Ecología en Bolivia, 33: 51-61, 1999.

Características del néctar y visitas de insectos a flores

de Nicotiana glauca L. (Solanaceae): ¿Asociadas a
cambios de la temperatura y humedad del ambiente?

Nectar characteristics and insect visits to Mcotíana glauca L.(Solanaceae) flowers:

¿Associated to changes in ambient temperature and humidity?

Andrea Loayza F. & Rodrigo Rios A.

Herbario Nacional de Bolivia, Instituto de Ecología, Casilla 10077, Correo Central, La Paz, Bolivia.
E-mail: rodyand@ceibo.entelnet.bo, interacciones@hotmail.com

Resumen

Evaluamos el grado de asociación de la temperatura y la humedad, con el volumen, la

concentración y la composición del néctar en Nicotíana glauca en un clima seco. Examinamos
además, la asociación entre la temperatura y las visitas de los insectos a las flores. La
temperatura y la humedad no están asociadas con las características del néctar y, por tanto,
factores tales como la edad de la flor, morfología de la flor, valores r/P (refractividad/reducción
relativa de la presión) del néctar y el robo del néctar podrían ser los que estén actuando sobre
dichas características. El número de visitas de insectos está correlacionada con la temperatura.
El número de abejorros (Xy/ocopa hfr-sutíssírna hfr-sutíssíma) visitando flores incrementa a
medida que la temperatura aumenta, mientras que el número de abejas (Apt:s mellífera)
disminuye. Sin embargo, la asociación observada entre la temperatura y los individuos de A.
me/Hl-era, podría estar reflejando la disponibilidad del recurso.

Palabras clave: Nícotíana glauca, néctar, temperatura, humedad, visitas de insectos.

Abstract

We studied the intensity of association of temperature and humidity with nectar volume,
concentration and composition of Mcotiana glauca, in a dry climate. We also examined the
association between temperature and insect visits to flowers. Temperature and humidity are not
associated with nectar characteristics and thus, factors like flower age, morphological traits of
the flowers, r/P (refractivity/ relative pressure reduction) values of nectar and nectar robbing
may be acting on those characteristics. The number of insect visits to flowers were correlated
with ambient temperature. The number of bumblebees (Xy/ocopa hfrsutíssfrna hfrsutíssírna)
visiting flowers increased with higher ambient temperature, while the number of honey bees
(Apis mellífera) decreased. However the association observed between honey bees and
temperature might be actually reflecting resource availability ratherthan temperature dependence.

Key words: Nícotíana glauca, nectar, temperature, humidity, insect visits.

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 A. Loayza F. & R. Rios A.

