UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS
Programa de Pós-Graduação em Parasitologia
Dissertação
Helmintos de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do
sul do Brasil
Fabiana Fedatto Bernardon
Pelotas, 2013
FABIANA FEDATTO BERNARDON
Helmintos de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil
Dissertação
apresentada
ao
Programa de Pós-Graduação em
Parasitologia
da
Universidade
Federal de Pelotas, como requisito
parcial à obtenção do título de
Mestre em Ciências (área do
conhecimento:
Parasitologia).
Orientadora:Prof.ª Drª Gertrud Müller Antunes
Co-Orientadora: Prof.ª Drª Ana Luisa Schifino Valente
Pelotas, 2013
Banca examinadora:
_______________________________________________
Prof.ª Drª Gertrud Müller Antunes
Orientadora
______________________________________________
Prof.ª Drª Élvia Elena Silveira Vianna
________________________________________________
Prof.ª Drª Patrícia JacquelineThyssen
________________________________________________
Prof.º Dr. Diego Moscarelli Pint
Agradecimentos
Aos meus pais, Edite e Fábio, irmão Régis e ao querido Solano, meus maiores
amores e incentivadores. Dedico a dissertação a vocês.
Àos meus avós Josephina, Gentília e Mário, pessoas que, mesmo não mais
presentes fisicamente, foram sempre exemplos.
As
queridas
orientadora
e
co-orientadora
agradeço
principalmente
pela
compreensão, tempo disponibilizado e oportunidade.
À Carolina pela paciência e ensinamentos sobre ácaros nasais e pesquisa.
À toda equipe do laboratório de Parasitologia de Animais Silvestres, Carol, Mari,
Jéssica, Márcia, Tati, Sâmara, Diego e Guilherme por me aturarem e também por
suas contribuições para o trabalho.
Às minhas colegas do Pós e amigas Márcia, Luiza e Bianca.
À Antonieta sempre muito prestativa.
Ao Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e Centro de Triagem de Animais
Silvestres da UFPel pela doação do material utilizado no estudo, em especial ao Ms.
Biol. Marco Antônio pela dedicação.
À Universidade Federal de Pelotas, ao Programa de Pós-graduação em
Parasitologia e à CAPES que possibilitaram a realização do projeto, meu muito
obrigada!
Resumo
BERNARDON, FABIANA FEDATTO. Helmintos de aves aquáticas (Pelecaniformes:
Ardeidae) do sul do Brasil. 2013. 78f. Dissertação (Mestrado) - Programa de PósGraduação em Parasitologia.Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.
A família Ardeidae é composta por mais de 60 espécies sendo uma das maiores e mais
representativas famílias de aves com características adaptadas às áreas úmidas. O Rio
Grande do Sul caracteriza-se por apresentar ecossistemas que abrigam uma diversidade
ímpar de aves pernaltas onde há o registro de 13 espécies de ardeídeos. Devido a escassez
de informações sobre a diversidade de helmintos em Ardeidae no Rio Grande do Sul,
desenvolveu-se o trabalho com o objetivo de identificar a helmintofauna de nove espécies
de ardeídeos e determinar a os parâmetros de prevalência, abundância e intensidade
médias. Foram examinados 30 aves. Ardea alba, Ardea cocoi, Butorides striata, Bubulcus ibis,
Egretta thula, Ixobrychus involucris, Nycticorax nycticorax, Syrigma sibilatrix e Tigrisoma lineatum,
provenientes de ambiente natural dos municípios de Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande
RS, Brasil. As aves foram necropsiadas para a coleta dos helmintos, preparadas de acordo
com os protocolos utilizados para cada grupo e identificadas. Como resultado obteve-se
espécies de trematódeos, nematóides e acantocéfalos e seus parâmetros parasitológicos
como seguem a seguir: Trematoda: Digenea, Amphimerus interruptus (P=3,3%; AM=0,1
;IM=3,0), Apharyngostrigea ardearum (P=40%; AM=18,6; IM= 46,6), Ascocotyle sp. (P=33,3%;
AM=88,4; IM= 265,3), Clinostomum complanatum (P=30%; AM=1,1; IM=3,8), Episthmium
proximum (P=23,3%; AM=1,0; IM=4,2), Ithyclinostomum dimorphum (P=6,6%; AM=0,1; IM=2,5),
Nephrostomum limai (P=10%; AM= 0,3; IM=3,6), Ribeiroia insignis (P=10%; AM=2,8; IM=28,0)
e Stomylotrema sp. (P=3,3%; AM=0,03; IM=1,0) pertencentes a oito famílias; Nematoda:
Contracaecum microcephalum (P=80%; AM=15,1;IM=18,8),Desportesius invaginatus(P=43,3%;
AM=2,76; IM=6,3), Desmidocercella ardeae (P=16,6%; AM=1,3; IM=8,0), Eustrongylides sp.
(P=13,3%; AM=1,3; IM=10,2) e Baruscapillaria sp. (P=10%; AM=0,5; IM=5,0).
Acanthocephala: Acanthocephalus sp. (Echinorhynchidae) (P=3,33%; AM=0,03; IM=1,0),
Andracantha sp. (P=33,3%; AM=15,2; IM=45,8), Arhythmorhynchus sp. (P=6,66%; AM=0,16;
IM=2,5) e Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) (P=13,3%; AM=1,3; IM=10,2). Tigrisoma
lineatum foi o único ardeídeo negativo para todos os grupos, enquanto que Ixobrychus
involucris quanto à presença de trematódeos e Bubulcus ibis quanto à presença de
acantocéfalos. Os trematódeos, nematóides e acantocéfalos citados anteriormente são pela
primeira vez registrados em ardeídos no Rio Grande do Sul. No Brasil, alguns dos
hospedeiros e respectivos helmintos constituem primeira ocorrência. Foram encontradas
proglotes isoladas de cestóides no intestino delgado e grosso em algumas aves, porém não
foi possível identificá-las.
Palavras-chave: Nematoda; Trematoda; Acanthocephala; garças;
Abstract
BERNARDON, FABIANA FEDATTO. Helminths of waterfowl (Pelecaniformes: Ardeidae)
from southern Brazil. 78f. Dissertation (Master in Science) – Postgraduate Program in
Parasitology. Federal University of Pelotas, Pelotas.
The Ardeidae family is composed of more than 60 species, being one of the largest and most
representative families of birds with characteristics adapted to wetlands. Rio Grande do Sul
is characterized by presenting ecosystems which harbor a unique diversity of waders, where
there is the record of 13 species of Ardeidae. Due to lack of information on the diversity of
helminths in the Ardeidae family in Rio Grande do Sul, the work was developed with the goal
of identifying the helminthfauna of nine species of Ardeidae and determine the parameters of
prevalence, mean abundance and mean intensity. Were examined 30 birds of the Ardeidae
family (Pelecaniformes), Ardea alba , Ardea cocoi, Butorides striata, Bubulcus ibis, Egretta thula,
Ixobrychus involucris, Nycticorax nycticorax , Syrigma sibilatrix e Tigrisoma lineatum from the
natural environment of the cities of Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande, RS, Brazil. The
birds were necropsied to collect helminths, prepared in accordance with the protocols used
for each group and identified. As a result there was obtained species of Trematoda,
Nematoda and Acanthocephala and their parasitological parameters as follow below:
Trematoda: Digenea, Amphimerus interruptus (P=3,3%; AM=0,1; IM= 3,0), Apharyngostrigea
ardearum (P=40%; AM=18,6; IM= 46,6), Ascocotyle sp. (P=33,3%; AM=88,4; IM= 265,3),
Clinostomum complanatum (P=30%; AM=1,1; IM= 3,8), Episthmium proximum (P=23,3%;
AM=1,0; IM=4,2), Ithyclinostomum dimorphum (P=6,6%; AM=0,1; IM=2,5), Nephrostomum limai
(P=10%; AM= 0,3; IM=3,6), Ribeiroia insignis (P=10%; AM=2,8; IM=28,0 ) and Stomylotrema
sp. (P=3,3%; AM=0,03; IM=1,0) belonging to eight families: Nematoda: Contracaecum
microcephalum (P=80%; AM=15,1; IM=18,8), Desportesius invaginatus (P=43,3%; AM=2,76;
IM=6,3), Desmidocercella ardeae (P=16,6%; AM=1,3; IM=8,0), Eustrongylides sp. (P=13,3%;
AM=1,3; IM=10,2) and Baruscapillaria sp. (P=10%; AM=0,5; IM=5,0). Acanthocephala:
Acanthocephalus sp. (Echinorhynchidae) (P=3,33%; AM=0,03; IM=1,0), Andracantha sp.
(P=33,3%; AM=15,2; IM=45,8), Arhythmorhynchus sp. (P=6,66%; AM=0,16; IM=2,5) and
Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) (P=13,3%; AM=1,3; IM=10,2). Tigrisoma lineatum was the
only negative for all groups Ixobrychus involucris was negative for the presence of
Trematoda and Bubulcus ibis negative for acanthocephalans. The Trematoda, Nematoda and
Acanthocephala mentioned above are for the first time recorded in the Ardeidae family in Rio
Grande do Sul in Brazil, some of the hosts and their helminth characterizes first occurrence.
We have found insulated proglottids of cestodes in small and large intestine in some birds,
but could not identify them.
Keywords: Nematode; Trematoda; Acanthocephala; herons;
Lista de Figuras
Figura 1
Ardea alba
Linnaeus, 1758.............................................................17
Figura 2
Ardea cocoi
Figura 3
Bubulcus ibis
Figura 4
Butorides striata
Figura 5
Egretta thula
Figura 6
Ixobrychus involucris
(Vieillot, 1823).................................................20
Figura 7
Nycticorax nycticorax
(Linnaeus, 1758).............................................21
Figura 8
Syrigma sibilatrix
Figura 9
Tigrisoma lineatum
Linnaeus, 1766............................................................17
(Linnaeus, 1758)........................................................18
(Linnaeus, 1758)....................................................19
(Molina, 1782)............................................................19
(Temminck, 1824).................................................21
(Boddaert, 1783)................................................22
Lista de Figuras Artigo 1
Figura 1
Contracaecum microcephalum .........................................................38
Figura 2
Desportesius invaginatus ................................................................39
Figura 3
Desmidocercella ardeae ...................................................................40
Figura 4
Baruscapillaria sp. .............................................................................41
Figura 5
Eustrongylides sp. .............................................................................43
Lista de Figuras Artigo 2
Figura 1
Amphimerus interruptus....................................................................54
Figura 2
Apharyngostrigea ardearum............................................................56
Figura 3
Ascocotyle sp. ..................................................................................58
Figura 4
Clinostomum complanatum................................................................59
Figura 5
Ithyoclinostomum dimorphum..........................................................60
Figura 6
Episthmium proximum.........................................................................61
Figura 7
Nephrostomum limai..............................................................................62
Figura 8
Ribeiroia insignis ................................................................................63
Figura 9
Stomylotrema sp. ........................................................................64
Lista de Figuras Artigo 3
Figura 1
Acanthocephalus sp. ........................................................................77
Figura 2
Andracantha sp. ................................................................................77
Figura 3
Arhythmorhynchus sp. .......................................................................78
Figura 4
Polymorphus sp. ...............................................................................78
Lista de Tabelas
Tabela 1 – Trematódeos de ardeídeos no Brasil....................................................23
Tabela 2 – Nematóides de ardeídeos no Brasil......................................................27
Tabela 3 – Acantocéfalos de ardeídeos no Brasil segundo Travassos, 1926.......29
Lista de Tabelas Artigo 1
Tabela 1 – Prevalência, abundância média e intensidade média dos nematóides de
aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil ...................................44
Lista de Tabelas Artigo 2
Tabela 1 – Parâmetros parasitológicos dos trematódeos parasitos de ardeídeos do
sul do Brasil................................................................................................................65
Lista de Tabelas Artigo 3
Tabela 1 – Parâmetros parasitológicos de Acanthocephala em Ardeidae do sul do
Brasil..........................................................................................................................76
Sumário
1 Introdução ........................................................................................................14
1.1 Revisão bibliográfica......................................................................................23
2 Objetivo............................................................................................................30
3 Referências bibliográficas ...............................................................................31
Artigo 1 - Nematóides de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do
Brasil
Introdução ...........................................................................................................36
Material e métodos..............................................................................................36
Resultados e discussão.......................................................................................37
Agradecimentos...................................................................................................45
Referências bibliográficas ...................................................................................45
Conclusões...........................................................................................................47
Artigo 2 – Trematódeos em Ardeidae (Aves:Pelecaniformes) do sul do Brasil
Introdução ............................................................................................................51
Material e métodos...............................................................................................52
Resultados............................................................................................................53
Discussão.............................................................................................................66
Agradecimentos....................................................................................................67
Referências bibliográficas ....................................................................................67
Conclusões...........................................................................................................70
Artigo 3 – Acanthocephala em Ardeidae (Aves: Pelecaniformes) do sul do Brasil
Introdução .......................................................................................................74
Material e métodos..........................................................................................75
Resultados e discussão...................................................................................75
Agradecimentos...............................................................................................79
Referências bibliográficas ...............................................................................79
Conclusões.......................................................................................................81
Anexo 1: Normas para submissão de trabalhos da revista Parasitology Research
..........................................................................................................................82
Anexo 2: Normas para submissão de trabalhos da revista Journal of
Parasitology.......................................................................................................91
15
1. INTRODUÇÃO
A diversidade mundial de aves está estimada em 9.021 espécies, sendo que
na América do Sul que é considerado o continente das aves, são conhecidas 2.645
espécies de aves residentes. Considerando as aves migratórias, este número sobe
para 2.920. O Brasil possui uma das mais ricas avifaunas do mundo com um total
de 1.826 espécies, divididas em aproximadamente 26 ordens, dentre elas está a
ordem Pelecaniformes Sharpe, 1891, na qual encontram-se as famílias Pelecanidae
Rafinesque, 1815, Ardeidae Leach, 1820 e Thereskiornithidae Poche, 1904
(CRBRO, 2011).
