Revista Chilena de Historia Natural

66:65-13, 1993
Los picaflores y su recurso floral en el bosque
templado de la isla de Chilo, Chile
Hummingbirds and their floral resources in temperate
forests of Chilo Island, Chile
CECILIA SMITH-RAMIREZ
Laboratorio de Sistemtica y Ecologa Vegetal, Facultad de
Ciencias, Universidad de Chile, Casilla 653, Santiago, Chile
RESUMEN
En el bosque templado de la isla de Chilo se encontraron al menos doce especies de plantas visitadas por el picaflor Sephanoides
galeritus (Trochilidae). Estas especies de plantas florecen principalmente en los meses de primavera y verano, presentando poca
sobreposicin en su floracin. Hay slo una especie, Tristerix corymbosus, que presenta flores en los meses de otoo e invierno.
Las flores que visita S. galeritus presentan gran variedad de tamaos. La longitud del pico, cabeza y lengua del picaflor le
permiten llegar incluso hasta el nctar de las flores ms grandes. Los volmenes y las concentraciones de azcar del nctar de las
flores visitadas por este picaflor presentan una alta variabilidad intra e interespecffica. Se encontr que S. galeritus transporta polen
de ocho de los taxas de plantas que visita. Se concluye que S. galeritus, no slo visita a estas plantas, sino que tambin sera un
polinizador efectivo. La interaccin planta-picaflor sera importante en la isla de Chilo, excepto en los meses de invierno, en
que el picaflor disminuye su actividad o emigra, por falta de fuentes de nctar.
Palabras claves: Floracin, migracin, nctar, polen, polinizacin.
ABSTRAer
In the temperate rainforest of Chilo island least twelve species of plants are frequented by the hummingbird Sephanoides galeritus
(Trochilidae). Most of these species flower in spring and summer, with few sobreposition in their flowering. Only one, Tristerix
corymbosus, flowers in autum and winter. The flowers that S. galeritus visils are highly variable in size bul the combined length
of the bill, head, and longue of this hummingbird provides access lo nectar of even the largesl flowers. The volumes and
concenlrations of sugar in the nectar of the flower visiled vary greatley among species. S. galeritus carries the polleo of eighl
plant taxa. Iconclude thal this hummingbird not only visils these planls but also is their chief pollinalor. The activities of this
hummingbird and the phenologies of the planls il visits suggest a very slrong dependence belween their populations in Chilo
Island. This inleraction persists year-round, excepl in the winler months, when the hummingbird either reduces its activily or
migrales due lo the lack of nectar sources.
Key words: Flowering, migration, neclar, polleo, pollination.
INTRODUCCION
La interaccin mutualista entre plantas y
picaflores ha sido ampliamente estudiada tanto
en los bosques tropicales hmedos y secos
(Feinsinger 1978, Kodric-Brown et al. 1984,
Feinsinger et al. 1986, Murray et al. 1987,
Arizmendi & Omelas 1991) como en la zona
mediterrnea y templada del hemisferio norte
(Grant 1966, Grant & Grant 1966, Brown &
Kodric-Brown 1979), pero es escasamente
conocida en el bosque templado del hemisfe-
rio sur. La interaccin picaflor-planta sera
bsicamente del tipo mutualista. Las flores
proveeran de nctar a las aves, y stas a su
vez trasladaran el polen, permitiendo la re-
produccin cruzada de las plantas (Kodric-
Brown et al. 1984). Se postula que esta inter-
accin ha modelado consistentemente la evo-
lucin de la ecologa de estas aves, as como
la morfologa floral, secrecin de nctar y po-
siblemente la fenologa de las plantas con que
se relacionan (Feinsinger 1976, 1987, 1978,
Stiles 1978, Brown & Kodric-Brown 1979).
La ecologa de los picaflores chilenos es
muy poco conocida (Johnson 1965, Belmonte
1988). Slo existen dos picaflores en Chile
que tienen una distribucin amplia, estos son
los Trochilidae Sephanoides galeritus y Pata-
gana gigas (Araya & Millie 1986) los cuales
(Recibido el11 de agosto de 1992; aceptado el27 de octubre de 1992.)
66
SMITH-RAMIREZ
tienen a su disposicin una gran cantidad de
plantas que les sirven como fuente de nctar.
El nico picaflor presente en abundancia en
los bosques templados del hemisferio sur es
Sephanoides galeritus. Ocasionalmente ha si-
do reportado Patagona gigas y Oreotrochilus
leucopleurus (C. Aguila comunicacin per-
sonal).