Introducción intensidad de luz pueden disminuirla producción

de néctar (Baker & Baker 1983, Pleasents
Las interacciones entre plantas y animales 1983). Por otro lado, la concentración del
polinizadores están influenciadas tonto por néctar en algunas especies (p.e. Echium vu/gare
factores bióticos (estructura floral, tiempo de y Sinapsis alba) está altamente correlacionada
antesis, presencia de otras especies, entre con la humedad relativa del ambiente (Corbet
otros) como abióticos (temperatura, humedad 1978). La evaporación y los cambios en las
relativa del ambiente, radiación solar, viento) tasas de producción de néctar, también pueden
(Herrera 1995a). Se ha dado mucho énfasis al afectar la concentración de éste en una flor en
estudio de los factores bióticos (Carpenter el curso de un día (Corbet 1978). Esto afecta,
1976, 1979, Cruden et al. 1981, Real 1981, a su vez, a los patrones de forrajeo de los
Feinsinger 1983, 1987, Laverty & Plowright visitantes florales que puede evidenciarse, por
1985, Thomas et al. 1986), mientras que la ejemplo, como cambios en las horas de forrajeo
interfase abiótica entre las flores y sus y en el número o en el tipo de flores visitadas,
polinizadores ha sido menos considerada. entre otros (Corbet et al. 1979b).
Los factores físicos, tales como la En el presente trabajo, investigamos si las
temperatura y humedad relativa del ambiente, características del néctar de Al/col-lana glauca
pueden constituirse en determinantes críticos (Solanaceae) están asociadas a las condiciones
del éxito reproductivo de las plantas (Cruden de temperatura y humedad existentes en el
et al. 1976, Martínez del Río & Búrquez 1986), valle seco aledaño a la cuidad de La Paz
especialmente cuando la floración ocurre durante una época seca. Examinamos además,
principalmente durante períodos no favorables el grado de asociación entre la temperatura
climáticamente (Motten 1986). Las condiciones y las visitas a las flores por las abejas y
físicas del ambiente pueden reprimirla actividad abejorros.
de los polinizadores (Lundberg 1980 cit. en
Herrera 1995a) e influenciarsu comportamiento Área de estudio
en las flores (Corbet 1978), siendo la
dependencia que existe entre la actividad de Realizamos el presente estudio en los
los polinizadores y las condiciones ambientales alrededores de la localidad de Las Carreras, en
muy estudiada (Baker 1961 cit. en Martínez del una ladera pluvial dominada por arbustos de N.
Río & Búrquez 1986, Faegri & Van Der glauca (Solanaceae), al borde del Río La Paz. El
1971, Cruden 1973, Martínez del Río & Búrquez área se encuentra a 25 km SE de la ciudad de
1986, Herrera 1995a). Las condiciones físicas La Paz, a 3.000 m. Se caracteriza por ser una
pueden también modificar la calidad, cantidad zona semiárida debido a la presencia, hacia el
y presentación de las recompensas florales este, de la Cordillera Real (Lorini 1991). La
como, por ejemplo, el néctar (Corbet et al. temperatura media es elevada, con amplitudes
1979a): la recompensa floral primaria más térmicas importantes. La temperatura diurna
importante ofrecida por una flor para asegurar puede alcanzar los 30 °C al medio día y
su' éxito reproductivo (Colwell 1973 cit. en descender en la noche a valores cercanos o
Heinrich 1975, Owen 1980, Heinrich 1981, menores a O °C. La humedad relativa del
Simpson & Neff 1981, 1983). ambiente, al igual que la temperatura, varía
A pesar de tener un componente genético, ampliamente durante el día, llegando durante
la producción de néctar está afectada por el la época seca hasta 84% temprano en la
microambiente (Kearns & Inouye 1993). Las mañana y a O% al medio día.
variaciones de las condiciones ambientales •
pueden influiren el volumen de néctar producido Especie de estudio
y en la concentración total de solutos en él
(Percival 1965, Pleasents 1983, Búrquez & Nicotlana glauca es un arbusto de 3 a 6 m de
Corbet 1991). Bajas temperaturas y baja altura de rápido crecimiento. Sus flores son

52
 Características del néctar y visitas de insectos a flores de Mcotlana glauca L.

numerosas, en racimos definidos, la corola es calculamos el volumen de néctar con base en