À família Ardeidae pertencem mais de 60 espécies, a qual abrange os
vulgarmente conhecidos socós, os savacus, as garças e a maria-faceira. É uma das
maiores e mais representativas famílias de aves com características adaptadas as
áreas úmidas e alagadas (Scherer et al., 2006). No Rio Grande do Sul são
registradas 13 espécies desta família: Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) socó-boiverdadeiro, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829) socó-boi-baio, Ixobrychus exilis (Gmelin,
1789) socoí-vermelho, Ixobrychus involucris (Vieillot, 1823) socoí-amarelo, Nycticorax
nycticorax
(Linnaeus, 1758) savacu, Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758) savacu-de-
coroa, Butorides striata (Linnaeus, 1758) socozinho, Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758)
garça-vaqueira, Ardea cocoi Linnaeus, 1766 garça-moura, Ardea alba Linnaeus, 1758
garça-branca-grande, Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) maria-faceira , Egretta thula
(Molina, 1782) garça-branca-pequena e Egretta caerulea (Linnaeus, 1758) garça-azul
(Bencke et al. 2010).
As aves pertencentes à família Ardeidae podem ser diferenciadas de outras
aquáticas pernaltas pelo fato de, quando em vôo portarem a cabeça junto ao corpo,
dobrando o pescoço longo em forma de “S” (Belton, 2004). Elas possuem
adaptações para águas rasas (Silva, 2011), pois utilizam este tipo de ambiente para
repouso, reprodução e captura de alimento. Nidificam freqüentemente em bandos
mistos, formando densos ninhais, os quais abrigam diversas espécies de aves de
diferentes famílias (Smith, 1995). Estes ninhais são construídos em arbustos
16
situados em zonas úmidas como banhados e manguezais (Sick, 1997; Belton,
2004).
As aves aquáticas normalmente ocupam o topo da cadeia trófica e em sua
dieta encontram-se peixes, anfíbios, répteis, insetos e moluscos (Belton, 2004).
Normalmente os helmintos que as infectam são adquiridos pela ingestão da
presa, que são hospedeiros intermediários de determinados helmintos específicos
ou não às aves. Desse modo, alguns ardeídeos podem atuar como hospedeiros
definitivos para espécies de helmintos com potencial zoonótico como Phagicola
angrense
(Travassos, 1916) Travassos, 1929 (Digenea: Heterophyidae), Philophthalmus
lachrymosus
Braun, 1902 e Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1819) Braun, 1899
(Digenea: Clinostomidae) tendo um importante papel nas infecções como
bioindicadores de parasitoses que poderiam ser transmitidas ao homem a partir do
consumo de determinadas espécies de peixes, moluscos ou mesmo crustáceos que
também podem atuar como hospedeiros intermediários (Chung et al., 1995; Arruda
et al., 2001).
O sul do Rio Grande do Sul caracteriza-se por apresentar ecossistemas
compostos por diversas áreas úmidas, como exemplo a Reserva Ecológica do Taim
e o Parque Nacional da Lagoa do Peixe, locais que abrigam uma diversidade ímpar
de aves pernaltas. A alta diversidade de espécies é explicada pelo dinamismo entre
os períodos de maior e menor quantidade de água, característicos dos banhados e
pela variedade da sua vegetação (Arballo & Cravino, 1999).
Segundo Scherer et al. (2006) além dos ambientes naturais, os ardeídeos
podem nidificar em áreas urbanas frequentando praças, parques, portos e vilas de
pescadores. Outra característica destas aves é o seu deslocamento por grandes
distâncias quando em busca por corpos d’água. Com base na localização e bioma
no qual o sul do Rio Grande do Sul está inserido e conhecendo a diversidade de
habitats proporcionada pela região sul do Estado, destaca-se a importância de
estudos sobre a helmintofauna de indivíduos pertencentes à família Ardeidae,
visando a identificação e quantificação dos helmintos que acometem este grupo.
Poulin (1999) sugere que para cada espécie de uma comunidade de animais
de vida livre, há pelo menos uma espécie de parasito. Os parasitos podem servir
17
como marcadores biológicos dos hábitos alimentares dos hospedeiros, do ambiente
onde esses vivem, e até mesmo de suas rotas de migração (Amato & Amato, 2010).
Além disso, podem regular as populações de hospedeiros, influenciando a estrutura
das
comunidades
onde
vivem
(McLaughlin,
2001),
consequentemente
a
biodiversidade ao interferir em processos como competição, migração e especiação,
fatores que afetam a estabilidade dos ecossistemas (Combes, 1996).
As aves, sobretudo as aquáticas, são parasitadas por muitas espécies de
helmintos (Travassos, 1926; Travassos et al.,1969; Vicente et al.,1995 a,b; Arruda et
al., 2001, 2002; Barros et al., 2002). Além dos helmintos (trematódeos, cestóides,
acantocéfalos e nematóides), as aves também abrigam protistas hemoprotozoários,
artrópodes ectoparasitos e, mais raramente, pentastomídeos e sanguessugas que
na maioria das vezes, não são vistos e muito menos considerados em estudos sobre
biodiversidade (Amato & Amato, 2010).
Desta maneira, alguns helmintos podem ser vantagiosos para obter
informações relevantes sobre a história dos seus hospedeiros em função de sua
praticidade, baixo custo e ainda por refletir características da população hospedeira
como um todo, e não o comportamento de um indivíduo em especial (Moser, 1991).
1.1 Características dos hospedeiros ardeídeos
Ardea alba
(Fig.1), garça-branca-grande, possui o corpo totalmente branco e
bico amarelo, pernas e pés pretos (Belton, 1994). É observada geralmente solitária
ou em pequenos grupos, porém diante de uma situação favorável para alimentar-se,
podem formar grandes agrupamentos que podem chegar a centenas de indivíduos.
Alimenta-se de peixes, insetos e larvas aquáticas, crustáceos,moluscos, anfíbios,
cobras e preás, permanecendo imóvel por longos períodos em águas rasas. Nidifica
em colônias ou de forma solitária em árvores da floresta ribeirinha, como arbustos,
ou vegetação emergente em lagoas e banhados (Arballo & Cravino, 1999). É ativa
durante o dia e no horário de crepúsculo (Sick, 1997).Pode alcançar grandes
distâncias, voando em pequenos bandos ou numerosas colônias (Belton 1994).
18
Figura 1- Ardea alba Linnaeus, 1758
Fonte: www.antpitta.com (Nick Athanas)
Ardea cocoi
(Fig.2), garça-moura é o maior ardeídeo do Rio Grande do Sul,
coloração do corpo cinza com o ventre e peito pretos (Belton, 1994). Habita
banhados, margens de diversos corpos e cursos d´água, arrozais, ou ainda praias.
Frequenta tanto a vegetação emergente, como os espaços livres assim como
pradarias inundáveis, nas bordas. Se alimenta principalmente de peixes, anfíbios e
insetos aquáticos, nidifica geralmente em colônias, coloca o ninho em árvores de
florestas ribeirinhas ou entre a vegetação emergente ou banhado (Arballo & Cravino,
1999).
Figura 2- Ardea cocoi Linnaeus, 1766
Fonte: www.ibc.lynxeds.com (Mikko Pyhälä)
19
O primeiro registro de Bubulcus ibis (Fig.3), garça-vaqueira, no Rio Grande do
Sul foi feito em Camaquã, em 1973, próximo a Lagoa dos Patos, a partir daí a garçavaqueira se dispersou (Belton, 1994), sua coloração é predominantemente branca,
sendo o bico, a íris e tarsos amarelos, na época de reprodução apresenta o peito e o
dorso cor de ferrugem (Menezes, et al. 2004). É gregária, tanto na água, bordos de
banhados, rochas úmidas e arrozais, alimenta-se principalmente de insetos e
também outros artrópodes, moluscos, pequenos peixes, anfíbios, répteis, pequenas
aves e roedores. Nidifica formando colônias com outros ardeídeos e aves de outras
famílias. Assenta o ninho em árvores e arbustos ribeirinhos e também em áreas de
vegetação emergente ou arbustiva em banhados (Arballo & Cravino, 1999).
Figura 3 - Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758)
Fonte: www.enfo.agt.bme.hu
Butorides striata
(Fig.4), popularmente conhecida como socozinho, possui
coloração do ventre e boné preto-esverdeado, ventre cinza e garganta branca
(Belton, 1994). É solitária, difícil de ser observada, mais ligada com os cursos de
água e outros corpos de água onde pode pousar na vegetação emergente, mas
preferencialmente nos arbustos. Se alimenta principalmente de peixes, também
anfíbios, pequenos répteis, roedores, insetos e outros artrópodes e moluscos
(Arballo & Cravino, 1999).
20
Figura 4 - Butorides striata (Linnaeus, 1758)
Fonte: www.flickr.com (Leonardo Trindade)
Egretta thula
(Fig.5), garça-branca-pequena, possui plumagem branca com bico
e pernas pretos e pés amarelos (Belton, 1994). Habita ambientes aquáticos
interiores, assim como praias e rochas oceânicas e estuarinas e lagos urbanos.
Alimenta-se de pequenos peixes, anfíbios e répteis, moluscos, crustáceos e insetos
aquáticos e terrestres. Ao entardecer pode agrupar-se no interior da vegetação
emergente, árvores e arbustos rodeados por água (Arballo & Cravino, 1999).
Figura 5 - Egretta thula (Molina, 1782)
Fonte: www.kathryncody.com
21
Ixobrychus involucris
(Fig. 6), conhecido como socoí-amarelo, é o menor
ardeídeo do Rio Grande do Sul, em sua coloração predomina o marrom-claro com
estrias brancas no lado inferior e no dorso largas estrias pretas (Belton, 1994).
Habita juncais e pastagens de banhados, bancos de lagoas ou cursos d’água e
arrozais. Seu comportamento é solitário, nidifica também de forma solitária, na
vegetação emergente e nas margens de lagoas, sua dieta consiste em pequenos
peixes, insetos e crustáceos (Arballo & Cravino, 1999).
Figura 6 - Ixobrychus involucris (Vieillot, 1823)
Fonte: www.flickr.com (Sérgio Bitran)
Nycticorax nycticorax
(Fig.7), savacu, possui um pescoço curto que dá uma
aparência de corcunda, a coloração é preta no lado superor, cinza nas asas e
branca no lado inferior, com a testa branca (Belton, 1994). Encontra-se solitário ou
em pequenos grupos, com atividade crepuscular e noturna. Habita banhados, orla
de lagoas, cursos d´água com floresta marginal e outros corpos d’água. É
oportunista, se alimentando de pequenos peixes,anfíbios, répteis, ovos e pintos de
outras
espécies,
roedores,
insetos,
sanguessugas (Arballo & Cravino, 1999).
aracnídeos,
crustáceos,
moluscos
e
22
Figura 7- Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758)
Fonte: www.geometer.org (Tom Davis)
Syrigma sibilatrix
(Fig.8), conhecida como maria-faceira, possui bico com
coloração rosa-vivo e preto, face azul clara e íris clara (Belton, 1994). Encontra-se
geralmente em pares, algumas ocasiões em pequenos grupos familiares ou bandos
maiores. Se alimenta de insetos, de pequenos vertebrados, serpentes e anfíbios.
Nidifica sozinhas em lugares longe da água. Habita pradarias abertas com árvores
dispersas, e também ambientes aquáticos (Arballo & Cravino, 1999).
Figura 8 - Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824)
Fonte: www.flickriver.com (Flávio Cruvinel Brandão)
23
Tigrisoma lineatum
(Fig.9), socó-boi-verdadeiro possui coloração escura e
ferrugínea nos lados do pescoço (Belton, 1994). Habita bosques de galerias
inundáveis e outros ambientes arborizados vinculados à água, como florestas
ribeirinhas e banhados com extensas e densas áreas de vegetação emergente.
Geralmente é solitária ou em pares, Tipicamente selvagem, frequenta o interior das
florestas, em particular as zonas úmidas, ainda banhados com vegetação emergente
e arbustuva. Alimenta-se de peixes, anfíbios, répteis, insetos aquáticos e terrestres e
crustáceos (Arballo & Cravino, 1999).
Figura 9 - Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783)
Fonte: www.ibc.lynxeds.com (Joe Tobias)
1.2 Helmintos parasitos da família Ardeidae
No Brasil são relatados diversos helmintos parasitando representantes da família
Ardeidae (Travassos et al.,1969; Vicente et al.,1995 a,b; Arruda et al., 2001, 2002;
Barros et al., 2002). Porém, no Rio Grande do Sul informações sobre os parasitos a
família são inexistentes, como pode ser visto nas Tabelas 1, 2 e 3.
23
Tabela 1 - Trematódeos de Ardeídeos no Brasil segundo Travassos et al., 1969 ( * ); Arruda et al., 2001 ( ** ); Arruda et al., 2002
( *** ) e Barros et al., 2002 ( **** )
Hospedeiro
Espécie
Agami agami (Gmelin, 1789)
Posthodiplostomum grande Diesing, 1850
(*)
Posthodiplostomum microsicya Dubois, 1936
(*)
Sphincterodiplostomum musculosum Dubois, 1936
(*)
Clinostomum detruncatum Braun, 1899
(*)
Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819
(*)
Ignavia venusta Freitas, 1948
(*)
Opisthorchis sp. Travassos & Freitas 1964
(*)
Philophtalmus lacrymosus Braun, 1902
(*)
Ardea alba Linnaeus, 1758
Ardea cocoi Linnaeus, 1766
Ribeiroia insignis Travassos, 1939
(*)
Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911
( ** )
Ascocotyle (Phagicola) longa Ransom, 1920
Botaurus pinnatus (Wagler, 1829)
Referência
( **** )
Cladocystis trifolium Braun, 1901
(*)
Clinostomatopsis sorbens Braun,1899
(*)
Clinostomum detruncatum Braun, 1899
(*)
Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819
(*)
Clinostomum heluans Braun, 1899
(*)
Episthmium oscari Travassos, 1922
(*)
Episthmium proximum Travassos, 1922
(*)
Ithyoclinostomum dimorphum (Die., 1850) Wietenberg, 1926
(*)
Posthodiplostomum microsicya Dubois, 1936
(*)
24
Hospedeiro
Espécie
Butorides striata Linnaeus, 1758
Amphimerus interruptus Braun,1901
(*)
Apharyngostrigea brasiliana (Szidat, 1929)
( ** )
Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819
(*)
Diplostomum sp.
( ** )
Echinostoma sp. Travassos, Freitas & Mendonça,1964
(*)
Episthmium oscari Travassos, 1922
(*)
Gynaecotyla jagerskioldi (Trav., 1920) Yamaguti, 1939
( ** )
Maritrema sp.
