Abstract
Long-term potentiation of synaptic transmission in the hippocampus is the primary experimental model for investigating the synaptic basis of learning and memory in vertebrates. The best understood form of long-term potentiation is induced by the activation of the N-methyl-d-aspartate receptor complex. This subtype of glutamate receptor endows long-term potentiation with Hebbian characteristics, and allows electrical events at the postsynaptic membrane to be transduced into chemical signals which, in turn, are thought to activate both pre- and postsynaptic mechanisms to generate a persistent increase in synaptic strength.
This is a preview of subscription content, access via your institution
Access options
Subscribe to this journal
Receive 51 print issues and online access
$199.00 per year
only $3.90 per issue
Buy this article
- Purchase on SpringerLink
- Instant access to full article PDF
Prices may be subject to local taxes which are calculated during checkout
Similar content being viewed by others
References
Hebb, D. O. The Organization of Behaviour (Wiley, New York, 1949).
Konorski, J. Conditioned Reflexes and Neuron Organisation (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1948).
Bliss, T. V. P. & Lømo, T. J. Physiol., Lond. 232, 331â356 (1973).
Bliss, T. V. P. & Gardner-Medwin, A. R. J. Physiol., London. 232, 357â374 (1973).
Morris, R. G. M., Davis, S. & Butcher, S. P. Phil. Trans. R. Soc. 329, 187â204 (1990).
Doyere, V. & Laroche, S. Hippocampus 2, 39â48 (1992).
Larson, J., Wong, D. & Lynch, G. Brain Res. 368, 347â350 (1986).
Rose, G. M. & Dunwiddie, T. V. Neurosci. Lett. 69, 244â248 (1986).
Otto, T., Eichenbaum, H., Wiener, S. I. & Wible, C. G. Hippocampus 1, 181â192 (1991).
McNaughton, B. L., Douglas, R. M. & Goddard, G. V. Brain Res. 157, 277â294 (1978).
Lovinger, D. M. & Routtenberg, A. J. Physiol., Lond. 400, 321â334 (1988).
Malenka, R. C. Neuron 6, 53â60 (1991).
Levy, W. B. & Steward, O. Brain Res. 175, 233â245 (1979).
Andersen, P., Sundberg, S. H., Sveen, O. & Wigström, H. Nature 266, 736â737 (1977).
Lynch, G., Dunwiddie, T. & Gribkoff, V. Nature 266, 737â739 (1977).
Kelso, S. R., Ganong, A. H. & Brown, T. H. Proc. natn. Acad Sci. U.S.A. 83, 5326â5330 (1986).
Wigström, H., Gustafsson, B., Huang, Y.-Y. & Abrahams, W. C. Acta physiol scand. 126, 317â319 (1986).
Sastry, B. R., Goh, J. W. & Auyeung, A. Science 232, 988â990 (1986).
Malinow, R. Science 252, 722â724 (1991).
Malinow, R. & Miller, J. P. Nature 320, 529â530 (1986).
Ascher, P. & Nowak, L. J. Physiol., Lond. 399, 247â266 (1988).
Collingridge, G. L., Herron, C. E. & Lester, R. A. J. J. Physiol., Lond. 399, 283â300 (1988).
Davies, C. H., Starkey, S. J., Pozza, M. F. & Collingridge, G. L. Nature 349, 609â611 (1991).
Collingridge, G. L., Kehl, S. J. & McLennan, H. J. Physiol. Lond. 334, 33â46 (1983).
Coan, E. J., Saywood, W. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 80, 111â114 (1987).
Bashir, Z. I., Tam, B. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 108, 261â266 (1990).
Kauer, J. A., Malenka, R. C. & Nicoll, R. A. Nature 334, 250â252 (1988).
Coan, E. J., Irving, A. J. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 105, 205â210 (1989).
Huang, Y.-Y., Colino, A., Selig, D. K. & Malenka, R. C. Science 255, 730â733 (1992).
Izumi, Y., Clifford, D. B. & Zorumski, C. F. Science 257, 1273â1276 (1992).
Reymann, K. G. & Matthies, H. Neurosci. Lett. 98, 166â171 (1989).