Los objetivos de este estudio fueron: 1)
establecer las fuentes de nctar del picaflor
Sephanoides galeritus en el bosque de Chilo,
durante un ciclo anual, especialmente en los
meses de invierno, en que disminuye la canti-
dad de flores (Smith 1992); y 2) conocer la
magnitud de la interaccin mutualista entre
este picaflor y las plantas que visita. Es decir,
si la floracin de las especies que el picaflor
visita ocurre en la misma temporada que el
picaflor se encuentra en la isla, si este pica-
flor estara actuando como un visitante o poli-
nizador de las flores, y en este ltimo caso qu
tan efectivo sera. Se espera que tanto estas
aves como las plantas que polinizan hayan
evolucionado en conjunto, adaptando sus
morfologas, fenologfas, sistemas reproduc-
tivos y de secrecin de nctar, a los requeri-
mientos conductuales y energticos del po-
linizador.
MATERIALES Y METO DOS
Este estudio se realiz en la vertiente oriental
de la cordillera de Piuchu, en la Isla Grande
de Chilo (42, 50'S-74, 10'W), 12 km al
noroeste de la ciudad de Castro, abarcando un
gradiente altitudinal entre los 150 y 500 m.
El bosque en esta rea est constituido por
una mezcla de especies pertenecientes al bos-
que V aldiviano y al bosque Nordpatagnico
(Villagrn et al. 1986). Las reas ms bajas de
este sitio han sido intensamente perturbadas
para uso ganadero, agrcola y recoleccin de
lefta. Las especies dominantes del bosque se-
cundario incluyen a: Embothrium coccineum,
Lomatia hirsuta, Myrceugenia ovata, Myrce-
ugenia parvifolia, Drimys winteri y Rhaphi-
thamnus spinosus. Sobre los 300m el dosel es
continuo, prcticamente sin perturbacin hu-
mana. Las especies dominantes incluyen a:
Laurelia philippiana, Nothofagus dombeyi,
Cadcluvia paniculata, Amomyrtus luma y
Drimys winteri. Sobre de los 500 m se en-
cuentra un rea de suelos pennanentemente
hmedoS: con especies leosas dominantes
como: Nothofagus ntida, Gaultheria antarc-
tica y Myrteola nummularia.
El clima del rea s ~ templado-hmedo, con
una fuerte influencia ocenica. La temperatu-
ra mxima promedio ocurre en los meses de
enero y febrero (17 ,6C), y la mnima prome-
dio en julio y agosto (0,3C, Smith 1992). La
precipitacin para 7 aos de registro muestra
un promedio de 1.598 mm, a los 150m (Hajek
& Di Castri 1975). El valor anual de precipi-
tacin en las zonas ms altas (500 m) no ha
sido registrado, pero se estima en aproxima-
damente 3.500 mm (Prez et al. 1992). La
humedad relativa del aire a los 450 m, para los
aos 1987 y 1988, oscil entre un 82% a un
95%. En invierno las heladas son frecuentes y
suelen ocurrir nevadas ocasionales sobre los
300m (Smith 1992).
Se registr mensualmente el nmero de es-
pecies e individuos en floracin y la cantidad
de flores por individuo de todas las especies
leosas del rea de estudio, 61 especies en
total. Este muestreo se realiz desde diciem-
bre de 1986 a noviembre de 1988, a lo largo
de un transecto altitudinal de 7 km. Se estudi
un promedio de 7-8 individuos por especie.
Se realizaron visitas al sitio de estudio en
verano (9 das), invierno y primavera (4 das)
de 1989, en las cuales se identificaron las
plantas visitadas por S. galeritus. Se us la
prueba exacta de Fisher (Sokal & Rohlf 1969)
y los anlisis de sobreposicin de pares de
especies de Colwell & Futuyma (1971), para
detenninar si existan diferencias en los pa-
trones de floracin de las especies visitadas
por Sephanoides galeritus y las especies que
no eran visitadas por este picaflor. En el an-
lisis de sobreposicin de la prueba exacta de
Fisher se usaron cuatro parmetros en las co-
rrespondientes celdas, stos fueron: nmero de
especies en flor y nmero de especies que no
estaba en flor, de los grupos de especies visi-
tados y no visitados por el picaflor. Se realiz
este anlisis para todos los meses de estudio.
Se registraron las medidas morfolgicas de
las flores de todas las especies de plantas visi-
tadas por Sephanoides galeritus. Las flores (en
promedio 44 por especie) fueron colectadas
de diferentes individuos. Se escogieron flores
sanas y que presentaban evidencias de haber-
se abierto recientemente. Se registr el conte-
PICAFLORES EN BOSQUES TEMPLADOS
67
nido de nctar de cada una de las flores medi-
das, mediante micropipetas de 5, 10, 15 y 20
ul. Se evalu la concentracin de azcar (por-
centaje peso/peso) de estas flores con un re-
fractmetro Bauch & Lomb. Las flores mues-
treadas fueron previamente cubiertas con
mallas durante un da y una noche para evitar
que el nctar fuese consumido antes de ser
evaluado. Las flores de F ascicularia bicolor y
Notanthera heterophylla no fueron cubiertas
por encontrarse nicamente en el dosel. Sin
embargo, en todos los casos, se hizo la colecta
y medicin de nctar durante la mafiana. El
::lculo de caloras aportadas por cada flor
!le hizo a travs del mtodo de Bolten et al.