( ** )
Mesostephanus infecundus Lutz, 1935
( ** )
Posthodiplostomum nanum Dubois, 1937
(*)
Ascocotyle felippei Travassos,1928
(*)
Clinostomum sp.
(*)
Ignavia venusta Freitas, 1948
(*)
Opisthorchis sp. Travassos & Freitas 1964
(*)
Proctobium proctobium Trav., 1918 (Travassos,1921)
( ** )
Ascocotyle felippei Travassos, 1928
(*)
Clinostomum heluans Braun, 1899
(*)
Gynaecotyla jagerskioldi (Trav., 1920) Yamaguti, 1939
( ** )
Maritrema nicolli Travassos, 1920
( ** )
Ascocotyle felippei Travassos, 1929
(*)
Egretta thula (Molina, 1782)
Florida caerulea (Linnaeus, 1758)
Ixobrychus exilis erythromelas Vieilliot, 1817
Ascocotyle (Phagicola) rara Arruda, 2002
Referência
( *** )
Phagicola angeloi (Travassos, 1929)
(*)
Pygidiopsis pindoramensis Travassos, 1929
(*)
25
Hospedeiro
Espécie
Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758)
Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911
( ** )
Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819
(*)
Episthmium proximum Travassos, 1922
(*)
Levinseniella sp.
( ** )
Pygidiopsis pindoramensis Travassos, 1929
( ** )
Clinostomum marginatum (Rudolphi, 1819)
(*)
Ephishmium proximum Travassos, 1922
(*)
Apatemom globiceps Dubois, 1937
( ** )
Apharyngostrigea brasiliana (Szidat, 1929)
( ** )
Diplostomum sp.
( ** )
Gynaecotyla jagerskioldi (Travassos, 1920) Yamaguti, 1939
( ** )
Levinseniella sp.
( ** )
Levinseniella cruzi Travassos, 1920
( ** )
Maritrema sp.
( ** )
Philophtalmus lacrymosus Braun, 1902
( ** )
Maritrema nicolli Travassos, 1920
( ** )
Pygidiopsis pindoramensis Travassos, 1929
( ** )
Clinostomum heluans Braun, 1899
(*)
Clinostomum marginatum (Rudolphi, 1819)
(*)
Cloacitrema oswaldoi Travassos, 1940
(*)
Echinostoma recolutum (Froelich, 1802)
(*)
Lyperosomum sinuosum Travassos, 1917
(*)
Parorchis proctobium (Travassos, 1918)
(*)
Prohemistomum odhneri Travassos, 1924
(*)
Nycticorax nycticorax hoacli (Gmelin, 1789)
Nyctanassa violacea(Linnaeus, 1758)
Nyctanassa violacea cayennensis (Gmelin, 1789)
Referência
26
Hospedeiro
Espécie
Nyctanassa violacea cayennensis (Gmelin, 1789)
Stephanoprora singularis ( Lutz, 1924)
(*)
Pilherodius pileatus Boddaert, 1783
Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911
( ** )
Ephishmium proximum Travassos, 1922
(*)
Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911
( ** )
Stomylotrema gratiosus Travassos, 1922
( ** )
Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911
( ** )
Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819
( ** )
Ithyoclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) Wietenberg, 1926
( ** )
Clinostomum detruncatum Braun, 1899
(*)
Episthmium oscari Travassos, 1922
(*)
Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824)
Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783)
Tigrisoma lineatum marmoratum (Vieillot, 1817)
Referência
27
Tabela 2 – Nematóides de Ardeídeos no Brasil segundo Vicente et al.,1995a ( * ) e Arruda et al., 2001 (**)
Hospedeiro
Espécie
Ardea alba Linnaeus, 1758
Spiruroidea sp.
( ** )
Contracaecum microcephalum (Rud., 1819) Baylis, 1920
(*)
Contracaecum sp. Travassos, Lent & Freitas, 1939
(*)
Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha e Gonçalves, 1995
(*)
Eustrongylides sp. Travassos, Lent & Freitas, 1939
(*)
Eustrongylides perpapillatus Jagerskiold, 1909
(*)
Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922
(*)
Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Eustrongylides ignotus Jagerskiold, 1909
(*)
Desmidocercella ardeae (Nawrotzki, 1914) Yorke & Maplestone, 1926
(*)
Ardea herodias Linnaeus, 1766
Contracaecum multipapillatum Von Drasche, 1882
(*)
Ardea leuca
Eustrongylides perpapillatus Jagerskiold, 1909
(*)
Botaurus pinnatus (Wagler, 1829)
Eustrongylides ignotus Jagerskiold, 1909
(*)
Butorides striata Linnaeus, 1758
Contracaecum sp. Travassos, Lent & Freitas, 1939
(*)
Contracaecum microcephalum(Rudolphi, 1809) Baylis, 1920
(*)
Thelazia aquilina Baylis, 1934
(*)
Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Desportesius invaginatus (Linstow, 1901) Chabaud & Campana, 1949
(*)
Porrocaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922
(*)
Porrocaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Ardea cocoi Linnaeus, 1766
Egretta thula (Molina, 1782)
Ixobrychus exilis erytromelas (Vieillot, 1817)
Referência
28
Hospedeiro
Espécie
Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, 1789)
Avioserpens sp.
( ** )
Capilaria brasiliana Freitas, 1933
(*)
Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Contracaecum plagiaticium Lent & Freitas, 1948
(*)
Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922
(*)
Acuaria sp.
( ** )
Cheilospirura hamulosa (Diesing, 1851) Diesing, 1816
( ** )
Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Tetrameres micropenis (Travassos, 1914) Chabaud, 1975
(*)
Contracaecum plagiaticium Lent & Freitas, 1948
(*)
Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Cheilospirura harmulosa (Diesing, 1851)
( ** )
Pelecitus sp.
( ** )
Viktocara sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gnçalves, 1995
(*)
Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995
(*)
Eustrongylides sp. Travassos, & Freitas, 1942
(*)
Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922
(*)
Pelecitus sp.
( ** )
Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758)
Nyctanassa violacea cayenensis ( Gmelin, 1789)
Pilherodius pileatus (Boddaert, 1783)
Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824)
Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783)
Referência
29
Tabela 3 – Acantocéfalos de Ardeídeos no Brasil segundo Travassos, 1926
Hospedeiro
Espécie
Ardea cinerea Linnaeus, 1758
Polymorphus striatus (Goeze, 1782)
Ardea herodias Linnaeus, 1758
Polymorphus obtusus Van Cleave, 1918
Ardea alba Linnaeus, 1758
Centrorhynchus spinosus (Kaiser, 1893)
Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819)
Polymorphus striatus (Goeze, 1782)
Florida caerulea (Linnaeus, 1758)
Polymorphus corynosoma Travassos, 1915
Egretta thula (Molina, 1782)
Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819)
Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758)
Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819)
Polymorphus inerme Travassos, 1923
Polymorphus corynosoma Travassos, 1915
Filicollis sphaerocephalus (Bremser, 1819)
Nycticorax sp. Forster, 1817
Polymorphus corynosoma Travassos, 1915
Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758)
Polymorphus striatus (Goeze, 1782)
Butorides striata (Linnaeus, 1758)
Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819)
Ardetta minuta Linnaeus, 1766
Polymorphus striatus (Goeze, 1782)
Prosthorhynchus spiralis (Rudolphi, 1809)
Botaurus lentigiosus (Rackett, 1813)
Arhythmorhynchus pumidirostris Cleave, 1916
Polymorphus breves Cleave, 1916
Botaurus stellaris (Linnaeus, 1758)
Polymorphus striatus (Goeze, 1782)
Prosthorhynchus spiralis (Rudolphi, 1809)
Ardea purpurea Linnaeus, 1766
Arhythmorhynchus macrourus Bremser, 1821
30
2. OBJETIVO
O trabalho teve como objetivo identificar e quantificar as espécies de
helmintos que parasitam as aves aquáticas da família Ardeidae no sul do
Brasil.
Objetivos específicos
- Comparar qualitativamente a diversidade de helmintos encontrados
nas diferentes espécies da família.
- Quantificar as infecções através dos parâmetros de prevalência,
abundância média e intensidade média de cada espécie hospedeira.
- Ampliar a distribuição geográfica das espécies de parasitos.
- Verificar possíveis diferenças em níveis de infecção entre espécies
hospedeiras.
31
3. REFERÊNCIAS
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endoparasitos de aves. In: Ornitologia e conservação: ciência aplicada, técnicas de
pesquisa e levantamento. Rio de Janeiro: Technical Books, 2010. p. 1-25.
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Montevideo: Hemisferio Sur, 1999. 466p.
ARRUDA, V.S.; PINTO, R. M.; MUNIZ-PEREIRA,L.C.; New host and geographical
records for helminthes parasites of Ardeidae (Aves, Ciconiiformes) in Brazil. Revista
Brasileira de Zoologia,18 (Sup.1), p.225-232, 2001.
ARRUDA, V. S.; MUNIZ-PEREIRA, L.C.; PINTO, R.M.; Ascocotyle (Phagicola) rara sp.
n. (Digenea, Heterophyidae) from Ixobrychus exilis (Aves, Ardeidae) in Brazil. Revista
Brasileira de Zoologia, 19(1): 145-149, 2002.
BARROS, L.A.; ARRUDA, V.S.; GOMES, D.C.; PINTO, R.M.; First infection by
Ascocotyle (Phagicola) longa Ransom (Digenea, Heterophyidae) in na avian host,
Ardea cocoi Linnaeus (Aves, Ciconiiformes, Ardeidae) in Brazil. Revista Brasileira de
Zoologia, 19(1): 151-155, 2002.
BELTON, William. Aves do Rio Grande do Sul: distribuição e biologia. São Leopoldo:
Editora UNISINOS, 1994. 584 p.
BELTON, William. Aves silvestres do Rio Grande do Sul. 4.ed. Porto Alegre:
Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, 2004. 175p.
BENCKE, G.A.; DIAS, R.A.; BUGONI,L.; AGNES, C.E.; FONTANA, C.S.; MAURÍCIO,
G.N.; MACHADO, D.B. Revisão e atualização da lista das aves do Rio Grande do Sul,
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complanatum (Trematoda: Clinostomidae) infection in Korea. The Korean Journal of
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jul. 2011.
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em: 6 jan. 2013.
32
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MENEZES, I.R.; MEDEIROS, F.P.M; ALBUQUERQUE, H. N.; ALBUQUERQUE,I.C.S;
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SCHERER,J. F.M.; SCHERER, A.L.; PETRY, M.V.; TEIXEIRA, E.C. Estudo da
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Brasil. Parte IV Nematóides de aves. Revista Brasileira de Zoologia 12 (Supl. 1): 1273, 1995b.
33
Artigo 1 :
Conforme as normas da revista Parasitology Research.
34
Artigo 1 :
Nematóides de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) no sul do
Brasil
35
Nematóides de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil*
Fabiana Fedatto Bernardon, Ana Luisa Valente , Gertrud Müller
Programa de Pós-graduação em Parasitologia, Departamento de Microbiologia e Parasitologia (DEMP),
Instituto de Biologia (IB), Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Campus universitário s/nº CEP
96010-900, Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil. fabifedatto@gmail.com
Abstract
Nine species of Ardeidae, Ardea alba , Ardea cocoi , Bubulcus ibis, Butorides striata, Egretta thula,
Ixobrychus involucris, Nycticorax nycticorax, Syrigma sibilatrix e Tigrisoma lineatum from the natural
environment were examined for the presence of nematodes. The birds were necropsied and organs were
individualized, opened and washed in 150μm mesh sieve. The contents and the mucosal were inspected at
stereomicroscope, identified and quantified (prevalence, mean abundance and mean intensity of
infection). New host records in Brazil include Contracaecum microcephalum to A. cocoi, B. ibis, E. thula,
I. involucris, N. nycticorax and S. sibilatrix; Desportesius invaginatus to A. alba, A. cocoi, B. ibis, B.
striata, I. involucris and Syrigma sibilatrix; Desmidocercella ardeae in A. cocoi, B. striata and S.
sibilatrix; Baruscapillaria sp. to A. cocoi and E. thula and Eustrongylides sp. to N. nycticorax. Is the first
record in Rio Grande do Sul for the species and parasites Contracaecum microcephalum (Ascaroidea:
Anisakidae); Desportesius invaginatus (Acuaroidea: Acuariidae); Desmidocercella ardeae (Aproctoidea:
Desmidocercidae); Eustrongylides sp. (Dioctophymatoidea: Dioctophymatidae) and Baruscapillaria sp.
(Trichinelloidea: Capillaridae). Once the birds studied shared the same type of aquatic ecosystem and
taxonomic group, results can be related to several factors, among them, the strategy of dispersal of
parasite species found, the feeding behavior of the host or associated with the small sample size of each
host species.
Keywords: Helminths, Nematoda, Parasites, Herons.
Resumo
Nove espécies de ardeídeos, Ardea alba , Ardea cocoi , Bubulcus ibis, Butorides striata, Egretta thula,
Ixobrychus involucris, Nycticorax nycticorax, Syrigma sibilatrix e Tigrisoma lineatum provenientes de
ambiente natural foram examinadas quanto a presença de nematóides. As aves foram necropsiadas, os
órgãos individualizados, abertos e lavados em tamis de malha 150µm e o conteúdo e mucosas
inspecionados ao esteremicroscópio, identificados e quantificadas a prevalência, abundância e intensidade
médias de infecção. Novos registros de hospedeiros no Brasil incluem Contracaecum microcephalum
para A. cocoi, B. ibis, E. thula, I. involucris, N. nycticorax e S. sibilatrix; Desportesius invaginatus, para
A. alba, A. cocoi, B. ibis, B. striata, I. involucris e Syrigma sibilatrix; Desmidocercella ardeae em A.
cocoi, B. striata e S. sibilatrix; Baruscapillaria sp., para A. cocoi e E. thula e Eustrongylides sp. para N.
nycticorax . No Rio Grande do Sul, relata-se pela primeira vez as espécies e parasitos Contracaecum
microcephalum
(Ascaroidea: Anisakidae);
Desportesius invaginatus
(Acuaroidea: Acuariidae);
Desmidocercella ardeae (Aproctoidea: Desmidocercidae); Eustrongylides sp. (Dioctophymatoidea:
36
Dioctophymatidae) e Baruscapillaria sp. (Trichinelloidea: Capillaridae). Uma vez que as aves estudadas
compartilhavam o mesmo tipo de ecossistema aquático e grupo taxonômico os resultados podem estar
relacionados com vários fatores, entre eles, a estratégia de dispersão das espécies parasitas encontradas, o
comportamento alimentar do hospedeiro ou ainda associado ao pequeno tamanho amostral de cada
espécie hospedeira.