Izumi, Y., Clifford, D. B. & Zorumski,, C. F. Neurosci. Lett. 122, 187â190 (1991).
McGuinness, N., Anwyl, R. & Rowan, M. Eur. J. Pharmac. 197, 231â232 (1991).
Collingridge, G. L. et al. Int. Acad. Biomed. Drug Res. 2, 41â49 (1991).
Radpour, S. & Thomson, A. M. Neurosci. Lett. 138, 119â122 (1992).
Bortolotto, Z. A. & Collingridge, G. L. Neuropharmacology 32, 1â9 (1993).
Lynch, G., Larson, J., Kelso, S., Barrionuevo, G. & Schottler, F. Nature 305, 719â721 (1983).
MacDermott, A. B., Mayer, M. L., Westbrook, G. L., Smith, S. J. & Barker, J. L. Nature 321, 519â522 (1986).
Jahr, C. E. & Stevens, C. F. Nature 325, 522â525 (1987).
Guthrie, P. B., Segal, M. & Kater, S. B. Nature 354, 76â80 (1991).
Regehr, W. G. & Tank, D. W. Nature 345, 807â810 (1990).
Müller, W. & Connor, J. A. Nature 354, 73â76 (1991).
Malenka, R. C., Lancaster, B. & Zucker, R. S. Neuron 9, 121â128 (1992).
Alford, S. & Collingridge, G. L. in Excitatory Amino Acids and Second Messenger Systems (eds Teichberg, Turski, V. I.) 43â53 (Springer, Berlin, 1992).
Obenaus, A., Mody, I. & Baimbridge, K. G. Neurosci. Lett. 98, 172â178 (1989).
Harvey, J. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 139, 197â200 (1992).
Gasic, G. P. & Hollmann, M. A. Rev. Physiol. 54, 507â536 (1992).
Malenka, R. C., Kauer, J. A., Zucker, R. S. & Nicoll, R. A. Science 242, 81â84 (1988).
Malenka, R. C., Kauer, J. A., Perkel, D. J. & Nicoll, R. A. Trends Neurosci. 12, 444â450 (1989).
Skrede, K. & Malthe-Søenssen, D. Brain Res. 208, 436â441 (1981).
Dolphin, A. C., Errington, M. L. & Bliss, T. V. P. Nature 297, 496â498 (1982).
Bliss, T. V. P., Douglas, R. M., Errington, M. L. & Lynch, M. A. J. Physiol., Lond. 377, 391â408 (1986).
Aniksztejn, L., Roisin, M. P., Amsellem, R. & Ben-Ari, Y. Neuroscience 28, 387â392 (1989).
Bliss, T. V. P., Errington, M. L. & Lynch, M. A. Adv. exp. med. Biol. 268, 269â278 (1990).
Feasey, K. J., Lynch, M. A. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 364, 39â44 (1986).
McNaughton, B. L. J. Physiol., Lond. 324, 249â262 (1982).
Kauer, J. A., Malenka, R. C. & Nicoll, R. A. Neuron 1, 911â917 (1988).
Muller, D. & Lynch, G. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 9346â9350 (1988).
Bashir, Z. I., Alford, S., Davies, S. N., Randall, A. D. & Collingridge, G. L. Nature 349, 156â158 (1991).
Berretta, N. et al. Eur. J. Neurosci. 3, 850â854 (1991).
Xie, X., Berger, T. W. & Barrionuevo, G. J. Neurophysiol. 67, 1009â1013 (1992).
Asztely, F., Wigström, H. & Gustafsson, B. Eur. J. Neurosci. 4, 681â690 (1992).
Lynch, G., Gribkoff, V. & Deadwyler, S. A. Nature 263, 151â153 (1976).
Taube, J. S. & Schwartzkroin, P. A. J. Neurosci. 8, 1632â1644 (1988).
Davies, S. N., Lester, R. A. J., Reymann, K. G. & Collingridge, G. L. Nature 338, 500â503 (1989).
Williams, J. H., Errington, M. L., Lynch, M. A. & Bliss, T. V. P. Nature 341, 739â742 (1989).
Voronin, L. L. Neuroscience 10, 1051â1069 (1983).
