Monografía de la

Sociedad Española de Fitopatología n° 2

Sociedad
Española Ediciones
de Fitopatología Mundi-Prensa
 SOCIEDAD
ESPAÑOLA DE
FITOPATOLOGIA

Editores científicos:
Núria Duran-Vila
Pedro Moreno

Ediciones Mundi-Prensa
Madrid • Barcelona • México
2000
 Sociedad Española de Fitopatología

Area de Protección Vegetal CIT-INIA

Ctra. de La Coruña, Km 7,5
28040 Madrid
• Internet: www.morgat.udg.es/sef

Grupo Mundi-Prensa

• Mundi-Prensa Libros, s. a.
Castelló, 37 - 28001 Madrid
Tel. 914 36 37 00 - Fax 915 75 39 98
E-mail: libreria@mundiprensa.es

• Internet: www.mundiprensa.com

• Mundi-Prensa Barcelona
• Editorial Aedos, s. a.
Consell de Cent, 391 - 08009 Barcelona
Tel. 934 88 34 92 - Fax 934 87 76 59
E-mail: barcelona@mundiprensa.es

• Mundi-Prensa México, s. a. de C. V.
Río Pánuco, 141 - Col. Cuauhtémoc
06500 México, D. F.
Tel. (+52)-5-533 56 58 - Fax (+52)-5-514 67 99
E-mail: resavbp@data.net.mx

© 1999, Sociedad Española de Fitopatología

© 1999, Ediciones Mundi-Prensa

No se permite la reproducción total o parcial de este libro ni el almacenamiento

en un sistema informático, ni la transmisión de cualquier forma o cualquier medio,
electrónico, mecánico, fotocopia, registro u otros medios sin el permiso previo
y por escrito de los titulares del Copyright.

ISBN: 84-7114-862-5
Depósito Legal: M.971-2000
Impreso en España-Printed in Spain

Imprime: Artes Gráficas Cuesta, S. A. • Seseña, 13 • 28024 Madrid

 ÍNTOG
Páginas Cancrosis de los cítricos (Citrus c a n k e r)................... 47
Prólogo ....................................................................... 07 Clorosis variegada de los cítricos (Citrus variegated
chlorosis CVC) ........................................................ 50
Nota de los editores científicos ............................. 09 Desecamiento bacteriano de los cítricos (Citrus blast,
black p it ) ................................................................... 51
Autores ....................................................................... 11 Huanglongbing (ex-Greening) ................................... 52
Mancha bacteriana de los cítricos (Bacterial spot) . . 54

PARTE I: Enfermedades producidas por micoplasmas .... 57

INTRODUCCIÓN S tubborn ....................................................................... 57
El cultivo de los cítricos en España ..................... 15 Enfermedades asociadas a fitoplasmas ............... 61
Enfermedades de las escobas de bruja (Witche’s broom
PARTE II: disease) ................................................................... 61
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR NEMATODOS Madera de caucho de los cítricos (Citrus Rubbery
W o o d )....................................................................... 62
Enfermedades producidas por nematodos ........... 21

PARTE V:
PARTE III: ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS,
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

Enfermedades producidas por hongos ................. 27 Enfermedades producidas por virus y

agentes similares ...................................................... 65
Antracnosis de los cítricos (Anthracnose, Postbloom
fruit drop) ................................................................. 27 Concavidades gomosas (Concave g u m )................... 65
Enfermedades causadas por Diplodia ..................... 29 Cristacortis ................................................................... 66
Enfermedades causadas por Phytophthora ............. 30 Desórdenes de la unión patrón/injerto (Budunion disor-
Mal secco ................................................................... 32 d e r s ) ......................................................................... 67
Mancha angular (Cercospora Leaf and fruit spot) . . . 33 Enanismo clorótico (Citrus chlorotic dwarf) ............... 67
Mancha marrón de los cítricos (Brown s p o t ) ............. 34 Enanismo del mandarino satsuma (Satsuma dwarf) . 69
Mancha grasienta (Greasy s p o t) ................................ 35 Hoja rasgada-Enanismo del citrange (Tatter leaf-Citrange
Mancha negra (Black s p o t) ....................................... 36 s tu n t).......................................................................... 70
Manchas por Septoria (Septoria s p o t) ........................ 38 Impietratura................................................................... 71
Melanosis y podredumbre peduncular (Melanose and Leprosis-Clorosis zonal (Leprosis-Zonate chlorosis) . 72
stem-end ro t)............................................................ 38 Mosaico amarillo (Citrus yellow mosaic) ................... 73
Podredumbre de la raíz por Armillaria (Armillaria root Protuberancias nerviales-Agallas de la madera (Vein
rot) ............................................................................ 40 enation-Woody g a ll).................................................. 74
Roña de los cítricos (Citrus S c a b ).............................. 41 Psoriasis (Psorosis)...................................................... 75
Otras micosis .............................................................. 43 Tristeza (Tristeza) ........................................................ 77
Gomosis del Río Grande (Río Grande gummosis) . . 43 Variegación infecciosa-Abolladura de las hojas y Hoja
Podredumbres en el semillero (Damping-off) ........... 43 rugosa de los cítricos (Infectious variegation-crinkly
leaf and Citrus leaf rugóse)....................................... 81
Otras virosis ................................................................. 82
PARTE IV: Manchas Anulares amarillas(Citrus yellow ringspot) . 82
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR BACTERIAS, Hojas correosas (Leathery le a f)................................... 83
MICOPLASMAS Y FITOPLASMAS El virus de la naranja Navel de Argelia(Algerian navel
orange v iru s )............................................................. 83
Enfermedades producidas por bacterias ............. 47 Moteado amarillo (Citrus yellow m o ttle )...................... 83

5
Amarilleamiento fatal (Fatal yellows) .......................... 84 Podredumbre negra por Diplodia (Diplodia stem-end
Nerviaciones amarillas (Yellow vein)............................ 84 R o t)............................................................................ 101
Fovea ............................................................................ 84 Enfermedades fisiológicas durante la conservación . 102
Acanaladuras en la madera de milam (Milam stem Necrosis peripeduncular (Stem end rind breakdown). 103
p ittin g )....................................................................... 84 Oleocelosis (Rind oil spor) ......................................... 103
Amarilleamiento y brotes quebradizos (Brittle twig Necrosis estilar (Stylar end breakdown) ................... 103
yellows)....................................................................... 84 Aclaramiento estilar (Blossom end clearing) ............. 103
Epinastia de las hojas (leaf cure) .............................. 85 Adustiosis (red blotch) ................................................ 103
Clorosis nervial del limonero (lYellow vein clearing of Daños por bajas temperaturas en el almacenamiento.
lemon) ..................................................................... 85 (Chilling injury) ........................................................ 103
Corteza arrugada del limonero (Rumple of lemon) . . 85 Picado (Pitting) ............................................................. 104
Ennegrecimiento de glándulas (Oil-gland darkening) 104
Enfermedades producidas por viroides y Bronceado (Scald) ...................................................... 104
agentes similares ...................................................... 87 Peteca ......................................................................... 104
Descomposición acuosa (Watery breakdow n)........... 104
Caquexia - Xiloporosis (Cachexia-Xyloporosis) ......... 87
Membranosis (Membranous sta in ).............................. 104
Exocortis ..................................................................... 89
Otros viroides identificados en cítricos ..................... 90
PARTE VIII:
Otras enfermedades atribuidas a viroides ............... 91
FISIOPATÍAS
Corteza gomosa (Gummy bark) ................................ 90
Bolsas de goma - acanaladuras gomosas (Gum pocket-
Fisiopatías ................................................................. 107
Gummy pitting) ........................................................ 91
Enfermedad de kassala (Kassala disease) ............... 92 Alteraciones producidas por las deficiencias y exce­
sos de elementos minerales en los cítricos ........... 107
Desórdenes fisiológicos ............................................. 110
Clareta (Creasing)........................................................ 111
PARTE VI:
Rajado (Splitting)........................................................... 111
DECAIMIENTOS DE ORIGEN DESCONOCIDO
Bufado (Puffing) .......................................................... 111
Granulación ................................................................. 111
Decaimientos de origen desconocido ................... 95
Colapso de la c o rte z a .................................................. 112
Blight ............................................................................ 95 Picado (Peel pitting) .................................................... 112
Alteraciones asociadas a la senescencia (Water spot). 112
Abscisión del fruto m a d u ro ......................................... 113
Golpe de s o l ................................................................. 113
PARTE Vil: Endoxerosis ................................................................. 113
ENFERMEDADES DURANTE LA CONSERVACIÓN Reverdecimiento.......................................................... 113
Accidentes meteorológicos......................................... 114
Enfermedades durante la conservación ............... 99
Enfermedades parasitarias durante la conservación . 99
PARTE IX:
Podredumbre por Penicillium (Green and Blue Mold). 99
CONTROL
Podredumbre por Alternaría (Internal d e c a y ))......... 100
Podredumbre gris (Gray Mold) .................................. 100
Control ....................................................................... 117
Podredumbre amarga (Sour R o t)......................... 100
Podredumbre marrón o «aguado» (Brown Rot)) . . . . 100 Saneamiento, cuarentena y certificación de cítricos . . 117
Podredumbre por C ladosporium ......................... 100
Podredumbre por Rhizopus.................................. 100
Podredumbre por Fusarium (Fusarium R o t)........ 101 PARTE X:
Podredumbre rosa (Pink R o t)).............................. 101 ANEJOS
Podredumbre por Trichoderma (Trichoderma Rot) . . . 101
Podredumbre algodonosa (Cottony Rot) ................... 101 Relación de patógenos citados en el texto ........... 127
Antracnosis (Anthracnose) ......................................... 101 Relación de especies de cítricos citadas en el texto 129
Podredumbre por Phomopsis (Phomopsis Stem-end Glosario ..................................................................... 131
R o t) ............................................................................ 101 Fotos en c o lo r ............................................................. 139

6
 El género Citrus incluye algunas especies arbóreas muy La obra que se presenta es una revisión actualizada de
difundidas en el mundo, ya que su cultivo se extiende por los conocimientos sobre las principales enfermedades que
numerosos países, desde las zonas templadas hasta las tro­ afectan a los cítricos en todo el mundo, efectuada por algu­
picales. nos de los mejores especialistas en las mismas.
La amplia gama de variedades y patrones utilizados en Es un libro importante por su alto nivel, por su rigor y
este cultivo, así como la diversidad de los climas y suelos por la excelente exposición de los temas, que al mismo
donde se ha implantado, han favorecido la aparición de tiempo, cubre una necesidad como referencia científica,
numerosas patologías, algunas de las cuales se han difun­ como elemento de consulta para investigadores y técni­
dido de forma generalizada, mientras que otras son fuerte­ cos, como medio de información para profesionales de la
mente dependientes del ecosistema. agricultura y como instrumento de formación para estu­
En cualquier caso, la historia de la citricultura nos diantes que deseen especializarse en esta materia.
muestra que, en determinados momentos y situaciones, Los Doctores Duran-Vila y Moreno han realizado la valio­
algunas enfermedades producidas por virus, bacterias, sa tarea de coordinar la edición de esta obra, recogiendo los
hongos, etc... han tenido efectos devastadores sobre trabajos de los expertos que han participado en la misma.
estas plantas y han causado importantísimas pérdidas en Todos ellos han aportado lo mejor de sus conocimientos
las plantaciones. para conseguir este extraordinario libro, y, por ello, cuantos
Quizá por ello y, también, como consecuencia de la de alguna forma estamos vinculados a la citricultura, debe­
repercusión económica que tiene este cultivo en extensas mos estarles profundamente agradecidos.
zonas del mundo, las enfermedades de los cítricos han sido
objeto de numerosos estudios e investigaciones, habiéndo­ Eduardo Primo Millo
se llegado en muchas de ellas a un profundo conocimiento Director General de Innovación Agraria y Ganadería
de la biología del patógeno, así como a un alto grado de Consellería de Agricultura, Pesca y Alimentación.
control del mismo. Generalidad Valenciana

V
 w@m di
Los cítricos sufren numerosas enfermedades causadas utilizados en el libro, que son poco frecuentes en el lengua­
por agentes abióticos y bióticos, que limitan su rendimiento je común. La definición de estos términos se ha adaptado
y a veces las posibilidades de cultivo. Las enfermedades en general a su significado en el contexto del libro. Los edi­
de origen biótico incluyen las causadas por nematodos, tores científicos mostramos nuestro agradecimiento al profe­
hongos, bacterias, micoplasmas, fitoplasmas, virus y viroi- sor Fernando García-Arenal, de la Universidad Politécnica
des, más un amplio número de enfermedades a las que se de Madrid, por su cuidadosa revisión del glosario y su
atribuye origen viral, pero cuya etiología aún no ha podido ayuda para hacer unas definiciones simples y precisas.
ser establecida. La mayoría de estos patógenos, en parti­ Un elemento fundamental para los objetivos divulgado­
cular los virus, viroídes, micoplasmas, fitoplasmas y algu­ res de este libro son las fotografías de síntomas. En cada
nas bacterias, están estrechamente asociadas al material caso se ha intentado seleccionar aquellos síntomas que
vegetal y se dispersan con éste al propagar yemas infecta­ mejor caracterizan la enfermedad, buscando un equilibrio
das. Algunos de ellos también se dispersan por medio de entre la importancia de la misma en términos de incidencia
vectores, generalmente insectos. Las enfermedades de ori­ y daños causados y la lógica limitación en el número de foto­
gen abiótico están normalmente ligadas a las condiciones grafías a incluir. De nuevo los editores científicos queremos
climáticas y edafológicas en que se desarrolla el cultivo y expresar nuestro reconocimiento y gratitud a aquellos inves­
su incidencia e importancia económica varía mucho de tigadores y técnicos que, sin ser autores de algún capítulo,
unas zonas a otras. A su vez, la incidencia e importancia de han colaborado en este libro cediendo desinteresadamente
las enfermedades de origen biótico varía mucho de unas fotografías de su archivo para ilustrar algunos de los sínto­
zonas a otras en función de las variedades cultivadas, del mas descritos. En particular, a A.A. Seif (Kenia), M. Koizumi
control sanitario que se ejerce sobre el material propagati­ (Japón), S. Garrán (Argentina), C.N. Roistacher (California,
vo, las poblaciones de vectores o las condiciones ambien­ EEUU), S.M. Garnsey (Florida, EEUU) y J. Juárez, J A. Pina,
tales. Por ello, el cuadro de enfermedades que afectan el J.M. del Rivero y J. Navas-Castillo (España).
cultivo en cada zona citrícola y la importancia relativa de las Finalmente, expresamos nuestro agradecimiento a los
mismas es muy variable. autores de los distintos capítulos por el esfuerzo de síntesis
La revisión de enfermedades de los cítricos efectuada y clarificación realizado y esperamos que éste sea de utili­
en este libro dista de ser exhaustiva y el tratamiento que se dad para técnicos y profesionales de la citricultura.
ha dado a las distintas enfermedades se ha hecho funda­
mentalmente desde la óptica de las condiciones españolas Los editores científicos:
y de la cuenca del Mediterráneo en general. Se han incluido N úria D uran -V ila
capítulos en los que se describen e ilustran enfermedades Pedro M oreno
que aún no se han detectado en esta zona (vg: la clorosis Departamento de Protección Vegetal y Biotecnología
variegada, el huanglongbing, o las escobas de bruja de la Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias
lima), considerando su importancia económica en otras
zonas citrícolas, así como la posibilidad de que en el futuro
pudieran introducirse en el área mediterránea. Para prevenir
esta posibilidad se ha insistido en diversos capítulos del
libro sobre la importancia de los sistemas de cuarentena
para evitar la introducción de nuevas enfermedades. No
obstante, el tratamiento de las enfermedades ausentes de la
zona mediterránea ha sido en general más breve.
Este libro va dirigido fundamentalmente a investigadores
no especialistas en cítricos, técnicos de explotaciones y ser­
vicios de extensión agraria, estudiantes y agricultores cuali­
ficados. Por ello, aunque en el tratamiento de las distintas
enfermedades se han tenido en cuenta los avances más
recientes en el conocimiento sobre cada una de ellas, se ha
procurado utilizar un lenguaje sencillo y directo, reduciendo
en lo posible los tecnicismos. Para facilitar la comprensión
de algunos apartados por los lectores no familiarizados con
la patología vegetal, se ha incluido un glosario con términos

9
Manuel Agustí Fonfría Conselleria d ’Agricultura, Pesca i Alimentació
Dpto. de Producción Vegetal Apartado Oficial
Escuela Técnica Superior de Ingenieros Agrónomos 461 13 Moneada (Valencia) España
Universidad Politécnica de Valencia
Camino de Vera s/n. María Milagros López González
46022 Valencia, España Dpto. Protección Vegetal y Biotecnología
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
Josefina Bañuls Gil Conselleria d ’Agricultura, Pesca i Alimentació
Dpto. Citricultura y Otros Frutales Apartado Oficial
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) 46113 Moneada (Valencia) España
Conselleria d’Agricultura, Pesca i Alimentació
Apartado Oficial José María Martínez Jávega
46113 Moneada (Valencia) España Dpto. de Postcosecha
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
Joseph Marie Bové Conselleria d'Agricultura, Pesca i Alimentació
Laboratoire de Biologie Cellulaire et Moléculaire Apartado Oficial
INRA et Université de Bordeaux II 46113 Moneada (Valencia) España
BP 81
33883 Villenave d'Ornon, France Pedro Moreno Gómez
Dpto. Protección Vegetal y Biotecnología
Mariano Cambra Álvarez Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
Dpto. Protección Vegetal y Biotecnología Conselleria d’Agricultura, Pesca i Alimentació
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) Apartado Oficial
Conselleria d’Agricultura Pesca I Alimentació 46113 Moneada (Valencia) España
Apartado Oficial
46113 Moneada (Valencia) España Luis Navarro Lucas
Dpto. Protección Vegetal y Biotecnología
Núria Duran-Vila Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
Dpto. Protección Vegetal y Biotecnología Conselleria d ’Agricultura, Pesca i Alimentació
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) Apartado Oficial
Conselleria d’Agricultura, Pesca i Alimentació 46113 Moneada (Valencia) España
Apartado Oficial
46113 Moneada (Valencia) España Eduardo Primo Millo
Dpto. Citricultura y Otros Frutales
Monique Garnier Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
Laboratoire de Biologie Cellulaire et Moléculaire Conselleria d'Agricultura, Pesca i Alimentació
INRA et Université de Bordeaux II Apartado Oficial
BP 81 46113 Moneada (Valencia) España
33883 Villenave d’Ornon, France
María Dolores Serna Guirao
José Guerri Sirera Dpto. Ciencias Ambientales y Recursos Naturales
Dpto. Protección Vegetal y Biotecnología Universidad de Alicante
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) Apartado de correos 99
Conselleria d'Agricultura, Pesca i Alimentació 03080 Alicante, España
Apartado Oficial
46113 Moneada (Valencia) España Francisco Javier Sorribas Royo
Dpto. Agronomía
Francisco Legaz Paredes Escuela Superior de Agricultura de Barcelona
Dpto. Citricultura y Otros Frutales C/ Comte d’Urgell, 187
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) 08036 Barcelona, España

11
Lewis W.Timmer Soledad Verdejo Lucas
University of Florida CREC Dpto. Patología Vegetal
700 Experiment Station Road Institut de Recerca y Tecnología Agraria
Lake Alfred, FL 33850, USA Otra. Cabrils, s/n
08348 Cabrils (Barcelona) España
Juan JoséTuset Barrachina
Dpto. Protección Vegetal y Biotecnología Salvador Zaragoza Adriaensens
Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) Dpto. Citricultura y Otros Frutales
Conselleria d'Agricultura, Pesca i Alimentació Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
Apartado Oficial Conselleria d’Agricultura, Pesca i Alimentació
46113 Moneada (Valencia) España Apartado Oficial
46113 Moneada (Valencia) España

12
 PARTE I
INTRODUCCIÓN
 «s»

Salvador Zaragoza Adriaensens

ANTECEDENTES HISTÓRICOS mayor interés económico tiene a escala mundial. Los otros
dos géneros que le siguen en importancia son Poncirus y
Las formas primitivas de las plantas que actualmente Fortunella.
conocemos con el nombre de cítricos o agrios, se originaron La clasificación botánica del género Citrus, es actual­
hace unos 20 millones de años en el sudeste asiático. Desde mente bastante compleja ya que los dos sistemas taxonó­
entonces hasta ahora, han sufrido numerosas modificaciones micos más conocidos, no son enteramente satisfactorios. El
como consecuencia de las frecuentes mutaciones que sufren de Swingle es el más sencillo y abarca grandes grupos que
espontáneamente, de las hibridaciones esporádicas que sin el sistema de Tanaka considera a veces como especies dife­
duda se produjeron, y de la selección natural, que permitió la rentes. Así, mientras el primero considera 16 especies,
desaparición, modificación o supervivencia de muchas de Tanaka, basándose en criterios diferentes, estima que hay
ellas. Recientemente, la «selección humana» está desempe­ 162. Este último es, en algunos casos, demasiado detallista
ñando un importante papel en la multiplicación y conserva­ y resulta poco práctico. Un sistema intermedio que fuera
ción de aquellas variedades que pueden ser útiles por su reconocido científicamente a escala mundial tal como el que
interés económico, científico u ornamental. sugiere Hodgson (36 especies) podría resultar mucho más
El hombre siempre ha sentido una gran predilección por útil, pero desafortunadamente esta situación todavía no se
los cítricos, cuyas virtudes han sido ensalzadas desde la anti­ ha producido.
güedad por numerosos autores como Teofrasto, Dioscórides, Los cítricos mutan con frecuencia y son capaces de cru­
Virgilio, Plinio y Paladio entre otros. En épocas pasadas, sus zarse entre sí y con otras especies de géneros próximos,
principales aplicaciones eran la medicina (de ellos se ex­ por lo que la aparición de nuevas variedades o de híbridos
traían aceites, agua de azahar y bebidas purgantes o diges­ es un hecho bastante común, y así, lo que para unos es un
tivas), el ornato, por ser un árbol de hoja perenne con frutos híbrido, para otros puede ser una nueva especie.
dorados que contrastaban con el color verde del follaje y Como consecuencia de todo ello, a veces no resulta fácil
bellas flores de aroma excepcional, y la repostería, pues eran identificar una especie determinada. Una misma variedad,
materia prima para la confección de dulces y mermeladas. también puede tener diversos nombres locales, que fre­
Las ventajas económicas que podían obtenerse de sus cuentemente cambian cuando se cultiva en otro país.
frutos, se pusieron de manifiesto y comenzaron a explotarse
hace poco más de 200 años. No es extraño pues, que el
hombre sienta predilección por estas plantas y no solo por HÁBITAT DE LOS CÍTRICOS
su agradable aspecto, sino también por los beneficios que
se pueden obtener. Los cítricos son árboles de hoja perenne que se adap­
La dispersión de los cítricos desde sus lugares de ori­ tan a diversas situaciones ecológicas y se han difundido
gen, fueron obra de grandes movimientos migratorios, como en muchas zonas del mundo comprendidas entre el ecua­
las conquistas de Alejandro Magno, la expansión del Islam, dor y latitudes ligeramente superiores a los 40° N y S. No
las cruzadas, el descubrimiento de América y otros aconte­ todas las variedades comerciales se cultivan en todos los
cimientos o circunstancias. Poco a poco llegaron a lugares climas, pues sus características pueden variar enorme­
alejados, estableciéndose y desarrollándose en aquellos en mente, pero existen las suficientes como para poder culti­
los que se podían aclimatar. En la actualidad, es el hombre, varse económicamente entre los paralelos citados. El
quien basándose fundamentalmente en criterios económi­ naranjo dulce Valencia late, por ejemplo, se adapta muy
cos, selecciona y difunde las especies y variedades más bien a todas las áreas productoras, mientras que la varie­
interesantes. dad Washington navel solo produce frutos de calidad en
los climas subtropicales.
El factor limitante más importante es la temperatura, ya
NOMENCLATURA BOTÁNICA que si ésta es inferior a -3, -4 o C con cierta frecuencia el cul­
tivo resulta inviable. Los cítricos necesitan suelos permea­
Los cítricos pertenecen a la familia de las Rutáceas, bles, humedad tanto en el suelo como en la atmósfera y
subfamilia Aurantioidea, siendo el género Citrus el que unas temperaturas cálidas y suaves.

15
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

Los cítricos han alcanzado su máximo desarrollo en las Miles de Tm

áreas subtropicales (30-40° latitud N y S). En estas áreas la
producción es estacional y la calidad del fruto para el con­
sumo en fresco es excelente, ya que tiene una coloración
anaranjada muy atractiva y aunque el contenido en jugo no
es muy alto, éste tiene una relación en azúcares y ácidos
muy agradable al paladar.
En las regiones tropicales (desde el ecuador hasta 23-
24° latitud N y S) la calidad del fruto es muy variable,
dependiendo de los microclimas y de la altitud. La produc­
ción es casi continua a lo largo del año y generalmente los
frutos no alcanzan su color característico, si bien son jugo­
sos, muy dulces y poco ácidos, y se destinan principalmen­
te al consumo local.
En las áreas semitropicales, (23-24° a 30° latitud N y S)
los frutos tienen unas características intermedias: son muy Campañas

jugosos, con un alto contenido en azúcares y pueden ser Figura 1. Evolución de la producción del grupo de las mandarinas desde
destinados tanto a la elaboración de zumo como al consu­ la campaña 1987-88 a la 1996-97.
mo en fresco.