tubulosa, amarilla, de 3 a 4 cm de longitud, con la tabla elaborada por Baker (Kearns & Inouye
estambres desiguales que se extienden hasta 1993). Medimos la concentración del néctar
la boca de la corola (Goodspeed 1954, Cabrera utilizando un refractómetro de mano Bellingham
& Zardini 1978). Es una especie auto- & Stanley y lo expresamos como gramos de
incompatible (Pandey 1979) que florece y sacarosa por 100 g de solución. Calculamos el
fructifica continuamente a lo largo del año peso de los solutos del néctar por flor para
(Goodspeed 1954, Nee 1993). En el valle de La flores individuales a partir del volumen y la
Paz, es visitada por picaflores e insectos concentración, considerando también la
"ladrones de néctar" (Altamirano 1991, Loayza densidad del néctar.
1998). Se encuentra a menudo en bordes de
caminos y sendas (Beck & García 1991), no Estudios de laboratorio de la
hallándose a altitudes mayores a los 3.700 m composición del néctar
aproximadamente (obs. pers.).
Determinamos la composición del néctar
Materiales y Métodos utilizando técnicas de cromatografía de capa
fina. Una vez extraído el néctar de la flor, lo
Microclima colocamos en placas de 10 x 10 cm de gel de
sílice. Las placas fueron inmediatamente
Tomamos datos de temperatura (t) y humedad secadas al aire, ya que la composición del
(h) cada hora, a partir de las 8:30 a.m. hasta néctar cambia muy rápidamente al dejar la flor
las 5:30 p.m. Medimos la humedad a pocos (Baker & Baker 1983). En el laboratorio, las
centímetros de los lugares del muestreo de placas corrieron por 15 minutos en 150 ml de
néctar utilizando un psicrómetro de mano. solvente. Utilizamos dos solventes: el solvente
Para determinar el grado de asociación entre A, metiletilcetona-ácido acético-metanol
los factores climáticos y las diferentes (6:2:2); y el solvente B, acetona:agua (9:1).
características del néctar utilizamos el Las placas corrieron primero en el solvente B y
coeficiente de correlación parcial de rangos luego en el solvente A en segunda dimensión
ordenados de Kendall (T.y.z ) (Siegel &Castellán (Kearns & Inouye 1993).
1988). Para el análisis cuantitativo, visualizamos
los azúcares con anil-difenil-amina (ADPA),
Medidas de concentración y modificada por la adición de 0.66 g de benzidina
volumen de néctar disuelta en 100m1 de ácido acético para darle
estabilidad a los colores (Kearns & Inouye
Todas las observaciones fueron hechas en 1993). Los colores se revelaron mediante
flores que estaban libremente expuestas a las calentamiento a 100°C durante 10 minutos.
visitas de insectos, ya que la exclusión de Después de calentar, las manchas se rasparon
insectos puede modificar, en algunos casos, de la placa y se disolvieron en HAM (1 ml de HCI
los patrones de producción de néctar (Corbet y 0.1% de ácido ascórbico en metanol) en
et al. 1979a). Extrajimos el néctar de distintas tubos de ensayo. Los tubos se centrifugaron a
flores cinco veces al día (08:30, 10:45, 13:00, 1 800 G durante 15 minutos para remover el
15:15 y 17:30) mediante microcapilares de 5 gel de sílice (Kearns & Inouye 1993).
y 10 ml. Determinamos el volumen de néctar Posteriormente, determinamos la absorción
extraído de cada flor mediante la "Técnica de del sobrenadante con un espectrofotómetro y
manchas puntuales" (Spot Staining Technique) comparamos los máximos de absorción con
desarrollada por Baker (1979). Para esto, curvas preparadas de estándares de referencia.
colocamos el néctar obtenido en papel Whatman Para controlar el color de fondo, también
de cromatografía # 1 y medimos el diámetro disolvimos una región en blanco de la placa y
de la mancha obtenida. Con este diámetro determinamos la absorción del sobrenadante.

53
 A. Loayza F. & R. Rios A.

Finalmente dividimos la proporción de sacarosa la concentración del néctar (Tch t=0,012,