Bekkers, J. M. & Stevens, C. F. Nature 346, 724â729 (1990).
Malinow, R. & Tsien, R. W. Nature 346, 177â180 (1990).
Voronin, L. L., Kuhnt, U. & Gusev, A. G. Expl Brain Res. 89, 288â299 (1992).
Foster, T. C. & McNaughton, B. L. Hippocampus 1, 79â91 (1991).
Kullmann, D. M. & Nicoll, R. A. Nature 357, 240â244 (1992).
Larkman, A., Hannay, T., Stratford, K. & Jack, J. Nature 360, 70â73 (1992).
Manabe, T., Renner, P. & Nicoll, R. A. Nature 355, 50â55 (1992).
Malgaroli, A. & Tsien, R. W. Nature 357, 134â139 (1992).
Oliver, M. W., Baudry, M. & Lynch, G. Brain Res. 505, 233â238 (1989).
Halpain, S. & Greengard, P. Neuron 5, 237â246 (1990).
Bär, P. R., Wiegant, F., Lopes da Silva, F. H. & Gispen, W. H. Brain Res. 321, 381â385 (1984).
Akers, R., Lovinger, D., Colley, P., Linden, D. & Routtenberg, A. Science 231, 587â589 (1986).
Klann, E., Chen, S.-J. & Sweatt, J. D. J. biol. Chem. 266, 24253â24256 (1991).
Lovinger, D. M., Wong, K. L., Murakami, K. & Routtenberg, A. Brain Res. 436, 177â183 (1987).
Reymann, K. G., Frey, U., Jork, R. & Matthies, H. Brain Res. 440, 305â314 (1988).
Malinow, R., Madison, D. V. & Tsien, R. W. Nature 335, 821â824 (1988).
Malenka, R. C. et al. Nature 340, 554â557 (1989).
Reymann, K. G., Davies, S. N., Matthies, H., Kase, H. & Collingridge, G. L. Eur. J. Neurosci. 2, 481â486 (1990).
Wang, J. & Feng, D.-P. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 89, 2576â2580 (1992).
Muller, D., Buchs, P.-A., Dunant, Y. & Lynch, G. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 87, 4073â4077 (1990).
Malinow, R., Schulman, H. & Tsien, R. W. Science 245, 862â866 (1989).
Huang, Y.-Y., Colley, P. A. & Routtenberg, A. Neuroscience 49, 819â827 (1992).
Hu, G-Y. et al. Nature 328, 426â429 (1987).
Malenka, R. C., Madison, D. V. & Nicoll, R. A. Nature 321, 175â177 (1986).
Muller, D., Turnbull, J., Baudry, M. & Lynch, G. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 6997â7000 (1988).
Gustafsson, B., Huang, Y.-Y. & Wigström, H. Neurosci. Lett. 85, 77â81 (1988).
Mody, I., Baimbridge, K. G. & Miller, J. J. Neuropharmacology 23, 625â631 (1984).
Reymann, K. G., Brodemann, R., Kase, H. & Matthies, H. Brain Res. 461, 388â392 (1988).
Ito, I., Hidaka, H. & Sugiyama, H. Neurosci. Lett. 121, 119â121 (1991).
Silva, A. J., Stevens, C. F., Tonegawa, S. & Wang, Y. Science 257, 201â206 (1992).
Lisman, J. E. & Goldring, M. A. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 5320â5324 (1988).
Molloy, S. S. & Kennedy, M. B. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 4756â4760 (1991).
Chetkovich, D. M., Gray, R., Johnston, D. & Sweatt, J. D. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 6467â6471 (1991).
O'Dell, T. J., Kandel, E. R. & Grant, S. G. N. Nature 353, 558â560 (1991).
Bading, H. & Greenberg, M. E. Science 253, 912â914 (1991).
Krug, M., Lossner, B. & Ott, T. Brain Res. Bull. 13, 39â42 (1984).
Otani, S., Marshall, C. J., Tate, W. P., Goddard, G. V. & Abraham, W. C. Neuroscience 28, 519â526 (1989).
Frey, U., Krug, M., Brödemann, R., Reymann, K. & Matthies, H. Neurosci. Lett. 97, 135â139 (1989).
