UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS Programa de Pós-Graduação em Parasitologia Dissertação Helmintos de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil Fabiana Fedatto Bernardon Pelotas, 2013 FABIANA FEDATTO BERNARDON Helmintos de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Parasitologia da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ciências (área do conhecimento: Parasitologia). Orientadora:Prof.ª Drª Gertrud Müller Antunes Co-Orientadora: Prof.ª Drª Ana Luisa Schifino Valente Pelotas, 2013 Banca examinadora: _______________________________________________ Prof.ª Drª Gertrud Müller Antunes Orientadora ______________________________________________ Prof.ª Drª Élvia Elena Silveira Vianna ________________________________________________ Prof.ª Drª Patrícia JacquelineThyssen ________________________________________________ Prof.º Dr. Diego Moscarelli Pint Agradecimentos Aos meus pais, Edite e Fábio, irmão Régis e ao querido Solano, meus maiores amores e incentivadores. Dedico a dissertação a vocês. Àos meus avós Josephina, Gentília e Mário, pessoas que, mesmo não mais presentes fisicamente, foram sempre exemplos. As queridas orientadora e co-orientadora agradeço principalmente pela compreensão, tempo disponibilizado e oportunidade. À Carolina pela paciência e ensinamentos sobre ácaros nasais e pesquisa. À toda equipe do laboratório de Parasitologia de Animais Silvestres, Carol, Mari, Jéssica, Márcia, Tati, Sâmara, Diego e Guilherme por me aturarem e também por suas contribuições para o trabalho. Às minhas colegas do Pós e amigas Márcia, Luiza e Bianca. À Antonieta sempre muito prestativa. Ao Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e Centro de Triagem de Animais Silvestres da UFPel pela doação do material utilizado no estudo, em especial ao Ms. Biol. Marco Antônio pela dedicação. À Universidade Federal de Pelotas, ao Programa de Pós-graduação em Parasitologia e à CAPES que possibilitaram a realização do projeto, meu muito obrigada! Resumo BERNARDON, FABIANA FEDATTO. Helmintos de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil. 2013. 78f. Dissertação (Mestrado) - Programa de PósGraduação em Parasitologia.Universidade Federal de Pelotas, Pelotas. A família Ardeidae é composta por mais de 60 espécies sendo uma das maiores e mais representativas famílias de aves com características adaptadas às áreas úmidas. O Rio Grande do Sul caracteriza-se por apresentar ecossistemas que abrigam uma diversidade ímpar de aves pernaltas onde há o registro de 13 espécies de ardeídeos. Devido a escassez de informações sobre a diversidade de helmintos em Ardeidae no Rio Grande do Sul, desenvolveu-se o trabalho com o objetivo de identificar a helmintofauna de nove espécies de ardeídeos e determinar a os parâmetros de prevalência, abundância e intensidade médias. Foram examinados 30 aves. Ardea alba, Ardea cocoi, Butorides striata, Bubulcus ibis, Egretta thula, Ixobrychus involucris, Nycticorax nycticorax, Syrigma sibilatrix e Tigrisoma lineatum, provenientes de ambiente natural dos municípios de Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande RS, Brasil. As aves foram necropsiadas para a coleta dos helmintos, preparadas de acordo com os protocolos utilizados para cada grupo e identificadas. Como resultado obteve-se espécies de trematódeos, nematóides e acantocéfalos e seus parâmetros parasitológicos como seguem a seguir: Trematoda: Digenea, Amphimerus interruptus (P=3,3%; AM=0,1 ;IM=3,0), Apharyngostrigea ardearum (P=40%; AM=18,6; IM= 46,6), Ascocotyle sp. (P=33,3%; AM=88,4; IM= 265,3), Clinostomum complanatum (P=30%; AM=1,1; IM=3,8), Episthmium proximum (P=23,3%; AM=1,0; IM=4,2), Ithyclinostomum dimorphum (P=6,6%; AM=0,1; IM=2,5), Nephrostomum limai (P=10%; AM= 0,3; IM=3,6), Ribeiroia insignis (P=10%; AM=2,8; IM=28,0) e Stomylotrema sp. (P=3,3%; AM=0,03; IM=1,0) pertencentes a oito famílias; Nematoda: Contracaecum microcephalum (P=80%; AM=15,1;IM=18,8),Desportesius invaginatus(P=43,3%; AM=2,76; IM=6,3), Desmidocercella ardeae (P=16,6%; AM=1,3; IM=8,0), Eustrongylides sp. (P=13,3%; AM=1,3; IM=10,2) e Baruscapillaria sp. (P=10%; AM=0,5; IM=5,0). Acanthocephala: Acanthocephalus sp. (Echinorhynchidae) (P=3,33%; AM=0,03; IM=1,0), Andracantha sp. (P=33,3%; AM=15,2; IM=45,8), Arhythmorhynchus sp. (P=6,66%; AM=0,16; IM=2,5) e Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) (P=13,3%; AM=1,3; IM=10,2). Tigrisoma lineatum foi o único ardeídeo negativo para todos os grupos, enquanto que Ixobrychus involucris quanto à presença de trematódeos e Bubulcus ibis quanto à presença de acantocéfalos. Os trematódeos, nematóides e acantocéfalos citados anteriormente são pela primeira vez registrados em ardeídos no Rio Grande do Sul. No Brasil, alguns dos hospedeiros e respectivos helmintos constituem primeira ocorrência. Foram encontradas proglotes isoladas de cestóides no intestino delgado e grosso em algumas aves, porém não foi possível identificá-las. Palavras-chave: Nematoda; Trematoda; Acanthocephala; garças; Abstract BERNARDON, FABIANA FEDATTO. Helminths of waterfowl (Pelecaniformes: Ardeidae) from southern Brazil. 78f. Dissertation (Master in Science) – Postgraduate Program in Parasitology. Federal University of Pelotas, Pelotas. The Ardeidae family is composed of more than 60 species, being one of the largest and most representative families of birds with characteristics adapted to wetlands. Rio Grande do Sul is characterized by presenting ecosystems which harbor a unique diversity of waders, where there is the record of 13 species of Ardeidae. Due to lack of information on the diversity of helminths in the Ardeidae family in Rio Grande do Sul, the work was developed with the goal of identifying the helminthfauna of nine species of Ardeidae and determine the parameters of prevalence, mean abundance and mean intensity. Were examined 30 birds of the Ardeidae family (Pelecaniformes), Ardea alba , Ardea cocoi, Butorides striata, Bubulcus ibis, Egretta thula, Ixobrychus involucris, Nycticorax nycticorax , Syrigma sibilatrix e Tigrisoma lineatum from the natural environment of the cities of Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande, RS, Brazil. The birds were necropsied to collect helminths, prepared in accordance with the protocols used for each group and identified. As a result there was obtained species of Trematoda, Nematoda and Acanthocephala and their parasitological parameters as follow below: Trematoda: Digenea, Amphimerus interruptus (P=3,3%; AM=0,1; IM= 3,0), Apharyngostrigea ardearum (P=40%; AM=18,6; IM= 46,6), Ascocotyle sp. (P=33,3%; AM=88,4; IM= 265,3), Clinostomum complanatum (P=30%; AM=1,1; IM= 3,8), Episthmium proximum (P=23,3%; AM=1,0; IM=4,2), Ithyclinostomum dimorphum (P=6,6%; AM=0,1; IM=2,5), Nephrostomum limai (P=10%; AM= 0,3; IM=3,6), Ribeiroia insignis (P=10%; AM=2,8; IM=28,0 ) and Stomylotrema sp. (P=3,3%; AM=0,03; IM=1,0) belonging to eight families: Nematoda: Contracaecum microcephalum (P=80%; AM=15,1; IM=18,8), Desportesius invaginatus (P=43,3%; AM=2,76; IM=6,3), Desmidocercella ardeae (P=16,6%; AM=1,3; IM=8,0), Eustrongylides sp. (P=13,3%; AM=1,3; IM=10,2) and Baruscapillaria sp. (P=10%; AM=0,5; IM=5,0). Acanthocephala: Acanthocephalus sp. (Echinorhynchidae) (P=3,33%; AM=0,03; IM=1,0), Andracantha sp. (P=33,3%; AM=15,2; IM=45,8), Arhythmorhynchus sp. (P=6,66%; AM=0,16; IM=2,5) and Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) (P=13,3%; AM=1,3; IM=10,2). Tigrisoma lineatum was the only negative for all groups Ixobrychus involucris was negative for the presence of Trematoda and Bubulcus ibis negative for acanthocephalans. The Trematoda, Nematoda and Acanthocephala mentioned above are for the first time recorded in the Ardeidae family in Rio Grande do Sul in Brazil, some of the hosts and their helminth characterizes first occurrence. We have found insulated proglottids of cestodes in small and large intestine in some birds, but could not identify them. Keywords: Nematode; Trematoda; Acanthocephala; herons; Lista de Figuras Figura 1 Ardea alba Linnaeus, 1758.............................................................17 Figura 2 Ardea cocoi Figura 3 Bubulcus ibis Figura 4 Butorides striata Figura 5 Egretta thula Figura 6 Ixobrychus involucris (Vieillot, 1823).................................................20 Figura 7 Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758).............................................21 Figura 8 Syrigma sibilatrix Figura 9 Tigrisoma lineatum Linnaeus, 1766............................................................17 (Linnaeus, 1758)........................................................18 (Linnaeus, 1758)....................................................19 (Molina, 1782)............................................................19 (Temminck, 1824).................................................21 (Boddaert, 1783)................................................22 Lista de Figuras Artigo 1 Figura 1 Contracaecum microcephalum .........................................................38 Figura 2 Desportesius invaginatus ................................................................39 Figura 3 Desmidocercella ardeae ...................................................................40 Figura 4 Baruscapillaria sp. .............................................................................41 Figura 5 Eustrongylides sp. .............................................................................43 Lista de Figuras Artigo 2 Figura 1 Amphimerus interruptus....................................................................54 Figura 2 Apharyngostrigea ardearum............................................................56 Figura 3 Ascocotyle sp. ..................................................................................58 Figura 4 Clinostomum complanatum................................................................59 Figura 5 Ithyoclinostomum dimorphum..........................................................60 Figura 6 Episthmium proximum.........................................................................61 Figura 7 Nephrostomum limai..............................................................................62 Figura 8 Ribeiroia insignis ................................................................................63 Figura 9 Stomylotrema sp. ........................................................................64 Lista de Figuras Artigo 3 Figura 1 Acanthocephalus sp. ........................................................................77 Figura 2 Andracantha sp. ................................................................................77 Figura 3 Arhythmorhynchus sp. .......................................................................78 Figura 4 Polymorphus sp. ...............................................................................78 Lista de Tabelas Tabela 1 – Trematódeos de ardeídeos no Brasil....................................................23 Tabela 2 – Nematóides de ardeídeos no Brasil......................................................27 Tabela 3 – Acantocéfalos de ardeídeos no Brasil segundo Travassos, 1926.......29 Lista de Tabelas Artigo 1 Tabela 1 – Prevalência, abundância média e intensidade média dos nematóides de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil ...................................44 Lista de Tabelas Artigo 2 Tabela 1 – Parâmetros parasitológicos dos trematódeos parasitos de ardeídeos do sul do Brasil................................................................................................................65 Lista de Tabelas Artigo 3 Tabela 1 – Parâmetros parasitológicos de Acanthocephala em Ardeidae do sul do Brasil..........................................................................................................................76 Sumário 1 Introdução ........................................................................................................14 1.1 Revisão bibliográfica......................................................................................23 2 Objetivo............................................................................................................30 3 Referências bibliográficas ...............................................................................31 Artigo 1 - Nematóides de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil Introdução ...........................................................................................................36 Material e métodos..............................................................................................36 Resultados e discussão.......................................................................................37 