1979). Mediante redes de niebla se capturaron
;>icaflores para registrar sus medidas morfo-
lgicas, y colectar el polen que transportaban
!n su cabeza y pico. El polen se colect me-
liante una cinta adhesiva (scotch) que fue
;onseiVado sobre un portavidrio (P. Feinsinger,
;omunicacin personal). Se us un micros-
;opio ptico para cuantificar y clasificar las
nuestras de polen. La mayora de estas mues-
ras de verano fueron colectadas por Peter
einsinger en enero de 1989.
RESULTADOS
'vlorfologa floral
;e encontraron 12 especies de plantas, con
ndrome de ornitofilia (Faegri y Van der Pijl
1979), visitadas por Sephanoides galeritus,
pertenecientes a 9 familias (Tabla 1). Las ca-
ractersticas de estas flores estn descritas en
Mufioz (1980) y Hoffman (1982). Tambin se
encontraron plantas visitadas por S. galeritus
que no presentan el sndrome de ornitofilia,
como Amomyrtus luma, Tepualia stipularis,
Berberis darwinii y Eucryphia cordifolia.
Las especies visitadas por S. galeritus que
presentan el sndrome de omitofilia (Tabla 1)
tienen un amplio rango de tamafios de flores.
Desde las pequeflas flores de F ascicularia bi-
color hasta las de Philesia magellanica, 13
veces ms grandes (Tabla 2). El largo del pico
de S. galeritus (Tabla 3) le permite llegar hasta
el nctar de estas flores introduciendo la cabeza
en las flores ms grandes. Para llegar hasta el
nctar de Philesia magellanica, S. galeritus
fue obseiVado perchndose en las flores, e
introduciendo parte del cuerpo en sta. La
lengua de S. galeritus mide aproximadamente
20 mm, aumentando su capacidad de llegar al
nctar de las flores que visita.
Fenologa
Los patrones de floracin de las especies vi-
sitadas por picaflores (ornitfilas, Tabla 1) y
del resto de las especies de la comunidad (no-
ornitfilas, 59 especies) difieren en cuatro as-
pectos:
l. Las especies no-omitfilas permanecen
en floracin un perodo de tiempo (2,8 1,0
TABLA 1
Especies de plantas visitadas por Sephanoides galeritus en Chilo
Plant species visited by Sephanoides galeritus in Chiloe
species
hesia magel/anica
1
esfontainia spinosa
ritraria coccinea
ampsidium valdivianum
steranthera ovata
uchsia magel/anica
"isterix corymhosus
rmienta repens
rnbothrium coccineum
lu:Jphithamnus spinosus
otanthera heterophylla
"Mcicularia bicolor
Familia
Philesiaceae
Desfontaineaceae
Gesneriaceae
Bignoniaceae
Gesneriaceae
Onagraceae
Loranthaceae
Gesneriaceae
Proteaceae
Verbenaceae
Loranthaceae
Bromeliaceae
Forma de vida
Enredadera
Arbusto
Epifita
Enredadera
Epifita
Arbusto
Herniparasita
Epifita
Arbol
Arbol
Herniparasita
Epifita
Las hojas basales de Fascicularia bicolor adquieren un color rojo cuando est en floracin.
Color de
la flor
Rosado
Rojo/amarillo
Naranjo
Carmes
Rojo
Rojo/violeta
Rojo/amarillo
Rojo
Rojo
Prpura
Rojo
Celeste*
68
SMITII-RAMIREZ
TABLA2
Medidas morfolgicas de las flores visitadas por Sephanoides galeritus en Chilo
Morphological measuremcnts of flowen visited by Sephanoides galeritus in Chiloe
Corola
Especies Largo
x(mm)
PhilesJ magella,ica 56,1
Desfol'llai"l spinosa 45,4
MitrarJ coccinea 38,6
Campsidium valdivJ"um 37,4
Asteral'llhera ovala 31,0
FuchsJ magella,ica 29,4
Tristerix corymbosus (/) 21,9
Tristerix corymbosus (V) 27,0
Sarmiel'lla repens 26,2
Embothrium coccineum 16,0
Rhaphithamllus spinosus 14,8
Notal'llhera heterophylla 8,3
F ascicu.larJ bicolor 4,2
1 colectado en invierno
V
=
colectado en verano
TABLA3
Medidas morfolgicas y peso de Sephanoides
galeritus (n = 19)
Morphological measurements and weight of Sephanoides
galeritus (n = 19)
Largo pico
Largo cabeza
Largo cuerpo
Ancho pecho
Peso
Promedio
1,73 cm
1,99 cm
6,05 cm
1,79 cm
5,60 g
Desv. estndar
0,17
0,09
0,19
0,13
0,89
meses, promedio D.S.) que es significativa-
mente menor que las especies ornitfilas (5,2
2,5 meses, Wilcoxon, p < 0,005).