Palavras-chave: Helmintos, Nematoda, parasitos, garças.
Introdução
O Brasil possui uma das mais ricas avifaunas do mundo com um total de 1.826 espécies,
divididas em aproximadamente 26 ordens, dentre elas está a ordem Pelecaniformes Sharpe, 1891, na qual
encontram-se as famílias Pelecanidae Rafinesque, 1815, Ardeidae Leach, 1820 e Thereskiornithidae
Poche, 1904 (CRBRO 2011). A família Ardeidae é composta por mais de 60 espécies com distribuição
mundial, essas aves são topo de cadeia trófica e possuem características adaptadas as áreas úmidas
utilizando este tipo de ambiente para repouso, reprodução e para captura de alimento (Belton 2004).
No Rio Grande do Sul, Brasil, são registradas 13 espécies, Ardea alba Linnaeus, 1758, Ardea
cocoi Linnaeus, 1766, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829), Butorides striata (Linnaeus, 1758), Bubulcus
ibis (Linnaeus, 1758), Egretta caerulea (Linnaeus, 1758), Egretta thula (Molina, 1782), Ixobrychus
exilis (Gmelin, 1789), Ixobrychus involucris (Vieillot,1823), Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758),
Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) e Tigrisoma lineatum
(Boddaert, 1783) (Bencke et al. 2010).
Estudos sobre os nematóides que acometem essa família no Brasil, foram realizados por
(Vicente et al. 1995 a,b; Arruda et al. 2001), porém no Rio Grande do Sul existe uma lacuna no
conhecimento de nematóides destes ardeídeos. Neste sentido, o trabalho teve como objetivo identificar e
relatar a composição da comunidade de nematóides em nove espécies pertencentes à família Ardeidae.
Material e métodos
Foram examinados 30 ardeídeos, pertencentes a nove espécies, em busca de helmintos, Ardea
alba (n=5); Ardea cocoi (n=4); Bubulcus ibis (n=3); Butorides striata (n=4); Egretta thula (n=4);
Ixobrychus involucris (n=4); Nycticorax nycticorax (n=1); Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum
(n=1)
provenientes de ambiente natural do sul do Brasil, municípios de Pelotas 31°46'15.77"S e
52°20'35.11"O; Capão do Leão 31°45'36.77"S e 52°26'17.15"O e Rio Grande 32° 1'51.47"S e 52°
5'58.59"O. Os animais foram doados, após o óbito natural, pelo Núcleo de Reabilitação da Fauna
Silvestre e Centro de Triagem de Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFSCETAS/UFPel), onde chegaram entre 2006 e 2011.
As aves foram necropsiadas, os órgãos (olhos, boca, esôfago, proventrículo, moela, ceco,
intestino delgado e grosso, traqueia, pulmões, coração, fígado, vesícula biliar, rins, órgãos reprodutores,
37
bexiga e cloaca) individualizados em placas de petri, abertos, lavados em tamis de abertura de malha
150µm e o conteúdo e mucosas inspecionados ao estereomicroscópio. Os nematóides foram removidos,
quantificados, e preparados conforme as técnicas preconizadas por Amato e Amato (2010) e identificados
conforme Vicente et al. (1995a), Anderson (2009) e Gibbons (2010). Foram avaliados prevalência,
abundância média e intensidade média de parasitismo segundo Bush et al. (1997). Os espécimes foram
depositados na Coleção de Parasitos de Animais Silvestres (CPAS) do Laboratório de Parasitologia de
Animais Silvestres, IB, UFPel sob nº 423 a 471.
Resultados e discussão
Foram identificados cinco espécies de nematóides, Contracaecum microcephalum (Rudolphi,
1809) (Ascaroidea: Anisakidae); Desportesius invaginatus (Linstow, 1901) (Acuaroidea: Acuariidae);
Desmidocercella ardeae (Nawrotzky, 1914) Yorke & Maspletone, 1926 (Aproctoidea: Desmidocercidae);
Eustrongylides sp. Jägerskiöld, 1909 (Dioctophymatoidea: Dioctophymatidae) e Baruscapillaria sp.
Moravec, 1982 (Trichinelloidea: Capillaridae).
Contracaecum microcephalum (Fig.1)
Família Anisakidae
Hospedeiros : Ardea alba; Ardea cocoi; Bubulcus ibis; Butorides striata; Egretta thula; Ixobrychus
involucris; Nycticorax nycticorax e Syrigma sibilatrix. Índices parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: moela, outros: traquéia, pulmão, proventrículo, intestino delgado e grosso, rim e
cloaca.
Localidade: A. alba, Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande; A. cocoi, Pelotas e Rio Grande; B. ibis,
Pelotas; E. thula, Pelotas e Rio Grande; I. involucris, Pelotas e Rio Grande; N. nycticorax, Rio Grande e
S. sibilatrix, Rio Grande.
No Brasil ocorrem sete espécies de Contracaecum em aves: C. caballeroi Bravo-Hollis, 1939, C.
crenulatum Schuurmans-Stekhoven, 1937, C. granulosum (Schneider, 1866) Baylis, 1932, C.
microcephalum (Rudolphi, 1819) Bayli, 1920, C. multipapillatum (Drasche, 1882) Baylis, 1920, C.
pelagicum Johnston & Mawson, 1942 e C. plagiaticium Lent & Freitas, 1948 (Vicente et al. 1995a).
Contracaecum microcephalum é comumente encontrado em aves piscívoras, os 1º(s)
hospedeiros intermediários do nematóide são copepódos. A infecção dos hospedeiros ocorre através da
ingestão de larvas que estão presentes no 2º hospedeiro intermediário que podem ser peixes de água doce,
larvas de Odonata (Agrion, Anax e Coenagrion) e larvas de Chironomidae (Chironomus sp.) (Diptera
(Anderson 2000).
38
Na Austrália, Shamsi et al. (2009) redescreveram e caracterizaram geneticamente cinco espécies
de Contracaeum: C. bancrofti, C. microcephalum, C. variegatum, C. eudyptulae e C. ogmorhini em cinco
aves hospedeiras, Pelecanus conspicillatus (Temminck, 1824) (pelicano-australiano), Anhinga
melanogaster Pennant, 1769 (mergulhão-serpente) (Anhingidae), Eudyptula minor Forster, 1781
(pinguim-azul) (Spheniscidae), Phalacrocorax varius (Gmelin, 1789) (cormorão-branco e preto)
(Phalacrocoracidae),
P.
melanoleucos
Vieilliot,1817
(pequeno
cormorão
branco
e
preto)
(Phalacrocoracidae). Dentre as quais, C. microcephalum no proventrículo de Pelecanus conspicillatus
(pelicano australiano), não ardeídeo, como registrado neste estudo. Já Violante-González et al. (2012), no
México, citaram Contracaecum multipapillatum nos ardeídeos Ardea alba (garça-branca-grande) e
Nyctanassa violacea (savacu-de-coroa).
No Brasil, C. microcephalum foi registrada em Butorides striata (socozinho) de Salobra, MS,
Porto Cabral, SP e Rio de Janeiro, RJ; Ardea alba (garça-branca-grande ) e E. thula (garça-brancapequena) de Manaus, AM e Ilha de Marajó, PA (Vicente et al. 1995 a,b). No entanto, outras espécies de
Contracaecum também foram registradas para ardeídeos, C. multipapillatum (Drasche, 1882) Baylis,
1920 no esôfago e estômago de Ardea herodias Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande); Ardea cocoi
Linnaeus,1766 (garça-moura); Nycticorax n. hoactli (Gmelin, 1789) (garça-da-noite); Cochlearius c.
cochlearius (Linnaeus, 1766) (arapapá) (Ardeidae); Mycteria americana Linnaeus, 1758 (cabeça-seca)
(Ciconiidae) e Anhinga anhinga anhinga (Linnaeus, 1766) (biguatinga) (Anhingidae) sem citar a
procedência.
Contracaecum microcephalum ocorreu em todos os ardeídeos positivos para nematóides, sendo
sua prevalência igual a 100% em quatro das oito espécies hospedeiras examinadas, acompanhado por
altas intensidades de infecção em A. alba e A. cocoi, enquanto que a menor intensidade média ocorreu em
S. sibilatrix com apenas um espécime por hospedeiro (Tab.1). Esses resultados demonstram uma
estratégia eficiente de dispersão do parasito, visto que é transmitido através da ingestão de peixes e larvas
de insetos, os quais, estão presentes na dieta de todas as garças estudadas .
a
c
e
d
b
300 µm
98 µm
f
400 µm
Figura 1: Contracaecum microcephalum; a. Extremidade anterior. b. Ceco. c. Detalhe da
região anterior. d. Interlábio. e. Extremidade posterior do ♂. f. Espículos.
39
Desportesius invaginatus (Fig.2)
Família: Acuariidae
Hospedeiros: Ardea alba; Ardea cocoi; Bubulcus ibis; Butorides striata; Egretta thula; Ixobrychus
involucris; Nycticorax nycticorax e Syrigma sibilatrix. Índices parasitários são apresentados na Tab.1.
Sítio de infecção: Moela
Localidade: A. alba, Pelotas; A. cocoi, Pelotas; B. ibis, Pelotas e Rio Grande; B. striata, Rio Grande; E.
thula, Pelotas e Rio Grande; I. involucris, Pelotas e Rio Grande; N. nycticorax, Rio Grande e S. sibilatrix,
Rio Grande.
Neste trabalho, verificou-se que D. invaginatus assim como C. microcephalum estavam em
100% dos ardeídeos. Porém o primeiro nematóide diferentemente do segundo, teve
prevalências
intensidades de infecção mais baixas, exceto em A.alba que teve a maior intensidade de infecção com 31
espécimes por hospedeiro, explicado pelo fato de apenas uma garça-branca-grande estar parasitada com
59 espécimes (Tab.1). Os resultados demonstraram alta prevalência, corroborando com Shafey, 2012,
provavelmente relacionado, com a estratégia de dispersão do nematóide.
No Egito, Shafey (2012) examinou 12 garças Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758) (garça-vaqueira) e
encontrou Desportesius invaginatus sob o revestimento da moela, com prevalência de 83,3 %. Vicente et
al. (1995a), no Brasil, registrou duas espécies, Desportesius invaginatus e Desportesius longevaginatus
(Molin, 1860) Wrong & Anderson, 1986, sendo que a primeira delas foi encontrada na moela de Egretta
thula (garça-branca-pequena) em Manaus, AM e Rio de Janeiro, RJ e a segunda parasitando o mesmo
órgão. Porém, nos ciconiformes Ciconia maguari (Gmelin, 1789) (joão-grande) e Mycteria americana
Linnaeus, 1758 (cabeça-seca) no Mato Grosso do Sul. Segundo Anderson (2000), D. invaginatus é
encontrado sob o revestimento da moela de aves, as quais se infectam através da ingestão do 2º
hospedeiro intermediário, um anfíbio ou peixe, pois as larvas podem estar localizadas no peritônio ou
tecido gorduroso de sapos (Discoglossus) ou encapsuladas no intestino de peixes ciprinídeos.
d
a
f
g
b
c
h
e
h
50 µm
210 µm
250 µm
Figura 2: Desportesius invaginatus; a. Extremidade anterior. b. Cordões anastomisados; c.
Tricúspide. d. Extremidade posterior da ♀. e. Ovo. f. Extremidade posterior do ♂. g. Papilas
pré-cloacais. h. Espículos desiguais.
40
Desmidocercella ardeae (Fig.3)
Família Desmidocercidae
Hospedeiros: Ardea alba; Ardea cocoi; Butorides striata e Syrigma sibilatrix. Índices parasitários
apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: trato respiratório, moela, intestino delgado, rim e cloaca.
Localidade: A. alba, Pelotas; A. cocoi, Pelotas e Rio Grande; B. striata, Rio Grande e S. sibilatrix, Rio
Grande.
Na Espanha, Nogueserola et al. (2002) ao analisarem os ardeídeos Ixobrychus minutus (5),
Nycticorax nycticorax (2), Bubulcus ibis (9), Egretta garzetta (20), Ardea cinerea (25) e Ardea purpurea
(4), identificaram Desmidocercella numidica nos sacos aéreos de N. nycticorax, B. ibis e A. cinerea, com
intensidade de infecção baixas 2, 1 e 5,3 respectivamente. No Brasil, Desmidocercella ardeae foi
registrada em Ardea cocoi (garça-moura) na Ilha de Marajó, PA e MS (Vicente et al. 1995 a,b).
Os nematóides da família Desmidocercidae parasitam os sacos aéreos de aves piscívoras, a
infecção ocorre através da ingestão dos hospedeiros intermediários que são artrópodes aquáticos ou ainda
peixes que atuam como hospedeiros paratênicos (Anderson, 2000). No presente estudo D. ardeae foi
encontrada em quatro das nove espécies de ardeídeos analisadas, a maior prevalência ocorreu em A. cocoi
e a maior intensidade de infecção (15) espécimes por hospedeiro foi em A. alba (Tab.1). Os resultados
seguem a mesma tendência de intensidade média baixa encontrada por Nogueserola et al. (2002).
a
b
c
d
60 µm
110 µm
Figura 3: Desmidocercella ardeae; a. Extremidade anterior. 1. esôfago
marcado. B. Extremidade posterior do ♂. 1. Espículos desiguais típicos da
espécie.
41
Baruscapillaria sp. (Fig.4)
Família Trichuridae
Subfamília Capillariinae
Hospedeiros: Ardea cocoi e Egretta thula. Índices parasitários são apresentados na Tabela 1.
Sítio de infecção: Moela
Localidade: A. cocoi, Pelotas e E. thula, Pelotas e Rio Grande.
Em ardeídeos, há uma única espécie descrita, Baruscapillaria herodiae (Boyd 1966) em Ardea
herodias Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande) na América do Norte (Al-Salim & Ali 2010). A maioria dos
registros consideram o gênero como Capillaria Zeder, 1800 (Anderson 2000). No Brasil, Capillaria
brasiliana Freitas, 1933 foi registrada no ardeídeo Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, 1789) (savacu)
segundo Vicente et al. (1995a). Capilarídeos são parasitos de aves, mamíferos e peixes, podendo ser
monoxenos ou heteroxenos. Os ovos são liberados para o ambiente através das fezes,urina ou predação,
dependendo da localização do parasito no hospedeiro. Na maioria das espécies (ex: Baruscapillaria
obsignata e Eucoleus contortus) os ovos infectantes são ingeridos pelos hospedeiros definitivos
(Anderson 2000).