ESTADO ACTUAL DE LA CITRICULTURA La producción de satsumas decrece lentamente, y aún

ESPAÑOLA lo haría a mayor velocidad si no fuera por la demanda de
Okitsu, que tiene buena aceptación por su temprana reco­
lección. No sucede lo mismo con «otras mandarinas»,
representadas principalmente por las variedades Nova y
Producción Fortune y pequeñas cantidades de otras como Ellendale y
El cultivo de los cítricos en España, se realiza principal­ Ortanique, que en los últimos años han duplicado su pro­
mente en las zonas costeras del Este y del Sur de la penín­ ducción.
sula y se localiza sobre todo en lugares próximos al litoral y
en los valles de los ríos. Fuera de estas zonas y con algunas
excepciones, el cultivo está limitado por el riesgo de hela­
das. En general, las lluvias son escasas y se concentran
principalmente en las épocas invernales, por lo que el riego Miles de Tm
es absolutamente necesario.
Se estima que en la actualidad la superficie dedicada al
cultivo de los cítricos es de unas 270.000 ha. La mayor parte
de la producción de las variedades de naranjo dulce y de
mandarino corresponde a las provincias de Valencia y Cas­
tellón, mientras que el limonero se cultiva sobre todo en Mur­
cia y Alicante. Alrededor del 80 % de la superficie dedicada
a los cítricos se concentra en las provincias citadas.
Durante los últimos años, la producción de cítricos ha
oscilado alrededor de los 5 millones de toneladas y aunque
poco más de la mitad de la producción corresponde al
grupo de las naranjas (53 %), se advierte una notable ten­
dencia al alza del grupo de las mandarinas (35 %). Los limo­
neros representan aproximadamente el 11 % y la produc­
ción de pomelos es insignificante.
España es el país que más cantidad de variedades selec­ Figura 2. Evolución de la producción del grupo de las naranjas desde la
tas ofrece al consumidor. El cuadro varietal está en continua campaña 1987-88 a 1996-97.
evolución con el fin de adaptarse a las necesidades de los mer­
cados consumidores y poder abastecerlos durante la mayor
parte del año. Esta es una característica de la citricultura espa­
ñola, que con gran facilidad cambia de variedad mediante la Respecto al «grupo de las naranjas» (Figura 2) la pro­
técnica del sobreinjerto. A pesar de todo, la oferta no está bien ducción de Navelina-Newhall se ha estabilizado tras un
compensada, ya que en los meses de noviembre y diciembre espectacular aumento, mientras que la de Washington
se comercializa más del 40 % de la producción. navel está en regresión. En la actualidad hay un gran inte­
Nuestro país es eminentemente productor de fruta fresca rés por la variedad Lanelate. La producción de Salustiana
con destino a la exportación. Las cuotas de fruta fresca se mantiene constante y la de Valencia late ha aumentado
exportada, oscilan entre el 50 y 60 % de la producción total. notablemente.
El tonelaje de fruta industrializada, que en gran parte tam­ La producción de limones es bastante estable y está
bién se exporta, es muy pequeño en comparación con el de representada por las variedades Fino y Verna.
otros países productores, y no suele rebasar el 12 % de la En la figura 3 se muestran los periodos de recolección
producción. El mercado interior, que potencialmente podría de las principales variedades cultivadas.
ser muy grande, absorbe alrededor del 30 %.
La evolución de la producción del «grupo de las manda­
rinas» (Figura 1) ilustra el aumento en la producción de cle-
Características del cultivo
mentinas, incluyendo las variedades Marisol, Nules, Her- La propiedad citrícola está muy repartida, especialmen­
nandina, Fina, Oroval y otras. En la actualidad el mercado te en la zona del litoral Este, donde la superficie media de
muestra gran interés por las 3 primeras y alguna otra varie­ una explotación es inferior a una hectárea. En estas cir­
dad extratemprana, mientras que la demanda de plantas de cunstancias, el sistema de cultivo que se practica es muy
Fina y Oroval es prácticamente nula. peculiar.

16
INTRODUCCIÓN

PERIODOS DE RECOLECCION
S E P T IE M B R E O CTUBRE NO VIEM E RE DHS IEM BR E ENERO FE BR E Ft o MARZ 0 A B R IL M AYO
10 20 30 10 20 30 10 20 30 10 20 30 10 20 30 10 20 30 10 20 30 10 20 30 10 20 30

OKITSU-CL
1

M A R IS O L
1

S A T S U M A O IVA R I
1 1 1 1

OROYAL
1 1 1

N A V E L IN A - N EW H A LL
________
FINA - CLEMENULES
l

NOVA
i

W NAVEL
i i i i i i i i i

SALUSTIANA
i i i i i i i

N A V E LATE
LA Ñ E LATE
l i l i

HERN A N D IN A

FORTUNE
l l l

V A L E N C IA LATE
l i l i l í

Figura 3. Periodos de recolección de las principales variedades cultivadas en España.

Los marcos de plantación empleados actualmente en factorios o cuando aparece una nueva que, por sus carac­
España, se pueden considerar de dimensiones medias. Son terísticas (época de maduración, calidad, etc.) pueda tener
más estrechos que los utilizados en el continente americano una mayor demanda en los mercados. Esta dinámica activi­
y semejantes o algo inferiores a los del resto de los países dad facilita la presencia en los mercados de la fruta que el
del área mediterránea o de Japón. El sistema de plantación consumidor desea.
más difundido es el marco real a una distancia que oscila El sobreinjerto se realiza colocando un número variable
alrededor de los 5,25 m (menor en los mandarinos y mayor de injertos de plancha en las ramas adecuadas con el fin de
en los limoneros), si bien ésta es muy variable. Aunque no que el follaje se renueve lo más rápidamente posible. Los
hay una tendencia uniforme en la elección de marcos de gastos de esta operación en plantas adultas son elevados,
plantación, se observa una preferencia por los de tipo rec­ puesto que suponen una pérdida acumulada de alrededor
tangular con distancias que oscilan alrededor de 5-6 x 3-4 m. de dos cosechas y unos 4 años hasta que el árbol alcanza
Estas son mayores en los limoneros y en general dependen su antiguo porte. Por otra parte, el prendimiento de los injer­
del desarrollo que alcance la variedad, según el patrón tos es variable y suele oscilar alrededor del 70-80 %. Duran­
empleado y las condiciones ecológicas de la explotación. te todo el proceso de cambio es necesario especial cuida­
El patrón naranjo amargo, que ha sido tradicionalmente do en la poda, el riego y el abonado, con el fin de no
el más empleado, está en franca regresión desde que la tris­ desequilibrar la planta. Los accidentes meteorológicos
teza comenzó a difundirse y se estima que actualmente tan (viento, granizo o frío) pueden ser muy perjudiciales duran­
solo un 20-30 % de las plantas sobrevive sobre este patrón. te este período. Otro riesgo importante es el derivado de la
Desde 1972 su uso quedó restringido a los limoneros, utili­ utilización de material vegetal infectado con alguna enfer­
zándose los citranges Troyer y Carrizo y el mandarino Cleo- medad transmisible por injerto. Esta situación que fue usual
patra como patrones de naranjos, mandarinos y pomelos. El en el pasado, actualmente es poco frecuente.
C. macrophylla y el naranjo amargo son los patrones más Con el sistema de riego por inundación, el abonado se ha
empleados en los limoneros. También se utilizan otros patro­ venido realizando siguiendo pautas tradicionales, pero
nes, como el citrumelo Swingle, el C. volkameríana y C. actualmente se está implantando una fertilización más racio­
macrophylla como patrones de naranjos y mandarinos en nal, aplicable también para el riego localizado, que tiene en
situaciones agronómicas muy concretas y su difusión es cuenta el estado nutritivo del arbolado (análisis foliar), la fer­
muy escasa. Actualmente, alrededor del 80% de las planta­ tilidad del suelo y los nutrientes aportados por el agua de
ciones se efectúa sobre citrange Carrizo y un 9% sobre riego. La fertilización nitrogenada se realiza sobre todo con
mandarino Cleopatra. sulfato amónico y nitrato amónico, pero también se utiliza
El cambio de variedad es una práctica bastante fre­ nitrosulfato amónico y urea. Las dosis aplicadas dependen
cuente. El agricultor tiende a efectuar el sobreinjerto cuando de la edad y del porte del arbolado y oscilan entre 0.5 y 1.0
la variedad que posee no le proporciona rendimientos satis­ kg de N por árbol adulto y año. Si el riego es por inundación

17
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

se suelen hacer dos o tres aplicaciones, preferentemente ocasiones se utilizan tijeras y sierras neumáticas o hidráuli­
con formas amoniacales en primavera y nítricas en verano. cas y motosierras, que prácticamente realizan la misma
La fertilización fosfórica y potásica se realiza en primavera a labor que se hace a mano pero de forma más cómoda. La
base de superfosfato de cal, fosfato biamónico, sulfato potá­ poda mecánica con sierras de discos tan sólo se usa en
sico y nitrato potásico. Las cantidades aportadas dependen algunas fincas grandes de limoneros o pomelos. Las plan­
igualmente de la edad y porte del árbol y del contenido en el tas jóvenes se forman a 3-4 brazos durante los primeros
suelo de estos nutrientes, que con frecuencia es elevado. años. En cuanto a las adultas, los mandarinos se suelen
Las dosis medias de mantenimiento oscilan entre 0.15 y 0.25 podar cada año, pero los naranjos, pomelos y limoneros,
kg de P2Os/árbol/año y entre 0.25 y 0.5 kg de K20/árbol/año. aunque se tiende a hacer lo mismo, en muchas ocasiones y
En algunas circunstancias se usan abonos complejos. por motivos económicos, se podan cada dos o tres años
El riego es absolutamente necesario entre la primavera y con resultados satisfactorios. Los residuos de poda se sue­
el otoño, siendo el sistema más empleado el de inundación. len quemar, pero recientemente se tiende a incorporarlos al
La cantidad de agua gastada es muy variable, pudiendo suelo mediante trituradoras.
cifrarse alrededor de 6-9.000 m3/ha/año. La dosis de riego La recolección se realiza por cuenta del comerciante
oscila entre 60 y 100 l/m2. Los riegos localizados están que compra la fruta «a peso» o «a ojo» (por estimación) y se
extendiéndose mucho últimamente, sobre todo en las nue­ efectúa cuidadosamente con alicates apropiados.
vas plantaciones, ya que con este sistema no es necesario La citricultura desempeña desde hace muchos años un
hacer grandes movimientos de tierra y se pueden aprove­ importante papel en la economía española, ya que propor­
char terrenos con clima benigno aunque sean montañosos, ciona un elevado número de divisas y representa una de las
con desniveles o poco profundos. Presentan además la ven­ primeras partidas de ingresos en el capítulo general de las
taja de poder incorporar los nutrientes con el agua de riego exportaciones nacionales.
a la dosis conveniente en las épocas más adecuadas. El cultivo de los cítricos facilita además trabajo a muchas
La estructura de la propiedad y los marcos estrechos familias, puesto que la infraestructura actual obliga a la utili­
dificultan la mecanización. El laboreo del suelo se efectúa zación de mano de obra abundante. Existen además bas­
varias veces al año con motocultores de pequeña potencia, tantes empresas auxiliares: plaguicidas, abonos, maquina­
o con tractores de tipo medio. Gran parte de los huertos se ria, envases, etc., que en mayor o menor grado dependen
tratan con diferentes tipos de herbicidas residuales, de con­ de la citricultura.
tacto o de traslocación. Está bastante extendido el régimen
de semi-no cultivo con cubierta vegetal en invierno y suelo
desnudo en verano, efectuando el laboreo del suelo en pri­
mavera con el fin de incorporar el fertilizante, seguido de un
BIBLIOGRAFÍA
tratamiento con herbicida residual y tratamientos de contac­ M inisterio de A gricultura , Pesca y A limentación . Anuario de Esta­
to o traslocación cuándo y dónde sea preciso. Muchos pro­ dística Agraria. (Varios años)
pietarios alquilan la maquinaria necesaria para efectuar el M inisterio de C omercio y T urismo . D irección T erritorial de Valencia .
laboreo y los tratamientos herbicidas o fitosanitarios. Memoria de la Campaña de Cítricos (Varios años)
La poda es una práctica muy cara y laboriosa que se Z aragoza , S. 1993. Pasado y presente de la citricultura española. Serie
realiza totalmente a mano con hacha, serrucho y tijeras. En Divulgación Técnica. Generalitat Valenciana, Valencia, 82 pp.

18
 PARTE I
ENFERMEDADES
PRODUCIDAS
POR
NEMATODOS
S. Verdejo Lucas y F.J. Sorribas Royo

Numerosas especies de nematodos se encuentran aso­ crecimiento (Foto 1) y vigor, hojas y frutos más pequeños,
ciadas con la rizosfera de los cítricos. Sin embargo, hasta la pérdida precoz de las hojas, cierta clorosis, menor biomasa
fecha, pocas de estas especies han mostrado tener impor­ radical, etc. En general, estos síntomas solo se manifiestan
tancia económica con la excepción de Tylenchulus semipe­ en condiciones de crecimiento rápido del árbol, como son
netrans. Otras especies de nematodos que producen daño las situaciones de replante, en el doblado o sobreinjerto de
en cítricos son Radophulus citrophilus, Belonolaimus longi- los árboles, o bien, en condiciones subóptimas para el cre­
caudatus, Xiphinema brevicolle y algunas especies de cimiento de la raíz, como es el caso de un nivel freático alto,
Pratylenchus, Trichodorus y Hemicycliophora. Estas produ­ u otras formas de estrés. En estas condiciones, la energía
cen problemas a escala local o regional dependiendo de que demanda el árbol no puede ser aportada por las raíces
determinadas condiciones edáficas o de la distribución debido al daño producido por el nematodo, y como conse­
natural de cada especie. cuencia, los árboles decaen rápidamente.
Tylenchulus semipenetrans, el nematodo de los cítricos, En las nuevas plantaciones, el desarrollo de los síntomas
produce la enfermedad conocida como el decaimiento lento transcurre lentamente a la vez que las poblaciones del
de los cítricos y limita la producción citricola en condiciones nematodo van aumentando. En plantaciones con infestacio­
edáficas y medioambientales muy variadas. El nematodo nes muy altas, se observan desequilibrios nutritivos en
fue observado por primera vez en naranjos del sur de Cali­ macronutrientes (nitrogeno-fósforo-potasio), deficiencias
fornia en 1912. Cobb hizo la descripción del mismo en 1913 foliares de hierro y manganeso, necrosis apicales descen­
y citó su presencia en España. Los resultados de diversos dentes y alteraciones en el sistema radicular. Sin embargo,
muéstreos han puesto de manifiesto que T semipenetrans no siempre se encuentra correlación entre la síntomatología
es la especie más frecuente y abundante en los cítricos de externa y el grado de infestación, ya que otros patógenos de
Tarragona, Castellón, Valencia, Alicante, Murcia y Sevilla, la raíz o condiciones adversas para el árbol también pueden
donde un 80 % de los huertos están infestados. Las restan­ producir este tipo de síntomas.
tes especies fitoparásitas encontradas en la rizosfera de los En los árboles con niveles altos de T. semipenetrans, las
raíces de la barbada son escasas (Foto 2) en comparación
cítricos aparecen esporádicamente y siempre en número
con las de los árboles sanos o con poca infección. Las raí­
reducido. El nematodo de los cítricos ocupa el sexto lugar
ces muy infectadas son un poco mas gruesas que las sanas
en importancia económica entre los nematodos fitoparásitos
y tienen aspecto sucio (Fotos 3 y 4) debido a la adhesión de
a escala mundial. Su incidencia sobre la producción quedó
partículas de suelo a la matriz gelatinosa que contiene los
claramente demostrada en los años 50 con el desarrollo y
huevos depositados por las hembras en la superficie de la
uso de los nematicidas fumigantes. Aunque las pérdidas de raíz. Esta suciedad permanece incluso después de lavar las
producción ocasionadas por T. semipenetrans en España no raíces con agua abundante. Sin embargo, hay que conside­
han sido determinadas, se puede asumir que éstas son simi­ rar que las raíces de cítricos infectadas por Phytophthora
lares a las estimadas en otros países con condiciones cli­ también tienen esta apariencia sucia. Una característica típi­
máticas y medioambientales similares a las nuestras, las ca de las raíces afectadas por ambos tipos de patógenos es
cuales han sido cifradas en torno al 14 %. que el cilindro cortical se separa fácilmente del cilindro cen­
tral (Foto 3).
La gama de plantas huéspedes de T. semipenetrans es
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS muy limitada en contraste con la de otros nematodos fitopa­
rásitos. No obstante, todas las especies del género Citrus
Los síntomas causados por T. semipenetrans en cítricos son huéspedes del nematodo. lo mismo que la mayoría de
son inespecíficos y se asemejan a los producidos por pató­ los híbridos de Citrus con especies de la familia Rutaceae.
genos de la raíz o factores abióticos que afectan las raíces. Todos los patrones de cítricos disponibles comercialmente
Este nematodo desencadena una enfermedad conocida en España, es decir, Citrus macrophylla, C. volkameriana, C.
como el decaimiento lento, que se desarrolla gradualmente taiwanica, mandarino común, mandarino Cleopatra, naranjo
y comienza con una reducción en el número y tamaño de los amargo, y los citranges Troyer y Carrizo son susceptibles al
frutos, pero que rara vez llega a ocasionar la muerte del nematodo, con excepción de los citrumelos Swingle, CPB
árbol. Los árboles afectados muestran una reducción de su 4475 y C-35, que son resistentes al mismo. La variedad

21
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

injertada no interviene en la resistencia-susceptibilidad del estén distribuidos por toda la plantación. Pero si los árboles
patrón, aunque su efecto sobre el patrón puede influir indi­ mostraran síntomas diferenciales, se tomarán muestras por
rectamente en el nematodo. Otras plantas huéspedes de separado de los árboles que tengan aspecto de sanos y de
T. semipenelrans son el olivo, la vid y el caqui, por lo que aquellos que parezcan enfermos. También se tomarán
habrá que tener precaución a la hora de establecer nuevas muestras por separado si existieran en la plantación dife­
plantaciones en tierras ocupadas previamente por olivar o rentes texturas, tratamientos nematicidas o historial de culti­
viñedo, puesto que el suelo podría estar infestado por el vo. Cada muestra se guardará en una bolsa de plástico, se
nematodo. etiquetará convenientemente e irá acompañada de una nota
que indique el patrón, edad de la plantación y tipo de riego.
Estos datos son importantes para la interpretación de los
AGENTE CAUSAL resultados.
La extracción de los nematodos del suelo puede hacer­
Tylenchulus semipenelrans es un nematodo semi-endo- se mediante cualquiera de los métodos convencionales. Las
parásito sedentario de dimensiones reducidas, solo apre­ técnicas basadas en el principio del embudo de Baermann
ciable al microscopio y que presenta dimorfismo sexual. Los proporcionan una eficacia similar a las de flotación por den­
estadios juveniles filiformes tienen un estilete en la región sidad. Los métodos para extraer el nematodo de las raíces
anterior que se distingue fácilmente (Foto 5A), mientras que se basan en la maceración o incubación de las mismas. Las
los machos adultos tienen el estilete poco desarrollado y densidades de población de los nematodos semi-endopa-
poseen espículas en la región posterior (Foto 5B). Los juve­ rásitos se expresan por volumen (cm3) de suelo o por gramo
niles que evolucionan a macho y los machos adultos no se de raíz.
alimentan de la raíz, por lo que no intervienen en la enfer­
medad. Las hembras jóvenes tienen forma de salchicha
(Foto 5C), pero cuando comienza la fase reproductora, la CICLO DE LA ENFERMEDAD
parte posterior de su cuerpo engorda y adquiere forma de Y EPIDEMIOLOGÍA
saco (Foto 5D).
La existencia de razas fisiológicas o biotipos del nema- Tylenchulus semipenelrans se reproduce mediante par-
todo, que se diferencian por su capacidad de reproducirse tenogénesis facultativa y tiene un ciclo de vida directo que
en ciertos huéspedes diferenciales, es un hecho a tener en comprende el huevo, cuatro estadios juveniles y el estadio
cuenta en los programas de mejora genética, en la elección adulto. Los huevos son depositados por la hembra en una
del patrón a plantar, y en las prácticas culturales a utilizar en matriz gelatinosa sobre la raíz de la planta. El embrión se
zonas de replante. En España, se ha detectado sólo uno de desarrolla hasta la formación del primer estadio juvenil. La
los tres biotipos existentes del nematodo, el biotipo Medite­ primera muda tiene lugar dentro del huevo y da lugar al
rráneo, que se reproduce en las especies del género Citrus, juvenil de segundo estadio, el cual emerge del huevo y
citranges Troyer y Carrizo, vid y caqui, pero no se reprodu­ puede observarse libre en el suelo. Estos juveniles se des­
ce en Poncirus trifoliala, ni en olivo. plazan a través de la película de agua que rodea las partí­
El decaimiento de los cítricos también puede estar culas del suelo para alcanzar e infectar la raíz. Se estima
causado por la asociación de T. semipenelrans con otros que menos de un 10 % de los juveniles que emergen del
patógenos del suelo, tales como hongos de los géneros huevo llegan a infectar la raíz. Los juveniles se alimentan pri­
Phytophthora o Fusarium (F. oxysporum y F. sotaní). Esta mero de las células superficiales de las raíces jóvenes, y
asociación hongo-nematodo tiene lugar en muchas plan­ después, penetran parcialmente en la raíz e inducen la for­
taciones de cítricos y ambos organismos contribuyen a los mación del sitio de alimentación, que consta de 6 a 10 célu­
síntomas de decaimiento. las nodrizas situadas en torno a la cavidad que ocupa la
región cefálica del nematodo. Las células nodrizas son
imprescindibles para que prosiga el ciclo de vida del nema-
DIAGNÓSTICO todo pues son las que proporcionan los nutrientes. Las célu­
las adyacentes a las células nodrizas permanecen inaltera­
El diagnóstico de T. semipenelrans se realiza basándose das sin que se produzca hipertrofia o hiperplasia celular.
en las características morfológicas de los juveniles, machos Cuando el nematodo induce la formación del sitio de ali­
y hembras sin que, hasta el momento se hayan desarrollado mentación se vuelve sedentario, sufre tres mudas y alcanza
otros métodos basados en técnicas bioquímicas, serológi- el estadio adulto. La hembra adulta deposita de 75 a 100
cas, o moleculares. Para diagnosticar T. semipenelrans y huevos, cerrándose así el ciclo de vida que tiene una dura­
determinar las densidades de población del mismo es pre­ ción de 6 a 8 semanas.
ciso tomar muestras de suelo y raíces (si las hubiera) del La temperatura óptima de desarrollo del nematodo es de
campo donde se sospecha su presencia, y extraer los dife­ 25-30° C, y su actividad es mínima a temperaturas inferiores
rentes estadios del ciclo biológico presentes en las mues­ a los 16° C. La ausencia de plantas huéspedes produce un
tras recolectadas. La observación de uno o varios estadios descenso brusco de las densidades del nematodo (inócu-
de T. semipenelrans es suficiente para su diagnóstico. lo), pero los huevos y juveniles de segundo estadio pueden
El tamaño de la muestra a tomar debe estar en relación sobrevivir inactivos en el suelo durante más de un año.
con la superficie de la plantación y se recomienda tomarlas El ciclo de vida del nematodo está influenciado por la
justo después de la floración, momento en el que el nema- fenología del árbol, de forma que los períodos de mayor
todo se detecta más fácilmente. Las muestras deben reco­ crecimiento de las raíces suelen coincidir con los incre­
lectarse de la zona donde haya mayor concentración de mentos de las densidades de población del nematodo.
barbada, ya que en esa zona, también se encuentra la Estas densidades varían considerablemente de un árbol a
mayor concentración de nematodos. La zona humedecida otro, entre distintas zonas de un mismo campo, entre plan­
por los goteros es una zona óptima para tomar las muestras taciones, y también según la época del año. Así, las densi­
en campos con riego localizado, o bien, en el límite de la dades de población más altas en el suelo suelen encon­
copa del árbol en campos donde se riega a manta. Los trarse en primavera y al final del otoño, disminuyen durante
espacios entre las hileras de árboles deben evitarse ya que el invierno, y las densidades más bajas se encuentran en el
la concentración de raíces en estos espacios, y por tanto de verano. Estas fluctuaciones estacionales pueden verse alte­
nematodos, es mínima. Cada muestra estará compuesta por radas por temperaturas más altas o bajas que las normales
varias submuestras tomadas de un número representativo para esa época del año o por la pluviometría. Por otra parte,
de árboles que presenten características similares y que el grado de equilibrio existente entre el nematodo y la plan­

