que la susceptibilidad de
son los higos secos, que se obtienen por la deshidratación de las aves a la AFB1 varió, debido a que tienen una capacidad
los frutos de la higuera (Ficus carica L.). Su elaboración es la distinta de convertir la AFB1 en el metabolito intermedio AFB1-
tradicional y frecuentemente se contaminan con hongos durante 8,9-epóxido, mediante la producción de enzimas del citocromo
su manejo, cosecha y almacenamiento. La deshidratación de P450. No se ha definido claramente, si el mismo mecanismo
los higos termina con el secado al sol de los frutos senescentes que explica la sensibilidad que presentan las distintas especies
durante tres a cinco días, hasta alcanzar la humedad menor de aves a la AFB1, se relaciona con los efectos nocivos de la
de 26 %. Posteriormente, son almacenados por meses hasta AFB1 producidos por una cepa específica del hongo, incluso en
su comercialización. Las características fisicoquímicas de los concentraciones bajas, o si otros mecanismos están involucrados
higos secos favorecen el desarrollo de distintos géneros de (Mohamed et al., 2019).
hongos como Cladosporium, Acremoniun, Fusarium, Mucor,
Penicillium y Aspergillus. La presencia de estos en los higos En las gallinas ponedoras de 2 a 40 semanas de edad y alimentadas
secos es común y pueden contener distintas micotoxinas, entre con una dieta que contenía 2,500 µg de la AFB1.kg-1 producida
las más frecuentes están: AFB1, AFB2, AFG1 y AFG2 (Galván por A. parasiticus, se encontraron concentraciones de AFB1 en
et al., 2022). los huevos de 1.4 µg.kg-1 y diferencias en el color de la yema,
así como niveles de AFB1 en la carne de 18.0 µg.kg-1. Además,
Como medida regulatoria de las AFs en los higos secos se ha la adición de 500 µg de AFB1 por kg de alimento, producida
establecido un límite máximo de tolerancia de 6 μg.kg-1 de por el mismo hongo, administrada a las gallinas de 15 a 67
AFB 1 y 10 μg.kg-1 para la suma de AFB1, AFB2, AFG1 y AFG2. semanas de edad, dio lugar a una acumulación de 3.5 µg de la
El gran impacto en la salud pública por la contaminación con AFB1.kg-1en el huevo. En un estudio donde se alimentaron a las
ellas en higos secos fue respaldado con 138 notificaciones en codornices con una dieta que contenía 1,500 µg de AFB1.kg-1
el Sistema de Alerta Rápida para Alimentos y Piensos (RASFF, producidas también por el mismo hongo hubo una disminución
2022), reportándose que la mayoría de los higos contaminados en el grosor de la cáscara del huevo (Mohamed et al., 2019).
procedían de Turquía (Galván et al., 2022).
En los cerdos, las AFs son frecuentes en las dietas preparadas en
Alimentos de origen animal contaminados con las plantas de producción de alimentos, con efectos perjudiciales
aflatoxinas para su rendimiento, el crecimiento y la salud de los animales.
La exposición a las AFs representa un problema de salud Además de los efectos nocivos en el sistema inmunológico y
pública, ya que del 20-50 % de todos los tipos de cáncer se en la digestibilidad de los aminoácidos, alteran la conversión
han relacionados con los factores dietéticos. También las AFs del alimento y disminuye el aumento de peso en los animales,
perjudican a la salud animal y provocan una disminución en lo que provoca pérdidas económicas cuantiosas en la industria
su reproducción, al afectar la rentabilidad de las industrias porcina. Los metaanálisis realizados demuestran la influencia
productoras de alimentos, como la porcina y la avícola (Álvarez- que tienen las AFs contenidas en las dietas porcinas, al mostrar
Días et al., 2022). reducciones dosis-dependiente en la ingesta (Jong et al., 2022).