Baruscapillaria sp. foi encontrada em duas das nove espécies de ardeídeos analisadas, sua
prevalência foi maior em Egretta thula acompanhado também da maior intensidade de infecção (Tab.1).
Como o ciclo deste parasito é monoxeno, seria facilmente dispersado no ambiente quando as garças estão
em grandes bandos alimentando-se ou presentes em densos ninhais. No entanto, A. cocoi e E. thula
possuem hábito solitário, dificultando a infecção.
a
b
c
d
310 µm
10 µm
20 µm
Figura 4: Baruscapillaria sp.; a. Extremidade anterior. b. Arredondada.
c. Extremidade posterior do ♂. d. Bainha do espículo típica do gênero.
42
Eustrongylides sp. (Fig.5)
Família Dioctophymatidae
Hospedeiros: Ardea cocoi e Nycticorax nycticorax. Índices parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: moela
Localidade: A. cocoi, Pelotas e N. nycticorax, Rio Grande.
No estudo Eustrongylides sp. foi encontrada em duas espécies de ardeídeos, a prevalência foi
alta, principalmente em relação a A. cocoi visto que o número amostral foi maior para essa espécie.
Quanto as intensidades de infecção baixas (Tab.1), há relação principalmente quanto a dificuldade na
contagem dos parasitos, visto que os nematóides formam canais e irregularidades na serosa da moela que
ocasiona rompimentos dos espécimes, na tentativa de removê-los.
Mundialmente são conhecidas várias espécies de Eustrongylides, infecções por esse parasito
foram reportadas no Sul e Norte da América, China e outros países (Spalding & Forrester 1993; Ziegler et
al. 2000 e Xiong et al. 2009). E. ingnotus Jagerskiold, 1909 foi registrada parasitando os ardeídeos Ardea
herodias, Ardea alba e Egretta thula na Flórida, EUA e em Ardea herodias na Pensilvania, EUA
(Spalding & Forrester 1993; Ziegler et al. 2000).
No Brasil, segundo Vicente et al. (1995a), ocorrem pelo menos duas espécies de Eustrongylides,
E. ignotus e E. perpapillatus Jaegerskiold, 1909. E. ignotus foi registrada no pró-ventrículo de Ardea
cocoi (garça-moura); Botaurus pinnatus (socó-boi-baio); Anhinga anhinga (biguatinga) (Anhingidae) e
Euxenura maguari (joão-grande) (Ciconiidae) no Mato Grosso do Sul, E. perpapillatus em Ardea leuca
(não há informações taxonômicas sobre a ave) e Ardea alba (garça-branca-grande) (sítios de infecção e
localidade não indicados) (Vicente et al. 1995 a,b). Em Salobra, MS, foi registrado Eustrongylides sp.
em
Ardea
alba
(garça-branca-grande),
Phalacrocorax
olivaceus
olivaceus
(Gmelin,
1789)
(Phalacrocoracidae) (cormorão neotropical) e Theristicus caudatus caudatus Boddaert, 1783 (curicaca)
(Thereskiornithidae), no ardeídeo Tigrisoma lineatum marmoratum (Vielliot, 1817) (socó-boi), Anhinga
anhinga anhinga (biguatinga) (Anhingidae) e Mycteria americana (cabeça-seca) (Ciconiidae) (Vicente et
al. 1995 a).
Eustrongylides spp. parasitam aves piscívoras, os parasitos adultos são encontrados na parede do
proventrículo e moela resultando na formação de grandes túneis na superfície da serosa destes órgãos ou
ainda no intestino. Essas são infectadas a partir da ingestão de peixes, que são hospedeiros paratênicos,
por sua vez se infectam a partir de oligochaetas aquáticas que são os hospedeiros intermediários
(Anderson 2000). A infecção pelo parasito pode ocasionar alta mortalidade principalmente em filhotes de
aves (Xiong et al. 2009).
43
a
b
c
d
e
370 µm
570 µm
Figura 5: Eustrongylides sp.; a. Extremidade anterior. b. Espinhos das papilas cefálicas. c. Extremidade
posterior do ♂. d. Cauda campanuliforme. e. Espículo.
O nematóide mais prevalente foi Contracaecum microcephalum em seguida
Desportesius
invaginatus , Desmidocercella ardeae, Eustrongylides sp. e Baruscapillaria sp. com a menor prevalência
conforme demonstrado na Tabela 1. Das nove espécies de ardeídeos estudadas apenas Tigrisoma lineatum
(socó-boi-baio) foi negativa para nematóides.
44
Tabela 1 – Prevalência, abundância e intensidade médias dos nematóides de aves aquáticas
(Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil.
Ardeídeo
Nematóides /espécie
Ardea alba (n=5)
Ardea cocoi (n=4)
Bubulcus ibis (n=3)
Syrigma sibilatrix (n=4)
Nycticorax nycticorax(n=1)
Ixobrychus involucris(n=4)
Butorides striata (n=4)
Egretta thula (n=4)
P (%) ¹
AM ²
IM ³
Contracaecum microcephalum
100
34,2 ±41,5
34,2 ±41,5
Desportesius invaginatus
40
12,4 ±26,0
31,0 ±6,7
Desmidocercella ardeae
20
3,0 ±39,5
15,0
Contracaecum microcephalum
100
33,8 ±65,5
33,8 ±65,5
Desportesius invaginatus
50
1,25 ±1,8
2,5 ±2,1
Desmidocercella ardeae
50
3,0 ±3,4
6 ±0
Eustrongylides sp.
75
17,0 ±8,6
11,3 ±8,0
Baruscapillaria sp.
25
0,75 ±1,5
3,0
Contracaecum microcephalum
66,6
4,6 ±5,6
7 ±0,5
Desportesius invaginatus
66,6
1,3 ±5,6
2 ±0,5
Contracaecum microcephalum
20
0,25 ±0,5
1,0
Desportesius invaginatus
25
0,25 ±0,5
1,0
Desmidocercella ardeae
25
0,5 ±1,0
2,0
Contracaecum microcephalum
100
22,0
22,0
Desportesius invaginatus
100
1,0
1,0
Eustrongylides sp.
100
7,0
7,0
Contracaecum microcephalum
75
7,5 ±7,14
10 ±6,2
Desportesius invaginatus
25
1,5 ±3,0
6,0
Contracaecum microcephalum
100
8,25 ±4,1
8,25 ±4,1
Desportesius invaginatus
25
0,25 ±0,5
1,0
Desmidocercella ardeae
25
2,75 ±5,5
11,0
Contracaecum microcephalum
75
3,5 ±2,6
3,5 ±2,6
Desportesius invaginatus
50
0,75 ±0,9
1,5 ±0,7
Baruscapillaria sp.
50
3,0 ±3,4
6,0±0
-
-
-
Tigrisoma lineatum (n=1)
1
P= prevalência.
AM= abundância média de infecção.
3
IM= intensidade média de infecção.
2
-
45
Uma vez que as aves estudadas compartilham o mesmo tipo de ecossistema aquático e grupo
taxonômico os resultados
podem estar relacionados com vários fatores, entre eles, a estratégia de
dispersão das espécies de parasitos encontrados, o comportamento alimentar do hospedeiro ou ainda
associado ao pequeno tamanho amostral de cada espécie hospedeira, consequentemente estudos futuros
com maior número de espécimes são sugeridos.
Novos registros de hospedeiros no Brasil para Contracaecum microcephalum são A. cocoi, B.
ibis, E. thula, I. involucris, N. nycticorax e S. sibilatrix; Desportesius invaginatus em A. alba, A. cocoi, B.
ibis, B. striata, I. involucris e Syrigma sibilatrix; Desmidocercella ardeae em A. cocoi, B. striata e S.
sibilatrix; Baruscapillaria sp. em A. cocoi e E. thula e Eustrongylides sp. em N. nycticorax . No Rio
Grande do Sul relata-se, pela primeira vez, Contracaecum microcephalum (Ascaroidea: Anisakidae);
Desportesius
invaginatus
(Acuaroidea:
Acuariidae);
Desmidocercella
ardeae
(Aproctoidea:
Desmidocercidae); Eustrongylides sp.(Dioctophymatoidea: Dioctophymatidae) e Baruscapillaria sp.
(Trichinelloidea: Capillaridae), contribuindo de forma significativa para o conhecimento da diversidade
parasitária de ardeídeos.
Agradecimentos
Ao NURFS/CETAS-UFPel pela doação das aves utilizadas neste trabalho e a CAPES pelo apoio
financeiro.
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47
Conclusões:
Contracaecum
microcephalum
é o nematóide de maior prevalência,
abundância e intensidade média nesses ardeídeos. Baruscapillaria sp.
Eustrongylides sp.
e
são os de menor prevalência e intensidade média .
São registrados como novos hospedeiros para o Brasil:
- A. cocoi; B. ibis; E. thula; I. involucris; N. nycticorax
e S. sibilatrix para Contracaecum
microcephalum ;
- A. alba; A. cocoi; B. ibis; B. striata; I. involucris
e S. sibilatrix para Desportesius invaginatus;
- A. cocoi ; B. striata e Syrigma sibilatrix para Desmidocercella ardeae ;
- A. cocoi e E. thula para Baruscapillaria
- N. nycticorax para Eustrongylides
sp.;
sp.;
No Rio Grande do Sul, pela primeira vez relata-se a ocorrência de:
Contracaecum
microcephalum;
Baruscapillaria sp.
Desportesius
e Eustrongylides sp..
invaginatus;
Desmidocercella
ardeae,
48
Artigo 2 :
Conforme as normas da revista Journal of Parasitology (Anexo 2).
49
Artigo 2 :
Trematódeos em Ardeidae (Aves:Pelecaniformes) no sul do Brasil
50
RH: BERNARDON ET AL.-TREMATÓDEOS EM ARDEIDAE DO BRASIL
TREMATÓDEOS EM ARDEIDAE (AVES: PELECANIFORMES) DO SUL DO
BRASIL
Bernardon, Fabiana F.; Valente, Ana Luisa S.; Müller, Gertrud
Programa de Pós-graduação em Parasitologia, Departamento de Microbiologia e
Parasitologia (DEMP), Instituto de Biologia (IB), Universidade Federal de Pelotas
(UFPel), Campus Universitário s/nº CEP 96010-900, Capão do Leão, Rio Grande do
Sul (RS), Brasil. E-mail: fabifedatto@gmail.com
ABSTRACT: A total of 30 species including Ardeidae Ardea alba (n = 5), Ardea cocoi
(n = 4), Butorides striata (n = 4), Bubulcus ibis (n =3), Egretta thula (n = 4) Ixobrychus
involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n= 1), Syrigma sibilatrix (n = 4) and Tigrisoma
lineatum (n = 1) from the natural environment of southern Brazil were analyzed for
trematodes. The birds were necropsied, organs were individualizated, opened and
washed in
Tamis.
The retained material
and mucosa was
visualized
in
stereomicroscope. The trematodes were stained with Langeron's Carmine, quantified
(prevalence, mean abundance and mean intensity of infection) and identified as:
Amphimerus interruptus; Apharyngostrigea ardearum; Ascocotyle sp.; Clinostomum
complanatum; Ithyclinostomum dimorphum; Ephistmium proximum; Nephrostomum
limai; Ribeiroia insignis and Stomylotrema sp.. For Brazil, enrolls first A. ardearum
parasitizing A. alba, A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix and N. nicticorax; Ascocotyle
(Phagicola) sp. in A. alba, B. ibis, N. nycticorax, and S. sibilatrix; C. complanatum in S.
sibilatrix, E. proximum in A. alba; N. limai in A. alba, A. cocoi and S. sibilatrix; R.
insignis in A. cocoi and S. sibilatrix and Stomylotrema sp. E. thula. The digeneos A.
interruptus, A. ardearum, Ascocotyle sp., C. complanatum, E. proximum, I. dimorphum,
N. limai, R. insignis and Stomylotrema sp. characterize the first occurrence in Ardeidae
in Rio Grande do Sul.
Keywords: Trematoda; Digenea; herons;
RESUMO: Um total de 30 ardeídeos incluíndo as espécies Ardea alba (n=5), Ardea
cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4)
51
Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e
Tigrisoma lineatum (n=1) oriundos de ambiente natural da região sul do Brasil foram
analisados em busca de trematódeos. As aves foram necropsiadas, individualizados os
órgãos, abertos e lavados em tamis. O material retido e mucosas foi visualizado em
estereomicroscópio. Os trematódeos foram corados com carmim de Langeron,
quantificados (prevalência, abundância média e intensidade média de infecção) e
identificados como: Amphimerus interruptus; Apharyngostrigea ardearum; Ascocotyle
sp.; Clinostomum complanatum; Ithyclinostomum dimorphum; Ephistmium proximum;
Nephrostomum limai; Ribeiroia insignis e Stomylotrema sp.. Para o Brasil, registra-se
pela primeira vez A. ardearum parasitando A. alba, A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix e N.
nicticorax; Ascocotyle (Phagicola) sp. em A. alba, B. ibis, N. nycticorax, e S. sibilatrix;
C. complanatum em S. sibilatrix; E. proximum em A. alba; N. limai em A. alba, A.
cocoi e S. sibilatrix; R. insignis em A. cocoi e S. sibilatrix e Stomylotrema sp. em E.
thula. Os digeneos A. interruptus, A. ardearum, Ascocotyle sp., C. complanatum, E.
proximum, I. dimorphum, N. limai, R. insignis e Stomylotrema sp. caracterizam a
primeira ocorrência em ardeídeos no Rio Grande do Sul.
Palavras-chave: Trematoda; Digenea; garças;
INTRODUÇÃO
O Brasil possui uma das mais ricas avifaunas do mundo com um total de 1.826
espécies, divididas em aproximadamente 26 ordens. Dentre elas está a ordem
Pelecaniformes Sharpe, 1891, na qual encontram-se as famílias Pelecanidae
Rafinesque, 1815, Ardeidae Leach, 1820 e Thereskiornithidae Poche, 1904 (CRBRO,
2011). À família Ardeidae pertencem mais de 60 espécies sendo uma das maiores e
mais representativas famílias de aves com características adaptadas as áreas úmidas e
banhados (Scherer et al., 2006).