22
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR NEMATODOS

ta huésped influye en las fluctuaciones de la población. En ya infestadas y reducir las densidades de inóculo en el
plantaciones jóvenes, las densidades del nematodo tien­ suelo. Estas prácticas pueden resumirse en: 1) limpiar ape­
den a aumentar y la magnitud de las fluctuaciones es ros, calzado, etc., 2) regar con agua preferentemente de
importante, mientras que en plantaciones adultas o viejas pozo, o con agua de canales de riego que no atraviesen
es menor, ya que los factores que regulan la dinámica de parcelas infestadas, 3) regar por goteo en lugar de riego a
población (disponibilidad de raíces alimenticias, presencia manta para evitar la dispersión del nematodo por escorren-
de antagonistas, etc.) ejercen una mayor presión sobre el tía, 4) eliminar las raíces de los árboles infectados en las
nematodo. Como consecuencia, se alcanza una situación plantaciones viejas, trabajar el suelo y dejar un período de
en la que las densidades de población de T. semipenetrans descanso de al menos 2 años antes de plantar de nuevo.
se mantienen estables y la planta es capaz de compensar Además, hay que incluir todas aquellas prácticas culturales
la destrucción de la raíz. Posiblemente, el riego y abonado que favorecen el crecimiento de la raíz y reducen las situa­
frecuente de las plantaciones permite mantener la produc­ ciones de estrés del árbol lo que aumentará su tolerancia
tividad de las mismas a pesar del nematodo. frente al nematodo.
La epidemiología de T. semipenetrans está influenciada El uso de patrones resistentes es un método de control
por diversos factores edáficos y medioambientales, aunque efectivo, económico y no agresivo con el medio ambiente.
el nematodo se desarrolla en el mismo rango de condicio­ Se dice que un patrón es resistente a T. semipenetrans
nes en que pueden cultivarse los cítricos. En general, las cuando inhibe total o parcialmente la reproducción del
condiciones de humedad del suelo, pH y temperaturas que nematodo. La fuente de resistencia genética es proporcio­
favorecen el crecimiento de los cítricos también favorecen el nada por Poncirus trifoliata, que es además, parental para
desarrollo del nematodo. La susceptibilidad del patrón, den­ obtener patrones resistentes al virus de la tristeza y a Phy-
sidad de inóculo y la edad de los árboles son los factores de tophthora. El Instituto Valenciano de Investigaciones Agra­
mayor repercusión en el desarrollo epidemiológico de la rias desarrolla un programa de mejora de patrones de cítri­
enfermedad. Patrones susceptibles plantados en parcelas cos tolerantes al virus de la tristeza. Como producto de este
infestadas con densidades de inóculo bajas pueden crecer programa de mejora, se han identificado patrones híbridos
bien durante muchos años sin manifestar síntomas de enfer­ de mandarino Cleopatra x P. trifoliata con resistencia a T.
medad. Sin embargo, los mismos patrones plantados en semipenetrans, tolerancia a tristeza y adaptados a las con­
parcelas donde existen densidades de inóculo altas sufrirán diciones edáficas de las áreas citrícolas españolas. Algunos
un retraso en el crecimiento y entrada en producción ya que de estos patrones están en proceso de registro, mientras
sus raíces serán rápidamente parasitadas por el nematodo. que otros continúan en fase de evaluación.
Esto sucede en los casos de replantación y en el doblado o El control biológico de este nematodo se produce de
sobreinjerto de las plantaciones de cítricos. Los árboles forma natural en plantaciones de cítricos por numerosos
jóvenes acusan más el daño que los árboles adultos, los organismos antagonistas, entre los cuales se incluyen hon­
cuales pueden tolerar mayor número de nematodos sin mos­ gos (Arthrobotrys spp, Verticillium chlamidospoñum, etc.),
trar síntomas de decaimiento. La densidad de población de bacterias (Pasteuria penetrans), artrópodos y otros nemato­
T. semipenetrans que provoca la aparición de síntomas es dos depredadores. Estos antagonistas son muy frecuentes
variable en función de las condiciones edáficas del área en muchas plantaciones y pueden reducir las densidades
de población de T. semipenetrans hasta un 30 %. A una
citrícola. Árboles con densidades de población de 5.000
mayor actividad de estos organismos se induce un mayor
nematodos/g de raíz en suelos de textura arenosa y bien
descenso de los niveles de infestación. En la actualidad, no
drenados no manifiestan síntomas de la enfermedad, o los
se comercializa ningún antagonista de nematodos.
manifiestan de forma atenuada. Sin embargo, en suelos mal
El control químico del nematodo puede realizarse en pre
drenados y/o superficiales, la manifestación de los síntomas
o post-plantación. Los nematicidas más efectivos son los
se produce a densidades de población de 1.000 nemato­
fumigantes del suelo, aunque estos productos sólo pueden
dos/g de raíz. Generalmente, las condiciones medioambien­
aplicarse en ausencia del cultivo (pre-plantación) debido a
tales que estresan el árbol (por ejemplo, suelos alcalinos,
su gran fitotoxicidad. Los fumigantes son gases a tempera­
suelos poco fértiles, salinidad, fluctuaciones extremas de
tura ambiente que descienden por el perfil del suelo
humedad y temperatura del suelo) exacerban los efectos
actuando sobre nematodos y otros organismos. La eficacia
del parasitismo. de los fumigantes es variable en función de las característi­
cas físicas del suelo, dosis y tipo de aplicación, y de las
labores preparatorias del suelo previas al tratamiento. Así, la
CONTROL desinfestación del suelo será más eficaz si la temperatura
del suelo es superior a 10° C, la humedad del suelo está a
El control de T. semipenetrans tiene como objetivo evitar capacidad de campo (tempero), se han eliminado los restos
la introducción del mismo en parcelas no infestadas y redu­ vegetales y el suelo está trabajado uniformemente y sin
cir las densidades de población (cantidad de inóculo) y su terrones hasta la profundidad que se desea desinfestar. En
dispersión en las parcelas infestadas. contraposición, hay que considerar que la desinfestación
El uso de plantas de vivero libres del nematodo es la pri­ del suelo podría erradicar los hongos micorrícicos que son
mera vía de prevenir la infestación y dispersión del mismo beneficiosos para el desarrollo de los cítricos.
en las áreas citrícolas del país. Las parcelas de viveros y los Los tratamientos post-plantación de los árboles se reali­
plantones que en ellas se producen deben ser sometidas a zan con nematicidas no fumigantes que no son fitotóxicos y
análisis nematológicos periódicos para verificar la ausencia actúan sobre los nematodos que están en el suelo pero no
del nematodo. Cuando éste se detecta en suelo se debe sobre los estadios que están en la raíz. Estos compuestos se
recurrir a la desinfestación del mismo mediante la aplicación incorporan al suelo como granulados o se aplican con el agua
de nematicidas. Si el nematodo se encuentra infectando los de riego cuando son formulaciones líquidas. Los tratamientos
plantones, éstos deben ser destruidos. La amplia distribu­ suelen ser más eficaces cuando se aplican en dosis fraccio­
ción del nematodo en España hace suponer que éste ha nadas en lugar de en una sola dosis. Las aplicaciones deben
sido diseminado mediante plantones infectados proceden­ repetirse anualmente para mantener densidades bajas del
tes de viveros, y especialmente si se tiene en cuenta que en nematodo. El periodo de actividad del nematicida dependerá
diversos estudios realizados en viveros comerciales de cítri­ de sus características fisico-químicas y de las condiciones
cos se ha detectado la presencia de T. semipenetrans. ambientales. Por ejemplo, aldicarb y oxamilo son más solu­
La adopción de una serie de prácticas culturales ade­ bles en agua que fenamifos por lo que serán más móviles y
cuadas permitirá evitar la infestación de nuevas parcelas, podrían ser arrastrados del suelo por lavado o escorrentía. La
limitar la extensión de los focos de infestación en parcelas vida media del oxamilo oscila entre 6 y 21 días a 15° C, mien-

23
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

tras que la del aldicarb puede ser mayor de 150 días según agriculture. Luc, M., Sikora, R.A., Bridge, J., eds. CAB Interna­
las condiciones ambientales. Por otra parte, se debe evitar el tional. Wallingford. Reino Unido.
uso repetitivo del mismo producto para prevenir el desarrollo M artínez B eringola , M.L., C árceles , A. y G utiérresz, M.P,. 1987.
de flora microbiana capaz de degradar rápidamente la mate­ Ensayos de nematicidas contra el nematodo de los agrios, Tylen-
chulus semipenetrans. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas 13:
ria activa. El umbral de daño al cual se recomienda un trata­ 261-271.
miento nematicida, no ha sido establecido, sin embargo, Tuset, J.J. y G arcía , J., 1986. Problemática en el control del nemá-
plantaciones con densidades de población superiores a 20 todo de los agrios Tylenchulus semipenetrans Cobb. Tratamien­
juveniles/cm3 suelo y 1.200 hembras/g de raíz responden a tos nematicidas sólidos. Levante Agrícola 267-268:73-78.
nematicidas con un incremento en producción y mejora del N avas, A., N ombela , G. y B ello , A., 1992. Caracterización de la
estado general del árbol. Este efecto es más evidente en modalidad de distribución de Tylenchulus semipenetrans en el
plantaciones de 8-12 años que en plantaciones viejas de más levante español. Nematropica 22:205-216.
de 20 años. El incremento de producción como resultado de O rtuño M artínez , A., G ómez G ó m e z , J. y C ánovas C andel F., 1969.
la aplicación de nematicidas suele estar en torno al 15-30 %. Distribución de las poblaciones de Tylenchulus semipenetrans
En general, el uso de nematicidas en plantaciones con infes­ en plantaciones de la huerta de Murcia, relacionada con la tex­
taciones bajas (menos de 6 juveniles/cm3 y 200 hembras /g tura del suelo y nivel freático. Anales de Edafología y Agrobiolo­
gía 28:623-630.
suelo) no es rentable económicamente, y en plantaciones con
Valcarce , E. y La bo rda , E., 1980. Estudio de la nematofauna de
densidades medias, la rentabilidad de los nematicidas viveros de agrios. Anales de Edafología y Agrobiología. 39:
dependerá del historial de la plantación. 2093-2099.
V erdejo , S. y P inochet, J., 1991. Nematodos asociados a plantones
de frutales y cítricos en viveros comerciales. Investigación Agra­
BIBLIOGRAFÍA ria Producción y Protección Vegetales, 6:379-385.
Verdejo L ucas , S., S orribas , F.J., Forner , J.B. y A lcaide , A., 1996.
B aines R.C., Van G undy S.D. y D u C hcarme , P.E., 1978. Nematodes Reacción de patrones híbridos de cítricos al nematodo Tylen­
attacking citrus. 321-346. En: The citrus industry. Volume IV. Crop chulus semipenetrans. Fruticultura Profesional. 76:30-34.
Protection. Reuther, W., Calavan, E.C.. Carman, G.E. eds. Uni- Verdejo L ucas , S., S orribas , F.J., Pons , J. Forner , J.B. y A lcaide , A.,
versity of California. 1997. The mediterranean biotypes of Tylenchulus semipenetrans
B ello , A., N avas, A., B ellart, C. y A lvira , M.P., 1985. Los nematodos in Spanish citrus orchards. Fundamental and Applied Nemato-
de los cítricos. Excelentísimo Ayuntamiento de Castellón de la logy. 20:399-404.
Plana. 222 páginas. V erdejo L ucas , S., Sorribas , F.J., Forner , J.B. y A lcaide , A., 1997.
D un c an , L.W. y C o h n , E., 1990. Nematodes parasites of citrus. 321- Screening hybrid citrus rootstocks for resistance to Tylenchulus
346. En: Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical semipenetrans Cobb. Hortscience, 32:1116-1119.

24
 PARTE II
ENFERMEDADES
PRODUCIDAS
POR HONGOS
 ñ
d ;

des con floración abundante las más afectadas. En Florida

ANTRACNOSIS DE LOS CÍTRICOS los naranjos navel y Valencia y los tángelos son los más
afectados mientras que rara vez se encuentran problemas
(Anthracnose, Postbloom fruit drop) en plantaciones de pomelos o naranjos tempranos. En Bra­
sil la variedad más afectada es el naranjo Natal. En otros
lugares, limas y limoneros son las especies más atacadas.
L.W. Timmer y J.J. Tuset La antracnosis de la lima Mejicana afecta solamente a esa
variedad y ni siquiera afecta a la lima Tahití o a otras limas.
La antracnosis de la fruta causada por C. gloeosporioides
puede atacar a todo tipo de cítricos, pero suele causar más
problemas en la fruta temprana, que se cosecha cuando la
La antracnosis es una enfermedad presente en casi corteza aún está verde. La desverdización con etileno suele
todas las áreas citrícolas, cuyos efectos varían mucho entre agudizar el problema.
las regiones templadas y secas, y las regiones tropicales y Los primeros síntomas de la caída prematura de frutos
subtropicales. En las primeras no causa en general daños se manifiestan en los pétalos en forma de lesiones necróti-
importantes mientras que en las segundas produce pérdi­ cas de color anaranjado (Foto 6). Las lesiones suelen mani­
das de fruta que frecuentemente superan el 50 % de la festarse sólo en flores abiertas, pero si las condiciones son
cosecha. muy favorables también pueden afectar a los botones flora­
Existen tres tipos de antracnosis de los cítricos, causa­ les, incluso cuando sólo tienen el tamaño de una cabeza de
dos por dos especies del género Colletotrichum. La antrac­ alfiler. Después del ataque, los pétalos se secan y quedan
nosis de la fruta es causada por C. gloeosporioides. Este pegados a la inflorescencia. Los frutos se caen y el pedún­
hongo existe como saprofito en los huertos y produce infec­ culo, el cáliz, el disco floral y los nectarios permanecen en el
ciones latentes en los frutos, cuyos efectos se observan árbol, formando unas estructuras persistentes llamadas
generalmente durante el almacenamiento. Esta especie está botones o estrellas (Foto 7), que a veces duran hasta 2 años.
presente en todas las zonas citrícolas del mundo. La antracnosis es la única enfermedad que produce estos
Otra enfermedad conocida desde hace mucho tiempo botones y por tanto éstos sirven para diagnosticar la enfer­
es la antracnosis de la lima Mejicana o lima Key causada medad. En condiciones muy favorables se puede perder
por C. acutatum. Esta especie ataca las hojas tiernas, flores casi toda la producción.
y frutos de las limas. Esta enfermedad es muy común en Los síntomas de antracnosis en flores de lima Mejicana
todas la zonas húmedas de las Américas y también se ha son iguales a los de caída prematura de frutos salvo que en
descrito en algunas de África como Zanzíbar. la lima muchas veces cae también el pedúnculo. En lima
La enfermedad más importante desde el punto de vista Mejicana se producen lesiones necróticas en las hojas tier­
económico es la caída prematura de frutos causada tam­ nas y frutos (Foto 8). Esas lesiones pueden quedar limitadas
bién por C. acutatum. Esta enfermedad afecta a los pétalos a puntos pequeños o afectar a la mayor parte de la hoja, del
durante la floración e induce la caída de los frutos peque­ fruto, y a veces a la totalidad de los brotes. Si los frutos son
ños y la formación de cálices persistentes. Este síndrome pequeños cuando se infectan normalmente caen, pero si
se describió por primera vez en Belice en 1979 y desde son más grandes permanecen y muestran lesiones necróti­
entonces ha aparecido en casi todas las zonas húmedas de cas profundas.
América. La manifestación más común de la antracnosis causada
por C. gloeosporioides en las regiones templadas aparece
en las ramas, ramillas y hojas (Foto 9). Cuando la humedad
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS es superior al 80 % suelen aparecer pequeñas pústulas
negruzcas de unos 0.5 mm de diámetro, que forman líneas
La cepa de C. acutatum que produce la caída prematu­ concéntricas y dan lugar a las estructuras esporígenas del
ra de los frutos puede infectar pétalos de cualquier especie hongo. Inicialmente éstas son subepidérmicas, pero una
de cítricos, sin embargo la incidencia de la enfermedad en vez maduras salen al exterior rompiendo la cutícula. En los
campo varía entre especies y cultivares, siendo las varieda­ frutos el ataque sólo se detecta cuando están maduros.

27
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

Alguna vez se ven frutos afectados en el campo, pero es a distancias más largas. Los movimientos de los operarios
más común que los síntomas se manifiesten durante el y de los tractores y otros equipos pueden llevar pétalos
almacenamiento. La antracnosis de la fruta en postcosecha infectados de un huerto a otro. Las conidias del hongo que
se manifiesta en forma de lesiones superficiales deprimidas caen sobre hojas, ramillas y botones germinan y forman
en la corteza, normalmente de 1 a 5 mm de diámetro, pero apresorios e infecciones latentes. Esos apresorios son
en ocasiones de más de 2 cm. Estas lesiones son inicial­ resistentes a la sequía y a las temperaturas extremas y sir­
mente plateadas, pero con el tiempo se vuelven de color ven para la supervivencia del hongo entre períodos de flo­
marrón. También aquí se forman estructuras esporígenas. ración. Cuando el árbol florece de nuevo, los nutrientes
proporcionados por los primeros pétalos inducen la germi­
nación de los apresorios y éstos producen algunas hifas y
AGENTES CAUSALES conidias que sirven para iniciar el ciclo de nuevo. En zonas
tropicales donde hay mucha lluvia durante la floración y
La caída prematura de frutos y la antracnosis de la lima donde los árboles florecen varias veces por año la enfer­
Mejicana son causadas por el hongo C. acutatum. Este medad es difícil de controlar.
hongo produce conidias en acérvulos, tanto sobre los teji­ El ciclo para la antracnosis de la lima Mejicana es muy
dos infectados en el campo (Foto 10) como en medio de cul­ parecido al anterior. En este caso, el hongo esporula tanto
tivo en el laboratorio. Las conidias son sencillas, sin septos, en los pétalos como en las hojas infectadas y la planta tiene
y la mayoría tienen un extremo fusiforme y el otro redondo. tejidos susceptibles durante un período de tiempo más
Las colonias son de color blanco a grisáceo y producen largo. Durante los períodos desfavorables el hongo sobrevi­
abundantes esporas de color anaranjado. Cuando las coni­ ve en tejidos maduros infectados.
dias germinan sobre hojas, tallos o frutos forman apresorios La presencia de C. gloeosporioides como saprofito o
oscuros o negros de forma redondeada. parásito débil de ramas y ramillas es permanente en todas
La especie que causa antracnosis en la fruta es C. gloe- las plantas de cítricos. Se conserva en forma de micelio
osporioídes (teleomorfo Glomerella cingulata). La forma acti­ en los tejidos corticales, como apresorios incrustados en
va del hongo es C. gloesporioides, mientras que G. cingula­ la cutícula, o como acérvulos o peritecas. Para su desa­
ta es exclusivamente saprofito. En medio de cultivo rrollo, C. gloeosporioides requiere humedad elevada y teji­
desarrolla colonias inicialmente blancas, que pronto adquie­ dos vegetales debilitados. Las razas presentes en el área
ren una coloración gris oscura. El micelio es de tipo algodo­ mediterránea normalmente no son patogénicas en tejidos
noso, con zonas concéntricas, y a los 30 días de cultivo da turgentes, pero en las condiciones áridas del este y sur de
lugar a acérvulos redondeados u ovalados de 400-500 pm España, son frecuentes los árboles con vigor reducido y
de diámetro y de color marrón a negro, que a veces pre­ tejidos aéreos deshidratados, lo que hace que el hongo
sentan setas (Foto 11). Su crecimiento es más rápido que el esté siempre presente y sea detectado fácilmente. Espo­
de C. acutatum y su esporulación menos abundante. Las rula sobre hojas y ramillas muertas y las conidias se difun­
conidias son similares pero tienen los dos extremos más den como se ha explicado anteriormente. En esta especie
redondeados. Los apresorios que se producen al germinar también se forman apresorios e infecciones en hojas y
las conidias tiene forma lobulada. En aislados españoles ramillas verdes, que no empiezan a crecer hasta que los
sólo se han detectado peritecas en la corteza de ramas muy tejidos se ponen senescentes o mueren. En ese momento,
decaídas de naranjo, mandarino o limonero. En algunos ais­ el hongo coloniza la hoja y produce acérvulos de nuevo.
lados se forman en medio de cultivo después de varios En frutos maduros, si la humedad ambiente es alta, las
meses bajo iluminación. Las peritecas son membranosas, conidias germinan y el micelio desarrollado provoca la
esféricas, de color oscuro o negro y se disponen aislada­ podredumbre en el propio árbol. Si el ambiente es seco,
mente o en grupo. Las aseas son oblongas o claviformes, las conidias o los apresorios permanecen latentes duran­
engrosadas en el ápice y poseen 8 ascosporas hialinas, uni­ te meses y una vez recolectado el fruto el hongo se desa­
celulares y arqueadas o fusiformes. rrolla durante el almacenamiento frigorífico y da lugar a la
podredumbre.

DIAGNÓSTICO
CONTROL
En la mayoría de los casos estas enfermedades pueden
identificarse por los síntomas. Sin embargo, a veces es En las áreas de clima templado la antracnosis causada
necesario diferenciar entre las dos especies de Colletotri- por C. gloeosporioides no necesita un tratamiento específi­
chum. Normalmente éstas pueden diferenciarse por la co. Generalmente basta con mantener los árboles en bue­
forma y color de las colonias, la velocidad de crecimiento y nas condiciones para que tengan un vigor adecuado.
la forma de las conidias y apresorios. También se distin­ En las áreas tropicales y subtropicales son necesarios
guen por su sensibilidad al fungicida benomilo. C. gloespo­ los tratamientos fungicidas para controlar la caída prematu­
rioides es sensible al producto y no crece en medio de cul­ ra de los frutos. Los productos más efectivos son benomilo,
tivo con 10 ppm de benomilo, mientras que C. acutatum es carbendazim y captafol. En algunos lugares también se usa
más tolerante y crece a esa concentración. Existe un medio ferbam y captan, pero generalmente son menos efectivos.
selectivo para Colletotrichum que permite diferenciar las Algunas prácticas culturales pueden ayudar al control de
dos especies. esta enfermedad. Así, deben evitarse los sistemas de riego
que mojan la copa del árbol, y deben eliminarse las plantas
decaídas antes de la floración. Los árboles decaídos suelen
florecer fuera de estación y varias veces por año, por lo que
CICLO DE LA ENFERMEDAD son una fuente de inóculo para la infección posterior de
Y EPIDEMIOLOGÍA plantas sanas.
En Florida, se ha desarrollado un modelo que permite
En el caso de la caída prematura de la fruta, C. acuta­ predecir la incidencia de la enfermedad con 3 a 4 días de
tum esporula sobre pétalos infectados produciendo gran­ antelación. La predicción se basa en la cantidad de inóculo
des cantidades de conidias. Estas se dispersan con el presente en un momento dado, la cual se estima por el
agua de lluvia, sobre todo cuando ésta va acompañada de número de flores ya abiertas e infectadas. También depen­
viento. También son transportadas por insectos que visitan de de la cantidad de lluvia que ha caído en los últimos 5
las flores y éstos pueden ser responsables de la dispersión días. La fórmula es:

28
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

y = -7 .1 5 + 1.28 V fD + 0.44 VíOOfl Las enfermedades atribuidas a estos hongos son:

«seca» de ramas y ramillas (dieback), engomado de troncos
donde: y ramas (gummosis) y podredumbre de los frutos (fruit rot).
Las tres están difundidas en las plantaciones citrícolas de
y = porcentaje previsto de flores afectadas en los pró­ todo el mundo, aunque la podredumbre de los frutos es la
ximos 3 ó 4 días. predominante, sobre todo en postrecolección.
TD = número total de flores recién abiertas afectadas en
20 árboles.
R = total de lluvia en los últimos 5 días (mm). HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS

Se recomienda aplicar el modelo únicamente cuando Todas las especies y variedades de cítricos son huéspe­
haya una proporción significativa de flores, nunca cuando la des potenciales de estos hongos, que en casos puntuales
floración es mínima. Generalmente un tratamiento tiene pueden causar daños importantes.
efecto durante 10 a 14 días, al cabo de los cuales debe vol­ La «seca» de ramas y ramillas generalmente empieza en
ver a utilizarse el modelo para determinar si es necesaria la parte apical y avanza en sentido basípeto, aunque en
otra aplicación. En Florida, suelen efectuarse de 0 a 3 apli­ algunos casos se inicia en una zona basal, rodea la rama y
caciones dependiendo de la cantidad de lluvia que cae causa la desecación de la misma. La gomosis se manifiesta
durante la floración. Por este procedimiento se han conse­ como pequeños exudados, pero en los casos severos puede
guido aumentos de la producción del 25 a 500 % en com­ llegar a afectar áreas considerables de corteza del tronco.
paración con huertos no tratados. La podredumbre de los frutos es importante en las regio­
nes cálidas y húmedas. Los frutos afectados adquieren
color marrón y la corteza se ablanda. Los frutos verdes se
desprenden y los frutos maduros se van deshidratando
BIBLOGRAFÍA poco a poco hasta momificarse. En la Región Mediterránea,
la enfermedad se manifiesta únicamente en frutos maduros
A gostini, J.P, T immer , L.W. y M itchell , D.J., 1992. Morphological
and pathological characteristics of strains of Colletotrichum glo-
durante la postrecolección.
eosporíoides from citrus. Phytopathology, 82:1377-1382.
A gostini, J.P., T immer y L.W., 1992. Selective ¡solation procedures for
differentiation of two strains of Colletotrichum gloeosporioides AGENTE CAUSAL
from citrus. Plant Dis. 76:1176-1178.
B rown , A.E., S reenivasapraad , S. y T immer , L.W., 1996. Molecular En las áreas templadas el agente causal es el hongo
characterization of slow growing orange and Key lime anthrac- Diplodia mutila (teleomorfo Botryosphaeria obtusa) y en las
nose strains of Colletotrichum from citrus as C. acutatum. Phyto­ áreas tropicales y subtropicales Botryodiplodia theobromae
pathology, 86:523-527.
(principales sinónimos Diplodia natalensis y Lasiodiplodia
B rown , G.E., 1975. Factors affecting postharvest development of
Colletotrichum gloeosporioides in citrus fruits. Phytopathology, theobromae). Ocasionalmente se ha citado B. theobromae
65:404-409. como el estado picnidial de Physalospora rhodina basándo­
Fagan , H.J., 1979. Postbloom fruit drop, a new disease of citrus aso- se en la observación de que cuando las ascosporas de este
ciated with a form of Colletotrichum gloeosporioides. Ann. Appl. hongo crecen en medio con agar producen picnidios de B.
Biol. 91:13-20. theobromae, sin embargo, ello no ha sido suficientemente
M ordue , J.E.M.. 1971. Glomerella cingulata. CMI Descriptions of comprobado. El estado sexual de B. theobromae es desco­
pathogenic fungi and bacteria No. 315. Kew, Surrey, England. nocido, ya que no se ha observado en las partes vivas de
Sonoda , R.M. y Pelosi, R.R.L.,1988. Characteristics of Colletotri­ las plantas huéspedes ni en cultivos en medio sólido.
chum gloeosporioides from lesions on citrus blooms in the Indian Los dos hongos se distinguen en su forma anamórfica, que
River area of Florida. Proc. Florida State Hort. Soc. 101:36-38. es la presente en los tejidos vivos. En D. mutila, las conidias
T immer , L.W., A gostini, J.P., Z itko , S.E. y Z ulfioar , M., 1994. Post­
bloom fruit drop, an increasingly prevalent disease of citrus in the
son lisas o ligeramente rugosas y se pigmentan y tabican muy
Americas. Plant Dis. 78:329-334. pronto, al mismo tiempo que madura el conidloma (picnidio)
T immer , L.W. y Z itko , S.E., 1993. Relationships of environmental fac­ (Foto 12), mientras que en B. theobromae las conidias son
tors and inoculum levels to the incidence of postbloom fruit drop estriadas longitudinalmente, permanecen hialinas mucho tiem­
of citrus. Plant Dis. 77: 501-504. po y se tabican cuando ya se han pigmentado (Foto 13).
T immer , L.W. v Z itko , S.E., 1996. Evaluation of a model for prediction
of postbloom fruit drop of citrus. Plant Dis. 80:380-383.
T uset, J.J., 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Generalitat
DIAGNÓSTICO
Valenciana, Conselleria d'Agricultura i Pesca, Valencia, España.
206 páginas.
En cultivo in vitro el desarrollo de estos hongos es muy
variable y depende del medio de cultivo y del aislado del
hongo. Para una correcta identificación es necesario obser­
var las conidias, ya que son los caracteres morfológicos de
las células conidiógenas y de las conidias los que permiten
ENFERMEDADES CAUSADAS POR determinar la especie.

Diplodia
CICLO DE LA ENFERMEDAD
Juan J. Tuset Y EPIDEMIOLOGÍA
Ambos hongos son parásitos y para la infección necesi­
En los cítricos se han detectado dos especies de hongos tan tejido cortical debilitado y parcialmente deshidratado.
esferioidáceos, ambos presentes en todas las plantaciones Colonizan la peridermis y el parénquima cortical, deshidra­
de las áreas tropicales, subtropicales y templadas, que en tándolos y provocando fisuras. Generalmente no se produ­
general tienen un comportamiento patógeno poco activo. ce exudación de goma al exterior, pero en ocasiones esta
Son predominantemente parásitos facultativos de heridas, puede llegar a ser considerable. Los tejidos exteriores se
pero pueden causar daños en las plantas, sobre todo en los ennegrecen, formándose en ellos abundantes conidiomas
frutos. picnidiales.