Fazeli, M. S., Corbet, J., Dunn, M, J., Dolphin, A. C. & Bliss, T. V. P. J. Neurosci. 13(4) (in the press).
Fazeli, M. S., Errington, M. L., Dolphin, A. C. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 521, 247â253 (1990).
Abraham, W. C., Dragunow, M. & Tate, W. P. Molec. Neurobiol. 5, 297â314 (1991).
Cole, A. J., Saffen, D. W., Baraban, J. M. & Worley, P. F. Nature 340, 474â476 (1989).
Wisden, W. et al. Neuron 4, 603â614 (1990).
Dragunow, M. et al. Neurosci. Lett. 101, 274â280 (1989).
Nikolaev, E., Tischmeyer, W., Krug, M., Matthies, H. & Kaczmarek, L. Brain Res. 560, 346â349 (1991).
Mackler, S. A., Brooks, B. P. & Eberwine, J. H. Neuron 9, 539â548 (1992).
Greengard, P., Jen, J., Nairn, A. C. & Stevens, C. F. Science 253, 1135â1138 (1991).
Wang, L.-Y., Salter, M. W. & MacDonald, J. F. Science 253, 1132â1135 (1991).
Sommer, B. et al. Science 249, 1580â1585 (1990).
Sommer, B., Kohler, M., Sprengel, R. & Seeburg, P. H. Cell 67, 11â19 (1992).
Ito, I., Tanabe, S., Khoda, A. & Sugiyama, H. J. Physiol., Lond. 424, 533â543 (1990).
Isaacson, J. S. & Nicoll, R. A. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 10936â10940 (1991).
Tang, C. M., Shi, Q. Y., Katchman, A. & Lynch, G. Science 254, 288â290 (1991).
Staubli, U., Kessler, M. & Lynch, G. Psychobiology 18, 377â381 (1990).
Asztely, F., Hanse, E., Wigström, H. & Gustafsson, B. Synapse 11, 342â345 (1992).
Kelso, S. R., Nelson, T. E. & Leonard, J. P. J. Physiol., Lond. 449, 705â718 (1992).
Chen, L. & Huang, L.-Y. M. Nature 356, 521â523 (1992).
Miller, B., Sarantis, M., Traynelis, S. F. & Attwell, D. Nature 355, 722â725 (1992).
Markram, H. & Segal, M. J. Physiol., Lond. 447, 513â533 (1992).
Bliss, T. V. P. & Dolphin, A. C. in The Neurobiology of Learning and Memory (eds McGaugh, J. L. & Lynch, G.) (Guilford, New York, 1984).
Duffy, C., Teyler, T. J. & Shashoua, V. E. Science 212, 1148â1151 (1981).
Fazeli, M. S., Errington, M. L., Dolphin, A. C. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 473, 51â59 (1988).
Otani, S., Roisin-Lallemand, M.-P. & Ben-Ari, Y. Neuroscience 47, 265â272 (1992).
Dumuis, A., Sebben, M., Haynes, L., Pin, J.-P. & Bockaert, J. Nature 336, 68â70 (1988).
Bliss, T. V. P., Errington, M. L., Lynch, M. A. & Williams, J. H. Cold Spring Harb. Symp. quant. Biol. 55, 119â129 (1990).
Clements, M. P., Bliss, T. V. P. & Lynch, M. A. Neuroscience 45, 379â389 (1991).
Okada, D., Yamagishi, S. & Sugiyama, H. Neurosci. Lett. 100, 141â146 (1989).
Williams, J. H. & Bliss, T. V. P. Neurosci. Lett. 107, 301â306 (1989).
Barbour, B., Szatkowski, M., Ingledew, N. & Attwell, D. Nature 342, 918â920 (1989).
Arai, A. & Lynch, G. Eur. J. Neurosci. 4, 411â419 (1992).
Clark, G. D., Happel, L. T., Zorumski, C. F. & Bazan, N. G. Neuron 9, 1211â1216 (1992).
Garthwaite, J., Charles, S. L. & Chess-Williams, R. Nature 336, 385â388 (1988).
Böhme, G. A., Bon, C., Stutzmann, J.-M., Doble, A. & Blanchard, J.-C. Eur. J. Pharmacol. 199, 379â381 (1991).