O Rio Grande do Sul caracteriza-se por apresentar ecossistemas compostos por
vastas áreas de banhado como a Reserva Ecológica do Taim e Parque Nacional da
Lagoa do Peixe que abrigam uma diversidade ímpar de aves pernaltas. A alta
diversidade de espécies é explicada pelo dinamismo entre os períodos de maior e menor
quantidade de água característicos dos banhados e pela variedade da sua vegetação
52
(Arballo e Cravino, 1999). No estado há o registro de 13 espécies de ardeídeos: Ardea
alba Linnaeus, 1758, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829),
Butorides striata (Linnaeus, 1758), Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758), Egretta caerulea
(Linnaeus, 1758), Egretta thula (Molina, 1782), Ixobrychus exilis (Gmelin, 1789),
Ixobrychus involucris (Vieillot,1823), Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758),
Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) e
Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) (Bencke et al., 2010). No Brasil, estudos sobre
trematódeos em ardeídeos foram realizados por Travassos et al. (1969), Arruda et al.
(2001), Arruda et al. (2002) e Barros et al. (2002), porém, no Rio Grande do Sul
informações sobre esse grupo são inexistentes, dessa forma, o objetivo do trabalho foi
contribuir para o conhecimento da biodiversidade trematódeos
através de nove
espécies de ardeídeos.
MATERIAIS E MÉTODOS
Foram examinadas 30 aves da família Ardeidae (Pelecaniformes) provenientes
de ambiente natural dos municípios de Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande
(31°46'15.77"S e 52°20'35.11"O; 31°45'36.77"S e 52°26'17.15"O e 32° 1'51.47"S e 52°
5'58.59"O), RS, Brasil. Foram amostradas as seguintes espécies: Ardea alba (n=5),
Ardea cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4)
Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e
Tigrisoma lineatum (n=1), doadas pelo Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e
Centro de triagem de Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFSCETAS/UFPel) onde foram ao óbito. As aves foram acondicionadas, individualmente,
em sacos plásticos identificados e mantidas congeladas a -20 ºC até o processamento.
Durante a necropsia os órgãos (olhos, esôfago, traqueia, pulmões, coração,
proventrículo, moela, intestinos delgado e grosso, ceco, fígado, vesícula biliar, rim,
bexiga, órgãos reprodutores e cloaca) foram individualizados em placas de petri,
lavados sobre tamis de abertura de malha 150µm. O material retido no tamis e as
mucosas inspecionados ao estereomicroscópio (10X) para coleta dos helmintos. O
processamento dos trematódeos seguiu as técnicas preconizadas por Amato e Amato
(2010). Os parâmetros avaliados foram prevalência, abundância média e intensidade
53
média de parasitismo segundo Bush et al., (1997). A identificação foi realizada de
acordo com Travassos et al. (1969), Gibson et al. (2002), Jones et al. (2005) e Bray
(2008). O material foi depositado na Coleção de Parasitos de Animais Silvestres do
Laboratório de Parasitologia de Animais Silvestres do DEMP-IB-UFPel sob nº 351 a
422.
RESULTADOS
Dos 30 ardeídeos examinados, 66,6% estavam parasitados por nove espécies de
tematódeos digenéticos: Amphimerus interruptus (Braun, 1901) Barker, 1911;
Apharyngostrigea ardearum (Lutz, 1928) Dubois, 1968 (Syn. Apharyngostrigea
brasiliana Szidart, 1929 segundo Labriola & Suriano 1998; Ascocotyle sp. Looss, 1899
(Syn. Phagicola) Faust, 1920; Clinostomum complanatum (Rodolphi, 1814);
Ithyclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) Witenberg, 1926; Episthmium proximum
Travassos, 1922; Nephrostomum limai Travassos, 1922; Ribeiroia insignis Travassos,
1939 e Stomylotrema sp. Loss, 1900 pertencentes a oito famílias, dois ardeídeos
Ixobrychus involucris e Tigrisoma lineatum foram negativos para trematódeos. A
caracterização dos helmintos e dos dados de infecção são mencionados a seguir.
Amphimerus interruptus (Fig.1)
Família Opisthorchiidae Braun, 1901
Subfamília Opisthorchiinae Looss, 1899
Hospedeiro: Butorides striata (socozinho). Parâmetros parasitários são apresentados na
Tabela1.
Sítio de infecção: vesícula biliar e cloaca.
Localidade: Rio Grande - RS
No Brasil, Yamaguti (1959) citou A. interruptus em Alcedo viridirufa (martimpescador verde e roxo) Boddaert, 1783 (Alcedinidae) e Butorides virescens
(Linnaeus,1758) (socó-mirim) (Ardeidae) e Travassos et al. (1969) mencionaram a
54
ocorrência A. interruptus (Braun, 1901) Barker, 1911, A. lancea (Diesing, 1850) e A.
parciovatus Franco, 1967. A. interruptus no intestino de Chloroceryle americana
(Gmelin, 1788) (martin-pescador-pequeno) (Alcedinidae) e em Butorides striata
(socozinho) (Ardeidae). Através de estudos realizados por Arruda et al., (2001) com os
espécimes depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC),
novos ardeídeos foram registrados como hospedeiros de A. interruptus incluindo a
Ardea cocoi (garça-moura), Nycticorax nycticorax (savacu), Pilherodius pileatus
(garça-real), Syrigma sibilatrix (maria-faceira) e Tigrisoma lineatum (socó-boi-baio)
para o município de São João- MS. Os sítios de infecção foram pâncreas e vesícula
biliar.
No México, Ramos (1995) ao analisar quatro espécies de aves, sendo três
ardeídeos, Egretta thula (garça-vaqueira), Ardea alba (garça-branca-grande) e Botaurus
sp. (socó) registrou a presença de Amphimerus interruptus parasitando o intestino de A.
alba.
A
B
1
2
3
200 µm
C
1
2
650 µm
370 µm
Figura 1. Amphimerus interruptus; A. Visão ventral do
espécime.; B. 1. Ventosa oral, 2. faringe, 3. Cecos simples.
C. 1. Ovário, 2. Glândulas vitelínicas interrompidas após
ovário.
55
Apharyngostrigea ardearum (Fig. 2)
Família Strigeidae Railliet, 1919
Subfamília Strigeinae Railliet, 1919
Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura); Bubulcus
ibis (garça-vaqueira); Syrigma sibilatrix (maria-faceira) e Nycticorax nycticorax
(savacu). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: estômago e intestinos
Localidade: A. alba Rio Grande, Pelotas e Capão do Leão - RS; A. cocoi Rio Grande e
Pelotas; B. ibis Pelotas -RS; S. sibilatrix (Rio Grande -RS) e N. nycticorax Rio Grande
– RS.
Segundo Travassos et al. (1969), essa espécie foi encontrada no intestino de
arapapá, Cochlearius cochlearius (Linnaeus,1776) (Ardeidae), no entanto, sem citar a
procedência. Posteriormente, Arruda et al. (2001) registraram novos ardeídeos
hospedeiros incluindo Butorides striata (socozinho) e Nyctanassa violacea (savacu-decoroa) no Rio de Janeiro- RJ.
Amphimerus ardearum também foi registrada na
Argentina no intestino delgado e grosso de E. alba (garça-branca-grande) e B. ibis
(garça-vaqueira) (Labriola e Suriano, 1998), porém a espécie foi identificada como A.
brasiliana (Szidat, 1928) Szidat, 1929 (Syn. A. ardearum) Dubois, 1968. Drago e
Lunaschi (2011) examinaram oito espécies de ardeídeos, Tigrisoma lineatum (socó-boibaio), Bubulcus ibis (garça-vaqueira), Butorides striata (socozinho), Ardea alba (garçabranca-grande), Ardea cocoi (garaça-moura), Egretta thula (garça-branca-pequena),
Ixobrychus involucris e Nycticorax nycticorax (savacu) provenientes da Argentina, e
identificaram A. ardearum somente no intestino de A. alba (garça-branca-grande) e A.
cocoi (garça-moura).
No âmbito global, outras espécies de Apharyngostrigea foram registradas em
ardeídeos, na Bulgária, Chipev e Kostadinova (1995) registraram Apharyngostrigea
cornu (Zeder,1800) em Ardea cinerea (garça-real) e Ardea purpurea (garça-roxa), o
mesmo trematódeo foi registrado por Nogueserola et al., 2002, na Espanha, no intestino
de três exemplares de Ixobrychus minutus (Linnaeus, 1766) (garça-pequena), oito
Bubulcus ibis (garça-vaqueira), seis Egretta garzetta (Linnaeus, 1766) (garça-branca-
56
pequena), 15 Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garça-real) e 2 Ardea purpurea Linnaeus,
1766 (garça-roxa) do total de 65 garças analisadas. Na República Tcheca, Sitko (2012)
examinou 530 ardeídeos pertencentes a oito espécies, Ardea cinerea (garça- real) (436),
Egretta alba (garça-branca-pequena) (34), Nycticorax nycticorax (savacu) (28),
Ixobrychus minutus (Linnaeus, 1766) (garça-pequena) (19), Botaurus stellaris
(Linnaeus, 1758) (abetouro-comum) (8), 2 Egretta garzetta (garça-branca-pequena) (2),
Ardea purpurea
(garça-roxa) (2) e Ardeola ralloides (Scopoli, 1769) (garça-
caranguejeira) (1) encontrou A. cornu em A. cinerea, A. purpurea, A. ralloides, E. alba,
E. garzetta e B. stellaris, sem citar os sítios de infecção. No Japão, Ohbayashi (1967)
registrou Apharyngostrigea ardeolina Vidyarthi, 1937 parasitando o intestino delgado
de um exemplar de Ardea cinerea youyi Clark, 1907 (garça-real).
A
1
2
3
3
975 µm
Figura 2 . Apharyngostrigea ardearum. A. Visão dorsal do espécime.;
1. Expansão cefálica, 2. Ovário oval, 3. Testículos multilobados.
57
Ascocotyle sp. (Fig. 3)
Família Heterophydae Odhner, 1914
Subfamília Ascocotylinae Yamaguti, 1958
Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura); Bubulcus
ibis (garça-vaqueira); Nycticorax nycticorax (savacu); e Syrigma sibilatrix (mariafaceira). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: estômago e intestinos
Localidade: A. cocoi Rio Grande, Pelotas- RS B. striata, Rio Grande -RS; E. thula, Rio
Grande e N. nycticorax, Rio Grande- RS.
Há registro no Brasil de Ascocotyle felippei Travassos, 1928 no intestino dos
ardeídeos Ixobrychus exilis erythromelas (Vieillot, 1817) (socoí-vermelho), Egretta
caerulea (Linnaeus, 1758) (garça-azul), Egretta thula thula (Molina, 1782) (garçabranca-pequena) e em Phalacrocorax brasilianus brasilianus Gmelin, 1782 (biguá)
(Phalacrocoracidae). Phagicola angrense (Travassos, 1916) Travassos, 1929 no
intestino de B. striata (socozinho) e Ixobrychus exilis (socoí-vermelho); P. arnaldoi
(Travassos, 1928) Travassos, 1929 no intestino delgado de Thalassarche melanophrys
(Temminck, 1828) (albatroz-oreilhudo) (Diomedeidae); P. angeloi (Travassos, 1929)
Travassos, 1929 no intestino delgado e grosso de Ixobrychus exilis (socoí-vermelho)
(Travassos et al.1969). Arruda et al. (2001) registraram um novo hospedeiro ardeídeo
para Phagicola angrense, Ardea cocoi (garça-moura), no Rio de Janeiro, RJ e Barros
et al. (2002) na mesma região e na mesma espécie de hospedeiro identificaram a
presença de A. (P.) longa.
Na Argentina, Drago e Lunaschi (2011) registraram a ocorrência de Ascocotyle
diminuta (Stunkard & Haviland, 1924) no intestino de A. alba (garça-branca-grande) e
Sitko (2012), na República Tcheca, registrou Ascocotyle (Phagicola) longa em Ardea
cinerea (garça-real) sem citar o sítio de infecção.
58
A
1
2
70 µm
Figura 3 . Ascocotyle sp. A. Visão ventral do espécime.; 1. Cecos
simples, 2. Gonotil, 3. Testículos simples.
Clinostomum complanatum (Fig. 4)
Família Clinostomidae Luehe, 1901
Subfamília Clinostominae Pratt, 1902
Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura); Butorides
striata (socozinho); Syrigma sibilatrix (maria-faceira); e Nycticorax nycticorax
(savacu). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: boca e cavidade nasal
Localidade: A. alba, Rio Grande e Capão do Leão- RS; A. cocoi, Rio Grande e Pelotas –
RS; B. striata, Rio Grande- RS; S. sibilatrix, Rio Grande-RS e N. nycticorax, Rio
Grande-RS.
Clinostomum complanatum foi registrada na cavidade oral de várias aves no
Brasil, Ardea cocoi (garça-moura), Jabiru mycteria (Lichtenstein, 1819), (tuiuiú)
(Ciconiidae), Cochlearius cochlearius (Linnaeus,1776 ) (arapapá) (Ardeidae),
59
Nyctanassa violacea (savacu-de-coroa), Ardea sp., Ardea alba (garça-branca-grande),
Phalacrocorax
brasilianus
brasilianus
(Gmelin,
JF,
1789)
(cormorão)
(Phalacrocoracidae), Anhinga anhinga (Linnaeus, 1766) (biguatinga) (Anhingidae),
Nycticorax nycticorax (savacu) e Butorides striata (socozinho) (Travassos et al., 1969)
e na cavidade oral e proventrículo de Tigrisoma lineatum (socó-boi-baio) em Angra dos
Reis, Rio de Janeiro (Arruda et al., 2001).
A espécie também foi identificada em Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garçareal), em Berlim, Alemanha segundo Yamaguti (1959) (sem citar o sítio de infecção),
no intestino de E. thula, A. alba e Botaurus sp., no México (Ramos, 1995) em Ardea
purpurea (garça-roxa) e Ardeola ralloides (garça-caranguejeira) na Bulgária (Chipev e
Kostadinova, 1995) (sem citar os órgãos). Já na República Tcheca, Sitko (2012)
registrou a ocorrência de outra espécie, C. heluans Braun, 1899 no esôfago de Ardea
cinerea (garça-real).