29
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

La temperatura de crecimiento de D. mutila está com­ san las enfermedades conocidas como: gomosis (gummo-
prendida entre 5-6° C y 35-37° C, con un óptimo a 25-30° C. sis), podredumbre del cuello de la raíz y parte basal del tron­
La humedad necesaria para la germinación de las conidias co (foot and collar rot), podredumbre de las raíces absor­
es del 65-70 %. Este hongo tolera bien las oscilaciones tér­ bentes (feeder root rot) y «aguado» o podredumbre marrón
micas, así como la sequedad del ambiente, por lo que se de los frutos (brown rot). Todas ellas repercuten muy direc­
encuentra también en áreas de clima continental. tamente en la economía del cultivo.
B. theobromae, crece entre 8-10° C y 36-38° C, con un Estas enfermedades están presentes en todas las áreas
óptimo a 28-30° C. La humedad necesaria para la germina­ tropicales, subtropicales y templadas donde se cultivan cítri­
ción de las conidias es del 70 %. Este hongo tolera menos cos y su incidencia depende principalmente de las condi­
las oscilaciones térmicas y el ambiente seco es limitante ciones climáticas. En muchas áreas productoras, Phytoph­
para su crecimiento. Su área de distribución está confinada
thora es el principal hongo patógeno del cultivo.
a zonas cálidas y húmedas.
D. mutila y B. theobromae permanecen en forma de
micelio y picnidios inmersos en los tejidos corticales de las
ramas y de los frutos momificados. Estos últimos son un HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
reservorio frecuente para el segundo hongo. Con humedad
elevada (lluvia o niebla) los conidiomas maduran y expulsan En el campo Phytophthora afecta principalmente a los
al exterior masas negras de conidias, que son transportadas cultivares de naranjo dulce, mandarino, clementino, satsu-
por la lluvia, el viento o los insectos y que dispersan la enfer­ ma, pomelo y limonero, aunque también puede infectar
medad. Si las condiciones del ambiente y del substrato son otras especies e híbridos de Citrus y géneros afines. Los
apropiadas (humedad ambiental elevada u órganos vegeta­ patrones naranjo amargo, Poncirus trifoliata y citranges
les mojados, temperaturas de 25-32° C y tejido cortical debi­ Carrizo y Troyer muestran en general un nivel de resistencia
litado) las conidias germinan causando la infección. aceptable, si bien ésta puede verse disminuida por algunas
En los frutos maduros la infección se produce general­ condiciones específicas de cultivo, en las cuales estos
mente por la zona peduncular y la colonización de los teji­ patrones muestran mayor sensibilidad.
dos continúa durante la postrecolección. La gomosis afecta principalmente la base del tronco
(zonas próximas al injerto) pero puede presentarse también
a lo largo del mismo. El principal síntoma es la abundante
CONTROL formación de goma de color oscuro o casi negro en la
superficie de la corteza (Foto 14), mientras que los tejidos
Debido a que la actuación de estos hongos como agen­ internos mueren sin afectar al leño (a veces éste es de color
tes patógenos primarios es rara, la enfermedad puede con­ marrón debido a la infiltración de una delgadísima capa de
trolarse mediante un buen manejo del cultivo, especialmen­ goma). Las lesiones son variables en forma y tamaño, pero
te del régimen hídrico. Es importante evitar todas aquellas crecen más rápidamente en sentido vertical que lateral­
prácticas agrícolas que produzcan en los árboles situacio­ mente. Los tejidos corticales muertos se deshidratan gra­
nes de estrés, como abonados abundantes, riegos dema­ dualmente y en la parte afectada, la corteza aparece hun­
siado frecuentes, roturaciones superficiales, etc. dida y con fisuras, mientras que los tejidos adyacentes
Los tratamientos de los árboles más afectados con fun­
permanecen vivos, dando lugar a un típico chancro (Foto
gicidas derivados del bencimidazol, solos o mezclados con
15). La producción de goma depende de la especie, del
ditiocarbamatos y ftalimidas, han dado resultados intere­
tipo de suelo y de las condiciones climáticas. En el área
santes, especialmente para controlar la podredumbre de
los frutos. mediterránea, donde el ambiente es normalmente seco, las
Durante la postrecolección, en las áreas tropicales y exudaciones gomosas son pequeñas y no siempre obser­
subtropicales los frutos deben tratarse con fungicidas vables.
(benomilo, carbendazim), así como con reguladores del cre­ La podredumbre del cuello de la raíz y parte basal del tallo,
cimiento (2,4-D ó 2,4,5-T) y conservarse a temperaturas infe­ produce la deshidratación y muerte de la corteza, sin exuda­
riores a 7° C. do gomoso, que frecuentemente es visible junto a la superficie
del suelo. En este caso, unos pocos centímetros bajo el nivel
del suelo, aparece podrida la corteza del cuello y de las raíces
BIBLIOGRAFÍA principales. El desarrollo del hongo, generalmente está restrin­
gido a la zona de corteza afectada (chancro).
Punithalingam, E.. 1980. Plant diseases attributed to Botryodiplodia La podredumbre de las raíces absorbentes consiste en
theobromae. J. Cramer, Vaduz, Germany, 124 páginas. una destrucción de las raíces finas (barbada) que puede
T uset, J.J., 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Generalitat alterar el desarrollo de la planta.
Valenciana. Conselleria d'Agricultura i Pesca, Valencia, 206 páginas. En los árboles afectados por cualquiera de los síndro­
B row n , G.E.
y W ilson , W.C., 1968. Mode of entry of Diplodia natate-
sis and Phomopsis citri into Florida oranges. Phytopathology 58:
mes descritos, las hojas toman un color verde pálido y, a
736-739. menudo las nerviaciones presentan una coloración amari­
llenta. Las brotaciones son cortas y escasas, de aspecto
clorótico, y la planta presenta un aspecto decaído (Foto 16).
La producción es baja y el tamaño medio de los frutos es
menor que en los árboles no afectados. En casos extremos,
el árbol puede morir.
En los frutos afectados por el «aguado» o podredumbre
ENFERMEDADES CAUSADAS POR marrón (Foto 17), el color verde o naranja (según el estado
Phytophthora de madurez en el momento de la infección) de las áreas
contaminadas cambia a marrón intenso, pero la corteza per­
manece firme. En condiciones de elevada humedad atmos­
Juan J. Tuset
férica, el hongo esporula en la superficie de las manchas
formando un moho blanquecino. Los frutos infectados se
Los cítricos son sensibles a varias especies de hongos desprenden prematuramente. Las áreas de corteza infecta­
oomicetos pertenecientes al género Phytophthora, que cau­ das a menudo se ven afectadas por infecciones secunda­
rias de Penicillium digitatum, que las ablanda.

30
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

AGENTE CAUSAL CONTROL

Estas enfermedades están causadas por las especies A) Gomosis y podredumbre del cuello
Phytophthora citrophthora y P. parasítica var. parasítica (= P. y parte basal del tallo
nicotíanae var. parasítica) y están presentes en casi todas
las áreas de cultivo. Otras especies que también están aso­ Deben emplearse siempre métodos culturales dirigidos
ciadas a estas enfermedades son: P. citricola, P. hibernalis, a disminuir o prevenir el ataque de estos hongos: a) usar
P. palmivora sensu stricto y P. syringae, si bien su incidencia patrones resistentes (citranges, mandarino Cleopatra, etc.);
es menor y suele estar limitada a zonas con condiciones b) injertar las especies y cultivares comerciales, que en
general son susceptibles, a 20-30 cm del suelo; c) evitar las
muy particulares.
inundaciones y encharcamientos prolongados y períodos
Estos hongos, pertenecientes a la familia Pythiaceae,
largos de sequía seguidos de abundantes riegos; d) mode­
producen cuatro tipos de esporas: clamidospora, oospora,
rar la fertilización nitrogenada; e) no efectuar heridas en las
esporangio (conidia) y zoospora (Foto 18). La clamidospora
raíces y zona basal del tronco.
es el órgano más importante de supervivencia en el suelo.
El control químico se basa en la aplicación preventiva
La oospora también está adaptada para la conservación,
de fungicidas (derivados del cobre, ditiocarbamatos, ftali-
pero se produce únicamente en el interior de los tejidos
midas, etc.) para bloquear la germinación de los esporan­
vegetales afectados. En muchos casos requiere la partici­
gios y zoosporas. Estos deben aplicarse en la base de los
pación de dos genotipos compatibles de la misma especie,
troncos y tallos cuando se prevean fuertes lluvias, se vis­
denominados A, y A2 (heterotalismo) o especies distintas lumbren los primeros exudados gomosos o los tejidos cor­
(hibridación interespecffica), por lo que en muchas de estas ticales empiecen a ennegrecerse. Con los fungicidas sisté-
especies (caso de P. citrophthora, P. parasítica var. parasíti­ micos anti-oomicetos aplicados a las hojas (fosetil-AI y
ca y P palmivora) no se produce, o lo hace sólo esporádi­ ácido fosforoso) o al suelo (fosetil-AI y metalaxil), se han
camente. Algunas especies forman hifas coraloides y vesí­ conseguido muy buenos resultados. La aplicación de estos
culas, que junto con las clamidosporas, pueden sobrevivir productos debe coincidir con las épocas de brotación de
más tiempo. El esporangio y la zoospora, ambas esporas los árboles.
asexuales, son las encargadas de la infección. La eliminación de las áreas de corteza dañadas, así
como la aplicación de calor directamente a los chancros, si
bien hoy se encuentra en desuso, producen resultados muy
DIAGNÓSTICO interesantes.

En las especies de Phytophthora, es necesario producir,

tanto en medios sólidos como líquidos, los órganos de B) «Aguado» o podredumbre marrón
reproducción y observar la morfología del esporangio y la de los frutos
formación de la oospora. El conocimiento de la temperatura
de crecimiento, la facilidad y abundancia en la producción El control del «aguado» debe compaginar: a) medidas
de clamidosporas también facilitan el diagnóstico. culturales como el enhierbado de las parcelas durante el
El aislamiento de las Phytophthora a partir de raíces jóve­ otoño y el levantamiento de las ramas con frutos próximas
nes, corteza o frutos, así como del suelo, se realiza utilizan­ al suelo para evitar las salpicaduras de tierra que son por­
do medios selectivos con o sin antibióticos. Para el aisla­ tadoras de inóculo; b) tratamientos preventivos con fungici­
miento a partir del suelo es aconsejable utilizar trampas das derivados del cobre, ditiocarbamatos (zineb y manco-
vegetales, como hojas tiernas de cítricos, pétalos incoloros zeb) y ftalimidas (folpet y captan) o con productos
de clavel, hojas de Peperomia spp., hojas jóvenes de alfalfa sistémicos como el fosetil-AI y metalaxil. Estos tratamientos
o altramuz, etc. son una práctica común en las plantaciones de naranjos y
pomelos y se aplican en la época del cambio de color de
los frutos.
Se ha ensayado el control de los hongos del género Phy­
CICLO DE LA ENFERMEDAD tophthora mediante el uso de hongos antagonistas del
Y EPIDEMIOLOGÍA género Myrothecium en laboratorio e invernadero, pero no
resulta efectivo en campo.
Estos hongos son activos en suelos muy húmedos, espe­
cialmente en los arcillosos con drenaje pobre. En estas con­
diciones se producen abundantes zoosporas que penetran BIBLIOGRAFÍA
en los tejidos e inician la infección que, generalmente da
lugar a la enfermedad. Las especies de Phytophthora gozan B roadbent , P., 1977. Phytophthora dise a se s of citrus: a review. Proc.
de buena adaptación a un rango amplio de temperaturas, Int. Soc. of Citriculture 3:986-992.
que van desde 4-6° C hasta 32-33° C, por lo que en las Favaloro , M. y Sanm arco , G., 1973. Ricerche su marciume del colle-
zonas tropicales, subtropicales y templadas, son patógenos to e radicale degli agrumi. Specie di Phytophthora presentí negli
importantes. Su presencia en el suelo es permanente y la agrumeti della Sicilia Oriéntale. Phytopathologia Mediterránea
mayor actividad parasitaria se produce cuando la tempera­ 12:105-107.
K lotz , L.J., 1973. Color handbook of citrus diseases. Citrus Rese­
tura media del ambiente oscila entre 18 y 24° C. arch Center and Agricultural Experiment Station, Riverside, Cali­
El agua de lluvia o riego que empapa el suelo favorece fornia. 122 páginas.
la formación de la parte reproductora asexual de estos hon­ T uset, J.J., 1977. Contribución al conocimiento del género Phy­
gos. Las clamidosporas y las partes hinchadas de las hifas tophthora en España. An. I.N.I.A. Serie Prot. Veg. 7:11-106.
germinan y producen los esporangios. Estos a su vez ger­ T uset, J.J., 1983. La «gomosis» y podredumbre del cuello de la raíz
minan directamente (como una conidia) o pueden liberar a de nuestros agrios. II. Posibilidades actuales de lucha. Levante
través de la papila entre 6 y 30 zoosporas, que tienen dos Agrícola 247-248:130-135.
T uset, J.J. Phytophthora citrophthora (R. & E. Sm.) Leonian, Phy­
flagelos y son móviles. Tanto el esporangio como la zoospo­
tophthora citricola Saw and Phytophthora hibernalis Carne. En:
ra, una vez fijadas a la corteza producen un tubo germinati­ European Handbook of Plant Diseases. Smith, I.M., Dunez, J.,
vo corto que penetra en los tejidos de la planta (raíces, tron­ Phillips, D.H., Lelliot, R.A., Archer, S.A. (Eds.). Blackwell Sci.
cos, frutos). El micelio coloniza los espacios intercelulares Pub., Oxford, U:K„ pp. 216-218.
del tejido cortical y lo destruye. Como reacción la planta pro­ T uset , J.J. y Portilla , M.T., 1990. Control of Phytophthora brown rot
duce exudados gomosos de intensidad variable. of Citrus fruits. Bulletin OEPP 20:153-161.

31
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS
•./■3a

T uset , J.J., H inarejos , C. y G arcía , J., 1990. Phytopthora foot rot observan los picnidios maduros saliendo a través de la epi­
co n tro l ¡n c itru s w ith Myrothecium roridum. Bulletin OEPP 20: dermis. En el interior de los mismos se forman las picnospo-
169-176. ras unicelulares. También se producen fialoconidias en el
micelio del exterior de la corteza, tejidos fisurados y en el
interior del xilema. No se conoce la forma sexual del hongo
(teleomorfo).

MAL SECCO
DIAGNÓSTICO
Juan J. Tuset
El hongo se aísla fácilmente en medio de cultivo a partir
de porciones de tejido del leño y corteza afectados. Los
El «mal secco» es una enfermedad grave que afecta caracteres morfológicos, como forma, color y tamaño del
principalmente al limonero. Se sospecha que surgió hacia picnidio y de las picnosporas son necesarios para su iden­
finales del siglo xix en la isla de Chíos (Grecia), pero alcan­ tificación.
zó relevancia después de detectarse en Sicilia, donde se Cuando se sospecha que los árboles, especialmente los
dispersó con carácter epidémico causando graves daños limoneros, están infectados puede hacerse un diagnóstico
en las plantaciones de limoneros de la isla. Se encuentra preliminar observando el color característico rosa-salmón
presente en los países de la parte oriental del Mediterráneo: del xilema de los brotes y ramillas jóvenes.
Armenia, Chipre, Georgia, Grecia, Israel, Italia, Líbano,
Rusia, Siria, Túnez y Turquía. También ha sido citada en
Argelia y Francia, pero no en España, Portugal y Marruecos. CICLO DE LA ENFERMEDAD
Y EPIDEMIOLOGÍA
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS El patógeno infecta la planta penetrando a través de heri­
das o lesiones producidas en cualquier parte del árbol por
En condiciones de campo, el «mal secco» afecta al limo­ las prácticas culturales o por factores climatológicos (viento,
nero (Citrus lemon), pero también son susceptibles el cidro, frío, granizo). La infección a través de los estomas está cues­
bergamoto, lima ácida, naranjo amargo y limonero rugoso. tionada. La infección se produce a temperaturas comprendi­
Algunos cultivares de naranjo dulce, mandarino, clementino, das entre 12° C y 28° C, humedad relativa superior al 65% y
y pomelo son afectados ocasionalmente. Otras especies e cuando la planta es más susceptible, que es durante la para­
híbridos de Citrus y especies de géneros afines como Ere- da vegetativa. En el área del Mediterráneo esto ocurre en
mocitrus, Fortunella, Poncirus y Severinia, muestran diferen­ otoño e invierno, entre los meses de septiembre y marzo. Los
tes grados de resistencia. Los patrones mandarino Cleopa- primeros síntomas de la enfermedad se observan 3-6 meses
tra, Poncirus trifoliata, citranges Troyer y Carrizo y Citrus más tarde, durante la primavera. El período de incubación se
voikameriana son resistentes.
alarga o se acorta según que las infecciones se hayan pro­
El «mal secco» es una enfermedad vascular (traqueomi-
ducido en otoño o invierno, respectivamente.
cosis) que causa desecación de las ramas del árbol (Foto
Si bien en primavera las condiciones de humedad y tem­
19). La infección se desarrolla generalmente desde las par­
peratura son óptimas para el desarrollo del D. tracheiphila y
tes apicales y progresa hacia la base de las ramas afecta­
los focos de infección que se observan son más numerosos
das. En primavera, las hojas y los brotes se muestran cloró-
ticos, se defolian y a continuación se produce la «seca» que en otoño e invierno, generalmente no se producen nue­
vas infecciones porque las plantas son menos susceptibles.
(dieback) de ramillas y ramas. Como respuesta, se desarro­
llan rebrotes en la base de las ramas afectadas y chupones En verano, las temperaturas elevadas (a partir de los 30° C
en el patrón que son rápidamente atacados por el patóge­ el parásito deja de crecer) impiden el desarrollo de la enfer­
no. Si no se controla la infección, las ramas se van secando medad, que se reanuda en otoño.
progresivamente y el árbol llega a morir. Además de la temperatura, humedad, focos de inóculo y
Un síntoma interno característico del «mal secco» es la susceptibilidad de la planta, hay otros factores que contri­
coloración rosa-salmón o naranja-rojiza que adquiere la buyen al desarrollo de la enfermedad:
madera de los brotes y ramas jóvenes infectadas (Foto 20), a) El viento, granizo y frío son perjudiciales, ya que pro­
que es debida a la acumulación de goma en el interior de vocan lesiones en las ramas a través de las cuales
los elementos del xilema. penetra el hongo.
Una forma de esta enfermedad, llamada «mal fulminan­ b) El estercolado y el laboreo del suelo realizados en
te», se caracteriza por el marchitamiento rápido de las otoño (octubre y noviembre), pueden causar lesiones
ramas o de todo el árbol y está asociada a infecciones en en las raíces y troncos, que tardan en cicatrizar y son
las raíces o a la invasión de la base del tronco por el pató­ puntos de penetración de las conidias que se forman
geno (Foto 21). Si la infección alcanza lugares profundos del en las hojas infectadas caídas al suelo.
tronco, los tejidos duros del leño se ennegrecen (mal negro) c) La asociación con cultivos herbáceos, especialmente
(Foto 22) sin mostrar síntomas externos. No obstante, cuan­ en otoño-invierno, favorecen las lesiones radiculares
do el hongo invade el xilema funcional, los síntomas apare­ de los cítricos que hacen al árbol más susceptible al
cen de inmediato. hongo (Foto 23).
d) El empleo de especies, variedades y clones de cítri­
cos sensibles.
AGENTE CAUSAL e) El uso de patrones poco resistentes, como la lima
Rangpur o el naranjo amargo.
El «mal secco» se debe al hongo deuteromiceto Deute- No obstante, hay que tener presente que en el desa­
rophoma tracheiphila (Sinónimo: Phoma tracheiphila). Este rrollo del «mal secco» hay una muy estrecha interdepen­
hongo forma picnidios negros, globosos o en forma de bote­ dencia entre el inóculo del hongo y las heridas o lesiones
lla, en la corteza de los brotes y ramillas afectadas, en las que rompen la continuidad de la epidermis, y que la
roturas de la corteza, los cortes de poda y cicatrices de los humedad, la temperatura y las prácticas culturales favore­
peciolos. En estos órganos y debajo de áreas grisáceas, se cen la infección.

32
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

CONTROL de color café a grisáceo y están rodeadas por halos amari­

llos (Foto 24). A veces la parte central de la lesión se seca y
En las áreas exentas del «mal secco», como es el caso se desprende dejando un agujero en la hoja. Cuando el ata­
de la parte occidental del Mediterráneo, se debe mantener que es severo, la clorosis llega a ser general y produce una
una estricta cuarentena del material vegetal importado defoliación intensa.
para evitar la introducción D. tracheiphila. En las áreas La enfermedad también ataca al fruto produciendo lesio­
donde la enfermedad está presente es necesario cortar nes similares. Cuando éste es joven, la pústula es promi­
todas las ramas afectadas cuando se han observado sín­ nente, puntiaguda y sin el halo amarillo, pero en frutos más
tomas. Para salvar los árboles infectados se deben cortar maduros, la lesión es chata o hundida y de color marrón a
todas las ramas y sobreinjertar con especies o cultivares negro con halo amarillo (Foto 25). Cuando en frutos jóvenes
resistentes. No se deben dejar ramas secas, ni en el árbol el ataque es severo, éstos quedan momificados o se caen.
ni en el suelo, con el fin de reducir el inóculo. Es aconse­ En condiciones favorables para la enfermedad, la pérdida
jable evitar la asociación con cultivos herbáceos y proteger de producción puede ser casi total, y en caso de cosechar­
el huerto con cortavientos, redes antigranizo, y sistemas se, la fruta pierde mucho valor en el mercado fresco por su
de control de heladas, para evitar en lo posible las lesiones mal aspecto.
en las ramas.
Los tratamientos químicos son efectivos en vivero y en
plantaciones con baja incidencia de la enfermedad. Se AGENTE CAUSAL
recomiendan los tratamientos con fungicidas protectores
(oxicloruro de cobre, mancozeb, captan, etc.) mezclados La enfermedad está causada por el hongo Phaeoramu-
con sistémicos (benomilo, carbendazim, metil tiofanato, etc.) laria angolensis conocido anteriormente como Cercospora
durante el período de otoño-invierno y, especialmente, des­ angolensis. El hongo produce conidióforos que son fascicu-
pués de granizo, helada o vientos importantes. Aunque lados y multiseptados y que provienen de un estroma negro.
estos tratamientos pueden ser satisfactorios, el mejor medio Las conidias son hialinas, subclavadas y tienen de uno a
de control es la utilización de especies y cultivares resisten­ seis septos. Son muy alargadas y miden 24-80 x 3.2-6.9 pm.
tes injertados en patrones también resistentes, como el limo­ Se desconoce la forma sexual.
nero «Monachello» sobre C. volkameriana.

DIAGNÓSTICO
BIBLIOGRAFÍA
Los síntomas de la enfermedad son muy característicos
C iccarone , A., 1971. II fungo del «mal secco» deglí agrumi. Phyto-
pathologia Mediterránea 10:68-75. y sirven para identificarla. No se han desarrollado medios
Perrota, G. y G raniti, A., 1988. Phoma tracheiphila (Petri) Kancha- de cultivo selectivos u otros métodos de detección del
veli & Gikashvili. En: European Handbook oí plant Diseases. patógeno.
Smith, I.M., Dunez, J., Lelliot, R.A., Phillips, D.H., Archer, S.A.
(Eds.). Blackwell Scientific Publications, Oxfors, UK, p 396-398.
Ruggieri, G., 1963. Mal secco degli agrumi. En: Le avversilá delle CICLO DE LA ENFERMEDAD
piante agrade. Vol. IV, Goidanich, G. (Ed.). Ramo Editoriale degli
Agricoltori, Roma, p 153-161. Y EPIDEMIOLOGÍA
Salerno, M. y C utuli, C., 1982. The management of fungal and bac­
terial diseaes of citrus in Italy. Proc. Int. Soc. Citriculture. 1:360- Las conidias del hongo se producen directamente sobre
362. las lesiones, sobre todo en el envés de la hoja, y en menor
So lel , Z. y Salerno , M., 1989. Mal secco. En: Compedium of grado en las lesiones de los frutos. Las conidias se liberan
citrus diseases. Whiteside, J.O., Garnsey, S.M., Timmer, L.W. al aire libre y se dispersan con el viento.
(Eds.). American Phytopathological Society, St. Paul, MN,
Las condiciones favorables para la infección y multipli­
USA., p 18-19.
cación del hongo no han sido bien determinadas. La enfer­
medad es más severa cuando hay muchas lluvias, condi­
ciones húmedas y temperaturas moderadas. La mancha
angular es más importante en alturas superiores a los 600 m
sobre el nivel del mar.
MANCHA ANGULAR
( C ercospora leaf and fruit spot) CONTROL
L.W. Timmer Algunas medidas culturales pueden disminuir la inciden­
cia de la enfermedad. Así, densidades de plantación bajas
permiten una mejor circulación del aire y hace que las plan­
La mancha angular causa daños en casi todas las espe­ tas se mantengan más secas. La poda de árboles en mar­
cies y variedades de cítricos. Fue descrita por primera vez cos de plantación densos también permite disminuir la
en Mozambique y Angola en 1952 y más recientemente en humedad de la superficie. Una poda de limpieza y la reco­
todos los países citrícolas con clima húmedo de Africa. Tam­ gida de todos los frutos ayuda a reducir el inóculo para el
bién se ha descrito en Yemen. año siguiente.
Si las condiciones son favorables para la enfermedad, la
única manera de controlar la mancha angular es la aplica­
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS ción frecuente de fungicidas. Los fungicidas sistémicos
efectivos son benomilo y flusilazole, y los de contacto son
La mancha angular afecta a casi todas las especies de clorothalonil, propineb y productos derivados del cobre. La
cítricos, siendo los pomelos, naranjos dulces y mandarinos frecuencia de las aplicaciones depende de las condiciones
los más sensibles. Generalmente, los limoneros presentan ambientales. Si éstas son favorables hay que aplicar cada
menos problemas y las limas son aún menos afectadas. 10-14 días hasta que los frutos alcanzan un diámetro de 4
Esta enfermedad produce en las hojas lesiones aisladas cm, tamaño a partir del cual los frutos se hacen resistentes
que pueden llegar a 10 mm de diámetro. Las lesiones son a la infección y los fungicidas ya no son necesarios.