Agradecimentos...................................................................................................45 Referências bibliográficas ...................................................................................45 Conclusões...........................................................................................................47 Artigo 2 – Trematódeos em Ardeidae (Aves:Pelecaniformes) do sul do Brasil Introdução ............................................................................................................51 Material e métodos...............................................................................................52 Resultados............................................................................................................53 Discussão.............................................................................................................66 Agradecimentos....................................................................................................67 Referências bibliográficas ....................................................................................67 Conclusões...........................................................................................................70 Artigo 3 – Acanthocephala em Ardeidae (Aves: Pelecaniformes) do sul do Brasil Introdução .......................................................................................................74 Material e métodos..........................................................................................75 Resultados e discussão...................................................................................75 Agradecimentos...............................................................................................79 Referências bibliográficas ...............................................................................79 Conclusões.......................................................................................................81 Anexo 1: Normas para submissão de trabalhos da revista Parasitology Research ..........................................................................................................................82 Anexo 2: Normas para submissão de trabalhos da revista Journal of Parasitology.......................................................................................................91 15 1. INTRODUÇÃO A diversidade mundial de aves está estimada em 9.021 espécies, sendo que na América do Sul que é considerado o continente das aves, são conhecidas 2.645 espécies de aves residentes. Considerando as aves migratórias, este número sobe para 2.920. O Brasil possui uma das mais ricas avifaunas do mundo com um total de 1.826 espécies, divididas em aproximadamente 26 ordens, dentre elas está a ordem Pelecaniformes Sharpe, 1891, na qual encontram-se as famílias Pelecanidae Rafinesque, 1815, Ardeidae Leach, 1820 e Thereskiornithidae Poche, 1904 (CRBRO, 2011). À família Ardeidae pertencem mais de 60 espécies, a qual abrange os vulgarmente conhecidos socós, os savacus, as garças e a maria-faceira. É uma das maiores e mais representativas famílias de aves com características adaptadas as áreas úmidas e alagadas (Scherer et al., 2006). No Rio Grande do Sul são registradas 13 espécies desta família: Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) socó-boiverdadeiro, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829) socó-boi-baio, Ixobrychus exilis (Gmelin, 1789) socoí-vermelho, Ixobrychus involucris (Vieillot, 1823) socoí-amarelo, Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) savacu, Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758) savacu-de- coroa, Butorides striata (Linnaeus, 1758) socozinho, Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758) garça-vaqueira, Ardea cocoi Linnaeus, 1766 garça-moura, Ardea alba Linnaeus, 1758 garça-branca-grande, Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) maria-faceira , Egretta thula (Molina, 1782) garça-branca-pequena e Egretta caerulea (Linnaeus, 1758) garça-azul (Bencke et al. 2010). As aves pertencentes à família Ardeidae podem ser diferenciadas de outras aquáticas pernaltas pelo fato de, quando em vôo portarem a cabeça junto ao corpo, dobrando o pescoço longo em forma de “S” (Belton, 2004). Elas possuem adaptações para águas rasas (Silva, 2011), pois utilizam este tipo de ambiente para repouso, reprodução e captura de alimento. Nidificam freqüentemente em bandos mistos, formando densos ninhais, os quais abrigam diversas espécies de aves de diferentes famílias (Smith, 1995). Estes ninhais são construídos em arbustos 16 situados em zonas úmidas como banhados e manguezais (Sick, 1997; Belton, 2004). As aves aquáticas normalmente ocupam o topo da cadeia trófica e em sua dieta encontram-se peixes, anfíbios, répteis, insetos e moluscos (Belton, 2004). Normalmente os helmintos que as infectam são adquiridos pela ingestão da presa, que são hospedeiros intermediários de determinados helmintos específicos ou não às aves. Desse modo, alguns ardeídeos podem atuar como hospedeiros definitivos para espécies de helmintos com potencial zoonótico como Phagicola angrense (Travassos, 1916) Travassos, 1929 (Digenea: Heterophyidae), Philophthalmus lachrymosus Braun, 1902 e Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1819) Braun, 1899 (Digenea: Clinostomidae) tendo um importante papel nas infecções como bioindicadores de parasitoses que poderiam ser transmitidas ao homem a partir do consumo de determinadas espécies de peixes, moluscos ou mesmo crustáceos que também podem atuar como hospedeiros intermediários (Chung et al., 1995; Arruda et al., 2001). O sul do Rio Grande do Sul caracteriza-se por apresentar ecossistemas compostos por diversas áreas úmidas, como exemplo a Reserva Ecológica do Taim e o Parque Nacional da Lagoa do Peixe, locais que abrigam uma diversidade ímpar de aves pernaltas. A alta diversidade de espécies é explicada pelo dinamismo entre os períodos de maior e menor quantidade de água, característicos dos banhados e pela variedade da sua vegetação (Arballo & Cravino, 1999). Segundo Scherer et al. (2006) além dos ambientes naturais, os ardeídeos podem nidificar em áreas urbanas frequentando praças, parques, portos e vilas de pescadores. Outra característica destas aves é o seu deslocamento por grandes distâncias quando em busca por corpos d’água. Com base na localização e bioma no qual o sul do Rio Grande do Sul está inserido e conhecendo a diversidade de habitats proporcionada pela região sul do Estado, destaca-se a importância de estudos sobre a helmintofauna de indivíduos pertencentes à família Ardeidae, visando a identificação e quantificação dos helmintos que acometem este grupo. Poulin (1999) sugere que para cada espécie de uma comunidade de animais de vida livre, há pelo menos uma espécie de parasito. Os parasitos podem servir 17 como marcadores biológicos dos hábitos alimentares dos hospedeiros, do ambiente onde esses vivem, e até mesmo de suas rotas de migração (Amato & Amato, 2010). Além disso, podem regular as populações de hospedeiros, influenciando a estrutura das comunidades onde vivem (McLaughlin, 2001), consequentemente a biodiversidade ao interferir em processos como competição, migração e especiação, fatores que afetam a estabilidade dos ecossistemas (Combes, 1996). As aves, sobretudo as aquáticas, são parasitadas por muitas espécies de helmintos (Travassos, 1926; Travassos et al.,1969; Vicente et al.,1995 a,b; Arruda et al., 2001, 2002; Barros et al., 2002). Além dos helmintos (trematódeos, cestóides, acantocéfalos e nematóides), as aves também abrigam protistas hemoprotozoários, artrópodes ectoparasitos e, mais raramente, pentastomídeos e sanguessugas que na maioria das vezes, não são vistos e muito menos considerados em estudos sobre biodiversidade (Amato & Amato, 2010). Desta maneira, alguns helmintos podem ser vantagiosos para obter informações relevantes sobre a história dos seus hospedeiros em função de sua praticidade, baixo custo e ainda por refletir características da população hospedeira como um todo, e não o comportamento de um indivíduo em especial (Moser, 1991). 1.1 Características dos hospedeiros ardeídeos Ardea alba (Fig.1), garça-branca-grande, possui o corpo totalmente branco e bico amarelo, pernas e pés pretos (Belton, 1994). É observada geralmente solitária ou em pequenos grupos, porém diante de uma situação favorável para alimentar-se, podem formar grandes agrupamentos que podem chegar a centenas de indivíduos. Alimenta-se de peixes, insetos e larvas aquáticas, crustáceos,moluscos, anfíbios, cobras e preás, permanecendo imóvel por longos períodos em águas rasas. Nidifica em colônias ou de forma solitária em árvores da floresta ribeirinha, como arbustos, ou vegetação emergente em lagoas e banhados (Arballo & Cravino, 1999). É ativa durante o dia e no horário de crepúsculo (Sick, 1997).Pode alcançar grandes distâncias, voando em pequenos bandos ou numerosas colônias (Belton 1994). 18 Figura 1- Ardea alba Linnaeus, 1758 Fonte: www.antpitta.com (Nick Athanas) Ardea cocoi (Fig.2), garça-moura é o maior ardeídeo do Rio Grande do Sul, coloração do corpo cinza com o ventre e peito pretos (Belton, 1994). Habita banhados, margens de diversos corpos e cursos d´água, arrozais, ou ainda praias. Frequenta tanto a vegetação emergente, como os espaços livres assim como pradarias inundáveis, nas bordas. Se alimenta principalmente de peixes, anfíbios e insetos aquáticos, nidifica geralmente em colônias, coloca o ninho em árvores de florestas ribeirinhas ou entre a vegetação emergente ou banhado (Arballo & Cravino, 1999). Figura 2- Ardea cocoi Linnaeus, 1766 Fonte: www.ibc.lynxeds.com (Mikko Pyhälä) 19 O primeiro registro de Bubulcus ibis (Fig.3), garça-vaqueira, no Rio Grande do Sul foi feito em Camaquã, em 1973, próximo a Lagoa dos Patos, a partir daí a garçavaqueira se dispersou (Belton, 1994), sua coloração é predominantemente branca, sendo o bico, a íris e tarsos amarelos, na época de reprodução apresenta o peito e o dorso cor de ferrugem (Menezes, et al. 2004). É gregária, tanto na água, bordos de banhados, rochas úmidas e arrozais, alimenta-se principalmente de insetos e também outros artrópodes, moluscos, pequenos peixes, anfíbios, répteis, pequenas aves e roedores. Nidifica formando colônias com outros ardeídeos e aves de outras famílias. Assenta o ninho em árvores e arbustos ribeirinhos e também em áreas de vegetação emergente ou arbustiva em banhados (Arballo & Cravino, 1999). Figura 3 - Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758) Fonte: www.enfo.agt.bme.hu Butorides striata (Fig.4), popularmente conhecida como socozinho, possui coloração do ventre e boné preto-esverdeado, ventre cinza e garganta branca (Belton, 1994). É solitária, difícil de ser observada, mais ligada com os cursos de água e outros corpos de água onde pode pousar na vegetação emergente, mas preferencialmente nos arbustos. Se alimenta principalmente de peixes, também anfíbios, pequenos répteis, roedores, insetos e outros artrópodes e moluscos (Arballo & Cravino, 1999). 