2. La prueba exacta de Fisher revel dife-
rencias significativas en los patrones de
floracin de estos dos grupos de especies en
cinco meses de 1987 (febrero p 0,004, mar-
zo p 0,0015, abril p 0,003, mayo p 0,041
y junio p 0,05) y meses de 1988 (febrero, p
0,008, marzo, p 0,0012, abril, p 0,041,
junio, p 0,05, agosto, p 0,05). Es decir, las
principales diferencias fenolgicas entre las
especies ornitfilas y las no-ornitfilas se dan
en parte de los meses de verano y en otofi.o e
invierno, pero no en primavera.
3. La sobreposicin entre pares de especies
en los meses de floracin, basadas en el nmero
de individuos en floracin, fue estadsti-
camente mayor para las especies ornitfilas
(mediana 0,41) que para las especies no-

Estambre Estigma
Ancho Largo Corto
x(mm) x(mm) x(mm) x(mm)
30,8 45,0 40,0 48,1
12,6 34,0 31,1 35,0
7,0 33,9 32,0 32,0
4,6 38,9 35,0 35,7
7,5 44,1 43,8 41,0
5,0 42,8 36,8 50,8
3,5 42,5 38,2 46,1
4,9 40,3 37,0 43,5
3,1 30,1 29,0 31,0
3,5 21,3 18,8 34,6
2,0 14,7 13,4 14,0
2,4 13,0 13,0 12,0
24,0 24,0 17,0
ornitfilas (mediana 0,29). Sin embargo, la
sobreposicin de pares de especies calculada
en base al nmero de flores por individuo no
fue estadsticamente diferente para estos dos
grupos de especies.
4. No slo la floracin de cada una de las
especies ornitfilas es ms prolongada que
la floracin del resto de las especies, sino que,
en conjunto, muestran un perodo ms exten-
dido de floracin. As, vemos que la primera
especie en florecer de la comunidad es ornit-
fila: Campsidium valdivianum. La ltima es-
pecie en florecer (en 1987) tambin fue una
especie ornitfila Asteranthera ovata. La ni-
ca especie en floracin durante el invierno
fue T. corymbosus (tambin una especie orni-
tfila).
Estas especies presentaron una alta sincro-
na en los meses de inicio de la floracin en
los dos afi.os de estudio. Un 80% de las especies
iniciaron la floracin en el mismo mes en los
dos afi.os, pero slo un 44,4% de stas tuvieron
el mximo de floracin en el mismo mes. Las
diferencias en la ocurrencia de los mximos
de floracin en los dos afi.os no fueron mayo-
res de un mes.
Ocho de estas especies florecen en verano,
tres florecen a fines de invierno y primavera
y una especie florece todo el afi.o, con un leve
mximo en otofi.o (Fig. 1). Todas estas espe-
cies son abundantes y se encuentran distribui-
das diferencialmente a diferentes altitudes y
grados de perturbacin en el bosque.
PICAFLORES EN BOSQUES TEMPLADOS
69
r- 100%
Philesia magellanica
Desfontainia sp>osa
Mitrar/a coccineo
Campsidium va/divianum
Asteranthera ovata
Fuchsia magellanica
Tristerix corymbosus
Sarmienta repens
Embathrium coccineum
Rhaphithamus spinosus
Notanthera heterophylla
Fosciculario bicolor

O E F M A M J J A S O N O E F M A M J J A S O N
___j
1986 1987 1988
Fig. 1: Porcentaje mensual del nmero de individuos en flor para cada especie visitada por el picaflor
Sephanoides galeritus en Chilo.
Monthly percentage of the number of individuals in flower for the plant species visited by Sephanoides galeritus in Chilo.
rvctar
Los volmenes de nctar por especie (Tabla
4) presentan gran variabilidad entre individuos.
Los volmenes menores de nctar correspon-
ien a las especies con flores ms pequeas.
los volmenes mayores de nctar y caloras
:o presentan dos Gesneriaceae: Mitrara co-
xinea y Sarmienta repens. Los volmenes y
;oncentraciones de nctar de T. corymbosus
:omados en invierno y verano no difieren es-
:adsticamente entre s. En tres flores de T.
;orymbosus colectadas en invierno, se encon-
raron pequeos insectos muertos (con un peso
; 0,0001 g) en el nctar, los que al ser consu-
nidos pueden aumentar el nmero de caloras
tportados por esta flor.
">o len
picaflores capturados en verano y pri-
navera presentaron cargas de polen de ocho
axa (siete especies y una familia) (Tabla 5).