33
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

BIBLIOGRAFÍA ciendo en algunas de las lesiones induciendo la formación

de un halo y provocando la caída del fruto.
B r u n , J., 1972. La cercosporiose des agrumes provoquée par Cer-
cospora angolensis. Fruils 27:539-541.
D e C a ro aho l , T. y M endes , O., 1953. Una nova especie de Cercos-
pora em Citrus sinensis Osbeck. Bol. Soc. Broteriana, Ser. 2, 27:
AGENTE CAUSAL
201202 .
S eif , A.A ., 1995. Phaeoramulaña fruit and leaf spot of citrus in
El hongo que causa la mancha marrón es una especie
Kenya. Kenya Agrie. Res. Inst. Bull. No. 15. 3 páginas. de Alternaría, pero la clasificación de este hongo no es
W hiteside , J.O. 1988. Cercospora leaf and fruit spot. En Compen- clara. Las conidias de este hongo son grandes, de color
dium of Citrus Diseases. Whiteside, J.O., Garnsey, S.M., Timmer, marrón oscuro, ovaladas, con colas cortas o largas. Son
L.W. (Eds.). APS Press, St. Paul, MN. p 13. multiseptadas en forma transversal y longitudinal y forman
cadenas largas. El micelio y los conidióforos son de color
marrón oscuro con septos. Este hongo no tiene forma
sexual conocida.
El daño causado por el hongo se debe más a la produc­
MANCHA MARRÓN DE LOS CÍTRICOS ción de toxina que a la penetración en los tejidos del hués­
ped. Existen dos variantes de la especie, una que ataca a
(Brown spot) mandarinos y otro que ataca a limonero rugoso y especies
relacionadas. Cada variante produce una toxina distinta que
L.W. Timmer afecta sólo a las variedades infectadas por la misma.
Hay otra especie, Alternaría citrl, que ataca a los frutos
en postcosecha, pero ésta no produce lesiones en hojas o
La mancha marrón de los cítricos, causada por el hongo frutos. Este hongo no produce toxina como la otra especie.
Alternaría sp., se detectó por primera vez en Australia a prin­
cipios de siglo y se convirtió en un problema serio para el
mandarino Emperor. Luego apareció en Sudáfrica, Florida DIAGNÓSTICO
(EE.UU.), Israel, Turquía y Colombia. Probablemente está
también presente en otros países que poseen condiciones Generalmente, esta enfermedad se puede reconocer por
favorables y cultivan variedades susceptibles. los síntomas típicos que produce. El hongo se puede aislar
En zonas con humedad y temperatura elevadas el daño en medios comunes de cultivo, en los que crece más o
de la mancha marrón es muy serio, ya que esta enfermedad menos rápido y produce colonias grisáceas a negras con
no sólo mancha la fruta sino que también ocasiona la caída bordes blancos. Los medios selectivos desarrollados para
de hojas tiernas y de frutos inmaduros. En algunos lugares
especies que afectan otros cultivos también sirven para ais­
la enfermedad impide el cultivo de ciertas variedades.
lar el patógeno de cítricos. Generalmente, en las colonias se
producen suficientes conidias para identificar el hongo.
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
Hay una cepa de Alternada que afecta a los mandarinos CICLO DE LA ENFERMEDAD
e híbridos. El mandarino Dancy y el tángelo Minneola son las Y EPIDEMIOLOGÍA
variedades más afectadas por esta cepa, que también
ataca al mandarino Emperor, los tángelos Orlando, Lee y La infección de tejidos tiernos por Alternaría ocurre en
Page y al tangor Murcott. Aparentemente, los clementinos pocas horas cuando las condiciones son favorables y los
son resistentes a esta enfermedad. En Sudáfrica, Israel y síntomas aparecen en 1-2 días. Poco después de la germi­
Florida se han observado síntomas en pomelos, que son nación de las conidias y la colonización de algunas células
ligeramente susceptibles a la toxina producida por esta del huésped, el hongo empieza a producir la toxina. Al prin­
cepa. cipio la mayor parte del tejido afectado por la toxina aún no
La otra cepa de Alternada ataca solamente al limonero está colonizado por el hongo, pero una vez que maduran las
rugoso y la lima Rangpur, mientras que otros limoneros y lesiones y las hojas en las que se hallan, el hongo empieza
limas son resistentes al patógeno. a producir conidias.
En las hojas, la infección produce al principio puntos de Si las condiciones son favorables la producción de coni­
color café a negro rodeados por un halo amarillo. Después dias ocurre tanto en las hojas caídas al suelo como en las
la lesión puede crecer en forma irregular hasta alcanzar un que permanecen en la copa del árbol. Las conidias se des­
diámetro de un centímetro o más (Foto 26). Como el hongo prenden cuando baja bruscamente la humedad, por ejem­
produce una toxina, en algunas lesiones la necrosis sigue plo, cuando se evapora el rocío de la mañana, o cuando
las nerviaciones. Generalmente las hojas afectadas incluyen llueve, y se dispersan con el viento. La enfermedad es más
lesiones muy pequeñas y otras más grandes e irregulares. seria bajo condiciones de humedad y temperatura eleva­
Cuando la infección es severa las hojas caen y mueren los
das. En zonas citrícolas de Colombia donde hay tempora­
brotes. El hongo también ataca brotes tiernos produciendo
das en que llueve casi todos los días, Alternaría puede cau­
en ellos lesiones parecidas a las que se observan en las
sar una alta tasa de infección y daños importantes en los
hojas. En los brotes maduros, las lesiones se hacen duras y
suberosas. frutos. En Israel, donde las lluvias son escasas durante el
También se producen lesiones similares en flores y frutos periodo de mayor susceptibilidad del fruto, también se
(Foto 27). Si el fruto se infecta cuando es joven, normalmen­ observan fuertes ataques de Alternada favorecidos por el
te cae. A medida que los frutos se desarrollan se vuelven rocío y la neblina.
más resistentes y la caída disminuye, aunque las lesiones Este hongo no tiene estado sexual y el ciclo biológico
siguen creciendo. En estadios avanzados de la infección se con conidias se repite mientras hay tejidos susceptibles.
forma un tejido duro, que se despega de la lesión dejando Durante períodos de temperaturas bajas o de sequía el
una concavidad en el fruto. Los frutos empiezan a ser resis­ hongo sobrevive en las lesiones viejas de las ramillas y hojas
tentes a la infección unos tres meses después de la caída maduras y cuando las condiciones vuelven a ser favorables
de los pétalos, sin embargo, el hongo puede seguir cre­ esporula y empieza un nuevo ciclo.

34
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

CONTROL síntomas eran debidos a daños de ácaros u otros factores.

Los trabajos de Whiteside en Florida demostraron que en
Hay varios factores culturales que influyen en la inciden­ realidad era causada por el hongo Mycosphaerella citrí. Esta
cia de la enfermedad y pueden ser utilizados para reducir el enfermedad ocasiona daños importantes en Florida, la zona
daño. Las brotaciones frecuentes y abundantes aumentan la del Caribe, México y Centroamérica. También se han des­
producción del inóculo, por lo que es conveniente evitar crito enfermedades similares en Argentina y Japón, pero se
aplicaciones excesivas de nitrógeno y agua de riego. La desconoce si son debidas a la misma especie de hongo.
poda también induce la producción de brotes abundantes, Las pérdidas producidas por la mancha grasienta son con­
por lo que conviene realizarla a ser posible en las épocas secuencia de la defoliación prematura del árbol, que causa
más secas. Cualquier tipo de riego que moje la copa favo­ una reducción del rendimiento. El hongo también infecta los
rece la infección de Alternaría, por lo que conviene evitar frutos causando lesiones en la corteza que reducen su valor
esta práctica o reducirla a períodos muy cortos. en el mercado fresco.
Además de esas medidas, es necesario aplicar fungici­
das para controlar la enfermedad. Los productos más efec­
tivos son iprodione, chlorothalonil, y los derivados de cobre. HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
En algunos lugares el hongo ha desarrollado resistencia a
iprodione después de usarlo durante pocos años. El núme­ La mancha grasienta afecta a todas las especies del
ro de tratamientos necesarios varía según el lugar y la sus­ género Citrus y a muchas de otros géneros de la familia
ceptibilidad de la variedad. En algunos casos, una o dos Rutaceae. Los limoneros y limas son las más susceptibles y
aplicaciones en primavera cuando los frutos están crecien­ los síntomas pueden desarrollarse de 2 a 3 meses después
do son suficientes. En otros, la enfermedad es tan severa de la infección. El pomelo también es muy susceptible y
que no se logra un control adecuado aún realizando apli­ muestra síntomas en un período de 4-5 meses. Los naranjos
caciones semanales. Con los productos derivados del son menos susceptibles que los limoneros y pomelos, aun­
cobre conviene hacer aplicaciones más frecuentes a dosis que la mancha grasienta también puede causar en ellos
bajas que pocas aplicaciones a dosis altas. En general, se pérdidas importantes. El naranjo Valencia es más tolerante
deben proteger los frutos desde la caída de pétalos hasta que las variedades tempranas y en él es más fácil de con­
3-4 meses después, que es cuando empiezan a ser resis­ trolar la enfermedad.
tentes. En algunos casos conviene efectuar aplicaciones Los síntomas aparecen primero como pequeñas áreas
para proteger las primeras brotaciones del año y evitar así amarillas o anaranjadas y ligeramente prominentes en el
el aumento de inóculo. No resulta económico proteger las envés de las hojas maduras (Foto 28). Con el tiempo, estas
brotaciones que salen una vez que los frutos se hacen áreas forman lesiones que sobresalen más y adquieren un
resistentes. color oscuro e incluso negro. En el haz de la hoja general­
En zonas muy favorables para la enfermedad, no es mente se observa una clorosis que corresponde a la lesión
posible el cultivo de variedades muy susceptibles y hay que del envés. Las lesiones están generalmente rodeadas de un
optar por otras más resistentes.
halo clorótico difuso. Cuando las lesiones son extensivas las
hojas caen, mientras que las hojas con pocas lesiones pue­
den permanecer en el árbol durante mucho tiempo.
BIBLIOGRAFÍA Los síntomas varían algo según la especie afectada. En
limonero y limonero rugoso las manchas son muy difusas y
K ohmoto , K., Scheffer, R.P. y W hiteside , J.O., 1979. Host-selective
a veces forman una mezcla de zonas amarillas y marrones
toxins from Alternaría citrí. Phytopathology, 69:667-671.
Pegg , K.G., 1966. Studies of a strain of Alternaría citrí Pierce, the
sin lesiones muy definidas. En pomelo las lesiones son
causal organism of brown spot of Emperor mandarín. Queens- menos difusas, aunque tienen zonas cloróticas alrededor.
land J. Agrie, and Animal Sci. 23:15-28. En mandarinos y naranjos las lesiones son bien definidas,
So le l , Z., 1991. Alternaría brown spot on Minneola tángelos in sin halo clorótico y cuando son viejas se oscurecen hasta
Israel. Piant Pathol. 40:145-147. llegar a ser negras.
S olel , Z., T immer , L.W. y K imchi, M., 1996. Iprodione resistance of En los frutos el hongo penetra por los estomas, infecta
Alternaría alternata pv. citrí from Minneola tángelo in Israel and unas pocas células y produce un pequeño punto negro.
Florida. Plant Dis. 80:291-293. Estas infecciones localizadas casi no se notan salvo por la
T immer , L.W., Solel , Z., G ottwalD, T.R., Ibáñez , A.M. y Znxo, S.E.,
clorofila que permanece a su alrededor cuando el fruto
1998. Environmental factors affecting production, release, and
field populations of conidia of Alternaría altérnala, the cause of madura, que da al mismo una apariencia verdosa y sucia
brown spot of citrus. Phytopathology. 88:1218-1223. (Foto 29). Si hay muchas infecciones en la corteza, se
W hiteside , J.O., 1976. A newly recorded Alternaría - induced brown puede producir el colapso y secado de las células super­
spot disease on Dancy tangerines in Florida. Plant Dis. Rep. 60: ficiales y la formación de una zona pardo rosácea (pink
326-329. pitting).
W hiteside , J.O., 1979. Alternaría brown spot of Dancy tangerines
and its control. Proc. Florida State Hort. Soc. 92:34-37.
AGENTE CAUSAL
La mancha grasienta está causada por el hongo
Mycosphaerella citrí. Este hongo no produce ningún tipo de
espora sobre las hojas vivas afectadas, sin embargo produ­
MANCHA GRASIENTA ce pseudotecios en las hojas descompuestas en el suelo
debajo del árbol. Las ascosporas se producen en grupos de
(Greasy spot) cientos a miles en ascocarpos que tienen un ostiolo de unos
90 pm de diámetro. Las ascosporas son muy pequeñas, hia­
L.W. Timmer linas, fusiformes, con un solo septo y miden 6-12 x 2-3 pm.
El estado asexual, Stenella citri-grisea, no es muy común
y se produce en el envés de la hoja sobre hitas superficia­
Esta enfermedad se conoce desde hace muchos años les que crecen antes de la infección. Los conidióforos son
en Florida (EE.UU.), Cuba y la zona del Caribe. Las causas sencillos y más oscuros que las hitas. Las conidias tienen
que la producían eran desconocidas y se pensaba que los una forma muy alargada (10-70 x 2-3.5 pm), varias paredes
y son de color marrón pálido.

35
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

En cultivo puro, el hongo crece muy lentamente y forma Los fungicidas más efectivos son benomilo, los aceites
colonias de color gris a gris-verdoso y a veces produce minerales y derivados del cobre. El benomilo es muy efecti­
conidias, pero nunca estructuras sexuales. vo, pero el hongo ha desarrollado resistencia a este produc­
to en muchos lugares. La época de aplicación es muy flexi­
ble dado que el fungicida no sólo evita la infección sino que
DIAGNÓSTICO también controla el crecimiento epifítico que ya existe sobre
la hoja. En Florida una sola aplicación de cobre a mediados
Es posible identificar la mancha grasienta por los sínto­ de verano sirve para prevenir la infección durante todo el
mas típicos que produce en el campo. Para aislar el hongo verano. Como máximo, en el sur se necesitan dos aplicacio­
y confirmar el diagnóstico, se pueden desinfectar hojas con nes, una al principio del verano y otra 6-8 semanas más
síntomas, eliminar la superficie de la lesión con una navaja, tarde. En zonas más tropicales y húmedas se recomienda
cortar trozos de tejido y sembrarlos sobre medio de cultivo. proteger todas las brotaciones importantes en el año. La
Las colonias que se forman crecen lentamente y son de aplicación se puede demorar hasta un mes después de
color gris a gris-verdoso. Generalmente esas colonias for­ madurar la brotación.
man unas pocas conidias que pueden servir para la identifi­ Los aceites minerales controlan bien la mancha grasien­
cación del hongo. También es posible confirmar la presen­ ta en las hojas, pero son menos efectivos para prevenir la
cia del hongo por las ascosporas que se forman en la infección de los frutos, por lo que en zonas donde éstos
hojarasca debajo del árbol. muestran síntomas, se recomienda una aplicación de cobre
en verano. Hay que señalar que el cobre puede ser fitotóxi-
co y causar daño a los frutos, por lo que conviene utilizar
CICLO DE LA ENFERMEDAD benomilo u otro producto para controlar la infección en éstos.
Y EPIDEMIOLOGÍA
Las ascosporas liberadas de hojas descompuestas BIBLIOGRAFÍA
debajo del árbol representan la principal fuente de inóculo.
La cantidad de ascosporas disponible depende del número T immer , L.W., G ottwald , T.R., M c G overn , R.J. y Z itko , S.E., 1995.
de hojas infectadas en los meses anteriores, del estado de Time of ascospore release and infection by Mycosphaerella citri
descomposición de las hojas y de la humedad presente en in central and Southwest Florida. Proc. Florida State Hort. Soc.
108:374-377.
la hojarasca por efecto de la lluvia o el riego. Las ascospo­ W hiteside , J.O., 1970. Etiology and epidemiology of cítrus greasy
ras son expulsadas con fuerza al aire y los vientos las llevan spot. Phytopathology 60:1409-1414.
hasta la copa del árbol. Para germinar, las ascosporas nece­ W hiteside , J.O., 1972. Histopathology of citrus greasy spot and iden-
sitan agua libre sobre la superficie de la hoja o casi un 100% tification of casual fungus. Phytopathology 62:260-263.
de humedad relativa. El micelio crece sobre la superficie en W hiteside , J.O., 1974. Environmental factors affectíng infection of
forma epifítica durante mucho tiempo antes de penetrar la citrus leaves by Mycosphaerella citri. Phytopathology 64:115-
hoja. Para mantener el micelio epifítico se necesita humedad 120.
abundante y temperaturas entre 25 y 30° C. La infección se W hiteside , J.O., 1982. Timíng of single-spray treatments for optimal
produce a través de los estomas, que en las hojas de los control of greasy spot on grapeíruit leaves and fruit. Plant Dis. 66:
cítricos solamente existen en el envés. Las hojas de cual­ 687-690.
W hiteside , J.O., 1983. Tíming of spray treatments for cítrus greasy
quier edad son susceptibles a la infección por Mycosphae-
spot control. Proc. Fia. State Flortic. Soc. 96:17-21.
rella. El desarrollo del hongo en el mesofilo de la hoja es Yam ada , S. 1956. Studies on the greasy spot (black melanose) of
lento y generalmente necesita de 3 a 6 meses para producir citrus. II. Morphological characteristics of the causal fungus
síntomas. Eventualmente, la hoja infectada cae, se descom­ (Mycosphaerella horii Hara). (In Japanese; English summary)
pone y produce más ascosporas completando el ciclo. Hortic. Div. Nati. Tokai Kinki Agrie. Exp. Stn.. Bull. 3, p 49-62.
La mancha grasienta se ha estudiado sobre todo en Flo­
rida, (EE.UU.). Allí la infección ocurre principalmente duran­
te el verano, que suele ser húmedo y caluroso. Los primeros
síntomas aparecen al inicio del invierno, y si las hojas caen
al principio de la primavera antes de la brotación, el árbol
pierde muchos carbohidratos y ello reduce el cuajado del MANCHA NEGRA
fruto, que además alcanza menor calibre. Después de des­
componerse la hojarasca, la producción de ascosporas (Black spot)
empieza al final de la primavera y en verano, pero las con­
diciones favorables para nuevas infecciones se dan sobre L.W. Timmer
todo en verano.
En zonas más tropicales y húmedas, el ciclo es ininte­
rrumpido y puede haber infección en cualquier época del La mancha negra fue descrita en Australia hace casi 100
año. En cambio, en las zonas de cultivo más frías el desa­ años. La enfermedad está además presente en la mayoría
rrollo del hongo es mucho más lento, el desarrollo de los sín­ de las áreas citrícolas de Asia, Sudáfrica y Sudamérica,
tomas requiere más tiempo, las hojas tienen mayor perma­ mientras que no es problema en Norteamérica ni en la zona
nencia en el árbol y el efecto de la enfermedad es mínimo. del Mediterráneo.
En zonas secas, el patógeno generalmente no existe o La mancha negra puede atacar las hojas pero afecta fun­
causa muy poco daño. damentalmente a los frutos. En éstos causa manchas que dis­
minuyen su valor en el mercado en fresco, pero no la calidad
del jugo. Los síntomas aparecen tarde en la fruta muy madu­
CONTROL ra y pueden aparecer después de la cosecha en frutos que
no presentaban síntomas en el momento de la recolección.
El control de esta enfermedad se efectúa principalmente
mediante la aplicación de fungicidas. Aunque el enterra­
miento o eliminación de la hojarasca podría reducir el inó­ HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
culo y por tanto la infección, esta práctica no proporciona un
control eficaz y la aplicación de fungicidas sigue siendo La mancha negra puede atacar a todas las variedades
necesaria. comerciales de cítricos. Los limones son los más suscepti­

36
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

bles y cuando la enfermedad aparece en una zona por pri­ Las esporas germinan sobre hojas o frutos en presencia
mera vez, generalmente lo hace en limoneros. La naranja de agua libre, formando un apresorio que penetra la epider­
Valencia, al ser una variedad tardía, muestra más problemas mis y coloniza unas pocas células, produciendo infecciones
con esta enfermedad que otras variedades de naranjo. Tam­ latentes. El crecimiento del hongo sólo continúa cuando el
bién puede producir problemas serios en pomelos, espe­ fruto alcanza la madurez.
cialmente si se cosechan tarde. En muchas zonas hay caída de hojas infectadas durante
Los síntomas en hojas no son comunes, pero a veces todo el año. Los pseudotecios maduran y producen ascos-
aparecen en hojas viejas unas lesiones necróticas redondas. poras en un período de 50 a 180 días. Para madurar, los
El centro de la lesión es de color grisáceo, con pequeños pseudotecios necesitan mojarse y secarse alternativamente.
puntos negros que son los picnidios en formación del hongo. La maduración es mucho más rápida cuando las tempera­
Hay varios tipos de lesiones que pueden aparecer en los turas son elevadas. La liberación de ascosporas ocurre úni­
frutos (Foto 30). Las lesiones duras que se desarrollan cuan­ camente cuando la lluvia moja la hojarasca, y puede conti­
do los frutos son aún verdes, están rodeadas por un halo nuar hasta 12 horas después de haber cesado la lluvia. En
amarillo. En cambio, las lesiones de este mismo tipo en fru­ Sudáfrica, la liberación de ascosporas empieza al final de la
tos maduros aparecen rodeadas por un círculo de color primavera (noviembre) y continúa durante todo el verano
verde y normalmente miden de 0.5 a 1.0 cm de diámetro. El (hasta marzo). Durante ese período hay formación de infec­
centro de la lesión es de color grisáceo y tiene picnidios en ciones latentes, que después llegan a producir síntomas. El
el interior. En frutos maduros pueden aparecer otras lesiones ciclo puede variar de zona a zona según las condiciones cli­
más pequeñas y numerosas, de 13 mm de diámetro, que a máticas de cada lugar.
veces se pueden confundir con síntomas de melanosis.
Estas pequeñas lesiones generalmente no tienen picnidios
en el interior. Al tercer tipo de lesión se le llama la mancha CONTROL
virulenta y se desarrolla cuando la fruta está muy madura y
las temperaturas son altas. Estas lesiones son deprimidas, En países y zonas donde no se encuentra la enfermedad
de color marrón a rojizo y forma irregular, y crecen rápida­ es importante evitar su introducción. La manera más común
mente. En todos los casos las lesiones son superficiales y la de introducirla es con el material vegetativo: plantas del vive­
fruta normalmente no llega a pudrirse por esta causa. ro infectadas, yemas procedentes de plantas infectadas y
hojas que acompañan a la fruta no tratada. La fruta comercial
no se considera un peligro importante, ya que sobre ella úni­
AGENTE CAUSAL camente se producen picnidios, que no se difunden tan lejos
como las ascosporas. Esta enfermedad puede estar durante
Esta enfermedad es causada por el hongo Guignardia muchos años en una zona produciendo pocas lesiones antes
citricarpa, cuyo estado asexual es Phoma citricarpa. Los de ser descubierta. Es importante tomar medidas preventivas
pseudotecios de este hongo se encuentran en hojas des­ porque una vez que está establecida, resulta casi imposible
compuestas en el suelo del huerto y son de forma globular erradicarla, especialmente considerando que es muy difícil
y de 100-175 pm de diámetro. Las ascosporas son de una diferenciar las formas saprofita y patógena del hongo.
sola célula, hialinas y miden 12.5-16 x 4.5-6.5 pm. Una práctica que ayudaría a controlar la mancha negra
Existen cepas de Guignardia citricarpa que no son pató­ sería eliminar la hojarasca, que es la principal fuente de inó­
genas de cítricos, pero que no se pueden distinguir morfo­ culo, enterrándola con arado de discos u otros aperos,
lógicamente de la forma patógena. cubriéndola con materia orgánica, o tratándola con algún
producto químico. Sin embargo, en las condiciones actuales
de la mayoría de las zonas, estas medidas resultan poco
DIAGNÓSTICO factibles.
En Sudáfrica, la mancha negra se ha controlado tradi­
Si hay lesiones típicas en los frutos y hojas, el diagnósti­ cionalmente con 4-5 aplicaciones de productos de cobre o
co es relativamente fácil, pero también existen infecciones maneb, en verano. En algunas zonas se podía evitar los
latentes que no muestran síntomas. Se puede cultivar el daños con una o dos aplicaciones durante los períodos sin
hongo sobre muchos tipos de medios comunes. Este crece lluvia para proteger la fruta desde la primera liberación de
lentamente y forma colonias negras con el micelio en forma ascosporas, que generalmente ocurre al final de la primave­
de abanico. La presencia de pseudotecios típicos en hojas ra (noviembre), hasta que la fruta llegaba a ser resistente a
en decomposición también se usa como diagnóstico para mediados del verano (enero). Estos tratamientos preventivos
este hongo. fueron reemplazados por una aplicación curativa de beno-
Hasta ahora no existen métodos rápidos para distinguir milo más aceite mineral en enero, pero después de varios
la forma patógena de Guignardia de la forma saprófita, lo años el hongo desarrolló resistencia al benomilo, por lo que
que resulta sumamente importante para poder evitar la ha vuelto a utilizarse el programa de aplicaciones preventi­
entrada del patógeno en zonas no afectadas por la enfer­ vas. Se está ensayando la posibilidad de determinar el
medad. La única forma de diferenciarlas es inocular hojas o momento mas apropiado para los tratamientos y ajustar el
frutos y observar si aparecen síntomas. número de aplicaciones necesarias mediante medidas
periódicas de los parámetros ambientales y del número de
ascosporas presentes.
CICLO DE LA ENFERMEDAD
Y EPIDEMIOLOGÍA
BIBLIOGRAFÍA
La infección por Guignardia puede ocurrir mediante
ascosporas o conidias. Los picnidios se producen abun­ K iely, T.B., 1950. Control and epiphytology of black spot of citrus on
dantemente en lesiones sobre hojas, ramitas y frutos en el the central coast New South Wales Dept Agrie. Sci. Bull. 71, 88
páginas.
árbol, y aún más en hojas descompuestas en el suelo.
K otzé , J.M., 1981. Epidemiology and control of citrus black spot in
Como la dispersión de conidias es por agua, la infección South Africa. Plant Dis. 65:945-950.
causada por éstas está generalmente localizada. Sin K otzé , J.M., 1988. Black spot. En: Compendium of Citrus Diseases.
embargo, las ascosporas producidas en la hojarasca se Whiteside, J.O., Garnsey, S.M., Timmer, L.W. (Eds.). APS Press,
dispersan en el aire y por ello son la fuente de inóculo más St. Paul, MN. p 10-11.
importante. M c O n ie , K.C., 1964. The latent occurrence in citrus and other hosts

37
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

of a Guignardia easily confused with G. citrícarpa, the citrus producir algunos picnidios en lesiones de hojas y frutos. Los
black spot pathogen. Phytopathology 54:40-43. picnidios producen muchas conidias en una substancia
M c O nie , K.C., 1967. Germination and ¡nfection of citrus by ascos- gelatinosa y éstas son dispersadas por el agua de lluvia.
pores of Guignardia citrícarpa in relation to control of black spot. Aunque no está bien estudiado, se supone que las conidias
Phytopathology 57:743-746. germinan e infectan hojas y frutos verdes produciendo infec­
ciones latentes, pero el crecimiento del hongo no continúa
hasta que los frutos están maduros. Las lesiones general­
mente se forman en invierno después de períodos húmedos
y fríos. Aparentemente, esas condiciones predisponen la
MANCHAS POR S E PTO R IA corteza del fruto para la infección.