20 Figura 4 - Butorides striata (Linnaeus, 1758) Fonte: www.flickr.com (Leonardo Trindade) Egretta thula (Fig.5), garça-branca-pequena, possui plumagem branca com bico e pernas pretos e pés amarelos (Belton, 1994). Habita ambientes aquáticos interiores, assim como praias e rochas oceânicas e estuarinas e lagos urbanos. Alimenta-se de pequenos peixes, anfíbios e répteis, moluscos, crustáceos e insetos aquáticos e terrestres. Ao entardecer pode agrupar-se no interior da vegetação emergente, árvores e arbustos rodeados por água (Arballo & Cravino, 1999). Figura 5 - Egretta thula (Molina, 1782) Fonte: www.kathryncody.com 21 Ixobrychus involucris (Fig. 6), conhecido como socoí-amarelo, é o menor ardeídeo do Rio Grande do Sul, em sua coloração predomina o marrom-claro com estrias brancas no lado inferior e no dorso largas estrias pretas (Belton, 1994). Habita juncais e pastagens de banhados, bancos de lagoas ou cursos d’água e arrozais. Seu comportamento é solitário, nidifica também de forma solitária, na vegetação emergente e nas margens de lagoas, sua dieta consiste em pequenos peixes, insetos e crustáceos (Arballo & Cravino, 1999). Figura 6 - Ixobrychus involucris (Vieillot, 1823) Fonte: www.flickr.com (Sérgio Bitran) Nycticorax nycticorax (Fig.7), savacu, possui um pescoço curto que dá uma aparência de corcunda, a coloração é preta no lado superor, cinza nas asas e branca no lado inferior, com a testa branca (Belton, 1994). Encontra-se solitário ou em pequenos grupos, com atividade crepuscular e noturna. Habita banhados, orla de lagoas, cursos d´água com floresta marginal e outros corpos d’água. É oportunista, se alimentando de pequenos peixes,anfíbios, répteis, ovos e pintos de outras espécies, roedores, insetos, sanguessugas (Arballo & Cravino, 1999). aracnídeos, crustáceos, moluscos e 22 Figura 7- Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) Fonte: www.geometer.org (Tom Davis) Syrigma sibilatrix (Fig.8), conhecida como maria-faceira, possui bico com coloração rosa-vivo e preto, face azul clara e íris clara (Belton, 1994). Encontra-se geralmente em pares, algumas ocasiões em pequenos grupos familiares ou bandos maiores. Se alimenta de insetos, de pequenos vertebrados, serpentes e anfíbios. Nidifica sozinhas em lugares longe da água. Habita pradarias abertas com árvores dispersas, e também ambientes aquáticos (Arballo & Cravino, 1999). Figura 8 - Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) Fonte: www.flickriver.com (Flávio Cruvinel Brandão) 23 Tigrisoma lineatum (Fig.9), socó-boi-verdadeiro possui coloração escura e ferrugínea nos lados do pescoço (Belton, 1994). Habita bosques de galerias inundáveis e outros ambientes arborizados vinculados à água, como florestas ribeirinhas e banhados com extensas e densas áreas de vegetação emergente. Geralmente é solitária ou em pares, Tipicamente selvagem, frequenta o interior das florestas, em particular as zonas úmidas, ainda banhados com vegetação emergente e arbustuva. Alimenta-se de peixes, anfíbios, répteis, insetos aquáticos e terrestres e crustáceos (Arballo & Cravino, 1999). Figura 9 - Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) Fonte: www.ibc.lynxeds.com (Joe Tobias) 1.2 Helmintos parasitos da família Ardeidae No Brasil são relatados diversos helmintos parasitando representantes da família Ardeidae (Travassos et al.,1969; Vicente et al.,1995 a,b; Arruda et al., 2001, 2002; Barros et al., 2002). Porém, no Rio Grande do Sul informações sobre os parasitos a família são inexistentes, como pode ser visto nas Tabelas 1, 2 e 3. 23 Tabela 1 - Trematódeos de Ardeídeos no Brasil segundo Travassos et al., 1969 ( * ); Arruda et al., 2001 ( ** ); Arruda et al., 2002 ( *** ) e Barros et al., 2002 ( **** ) Hospedeiro Espécie Agami agami (Gmelin, 1789) Posthodiplostomum grande Diesing, 1850 (*) Posthodiplostomum microsicya Dubois, 1936 (*) Sphincterodiplostomum musculosum Dubois, 1936 (*) Clinostomum detruncatum Braun, 1899 (*) Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819 (*) Ignavia venusta Freitas, 1948 (*) Opisthorchis sp. Travassos & Freitas 1964 (*) Philophtalmus lacrymosus Braun, 1902 (*) Ardea alba Linnaeus, 1758 Ardea cocoi Linnaeus, 1766 Ribeiroia insignis Travassos, 1939 (*) Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911 ( ** ) Ascocotyle (Phagicola) longa Ransom, 1920 Botaurus pinnatus (Wagler, 1829) Referência ( **** ) Cladocystis trifolium Braun, 1901 (*) Clinostomatopsis sorbens Braun,1899 (*) Clinostomum detruncatum Braun, 1899 (*) Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819 (*) Clinostomum heluans Braun, 1899 (*) Episthmium oscari Travassos, 1922 (*) Episthmium proximum Travassos, 1922 (*) Ithyoclinostomum dimorphum (Die., 1850) Wietenberg, 1926 (*) Posthodiplostomum microsicya Dubois, 1936 (*) 24 Hospedeiro Espécie Butorides striata Linnaeus, 1758 Amphimerus interruptus Braun,1901 (*) Apharyngostrigea brasiliana (Szidat, 1929) ( ** ) Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819 (*) Diplostomum sp. ( ** ) Echinostoma sp. Travassos, Freitas & Mendonça,1964 (*) Episthmium oscari Travassos, 1922 (*) Gynaecotyla jagerskioldi (Trav., 1920) Yamaguti, 1939 ( ** ) Maritrema sp. ( ** ) Mesostephanus infecundus Lutz, 1935 ( ** ) Posthodiplostomum nanum Dubois, 1937 (*) Ascocotyle felippei Travassos,1928 (*) Clinostomum sp. (*) Ignavia venusta Freitas, 1948 (*) Opisthorchis sp. Travassos & Freitas 1964 (*) Proctobium proctobium Trav., 1918 (Travassos,1921) ( ** ) Ascocotyle felippei Travassos, 1928 (*) Clinostomum heluans Braun, 1899 (*) Gynaecotyla jagerskioldi (Trav., 1920) Yamaguti, 1939 ( ** ) Maritrema nicolli Travassos, 1920 ( ** ) Ascocotyle felippei Travassos, 1929 (*) Egretta thula (Molina, 1782) Florida caerulea (Linnaeus, 1758) Ixobrychus exilis erythromelas Vieilliot, 1817 Ascocotyle (Phagicola) rara Arruda, 2002 Referência ( *** ) Phagicola angeloi (Travassos, 1929) (*) Pygidiopsis pindoramensis Travassos, 1929 (*) 25 Hospedeiro Espécie Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911 ( ** ) Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819 (*) Episthmium proximum Travassos, 1922 (*) Levinseniella sp. ( ** ) Pygidiopsis pindoramensis Travassos, 1929 ( ** ) Clinostomum marginatum (Rudolphi, 1819) (*) Ephishmium proximum Travassos, 1922 (*) Apatemom globiceps Dubois, 1937 ( ** ) Apharyngostrigea brasiliana (Szidat, 1929) ( ** ) Diplostomum sp. ( ** ) Gynaecotyla jagerskioldi (Travassos, 1920) Yamaguti, 1939 ( ** ) Levinseniella sp. ( ** ) Levinseniella cruzi Travassos, 1920 ( ** ) Maritrema sp. ( ** ) Philophtalmus lacrymosus Braun, 1902 ( ** ) Maritrema nicolli Travassos, 1920 ( ** ) Pygidiopsis pindoramensis Travassos, 1929 ( ** ) Clinostomum heluans Braun, 1899 (*) Clinostomum marginatum (Rudolphi, 1819) (*) Cloacitrema oswaldoi Travassos, 1940 (*) Echinostoma recolutum (Froelich, 1802) (*) Lyperosomum sinuosum Travassos, 1917 (*) Parorchis proctobium (Travassos, 1918) (*) Prohemistomum odhneri Travassos, 1924 (*) Nycticorax nycticorax hoacli (Gmelin, 1789) Nyctanassa violacea(Linnaeus, 1758) Nyctanassa violacea cayennensis (Gmelin, 1789) Referência 26 Hospedeiro Espécie Nyctanassa violacea cayennensis (Gmelin, 1789) Stephanoprora singularis ( Lutz, 1924) (*) Pilherodius pileatus Boddaert, 1783 Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911 ( ** ) Ephishmium proximum Travassos, 1922 (*) Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911 ( ** ) Stomylotrema gratiosus Travassos, 1922 ( ** ) Amphimerus interruptus (Braun, 1909) Barker, 1911 ( ** ) Clinostomum marginatum Rudolphi, 1819 ( ** ) Ithyoclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) Wietenberg, 1926 ( ** ) Clinostomum detruncatum Braun, 1899 (*) Episthmium oscari Travassos, 1922 (*) Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) Tigrisoma lineatum marmoratum (Vieillot, 1817) Referência 27 Tabela 2 – Nematóides de Ardeídeos no Brasil segundo Vicente et al.,1995a ( * ) e Arruda et al., 2001 (**) Hospedeiro Espécie Ardea alba Linnaeus, 1758 Spiruroidea sp. ( ** ) Contracaecum microcephalum (Rud., 1819) Baylis, 1920 (*) Contracaecum sp. Travassos, Lent & Freitas, 1939 (*) Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha e Gonçalves, 1995 (*) Eustrongylides sp. Travassos, Lent & Freitas, 1939 (*) Eustrongylides perpapillatus Jagerskiold, 1909 (*) Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922 (*) Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Eustrongylides ignotus Jagerskiold, 1909 (*) Desmidocercella ardeae (Nawrotzki, 1914) Yorke & Maplestone, 1926 (*) Ardea herodias Linnaeus, 1766 Contracaecum multipapillatum Von Drasche, 1882 (*) Ardea leuca Eustrongylides perpapillatus Jagerskiold, 1909 (*) Botaurus pinnatus (Wagler, 1829) Eustrongylides ignotus Jagerskiold, 1909 (*) Butorides striata Linnaeus, 1758 Contracaecum sp. Travassos, Lent & Freitas, 1939 (*) Contracaecum microcephalum(Rudolphi, 1809) Baylis, 1920 (*) Thelazia aquilina Baylis, 1934 (*) Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Desportesius invaginatus (Linstow, 1901) Chabaud & Campana, 1949 (*) Porrocaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922 (*) Porrocaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Ardea cocoi Linnaeus, 1766 Egretta thula (Molina, 1782) Ixobrychus exilis erytromelas (Vieillot, 1817) Referência 28 Hospedeiro Espécie Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, 1789) Avioserpens sp. ( ** ) Capilaria brasiliana Freitas, 1933 (*) Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Contracaecum plagiaticium Lent & Freitas, 1948 (*) Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922 (*) Acuaria sp. ( ** ) Cheilospirura hamulosa (Diesing, 1851) Diesing, 1816 ( ** ) Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Tetrameres micropenis (Travassos, 1914) Chabaud, 1975 (*) Contracaecum plagiaticium Lent & Freitas, 1948 (*) Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Cheilospirura harmulosa (Diesing, 1851) ( ** ) Pelecitus sp. ( ** ) Viktocara sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gnçalves, 1995 (*) Contracaecum sp. Vicente, Pinto, Noronha & Gonçalves, 1995 (*) Eustrongylides sp. Travassos, & Freitas, 1942 (*) Porrocaecum reticulatum (Linstow, 1899) Baylis & Daubney, 1922 (*) Pelecitus sp. ( ** ) Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758) Nyctanassa violacea cayenensis ( Gmelin, 1789) Pilherodius pileatus (Boddaert, 1783) Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) Referência 29 Tabela 3 – Acantocéfalos de Ardeídeos no Brasil segundo Travassos, 1926 Hospedeiro Espécie Ardea cinerea Linnaeus, 1758 Polymorphus striatus (Goeze, 1782) Ardea herodias Linnaeus, 1758 Polymorphus obtusus Van Cleave, 1918 Ardea alba Linnaeus, 1758 Centrorhynchus spinosus (Kaiser, 1893) Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819) Polymorphus striatus (Goeze, 1782) Florida caerulea (Linnaeus, 1758) Polymorphus corynosoma Travassos, 1915 Egretta thula (Molina, 1782) Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819) Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758) Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819) Polymorphus inerme Travassos, 1923 Polymorphus corynosoma Travassos, 1915 Filicollis sphaerocephalus (Bremser, 1819) Nycticorax sp. Forster, 1817 Polymorphus corynosoma Travassos, 1915 Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) Polymorphus striatus (Goeze, 1782) Butorides striata (Linnaeus, 1758) Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819) Ardetta minuta Linnaeus, 1766 Polymorphus striatus (Goeze, 1782) Prosthorhynchus spiralis (Rudolphi, 1809) Botaurus lentigiosus (Rackett, 1813) Arhythmorhynchus pumidirostris Cleave, 1916 Polymorphus breves Cleave, 1916 Botaurus stellaris (Linnaeus, 1758) Polymorphus striatus (Goeze, 1782) Prosthorhynchus spiralis (Rudolphi, 1809) Ardea purpurea Linnaeus, 1766 Arhythmorhynchus macrourus Bremser, 1821 30 2. OBJETIVO O trabalho teve como objetivo identificar e quantificar as espécies de helmintos que parasitam as aves aquáticas da família Ardeidae no sul do Brasil. Objetivos específicos - Comparar qualitativamente a diversidade de helmintos encontrados nas diferentes espécies da família. - Quantificar as infecções através dos parâmetros de prevalência, abundância média e intensidade média de cada espécie hospedeira. - Ampliar a distribuição geográfica das espécies de parasitos. - Verificar possíveis diferenças em níveis de infecção entre espécies hospedeiras. 31 3. REFERÊNCIAS AMATO, J. F. R.; AMATO, S. B. Técnicas gerais para coleta e preparação de helmintos endoparasitos de aves. In: Ornitologia e conservação: ciência aplicada, técnicas de pesquisa e levantamento. Rio de Janeiro: Technical Books, 2010. p. 1-25. ARBALLO, E.; CRAVINO, J. L. Aves del Uruguay: Manual ornitológico. 1.ed. Montevideo: Hemisferio Sur, 1999. 466p. ARRUDA, V.S.; PINTO, R. M.; MUNIZ-PEREIRA,L.C.; New host and geographical records for helminthes parasites of Ardeidae (Aves, Ciconiiformes) in Brazil. Revista Brasileira de Zoologia,18 (Sup.1), p.225-232, 2001. ARRUDA, V. 