Schuman, E. M. & Madison, D. V. Science 254, 1503â1506 (1991).
O'Dell, T. J., Hawkins, R. D., Kandel, E. R. & Arancio, O. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 11285â11289 (1991).
Haley, J. E., Wilcox, G. L. & Chapman, P. F. Neuron 8, 211â216 (1992).
Bredt, S. B. & Snyder, S. H. Neuron 8, 3â11 (1992).
Gribkoff, V. K. & Lum-Ragan, J. T. J. Neurophysiol. 68, 639â642 (1992).
Collingridge, G. L. Expl. Physiol. 77, 771â797 (1992).
Baskys, A. & Malenka, R. C. J. Physiol., Lond 444, 687â701 (1991).
Irving, A. J., Collingridge, G. L. & Schofield, J. G. Cell Calcium 13, 293â301 (1992).
Lynch, M. A. & Voss, K. L. J. Neurochem. 56, 113â118 (1991).
Regehr, W. G. & Tank, D. W. Neuron 7, 451â459 (1991).
Lynch, M. A. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 369, 405â408 (1986).
Lynch, M. A. & Voss, K. L. J. Neurochem. 55, 215â221 (1990).
Linden, D. J., Wong, K. L., Sheu, F.-S. & Routtenberg, A. Brain Res. 458, 142â146 (1988).
Gianotti, C., Nunzi, M. G., Gispen, W. H. & Corradetti, R. Neuron 8, 843â848 (1992).
Aramori, I. & Nakanishi, S. Neuron 8, 757â765 (1992).
Desmond, N. L. & Levy W. B. Synapse 5, 139â143 (1990).
Geinisman, Y., de Toledo-Morrell, L. & Morrell, F. Brain Res. 566, 77â88 (1991).
Hosokawa, T., Bliss, T. V. P. & Fine, A. Neuroreport 3, 477â480 (1992).
Jeffery, K. J., Abraham, W. C., Dragunow, M. & Mason, S. E. Molec. Brain Res. 8, 267â274 (1990).
Andersen, P., Sundberg, S. H., Sveen, O., Swann, J. W. & Wigström, H. J. Physiol., Lond. 302, 463â482 (1980).
Abraham, W. C., Bliss, T. V. P. & Goddard, G. V. J. Physiol., Lond. 363, 335â349 (1985).
Bonhoeffer, T., Staiger, V. & Aertsen, A. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 86, 8113â8117 (1989).
Harris, E. W. & Cotman, C. W. Neurosci. Lett. 70, 132â137 (1986).
Johnston, D., Williams, S., Jaffe, D. & Gray, R. A. Rev. Physiol. 54, 489â505 (1992).
Grover, L. M. & Teyler, T. J. Nature 347, 477â479 (1990).
Turner, R. W., Baimbridge, K. G. & Miller, J. J. Neuroscience 7, 1411â1416 (1982).
Aniksztejn, L. & Ben-Ari, Y. Nature 349, 67â69 (1991).
Publicover, S. J. Expl Brain Res. 84, 680â684 (1991).
Davies, S. N. & Collingridge, G. L. Proc. R. Soc. B236, 373â384 (1989).
Andreasen, M., Lambert, J. D. C. & Jensen, M. S. J. Physiol. Lond. 414, 317â336 (1989).
Dale, N. & Roberts, A. J. Physiol., Lond. 363, 35â59 (1985).
Lester, R. A. J., Clements, J. D., Westbrook, G. L. & Jahr, C. E. Nature 346, 565â567 (1990).
Collingridge, G. L., Herron, C. E. & Lester, R. A. J. J. Physiol., Lond. 399, 301â312 (1988).
Herrero, I., Miras-Portugal, M. T. & Sánchez-Prieto, J. Nature 360, 163â166 (1992).
Author information
Authors and Affiliations
Rights and permissions
About this article
Cite this article
Bliss, T., Collingridge, G. A synaptic model of memory: long-term potentiation in the hippocampus. Nature 361, 31â39 (1993). https://doi.org/10.1038/361031a0
Issue Date:
DOI: https://doi.org/10.1038/361031a0