entre las hexosas para determinar la relación P=0,3354, n=500).
sacarosa :hexosa del néctar, considerando
s:h <0,1 (hexosa dominante), 0,1-0,499 c) Composición y relación sacarosa:hexosa (s)
(rico en hexosas), 0,5-0,99 (rico en sacarosa) Los análisis de laboratorio nos indicaron que el
y >0,99 (sacarosa dominante) (Baker & néctar de /V. glauca, en lo referente a azúcares,
Baker 1983). está compuesto por sacarosa y glucosa. No
detectamos rastros de ningún otro azúcar en
Visitas de los insectos las muestras del néctar examinadas (n=33)
con la metodología utilizada y todas resultaron
Registramos las visitas de Xy/ocopa hfr-sutissíma sacarosa dominantes. Por otro lado, ni la
hfrsulissima (Anthophoridae) y de Apis mellifera temperatura (Tsth =0,012, P>0,25, n=20), ni la
(Apidae) a las flores de N. glauca en el área humedad (Tsh , =-0,0477, P>0,25, n=20)
durante 20 días, en caminatas de 5 a 7 minutos, estuvieron asociadas con la relación
que se repetían cada media hora a partir de las sacarosa :hexosa del néctar. Lo que indicaría
8:00 a.m. hasta las 5:30 p.m. Durante cada que las proporciones relativas de azúcares en
caminata cuantificábamos el número de el néctar permanecen constantes a pesar de
individuos de X. hfrsutissima hfrsutissirna y de las fluctuaciones diurnas de temperatura y
A. me/litera observados por planta. En casos en humedad.
que el número de individuos presentes fuera
demasiado alto como para hacer un censo, se Visitas de insectos y temperatura
hacía una cuantificación estimada a la decena
más próxima. Tanto para X. hirsutíssima hfrsutissima como
para A. me/lit-era observamos una asociación
Resultados
con la temperatura. Los individuos de X.
hfr-sutissima hirsutissímaeran más abundantes
Grado de asociación de la temperatura y la
cuando la temperatura del ambiente era elevada
humedad con las características del néctar (r5 =0,80, P<0,0009, n=50, Figs. lA, 2A),
mientras que los números de A. me/Pf-era eran
Volumen (v)
mayores cuando la temperatura era más baja
El volumen de néctar producido por las flores
(rs =-0,79, P<0,0009, n=50, Figs. 1B, 2A).Por
de N. glauca no varía junto con la temperatura
lo que, temprano en la mañana cuando la
(T,=-0,034, P=0,1303, n=500), aún
temperatura era baja, el número de abejas era
existiendo gran amplitud térmica durante el
alto (Fig. 2B) y, a medida que transcurría el día
día. De igual manera, no encontramos una
y la temperatura incremetaba hasta el medio
asociación entre la humedad del ambiente y el
día, el número de abejorros también
volumen de néctar (T,,,,=-0,011, P=0,3354,
incrementaba (Fig. 2B).
n=500), implicando que el volumen de néctar
producido tampoco varía con los cambios de
humedad. Discusión

La producción de néctar está, al menos en

Concentración (c) parte, genéticamente determinada (Pedersen
Tampoco observamos, una correlación entre la 1953 cit. en Feinsinger 1987, Hawkins 1971) y,
concentración del néctar y la temperatura en algunos casos, las condiciones
(Td h =0,022, P=0,2343, n=500). Por lo tanto microclimáticas alrededor de la flor también
la concentración del néctar en las flores de N. ejercen influencia sobre su producción (Corbet
glauca no varía junto con este factor. De igual 1978). Para /V. glauca, las condiciones de
forma, la humedad no parece estar asociada a temperatura y humedad existentes durante la

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 Características del néctar y visitas de insectos a flores de Nicottana g/auca L.

4O
A
rs =
0,80
P< 0,009
n= 50
3() '

20 ' g

10 "

44-
O

10
14 16 18 20 22 24 26 28 30 32

Temperatura

14 16 18 20 22 24 26 28 30 32

Temperatura

Fig.1: Número de individuos de X. hirsutissima hirsutissima (A) y A. mellifera (B) visitando

flores de N. glauca, con relación a las temperaturas diurnas.

55
 A. Loayza F. & R. Rios A.

A. me/litera

X hirsut/ssima

• •
17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30

Temperatura

30

20

1l)

0
08-9 10-11 12-13 14-15 16-17
09-10 11-12 13-14 15-16 17-18

Hora

Hg. 2: Porcentaje de visitas observadas a N. glauca con relación a la temperatura del ambiente
y a la hora del día. A. Se puede observar para A. mellífera que a medida que aumenta
la temperatura, baja el porcentaje de visitas. Para X. hirsutíssíma se observa el caso
contrario, habiendo más visitas a temperaturas altas. B. Las abejas tienden a ser más
numerosas durante las primeras horas de la mañana y últimas horas de la tarde
(temperaturas bajas), mientras que los individuos deX. hirsutíssima son más abundantes
al medio día (temperaturas altas).