A
1
2
3
3
Figura 4. Clinostomum complanatum. A. Visão ventral do
espécime.; 1. Ventosa oral, 2. Acetábulo, 3. Testículos.
60
Ithyclinostomum dimorphum (Fig. 5)
Família Clinostomidae Luehe, 1901
Subfamília Clinostominae Pratt, 1902
Hospedeiros: Ardea cocoi (garça-moura). Os parâmetros parasitários são apresentados
na Tabela1.
Sítio de infecção: esôfago
Localidade: Pelotas -RS
Travassos et al. (1969) registraram a espécie no esôfago de Ardea cocoi (garçamoura), mais recentemente, Arruda et al. (2001) citaram novos hospedeiros, Nycticorax
sp. e Tigrisoma lineatum (socó-boi-baio) em Pirassununga, SP e São João, MS, Brasil
respectivamente.
A
1425 µm
B
C
700 µm
1
1400 µm
Figura 5 . Ithyoclinostomum dimorphum de A. cocoi. A. Visão ventral do
espécime.; B. Detalhe das ventosas oral e ventral. C 1. Testículos
estrelados.
61
Episthmium proximum (Fig. 6)
Família Echinostomatidae Poche, 1926:
Subfamília Echinochasminae Odhner, 1910
Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura) e Egretta
thula (garça-branca-pequena). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: cloaca
Localidade: A. alba, Rio Grande, Pelotas e Capão do Leão- RS; A. cocoi, Rio Grande e
Pelotas- RS e E. thula, Pelotas e Rio Grande- RS.
Segundo Travassos et al. (1969), há citação desta espécie, no Brasil, parasitando
bursa de Fabricius em Ardea cocoi (garça-moura), Ciconia maguari (Gmelin, 1789)
(joão-grande) (Ciconiidae), Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, JF, 1789) (garçabruxa), Megacercyle torquata (martim-pescador-grande) (Alcedinidae), Anhinga
anhinga (Linnaeus, 1766) (biguatinga) (Anhingidae) e Philerodius pileatus (garça-real).
Em outros países, há registro de Episthmium bursicola (Creplin, 1837) (sem citar o
órgão) em Ardea purpurea (garça-roxa) na Bulgária (Chipev e Kostadinova, 1995) e
Episthmium sp. no intestino delgado de Bubulcus ibis (garça-vaqueira), na Argentina
(Labriola e Suriano, 1998).
A
B
1
2
350µm
C
500
1
130µm
Figura 6. Episthmium proximum . A. Visão ventral do espécime.; B. 1.
Dilatação da região oral., 2. Faringe. C. 1. Ovos.
62
Nephrostomum limai (Fig. 7)
Família Echinostomatidae Poche, 1926:
Subfamília Echinochasminae Odhner, 1910
Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura) e Syrigma
sibilatrix (maria-faceira). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: intestino delgado
Localidade: A. alba, Pelotas- RS; A. cocoi, Pelotas- RS e S. sibilatrix, Rio Grande-RS.
A espécie foi citada parasitando o intestino delgado de Syrigma sibilatrix (mariafaceira) no Brasil por Yamaguti (1959) e Travassos et al. (1969), porém sem citar a
procedência do ardeídeo. Na Argentina, Nogueserola et al. (2002) encontraram
Nephrostomum sp. parasitando o intestino de oito exemplares de Bubulcus ibis (garçavaqueira) e na República Tcheca, Sitko (2012) encontrou em Ardea cinerea (garçareal), no mesmo órgão, Nephrostomum ramosum (Sonsino, 1895).
A
1
2
3
B
1
300 µm
C
1
3
820 µm
1.020 µm
Figura 7 . Nephrostomum ramosum. A. Visão ventral do espécime. 1.
Colar cefálico. ; 2. Ovário transversalmente oval. 3. Testículos simples.
B. Coroa de espinhos.1. Espinho. C 1. Acetábulo em forma de ânfora.
63
Ribeiroia insignis (Fig. 8)
Família Cathaemasiidae Fuhrmann, 1928
Subfamília Ribeiroiinae Travassos, 1951
Hospedeiros: Ardea alba (gaça-branca-grande) Ardea cocoi (garça-moura) e Syrigma
sibilatrix (maria-faceira). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: proventrículo
Localidade: A. alba, Capão do Leão e Pelotas-RS A. cocoi, (não identificado).
Ribeiroia insignis Travassos, 1939 foi registrada no esôfago de A. alba segundo
Travassos et al. (1969) no Brasil, os autores afirmaram que a espécie foi erradamente
considerada idêntica à Ribeiroia ondatrae Price, 1931 por Cable et al. (1960). Na
Argentina, Labriola e Suriano (1998) identificaram R. ondatrae no próventrículo de
Egretta alba (garça-branca-pequena) e na Espanha, Nogueserola et al. (2002)
registraram o mesmo parasito na moela de três espécimes de Ixobrychus minutus (garçapequena).
A
B
µm
1
50 µm
C
1
2
2
2
150 µm
75 µm
Figura 8 . Ribeiroia insignis. A. Visão ventral do espécime.; 1. acetábulo,
2. Testículos.; B. Detalhes dos espinhos na cutícula.; C 1. Esôfago com um
par de divertículos sacciformes. 2. Glândulas vitelínicas.
64
Stomylotrema sp. (Fig. 9)
Família Stomylotremidae Poche, 1926
Hospedeiros: Egretta thula (garça-branca-pequena). Os parâmetros parasitários são
apresentados na Tabela1.
Sítio de infecção: cloaca
Localidade: Pelotas- RS.
No Brasil ocorrem cinco espécies: Stomylotrema bijugum Braun, 1901, S.
fastosum Braun, 1901, S. gratiosus Travassos, 1922, S. tagax Braun, 1901 e S. vicarium
Braun, 1901 (Travassos et al., 1969), porém nenhuma foi registrada em ardeídeos, S.
fastosum
em
Mesembrinibis
cayennensis
(Gmelin,
1789)
(coró-coró)
(Thereskiornitidae). S. vicarium em Jabiru americanus Linnaeus, 1758 (tuiuiú)
(Ciconiidae) e Mycteria americana Linnaeus, 1758 (cabeça-seca) (Ciconiidae) (sem
citar procedência). No Mato Grosso do Sul, Arruda et al. (2001) registraram S. gratiosus
Travassos, 1922 parasitando a cloaca de Syrigma sibilatrix.
A
1
2
3
520 µm
Figura 9 . Stomylotrema sp.. A. Visão dorsal do espécime.; 1. Ventosa
oral, 2. ovos, 3. Glândulas vitelínicas.
65
Tabela I . Parâmetros parasitológicos dos trematódeos parasitos de ardeídeos no sul do
Brasil.
Hospedeiro
Ardea alba (n=5)
Trematódeo
P (%)
80
25,0±22,4
31,2±20,3
Ascocotyle sp.
50
40
60
20
40
11,0±15,9
2,8±3,8
4,2±7,2
0,4±0,8
9,8±17,7
27,5±10,6
7,0±1,4
7,0±8,7
2,0
24,5±23,3
100
75
75
50
53,5±44,2
139,7±103,9
11,5±16,6
1,0±1,4
53,5±44,2
186,3±56,5
15,3±18,1
2,0±1,4
50
20
20
1,2±1,8
1,7±3,5
8,7±17,5
2,5±2,1
7,0
35,0
33,3
33,3
4,3±7,5
9,3±16,1
13,0
28,0
50
25
25
25
42,7±82,2
61,5±123,0
0,5±1,0
1,0±1,0
85,5±113,8
246,0
2,0
2,0
100
100
100
37,0
1315,0
5,0
37,0
1315,0
5,0
Ephistomum proximum
Nephrostomum limai
Ribeiroia insignis
Apharyngostrigea ardearum
Ascocotyle sp.
Clinostomum complanatum
Ephistomum proximum
Ithyonclinostomum
dimorphum
Nephrostomum limai
Ribeiroia insignis
Bubulcus ibis (n=3)
Apharyngostrigea ardearum
Ascocotyle sp.
Syrigma sibilatrix (n=4)
Apharyngostrigea ardearum
Ascocotyle sp.
Clinostomum complanatum
Nephrostomum limai
Nycticorax nycticorax (n=1)
Apharyngostrigea ardearum
Ascocotyle sp.
Clinostomum complanatum
Butorides striata (n=4)
Apharyngostrigea ardearum
Ascocotyle sp.
Clinostomum complanatum
Egretta thula (n=4)
IM
Apharyngostrigea ardearum
Clinostomum complanatum
Ardea cocoi (n=4)
AM
Ephistomum proximum
Stomylotrema sp.
25
50
50
0,7±1,5
3,0
806,2±1562,9 1612,5±2174,3
2,5±4,3
5,0
50
25
1,2±1,5
0,2±0,5
2,5±0,7
1,0
Ixobrychus involucris (n=4)
-
-
-
-
Tigrisoma lineatum (n=1)
-
-
-
-
P= prevalência; AM= abundância média de infecção; IM= intensidade média de infecção.
66
DISCUSSÃO
Constatou-se que Ascocotyle sp. (Digenea: Heterophilidae) é uma espécie mais
generalista, visto que ocorreu em seis das oito espécies de ardeídeos que foram positivas
para trematódeos, assim como Apharyngostrigea ardeae e Clinostomum complanatum
que parasitaram cinco das nove espécies de aves estudadas, seguidas por Episthmium
proximum, Nephrostomum limai, Ribeiroia insignis e Amphimerus interruptus,
Ithyoclinostomum dimorphum e Stomylotrema sp..
Os trematódeos possuem ciclos de desenvolvimento complexos, envolvendo um
ou mais hospedeiros intermediários. Os adultos parasitam os hospedeiros definitivos,
nos quais, ocorre a reprodução sexuada originando ovos que são eliminados no
ambiente aquático, destes, eclodem os miracídios que penetram no hospedeiro
intermediário molusco (frequentemente gastrópodos) onde ocorre a reprodução
assexuada, gerando as cercárias, que podem encistar-se na vegetação, em detritos na
água ou penetrar num segundo hospedeiro intermediário tornando-se metacercárias, as
quais, serão ingeridas pelo hospedeiro definitivo completando o ciclo de vida dos
digenéticos (Olsen, 1974).
Portanto, a origem da infecção dos ardeídeos está
relacionada com a alimentação, habitat e comportamento. Visto que a dieta destas aves
consiste em peixes, anfíbios, répteis, moluscos e insetos (Efe, 2001; Belton, 2004), os
quais, servem como 1º ou 2º hospedeiros intermediários. Quanto ao habitat, estas
compartilham os ambientes aquáticos onde encontram-se os hospedeiros intermediários,
e quanto ao comportamento, a concentração dos ardeídeos nos densos ninhais e em
bandos aumenta a probabilidade de disseminação.
Ardea alba e Ardea cocoi apresentaram a maior diversidade parasitária (Tab.I),
fato que possivelmente esteja relacionado com a ampla variedade de ítens alimentares e
quantidade exigida, visto que são os maiores ardeídeos que ocorrem no Rio Grande do
Sul.
Os
trematódeos
Amphimerus
interruptus,
Apharyngostrigea
ardearum,
Ascocotyle (Phagicola) sp., Clinostomum complanatum, Episthmium proximum,
Ithyclinostomum dimorphum, Nephrostomum limai, Ribeiroia insignis e Stomylotrema
sp. caracterizam o primeiro registro em ardeídeos no Rio Grande do Sul. E para o
Brasil registram-se, pela primeira vez, Apharyngostrigea ardearum parasitando A. alba,
67
A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix e N. nycticorax; Ascocotyle sp. em A. alba, B. ibis, N.
nycticorax, e S. sibilatrix; Clinostomum complanatum em S. sibilatrix; Episthmium
proximum em A. alba; Nephrostomum limai em A. alba, A. cocoi e S. sibilatrix;
Ribeiroia insignis em A. cocoi e S. sibilatrix e Stomylotrema sp. em E. thula,
ampliando, desta forma, o conhecimento sobre digenéticos em ardeídeos.
AGRADECIMENTOS:
Ao NURFS/CETAS-UFPel pela doação das aves utilizadas neste estudo e a CAPES
pelo apoio financeiro.
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70
Conclusões:
Ascocotyle (Phagicola)
sp. é o trematódeo com maior prevalência e
intensidade média de infecção. Ardea alba e Ardea cocoi apresentam a maior
diversidade parasitária enquanto que Ardea cocoi apresenta as maiores
intensidades médias de infecção.
Os trematódeos Amphimerus interruptus, Apharyngostrigea ardearum, Ascocotyle
(Phagicola)
sp., Clinostomum complanatum, Episthmium proximum, Ithyclinostomum
dimorphum, Nephrostomum limai, Ribeiroia insignis
e Stomylotrema sp. caracterizam o
primeiro registro em ardeídeos no Rio Grande do Sul.
No Brasil registram-se, pela primeira vez: Apharyngostrigea ardearum em A.
alba, A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix
nycticorax,
e N. nycticorax; Ascocotyle sp. em A. alba, B. ibis, N.
e S. sibilatrix; Clinostomum complanatum em S. sibilatrix; Episthmium proximum
em A. alba; Nephrostomum limai em A. alba, A. cocoi e S. sibilatrix; Ribeiroia insignis em A.
cocoi e S. sibilatrix e Stomylotrema sp.
em E. thula.
71
Artigo 3 :
Conforme normas da revista Parasitology Research (Anexo2).
72
Artigo 3 :
Acanthocephala em Ardeidae (Aves:Pelecaniformes) no sul do Brasil
73
Acanthocephala em Ardeidae (Aves: Pelecaniformes) no sul do Brasil
Fabiana Fedatto Bernardon, Ana Luisa Valente , Gertrud Müller
Programa de Pós-graduação em Parasitologia, Departamento de Microbiologia e Parasitologia (DEMP),
Instituto de Biologia (IB), Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Campus Universitário s/nº CEP
96010-900, Capão do Leão, Rio Grande do Sul (RS), Brasil. fabifedatto@gmail.com
Abstract
We examined nine species of Ardeidae in search of Acanthocephala including Ardea alba (n = 5), Ardea
cocoi (n = 4), Butorides striata (n = 4), Bubulcus ibis (n = 3), Egretta thula (n = 4) Ixobrychus involucris
(n = 4), Nycticorax nycticorax (n = 1), Syrigma sibilatrix (n = 4) and Tigrisoma lineatum (n = 1) from
natural areas of Rio Grande do Sul, Brazil. The birds were necropsied, organs were individualized,
opened, washed in 150 µm mesh sieve and analyzed by stereomicroscope. The Acanthocephala were
stained with Langeron's Carmine and evaluated parameters (prevalence, mean abundance and mean
intensity of infection). We identified four species belonging to two families Acanthocephalus sp.