Los huevos, la carne de las aves y los productos derivados de Las temperaturas para la descomposición de las AFs oscilan
ellas, se consumen como parte de la alimentación diaria de la entre 237 y 306 °C, lo que demuestra que son altamente
población. En la industria avícola la presencia de AFs en las resistentes a los procesos convencionales de cocción, freído,
dietas para aves compromete los parámetros de producción de la horneado y asado. En la nutrición animal se han utilizado
granja, incluida la ingesta del alimento, la conversión alimenticia, secuestrantes de AFs como un método de prevención de la
el aumento de peso, el rendimiento reproductivo de las aves aflatoxicosis. En los reportes publicados se menciona que
con una mayor susceptibilidad a las enfermedades, pérdidas los adsorbentes minerales como la bentonita, zeolita y el
económicas para los productores avícolas y una afectación aluminosilicato contribuyen a contrarrestar parcial o totalmente
a la salud humana. Las aves de corral que reciben alimento los efectos tóxicos de las AFs presentes en las dietas de los
contaminado con AFB1 transfieren esa toxina a los huevos, a animales. Sin embargo, estos adsorbentes minerales tienen
la carne y a otras partes comestibles de los animales, con un la desventaja de unir a las vitaminas, a los minerales y a los
riesgo para los consumidores de estos productos (Nakavuma aminoácidos, que son esenciales para los animales (Guo, Zhao,
et al., 2020; Mohamed et al., 2019). Ma & Ji, 2021).
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Leche Con el fin de proteger a los grupos de una población más

La leche es un producto de un gran impacto económico a nivel vulnerables, es necesario realizar estudios de vigilancia que
mundial y es uno de los principales alimentos que consume la permitan determinar el grado de contaminación con las cuatro
población de todas las edades, por su valor nutritivo al contener AFs en los alimentos destinados a la población en general, pero
proteínas de alta calidad biológica, además de ser una fuente más específicamente en los alimentos destinados a los lactantes
importante de calcio y de otros elementos nutricionales. Sin y a los niños pequeños (Herrera et al., 2019).
embargo, la presencia de la AFM1 afecta su calidad y la salud
de los consumidores. La concentración de la AFM1 en la leche Legislaciones i n t e r n a c i o n a l e s para l a s
varía según la región geográfica y la estación del año, así como aflatoxinas en los alimentos
los cambios en la temperatura y la humedad ambiental, que Respecto a los límites de tolerancia establecidos para las AFs
impactan significativamente en la contaminación con los hongos se sabe que éstos no están homologados en varios países, las
productores de AFs en los granos y los forrajes con los que se regulaciones existentes no se aplican a los mismos alimentos
alimenta al ganado vacuno (Venâncio et al., 2019; Jallow, Xie, y/o productos alimenticios y algunos de los límites establecidos
Tang, Zhang & Li, 2021). se aplican solo para la AFB1 y/o para las AFs totales (Valencia-
Quintana et al., 2020). Distintos países han establecido límites
En México, se ha estimado que la frecuencia natural de la permitidos de AFs en algunos alimentos basados en el principio
contaminación con AFs ocurre ampliamente en un 99.3 % en las de las concentraciones más bajas posibles, derivado de la
pasturas y en los piensos que se administran a las vacas lecheras, frecuencia en la distribución de los alimentos y en los resultados
lo que se ha asociado con la presencia de la contaminación de de la evaluación del riesgo, además de la capacidad analítica
la leche con la AFM1 en un 39.9 %. Por lo que la presencia de (EFSA, 2020; Dai et al., 2022).
las AFs en la alimentación de las vacas lecheras representa un
riesgo para la salud humana por un efecto de arrastre (Álvarez- La Unión Europea (UE) estableció niveles de AFs en alimentos
Días et al., 2022). Se ha reportado que los animales de ordeña para el consumo humano de 2 a 8 μg.kg-1 para la AFB1 y 4 a
comienzan a excretar la AFM1 en la leche doce horas después 15 μg.kg-1 para la suma de las cuatro AFs en alimentos como
del consumo de los alimentos contaminados con la AFB1 (Jallow el cacahuate, los frutos con cáscara, los frutos secos y los
et al., 2021; Pokharel et al., 2021). subproductos, cereales y subproductos de consumo humano
directo o utilizados como materias primas para la fabricación
El proceso para la formación de la AFM1 inicia en el momento de otros alimentos, al tomar en cuenta que esos procesos
en el que el ganado vacuno ingiere los forrajes o granos puedan reducir la concentración original de AFs (Martínez
contaminados con la AFB1, los animales metabolizan las AFs et al., 2013). También, la UE propuso que el límite de la AFB1
en el hígado y forman el hidroxilado AFM1, que es excretado en los alimentos destinados a los animales no sea superior a 10
parcialmente en la leche. La AFM1 es 10 veces menos tóxica μg.kg-1 (Valencia-Quintana et al., 2020).