Jas cargas de polen de las especies de Gesne-
iaceae fueron indistinguibles al microsco-
,io ptico. La cantidad de granos de polen de
coccineum encontrados en los
1icaflores en febrero, mes de su segunda y
11ucho menos notable floracin (Fig. 1) su-
;ieren una gran preferencia por esta flor. Los
116 granos de polen de Campsidium valdivia-
:um, encontrados en primavera, provenan de
lo un individuo, mientras que otros cinco
11dividuos presentaron granos de polen de
:mbothrium coccineum. Los granos de No-
2nthera heterophylla fueron encontrados en
l punta del pico, los granos de las Gesne-
laceae y Fuchsia magellanica se distribuan
en su mayora entre la base del pico y el co-
mienzo de la cabeza. Los granos de Embo-
thrium coccineum se distribuyen en la parte
media del pico del picaflor.
DISCUSION
Se observ que Sephanoides galeritus estaba
presente todo el afl.o en el sitio de estudio,
aunque con una poblacin ms reducida en
invierno (observacin personal) como tam-
bin fue registrado por Barros (1952). En el
bosque Valdiviano de Osorno (40S), Garca
(1982) registr poblaciones de S. galeritus en
invierno, con una abundancia relativa de 10 a
20% de la avifauna. Sabag (1992) encontr
que la abundancia relativa de picaflores en
agosto, cerca del sitio de estudio (en Chilo),
era de 25%. La densidad de los picaflores en
primavera y verano vara entre 1,6 y 2,4 indi-
viduos por hectrea (Sabag 1992).
Las especies omitfilas representanel18%
de las especies leosas de la comunidad estu-
diada en la isla de Ch.ilo. En bosques tropi-
cales hmedos y deciduos el porcentaje de la
flora total (leosas y herbceas) que es polini-
zada por aves es mucho ms baja que en el
bosque templado de Ch.ilo. Por ejemplo, en
Guanacaste, Costa Rica, las flores poliniza-
das por aves representan el 2,1 %, en Barro
Colorado, Panam, representan un 3,3% y en
La Selva, Costa Rica, representan un 3,4% de
la flora total (Stiles 1985).
En Chilo casi todas las especies con sn-
drome de ornitofilia fueron visitadas por pi-
caflores. Excepto por Ourisia coccinea, una
hierba con flores tubulares rojas y con abun-
70
SMITH-RAMIREZ
TABLA4
Volumen, concentracin(% peso/peso), joules y caloras del nctar de las flores
visitadas por Sephanoides galeritus en Chilo
Volume, Concentration (% weight/weight}, joules and calories from flowers visited by Sephanoides galeritus in Chiloe
Especies Volumen (ul) Concentracin(%) Joules Caloras
iSD iSD x x
Philesia magellanica 16 9,6 30,1 7 S,6 20,4
Desfo11tainia spinosa 12 9,6 20 4,8 3,6 10,7
Mitraria coccinea 23 11 26,3 3,8 4,7 26,4
Campsidium valdivianum S 3,3 26 3,1 4,7 S,8
Astera11thera ovata 1S 9,9 27,6 4,8 4,9 17,9
Fuchsia magellanica 20 16,S 23,1 3,2 4,2 20,S
TristerU: corymbosus (/) S 3,4 22 4,6 4,S 4,7
TristerU: corymbosus (V) 4,1 1,4 24,S 2,7 4,S 4,4
Sarmienta repens 21 8,2 23,4 S,3 3,8 19,6
Embothrium coccineum 6 3,4 21,2 S,3 3,8 s.s
Rhaphithamnus spinosus 1,8 0,8 1S,1 9,6 s.s 2,4
Nota11thera heterophylla 0,8 0,4 11,4 2,3 2 0,4
Fascicularia bicolor 3,S 2,1 8,4 1,S 1,4 1,2
1 Invierno
V = Verano
TABLAS
Tipos, nmero de granos de polen, en primavera y verano, y nmero de
picaflores que los transportan en las dos temporadas
Numbers and types of pollen grains in spring and summer, and number of hummingbirds which carry them in both seasons
Tipos de granos
de polen
Nmero de granos de polen Nmero de picaDores
transportando polen Verano Primavera
Gesneriaceae
Fuchsia magellanica
Embothrium coccineum
Campsidium valdivianum
Nothanthera heterophylla
Philesia magellanica
TristerU: corymbosus
Tepualia stipularis
Total de granos
70.218
1.163
S48
o
74
3
4
3
72.013
dante nctar. La ausencia de visitas de los
picaflores a este gnero tambin fue registra-
da por Arroyo & Pefialoza (1990). Adems de
las 12 especies estudiadas, existen otras tres
especies con sndrome de ornitofilia visitadas
por picaflores que no fueron incluidas en este
trabajo por no encontrarse en abundancia en
el sitio de estudio, stas son: Escallonia rubra,
Crinodendron hookerianum y Tropaeolum
speciosum.