56
 Características del néctar y visitas de insectos a flores de Mcotiana glauca L.

época seca en el área estudio, no están néctar diurnos puede ser uno de los principales
asociadas a la producción de néctar. Esto factores que ha actuado sobre los patrones de
sugiere que, en este caso, la producción de producción de néctar (Martinez del Río &
néctar de N. glauca podría estar sujeta a otros Búrquez 1986) . Por otro lado, se ha visto en
factores como, por ejemplo, genética, algunos casos que la remoción del néctar por
microclima dentro de las flores y edad de la los visitantes florales, puede también modificar
flor, entre otros. los patrones de producción y las caraterísticas
En muchos casos, el microclima dentro de del néctar (Pleasents 1983, Roubik 1982, Roubik
las flores puede afectar la tasa de equilibrio de et al. 1985), quizás enmascarando un efecto
evaporación del néctar con la humedad relativa de la temperatura o de la humedad.
del ambiente externo (Corbet et al. 1979b), La edad de la flor también parece influir
posiblemente "atenuando" los efectos que sobre las características del néctar, tales como
puedan tener las condiciones ambientales el volumen, la concentración y la tasa de
"externas" sobre la producción de néctar producción. (Carpenter 1976, Feinsinger 1978,
(Pleasents 1983). Por otro lado, los cambios de Cruden et al. 1981). El hecho que existan
humedad relativa del ambiente tienen mayor diferencias en las características del néctar
efecto en flores abiertas que en flores con una entre flores dentro de una misma inflorescencia,
corola tubular (Corbet et al. 1979a, Corbet & aumentará la variabilidad de la "cosecha
Willmer 1981, Pleasents 1983, Southwick et al. instantánea" del néctar ("standing crop") para
1981). Las características morfológicas de las la inflorescencia (Pleasents 1983). Algunos
flores pueden retrasar la tasa de equilibrio con estudios sugieren que estructuras con recursos
el ambiente, atrapando el aire húmedo variables pueden ser menos preferidas por
resultante de la evaporación o transpiración polinizadores (forrajeo de riesgo-opuesto)
dentro de la flor. De esta forma, los gradientes (Feinsinger 1978, Real 1981). Pleasents (1983)
locales de humedad absoluta dentro de flores postula que lo expuesto anteriormente
tubulares, pueden persistir aún si en el ambiente resultaría en una reducción del número de
la humedad es muy baja (Corbet et al. 1979a). flores que un polinizador visitaría antes de irse.
Por otro lado, es posible que el néctar de N. Sin embargo, sugiere que esto es una
glauca presente compuestos con una relación característica ventajosa para plantas con
r/P baja (donde r es la refractividad y P la muchas inflorescencias, ya que para ellas el
reducción relativa de la presión), capaces de problema radica en "deshacerse" de los
evitar que el índice refractivo del néctar (la polinizadores. Más allá de un número
concentración) aumente rápidamente a medida determinado de flores visitadas, el polen propio
que desciende la humedad relativa del ambiente es simplemente trasladado de un lado a otro en
(Corbet et al. 1979a). Estos compuestos, por lo la misma planta, reduciendo así la polinización
general de peso molecular bajo, se encuentran cruzada. Por tanto, se esperaría que el néctar
en la mayoría de los néctares junto con la de plantas con muchas inflorescencias sea
sacarosa. A pesar que el néctar de N. glauca es afectado en mayor grado por la edad, que
sacarosa dominante, es posible que contenga plantas con menos inflorescencias. Para N.
otros compuestos, no detectados por nuestra glauca la predicción de Pleasents se cumpliría
metodología, con valores r/P susbstancialmente por varias razones entre las cuales podemos
más bajos que el de los azúcares y ésto a su vez mencionar dos: 1) es una planta con muchas
pueda mantener el índice refractivo bajo, aún inflorescencias y en flor todo el año y 2) es una
cuando la humedad relativa del ambiente sea planta auto-incompatible, por lo que depende
muy baja. de la polinización cruzada y, en este caso, de
Otro factor que puede influir en la vectores bióticos (picaflores) para su
producción y las características del néctar es el reproducción (Loayza 1998), por lo que es
robo del mismo (Loayza & Rodriguez 1998) y inconveniente para ella que se reduzca la
se ha sugerido que la existencia de ladrones de polinización cruzada.