que la AFB1; sin embargo, causa citotoxicidad, genotoxicidad y
carcinogenicidad en distintas especies. En las ratas, se comprobó Los niveles permitidos de la AFB1 en los alimentos elaborados
que la AFM1 es tan tóxica como la AFB1 y en los patos de un a base de cereales destinados a los niños de corta edad son de
día de nacidos la dosis letal media fue de 0.24 mg.kg-1 con la 0.1 μg.kg-1 (EC, 2006). Para la AFM1 en leche y en las fórmulas
AFB1 y 0.32 mg.kg-1 con la AFM1. La AFM1 está clasificada para lactantes el valor es de 0.05 ng.kg-1 y en preparados
por la Agencia Internacional para la Investigación en Cáncer lácteos de 0.025 ng.kg-1 (Amde et al., 2020). Aun cuando se
(IARC), como carcinógeno del Grupo 2B. También, la AFM1 han fijado niveles máximos del contenido de la AFB1 en los
puede ser excretada en la leche materna y la orina cuando los alimentos infantiles y para los lactantes, no se han implantado
seres humanos consumen alimentos contaminados con AFB1 los niveles máximos para la suma de las cuatro principales
(Pokharel et al., 2021). AFs (B1, B2, G1 y G2). La mayoría de los alimentos para bebés
y niños pequeños son multicereales elaborados con diversos
Al considerar que la leche es el principal alimento de los granos en sus fórmulas, eso puede incrementar la probabilidad
infantes, se tiene un mayor interés en los niveles que contenga de contener AFs (Herrera et al., 2019).
de AFM1, ya que los niños son más susceptibles a los efectos
adversos por su menor peso corporal, una alta tasa metabólica, En Australia, el límite reglamentario es de 15 µg.kg-1 y se
una baja capacidad de desintoxicación, y dé lugar a un desarrollo aplica para la AFB1 en los cacahuetes y los frutos secos; y
incompleto de los órganos y los tejidos vitales. Las AFs pueden en Estados Unidos uno de los primeros países en fijar límites
ocasionar en los infantes inmunosupresión, reducción en el para las AFs en todos los cultivos alimentarios se estableció
crecimiento o daño hepático, de ahí la importancia de mantener un valor de 20 µg.kg-1. En Brasil es de 30 µg.kg-1 y en Japón
un control más estricto de estos contaminantes en la leche para el límite para la AFB1 es de 10 µg.kg-1 (Valencia-Quintana
ellos (Pokharel et al., 2021; Herrera et al., 2019). et al., 2020).
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En México, la NOM-188-SSA1-2002 reglamenta como límite El Codex Alimentarius recomienda que la exposición del
máximo permitido de AFs en los cereales destinados para el consumidor a las AFs debe de ser lo más bajo posible,
consumo humano y el animal en 20 μg.kg-1 y en la leche de aplicando buenas prácticas agrícolas (BPA) y de manufactura
0.5 μg.L-1 de AFM1. En las tortillas de maíz el nivel permitido (BPM), que permitirán reducir considerablemente sus niveles
de AFs totales es de 12 ng.kg-1 (NOM-247-SSA1-2008). En en los alimentos (Codex Alimentarius Comisión, 1995). Las
Colombia el contenido máximo de AFs totales en los alimentos discrepancias en los límites permitidos plantean la necesidad de
para el consumo humano es de 10 μg.kg-1 (Martínez et al., 2013). establecer estrategias analíticas sensibles, accesibles y confiables
mediante su validación, a través de los sistemas de revisión
Las AFs no sólo representan una amenaza grave para la salud instalados en las fronteras geográficas (Amde et al., 2020).