(S e p to ria spot)
CONTROL
L.W. Timmer
Generalmente esta enfermedad no se considera un pro­
blema importante, pero hay zonas en que ocurre frecuente­
El hongo Septoria produce manchas en las hojas y frutos mente. Las aplicaciones de fungicidas derivados del cobre
de los cítricos. Aunque éstas no reducen la producción, las antes de las lluvias de invierno reducen el daño.
manchas reducen la calidad externa de la fruta y su valor
comercial para el mercado fresco. La enfermedad afecta
generalmente a zonas frías con lluvias invernales como Cali­ BIBLIOGRAFÍA
fornia o Australia.
K lotz , L.J., D ewolfe , T.A., 1969. Septoria spot of citrus. Calil. Citrog.
54:530531.
M enge , J. 1988. Septoria spot. En: Compendium of Citrus Diseases.
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS Whiteside, J.O., Garnsey, S.M., Timmer, L.W.fEds.). APS Press,
St Paul, MN. p 27-28.
Septoria puede hallarse en todas las especies de cítri­ Pugsley , A. T. 1939. A Septoria spot disease of citrus. J. Austral. Inst.
cos, pero afecta fundamentalmente a pomelos y limoneros. Agrie. Sci. 5:106108.
Las manchas en las hojas aparecen primero como W o g lum , R.S. y L ewis , C.H.. 1941. Grapefruit damage from Septoria.
ampollas levemente elevadas, que más tarde dan lugar a Calif. Citrog. 26:367-394.
lesiones negras, de 1-4 mm de diámetro, rodeadas de un
halo amarillo. Cuando las lesiones se necrosan tiene lugar la
formación de picnidios.
Las manchas en los frutos son muy pequeñas, hundidas y
muy superficiales. Normalmente son de color café o rosadas,
tienen un margen verde y se notan poco en frutos inmaduros, MELAN0SISY PODREDUMBRE
pero se manifiestan cuando la fruta madura. A veces se for­
man picnidios dentro de estas lesiones. Como las conidias se
PEDUNCULAR
dispersan con el agua de la lluvia, las lesiones en frutos pue­
den adoptar forma de chorro sobre la superficie.
(Melanose and stem-end rot)
Tuset J.J., Timmer, L.W.
AGENTE CAUSAL
La melanosis (melanose) y la podredumbre peduncular
Comúnmente se atribuye esta enfermedad a varias (stem-end rot) son enfermedades que están distribuidas en
especies del hongo Septoria y se ha descrito la presencia todas las zonas cítricolas que tienen humedad y lluvia ade­
del mismo en varias zonas citrícolas. Sin duda muchas de cuadas para el desarrollo del patógeno. Pueden llegar a
las especies descritas son sinónimos, ya que la clasifica­ causar problemas en las zonas tropicales y sub-tropicales
ción de este género no es clara. Los picnidios del hongo pero son en general de poca gravedad, ya que las ramillas
son negros, esféricos, y miden 40-150 pm de diámetro. Las secas en las que se produce el inóculo se descomponen
conidias son alargados, hialinas, con muchos septos y rápidamente. En el área Mediterránea, ambas se presentan
miden 5-40 x 1-3 pm. No se conoce la fase sexual de este de forma errática y suelen ser poco importantes.
hongo. Los daños sólo afectan a la calidad exterior de la fruta,
por lo que no es necesario controlar la enfermedad cuando
los frutos están destinados a la industrialización. Todas las
DIAGNÓSTICO especies comerciales de cítricos pueden verse afectadas,
pero la mayor incidencia se ha observado en pomelos,
En muchos casos se puede identificar la enfermedad naranjos y mandarinos.
mediante la observación de los síntomas. En zonas donde
también está presente la enfermedad de la mancha grasien-
ta se pueden confundir los síntomas causados en frutos por HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
Septoria y los debidos a Mycosphaerella. En esos casos, es
necesario aislar el patógeno, cultivarlo y observar la forma de La enfermedad afecta a todas las especies de cítricos y
las colonias y el tipo de conidias producidas. también a especies-de otros géneros de la familia Rutaceae.
Es más grave en limoneros y pomelos, aunque también
puede causar problemas en naranjos y mandarinos, y es
CICLO DE LA ENFERMEDAD más difícil de controlar cuando existen condiciones favora­
Y EPIDEMIOLOGÍA bles. La melanosis es menos importante en plantas jóvenes
que tienen pocas ramillas muertas, pero puede alcanzar
El hongo se reproduce principalmente como saprófito en cierta gravedad en árboles viejos con muchas ramillas
ramillas y hojas secas en la copa del árbol. También puede secas.

38
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

El hongo parasita las hojas inmaduras, tallos, ramillas y tiempo después de la infección. El aislamiento a partir de
frutos. Después de la infección y en condiciones de elevada tejidos maduros es también muy difícil pero es posible reali­
humedad, aparecen lesiones en forma de puntos negros zarlo sembrando las conidias de los picnidios de las ramas
con un halo amarillo que crecen con el tiempo hasta formar secas.
una pústula elevada de 2-3 mm de diámetro, de color Phomopsis crece rápidamente, sobre la mayoría de los
marrón a marrón-rojizo (Foto 31). Estas lesiones pueden medios de cultivo comunes produciendo abundante micelio
estar separadas pero si son muy abundantes pueden afec­ aéreo. Para producir picnidios se pueden esterilizar las
tar a toda la superficie de la hoja o el fruto. Estos síntomas ramas secas en autoclave y cubrirlas con agar fundido. Si se
pueden confundirse con los de la roña, si bien las lesiones inocula con un cultivo puro, los picnidios se forman en 2 ó 3
de ésta son más rugosas y de color grisáceo, o con los semanas.
daños del ácaro del tostado, cuyas lesiones son menos ele­
vadas y más oscuras. La enfermedad afecta sólo a los teji­
dos tiernos de los frutos, hojas y tallos. Si la infección ocurre CICLO DE LA ENFERMEDAD
en brotes en desarrollo, puede causar amarilleamiento y
deformación de las hojas e incluso su muerte, con lo que
Y EPIDEMIOLOGÍA
pueden desprenderse prematuramente.
El hongo no se reproduce en las lesiones de las hojas y
Las esporas del hongo se dispersan con el agua de
frutos, ni en ramillas mientras éstas permanecen vivas. La
lluvia, y por tanto, las lesiones pueden tener la forma de
fuente de inóculo se encuentra en las ramas y ramillas muer­
gota o chorro de agua a lo largo del fruto (Foto 32). Las
tas y en los pedúnculos marchitos o desecados, en los que
lesiones no suelen ser tan elevadas ni rojizas si los frutos
el hongo coloniza el tejido muerto, produciendo picnidios.
han alcanzado un cierto tamaño, a partir del cual se tor­
En condiciones ambientales cálido-húmedas o cuando se
nan resistentes.
mojan las ramas muertas, los picnidios producen esporas
Los frutos maduros afectados pueden, sin embargo, pre­
sentar podredumbre peduncular que consiste en el endure­ que se dispersan con el agua de lluvia. La humedad en la
cimiento de la corteza, que toma un color marrón oscuro sin superficie tiene que mantenerse durante 10 ó 12 horas, a
que se altere su flexibilidad. La podredumbre peduncular se una temperatura de 25-30° C para que tenga lugar la infec­
desarrolla sobre todo en postrecolección, pero en ella no se ción. A temperaturas de 15-20° C, se necesitan entre 18 y 24
producen fructificaciones esporígenas. horas de agua libre en el follaje. Los daños producidos por
esta enfermedad suelen agudizarse, especialmente en
zonas cálidas, cuando hay períodos largos de lluvia, ya que
las ramillas secas en que se produce el inóculo se pudren
AGENTE CAUSAL más rápidamente.
La infección se debe principalmente a la dispersión de
Tanto la melanosis como la podredumbre peduncular
las esporas asexuales, que son transportadas por el agua
están causadas por el ascomiceto Diaporthe citri, cuyo esta­
de lluvia. Sin embargo, el hongo produce ascosporas en la
do asexual es Phomopsis citri, que es él mas habitual en
leña muerta del árbol, que pueden difundirse con los vien­
campo. Algunos autores distinguen la especie D. medusaea
tos. Estas tienen poca importancia para determinar el grado
de D. citri, en base a su patogenicidad especifica y a peque­
ñas diferencias morfológicas, si bien no se ha confirmado de infección, pero son esenciales para la dispersión de un
que dichas diferencias justifiquen su separación taxonómica. huerto a otro.
Los picnidios del estado Phomopsis se forman sobre
ramillas finas recién muertas. El picnidio es redondo y oscu­
ro con un diámetro de 200-450 pm. Phomopsis produce dos CONTROL
tipos de conidias, a-conidias y p-conidias. Las a-conidias
son unicelulares, hialinas, de forma fusiforme o elipsoidal y El control de esta enfermedad se realiza mediante apli­
miden 5-9 x 2.5-4 pm. Las p-conidias son filiformes, hialinas caciones de fungicidas cúpricos. Aunque en teoría es posi­
y miden 20-30 x 0.7-1.5 pm. Las a-conidias son las que ger­ ble disminuir los daños mediante poda periódica de las
minan, y por tanto pueden causar la infección de los tejidos, ramas secas, resulta difícil eliminar de la copa las ramillas
mientras que las p-conidias no germinan y su función es finas, que son las más productoras de inóculo, por lo que en
desconocida. climas favorables para la enfermedad deben realizarse apli­
Las conidias se forman en el picnidio en una masa gela­ caciones de fungicidas si se desea producir fruta fresca de
tinosa y son exudadas cuando se mojan (Foto 33). Mientras calidad.
las conidias permanecen dentro de la substancia gelatinosa La dosis y el número de aplicaciones de cobre necesa­
pueden resistir la sequía y otras condiciones desfavorables. rias dependen del clima durante el crecimiento de la fruta.
Las peritecas del estado sexual D. citri son esféricas, de El cobre es solo una medida preventiva, pero no se redistri­
aproximadamente 125 pm de diámetro, o globosas con buye una vez que se ha efectuado la aplicación, por lo que
picos largos (200-800 pm) y negros. Se forman en las rami­ va disminuyendo la cobertura del fruto, no sólo por el lava­
llas más viejas en las que se producen los picnidios, y pue­ do debido al agua de lluvia, sino también por el crecimiento
den presentarse aisladas o en grupos. Las ascosporas del mismo. En muchos casos se necesitan hasta cuatro apli­
miden 11-14 x 3-5 pm y son hialinas y con dos células. caciones para producir frutos frescos de calidad en climas
En cultivo en medio sólido el hongo produce colonias de aptos para la enfermedad. Se ha recomendado también la
micelio compacto de color blanco con tonalidades de color utilización de mezclas de bencimidazoles y oxicloruro de
amarillo-marrón, en crecimiento zonificado concéntricamen­ cobre o un ditiocarbamato.
te, y la producción de conidias y picnidios es generalmente Otro fungicida que es muy eficaz y que además se redis­
escasa. tribuye con el agua de lluvia es el captafol, pero su uso es
muy restringido y en algunos lugares está prohibido. En pos­
trecolección y en el almacén, los frutos deben tratarse con
DIAGNÓSTICO benomilo o carbendazim mediante duchas o en balsas
antes de su comercialización.
Los síntomas son en general suficientemente caracterís­ En el área Mediterránea, por el ambiente seco durante la
ticos para diagnosticar la enfermedad. El aislamiento del época de crecimiento y maduración de los frutos, la infec­
agente causal, sin embargo, es difícil ya que el hongo no ción es prácticamente nula y por tanto no es necesaria la
sobrevive en las lesiones de hojas y frutos durante mucho lucha contra este patógeno.

39
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

BIBLIOGRAFÍA pueden llegar alcanzar grandes dimensiones, afectando

casi exclusivamente al leño (Foto 36).
Fawcett , H.S., 1936. Citrus diseases and their control- Me Graw-Hill En la superficie de las raíces que llevan infectadas bas­
Book C., New York, USA. 440-448. tante tiempo, se observan los rizomorfos, como largos cor­
P unithaligham , E. y H olliday , P., 1973. Diaporte citri (conidial State: dones entrelazados de algunos milímetros de grosor, con un
Phomosis citri). CMI Descriptions oí Pathogenic Fungí and Bac­ recorrido rectilíneo o sinuoso, de color marrón claro, que en
teria, No. 36. Kew, Surrey, UK. contacto con el aire se ennegrecen. En los pies de los árbo­
R uehle , G.D. y K untz , W.A., 1940. Melanose of citrus and its com-
mercial control. Fia. Agrie. Exp. Sin., Bull. 349. 54 páginas. les muertos después de varios años de infección, aparecen
T immer , L.W. y Fuc ik , J.E., 1976. The relationship of rainfall distribu- en otoño los cuerpos fructíferos sexuales del hongo (setas),
tion, fruit growth and fungicide application to the incidence of que son de color miel (Foto 37).
melanose on grapefruit in Texas. Plant Dis. Rep. 60:565-568.
T immer , L.W. y Z itko , S.E., 1996. Evaluation of copper fungicides and
rates of metallic copper for control of melanose on grapefruit in
Florida. Plant Dis. 80:166-169.
AGENTE CAUSAL
T immer , L.W., Z itko , S.E. y A lbrigo , L.G., 1997. Split applications of
copper fungicides improve control of melanose in Florida. PlanI La podredumbre de las raíces o podredumbre por Armi­
Dis. 82:983-986. llaria es mayoritariamente debida al hongo Armillaria mellea
T uset , J.J., 1987. Podredumbre de los frutos cítricos. Generalitat sensu stricto.
Valenciana, Conselleria de Agricultura i Pesca, Valencia, Espa­ A. mellea muestra una gran variabilidad en cuanto a su
ña. 206 páginas. comportamiento biológico, a la morfología del carpóforo y a
Tuset, J.J., 1988. Diaporthe citri Wolf. En: European Fíandbook oí las características del micelio en cultivo puro. Se han pro­
Plant Diseases. Smith, L.M., Dunez, J., Lelliot, R.A., Phillips, D.H.,
puesto varias especies basándose en la morfología del car­
Archer, S.A. (Eds.). Blackwell Scientific Publications, U.K. p 314.
W hiteside , J.O., 1980. Timing of fungicide spray treatments for citrus póforo, que al no tener en cuenta la sexualidad del hongo, tie­
melanose control. Proc. Fia. State Hort. Soc. 93:21-24. nen una validez taxonómica cuestionable. Este hongo posee
W inston , J.R., B ow man , J.J. y B a c h , W.J., 1927. Citrus melanose and un esquema de sexualidad heterotálico y tetrapolar que per­
its control. U.S.D.A. Bull. 1474. 62 páginas. mite cruzar diferentes razas o líneas del hongo. Ello permite
Yamato , H., 1977. Citrus melanose and its related disese in Japan. mostrar la existencia de grupos interestériles que deben
Proc. Int. Soc. Citriculture 3:997-998. tenerse en cuenta para la clasificación taxonómica del com­
plejo A. mellea. Las razas existentes en Europa pueden clasi­
ficarse en cinco grupos interestériles, que se denominan A, B,
C, D y E, y que corresponden a las siguientes especies:
Grupo A.- Armillaria borealis.
Grupo B.- A. cepaestipes.
PODREDUMBRE DE LA RAÍZ Grupo C.- A. obscura.
Grupo D.- A. mellea sensu estricto.
POR A R M IL L A R IA Grupo E.- A. bulbosa.
Las especies A, B y E son generalmente saprofitas. Las
(A rm illa ria root rot) especies C y D tienen un comportamiento claramente para­
sitario, pero variable según los huéspedes.
Juan J. Tuset En las plantaciones de cítricos de las zonas tropicales y
subtropicales se ha descrito también Clytocibe tabescens,
un hongo lignícola muy próximo a Armillaria, que provoca
Este hongo es un invasor polífago que se asienta prin­ daños similares.
cipalmente en las plantaciones de las zonas templadas.
Está considerado como un parásito débil que infecta las
plantas leñosas debilitadas por situaciones edáficas o cli­
máticas desfavorables, sin embargo, a veces también
DIAGNÓSTICO
puede actuar como parásito primario muy destructivo, que
Para el diagnóstico de la podredumbre por Armillaria,
causa podredumbre de las raíces y de la parte basal del
además de la observación del micelio en el leño, hay que
tronco de árboles adultos, e incluso puede ocasionar la
tener en cuenta que A. mellea sensu stricto difiere de las
muerte de éstos.
otras especies indicadas en los siguientes aspectos:
— Carpóforo: a) píleo o sombrero: inicialmente hemisfé­
rico, después aplastado, pero que conserva en el
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS centro una pequeña prominencia, de color amarillo
claro a miel, no escamoso o con muy pocas esca­
Los árboles afectados por la podredumbre de las raíces
mas; b) estirpe o pedicelo: largo (hasta unos 20 cm),
muestran un conjunto de síntomas bastante amplio y poco
específico. Generalmente los árboles dejan de crecer y de diámetro constante, sin bulbo en la base, y no
manifiestan clorosis foliar de intensidad variable, que puede escamoso; c) anillo: bien desarrollado, ciliado, blan­
afectar a unas pocas ramas o a toda la copa. Las ramas co amarillento; d) basidiosporas: hialinas, elípticas,
afectadas se marchitan lentamente (como si les faltase lisas, 5-6 x 9 pm.
agua) y finalmente se secan (Foto 34). — Rizomorfo, delgado, retorcido y muy quebradizo, de
El hongo causa la podredumbre de la corteza y la albu­ color marrón claro a marrón oscuro.
ra de raíces y tronco, principalmente en la parte basal. Los En cultivo en medio PDA (patata-dextrosa-agar), este
síntomas pueden observarse descalzando el pie de los hongo desarrolla un micelio blanco o blanco sucio que
árboles afectados. La corteza de las raíces gruesas y de la crece entre 1,5-2,2 cm/día. A las 2-3 semanas, algunos sec­
zona del cuello presenta un color más oscuro de lo habitual, tores de las placas empiezan a tomar un color oscuro y se
está completamente podrida, se separa con facilidad y des­ van haciendo patentes los rizomorfos.
prende un fuerte olor a hongo (Foto 35). Separando frag­ C. tabescens se distingue por la ausencia del anillo, por
mentos de la corteza, se observan placas densas de mice­ sus laminillas decurrentes y por su menor capacidad de pro­
lio de color blanco-cremoso con aspecto de fieltro fibroso, ducir rizomorfos. En ausencia del carpóforo, resulta difícil
que se insinúan entre los propios tejidos corticales y que diferenciar esta especie de A. mellea sensu stricto.

40
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

CICLO DE LA ENFERMEDAD gonistas ha producido resultados esperanzadores en labo­

Y EPIDEMIOLOGÍA ratorio e invernadero, pero hasta ahora ha resultado inefec­
tivo en condiciones de campo.
El ciclo completo de A. mellea sensu stricto tiene lugar en Hay pocos patrones resistentes a A. mellea y los que se
el suelo, donde se conserva como micelio denso en los restos utilizan comercialmente son sensibles, excepto el Poncirus
de raíces y madera, generalmente procedentes de la poda, trifoliata.
que permanecen enterrados en el suelo y contribuyen a su
supervivencia. Este hongo produce rizomorfos subterráneos
que crecen apicalmente. Cuando éstos entran en contacto BIBLIOGRAFÍA
con las raíces, se fijan a ellas por medio de una sustancia
mucilaginosa y rápidamente forman ramificaciones cortas que G uillaum in , J.J., 1988. The Armillaria mellea complex. En: European
penetran directamente en la corteza de la raíz. La infección Handbook ot Plant Diseases.. Smith, I.M., Dunez, J., Phillips,
también puede ocurrir directamente con el micelio, mediante D.H., Lelliot, R.A., Archer, S.A. (Eds.). Blackwell Sci. Pub.,
el contacto de los restos de madera infectados con las raíces, Oxford, U:K. pp 520-521.
especialmente si éstas tienen heridas o las lenticelas están Intini, M.G., 1990. Note sul genere Armillaria in Italia. Iní. Fitopatolo-
hipertrofiadas. gico 4:51-55.
Una vez el hongo ha penetrado, coloniza la raíz y la base T uset , J.J. y H inarejos , C., 1995. Enfermedades del ciprés. MAPA y
del tronco por medio de rizomorfos aplastados y abanicos de Mundi-Prensa, Madrid, 70 páginas.
micelio en la zona del cambium, y de micelio indiferenciado en K orhonen , K., 1978. Infertility and clonal size in the Armillaria mellea
el floema y xilema activos. Así, A. mellea sensu stricto se difun­ complex. Karstenia 18:31-42.
de por rizomorfos subterráneos en el suelo y por los rizomor­
fos subcorticales debajo de la corteza de las raíces. Después
de la muerte del árbol, las raíces podridas contienen grandes
masas de micelio que, en otoños templados y lluviosos, pue­ ROÑA DE LOS CÍTRICOS
den producir en el exterior del tronco semidescompuesto, gru­
pos apretados de carpóforos de color miel. En las raíces podri­ (Citrus scab)
das también se inicia la formación de los rizomorfos que
continúan el ciclo biológico de este patógeno. L.W. Timmer
A. mellea sensu stricto está presente en todos los tipos de
suelos y su desarrollo depende en gran parte de la tempera­
tura y de la humedad. Temperaturas entre 18° C y 24° C son Se han descrito al menos dos tipos de roña que afectan
las más favorables para el crecimiento del micelio, que cesa a los cítricos. Uno es la llamada roña del naranjo dulce,
de crecer hacia los 30° C, pero resiste bien temperaturas infe­ causada por el hongo Elsinoé australis. Esta enfermedad
riores a 4-5° C. La humedad del suelo también favorece el afecta principalmente a los frutos de naranjos dulces y
desarrollo del micelio, por lo que los suelos encharcados o mandarinos, pero no ha sido descrita en hojas de ninguna
muy húmedos favorecen el progreso de la enfermedad. especie de cítricos. Este tipo de roña se halla principal­
La presencia en el suelo de residuos de madera ente­ mente en América del Sur, en las áreas de Argentina, Brasil
rrados y en descomposición debido a la existencia previa y Paraguay.
de una vegetación leñosa longeva (coniferas, encinares, El otro tipo, llamado roña de los cítricos, es causado
algarrobos, viñedos, etc ), es la situación más peligrosa por E. fawcettii y se halla en todas las zonas citrícolas
para la incidencia de A. mellea en las nuevas plantaciones húmedas del mundo. Esta enfermedad afecta a hojas y fru­
de cítricos. tos de muchos tipos de mandarinos y limoneros, entre
otras especies.