Durante todo el afio hay fuentes de nctar
para los picaflores de Chilo, pero con una
marcada disminucin en especies y nmero
de individuos en flor a fines de otofio e invier-
1
S
170
616
o
o
o
o
792
10
6
9
1
4
1
2
1
no, los meses ms hmedos y fros del afio.
Esta disminucin de especies omitfilas en
los meses ms hmedos del afio tambin fue
encontrada por Stiles (1978), Frankie et al.
(1974), en bosques hmedos y secos de Costa
Rica y por Carpenter (1983) en California. La
nica fuente de nctar en invierno para S. ga-
leritus lo constituyen las flores de T. corym-
bosus. El mayor nmero de visitas y encuen-
tros agresivos entre picaflores fueron registra-
dos en estas flores. Se registraron visitas a un
individuo de T. corymbosus (en verano) cada
3,5 minutos y fueron escuchados y vistos
picaflores alrededor de ste cada 23 segundos.
PICAFLORES EN BOSQUES TEMPLADOS
71
El contenido calrico del nctar de las Ges-
neriaceae Mitrara coccinea, Sarmienta repe-
nes y Asteranthera ovata, son comparables a
las caloras registradas por Belmonte (1988),
para la Bignoniaceae Eccremocarpus scaber
(21 caloras), de la zona central de Chile. Las
flores de mayor tamao (Tabla 2) tienen con-
centraciones de azcar cercanas a las encon-
tradas por Kodric-Brown et al. (1984), en es-
pecies ornitfilas del suroeste de Puerto Rico.
Sin embargo, estn fuera del rango de caloras
encontrada por Carpenter (1983) en especies
ornitfilas de Sierra Nevada, California (x = 0,9
cal, para seis especies). S. galeritus tambin
ha sido observado consumiendo insectos,
aunque esto ltimo no ha sido evaluado. Es
probable que los insectos sean su principal
alimento en los meses de invierno. Se necesi-
taran 1.550 flores de T. corymbosus para
proveer la cantidad de caloras diarias reque-
ridas por un Trochilidae en verano (Belmonte
1988). En invierno es necesario considerar
que necesita ms energa debido a las bajas
temperaturas. Por otra parte, es probable que
este mayor requerimiento energtico sea
compensado en parte por los estadios de so-
por o hipotermia que realizan los Trochilidae
(Carpenter 1974). La cantidad de flores abier-
tas por individuo, que produce esta especie
de Tristerix en Chilo, es muy baja. La canti-
dad de nctar producida por T. corymbosus
sera insuficiente para mantener durante el
invierno las mismas poblaciones de picaflo-
res que se encuentran en el verano. Un in-
secto de aproximadamente 0,0001 g, como los
encontrados en las flores de invierno de T.
corymbosus, produce slo 0,5 caloras (libre
de minerales no digeribles), segn las esti-
maciones para un insecto adulto (Griffiths
1977).
Se desconoce dnde migran los picaflores
que no se quedan en la Isla de Chilo durante
el invierno. Existe la posibilidad que las po-
blaciones realmente no migren de la isla, per-
maneciendo parte del tiempo en una actividad
baja y en sopor (R., C. y C. Aguila comunica-
cin personal), lo que impedira la visuali-
zacin de estas aves en invierno. Es probable
que estas aves puedan permanecer en la isla
en los meses de invierno, a pesar de las bajas
temperaturas. Existen antecedentes de una
alta tolerancia a bajas temperaturas del
Trochilidae Calypte anna, del hemisferio nor-
te, inchlyendo varios das con temperaturas
bajo cero (incluso -35C), en condiciones de
un buen suplemento de nctar (Taylor & Kamp
1985).
S. galeritus no slo sera un visitante de las
flores ornitfilas estudiadas, sino que tambin
las estara polinizando. Antecedentes de esto
es el hecho de que transporta polen de la ma-
yora de las flores que visita. No se encontr
que transporte polen de todas estas especies,
probablemente porque aquellas especies que
estn en su mximo de floracin atraen ms a
los picaflores en desmedro de las especies
que estn empezando o terminando de flore-
cer. Para tener un mejor registro del polen que
S. galeritus transporta sera necesario hacer
muestreos durante todo el ao. Para que exista
una interaccin mutualista entre las plantas y
el picaflor es necesario que la planta requiera
de un vector de polen. Riveros (1991) encon-
tr que las especies con sndrome de ornitofi-
lia del bosque Valdiviano (40S), eran autoin-
compatibles y otras autocompatibles, con una
alta necesidad de polinizador en ambos casos
(100% de dependencia), excepto por Rhaphi-
thamnus spinosus, que tiene una necesidad
parcial de polinizador (95% de dependencia).
Ella encontr que adems de S. galeritus
tambin visitan a las especies ornitfilas in-
sectos de los rdenes Lepidptera e Hyme-
nptera. Considerando el amplio espectro de
especies de plantas que visitan estos tipos de
insectos (de 48 a 93% de las plantas estudia-
das por Riveros 1991) seran mucho menos
efectivos como polinizadores que S. galeritus
(que visita slo el 18,5% de estas plantas).