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The contents and the mucosal were inspected at stereomicroscope, identified and quantified (prevalence, mean abundance and mean intensity of infection). New host records in Brazil include Contracaecum microcephalum to A. cocoi, B. ibis, E. thula, I. involucris, N. nycticorax and S. sibilatrix; Desportesius invaginatus to A. alba, A. cocoi, B. ibis, B. striata, I. involucris and Syrigma sibilatrix; Desmidocercella ardeae in A. cocoi, B. striata and S. sibilatrix; Baruscapillaria sp. to A. cocoi and E. thula and Eustrongylides sp. to N. nycticorax. Is the first record in Rio Grande do Sul for the species and parasites Contracaecum microcephalum (Ascaroidea: Anisakidae); Desportesius invaginatus (Acuaroidea: Acuariidae); Desmidocercella ardeae (Aproctoidea: Desmidocercidae); Eustrongylides sp. (Dioctophymatoidea: Dioctophymatidae) and Baruscapillaria sp. (Trichinelloidea: Capillaridae). Once the birds studied shared the same type of aquatic ecosystem and taxonomic group, results can be related to several factors, among them, the strategy of dispersal of parasite species found, the feeding behavior of the host or associated with the small sample size of each host species. Keywords: Helminths, Nematoda, Parasites, Herons. Resumo Nove espécies de ardeídeos, Ardea alba , Ardea cocoi , Bubulcus ibis, Butorides striata, Egretta thula, Ixobrychus involucris, Nycticorax nycticorax, Syrigma sibilatrix e Tigrisoma lineatum provenientes de ambiente natural foram examinadas quanto a presença de nematóides. As aves foram necropsiadas, os órgãos individualizados, abertos e lavados em tamis de malha 150µm e o conteúdo e mucosas inspecionados ao esteremicroscópio, identificados e quantificadas a prevalência, abundância e intensidade médias de infecção. Novos registros de hospedeiros no Brasil incluem Contracaecum microcephalum para A. cocoi, B. ibis, E. thula, I. involucris, N. nycticorax e S. sibilatrix; Desportesius invaginatus, para A. alba, A. cocoi, B. ibis, B. striata, I. involucris e Syrigma sibilatrix; Desmidocercella ardeae em A. cocoi, B. striata e S. sibilatrix; Baruscapillaria sp., para A. cocoi e E. thula e Eustrongylides sp. para N. nycticorax . No Rio Grande do Sul, relata-se pela primeira vez as espécies e parasitos Contracaecum microcephalum (Ascaroidea: Anisakidae); Desportesius invaginatus (Acuaroidea: Acuariidae); Desmidocercella ardeae (Aproctoidea: Desmidocercidae); Eustrongylides sp. (Dioctophymatoidea: 36 Dioctophymatidae) e Baruscapillaria sp. (Trichinelloidea: Capillaridae). Uma vez que as aves estudadas compartilhavam o mesmo tipo de ecossistema aquático e grupo taxonômico os resultados podem estar relacionados com vários fatores, entre eles, a estratégia de dispersão das espécies parasitas encontradas, o comportamento alimentar do hospedeiro ou ainda associado ao pequeno tamanho amostral de cada espécie hospedeira. Palavras-chave: Helmintos, Nematoda, parasitos, garças. Introdução O Brasil possui uma das mais ricas avifaunas do mundo com um total de 1.826 espécies, divididas em aproximadamente 26 ordens, dentre elas está a ordem Pelecaniformes Sharpe, 1891, na qual encontram-se as famílias Pelecanidae Rafinesque, 1815, Ardeidae Leach, 1820 e Thereskiornithidae Poche, 1904 (CRBRO 2011). A família Ardeidae é composta por mais de 60 espécies com distribuição mundial, essas aves são topo de cadeia trófica e possuem características adaptadas as áreas úmidas utilizando este tipo de ambiente para repouso, reprodução e para captura de alimento (Belton 2004). No Rio Grande do Sul, Brasil, são registradas 13 espécies, Ardea alba Linnaeus, 1758, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829), Butorides striata (Linnaeus, 1758), Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758), Egretta caerulea (Linnaeus, 1758), Egretta thula (Molina, 1782), Ixobrychus exilis (Gmelin, 1789), Ixobrychus involucris (Vieillot,1823), Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) e Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) (Bencke et al. 2010). Estudos sobre os nematóides que acometem essa família no Brasil, foram realizados por (Vicente et al. 1995 a,b; Arruda et al. 2001), porém no Rio Grande do Sul existe uma lacuna no conhecimento de nematóides destes ardeídeos. Neste sentido, o trabalho teve como objetivo identificar e relatar a composição da comunidade de nematóides em nove espécies pertencentes à família Ardeidae. Material e métodos Foram examinados 30 ardeídeos, pertencentes a nove espécies, em busca de helmintos, Ardea alba (n=5); Ardea cocoi (n=4); Bubulcus ibis (n=3); Butorides striata (n=4); Egretta thula (n=4); Ixobrychus involucris (n=4); Nycticorax nycticorax (n=1); Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum (n=1) provenientes de ambiente natural do sul do Brasil, municípios de Pelotas 31°46'15.77"S e 52°20'35.11"O; Capão do Leão 31°45'36.77"S e 52°26'17.15"O e Rio Grande 32° 1'51.47"S e 52° 5'58.59"O. Os animais foram doados, após o óbito natural, pelo Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e Centro de Triagem de Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFSCETAS/UFPel), onde chegaram entre 2006 e 2011. As aves foram necropsiadas, os órgãos (olhos, boca, esôfago, proventrículo, moela, ceco, intestino delgado e grosso, traqueia, pulmões, coração, fígado, vesícula biliar, rins, órgãos reprodutores, 37 bexiga e cloaca) individualizados em placas de petri, abertos, lavados em tamis de abertura de malha 150µm e o conteúdo e mucosas inspecionados ao estereomicroscópio. Os nematóides foram removidos, quantificados, e preparados conforme as técnicas preconizadas por Amato e Amato (2010) e identificados conforme Vicente et al. (1995a), Anderson (2009) e Gibbons (2010). Foram avaliados prevalência, abundância média e intensidade média de parasitismo segundo Bush et al. (1997). Os espécimes foram depositados na Coleção de Parasitos de Animais Silvestres (CPAS) do Laboratório de Parasitologia de Animais Silvestres, IB, UFPel sob nº 423 a 471. Resultados e discussão Foram identificados cinco espécies de nematóides, Contracaecum microcephalum (Rudolphi, 1809) (Ascaroidea: Anisakidae); Desportesius invaginatus (Linstow, 1901) (Acuaroidea: Acuariidae); Desmidocercella ardeae (Nawrotzky, 1914) Yorke & Maspletone, 1926 (Aproctoidea: Desmidocercidae); Eustrongylides sp. Jägerskiöld, 1909 (Dioctophymatoidea: Dioctophymatidae) e Baruscapillaria sp. Moravec, 1982 (Trichinelloidea: Capillaridae). Contracaecum microcephalum (Fig.1) Família Anisakidae Hospedeiros : Ardea alba; Ardea cocoi; Bubulcus ibis; Butorides striata; Egretta thula; Ixobrychus involucris; Nycticorax nycticorax e Syrigma sibilatrix. Índices parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: moela, outros: traquéia, pulmão, proventrículo, intestino delgado e grosso, rim e cloaca. Localidade: A. alba, Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande; A. cocoi, Pelotas e Rio Grande; B. ibis, Pelotas; E. thula, Pelotas e Rio Grande; I. involucris, Pelotas e Rio Grande; N. nycticorax, Rio Grande e S. sibilatrix, Rio Grande. No Brasil ocorrem sete espécies de Contracaecum em aves: C. caballeroi Bravo-Hollis, 1939, C. crenulatum Schuurmans-Stekhoven, 1937, C. granulosum (Schneider, 1866) Baylis, 1932, C. microcephalum (Rudolphi, 1819) Bayli, 1920, C. multipapillatum (Drasche, 1882) Baylis, 1920, C. pelagicum Johnston & Mawson, 1942 e C. plagiaticium Lent & Freitas, 1948 (Vicente et al. 1995a). Contracaecum microcephalum é comumente encontrado em aves piscívoras, os 1º(s) hospedeiros intermediários do nematóide são copepódos. A infecção dos hospedeiros ocorre através da ingestão de larvas que estão presentes no 2º hospedeiro intermediário que podem ser peixes de água doce, larvas de Odonata (Agrion, Anax e Coenagrion) e larvas de Chironomidae (Chironomus sp.) (Diptera (Anderson 2000). 38 Na Austrália, Shamsi et al. (2009) redescreveram e caracterizaram geneticamente cinco espécies de Contracaeum: C. bancrofti, C. microcephalum, C. variegatum, C. eudyptulae e C. ogmorhini em cinco aves hospedeiras, Pelecanus conspicillatus (Temminck, 1824) (pelicano-australiano), Anhinga melanogaster Pennant, 1769 (mergulhão-serpente) (Anhingidae), Eudyptula minor Forster, 1781 (pinguim-azul) (Spheniscidae), Phalacrocorax varius (Gmelin, 1789) (cormorão-branco e preto) (Phalacrocoracidae), P. melanoleucos Vieilliot,1817 (pequeno cormorão branco e preto) (Phalacrocoracidae). Dentre as quais, C. microcephalum no proventrículo de Pelecanus conspicillatus (pelicano australiano), não ardeídeo, como registrado neste estudo. Já Violante-González et al. (2012), no México, citaram Contracaecum multipapillatum nos ardeídeos Ardea alba (garça-branca-grande) e Nyctanassa violacea (savacu-de-coroa). No Brasil, C. microcephalum foi registrada em Butorides striata (socozinho) de Salobra, MS, Porto Cabral, SP e Rio de Janeiro, RJ; Ardea alba (garça-branca-grande ) e E. thula (garça-brancapequena) de Manaus, AM e Ilha de Marajó, PA (Vicente et al. 1995 a,b). No entanto, outras espécies de Contracaecum também foram registradas para ardeídeos, C. multipapillatum (Drasche, 1882) Baylis, 1920 no esôfago e estômago de Ardea herodias Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande); Ardea cocoi Linnaeus,1766 (garça-moura); Nycticorax n. hoactli (Gmelin, 1789) (garça-da-noite); Cochlearius c. cochlearius (Linnaeus, 1766) (arapapá) (Ardeidae); Mycteria americana Linnaeus, 1758 (cabeça-seca) (Ciconiidae) e Anhinga anhinga anhinga (Linnaeus, 1766) (biguatinga) (Anhingidae) sem citar a procedência. Contracaecum microcephalum ocorreu em todos os ardeídeos positivos para nematóides, sendo sua prevalência igual a 100% em quatro das oito espécies hospedeiras examinadas, acompanhado por altas intensidades de infecção em A. alba e A. cocoi, enquanto que a menor intensidade média ocorreu em S. sibilatrix com apenas um espécime por hospedeiro (Tab.1). Esses resultados demonstram uma estratégia eficiente de dispersão do parasito, visto que é transmitido através da ingestão de peixes e larvas de insetos, os quais, estão presentes na dieta de todas as garças estudadas . a c e d b 300 µm 98 µm f 400 µm Figura 1: Contracaecum microcephalum; a. Extremidade anterior. b. Ceco. c. Detalhe da região anterior. d. Interlábio. e. Extremidade posterior do ♂. f. Espículos. 39 Desportesius invaginatus (Fig.2) Família: Acuariidae Hospedeiros: Ardea alba; Ardea cocoi; Bubulcus ibis; Butorides striata; Egretta thula; Ixobrychus involucris; Nycticorax nycticorax e Syrigma sibilatrix. Índices parasitários são apresentados na Tab.1. Sítio de infecção: Moela Localidade: A. alba, Pelotas; A. cocoi, Pelotas; B. ibis, Pelotas e Rio Grande; B. striata, Rio Grande; E. thula, Pelotas e Rio Grande; I. involucris, Pelotas e Rio Grande; N. nycticorax, Rio Grande e S. sibilatrix, Rio Grande. Neste trabalho, verificou-se que D. invaginatus assim como C. microcephalum estavam em 100% dos ardeídeos. Porém o primeiro nematóide diferentemente do segundo, teve prevalências intensidades de infecção mais baixas, exceto em A.alba que teve a maior intensidade de infecção com 31 espécimes por hospedeiro, explicado pelo fato de apenas uma garça-branca-grande estar parasitada com 59 espécimes (Tab.1). Os resultados demonstraram alta prevalência, corroborando com Shafey, 2012, provavelmente relacionado, com a estratégia de dispersão do nematóide. No Egito, Shafey (2012) examinou 12 garças Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758) (garça-vaqueira) e encontrou Desportesius invaginatus sob o revestimento da moela, com prevalência de 83,3 %. Vicente et al. (1995a), no Brasil, registrou duas espécies, Desportesius invaginatus e Desportesius longevaginatus (Molin, 1860) Wrong & Anderson, 1986, sendo que a primeira delas foi encontrada na moela de Egretta thula (garça-branca-pequena) em Manaus, AM e Rio de Janeiro, RJ e a segunda parasitando o mesmo órgão. Porém, nos ciconiformes Ciconia maguari (Gmelin, 1789) (joão-grande) e Mycteria americana Linnaeus, 1758 (cabeça-seca) no Mato Grosso do Sul. Segundo Anderson (2000), D. invaginatus é encontrado sob o revestimento da moela de aves, as quais se infectam através da ingestão do 2º hospedeiro intermediário, um anfíbio ou peixe, pois as larvas podem estar localizadas no peritônio ou tecido gorduroso de sapos (Discoglossus) ou encapsuladas no intestino de peixes ciprinídeos. d a f g b c h e h 50 µm 210 µm 250 µm Figura 2: Desportesius invaginatus; a. Extremidade anterior. b. Cordões anastomisados; c. Tricúspide. d. Extremidade posterior da ♀. e. Ovo. f. Extremidade posterior do ♂. g. Papilas pré-cloacais. h. Espículos desiguais. 40 Desmidocercella ardeae (Fig.3) Família Desmidocercidae Hospedeiros: Ardea alba; Ardea cocoi; Butorides striata e Syrigma sibilatrix. Índices parasitários apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: trato respiratório, moela, intestino delgado, rim e cloaca. Localidade: A. alba, Pelotas; A. cocoi, Pelotas e Rio Grande; B. striata, Rio Grande e S. sibilatrix, Rio Grande. Na Espanha, Nogueserola et al. (2002) ao analisarem os ardeídeos Ixobrychus minutus (5), Nycticorax nycticorax (2), Bubulcus ibis (9), Egretta garzetta (20), Ardea cinerea (25) e Ardea purpurea (4), identificaram Desmidocercella numidica nos sacos aéreos de N. nycticorax, B. ibis e A. cinerea, com intensidade de infecção baixas 2, 1 e 5,3 respectivamente. No Brasil, Desmidocercella ardeae foi registrada em Ardea cocoi (garça-moura) na Ilha de Marajó, PA e MS (Vicente et al. 1995 a,b). Os nematóides da família Desmidocercidae parasitam os sacos aéreos de aves piscívoras, a infecção ocorre através da ingestão dos hospedeiros intermediários que são artrópodes aquáticos ou ainda peixes que atuam como hospedeiros paratênicos (Anderson, 2000). No presente estudo D. ardeae foi encontrada em quatro das nove espécies de ardeídeos analisadas, a maior prevalência ocorreu em A. cocoi e a maior intensidade de infecção (15) espécimes por hospedeiro foi em A. alba (Tab.1). Os resultados seguem a mesma tendência de intensidade média baixa encontrada por Nogueserola et al. (2002). a b c d 60 µm 110 µm Figura 3: Desmidocercella ardeae; a. Extremidade anterior. 