CONTROL
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
La lucha contra A. mellea en muy difícil, porque todas las
estructuras de conservación e infección de este hongo se La enfermedad causada por Elsinoé fawcettii afecta a las
encuentran en el suelo, generalmente a profundidades hojas y frutos tiernos (Fotos 38 y 39). La primera señal de la
superiores a los 50-60 cm. El micelio y los rizomorfos se infección es una lesión de color claro o rosado, que crece,
encuentran debajo de la corteza de las raíces o de la made­ produciendo luego una protuberancia rugosa de color gri­
ra muerta, lo que dificulta su erradicación o control median­ sáceo. Los síntomas pueden variar dependiendo de la
te tratamientos químicos. especie afectada. Por ejemplo, en el limonero rugoso se pro­
Las medidas profilácticas para evitar o ralentizar la duce una pústula redonda y prominente y en casos de afec­
podredumbre por Armillaria, consisten en: ción intensa las hojas quedan muy deformadas. En el pome­
1. Eliminar del suelo los tocones, las raíces y otros res­ lo la lesión en las hojas es muy prominente y presenta una
tos de leña de árboles muertos. punta aguda que se corresponde con un hueco en el envés
2. Dejar el suelo un largo período (varios años) sin de la hoja. En los frutos de todas las variedades afectadas,
replantar, con el fin de que los rizomorfos vayan las pústulas sobresalen cuando estos son pequeños, pero
muriendo. quedan totalmente chatas cuando maduran. En frutos
3. Favorecer un buen drenaje en el suelo que evite el maduros la roña puede confundirse con daños de rameado
encharcamiento. causados por el viento y a veces con lesiones debidas a
4. Limitar el suministro de agua en los suelos arcillosos melanosis o ácaros.
y compactos. La roña del naranjo dulce sólo afecta a los frutos (Foto
Los tratamientos del suelo con fumigantes (bromuro de 40). Los síntomas se parecen a las lesiones causadas por E.
metilo, sulfuro de carbono o metil isotiacianato de sodio) o fawcettii pero son mucho menos prominentes y más redon­
fungicidas (derivados fenólicos) no son efectivos para erra­ das y con márgenes más regulares.
dicar A. mellea. Únicamente en suelos arenosos y sueltos se
Dentro de la especie E. fawcettii se han descrito varios
pueden reducir algunos focos o ralentizar el desarrollo de
los rizomorfos. patotipos que difieren en su gama de huéspedes. Por ejem­
El control biológico de Armillaria con bacterias (Bacillus plo, en Florida (EE.UU.), el patotipo denominado FBHR
sp.) y hongos (Trichoderma sp. Myrothecium sp. etc.) anta­ ataca a pomelos, limoneros, naranjos amargos, los manda­
rinos Temple y Murcott, entre otros, y a veces a los frutos de

41
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

naranjos dulces. El otro patotipo afecta a los mismos hués­ CICLO DE LA ENFERMEDAD
pedes a excepción del mandarino Temple, el naranjo amar­ Y EPIDEMIOLOGÍA
go y los frutos del naranjo dulce. En Australia se han descri­
to patotipos distintos que afectan sobre todo al limonero. Las conidias del hongo se producen directamente sobre
También pueden afectar al mandarino Cleopatra, pero en las pústulas en las hojas, tallos, y frutos. La lluvia es sufi­
éste nunca se observan síntomas en campo; sin embargo, ciente para dispersar las conidias. El agua es esencial tanto
esta especie puede utilizarse como planta indicadora para para la producción de esporas como para la infección de
distinguir patotipos. Ninguno de los patotipos que atacan al tejidos. La esporulación y la infección ocurren muy rápida­
pomelo está presente en Australia y son raros en Sudaméri- mente, ya que la producción de esporas empieza 2-3 horas
ca. Hasta ahora, no se ha determinado cuales son los pato- después de haberse mojado la lesión y la germinación de
tipos que están presentes en la mayoría de las áreas pro­ conidias y la infección pueden ocurrir en pocas horas más.
ductoras de cítricos. Los síntomas aparecen 6-7 días después de la infección.
Estos hongos tienen su temperatura óptima de crecimiento
entre 22 y 30° C. Las hojas se hacen resistentes a la enfer­
AGENTES CAUSALES medad cuando están totalmente expandidas. Para que los
frutos sean resistentes deben alcanzar un tamaño de unos 3
Originalmente se describieron tres tipos de roña: 1) roña cm de diámetro, lo que ocurre 2-3 meses después de la
de los cítricos causada por Elsinoé fawcettii, cuyo estado caída de los pétalos. No se ha determinado el papel de las
imperfecto es Sphaceloma fawcettii; 2) roña del naranjo ascosporas en el ciclo biológico, pero se supone que en el
dulce causada por Elsinoé australis, cuyo fase asexual es S. caso de E. fawcettii no es muy importante.
australis; y 3) roña de Tryon en Australia, causada por S.
fawcettii var. scabiosa. En trabajos más recientes no se ha
podido diferenciar este último de E. fawcettii y ahora se le CONTROL
considera un patotipo de dicha especie.
Las dos especies producen conidias en acérvulos, Hay muchas variedades de cítricos resistentes a la roña,
directamente sobre la superficie de las lesiones de frutos, por lo que a veces es preferible elegir variedades resisten­
hojas o tallos. Las conidias de las dos especies son hialinas, tes y evitar los costes del control de la enfermedad, sin
sin septos y miden 4-8 x 3-4 pm. E. fawcettii produce ade­ embargo esta elección depende normalmente de las nece­
más sobre los tejidos infectados otro tipo de conidias más sidades del mercado. Una manera de disminuir los proble­
grandes y alargadas (10-1 6 x4 pm) y más coloreadas. mas con los cultivares susceptibles es producir las plantas
El estado sexual de estas especies se ha detectado úni­ de vivero en invernadero, evitando mojar las hojas. Aunque
camente en Brasil y de forma muy esporádica. Las ascos- es probable que con el tiempo las plantas se infecten en
poras de E. fawcettii miden 10-12 x 5-6 pm mientras que las campo, los daños son mucho más acusados si la planta ya
de E. australis son más grandes (12-20 x 4-8 pm). tiene la enfermedad al establecer el huerto. No es reco­
mendable usar para el riego aspersores que mojen la copa
del árbol.
DIAGNÓSTICO Los fungicidas efectivos para el control de la roña de los
cítricos son captafol, benomilo, carbendazim, difenoconazo-
Generalmente se puede identificar esta enfermedad y le, ferbam, y cobre. En huertos muy afectados por la roña,
diferenciarla de otras solo por la sintomatología. Los dos conviene aplicar los productos antes de la floración para
tipos de roña son difíciles de distinguir en campo, pero la reducir el inóculo en las hojas infectadas. Después se efec­
presencia de síntomas en hojas y frutos indica que el agen­ túan dos aplicaciones más durante la caída de los pétalos y
te causal debe ser E. fawcettii. Para distinguir los diversos cuando la fruta tiene 1 cm de diámetro. El cobre sólo tiene
patotipos de E. fawcettii hay que aislar el hongo en cultivo una función protectora, por lo que conviene utilizarlo cuan­
puro, producir conidias e inocular la gama de huéspedes do la fruta está formada y ha alcanzado algún tamaño. Los
indicada en la cuadro 1. otros fungicidas pueden aplicarse en cualquier momento. El
Los agentes causales de la roña no son fáciles de aislar captafol tiene un poder residual largo y puede controlar la
debido a que crecen lentamente. Existe un medio de cultivo enfermedad con menos aplicaciones, pero su aplicación
selectivo para aislar estos hongos y se han desarrollado está prohibida en muchos países.
métodos para inducir la producción de conidias para las Para el control de la roña del naranjo dulce se pueden uti­
pruebas de infectividad. Aún en cultivo puro no es fácil dis­ lizar los mismos fungicidas. En este caso, como la enfermedad
tinguir las dos especies, si bien las colonias de E. australis- no afecta a las hojas, puede omitirse la primera aplicación.
generalmente son más oscuras que las de E. fawcettii. La
diferenciación de ambas especies puede efectuarse por
métodos moleculares. Además, E. fawcettii produce lesio­ BIBLIOGRAFIA
nes en limonero rugoso mientras que E. australis no ataca
las hojas de esta especie. B itancourt, A.A. y J enkins , A.E., 1937. Sweet orange scab causeó
by Elsinoé australis. J. Agrie. Res. 54:1-17.
J enkins , A.E., 1925. The citrus scab fungus. Phytopalhology 15:99-104.
J enkins , A.E., 1936. Australian citrus scab causeó by Sphaceloma
Cuadro 1 fawcettii scabiosa. Phytopalhology 26:195-196.
Gama de huéspedes para la diferenciación de especies T an , M.K., T immer , L.W., B roadbent , P., P riest, M. y C a ín , P, 1996.
y patotipos de E ls in o é que atacan a los cítricos. Differentiation of Elsinoé spp. causing citrus scab óiseases by
molecular analysis anó its regulatory implications. Phylopatho-
Hoja Fruto logy 86:1039-1044.
T immer , L.W., Priest, M., B roadbent , P. y T a n , M.K., 1996. Morpholo-
Especies Patotipo
Limonero Naranjo Mandarino
Pomelo
Naranjo gícal anó pathological characterization of species of Elsinoé
rugoso amargo Cleopatra dulce causing scab óiseases on citrus. Phytopalhology 86:1032-1038.
FBHR T immer , L.W., 1997. Citrus scab óiseases. CABI Crop Protection
E. fawcettii + + + + +
E. fawcettii FNHR + - + + -
Compenóium. CAB International. Oxforó, UK.
W hiteside , J.O., 1975. Biological characteristics of Elsinoé íawcetti
E. fawcettii Tryon's + - + - -

E. fawcettii Lemon + - - - -
pertaining to the epióemiology of sour orange scab. Phytopatho-
E. australis
logy 65:1170-1175.
- - - - - +
W hiteside , J.O., 1978. Pathogenícity of two biotypes of Elsinoé faw-

42
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS

cettii to sweet orange and some other cultivars. Phytopathology todas las zonas citrícolas del mundo y a veces causa gran­
68:1128-1131. des pérdidas.
Whiteside, J.O., 1984. Infection of sweet orange fruit ¡n Florida by a
common biotype of Elsinoé fawcettii. Proc. Int. Soc. Cilricullure
2:343-346.
W hiteside , J.O., 1986. Semiselective media for isolation of Elsinoé HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
fawcettiiUom citrus scab pustules. Plan! Dis. 70:204-206.
W inston , J.R. 1923. Citrus scab: its cause and control. U.S. Dept. Todas las especies de cítricos pueden ser afectadas por
Agrie. Bull. 1118. 38 páginas. esta enfermedad. Las especies de Phytophthora que cau­
san podredumbres en el semillero afectan sólo a los cítricos,
mientras que las de Rhizoctonia y Pythium pueden atacar
muchas especies vegetales distintas.
Estos hongos del suelo pueden atacar directamente a la
OTRAS MICOSIS semilla, pudriéndola e impidiendo de esta forma su germi­
nación, pero es más frecuente que afecten al cuello de las
plantitas recién germinadas causando necrosis que acaban
G0M0SIS DEL RIO GRANDE produciendo la muerte de la planta (Foto. 42). Generalmen­
te, el daño se detecta en forma de manchas de plantas
(Rio Grande gummosis) muertas en al semillero. Una vez que las primeras hojas
maduran las plantas se hacen resistentes.
P. Moreno

AGENTES CAUSALES Y CICLOS DE LAS

Esta enfermedad, que puede producir un decaimiento ENFERMEDADES
vegetativo grave de los árboles afectados, ha sido observada
principalmente en California, Texas, Florida y varios países del Las podredumbres en el semillero pueden ser causadas
Caribe. Afecta fundamentalmente a pomelo, pero también ha por varios hongos del suelo, siendo el más importante Rhi­
sido observada en naranjos y mandarinos en algunas zonas. zoctonia solani. Este hongo vive en el suelo en forma de
La enfermedad se caracteriza por la aparición de grietas en la micelio y aunque no produce esporas de ningún tipo, per­
corteza del tronco y ramas principales por las que fluye goma, siste en este medio formando unas estructuras resistentes
a veces de forma copiosa. La aparición de estas lesiones está llamadas esclerocios. Esas estructuras pueden alcanzar un
frecuentemente asociada a la presencia de ramas rotas o tamaño superior al medio centímetro de diámetro. Rhizocto­
secas, por las que parece entrar un complejo de hongos que nia es patógeno de muchas especies vegetales.
se extiende bajo la corteza e induce la formación de bolsas de Otro hongo que también produce podredumbre en el
goma, que pueden extenderse hasta varios decímetros desde semillero es Phytophthora, el mismo patógeno que produ­
el punto de origen. El frente de tejido infectado presenta un ce la gomosis y podredumbre de raicillas (véase el ciclo
color pardo-anaranjado y posteriormente se necrosa. La de la enfermedad de estos hongos en el capítulo sobre
madera se impregna de goma y se va necrosando conforme Enfermedades causadas por Phytophthora)
queda expuesta al aire por las grietas de la corteza (Foto 41). En algunos casos la podredumbre puede ser causada
En las lesiones de la gomosis de Río Grande suele estar por varias especies del género Pythium. Al igual que Phy­
presente el hongo Physalospora rhodina, e incluso se han tophthora este hongo produce zoosporas que son móviles
inducido síntomas de esta enfermedad en plantas sanas ino­ en el agua y pueden infectar la semilla o el cuello de la
culadas con cultivos de este hongo. En estados mas avanza­ plantita. Pythium persiste en el suelo en forma de estruc­
dos de la enfermedad se han encontrado también especies turas resistentes como las oosporas o las clamidosporas.
del género Ganoderma, pero no está claro si estas especies
están implicadas en la producción de la enfermedad o son
simples parásitos oportunistas. DIAGNÓSTICO
La única medida de control recomendable es podar las
ramas muertas o rotas y utilizar preparados cicatrizantes para Los síntomas de la enfermedad son suficientes para
evitar en lo posible la entrada de hongos. identificar el problema. Sin embargo, es importante determi­
nar el agente causal en cada caso para establecer las medi­
das de control más adecuadas. Generalmente los agentes
causales pueden ser fácilmente aislados del cuello de las
BIBLIOGRAFÍA plantas afectadas utilizando medios de cultivo comunes.
C hilds , J.F.L., 1950. Rio Grande gummosis. Its occurrence in Flori­
Los tres hongos que causan la enfermedad se pueden dis­
da citrus. Proc. Florida State Hort. Soc. 63:32-36. tinguir por la forma de las colonias y las estructuras produ­
G odfrey , G.H., 1945. A gummosis of citrus associated with wood cidas. También existen técnicas serológicas (ELISA), dispo­
necrosis. Science 102:130. nibles comercialmente, que permiten detectar e identificar el
hongo responsable de la enfermedad.

CONTROL
PODREDUMBRES EN EL SEMILLERO Para evitar este problema se deben plantar las semillas
en suelos libres de los hongos. Para ello pueden utilizarse
(Damping-off) substratos artificiales o tierra fumigada con bromuro de meti­
lo o metam-sodio. También es importante mantener en el
L.W. Timmer suelo la humedad suficiente para el crecimiento de las plan­
tas, pero evitando siempre el exceso de agua. Una vez que
aparece el problema los fungicidas más indicados para
Esta enfermedad, causada por varios hongos de los combatirlo son: metalaxyl o fosetyl-AI, para el control de Pyt­
géneros Rhizoctonia, Phytophthora y Pythium, afecta sólo a hium y Phytophthora, y pentacloro-nitrobenceno, para pro­
plantitas recién germinadas en el semillero. Está presente en blemas causados por Rhizoctonia.

43
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

BIBLIOGRAFIA
D ewolfe , T.A., C alavan , E.C. y S ufficoole , J.R., 1954. Pylhium apha-
nidermatum, the causal agent of damping-off ¡n some citrus seed
beds. Plant Dis. Rep. 38:632-633.
K lo tz , L.J., D ewolfe , T.A., N ewcomb , D.A. y Platt, R.G., 1966. Con­
trol of damping-off of citrus seedllngs. Calif. Citrograph 51:314,
322, 324.
M a c D o n a ld , J.D., S tites . J. y K a b a s h im a , J., 1990. Comparison of
serological and cultural píate methods for detecting specles of
Phylophthora, Pylhium, and Rhizoctonia. Plant Dis. 74:655-
659.

44
 PARTE IV
ENFERMEDADES
PRODUCIDAS
POR BACTERIAS,
MICOPLASMAS
Y FITOPLASMAS
CANCROSIS DE LOS CÍTRICOS vegetal y regular las importaciones de frutos procedentes de
países en los que existe la bacteriosis.
(Citrus canker)
M. M. López HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
X. axonopodis pv. citri puede atacar a la mayoría de las
La cancrosis, cancro o chancro cítrico («citrus canker», especies de la familia de las rutáceas y sus híbridos, pero la
«chancre bactérien») es una grave enfermedad causada gravedad de los síntomas en cada caso es variable, según
por la bacteria de cuarentena Xanthomonas axonopodis pv. el tipo de cancrosis implicado. Existen al menos cuatro tipos
citri. El rango de huéspedes de esta bacteriosis es bastante de cancrosis dependiendo fundamentalmente del rango de
amplio e incluye la mayoría de las especies de cítricos y sus huéspedes y de la agresividad de las cepas de esta bacte­
híbridos y algunas especies afines. No ha sido nunca iden­ ria sobre distintas especies de cítricos. El tipo asiático o
tificada en España, ni tampoco en los países citrícolas del cancrosis A afecta a 19 géneros de rutáceas y a una espe­
Mediterráneo, por lo que su introducción debe evitarse con cie de meliáceas en ensayos de inoculación. Es el más
todos los medios disponibles. extendido y el que afecta más gravemente a los huéspedes
La cancrosis se describió por primera vez en Estados de mayor interés económico, como pomelo, naranjo dulce o
Unidos en 1913 y se creyó que se trataba de una enfer­ Poncirus trifoliata. El tipo B o cancrosis B, cuyo agente cau­
medad nueva. Posteriormente se comprobó que esta bac­ sante se denomina actualmente X. axonopodis pv. aurantifo-
teriosis, originaria del sudeste asiático, era endémica en ///, se describió en Argentina en 1928. Afecta especialmente
India, China y Japón y que posiblemente se introdujo en al limonero y distintas especies de lima y sólo está descrito
Estados Unidos con material vegetal importado de este en Sudamérica, pero actualmente tiene muy poca extensión
último país. A principios de siglo se introdujo también en e importancia económica. En Brasil fue identificado en 1963
Sudáfrica, Australia y Nueva Zelanda, países de los que un tercer tipo de cancrosis, causada por cepas taxonómica­
fue erradicada, al igual que de Estados Unidos, tras cos­ mente similares a las que causan la cancrosis tipo B y que
tosas campañas de muchos años de duración Actualmen­ fue denominado tipo C. Este tipo afectaba sólo a la lima
te está extendida en más de cuarenta países de Asia, Mexicana y parece estar erradicado. En México se describió
África, Oceanía y América. En Sudamerica está presente el tipo D en 1979 sobre lima Mexicana. Este tipo causaba
en distintas zonas de Argentina, Brasil y Paraguay. En Uru­ síntomas en hojas pero no en frutos, y parece haber sido
guay se realiza una activa campaña de erradicación desde desplazado por Alternada. A principios de los años 80 se
hace más de 20 años al igual que en varias zonas brasile­ describió en Florida el tipo E que afectaba especialmente al
ñas. Recientemente se han identificado en Florida (Esta­ patrón citrumelo, pero estudios posteriores han llevado a
dos Unidos) distintos focos de esta bacteriosis que tam­ considerarlo causado por un patovar distinto (X. axonopodis
bién se tratan de erradicar. pv. citrumelo). Sus características se describen en otro capi­
Los daños que ocasiona esta grave enfermedad son tulo, y la enfermedad que causa se denomina actualmente
debidos a que produce manchas en hojas, defoliación, mar­ mancha bacteriana de los cítricos.
chitamiento, caída de frutos y depreciación comercial de los La sensibilidad de las especies de cítricos de mayor
mismos debido a las lesiones externas que presentan, aun­ interés económico a los distintos tipos de cancrosis se resu­
que los frutos no se ven afectados en sus cualidades gusta­ me en el cuadro 1.
tivas. Las pérdidas económicas que causa en los distintos Los síntomas foliares suelen aparecer cuando las hojas
países son variables, según las especies o variedades afec­ alcanzan 1-2 cm de longitud, mientras que las hojas adultas
tadas y la climatología del año, pero está considerada como suelen ser resistentes. Inicialmente se observan pequeñas
uno de los principales problemas de los cítricos. Por ello es manchas redondas, que evolucionan a pústulas con aspec­
una bacteria de cuarentena para la Unión Europea, y los paí­ to más o menos eruptivo, con forma redondeada o irregular
ses citrícolas intentan proteger sus cultivos mediante barre­ de 2-10 mm de diámetro (Foto 43). Al principio tienen color
ras fitosanitarias para evitar la introducción de material claro o amarillento, pero luego se suberifican, toman color

47
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

CUADRO 1
Distribución y huéspedes de los distintos tipos de cancrosis y de la mancha bacteriana
Clasificación taxonómica X . a x o n o p o d is X . a x o n o p o d is X . a x o n o p o d is X. a x o n o p o d is X. a x o n o p o d is
pv. c itr i pv. a u r a n t if o lii pv. a u r a n t if o lii pv. a u r a n t if o lii pv. c it r u m e lo
Tipo de cancrosis A B C D E (mancha bacteriana)

Distribución geográfica Asia, África Argentina' Brasil' México' Florida

América, Oceanía Paraguay', Uruguay' (Estados Unidos)*
Sensibilidad de especies e híbridos cítricos:
Naranjo dulce + ++ + - ND +
Pomelo + ++ + - ND +
Limonero + ++ + ++ - ND ND
Mandarino •f + - ND +
Lima Mexicana + ++ +++ + ++ + +
Citrumelo ++ + ND + ND +++
Modificado de Pereira Leite, 1990
+ ++: Muy sensible
+: Poco sensible
No sensible
ND: No determinado
Erradicada o con escasa importancia económica en la actualidad.

pardo o marrón, y se hacen prominentes y rugosas al tacto monas es la xanthomonadina. Las cepas causantes de los
por el haz y el envés. En los bordes de las lesiones jóvenes distintos tipos de cancrosis y el agente causal de la mancha
se observa un halo de aspecto húmedo o aceitoso, más visi­ bacteriana (X. axonopodos pv. citrumelo), pueden distin­
ble al trasluz, que finalmente forma un halo clorótico (Fotos guirse por sus características bioquímicas y fisiológicas,
43 y 44). Este halo puede no apreciarse en lesiones viejas. serológicas, lisotípicas y moleculares, además de por su
Las pústulas se sitúan frecuentemente en el margen de la rango de huéspedes. Como ya se ha indicado en el Cuadro
hoja o en su extremo apical y pueden unirse unas a otras. El 1, se clasifican actualmente como distintos patovares de X.
tamaño de las lesiones es similar, ya que sólo suele haber axonopodis.
una infección debido al corto período en el que la hoja es
sensible.
Los frutos son sensibles desde que alcanzan 5-10 mm DIAGNÓSTICO
de diámetro y pueden ser afectados prácticamente hasta
que alcanzan el tamaño definitivo, por lo que pueden obser­ Los métodos de diagnóstico de los distintos tipos de
varse lesiones de distinta edad y aspecto. Los síntomas en cancrosis consisten en el aislamiento en medio de cultivo y
los frutos pequeños son similares a los de las hojas. Inicial­ la identificación de las colonias. Se pueden también utilizar
mente las lesiones tienen 2-5 mm. de diámetro, aumentan técnicas serológicas como ELISA con anticuerpos monoclo-
de tamaño al engrosar el fruto y pueden unirse unas a otras nales y PCR o nested-PCR con iniciadores específicos.
afectando a grandes zonas de la epidermis (Foto 45). La
El aislamiento de las cepas de cancrosis tipo A no suele
apariencia de las pústulas es también suberificada y crate­
presentar problemas cuando se realiza a partir de lesiones
riforme (Foto 46), pero el halo es menos definido que en las
jóvenes y puede hacerse en medios comunes o selectivos. El
hojas, aunque suele haber una zona de 1-3 mm, de aspec­
periodo necesario para la aparición de las colonias, su forma
to húmedo o aceitoso en los márgenes de las lesiones
redondeada característica, su aspecto mucoso y color amari­
recientes. Los frutos afectados pueden caer antes de madu­
rar y los que permanecen en el árbol a veces no son comer- llo, permiten detectar la presencia de bacterias del tipo Xan­
cializables. thomonas en la mayoría de los medios. Se ha citado en la lite­
Las lesiones en las ramas son menos frecuentes y sue­ ratura que resultaba difícil aislar las cepas de cancrosis de los
len aparecer sólo en especies muy sensibles. Su aspecto es tipos B y D. La identificación preliminar de X. axonopodis pv.
similar al de las lesiones foliares, pero son más prominentes citri puede realizarse por sus características bioquímicas,
en las ramas viejas. Generalmente, no se presentan lesiones serológicas, lisotípicas o moleculares. Las características bio­
en raíces, aunque se han descrito en algunos casos. químicas de las cepas de cancrosis tipo A de distintas zonas
La forma, tamaño y aspecto de las manchas en hojas y muestran un perfil común y numerosas coincidencias con las
frutos es variable y depende de la especie afectada, el tipo características de otras especies de Xanthomonas. Todas las
de cancrosis y las condiciones climáticas y de cultivo. Por cepas de X. axonopodis que afectan a los cítricos están sero-
todo ello, el diagnóstico visual de esta enfermedad es espe­ lógicamente relacionadas, pero mediante anticuerpos mono-
cialmente difícil para los no expertos, ya que las pústulas clonales específicos se pueden distinguir los distintos tipos
pueden confundirse con los daños debidos a otras enfer­ de cancrosis. Sin embargo, el poder patógeno ha sido consi­
medades, herbicidas, etc. derado como imprescindible para confirmar el diagnóstico.
Ello es debido a la similitud morfológica de las colonias y otras
características comunes a distintas especies y patovares de
AGENTE CAUSAL Xanthomonas, por lo que hay riego de confusión cuando hay
que hacer un diagnóstico específico, si no se realizan prue­
La bacteria causante de la cancrosis se denominó ini­ bas de patogenicidad. Dichas pruebas pueden realizarse en
cialmente Pseudomonas citri, posteriormente Xanthomonas hoja cortada, preferentemente de pomelo, en plantas cultiva­
citri, X. campestrís pv. citri, y en la actualidad X. axonopodis das in vitro, o en plantas cultivadas en invernadero. En todos
pv. citri. Presenta las características típicas del género Xan­ los casos, es conveniente realizar una herida para facilitar la
thomonas: células bacilares, aerobias, Gram negativas, penetración de la bacteria, utilizar suspensiones de alrededor
móviles con un sólo flagelo polar y que forman colonias de 107ufc/ml e inocular en condiciones de elevada humedad,
amarillas y mucosas en medios con azúcares, debido a la manteniendo las plantas a 25-28° C durante una o dos sema­
producción de gran cantidad de polisacáridos extracelula­ nas. Las cepas de cancrosis tipo B y C son menos agresivas
res. El pigmento amarillo característico del género Xantho­ que las del tipo A.