humana y la animal, también constituyen pérdidas económicas
que limitan la comercialización de los productos alimenticios y Enfermedades en los humanos asociadas con
los piensos. Las pérdidas económicas por la contaminación con las aflatoxinas
AFs en los cultivos son complicadas de estimar con precisión. Sin En los años 60, a la AFB1 se le consideró un potente carcinógeno
embargo, los costos por la reducción en el rendimiento animal, para algunas especies animales, y fue en 1993 cuando la
el detrimento en el valor del ganado debido a la mortalidad y Agencia Internacional para la Investigación en Cáncer (IARC)
las enfermedades crónicas, las pérdidas de los alimentos y los ratificó que las AFs tienen la capacidad de provocar toxicidad
piensos contaminados, así como los costos relacionados con la aguda o crónica en los animales y en los humanos, causando
inspección y los análisis empleados para el cumplimiento de daño hepático agudo, cirrosis hepática, aparición de tumores
normativas reglamentarias, son de miles de millones de dólares y efectos teratogénicos, de inmunosupresión e interferencia
anuales (Meneely et al., 2022; Eskola et al., 2020). en la absorción de las proteínas. Los estudios epidemiológicos
han demostrado una correlación directa entre la exposición a
Según los datos del Sistema de Alerta Rápida (RASFF) de la la AFB1 y el desarrollo del cáncer hepático en los humanos. La
Unión Europea, las micotoxinas contribuyen en promedio con Figura 4 esquematiza como ocurre la aflatoxicosis y el carcinoma
el 39 % del total de los casos anuales de productos rechazados hepatocelular por el consumo de alimentos contaminados. El
en las fronteras donde se instalan los sistemas de revisión riesgo puede incrementarse hasta 30 veces más si existe la
de los alimentos y los piensos provenientes de África. Las presencia del virus de la hepatitis B (VHB) en los pacientes
implicaciones de estos rechazos afectan la reputación del país (Umesha et al., 2017; Andrade et al., 2013).
y la reducción de sus ingresos por la pérdida de los productos
exportados, los costos de transporte, de logística y de los Las AFs son todavía un tema de investigación en la actualidad
seguros. Entre los años 2005 y 2020, 579 envíos de productos porque su consumo en dosis bajas, medias o altas causa efectos
agrícolas de origen africano no fueron aceptados por la UE tóxicos a corto plazo (efecto agudo), o manifestarse el daño
debido principalmente a la contaminación con AFs en niveles después de meses o años (efecto crónico), y estos últimos son los
que estuvieron por encima de los límites permitidos (4-15 µg.kg-1 más comunes. A las AFs se les relaciona con la patogénesis de
de AFs totales). El cacahuate y los productos derivados de éste la malnutrición proteico-energética y la causa del daño hepático
fueron los más afectados con un 88 %. Países a cuyos productos en los seres humanos (Martínez et al., 2013).
no se les permitió el ingreso fueron: Egipto que registraron 264,
Nigeria 67 y Sudáfrica 54. Los rechazos en la frontera son el El consumo de alimentos contaminados con altas concentraciones
resultado del incumplimiento de las normas de la UE y/o de los de AFs, provoca aflatoxicosis aguda, necrosis hepática,
protocolos analíticos no homologados entre los países africanos hemorragia y edema. Por consiguiente, el efecto crónico por la
y la UE (Adaku, Ejikeme, Chinenye, Oladimeji & Mally, 2022). ingesta de alimentos con bajos niveles de AFs está asociado con
los trastornos en la digestión, una mala absorción y deficiencia
Los productos a los que se les impide la entrada en las fronteras en el metabolismo de los nutrientes, cirrosis y desarrollo
de los países del continente africano es también un incidente del carcinoma hepatocelular (CHC). También los estudios
común. A pesar de la homologación en los límites permitidos epidemiológicos establecen una asociación entre la exposición
para las AFs en los alimentos y los piensos en la Comunidad a las AFs y el desarrollo del CHC en las poblaciones con bajos
de África Oriental, se han generado conflictos comerciales o medianos ingresos, principalmente de África y Asia (Meneely
entre los países de esa región debido a las concentraciones et al., 2022).
extremadamente altas de las mismas en los cultivos básicos.
La más reciente prohibición fue impuesta por Kenia a las El Centro para el Control y la Prevención de Enfermedades
importaciones de maíz procedente de Uganda y Tanzania como (CDC) de los Estados Unidos señaló que más de cuatro millones
consecuencia de la contaminación por arriba de los límites de de personas en el mundo, en específico de los países en desarrollo,
seguridad de la Comunidad de África Oriental, provocando pueden estar crónicamente expuestas a las AFs por la reducida
serias pérdidas económicas (Adaku et al., 2022). diversificación de los alimentos que consumen (Cabrera-Meraz
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Figura 4. Esquema que muestra el proceso para la formación de metabolitos de aflatoxinas desde que la planta es infectada por el hongo,
la biotransformación de la AFB1 al metabolito reactivo y las alteraciones agudas y graves que causan en los organismos (Tomada de
Umesha et al., 2017).