1. esôfago marcado. B. Extremidade posterior do ♂. 1. Espículos desiguais típicos da espécie. 41 Baruscapillaria sp. (Fig.4) Família Trichuridae Subfamília Capillariinae Hospedeiros: Ardea cocoi e Egretta thula. Índices parasitários são apresentados na Tabela 1. Sítio de infecção: Moela Localidade: A. cocoi, Pelotas e E. thula, Pelotas e Rio Grande. Em ardeídeos, há uma única espécie descrita, Baruscapillaria herodiae (Boyd 1966) em Ardea herodias Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande) na América do Norte (Al-Salim & Ali 2010). A maioria dos registros consideram o gênero como Capillaria Zeder, 1800 (Anderson 2000). No Brasil, Capillaria brasiliana Freitas, 1933 foi registrada no ardeídeo Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, 1789) (savacu) segundo Vicente et al. (1995a). Capilarídeos são parasitos de aves, mamíferos e peixes, podendo ser monoxenos ou heteroxenos. Os ovos são liberados para o ambiente através das fezes,urina ou predação, dependendo da localização do parasito no hospedeiro. Na maioria das espécies (ex: Baruscapillaria obsignata e Eucoleus contortus) os ovos infectantes são ingeridos pelos hospedeiros definitivos (Anderson 2000). Baruscapillaria sp. foi encontrada em duas das nove espécies de ardeídeos analisadas, sua prevalência foi maior em Egretta thula acompanhado também da maior intensidade de infecção (Tab.1). Como o ciclo deste parasito é monoxeno, seria facilmente dispersado no ambiente quando as garças estão em grandes bandos alimentando-se ou presentes em densos ninhais. No entanto, A. cocoi e E. thula possuem hábito solitário, dificultando a infecção. a b c d 310 µm 10 µm 20 µm Figura 4: Baruscapillaria sp.; a. Extremidade anterior. b. Arredondada. c. Extremidade posterior do ♂. d. Bainha do espículo típica do gênero. 42 Eustrongylides sp. (Fig.5) Família Dioctophymatidae Hospedeiros: Ardea cocoi e Nycticorax nycticorax. Índices parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: moela Localidade: A. cocoi, Pelotas e N. nycticorax, Rio Grande. No estudo Eustrongylides sp. foi encontrada em duas espécies de ardeídeos, a prevalência foi alta, principalmente em relação a A. cocoi visto que o número amostral foi maior para essa espécie. Quanto as intensidades de infecção baixas (Tab.1), há relação principalmente quanto a dificuldade na contagem dos parasitos, visto que os nematóides formam canais e irregularidades na serosa da moela que ocasiona rompimentos dos espécimes, na tentativa de removê-los. Mundialmente são conhecidas várias espécies de Eustrongylides, infecções por esse parasito foram reportadas no Sul e Norte da América, China e outros países (Spalding & Forrester 1993; Ziegler et al. 2000 e Xiong et al. 2009). E. ingnotus Jagerskiold, 1909 foi registrada parasitando os ardeídeos Ardea herodias, Ardea alba e Egretta thula na Flórida, EUA e em Ardea herodias na Pensilvania, EUA (Spalding & Forrester 1993; Ziegler et al. 2000). No Brasil, segundo Vicente et al. (1995a), ocorrem pelo menos duas espécies de Eustrongylides, E. ignotus e E. perpapillatus Jaegerskiold, 1909. E. ignotus foi registrada no pró-ventrículo de Ardea cocoi (garça-moura); Botaurus pinnatus (socó-boi-baio); Anhinga anhinga (biguatinga) (Anhingidae) e Euxenura maguari (joão-grande) (Ciconiidae) no Mato Grosso do Sul, E. perpapillatus em Ardea leuca (não há informações taxonômicas sobre a ave) e Ardea alba (garça-branca-grande) (sítios de infecção e localidade não indicados) (Vicente et al. 1995 a,b). Em Salobra, MS, foi registrado Eustrongylides sp. em Ardea alba (garça-branca-grande), Phalacrocorax olivaceus olivaceus (Gmelin, 1789) (Phalacrocoracidae) (cormorão neotropical) e Theristicus caudatus caudatus Boddaert, 1783 (curicaca) (Thereskiornithidae), no ardeídeo Tigrisoma lineatum marmoratum (Vielliot, 1817) (socó-boi), Anhinga anhinga anhinga (biguatinga) (Anhingidae) e Mycteria americana (cabeça-seca) (Ciconiidae) (Vicente et al. 1995 a). Eustrongylides spp. parasitam aves piscívoras, os parasitos adultos são encontrados na parede do proventrículo e moela resultando na formação de grandes túneis na superfície da serosa destes órgãos ou ainda no intestino. Essas são infectadas a partir da ingestão de peixes, que são hospedeiros paratênicos, por sua vez se infectam a partir de oligochaetas aquáticas que são os hospedeiros intermediários (Anderson 2000). A infecção pelo parasito pode ocasionar alta mortalidade principalmente em filhotes de aves (Xiong et al. 2009). 43 a b c d e 370 µm 570 µm Figura 5: Eustrongylides sp.; a. Extremidade anterior. b. Espinhos das papilas cefálicas. c. Extremidade posterior do ♂. d. Cauda campanuliforme. e. Espículo. O nematóide mais prevalente foi Contracaecum microcephalum em seguida Desportesius invaginatus , Desmidocercella ardeae, Eustrongylides sp. e Baruscapillaria sp. com a menor prevalência conforme demonstrado na Tabela 1. Das nove espécies de ardeídeos estudadas apenas Tigrisoma lineatum (socó-boi-baio) foi negativa para nematóides. 44 Tabela 1 – Prevalência, abundância e intensidade médias dos nematóides de aves aquáticas (Pelecaniformes: Ardeidae) do sul do Brasil. Ardeídeo Nematóides /espécie Ardea alba (n=5) Ardea cocoi (n=4) Bubulcus ibis (n=3) Syrigma sibilatrix (n=4) Nycticorax nycticorax(n=1) Ixobrychus involucris(n=4) Butorides striata (n=4) Egretta thula (n=4) P (%) ¹ AM ² IM ³ Contracaecum microcephalum 100 34,2 ±41,5 34,2 ±41,5 Desportesius invaginatus 40 12,4 ±26,0 31,0 ±6,7 Desmidocercella ardeae 20 3,0 ±39,5 15,0 Contracaecum microcephalum 100 33,8 ±65,5 33,8 ±65,5 Desportesius invaginatus 50 1,25 ±1,8 2,5 ±2,1 Desmidocercella ardeae 50 3,0 ±3,4 6 ±0 Eustrongylides sp. 75 17,0 ±8,6 11,3 ±8,0 Baruscapillaria sp. 25 0,75 ±1,5 3,0 Contracaecum microcephalum 66,6 4,6 ±5,6 7 ±0,5 Desportesius invaginatus 66,6 1,3 ±5,6 2 ±0,5 Contracaecum microcephalum 20 0,25 ±0,5 1,0 Desportesius invaginatus 25 0,25 ±0,5 1,0 Desmidocercella ardeae 25 0,5 ±1,0 2,0 Contracaecum microcephalum 100 22,0 22,0 Desportesius invaginatus 100 1,0 1,0 Eustrongylides sp. 100 7,0 7,0 Contracaecum microcephalum 75 7,5 ±7,14 10 ±6,2 Desportesius invaginatus 25 1,5 ±3,0 6,0 Contracaecum microcephalum 100 8,25 ±4,1 8,25 ±4,1 Desportesius invaginatus 25 0,25 ±0,5 1,0 Desmidocercella ardeae 25 2,75 ±5,5 11,0 Contracaecum microcephalum 75 3,5 ±2,6 3,5 ±2,6 Desportesius invaginatus 50 0,75 ±0,9 1,5 ±0,7 Baruscapillaria sp. 50 3,0 ±3,4 6,0±0 - - - Tigrisoma lineatum (n=1) 1 P= prevalência. AM= abundância média de infecção. 3 IM= intensidade média de infecção. 2 - 45 Uma vez que as aves estudadas compartilham o mesmo tipo de ecossistema aquático e grupo taxonômico os resultados podem estar relacionados com vários fatores, entre eles, a estratégia de dispersão das espécies de parasitos encontrados, o comportamento alimentar do hospedeiro ou ainda associado ao pequeno tamanho amostral de cada espécie hospedeira, consequentemente estudos futuros com maior número de espécimes são sugeridos. Novos registros de hospedeiros no Brasil para Contracaecum microcephalum são A. cocoi, B. ibis, E. thula, I. involucris, N. nycticorax e S. sibilatrix; Desportesius invaginatus em A. alba, A. cocoi, B. ibis, B. striata, I. involucris e Syrigma sibilatrix; Desmidocercella ardeae em A. cocoi, B. striata e S. sibilatrix; Baruscapillaria sp. em A. cocoi e E. thula e Eustrongylides sp. em N. nycticorax . No Rio Grande do Sul relata-se, pela primeira vez, Contracaecum microcephalum (Ascaroidea: Anisakidae); Desportesius invaginatus (Acuaroidea: Acuariidae); Desmidocercella ardeae (Aproctoidea: Desmidocercidae); Eustrongylides sp.(Dioctophymatoidea: Dioctophymatidae) e Baruscapillaria sp. (Trichinelloidea: Capillaridae), contribuindo de forma significativa para o conhecimento da diversidade parasitária de ardeídeos. Agradecimentos Ao NURFS/CETAS-UFPel pela doação das aves utilizadas neste trabalho e a CAPES pelo apoio financeiro. Referências AL-SALIM NK & ALI AH (2010). First Record of Five Nematode Species in some water birds from AlHammar Marsh, South of Iraque. Bulletin of the Iraq Natural History Museum 11:39-53 AMATO JFR, AMATO SB (2010) Técnicas gerais para coleta e preparação de helmintos endoparasitos de aves. Ornitologia e conservação: ciência aplicada, técnicas de pesquisa e levantamento. Technical Books, Rio de Janeiro. 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Desportesius e Eustrongylides sp.. invaginatus; Desmidocercella ardeae, 48 Artigo 2 : Conforme as normas da revista Journal of Parasitology (Anexo 2). 49 Artigo 2 : Trematódeos em Ardeidae (Aves:Pelecaniformes) no sul do Brasil 50 RH: BERNARDON ET AL.-TREMATÓDEOS EM ARDEIDAE DO BRASIL TREMATÓDEOS EM ARDEIDAE (AVES: PELECANIFORMES) DO SUL DO BRASIL Bernardon, Fabiana F.; Valente, Ana Luisa S.; Müller, Gertrud Programa de Pós-graduação em Parasitologia, Departamento de Microbiologia e Parasitologia (DEMP), Instituto de Biologia (IB), Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Campus Universitário s/nº CEP 96010-900, Capão do Leão, Rio Grande do Sul (RS), Brasil. E-mail: fabifedatto@gmail.com ABSTRACT: A total of 30 species including Ardeidae Ardea alba (n = 5), Ardea cocoi (n = 4), Butorides striata (n = 4), Bubulcus ibis (n =3), Egretta thula (n = 4) Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n= 1), Syrigma sibilatrix (n = 4) and Tigrisoma lineatum (n = 1) from the natural environment of southern Brazil were analyzed for trematodes. The birds were necropsied, organs were individualizated, opened and washed in Tamis. The retained material and mucosa was visualized in stereomicroscope. The trematodes were stained with Langeron's Carmine, quantified (prevalence, mean abundance and mean intensity of infection) and identified as: Amphimerus interruptus; Apharyngostrigea ardearum; Ascocotyle sp.; Clinostomum complanatum; Ithyclinostomum dimorphum; Ephistmium proximum; Nephrostomum limai; Ribeiroia insignis and Stomylotrema sp.. For Brazil, enrolls first A. ardearum parasitizing A. alba, A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix and N. nicticorax; Ascocotyle (Phagicola) sp. in A. alba, B. ibis, N. nycticorax, and S. sibilatrix; C. complanatum in S. sibilatrix, E. proximum in A. alba; N. limai in A. alba, A. cocoi and S. sibilatrix; R. insignis in A. cocoi and S. sibilatrix and Stomylotrema sp. E. thula. The digeneos A. interruptus, A. ardearum, Ascocotyle sp., C. complanatum, E. proximum, I. dimorphum, N. limai, R. insignis and Stomylotrema sp. characterize the first occurrence in Ardeidae in Rio Grande do Sul. Keywords: Trematoda; Digenea; herons; RESUMO: Um total de 30 ardeídeos incluíndo as espécies Ardea alba (n=5), Ardea cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4) 51 Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum (n=1) oriundos de ambiente natural da região sul do Brasil foram analisados em busca de trematódeos. As aves foram necropsiadas, individualizados os órgãos, abertos e lavados em tamis. O material retido e mucosas foi visualizado em estereomicroscópio. Os trematódeos foram corados com carmim de Langeron, quantificados (prevalência, abundância média e intensidade média de infecção) e identificados como: Amphimerus interruptus; Apharyngostrigea ardearum; Ascocotyle sp.; Clinostomum complanatum; Ithyclinostomum dimorphum; Ephistmium proximum; Nephrostomum limai; Ribeiroia insignis e Stomylotrema sp.. Para o Brasil, registra-se pela primeira vez A. ardearum parasitando A. alba, A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix e N. nicticorax; Ascocotyle (Phagicola) sp. em A. alba, B. ibis, N. nycticorax, e S. sibilatrix; C. complanatum em S. sibilatrix; E. proximum em A. alba; N. limai em A. alba, A. cocoi e S. sibilatrix; R. insignis em A. cocoi e S. sibilatrix e Stomylotrema sp. em E. thula. Os digeneos A. interruptus, A. ardearum, Ascocotyle sp., C. complanatum, E. proximum, I. dimorphum, N. limai, R. insignis e Stomylotrema sp. caracterizam a primeira ocorrência em ardeídeos no Rio Grande do Sul. Palavras-chave: Trematoda; Digenea; garças; INTRODUÇÃO O Brasil possui uma das mais ricas avifaunas do mundo com um total de 1.826 espécies, divididas em aproximadamente 26 ordens. Dentre elas está a ordem Pelecaniformes Sharpe, 1891, na qual encontram-se as famílias Pelecanidae Rafinesque, 1815, Ardeidae Leach, 1820 e Thereskiornithidae Poche, 1904 (CRBRO, 2011). À família Ardeidae pertencem mais de 60 espécies sendo uma das maiores e mais representativas famílias de aves com características adaptadas as áreas úmidas e banhados (Scherer et al., 2006). O Rio Grande do Sul caracteriza-se por apresentar ecossistemas compostos por vastas áreas de banhado como a Reserva Ecológica do Taim e Parque Nacional da Lagoa do Peixe que abrigam uma diversidade