Adems, el reducido tamao del cuerpo de los
insectos en relacin a las flores con sndrome
de ornitofilia, no permite un contacto efectivo
y un traslado de polen en diferentes partes del
cuerpo, dando lugar a una mayor contamina-
cin de polen interespecfico. Belmonte (1988)
deduce que los polinizadores ms efectivos de
la flor tubular de Eccremocarpus scaber, son
los picaflores Patagona gigas y Sephanoides
galeritus, en comparacin con Bombus dalh-
bomi (Apidae) y Tatochilamercedis (Pieridae).
Por otra parte, Humaa y Riveros (datos no
publicados) encontraron que las escasas vi-
sitas de S. galeritus a Lapageria rosea, eran
suficientes para una efectiva polinizacin.
Todos estos antecedentes indican que no slo
Sephanoides poliniza las especies de flores
72
SMITH-RAMIREZ
que visita en Chilo, sino que adems sera un
polinizador mucho ms efectivo que las espe-
cies de insectos que visitan a estas plantas.
S. galeritus se comporta como un necta-
rvoro que sigue la floracin de las especies
que producen abundante nctar, es decir, que
potencialmente podra permanecer en abun-
dancia (o en mayor actividad) en el bosque
templado en los meses de invierno, si hubiese
una cantidad suficiente de flores que le pro-
veyeran de nctar. La interaccin entre plantas
y picaflores parece haber estructurado la acti-
vidad estacional de floracin de esta comuni-
dad en los meses de fines de invierno y prin-
cipios de otofio (Fig. 1) aumentando la canti-
dad de tiempo en que las especies y el gremio
de plantas polinizadas por picaflores est en
floracin. Sin embargo, la falta de flores en
tres y/o cuatro meses de invierno, posiblemente
no se deba a la falta de polinizador, ya que
estos podran estar potencialmente en gran
cantidad, sino ms bien a restricciones clim-
ticas sobre la fisiologa de las plantas. Es un
caso interesante para estos bosques templa-
dos en que se dispone en abundancia de un
polinizador que necesita grandes cantidades
de energa para pasar el invierno, pero de es-
cassimas flores que polinizar. Adems, es
posible que la poca de invierno sea una etapa
limitante del tamafio poblacional de esta ave,
que a su vez repercutira en el xito de la
polinizacin de las especies omitfilas el res-
to del afio. Tambin es interesante la baja
diversidad de nectarvoros (una especie) com-
parada con la gran cantidad de especies de
plantas con sndrome de ornitofilia en el bos-
que de Chilo. Esta gran cantidad de plantas
por picaflor es slo homologable a lo encon-
trado por Murray et al. (1987) en el bosque
nuboso de Monteverde, Costa Rica, para los
gremios de plantas polinizadas por picaflores
de pico largo y pico corto.
AGRADECIMIENTOS
Agradezco a Peter Feinsinger la entrega de
las muestras de polen de enero de 1989 y su
ayuda para montar el conteo de los granos
de polen, as como tambin su consejo en la
elaboracin de algunas de las metodologas
de este trabajo. Agradezco a C. Sabag por la
informacin acerca del peso de los picaflores,
y a J. f\..rmesto, M. Riveros y E. Belmonte por
sus importantes revisiones y comentarios.
Agradezco especialmente a la familia Aguila,
de Chilo, su en terreno y consejos.
Este trabajo se financi con el proyecto Fon-
decyt 88-860.
UTERA TURA CITADA
ARA YA MB & GH MILUE (1986) Gua de campo de las
aves de Chile. Editorial Universitaria, Santiago.
ARIZMENDI MDC & JF ORNELAS (1991) Hummingbirds
and their floral resources in a tropical dry forest in
Mexico. Biotropica 22: 172-180.
ARROYO M & A (1990) Genetic self-com-
patibility in a South-American species of Ourisia
(Scrophulariaceae). New Zealand Joumal of Botany
28: 467-470.
BARROS R (1952) Nuestros picaflores del genero Sepha-
noides. Leda en la sesin del 26 de octubre de 1952
de la Academia Chilena de Ciencias Naturales.
BELMONTE E (1988) Caractersticas de la secrecin de nc-
tar en Eccre1110carpus scaber R. et P. (Bignoniaceae)
en relacin a los hbitos de sus polinizadores. Tesis,
Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Santiago,
Chile.
BOL TEN A, P FEINSINGER, H BAKER & 1 BAKER (1979)
On the calculation of sugar concentration in flower
nectar. Oecologia 41: 301-304.
BROWN J & A KODRIC-BROWN (1979) Convergence, com-
petition, and mimicry in a temperate community of
hummingbird-pollinated flowers. Ecology 60: 1022-1035.
CARPENTER FL (1983) Pollination energetics in avian co-
mmunities; simple concepts and complex realities.