(Echinorhynchidae) Andracantha sp., Arhythmorhynchus sp. and Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) in
seven of nine species studied. The Ardeidae Bubulcus ibis and Tigrisoma lineatum were negative for
Acanthocephala.
Key-words: acanthocephalans; endoparasite; herons;
Resumo
Foram examinadas nove espécies de ardeídeos em busca de acantocéfalos incluindo Ardea alba (n=5),
Ardea cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4) Ixobrychus
involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum (n=1)
provenientes de áreas naturais do Rio Grande do Sul, Brasil. As aves foram necropsiadas, os órgãos
individualizados, abertos, lavados em tamis de malha 150 µm e analisados ao estereomicroscópio. Os
acantocéfalos foram corados com Carmim de Langeron e avaliados os parâmetros (prevalência,
abundância média e intensidade média de infecção). Identificou-se quatro espécies pertencentes à duas
famílias
Acanthocephalus sp. (Echinorhynchidae), Andracantha sp., Arhythmorhynchus sp. e
Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) em sete espécies das nove analisadas. Os ardeídeos Bubulcus ibis e
Tigrisoma lineatum foram negativos para acantocéfalos.
Palavras-chave: acantocéfalos; endoparasitos; garças;
74
Introdução
Acanthocephala é um grupo de parasitos obrigatórios que utiliza artrópodes como hospedeiros
intermediários e vertebrados como hospedeiros definitivos para completar seu ciclo de vida (Near, 2002).
Ocasionalmente vertebrados podem ser hospedeiros paratênicos abrigando estágios larvais que não
desenvolvem o estágio adulto, a menos que ingeridos pelo hospedeiro definitivo apropriado (Nickol,
1985). Esses parasitos estão fortemente ligados ao ambiente aquático, e em geral aves aquáticas e
mamíferos marinhos são hospedeiros definitivos (McDonald 1988; Luque et al. 2010).
Dentre as aves aquáticas, os ardeídeos são conhecidos mundialmente por hospedar adultos de
acantocéfalos, como por exemplo, Arhytmorhynchus duocinctus Chandler, 1935 (Polymorphidae)
parasitando Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, 1789) (savacu) na Inglaterra (Lincicome 1943). No
México, Garcia-Varela et al. (2011) registraram a presença de Hexaglandula corynosoma (Travassos,
1915) Petrochenko, 1958 em Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758) (savacu-de-coroa) e Polymorphus
brevis (Van Cleave, 1916) Travassos, 1926 em Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) (savacu).
Segundo Petrochenko (1971), na América do Norte foi registrado Polymorphus obtusus Van Cleave, 1918
(Polymorphidae) no intestino de Ardea herodias Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande); Arhytmorhynchus
brevis Van Cleave, 1916 no intestino de Botaurus lentiginosus Rackett, 1813 (abetouro-lentiginoso), A.
herodias (garça-azul-grande) e Nycticorax nycticorax (savacu); Arhytmorhynchus pumilirostris Van
Cleave, 1916 no intestino de Botaurus lentiginosus (abetouro-lentiginoso); Na Europa, Polymorphus
striatus (Goeze, 1782) Lühe, 1911 foi registrado em Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garça-real), E. alba
Linnaeus, 1758 (garça-branca) e Ixobrychus minutus (Linnaeus, 1766) (garça-pequena) e em Butorides
stellaris (Linnaeus, 1766) (abetouro-comum); Na Ásia, Arhytmorhynchus frassoni (Molin, 1858) Lühe,
1911 no intestino de Ardea purpurea Linnaeus, 1766 (garça-roxa), Polymorphus magnus Skrjabin, 1913
no intestino delgado de Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garça-real) e P. mathevossianae Petroschenko,
1949 no mesmo órgão e ardeídeo citado anteriormente; No Japão, Arhytmorhynchus fuscus Harada, 1929
e Arhytmorhynchus hispidus Van Cleave, 1925 no intestino de N. nycticorax (savacu).
Registros de acantocéfalos em organismos aquáticos são na sua maioria referentes a peixes
Santos et al. (2008) no Brasil. Aves aquáticas são potenciais hospedeiros definitivos que atuam na
dispersão de ovos nos cursos d’água, neste sentido, McDonald (1998) propos uma chave taxonômica
exclusiva de acantocéfalos em aves aquáticas (Rallidae e Anatidae) nos Estados Unidos.
O Brasil devido sua grande área e diversidade de habitats com abundância de água possui mais
de 20 espécies de ardeídeos registradas (CBRO 2010), dais quais 13 ocorrem no Rio Grande do Sul:
Ardea alba Linnaeus, 1758, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829), Butorides
striata (Linnaeus, 1758), Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758), Egretta caerulea (Linnaeus, 1758), Egretta
thula (Molina, 1782), Ixobrychus exilis (Gmelin, 1789), Ixobrychus involucris (Vieillot,1823),
Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix
(Temminck, 1824) e Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) Bencke et al. (2010). Entretanto informações
sobre acantocéfalos que as infectam são limitadas (Travassos 1926).
75
Este trabalho teve como objetivo verificar a presença de acantocéfalos, quantificá-los e
identificá-los nos ardeídeos Ardea alba Linnaeus, 1758, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, Bubulcus ibis
(Linnaeus, 1758), Butorides striata (Linnaeus, 1758), Egretta thula (Molina, 1782), Ixobrychus involucris
(Vieillot,1823), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) e
Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) no sul do Brasil, ampliando o conhecimento desse grupo de
parasitos em aves aquáticas.
Material e métodos
Foram estudadas 30 aves da família Ardeidae (Pelecaniformes) pertencentes a nove espécies:
Ardea alba (n=5), Ardea cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4)
Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum
(n=1). As aves eram provenientes dos municípios de Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande
(31°46'15.77"S e 52°20'35.11"O; 31°45'36.77"S e 52°26'17.15"O e 32° 1'51.47"S e 52° 5'58.59"O),
respectivamente, RS, doados pelo Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e Centro de triagem de
Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFS-CETAS/UFPel) onde foram ao óbito. Os
espécimes foram necropsiados, os orgãos incluindo: olhos, esôfago, traqueia, pulmões, coração,
proventriculo, moela, intestino delgado e grosso, ceco, fígado, vesícula biliar, rins, órgãos reprodutores,
bexiga e cloaca, individualizados em placas de petri e lavados sobre tamis de abertura de malha 150µm.
O material retido no tamis e as mucosas foram inspecionados ao estereomicroscópio para coleta dos
acantocéfalos que foram lavados em solução fisiológica, corados com Carmim e montados em lâminas
permanentes com bálsamo do Canadá. A identificação foi realizada de acordo com McDonald (1988). Os
parâmetros avaliados foram prevalência, abundância média e intensidade média de parasitismo segundo
Bush et al. (1997).
Resultados e discussão
Foram
identificados
os
acantocéfalos:
Acanthocephalus
sp.
Koelreuther,
1771
(Echinorhynchidae) (Fig.1), Andracantha sp., Schmidt, 1975 (Fig.2), Arhythmorhynchus sp. Lühe, 1911
(Fig.3) e Polymorphus sp. Lühe, 1911 (Plagiorhynchidae) (Fig.4). Dos 30 ardeídeos analisados, 19 (63%)
estavam parasitados, com a co-ocorrência de no mínimo duas espécies (Tab.1). O órgão de eleição das
infecções foi o intestino delgado no qual estavam aderidos à mucosa. A maioria dos acantocéfalos
encontravam-se na forma adulta, os machos apresentando desenvolvimento gonodal e as fêmeas com
produção de ovos.
Dentre os quatro acantocéfalos encontrados, Andracantha sp. foi o mais frequente estando
presente em todos os animais parasitados. Houve associação entre Andracantha sp. e Polymorphus sp.
em 55,5 % dos ardeídeos. A maior intensidade de infecção encontrada foi em Ardea cocoi, enquanto que
a maior diversidade parasitária ocorreu em Ardea alba (Tab.1). Bubulcus ibis e Tigrisoma lineatum
estavam negativos para acantocéfalos.
76
Tabela 1. Parâmetros parasitológicos de Acanthocephala em Ardeidae no sul do Brasil.
Hospedeiro
Acanthocephalo
Ardea alba (n=5)
Andracantha sp.
Acantocephalus sp.
Polymorphus sp.
Ardea cocoi (n=4)
Andracantha sp.
Polymorphus sp.
Syrigma sibilatrix (n=4)
Andracantha sp.
Arhythmorhynchus sp.
Nycticorax nycticorax (n=1)
Andracantha sp.
Arhythmorhynchus sp.
Ixobrychus involucris(n=4)
Andracantha sp.
Polymorphus sp.
Butorides striata (n=4)
Andracantha sp.
Polymorphus sp.
Egretta thula (n=4)
Andracantha sp.
Polymorphus sp.
P (%)1
40
20
20
50
50
AM2
5,0±10,6
0,2±0,4
0,8±1,7
IM3
12,5±16,2
1,0
4,0
55,7±110,8 111,5±156,2
21,0±37,4
42±49,4
25
25
0,75±1,5
1,0±2,0
3,0
4,0
100
100
30,0
1,0
30,0
1,0
25
25
0,2±0,5
0,5±1,0
1,0
2,0
50
25
42,5±74,4
0,5±97,5
85±1,0
2,0
25
25
1,5±3,0
1,0±2,0
6,0
4,0
Bubulcus ibis (n=3)
-
-
-
-
Tigrisoma lineatum (n=1)
-
-
-
-
1
P= prevalência.
AM= abundância média de infecção.
3
IM= intensidade média de infecção.
2
77
A
2
B
1
650 µm
600 µm
Figura 1: A. Acanthocephalus sp.; 1. Ausência de espinhos. 2. Testículos. B. Extremidade posterior do
♂.
A
B
C
1
250 µm
700 µm
400 µm
Figura 2: Andracantha sp. A Extremidade anterior. B. 1. Duas faixas de espinhos. C Testículos.
78
C
B
A
300 µm
310µm
125
Figura 3. Arhythmorhynchus sp. A. Vista lateral do corpo. B. Probóscide. C. Região posterior da ♀.
A
B
600 µm
670 µm
Figura 1. Polymorphus sp. A . Receptáculo da probóscide. B. Fileiras de ganchos da probóscide .
79
No Brasil, estudos sobre acantocéfalos em Ardeidae foram realizados por Travassos (1926) que
identificou Arhythmorhynchus pumidirostris Cleave, 1916 em Botaurus lentigiosus (Rackett, 1813)
(abetouro-lentiginoso); Arhythmorhynchus macrourus Bremser, 1821 em Ardea purpurea
Linnaeus,
1766 (garça-roxa); Centrorhynchus spinosus (Kaiser, 1893) em Ardea alba Linnaeus, 1758 (garçabranca-grande); Filicollis sphaerocephalus (Bremser, 1819) em Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758)
(savacu-de-coroa); Polymorphus breves Cleave, 1916 em B. lentigiosus (abetouro-lentiginoso);
Polymorphus corynosoma
Travassos, 1915 em Florida caerulea (Linnaeus, 1758) (garça-azul), N.
violacea (savacu-de-coroa) e Nycticorax sp. Forster, 1817 (socó); Polymorphus inerme Travassos, 1923
em N. violacea (savacu-de-coroa); Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819) em A. alba (garça-brancagrande), Egretta thula (Molina, 1782) (garça-branca-pequena), N.violacea (savacu-de-coroa) e Butorides
striata
(Linnaeus, 1758) (socozinho). Polymorphus obtusus Van Cleave, 1918 em Ardea herodias
Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande); Polymorphus striatus (Goeze, 1782) em Ardea cinerea Linnaeus,
1758 (garça-real), A. alba (garça-branca-grande), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) (savacu),
Ardetta minuta Linnaeus,1766 (socó-pequeno) e Botaurus stellaris (Linnaeus, 1758) (abetouro-comum);
Prosthorhynchus spiralis (Rudolphi, 1809) em B. stellaris (abetouro-comum) e Ardetta minuta (socópequeno).
Neste estudo registra-se pela primeira vez, a presença de Andracantha sp., Acantocephalos sp.,
Arhythmorhynchus sp. e Polymorphus sp. em ardeídeos no Rio Grande do Sul. Caracterizam novos
registros de acantocéfalos e hospedeiros ardeídeos para o Brasil Andracantha sp. em A. alba, A. cocoi, S.
sibilatrix, N. nycticorax, I. involucris, Butorides striata e Egretta thula; Acantocephalos sp. em A. alba;
Arhythmorhynchus sp. em S. sibilatrix e N. nycticorax e Polymorphus sp. em A. cocoi.
Agradecimentos
Ao NURFS/CETAS-UFPel pela doação das aves utilizadas neste estudo e a CAPES pelo apoio
financeiro.
Referências
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81
Conclusões:
Ardea alba
apresenta a maior diversidade parasitária.
Ardea cocoi
Andracatha sp.
apresenta as maiores
intensidades de infecção de
e Polymorphus sp.
Há a co-ocorrência de no mínimo duas espécies de acantocéfalos por
ardeídeo.
Ocorre associação parasitária entre Andracatha sp. e Polymorphus sp.
Registra-se
Acantocephalos
pela
primeira
vez
a
presença
de
Andracantha
sp.,
sp., Arhythmorhynchus sp. e Polymorphus sp. em ardeídeos no Rio
Grande do Sul.
Caracterizam novos registros de acantocéfalos e hospedeiros ardeídeos
para o Brasil:
Andracantha sp.
em A. alba, A. cocoi, S. sibilatrix, N. nycticorax, I. involucris, Butorides striata
e Egretta thula;
Acantocephalos
sp. em A. alba; Arhythmorhynchus sp. em S. sibilatrix e N. nycticorax;
Polymorphus sp.
em A. cocoi.
82
ANEXO 1: Normas para submissão de trabalhos da revista Parasitology
Research.
83
ANEXO 2: Normas para submissão de trabalhos da revista Journal of
Parasitology.