ímpar de aves pernaltas. A alta diversidade de espécies é explicada pelo dinamismo entre os períodos de maior e menor quantidade de água característicos dos banhados e pela variedade da sua vegetação 52 (Arballo e Cravino, 1999). No estado há o registro de 13 espécies de ardeídeos: Ardea alba Linnaeus, 1758, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829), Butorides striata (Linnaeus, 1758), Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758), Egretta caerulea (Linnaeus, 1758), Egretta thula (Molina, 1782), Ixobrychus exilis (Gmelin, 1789), Ixobrychus involucris (Vieillot,1823), Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) e Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) (Bencke et al., 2010). No Brasil, estudos sobre trematódeos em ardeídeos foram realizados por Travassos et al. (1969), Arruda et al. (2001), Arruda et al. (2002) e Barros et al. (2002), porém, no Rio Grande do Sul informações sobre esse grupo são inexistentes, dessa forma, o objetivo do trabalho foi contribuir para o conhecimento da biodiversidade trematódeos através de nove espécies de ardeídeos. MATERIAIS E MÉTODOS Foram examinadas 30 aves da família Ardeidae (Pelecaniformes) provenientes de ambiente natural dos municípios de Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande (31°46'15.77"S e 52°20'35.11"O; 31°45'36.77"S e 52°26'17.15"O e 32° 1'51.47"S e 52° 5'58.59"O), RS, Brasil. Foram amostradas as seguintes espécies: Ardea alba (n=5), Ardea cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4) Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum (n=1), doadas pelo Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e Centro de triagem de Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFSCETAS/UFPel) onde foram ao óbito. As aves foram acondicionadas, individualmente, em sacos plásticos identificados e mantidas congeladas a -20 ºC até o processamento. Durante a necropsia os órgãos (olhos, esôfago, traqueia, pulmões, coração, proventrículo, moela, intestinos delgado e grosso, ceco, fígado, vesícula biliar, rim, bexiga, órgãos reprodutores e cloaca) foram individualizados em placas de petri, lavados sobre tamis de abertura de malha 150µm. O material retido no tamis e as mucosas inspecionados ao estereomicroscópio (10X) para coleta dos helmintos. O processamento dos trematódeos seguiu as técnicas preconizadas por Amato e Amato (2010). Os parâmetros avaliados foram prevalência, abundância média e intensidade 53 média de parasitismo segundo Bush et al., (1997). A identificação foi realizada de acordo com Travassos et al. (1969), Gibson et al. (2002), Jones et al. (2005) e Bray (2008). O material foi depositado na Coleção de Parasitos de Animais Silvestres do Laboratório de Parasitologia de Animais Silvestres do DEMP-IB-UFPel sob nº 351 a 422. RESULTADOS Dos 30 ardeídeos examinados, 66,6% estavam parasitados por nove espécies de tematódeos digenéticos: Amphimerus interruptus (Braun, 1901) Barker, 1911; Apharyngostrigea ardearum (Lutz, 1928) Dubois, 1968 (Syn. Apharyngostrigea brasiliana Szidart, 1929 segundo Labriola & Suriano 1998; Ascocotyle sp. Looss, 1899 (Syn. Phagicola) Faust, 1920; Clinostomum complanatum (Rodolphi, 1814); Ithyclinostomum dimorphum (Diesing, 1850) Witenberg, 1926; Episthmium proximum Travassos, 1922; Nephrostomum limai Travassos, 1922; Ribeiroia insignis Travassos, 1939 e Stomylotrema sp. Loss, 1900 pertencentes a oito famílias, dois ardeídeos Ixobrychus involucris e Tigrisoma lineatum foram negativos para trematódeos. A caracterização dos helmintos e dos dados de infecção são mencionados a seguir. Amphimerus interruptus (Fig.1) Família Opisthorchiidae Braun, 1901 Subfamília Opisthorchiinae Looss, 1899 Hospedeiro: Butorides striata (socozinho). Parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: vesícula biliar e cloaca. Localidade: Rio Grande - RS No Brasil, Yamaguti (1959) citou A. interruptus em Alcedo viridirufa (martimpescador verde e roxo) Boddaert, 1783 (Alcedinidae) e Butorides virescens (Linnaeus,1758) (socó-mirim) (Ardeidae) e Travassos et al. (1969) mencionaram a 54 ocorrência A. interruptus (Braun, 1901) Barker, 1911, A. lancea (Diesing, 1850) e A. parciovatus Franco, 1967. A. interruptus no intestino de Chloroceryle americana (Gmelin, 1788) (martin-pescador-pequeno) (Alcedinidae) e em Butorides striata (socozinho) (Ardeidae). Através de estudos realizados por Arruda et al., (2001) com os espécimes depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), novos ardeídeos foram registrados como hospedeiros de A. interruptus incluindo a Ardea cocoi (garça-moura), Nycticorax nycticorax (savacu), Pilherodius pileatus (garça-real), Syrigma sibilatrix (maria-faceira) e Tigrisoma lineatum (socó-boi-baio) para o município de São João- MS. Os sítios de infecção foram pâncreas e vesícula biliar. No México, Ramos (1995) ao analisar quatro espécies de aves, sendo três ardeídeos, Egretta thula (garça-vaqueira), Ardea alba (garça-branca-grande) e Botaurus sp. (socó) registrou a presença de Amphimerus interruptus parasitando o intestino de A. alba. A B 1 2 3 200 µm C 1 2 650 µm 370 µm Figura 1. Amphimerus interruptus; A. Visão ventral do espécime.; B. 1. Ventosa oral, 2. faringe, 3. Cecos simples. C. 1. Ovário, 2. Glândulas vitelínicas interrompidas após ovário. 55 Apharyngostrigea ardearum (Fig. 2) Família Strigeidae Railliet, 1919 Subfamília Strigeinae Railliet, 1919 Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura); Bubulcus ibis (garça-vaqueira); Syrigma sibilatrix (maria-faceira) e Nycticorax nycticorax (savacu). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: estômago e intestinos Localidade: A. alba Rio Grande, Pelotas e Capão do Leão - RS; A. cocoi Rio Grande e Pelotas; B. ibis Pelotas -RS; S. sibilatrix (Rio Grande -RS) e N. nycticorax Rio Grande – RS. Segundo Travassos et al. (1969), essa espécie foi encontrada no intestino de arapapá, Cochlearius cochlearius (Linnaeus,1776) (Ardeidae), no entanto, sem citar a procedência. Posteriormente, Arruda et al. (2001) registraram novos ardeídeos hospedeiros incluindo Butorides striata (socozinho) e Nyctanassa violacea (savacu-decoroa) no Rio de Janeiro- RJ. Amphimerus ardearum também foi registrada na Argentina no intestino delgado e grosso de E. alba (garça-branca-grande) e B. ibis (garça-vaqueira) (Labriola e Suriano, 1998), porém a espécie foi identificada como A. brasiliana (Szidat, 1928) Szidat, 1929 (Syn. A. ardearum) Dubois, 1968. Drago e Lunaschi (2011) examinaram oito espécies de ardeídeos, Tigrisoma lineatum (socó-boibaio), Bubulcus ibis (garça-vaqueira), Butorides striata (socozinho), Ardea alba (garçabranca-grande), Ardea cocoi (garaça-moura), Egretta thula (garça-branca-pequena), Ixobrychus involucris e Nycticorax nycticorax (savacu) provenientes da Argentina, e identificaram A. ardearum somente no intestino de A. alba (garça-branca-grande) e A. cocoi (garça-moura). No âmbito global, outras espécies de Apharyngostrigea foram registradas em ardeídeos, na Bulgária, Chipev e Kostadinova (1995) registraram Apharyngostrigea cornu (Zeder,1800) em Ardea cinerea (garça-real) e Ardea purpurea (garça-roxa), o mesmo trematódeo foi registrado por Nogueserola et al., 2002, na Espanha, no intestino de três exemplares de Ixobrychus minutus (Linnaeus, 1766) (garça-pequena), oito Bubulcus ibis (garça-vaqueira), seis Egretta garzetta (Linnaeus, 1766) (garça-branca- 56 pequena), 15 Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garça-real) e 2 Ardea purpurea Linnaeus, 1766 (garça-roxa) do total de 65 garças analisadas. Na República Tcheca, Sitko (2012) examinou 530 ardeídeos pertencentes a oito espécies, Ardea cinerea (garça- real) (436), Egretta alba (garça-branca-pequena) (34), Nycticorax nycticorax (savacu) (28), Ixobrychus minutus (Linnaeus, 1766) (garça-pequena) (19), Botaurus stellaris (Linnaeus, 1758) (abetouro-comum) (8), 2 Egretta garzetta (garça-branca-pequena) (2), Ardea purpurea (garça-roxa) (2) e Ardeola ralloides (Scopoli, 1769) (garça- caranguejeira) (1) encontrou A. cornu em A. cinerea, A. purpurea, A. ralloides, E. alba, E. garzetta e B. stellaris, sem citar os sítios de infecção. No Japão, Ohbayashi (1967) registrou Apharyngostrigea ardeolina Vidyarthi, 1937 parasitando o intestino delgado de um exemplar de Ardea cinerea youyi Clark, 1907 (garça-real). A 1 2 3 3 975 µm Figura 2 . Apharyngostrigea ardearum. A. Visão dorsal do espécime.; 1. Expansão cefálica, 2. Ovário oval, 3. Testículos multilobados. 57 Ascocotyle sp. (Fig. 3) Família Heterophydae Odhner, 1914 Subfamília Ascocotylinae Yamaguti, 1958 Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura); Bubulcus ibis (garça-vaqueira); Nycticorax nycticorax (savacu); e Syrigma sibilatrix (mariafaceira). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: estômago e intestinos Localidade: A. cocoi Rio Grande, Pelotas- RS B. striata, Rio Grande -RS; E. thula, Rio Grande e N. nycticorax, Rio Grande- RS. Há registro no Brasil de Ascocotyle felippei Travassos, 1928 no intestino dos ardeídeos Ixobrychus exilis erythromelas (Vieillot, 1817) (socoí-vermelho), Egretta caerulea (Linnaeus, 1758) (garça-azul), Egretta thula thula (Molina, 1782) (garçabranca-pequena) e em Phalacrocorax brasilianus brasilianus Gmelin, 1782 (biguá) (Phalacrocoracidae). Phagicola angrense (Travassos, 1916) Travassos, 1929 no intestino de B. striata (socozinho) e Ixobrychus exilis (socoí-vermelho); P. arnaldoi (Travassos, 1928) Travassos, 1929 no intestino delgado de Thalassarche melanophrys (Temminck, 1828) (albatroz-oreilhudo) (Diomedeidae); P. angeloi (Travassos, 1929) Travassos, 1929 no intestino delgado e grosso de Ixobrychus exilis (socoí-vermelho) (Travassos et al.1969). Arruda et al. (2001) registraram um novo hospedeiro ardeídeo para Phagicola angrense, Ardea cocoi (garça-moura), no Rio de Janeiro, RJ e Barros et al. (2002) na mesma região e na mesma espécie de hospedeiro identificaram a presença de A. (P.) longa. Na Argentina, Drago e Lunaschi (2011) registraram a ocorrência de Ascocotyle diminuta (Stunkard & Haviland, 1924) no intestino de A. alba (garça-branca-grande) e Sitko (2012), na República Tcheca, registrou Ascocotyle (Phagicola) longa em Ardea cinerea (garça-real) sem citar o sítio de infecção. 58 A 1 2 70 µm Figura 3 . Ascocotyle sp. A. Visão ventral do espécime.; 1. Cecos simples, 2. Gonotil, 3. Testículos simples. Clinostomum complanatum (Fig. 4) Família Clinostomidae Luehe, 1901 Subfamília Clinostominae Pratt, 1902 Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura); Butorides striata (socozinho); Syrigma sibilatrix (maria-faceira); e Nycticorax nycticorax (savacu). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: boca e cavidade nasal Localidade: A. alba, Rio Grande e Capão do Leão- RS; A. cocoi, Rio Grande e Pelotas – RS; B. striata, Rio Grande- RS; S. sibilatrix, Rio Grande-RS e N. nycticorax, Rio Grande-RS. Clinostomum complanatum foi registrada na cavidade oral de várias aves no Brasil, Ardea cocoi (garça-moura), Jabiru mycteria (Lichtenstein, 1819), (tuiuiú) (Ciconiidae), Cochlearius cochlearius (Linnaeus,1776 ) (arapapá) (Ardeidae), 59 Nyctanassa violacea (savacu-de-coroa), Ardea sp., Ardea alba (garça-branca-grande), Phalacrocorax brasilianus brasilianus (Gmelin, JF, 1789) (cormorão) (Phalacrocoracidae), Anhinga anhinga (Linnaeus, 1766) (biguatinga) (Anhingidae), Nycticorax nycticorax (savacu) e Butorides striata (socozinho) (Travassos et al., 1969) e na cavidade oral e proventrículo de Tigrisoma lineatum (socó-boi-baio) em Angra dos Reis, Rio de Janeiro (Arruda et al., 2001). A espécie também foi identificada em Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garçareal), em Berlim, Alemanha segundo Yamaguti (1959) (sem citar o sítio de infecção), no intestino de E. thula, A. alba e Botaurus sp., no México (Ramos, 1995) em Ardea purpurea (garça-roxa) e Ardeola ralloides (garça-caranguejeira) na Bulgária (Chipev e Kostadinova, 1995) (sem citar os órgãos). Já na República Tcheca, Sitko (2012) registrou a ocorrência de outra espécie, C. heluans Braun, 1899 no esôfago de Ardea cinerea (garça-real). A 1 2 3 3 Figura 4. Clinostomum complanatum. A. Visão ventral do espécime.; 1. Ventosa oral, 2. Acetábulo, 3. Testículos. 60 Ithyclinostomum dimorphum (Fig. 5) Família Clinostomidae Luehe, 1901 Subfamília Clinostominae Pratt, 1902 Hospedeiros: Ardea cocoi (garça-moura). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: esôfago Localidade: Pelotas -RS Travassos et al. (1969) registraram a espécie no esôfago de Ardea cocoi (garçamoura), mais recentemente, Arruda et al. (2001) citaram novos hospedeiros, Nycticorax sp. e Tigrisoma lineatum (socó-boi-baio) em Pirassununga, SP e São João, MS, Brasil respectivamente. A 1425 µm B C 700 µm 1 1400 µm Figura 5 . Ithyoclinostomum dimorphum de A. cocoi. A. Visão ventral do espécime.; B. Detalhe das ventosas oral e ventral. C 1. Testículos estrelados. 