Iones & Little. (eds.), Handbook of experimental po-
llination biology, pp. 215-234. Scientific and Academic
Editions, New York.
CARPENTER FL (1974) Torpor in an Andean hummingbird:
Its ecological significance. Science 183: 545-547.
COLWELLRK & DI FUTUYMA (1971) On the measurement
of niche breadth and overlap. Ecology 52: 567-576.
FAEGRI K & PIJL VAN DER (1979) The principies of
pollination ecology. 3rd revised. Pergamond Press.
London.
FEINSINGER P (1976) Organization of a tropical guild of nec-
tarivorous birds. Ecological Monograph 46: 257-291.
FEINSINGER P (1978) Ecological interactions between plants
and hummingbirds in a successional tropical commu-
nity. Ecological Monograph 48: 269-287.
FEINSINGER P, G MURRAY, S KINSMAN & W BUSBY
(1986) Floral neighborhood and pollination sucess in
four hummingbird-pollinated cloud forest plant species.
Ecology: 449-464.
FEINSINGER P (1987) Approaches to nectarivore-plant
interactions in the New World. Revista Chilena de
Historia Natural 60: 285-319.
FRANKIE GW, HG BAKER, & PA OPLER (1974) Compa-
rative phenological studies of trees in a tropical wet
and dry forests in the lowlands of Costa Rica. Joumal
of Ecology 62: 281-293.
GARCIA IR (1982) Comunidad avaunstica del delta del ro
Golgol, una necesidad de conservacin. Tesis, Instituto
de Zoologa, Universidad Austral de Chile, V aldivia,
Chile.
GRANT KA (1966) A hyphotesis conceming the prevalence
of red coloration in Calornia hummingbird flowers.
American Naturalist 100: 85-97.
PICAFLORES EN BOSQUES TEMPLADOS
73
GRANT V & KA GRANT (1966) Records of hummingbird
pollination in the Westem American flora. Aliso 6:
51-66.
GRIFFITHS D (1977) Caloric variation in Crustaceae and
other animals. Joumal of Animal Ecology 46: 593-
605.
HAJEK E & F DICASTRI (1975) Bioclimato1oga de Chile.
Universidad Catlica de Chile, Santiago, Chile.
HOFFMANN A (1982) Flora silvestre de Chile. Zona Austral
Ediciones Fundacin Claudio Gay. Santiago, Chile.
JOHNSON AW (1965) The birds of Chile and adjacent regions
of Argentina, Bolivia and Pero. Platt Establecimientos
Grficos, Buenos Aires.
KQDRIC-BROWN A, JBG BROWN, GS BYERS & D GORI
(1984} Organization of a tropical island community of
hummingbirds and flowers. Ecology 65: 1358-1368.
MUiil'OZ MS (1980) Flora del Parque Nacional de Puyehue.
Editorial Universitaria S.A. Santiago, Chile.
MURRAY KG, P FEINSINGER, W BUSBY, YB LINHART,
JH BEACH, S KINSMAN (1987) Evaluation of cha-
racter displacement among plants in two tropical po-
llination guilds. Ecology 68: 1283-1293.
PEREZ C, JJ ARMESTO & 8 RUTHSA1Z (1992) Descom-
posicin de hojas, biomasa de races y caractersticas
de los suelos en bosques mixtos de conferas y espe-
cieslaurifoliadas en el Parque Nacional Chile.
Revista Chilena de Historia Natural 64: 479-490.
RIVERO M (1991) Aspectos sobre la biologa reproductiva
en do comunidades en el sur de Chile, 40"S. Tesis de
Doctorado, Facultad de Ciencias, Universidad de Chi-
le, Santiago, Chile, pp. 315.
SABAG C (1992) El rol de las aves en la dispersi6n de semillas
en el bosque Tesis de Magister,
Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, pp. 92.
SMITH C (1992) Fenologa de plantas leosas del bosque de
n:laci6n con factores bi6ticos y abi6ticos. Te-
sis de magister, Facultad de Ciencias, Universidad de
Chile, Santiago, Chile, pp. 109.
SOKAL RR & JF ROHLF (1969) Biometry. W.H. Freeman
and Company. San francisco, California, USA.
STILES FG (1978) Temporal organization of flowering among
the hummingbird foodplants of a tropical wet forest.
Biotropica 10: 194-210.
STILES FG (1985) Conservation of forest birds in Costa
Rica: Problema and perspectives. ICBP Technical Pu-
blication4: 141-168.
TAYLOR M & J KAMP (1985) Feeding activities of the
Anna's hummingbird at subfreezing temperatun:s. The
Condor 87: 292-293.
VILLAGRAN C, JJ ARMESTO & R LEIVA (1986) Re-
colonizacin postglacial de insular. Evidencias
basadas en la distribucin geogrfica y en los modos
de dispersin de la flora. Revista Chilena de Historia
Natural 59: 19-39.