57
 A. Loayza F. & R. Rios A.

Para terminar este punto, como señalan transcurre el día. Temprano en la mañana en el
Corbet et al. (1979a), si la concentración del área de estudio, cuando el número de abejas
néctar es un componente importante de los era elevado, el recurso era abundante (para
factores que afectan las estrategias de forrajeo este tipo de flor) pero, a medida que el néctar
de los nectarívoros, los efectos microclimáticos era extraído y su disponibilidad disminuía, el
y/o químicos que alteren la relación entre la número de individuos forrajeando en el área
humedad del ambiente y la concentración del también disminuía. Entonces, pocas horas
néctar tendrán una significancia adaptativa después de la producción del néctar, las flores
para las plantas. Entonces, adaptaciones que estarían "vaciadas" sin nueva producción y los
bajen la concentración del néctar en ambientes insectos que utilizaban el recurso ya no
con humedad relativa muy baja son probables forrajeaban en estas plantas.
de ocurrir en plantas, como N. glauca, que Finalmente, cuando variables
crecen en condiciones ambientales muy secas. microclimáticas están actuando, los efectos
Cualquier asociación entre la temperatura y específicos en un lugar podrían ser muy
el número de individuos de A. me/lite - ra y X. importantes cuando la mayoría de los
hírsutíssima hIrsutissima visitando las flores poliniza dores y visitantes son ectotérmicos y
de N. glauca es suceptible a ser enmascarada cuando las características y la producción de
por muchos otros factores que influencian el néctar son, en algún grado, dependientes del
comportamiento de forrajeo de estos insectos. microclima. Pruebas de estas predicciones
Sin embargo, nuestros resultados muestran ayudarían a evaluar cómo son percibidas las
evidencia de una asociación entre el número de plantas con flores, ya no desde el punto de
individuos (de ambas especies) y la temperatura vista de atributos fenotípicos relacionados con
del ambiente. Los individuos de X. hirsutissima las flores, considerado generalmente en los
hirsutíssima presentan una correlación alta estudios de ecología de la polinización , sino
con la temperatura (r s = 0,80, figura lA). Esto más bien desde el punto de los visitantes
podría deberse a que este grupo necesita que florales (Herrera 1995b).
la temperatura del ambiente sobrepase un
cierto "umbral" para que puedan volar, una vez Agradecimientos
que esto ocurre, estos insectos son capaces de
volar aún a temperaturas altas, ya que poseen Agradecemos sinceramente el financiamiento
una estructura que les permite disipar el calor de General Services Foundation por los fondos
de la sangre (W. Wcislo com. pers. 1998). otorgados al Missouri Botanical Gardens para
Para A. mellifera la correlación con la investigación botánica y capacitación en Bolivia.
temperatura fue negativa. Aunque esto sugiere Mónica Moraes brindó importantes comentarios
que un menor número de individuos de abejas a este manuscrito y el Herbario Nacional de
estarían volando temperaturas altas, la Bolivia brindó apoyo de material e institucional.
explicación, en este caso, podría ser otra, ya Arturo Mallea y Seladis dispusieron de su
que las abejas son capaces de volar a laboratorio para los análisis de composión del
temperaturas elevadas (W. Wcislow com. néctar. Bill Wscilo brindó valiosa información y
pers. 1998). Los individuos de A, me/id-era, sugerencias. Humberto Gómez y Jasivia
utilizaban principalmente las flores perforadas Gonsález brindaron valiosos comentarios y
el día anterior por X. hirsutissima hírsutissfrna. sugerencias a este manuscrito.
Estas flores presentaban un único pico de
producción de néctar temprano en la mañana, Referencias
después del cual no volvían a producir más
néctar durante el día (Loayza 1998). Es posible Altamirano, R. 1991. Las abejas, avispas y
que la correlación observada entre número de moscas polinizadoras más importantes.
abejas y temperatura, en realidad refleje la pp. 499-507. En • Forno, E. y M. Baudoin
disponibilidad del recurso a medida que (eds.). Historia Natural de un Valle en

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 Características del néctar y visitas de insectos a flores de /Vícotíana glauca L.

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Recibido en: Abril, 1999.

Manejado por: Patricia Ergueta
Aceptado en: Septiembre, 1999.

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