61 Episthmium proximum (Fig. 6) Família Echinostomatidae Poche, 1926: Subfamília Echinochasminae Odhner, 1910 Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura) e Egretta thula (garça-branca-pequena). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: cloaca Localidade: A. alba, Rio Grande, Pelotas e Capão do Leão- RS; A. cocoi, Rio Grande e Pelotas- RS e E. thula, Pelotas e Rio Grande- RS. Segundo Travassos et al. (1969), há citação desta espécie, no Brasil, parasitando bursa de Fabricius em Ardea cocoi (garça-moura), Ciconia maguari (Gmelin, 1789) (joão-grande) (Ciconiidae), Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, JF, 1789) (garçabruxa), Megacercyle torquata (martim-pescador-grande) (Alcedinidae), Anhinga anhinga (Linnaeus, 1766) (biguatinga) (Anhingidae) e Philerodius pileatus (garça-real). Em outros países, há registro de Episthmium bursicola (Creplin, 1837) (sem citar o órgão) em Ardea purpurea (garça-roxa) na Bulgária (Chipev e Kostadinova, 1995) e Episthmium sp. no intestino delgado de Bubulcus ibis (garça-vaqueira), na Argentina (Labriola e Suriano, 1998). A B 1 2 350µm C 500 1 130µm Figura 6. Episthmium proximum . A. Visão ventral do espécime.; B. 1. Dilatação da região oral., 2. Faringe. C. 1. Ovos. 62 Nephrostomum limai (Fig. 7) Família Echinostomatidae Poche, 1926: Subfamília Echinochasminae Odhner, 1910 Hospedeiros: Ardea alba (garça-branca-grande); Ardea cocoi (garça-moura) e Syrigma sibilatrix (maria-faceira). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: intestino delgado Localidade: A. alba, Pelotas- RS; A. cocoi, Pelotas- RS e S. sibilatrix, Rio Grande-RS. A espécie foi citada parasitando o intestino delgado de Syrigma sibilatrix (mariafaceira) no Brasil por Yamaguti (1959) e Travassos et al. (1969), porém sem citar a procedência do ardeídeo. Na Argentina, Nogueserola et al. (2002) encontraram Nephrostomum sp. parasitando o intestino de oito exemplares de Bubulcus ibis (garçavaqueira) e na República Tcheca, Sitko (2012) encontrou em Ardea cinerea (garçareal), no mesmo órgão, Nephrostomum ramosum (Sonsino, 1895). A 1 2 3 B 1 300 µm C 1 3 820 µm 1.020 µm Figura 7 . Nephrostomum ramosum. A. Visão ventral do espécime. 1. Colar cefálico. ; 2. Ovário transversalmente oval. 3. Testículos simples. B. Coroa de espinhos.1. Espinho. C 1. Acetábulo em forma de ânfora. 63 Ribeiroia insignis (Fig. 8) Família Cathaemasiidae Fuhrmann, 1928 Subfamília Ribeiroiinae Travassos, 1951 Hospedeiros: Ardea alba (gaça-branca-grande) Ardea cocoi (garça-moura) e Syrigma sibilatrix (maria-faceira). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: proventrículo Localidade: A. alba, Capão do Leão e Pelotas-RS A. cocoi, (não identificado). Ribeiroia insignis Travassos, 1939 foi registrada no esôfago de A. alba segundo Travassos et al. (1969) no Brasil, os autores afirmaram que a espécie foi erradamente considerada idêntica à Ribeiroia ondatrae Price, 1931 por Cable et al. (1960). Na Argentina, Labriola e Suriano (1998) identificaram R. ondatrae no próventrículo de Egretta alba (garça-branca-pequena) e na Espanha, Nogueserola et al. (2002) registraram o mesmo parasito na moela de três espécimes de Ixobrychus minutus (garçapequena). A B µm 1 50 µm C 1 2 2 2 150 µm 75 µm Figura 8 . Ribeiroia insignis. A. Visão ventral do espécime.; 1. acetábulo, 2. Testículos.; B. Detalhes dos espinhos na cutícula.; C 1. Esôfago com um par de divertículos sacciformes. 2. Glândulas vitelínicas. 64 Stomylotrema sp. (Fig. 9) Família Stomylotremidae Poche, 1926 Hospedeiros: Egretta thula (garça-branca-pequena). Os parâmetros parasitários são apresentados na Tabela1. Sítio de infecção: cloaca Localidade: Pelotas- RS. No Brasil ocorrem cinco espécies: Stomylotrema bijugum Braun, 1901, S. fastosum Braun, 1901, S. gratiosus Travassos, 1922, S. tagax Braun, 1901 e S. vicarium Braun, 1901 (Travassos et al., 1969), porém nenhuma foi registrada em ardeídeos, S. fastosum em Mesembrinibis cayennensis (Gmelin, 1789) (coró-coró) (Thereskiornitidae). S. vicarium em Jabiru americanus Linnaeus, 1758 (tuiuiú) (Ciconiidae) e Mycteria americana Linnaeus, 1758 (cabeça-seca) (Ciconiidae) (sem citar procedência). No Mato Grosso do Sul, Arruda et al. (2001) registraram S. gratiosus Travassos, 1922 parasitando a cloaca de Syrigma sibilatrix. A 1 2 3 520 µm Figura 9 . Stomylotrema sp.. A. Visão dorsal do espécime.; 1. Ventosa oral, 2. ovos, 3. Glândulas vitelínicas. 65 Tabela I . Parâmetros parasitológicos dos trematódeos parasitos de ardeídeos no sul do Brasil. Hospedeiro Ardea alba (n=5) Trematódeo P (%) 80 25,0±22,4 31,2±20,3 Ascocotyle sp. 50 40 60 20 40 11,0±15,9 2,8±3,8 4,2±7,2 0,4±0,8 9,8±17,7 27,5±10,6 7,0±1,4 7,0±8,7 2,0 24,5±23,3 100 75 75 50 53,5±44,2 139,7±103,9 11,5±16,6 1,0±1,4 53,5±44,2 186,3±56,5 15,3±18,1 2,0±1,4 50 20 20 1,2±1,8 1,7±3,5 8,7±17,5 2,5±2,1 7,0 35,0 33,3 33,3 4,3±7,5 9,3±16,1 13,0 28,0 50 25 25 25 42,7±82,2 61,5±123,0 0,5±1,0 1,0±1,0 85,5±113,8 246,0 2,0 2,0 100 100 100 37,0 1315,0 5,0 37,0 1315,0 5,0 Ephistomum proximum Nephrostomum limai Ribeiroia insignis Apharyngostrigea ardearum Ascocotyle sp. Clinostomum complanatum Ephistomum proximum Ithyonclinostomum dimorphum Nephrostomum limai Ribeiroia insignis Bubulcus ibis (n=3) Apharyngostrigea ardearum Ascocotyle sp. Syrigma sibilatrix (n=4) Apharyngostrigea ardearum Ascocotyle sp. Clinostomum complanatum Nephrostomum limai Nycticorax nycticorax (n=1) Apharyngostrigea ardearum Ascocotyle sp. Clinostomum complanatum Butorides striata (n=4) Apharyngostrigea ardearum Ascocotyle sp. Clinostomum complanatum Egretta thula (n=4) IM Apharyngostrigea ardearum Clinostomum complanatum Ardea cocoi (n=4) AM Ephistomum proximum Stomylotrema sp. 25 50 50 0,7±1,5 3,0 806,2±1562,9 1612,5±2174,3 2,5±4,3 5,0 50 25 1,2±1,5 0,2±0,5 2,5±0,7 1,0 Ixobrychus involucris (n=4) - - - - Tigrisoma lineatum (n=1) - - - - P= prevalência; AM= abundância média de infecção; IM= intensidade média de infecção. 66 DISCUSSÃO Constatou-se que Ascocotyle sp. (Digenea: Heterophilidae) é uma espécie mais generalista, visto que ocorreu em seis das oito espécies de ardeídeos que foram positivas para trematódeos, assim como Apharyngostrigea ardeae e Clinostomum complanatum que parasitaram cinco das nove espécies de aves estudadas, seguidas por Episthmium proximum, Nephrostomum limai, Ribeiroia insignis e Amphimerus interruptus, Ithyoclinostomum dimorphum e Stomylotrema sp.. Os trematódeos possuem ciclos de desenvolvimento complexos, envolvendo um ou mais hospedeiros intermediários. Os adultos parasitam os hospedeiros definitivos, nos quais, ocorre a reprodução sexuada originando ovos que são eliminados no ambiente aquático, destes, eclodem os miracídios que penetram no hospedeiro intermediário molusco (frequentemente gastrópodos) onde ocorre a reprodução assexuada, gerando as cercárias, que podem encistar-se na vegetação, em detritos na água ou penetrar num segundo hospedeiro intermediário tornando-se metacercárias, as quais, serão ingeridas pelo hospedeiro definitivo completando o ciclo de vida dos digenéticos (Olsen, 1974). Portanto, a origem da infecção dos ardeídeos está relacionada com a alimentação, habitat e comportamento. Visto que a dieta destas aves consiste em peixes, anfíbios, répteis, moluscos e insetos (Efe, 2001; Belton, 2004), os quais, servem como 1º ou 2º hospedeiros intermediários. Quanto ao habitat, estas compartilham os ambientes aquáticos onde encontram-se os hospedeiros intermediários, e quanto ao comportamento, a concentração dos ardeídeos nos densos ninhais e em bandos aumenta a probabilidade de disseminação. Ardea alba e Ardea cocoi apresentaram a maior diversidade parasitária (Tab.I), fato que possivelmente esteja relacionado com a ampla variedade de ítens alimentares e quantidade exigida, visto que são os maiores ardeídeos que ocorrem no Rio Grande do Sul. Os trematódeos Amphimerus interruptus, Apharyngostrigea ardearum, Ascocotyle (Phagicola) sp., Clinostomum complanatum, Episthmium proximum, Ithyclinostomum dimorphum, Nephrostomum limai, Ribeiroia insignis e Stomylotrema sp. caracterizam o primeiro registro em ardeídeos no Rio Grande do Sul. E para o Brasil registram-se, pela primeira vez, Apharyngostrigea ardearum parasitando A. alba, 67 A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix e N. nycticorax; Ascocotyle sp. em A. alba, B. ibis, N. nycticorax, e S. sibilatrix; Clinostomum complanatum em S. sibilatrix; Episthmium proximum em A. alba; Nephrostomum limai em A. alba, A. cocoi e S. sibilatrix; Ribeiroia insignis em A. cocoi e S. sibilatrix e Stomylotrema sp. em E. thula, ampliando, desta forma, o conhecimento sobre digenéticos em ardeídeos. AGRADECIMENTOS: Ao NURFS/CETAS-UFPel pela doação das aves utilizadas neste estudo e a CAPES pelo apoio financeiro. REFERÊNCIAS: Amato, J. F. R., and S. B. Amato. 2010. Técnicas gerais para coleta e preparação de helmintos endoparasitos de aves. Ornitologia e conservação: ciência aplicada, técnicas de pesquisa e levantamento. Technical Books, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. Arballo, E., and J. L. Cravino. 1999. Aves del Uruguay: Manual ornitológico. 1st ed. Hemisferio Sur, Montevideo, 466p. 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Bray, R.A., Gibson, D. I., and A. Jones. 2008. Keys to Trematoda V.3. CABI International and Natural History Museum, London, 824p. Bush, A., Lafferty, K., Lotz, J., and A. Shostak. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology 83: 575-583. Chipev, N. and A. Kostandinova. 1995. Digenean parasite assemblages in birds of the family Ardeidae from lake ecosystem in Bulgaria. Parasitologia Hungarica, 28: 109112. CRBRO - Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos. 2011 Listas das aves do Brasil. 10th ed. Disponível em: www.cbro.org.br Drago, F. B., and L.I. Lunasch. 2011. Digenean parasites of Ciconiiform birds from Argentina. Revista Mexicana de Biodiversidad 82: 77-83. Efe, M.A., Mohr, L.V. and L. Bugoni. 2001. Guia ilustrado das Aves dos Parques de Porto Alegre. PROAVES, Porto Alegre, 144p. Gibson, D. I., Jones, A., and R.A. Bray. 2002. Keys to the Trematoda V.1. CABI International and The Natural History Museum, London, 521p. 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Os trematódeos Amphimerus interruptus, Apharyngostrigea ardearum, Ascocotyle (Phagicola) sp., Clinostomum complanatum, Episthmium proximum, Ithyclinostomum dimorphum, Nephrostomum limai, Ribeiroia insignis e Stomylotrema sp. caracterizam o primeiro registro em ardeídeos no Rio Grande do Sul. No Brasil registram-se, pela primeira vez: Apharyngostrigea ardearum em A. alba, A. cocoi, B. ibis, S. sibilatrix nycticorax, e N. nycticorax; Ascocotyle sp. em A. alba, B. ibis, N. e S. sibilatrix; Clinostomum complanatum em S. sibilatrix; Episthmium proximum em A. alba; Nephrostomum limai em A. alba, A. cocoi e S. sibilatrix; Ribeiroia insignis em A. cocoi e S. sibilatrix e Stomylotrema sp. em E. thula. 71 Artigo 3 : Conforme normas da revista Parasitology Research (Anexo2). 