et al., 2021). La AFB1 es vista como el carcinógeno hepático además de la sinergia entre éstas y otros factores de riesgo. Aun
natural más potente, un promotor de la inflamación que actúa cuando estas se han relacionado con otros efectos adversos para
como un supresor del crecimiento. Se le ha asociado con el 25 % la salud humana y la animal, como el retraso en el crecimiento
de los casos de cáncer en el hígado a nivel mundial (172,000 y la inmunotoxicidad, el desarrollo del cáncer sigue siendo la
casos/año). Además, hay una preocupación por la relación entre base para continuar regulándolas en todo el mundo. Las mezclas
la exposición a la AFB1 y el retraso en el crecimiento infantil, de AFs que se encuentran de forma natural están clasificadas
que puede conducir a una variedad de condiciones de salud por la Agencia Internacional de Investigaciones en Cáncer
adversas (Valencia-Quintana et al., 2020). como un carcinógeno humano del Grupo 1 (Turna, Havelaar,
Adesogan & Wu, 2022).
Investigaciones realizadas en los años 60 y 80 identificaron a
los alimentos más comunes contaminados con AFs, el grado de Las AFs también causan otras enfermedades agudas y crónicas,
concentración y a la frecuencia del consumo con la aparición del la mayoría son graves, su carcinogenicidad se asocia con el
CHC. En 1982 un estudio llevado a cabo en Filipinas demostró hígado, por ser el órgano donde se metabolizan por primera
que la ingesta de AFs y el consumo de alcohol son un riesgo vez y se liberan como metabolitos intermedios reactivos;
para el desarrollo del CHC. En los años 90 se realizaron los causan el mismo problema en otros órganos como el riñón, el
primeros estudios con biomarcadores en las poblaciones con páncreas, la vejiga, los huesos y el sistema nervioso central,
alta incidencia del CHC, confirmando la asociación entre la entre otros. También, se presentan problemas de salud agudos
manifestación del CHC con una alta exposición a las AFs, y crónicos tanto en los humanos como en los animales, como
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la desnutrición, el retraso en la madurez física y mental, así geográfica homóloga que incluya los límites máximos de
como en la reproducción y en las enfermedades del sistema consumo permitidos.
nervioso, pero sus mecanismos de acción en estos casos no
están completamente claros (Benkerroum, 2020). En México, existen normas que establecen una cantidad
determinada de AFs en algunos alimentos, pero se requiere
En Latinoamérica, existen escasos estudios realizados en Cuba, reforzarlas con resoluciones obligatorias que especifiquen los
México, Brasil y Colombia dirigidos a la exploración con los límites de consumo máximos en un mayor grupo de ellos, al
biomarcadores, para evaluar la incidencia del CHC y su relación considerar la frecuencia de ingesta y el riesgo que representan
con las AFs en los alimentos. Algunos estudios se han enfocado para la población. Además, de priorizar el análisis a los alimentos
en identificar la presencia del complejo AFB1-albúmina, y destinados a la población infantil por su mayor vulnerabilidad.
sugieren la validez de utilizar su medición como un marcador
que confirme la exposición a AFs (Carreño et al., 2014). Las medidas preventivas que se tomen para evitar el crecimiento
de los hongos productores de AFs en los cultivos, así como el
Kimanya et al. (2021) estimaron que, en Tanzania, el riesgo para desarrollo de métodos analíticos confiables que permitan la
la población de padecer cáncer de hígado por las AFs puede ser de determinación de estas toxinas y la implementación de programas
2.95 por cada 100,000 habitantes. Diversas investigaciones han para monitorearlas en los alimentos, contribuirán a disminuir el
puesto de manifiesto que la aflatoxicosis aguda causa la muerte riesgo a su exposición y a mantener un mayor control de estos
de los organismos. Se han reportado más de 55 mil millones contaminantes, garantizando alimentos seguros para la salud
de personas en el mundo expuestas a riesgos en la salud por la de los humanos y de los animales.
contaminación con las AFs en los alimentos (Dai et al., 2022).
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