72 Artigo 3 : Acanthocephala em Ardeidae (Aves:Pelecaniformes) no sul do Brasil 73 Acanthocephala em Ardeidae (Aves: Pelecaniformes) no sul do Brasil Fabiana Fedatto Bernardon, Ana Luisa Valente , Gertrud Müller Programa de Pós-graduação em Parasitologia, Departamento de Microbiologia e Parasitologia (DEMP), Instituto de Biologia (IB), Universidade Federal de Pelotas (UFPel), Campus Universitário s/nº CEP 96010-900, Capão do Leão, Rio Grande do Sul (RS), Brasil. fabifedatto@gmail.com Abstract We examined nine species of Ardeidae in search of Acanthocephala including Ardea alba (n = 5), Ardea cocoi (n = 4), Butorides striata (n = 4), Bubulcus ibis (n = 3), Egretta thula (n = 4) Ixobrychus involucris (n = 4), Nycticorax nycticorax (n = 1), Syrigma sibilatrix (n = 4) and Tigrisoma lineatum (n = 1) from natural areas of Rio Grande do Sul, Brazil. The birds were necropsied, organs were individualized, opened, washed in 150 µm mesh sieve and analyzed by stereomicroscope. The Acanthocephala were stained with Langeron's Carmine and evaluated parameters (prevalence, mean abundance and mean intensity of infection). We identified four species belonging to two families Acanthocephalus sp. (Echinorhynchidae) Andracantha sp., Arhythmorhynchus sp. and Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) in seven of nine species studied. The Ardeidae Bubulcus ibis and Tigrisoma lineatum were negative for Acanthocephala. Key-words: acanthocephalans; endoparasite; herons; Resumo Foram examinadas nove espécies de ardeídeos em busca de acantocéfalos incluindo Ardea alba (n=5), Ardea cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4) Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum (n=1) provenientes de áreas naturais do Rio Grande do Sul, Brasil. As aves foram necropsiadas, os órgãos individualizados, abertos, lavados em tamis de malha 150 µm e analisados ao estereomicroscópio. Os acantocéfalos foram corados com Carmim de Langeron e avaliados os parâmetros (prevalência, abundância média e intensidade média de infecção). Identificou-se quatro espécies pertencentes à duas famílias Acanthocephalus sp. (Echinorhynchidae), Andracantha sp., Arhythmorhynchus sp. e Polymorphus sp. (Plagiorhynchidae) em sete espécies das nove analisadas. Os ardeídeos Bubulcus ibis e Tigrisoma lineatum foram negativos para acantocéfalos. Palavras-chave: acantocéfalos; endoparasitos; garças; 74 Introdução Acanthocephala é um grupo de parasitos obrigatórios que utiliza artrópodes como hospedeiros intermediários e vertebrados como hospedeiros definitivos para completar seu ciclo de vida (Near, 2002). Ocasionalmente vertebrados podem ser hospedeiros paratênicos abrigando estágios larvais que não desenvolvem o estágio adulto, a menos que ingeridos pelo hospedeiro definitivo apropriado (Nickol, 1985). Esses parasitos estão fortemente ligados ao ambiente aquático, e em geral aves aquáticas e mamíferos marinhos são hospedeiros definitivos (McDonald 1988; Luque et al. 2010). Dentre as aves aquáticas, os ardeídeos são conhecidos mundialmente por hospedar adultos de acantocéfalos, como por exemplo, Arhytmorhynchus duocinctus Chandler, 1935 (Polymorphidae) parasitando Nycticorax nycticorax hoactli (Gmelin, 1789) (savacu) na Inglaterra (Lincicome 1943). No México, Garcia-Varela et al. (2011) registraram a presença de Hexaglandula corynosoma (Travassos, 1915) Petrochenko, 1958 em Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758) (savacu-de-coroa) e Polymorphus brevis (Van Cleave, 1916) Travassos, 1926 em Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) (savacu). Segundo Petrochenko (1971), na América do Norte foi registrado Polymorphus obtusus Van Cleave, 1918 (Polymorphidae) no intestino de Ardea herodias Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande); Arhytmorhynchus brevis Van Cleave, 1916 no intestino de Botaurus lentiginosus Rackett, 1813 (abetouro-lentiginoso), A. herodias (garça-azul-grande) e Nycticorax nycticorax (savacu); Arhytmorhynchus pumilirostris Van Cleave, 1916 no intestino de Botaurus lentiginosus (abetouro-lentiginoso); Na Europa, Polymorphus striatus (Goeze, 1782) Lühe, 1911 foi registrado em Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garça-real), E. alba Linnaeus, 1758 (garça-branca) e Ixobrychus minutus (Linnaeus, 1766) (garça-pequena) e em Butorides stellaris (Linnaeus, 1766) (abetouro-comum); Na Ásia, Arhytmorhynchus frassoni (Molin, 1858) Lühe, 1911 no intestino de Ardea purpurea Linnaeus, 1766 (garça-roxa), Polymorphus magnus Skrjabin, 1913 no intestino delgado de Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garça-real) e P. mathevossianae Petroschenko, 1949 no mesmo órgão e ardeídeo citado anteriormente; No Japão, Arhytmorhynchus fuscus Harada, 1929 e Arhytmorhynchus hispidus Van Cleave, 1925 no intestino de N. nycticorax (savacu). Registros de acantocéfalos em organismos aquáticos são na sua maioria referentes a peixes Santos et al. (2008) no Brasil. Aves aquáticas são potenciais hospedeiros definitivos que atuam na dispersão de ovos nos cursos d’água, neste sentido, McDonald (1998) propos uma chave taxonômica exclusiva de acantocéfalos em aves aquáticas (Rallidae e Anatidae) nos Estados Unidos. O Brasil devido sua grande área e diversidade de habitats com abundância de água possui mais de 20 espécies de ardeídeos registradas (CBRO 2010), dais quais 13 ocorrem no Rio Grande do Sul: Ardea alba Linnaeus, 1758, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, Botaurus pinnatus (Wagler, 1829), Butorides striata (Linnaeus, 1758), Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758), Egretta caerulea (Linnaeus, 1758), Egretta thula (Molina, 1782), Ixobrychus exilis (Gmelin, 1789), Ixobrychus involucris (Vieillot,1823), Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) e Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) Bencke et al. (2010). Entretanto informações sobre acantocéfalos que as infectam são limitadas (Travassos 1926). 75 Este trabalho teve como objetivo verificar a presença de acantocéfalos, quantificá-los e identificá-los nos ardeídeos Ardea alba Linnaeus, 1758, Ardea cocoi Linnaeus, 1766, Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758), Butorides striata (Linnaeus, 1758), Egretta thula (Molina, 1782), Ixobrychus involucris (Vieillot,1823), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758), Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) e Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) no sul do Brasil, ampliando o conhecimento desse grupo de parasitos em aves aquáticas. Material e métodos Foram estudadas 30 aves da família Ardeidae (Pelecaniformes) pertencentes a nove espécies: Ardea alba (n=5), Ardea cocoi (n=4), Butorides striata (n=4), Bubulcus ibis (n=3), Egretta thula (n=4) Ixobrychus involucris (n=4), Nycticorax nycticorax (n=1), Syrigma sibilatrix (n=4) e Tigrisoma lineatum (n=1). As aves eram provenientes dos municípios de Pelotas, Capão do Leão e Rio Grande (31°46'15.77"S e 52°20'35.11"O; 31°45'36.77"S e 52°26'17.15"O e 32° 1'51.47"S e 52° 5'58.59"O), respectivamente, RS, doados pelo Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e Centro de triagem de Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFS-CETAS/UFPel) onde foram ao óbito. Os espécimes foram necropsiados, os orgãos incluindo: olhos, esôfago, traqueia, pulmões, coração, proventriculo, moela, intestino delgado e grosso, ceco, fígado, vesícula biliar, rins, órgãos reprodutores, bexiga e cloaca, individualizados em placas de petri e lavados sobre tamis de abertura de malha 150µm. O material retido no tamis e as mucosas foram inspecionados ao estereomicroscópio para coleta dos acantocéfalos que foram lavados em solução fisiológica, corados com Carmim e montados em lâminas permanentes com bálsamo do Canadá. A identificação foi realizada de acordo com McDonald (1988). Os parâmetros avaliados foram prevalência, abundância média e intensidade média de parasitismo segundo Bush et al. (1997). Resultados e discussão Foram identificados os acantocéfalos: Acanthocephalus sp. Koelreuther, 1771 (Echinorhynchidae) (Fig.1), Andracantha sp., Schmidt, 1975 (Fig.2), Arhythmorhynchus sp. Lühe, 1911 (Fig.3) e Polymorphus sp. Lühe, 1911 (Plagiorhynchidae) (Fig.4). Dos 30 ardeídeos analisados, 19 (63%) estavam parasitados, com a co-ocorrência de no mínimo duas espécies (Tab.1). O órgão de eleição das infecções foi o intestino delgado no qual estavam aderidos à mucosa. A maioria dos acantocéfalos encontravam-se na forma adulta, os machos apresentando desenvolvimento gonodal e as fêmeas com produção de ovos. Dentre os quatro acantocéfalos encontrados, Andracantha sp. foi o mais frequente estando presente em todos os animais parasitados. Houve associação entre Andracantha sp. e Polymorphus sp. em 55,5 % dos ardeídeos. A maior intensidade de infecção encontrada foi em Ardea cocoi, enquanto que a maior diversidade parasitária ocorreu em Ardea alba (Tab.1). Bubulcus ibis e Tigrisoma lineatum estavam negativos para acantocéfalos. 76 Tabela 1. Parâmetros parasitológicos de Acanthocephala em Ardeidae no sul do Brasil. Hospedeiro Acanthocephalo Ardea alba (n=5) Andracantha sp. Acantocephalus sp. Polymorphus sp. Ardea cocoi (n=4) Andracantha sp. Polymorphus sp. Syrigma sibilatrix (n=4) Andracantha sp. Arhythmorhynchus sp. Nycticorax nycticorax (n=1) Andracantha sp. Arhythmorhynchus sp. Ixobrychus involucris(n=4) Andracantha sp. Polymorphus sp. Butorides striata (n=4) Andracantha sp. Polymorphus sp. Egretta thula (n=4) Andracantha sp. Polymorphus sp. P (%)1 40 20 20 50 50 AM2 5,0±10,6 0,2±0,4 0,8±1,7 IM3 12,5±16,2 1,0 4,0 55,7±110,8 111,5±156,2 21,0±37,4 42±49,4 25 25 0,75±1,5 1,0±2,0 3,0 4,0 100 100 30,0 1,0 30,0 1,0 25 25 0,2±0,5 0,5±1,0 1,0 2,0 50 25 42,5±74,4 0,5±97,5 85±1,0 2,0 25 25 1,5±3,0 1,0±2,0 6,0 4,0 Bubulcus ibis (n=3) - - - - Tigrisoma lineatum (n=1) - - - - 1 P= prevalência. AM= abundância média de infecção. 3 IM= intensidade média de infecção. 2 77 A 2 B 1 650 µm 600 µm Figura 1: A. Acanthocephalus sp.; 1. Ausência de espinhos. 2. Testículos. B. Extremidade posterior do ♂. A B C 1 250 µm 700 µm 400 µm Figura 2: Andracantha sp. A Extremidade anterior. B. 1. Duas faixas de espinhos. C Testículos. 78 C B A 300 µm 310µm 125 Figura 3. Arhythmorhynchus sp. A. Vista lateral do corpo. B. Probóscide. C. Região posterior da ♀. A B 600 µm 670 µm Figura 1. Polymorphus sp. A . Receptáculo da probóscide. B. Fileiras de ganchos da probóscide . 79 No Brasil, estudos sobre acantocéfalos em Ardeidae foram realizados por Travassos (1926) que identificou Arhythmorhynchus pumidirostris Cleave, 1916 em Botaurus lentigiosus (Rackett, 1813) (abetouro-lentiginoso); Arhythmorhynchus macrourus Bremser, 1821 em Ardea purpurea Linnaeus, 1766 (garça-roxa); Centrorhynchus spinosus (Kaiser, 1893) em Ardea alba Linnaeus, 1758 (garçabranca-grande); Filicollis sphaerocephalus (Bremser, 1819) em Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758) (savacu-de-coroa); Polymorphus breves Cleave, 1916 em B. lentigiosus (abetouro-lentiginoso); Polymorphus corynosoma Travassos, 1915 em Florida caerulea (Linnaeus, 1758) (garça-azul), N. violacea (savacu-de-coroa) e Nycticorax sp. Forster, 1817 (socó); Polymorphus inerme Travassos, 1923 em N. violacea (savacu-de-coroa); Polymorphus mutabilis (Rudolphi, 1819) em A. alba (garça-brancagrande), Egretta thula (Molina, 1782) (garça-branca-pequena), N.violacea (savacu-de-coroa) e Butorides striata (Linnaeus, 1758) (socozinho). Polymorphus obtusus Van Cleave, 1918 em Ardea herodias Linnaeus, 1758 (garça-azul-grande); Polymorphus striatus (Goeze, 1782) em Ardea cinerea Linnaeus, 1758 (garça-real), A. alba (garça-branca-grande), Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) (savacu), Ardetta minuta Linnaeus,1766 (socó-pequeno) e Botaurus stellaris (Linnaeus, 1758) (abetouro-comum); Prosthorhynchus spiralis (Rudolphi, 1809) em B. stellaris (abetouro-comum) e Ardetta minuta (socópequeno). Neste estudo registra-se pela primeira vez, a presença de Andracantha sp., Acantocephalos sp., Arhythmorhynchus sp. e Polymorphus sp. em ardeídeos no Rio Grande do Sul. Caracterizam novos registros de acantocéfalos e hospedeiros ardeídeos para o Brasil Andracantha sp. em A. alba, A. cocoi, S. sibilatrix, N. nycticorax, I. involucris, Butorides striata e Egretta thula; Acantocephalos sp. em A. alba; Arhythmorhynchus sp. em S. sibilatrix e N. nycticorax e Polymorphus sp. em A. cocoi. Agradecimentos Ao NURFS/CETAS-UFPel pela doação das aves utilizadas neste estudo e a CAPES pelo apoio financeiro. Referências BENCKE GA, DIAS RA, BUGONI L, AGNES CE, FONTANA C S, MAURÍCIO, GN and MACHADO DB (2010) Revisão e atualização da lista das aves do Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia, Série Zoologia 100: 519-556. BUSH A, LAFFERTY K, LOTZ J, SHOSTAK A (1997) Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology 83:575-583 CBRO (2011) Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos - Listas das aves do Brasil. http://www.cbro.org.br. Acessado 10 jan. 2013 80 GARCÍA-VARELA M, LEÓN GPP, AZNAR FJ, NADLER AS (2011) Erection of Ibirhyncgus gen. nov. (Acanthochephala: Polymorphidae), based on molecular and morphological data. Journal of Parasitology 97:97-105 LINCICOME DR (1943) Observations on the adult of Arhythmorhynchus duocinctus Chandler, 1935 (Polymorphidae, Acanthocephala). Transactions of the American Microscopical Society 62:69-71 LUQUE JL, MUNIZ-PEREIRA LC, SICILIANO S, SIQUEIRA LR, OLIVEIRA MS,VIEIRA FM (2010) Checklist of helminth parasites of cetaceans from Brasil. Zootaxa 2542:57-68 MCDONALD ME (1988) Key to the Acanthocephala Reported in Waterfowl. United States Departament of the interior fish and wildlife service NEAR TJ (2002) Acanthocephalan Phylogeny and the Evolution of Parasitism. Integrative and Comparative Biology 42:668-677 NICKOL BB (1985) Epizootiology In: Crompton DWT and Nickol BB (eds.) 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Caracterizam novos registros de acantocéfalos e hospedeiros ardeídeos para o Brasil: Andracantha sp. em A. alba, A. cocoi, S. sibilatrix, N. nycticorax, I. involucris, Butorides striata e Egretta thula; Acantocephalos sp. em A. alba; Arhythmorhynchus sp. em S. sibilatrix e N. nycticorax; Polymorphus sp. em A. cocoi. 82 ANEXO 1: Normas para submissão de trabalhos da revista Parasitology Research. 83 ANEXO 2: Normas para submissão de trabalhos da revista Journal of Parasitology.