48
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR BACTERIAS, MICOPLASMAS Y FITOPLASMAS

CICLO DE LA ENFERMEDAD tados y de los más próximos, la cuarentena del área infec­
Y EPIDEMIOLOGÍA tada, la desinfección de ropas, zapatos y utensilios de todo
el personal en contacto con árboles infectados y la prohibi­
La bacteria se multiplica cuando la temperatura alcanza ción de la entrada o salida de material vegetal, frutos, o
los 14° C y la humedad es elevada. Las fuentes primarias cajas procedentes de zonas infectadas. Se aconseja tam­
de inóculo más importantes son las lesiones de ramas y bién realizar tratamientos del suelo de las parcelas con plan­
hojas que se formaron el año anterior. A partir de las lesio­ tas erradicadas con metam sodio o dicloropropeno-metil-
nes formadas en primavera, la bacteria es dispersada por isotiocianato, para destruir raíces y evitar los rebrotes de los
la lluvia, viento e insectos y penetra por los estomas y heri­ árboles. Para reducir el nivel de inóculo también se ha utili­
das en hojas, ramas y frutos. En el agua de lluvia recogida zado la defoliación de las plantas afectadas, los restos de
debajo de plantas enfermas se han contabilizado hasta 106- tronco y las malas hierbas, con herbicidas. Se aconseja no
109 bacterias viables/ml. La resistencia de las hojas a la plantar cítricos durante un cierto tiempo, en las zonas en las
infección por los estomas aumenta con la edad, pero pue­ que se ha erradicado la enfermedad.
den infectarse por distintos tipos de heridas. La bacteria La lucha integrada en zonas afectadas debe comenzar
necesita agua libre en la superficie de la hoja para penetrar por la utilización exclusiva de material vegetal procedente
en el huésped y también puede ser diseminada a cierta dis­ de viveros libres de cancrosis. Es aconsejable cultivar
tancia, al ser arrastrada por las gotas de lluvia. Por ello, especies y variedades con mayor resistencia o tolerancia a
tanto las precipitaciones, como el riego por aspersión, la enfermedad, como mandarinos o naranjos Valencia. En
resultan muy favorables para el desarrollo de la enferme­ general, las especies con brotaciones frecuentes y de
dad. De forma análoga, los frutos de 20-40 mm. de diáme­ larga duración serán más sensibles a la cancrosis que
tro tienen los estomas suficientemente abiertos para favore­ aquellas menos vigorosas o en las que el follaje madura
cer la penetración bacteriana, pero cuando alcanzan su rápidamente. Así, el pomelo que es muy vigoroso y tiene
tamaño definitivo, las ceras naturales de la epidermis limi­ varias brotaciones anuales con hojas que permanecen
tan la penetración del agua y de la bacteria con lo que dis­ inmaduras durante varias semanas es quizás la especie
minuye la sensibilidad a la infección. En el tejido enfermo, más sensible, en cambio, Poncirus trifoliata y los mandari­
la bacteria se difunde por los espacios intercelulares y nos que tienen menos brotaciones y de corta duración son
aumenta el tamaño de la lesión. En Japón, y Sudamérica las más resistentes.
infecciones importantes tienen lugar cuando las precipita­ La eficiencia de la lucha química es variable, depen­
ciones anuales son superiores a los 1.000 mm y son esca­ diendo del producto utilizado, el número de tratamientos, la
sas cuando las precipitaciones mensuales son inferiores a especie y edad de las plantas, etc. Para proteger las nuevas
los 100 mm. brotaciones y los frutos durante su crecimiento se aconsejan
Las temperaturas mínimas y máxima para el desarrollo pulverizaciones con productos cúpricos. El número de trata­
de X. axonopodis pv. citrie n medio de cultivo son 5 y 38° C, mientos necesario es variable y depende especialmente de
pero en los tejidos del huésped la infección y multiplicación la sensibilidad de las plantas a proteger y de las condicio­
de la bacteria ocurren entre 14° C y 38° C y es muy activa nes climáticas del año. En general, se aconsejan al menos
entre 25° C y 35° C. Los vientos de más de 6 m/seg favore­ tres o cuatro pulverizaciones con oxicloruro de cobre o
cen los daños causados por esta bacteriosis, debido a que caldo bordelés, que deben comenzar con la primera brota-
originan gran número de heridas que pueden servir para la ción. En años con condiciones favorables para la bacteria y
infección y además favorecen la dispersión bacteriana. Las en variedades sensibles pueden ser necesarios más de 10
heridas son sensibles durante un cierto periodo de tiempo tratamientos para conseguir producir frutos sin lesiones.
(10 a 20 días, dependiendo de la temperatura). También se han mostrado eficaces los tratamientos mixtos
Los ataques de insectos, especialmente de minadores de oxicloruro de cobre con el antibiótico kasugamicina o con
de hojas, favorecen la expansión de la enfermedad. Se ha estreptomicina. Sin embargo, tanto los tratamientos cúpricos
observado que la presencia del minador Phyllocnistis citre- como los antibióticos tienen el grave riesgo de favorecer la
lla incrementa la gravedad de los ataques de cancrosis, aparición de cepas bacterianas resistentes al tratamiento.
incluso en especies consideradas poco sensibles, como el Los tratamientos químicos deben ir acompañados de la eli­
mandarino. minación de los brotes y ramas con síntomas y la desinfec­
X. axonopodis pv. citri permanece viable alrededor de ción de las herramientas al pasar de árboles con lesiones a
los que no las muestran.
100 días en hojas caídas, de dos a ocho semanas en el
suelo, y una a nueve semanas en la rizosfera de algunas En muchos casos, el método de lucha más eficaz con­
plantas no cítricas, y por tanto es capaz de iniciar nuevas siste en la implantación de cortavientos de distintas espe­
infecciones. cies como Grevillea robusta, Casuarina equisetifolia, Leuca-
ena spp., Pinus spp, etc. que deben constituir barreras
Xanthomonas axonopodis pv. citri se dispersa a largas
distancias fundamentalmente por la acción del hombre y compactas. Los cortavientos reducen la diseminación de la
bacteria al frenar el paso del viento y disminuir el número de
particularmente por el transporte de material vegetal, con o
heridas foliares y lesiones en los frutos. Deben ser implanta­
sin síntomas. Las prácticas culturales como, injerto, poda,
dos perpendicularmente a los vientos dominantes en la zona
cosecha, etc. también pueden servir para la diseminación
de la bacteria. y antes de la plantación de cítricos, para proteger los árbo­
les desde los primeros años.
En algunos países afectados se realizan tratamientos
post-cosecha de los frutos que se van a exportar a zonas
CONTROL libres de la enfermedad con hipoclorito sódico u ortofenil
fenato sódico. Estos tratamientos sólo garantizan la elimina­
La cancrosis es una enfermedad grave y de difícil con­ ción de las poblaciones epífitas de la bacteria en frutos sin
trol. Por ello el método de lucha más eficaz es evitar su intro­ lesiones.
ducción en nuevas áreas mediante medidas de adecuadas
de cuarentena.
Tras identificar focos de cancrosis en una zona, se acon­
seja la erradicación unida a estrictas medidas de cuarente­
BIBLIOGRAFÍA
na como primer método de control. Actualmente se llevan a A nónim o ., 1998. Citrus canker Fact sheet.
cabo programas de erradicación en Uruguay, ciertas zonas http://www.aphis.usda.gov./oa/ ccankerhtml.
de Brasil y en los nuevos focos de cancrosis de Florida. La C iverolo , E.D., 1984. Bacterial canker disease of citrus. J. Rio Gran­
erradicación debe incluir la destrucción de los árboles afec­ de Valley Hort. Soc. 37:127-146.

49
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

EPPO/CABI., 1996. Xanthomonas axonopodis pv. citri. Data Sheets líneas, y finalmente se convierten en lesiones necróticas.
on Quarantine Pests, EPPO. En: Ouarantine pests for Europe. Las ramas de la parte superior del árbol pierden sus hojas y
CAB International; Wallingford, UK. P 1101-1108. muestran síntomas de necrosis de ramillas («die-back»)
G ottwald , T.R.; G raham , J.H.; C iverolo , E.L.; B arrett, H.C. y H earn , (Foto 48). Los frutos son muy pequeños y maduran prema­
C.J., 1993. Dlfferentlal host range reaction of citrus and citrus turamente (Foto 49). La producción es muy reducida.
relatives to citrus anker and citrus bacterial spot determined by
leaf mesophyll susceptibility. Plan! Dis. 77:1004-1009.
H artung . J.S.; Pruvost , O.P.; V illemot , I. y Á lvarez, A., 1996. Rapid
and sensitive colorimetric detection of Xanthomonas axonopodis AGENTE CAUSAL
pv. citri by immunocapture and nested polymerase Chain reac­
tion assay. Phytopathology 86:95-101. La enfermedad está causada por Xylella fastidiosa, una
K o iz u m i , M., 1976. Inoculation period of citrus canker in relation to bacteria Gram negativa, aerobia, con forma de bastoncillo
temperature. Su//. Fruit Tree Res. Sta. B 3:33-46. de 0.2-0.4 (m de diámetro y 1.4 a 3 (m de longitud, que tiene
L ópez , M.M., 1997. La cancrosis de los cítricos: un peligro potencial
una pared rugosa característica (Foto 50). La bacteria cau­
para la citricultura española. Comunitat Valenciana Agraria, pp.
sante de la clorosis variegada de los cítricos está serológi-
23-30.
Pereira L eite , R., 1990. Cancro cítrico. Prevengao e controle no
camente relacionada con las cepas de X. fastidiosa respon­
Paraná. IAPAR, Circular n.° 61, Londrina, Brasil. sables de la enfermedad de Pierce de la vid, de la hoja seca
Stall , R.E.; M iller , J.W.; M arcó , G.M. y Echenique , B.I.C., 1980. del almendro y del achaparrado de Ambrosia sp.
Population dynamics of Xanthomonas citri causing cancrosis of
citrus in Argentina. Proc. Fia. State Hort. Soc. 93:10-14.
Stall , R.E. y C iverolo , E.L., 1991. Recent research relating to the DIAGNÓSTICO
recent outbreak of citrus canker in Florida. Ann. Rev. Phytopath.
29:399-420.
Cultivo de la bacteria: Las cepas de X. fastidiosa res­
Stall , R.E. y C iverolo , E.L., 1993. Xanthomonas campestris pv. citri:
cause of citrus canker. En: Xanthomonas. Swings, J.G., Civerolo, ponsables de la clorosis variegada pueden ser cultivadas
E.L. (Eds.). Chapman & Hall, Londres, pp. 48-50. en medio PW, PD2 ó CS20, en los que forman colonias en 5-
V auterin , L.; H oste , B.; K ersters, K. y Swings , J., 1995. Reclassifi- 10 días a 30° C. La bacteria cultivada, inoculada mediante
cation of Xanthomonas. Int. J. Syst. Bact. 45, 472-482. injección en el xilema de plantas jóvenes de naranjo, induce
los síntomas característicos de la enfermedad a los 6-12
meses de la inoculación.
Métodos serológicos: La bacteria puede detectarse
mediante ELISA utilizando anticuerpos policlonales prepara­
dos frente a una cepa de X. fastidiosa aislada de cítricos
CLOROSIS VARIEGADA infectados por CVC. Existe un estuche comercial para la
detección de la bacteria en cítricos, que puede servir para
DE LOS CÍTRICOS confirmar un diagnóstico basado en la observación de sín­
tomas o incluso para detectar la bacteria antes de la apari­
(Citrus variegated chlorosis, CVC) ción de éstos.
M. Garnier Métodos moleculares: La bacteria también puede detec­
tarse mediante PCR.

Esta enfermedad apareció por primera vez en 1987 en

un huerto en suroeste del estado de Minas Gerais (Brasil) y CICLO DE LA ENFERMEDAD
luego se extendió al estado vecino de Sao Paulo. También Y EPIDEMIOLOGÍA
se ha descrito en Argentina con el nombre de «pecosita» y
en Uruguay. El hecho de que otras enfermedades causadas por X.
Está causada por una bacteria Gram negativa, Xylella fastidiosa, como la enfermedad de Pierce de la vid, sean
fastidiosa, localizada en los vasos del xilema. Produce pér­ generalmente propagadas por cicadélidos que se alimentan
didas económicas muy importantes. En 1997 la incidencia en el xilema («sharpshooters») hizo pensar desde el princi­
de la enfermedad en el estado de Sao Paulo era del 34 % pio que CVC podría ser también dispersado por estos vec­
aproximadamente, lo que significa unos 50 millones de tores. En un estudio epidemiológico realizado en Brasil se
árboles infectados, y las pérdidas anuales que causa se observó que CVC progresaba lentamente en los dos prime­
estiman en unos 35 millones de dólares USA, por lo que hay ros años de la infección y que al tercer año la enfermedad
que evitar su dispersión a otros países en los que no haya entraba en una fase de crecimiento exponencial. Esta pauta
sido detectada. de aumento temporal y el hecho de que la enfermedad pro­
gresase siguiendo en general una dirección determinada
(norte/sur) y de árbol en árbol, apoyaban la idea de que
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS CVC fuese dispersada por un insecto vector aéreo. Recien­
temente se han identificado hasta cinco especies de cicá-
La enfermedad tiene mayor incidencia en los naranjos dulas capaces de transmitir CVC: Acrogonia terminalis,
dulces Natal, Pera, Hamlin, Selecta y Valencia injertados Bucephaiogonia xanthopis, Dilobopterus costalimai, Onco-
sobre lima Rangpur, mandarino Cleopatra, C. voikameriana metopia facialis y Plesiommata corniculata.
o citrange Troyer. La lima Tahití y los mandarinos no mues­
tran síntomas.
X. fastidiosa es una bacteria presente en el xilema de CONTROL
numerosas plantas herbáceas y especialmente de las gra­
míneas. La enfermedad es difícil de controlar; sin embargo,
En las plantas afectadas las hojas de los brotes jóvenes cuando los árboles presentan sólo síntomas foliares, es
muestran una clorosis similar a la de una deficiencia de zinc, posible eliminar la bacteria cortando las ramas afectadas.
mientras que en las hojas de más edad aparecen jaspeados Esta poda debe efectuarse lo antes posible y las ramas
(Foto 47). El envés de las hojas presenta manchas de color deben cortarse 50-100 cm por debajo de la hoja más baja
marrón claro y ligeramente prominentes, que se correspon­ que muestre síntomas. Cuando aparecen los síntomas en
den con las zonas cloróticas del haz. Estas manchas son frutos es casi imposible eliminar la bacteria y es preferible
puntiformes o alargadas, están organizadas en grupos o en arrancar los árboles. Si la planta es joven (hasta 2 años) es

50
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR BACTERIAS, MICOPLASMAS Y FITOPLASMAS

preferible eliminarla. Se recomienda aplicar medidas estric­ mente no en ambos a la vez. Por ello, a principios de siglo
tas de cuarentena para evitar la introducción de la enferme­ se creyó que los síntomas en hojas y brotes estaban causa­
dad en zonas no afectadas y evitar la propagación de la dos por una bacteria distinta de la causante de los daños en
enfermedad en el vivero mediante un programa de certifica­ frutos. Posteriormente se comprobó que correspondían a
ción de yemas y plantas. Así mismo, en zonas afectadas es dos manifestaciones de la misma bacteriosis.
recomendable propagar las plantas de vivero bajo malla y Los clementinos, naranjos y pomelos parecen más sen­
mantener bajas las poblaciones de vectores en el campo, al sibles a los ataques en hojas y ramas, mientras que los
menos los primeros años de la plantación. daños en frutos son más frecuentes en limonero. Las varie­
dades de limonero Lisbon y Eureka son muy susceptibles.
No se dispone de información sobre la sensibilidad compa­
BIBLIOGRAFÍA rada de los distintos cítricos a esta bacteria.
En las hojas aparecen pequeñas necrosis en el peciolo
C hang , C.J.; G arnier , M.; Z reik , L.; Rossetti, V. y BovÉ, J.M., 1993. que invaden éste y luego la base del limbo. La bacteria
Culture and serological detection of the xylem-limited bacterium
avanza por la ramilla a partir del punto de inserción del
causing citrus variegated chlorosis and its identification as a
strain of Xylella fastidiosa. Current Microbio!. 27:137-142. peciolo, y llega a veces a rodear el tallo, desecando toda la
C hang , C.J.; G arnier , M.; Z reik , L.; Rossetti, V. y BovÉ, J.M., 1993. parte superior de la rama. Las hojas se necrosan y quedan
Citrus variegated chlorosis: Cultivation of the causal bacterium unidas al tallo, e incluso si el limbo cae debido a un fuerte
and experimental reproduction of the disease. En: Proc. 12th viento, el peciolo queda firmemente unido a la rama. Si los
Conf. Int. Organ. of Citrus Virot. Moreno, P., da Grapa, J.V., Tim- ataques son graves, pueden observarse importantes dese­
mer, L.W. (Eds.). IOCV, Riverside, California, p 294-300. camientos y la muerte de numerosas yemas en las ramas
G arnier , M.; C hang , C.J.; Z reik , L.; R ossetti, V. y BovE, J.M., 1993.
Citrus variegated chlorosis: Serological Identification of Xylella
afectadas.
fastidiosa, the bacterium associated with the disease. En: Proc. Los ataques sobre fruto son especialmente importantes
12th Conf. Int. Organ. of Citrus Virot. Moreno, P., da Grapa, J.V., en limonero, aunque a veces se observan también en naran­
Timmer, L.W. (Eds ). IOCV, Riverside, California, pp. 300-306. jo y mandarino. Aparecen manchas pardo oscuras de 0.5 a
G ottwald , T.R.; G idtti, F.B.; S antos , J.M. y C arvalho A.C., 1993. Pre- 1 cm de diámetro que inicialmente afectan a la epidermis y
liminary spatial and temporal analysis of Citrus variegated chlo­ luego aumentan su tamaño (Foto 52), se vuelven más o
rosis (CVC) in Sao Paulo, Brazil. En: Proc. 12th Conf. Int. Organ. menos deprimidas y afectan al albedo y al flavedo. Fre­
of Citrus Virot. Moreno, P., da Grapa, J.V., Timmer, L.W. (Eds.).
IOCV, Riverside, California, pp. 327-335.
cuentemente, estas manchas son luego invadidas por pató­
Rossetti, V.; G arnier , M.; B ové , J.M.; B eretta, M.J.G.; T eixeira , genos secundarios.
A.R.R.; Q uaggio , J.A. y D agoberto de N egri, J., 1991. Présence
de bactéries dans le xyléme d'orangers atteints de la chlorose
variégée, une nouvelle maladie des agrumes au Brésil. C.R. AGENTE CAUSAL
Acad. Sci; Paris 310:345-349.
La bacteria causante del desecamiento bacteriano de
los cítricos se denominó a principios de siglo Pseudomonas.
syringae y actualmente P. syringae pv. syringae. Se trata de
una bacteria capaz de vivir como epífita en numerosas
DESECAMIENTO BACTERIANO especies de plantas cultivadas y silvestres y de causar
daños en muchas de ellas.
DE LOS CÍTRICOS Los cultivos de esta bacteria producen un pigmento fluo­
rescente en determinados medios de cultivo y tienen un
(Citrus blast, black pit) patrón de pruebas LOPAT que es levano e hipersensibilidad
en tabaco positivos y oxidasa, podredumbre de patata e
M. M. López hidrólisis de la arginina, negativos. Su temperatura óptima
de crecimiento es de 12.5-17° C, y las temperaturas favora­
bles para el desarrollo de la enfermedad en cítricos son
La bacteria Pseudomonas syringae pv. syringae produce siempre inferiores a los 20° C.
dos tipos de síntomas muy distintos, dependiendo de que la Las cepas de la especie P. syringae pv. syringae produ­
infección tenga lugar en las ramas, brotes y hojas, o en los cen distintas toxinas y la de los aislados de cítricos se
frutos. Los desecamientos y necrosis de brotes y hojas se denomina syríngotoxina. Algunas cepas de esta especie
conocen en la literatura inglesa como «citrus blast». En los han sido utilizadas en control biológico en post-recolección
frutos aparecen manchas oscuras por lo que se denomina a
por ser activas frente a varios hongos patógenos de los fru­
la enfermedad «black pit».
tos cítricos como Penicillium digitatum y P. italicum. Los
Esta bacteriosis es actualmente la única que afecta a
ensayos realizados parecen demostrar la baja virulencia de
los cítricos en la cuenca mediterránea y es frecuente en
las cepas bacterianas seleccionadas, pero la utilización a
Grecia, Túnez, Sicilia y Córcega. También está presente en
Florida, California, Sudáfrica, Japón y en ciertas zonas de escala comercial de una bacteria fitopatógena en control
Australia. Suele causar daños en zonas relativamente frías biológico, no parece exenta de riesgos a medio o largo
y húmedas, pero no ha sido observada en zonas cálidas y plazo.
de clima subtropical.
En España los ataques de esta enfermedad no suelen
ser graves, pero en algunas zonas frescas de Valencia y DIAGNÓSTICO
Andalucía, cuando la primavera es muy húmeda, los dese­
camientos de ramas y brotes son importantes. Los ataques El diagnóstico de P. syringae pv. syringae suele basarse
a frutos de limón se han observado esporádicamente. en el aislamiento en medio de cultivo King B, la fluorescen­
cia en dicho medio y las pruebas LOPAT, la caracterización
bioquímica de las colonias, la verificación del poder pató­
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS geno sobre limones y la actividad de nucleación de hielo
(INA «ice nucleation activity»). La utilización de anticuerpos
La sintomatología de esta enfermedad se manifiesta en específicos, el perfil de ácidos grasos y la PCR también faci­
brotes (Foto 51) y hojas o en frutos (Foto 52), pero general­ litan su identificación.

51
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

CICLO DE LA ENFERMEDAD D e C icco , V.; L uisi, N. y Salerno , M., 1978. Epidemiology and con­
trol of citrus blast. En: Proc. Int. Soc. Citricullure. E.O. Painter
Y EPIDEMIOLOGÍA Printing Co., De León Springs, Florida, pp. 204-206.
Fawcett , H.S., 1936. Citrus blast. En: Citrus diseases and their con­
P syringae pv. syringae está frecuentemente presente trol. Me Graw & HUI Book Co, New York. pp. 314-324.
como epífita en los cítricos, y sus poblaciones presentan Fawcett, H.S., 1936. Black pit. En: Cilrus diseases and their control.
variaciones estacionales según las distintas zonas. Gene­ Me Graw & Hill Book Co, New York. pp. 491-499.
ralmente las poblaciones son bajas en verano y otoño y FtiLDEBRAND, D.C.; S chroth , M.N. y Sands , D.C., 1988. Pseudomo-
sufren un importante incremento a final del invierno y en nas. En: Laboratory guide for identification oí planI pathogenic
primavera, observándose poblaciones en hojas de hasta bacteria. Schaad, N.W.fDe.). APS Press, St Paul, Minnesota.
pp. 60-80.
10.000 cel/cm 2. Durante los veranos secos, la bacteria
Laville , E. y V o g e l , R., 1984. La bactériose á Pseudomonas syringae
puede sobrevivir en restos vegetales en el suelo y en otras des clémentiniers en Corsé. Arboriculture íruitiére, 366:43-44.
plantas cultivadas o malas hierbas, en las que también M enkissoglu , O. y L indow , S.E., 1991. Chemical forms of copper on
forma parte de la microbiota y que no muestran ningún leaves in relation to the bactericidal activity of cuprlc hydroxide
síntoma. La bacteria penetra en los tejidos del huésped deposits on plants. Phytopathology 81:1263-1270.
por pequeñas lesiones, especialmente las debidas al Sm ilanick , J.L.; G ouin -B ehe , C.C.; M argosan , D.A.; B u ll , C.T. y M a -
hielo, y se multiplica abundantemente en tiempo frío y C key , B.E., 1996. Virulence on citrus of Pseudomonas syringae
húmedo. Las heridas de cualquier tipo causadas por strains that control postharvest green mold of citrus fruit. Plant
insectos, espinas, viento, granizo o heladas, favorecen la Dis. 80:1123-1128.
Yankofsky , S.A.; L evin , Z. y M osche , A., 1981. Association with citrus
dispersión de la enfermedad. La bacteria se disemina
of ice-nucleating bacteria and their possible role as causative
también con la lluvia y viento a cortas distancias y en el agents of frost damage. CurrenI Microbiol. 5:213-217.
interior de un mismo árbol. El riego por aspersión también
favorece su dispersión.
P. syringae pv. syringae es además una de las bacterias
cuyas células poseen la capacidad de servir como núcleos
de formación de hielo (INA positivas), por lo que su presencia
en la superficie de la planta puede desencadenar la forma­ HUANGLONGBING
ción de cristales de hielo. Por esta causa, cuando sus pobla­
ciones sobre las hojas o frutos son superiores a 10“ ufc/ml, (ex-Greening)
favorece la aparición de daños por heladas más o menos
generalizados a -1o C, temperatura a la que las plantas sin M. Garnier
P. syringae pv. syringae en sus hojas, no sufren daños. En
España las poblaciones de esta bacteria no parecen ser ele­
vadas, por lo que no tendrían un papel importante en los El huanglongbing (HLB)(enfermedad del brote amarillo)
daños debidos a heladas en los cítricos. se ha observado en China desde el siglo pasado y en 1956
Lin demostró por primera vez que era transmisible por injer­
to. La enfermedad está presente en Asia (de Pakistán a
CONTROL China, así como en Indonesia y Filipinas), en África del sur y
del este, así como en Camerún, en el sudoeste de la Penín­
Las medidas de la lucha química contra esta enferme­ sula Arábiga (Arabia Saudita y Yemen) y en las islas del océ­
dad se aconsejan sólo en los casos en que la frecuencia e ano Indico (Madagascar, Reunión y Mauricio). También ha
intensidad de los daños y las condiciones climáticas favora­ sido observada en la islas del extremo sur del Japón (archi­
bles para la bacteria, los hagan necesarios. Es conveniente piélago Ryukyu) cercanas a Taiwán, donde la enfermedad
podar las partes afectadas, realizar tratamientos contra pla­ está presente desde hace mucho tiempo.
gas, utilizar cortavientos para disminuir las heridas que pue­ El continente americano, Australia, las islas del Pacífico
den servir de entrada a la bacteria y evitar los abonados y los países del Mediterráneo están libres de la enfermedad.
nitrogenados tardíos. Sin embargo Diaphorina citri, que es el vector de la enfer­
Los tratamientos aconsejados en los distintos países son medad en Asia, está presente en América latina, especial­
a base de cobre y deben proteger las plantas en las épocas mente en Brasil, Argentina y Honduras. Recientemente tam­
favorables para la infección. Lo más aconsejable es el estu­ bién se ha detectado esta psila en Irán, cerca de la frontera
dio de la población de la bacteria a lo largo del año para con Pakistán. Por otra parte, Trioza erytreae, otra psila que
determinar los momentos óptimos de tratamiento. Las apli­ dispersa la enfermedad en Africa, ha sido recientemente
caciones de caldo bordelés, hidróxido cúprico, kasugamici- observada en la isla de Madeira.
na, estreptomicina y otros productos bacteriostáticos o bac­ • Esta enfermedad es una de las más graves que afectan
tericidas reducen las poblaciones de P. syringae pv. a los cítricos. Se estima que en Asia hay unos 50 millones de
syringae en cítricos hasta niveles próximos al límite de árboles infectados. Entre 1960 y 1970 la enfermedad causó
detección de 102 ufc/hoja. Se aconseja un tratamiento en la muerte de unos 3 millones de árboles en Indonesia y de
otoño y a veces otro en primavera, pero si se trata con los unos 10 millones en Africa del Sur. En Arabia Saudita todos
frutos sin recolectar es aconsejable evitar aquéllos produc­ los naranjos y mandarinos murieron como consecuencia del
tos cúpricos que dejen trazas sobre los frutos. HLB. Por ello es preciso evitar la introducción de material
Se han descrito cepas de P. syringae pv. syringae resis­ vegetal contaminado o de insectos vectores de la enferme­
tentes y tolerante al cobre, para las cuales las dosis de 100 dad en los países donde no se han detectado.
ppb o menos de Cu+* libre en las hojas resultan ineficaces.
Por ello, en las zonas con ataques frecuentes de esta bac­
teria será conveniente realizar análisis periódicos para HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
detectar la aparición de cepas bacterianas resistentes.
El HLB es una enfermedad de las rutáceas. Todas las
especies del género Citrus pueden ser afectadas por la enfer­
BIBLIOGRAFÍA medad. Los naranjos, mandarinos y los tángelos son particu­
larmente sensibles. También lo son algunos cítricos ornamen­
C onstantinidou , H.A.; M enkissoglu O. y S tergiadou , H.C., 1991. The tales como el calamondín. La lima Mejicana es más tolerante.
role of ¡ce nucleation active bacteria in supercooling of citrus En Sudáfrica se han encontrado plantas de la rutácea
trees. Physiol. Plant. 81:548-554. salvaje Toddalia lanceolata, infectadas con HLB. Esta

52
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR BACTERIAS. MICOPLASMAS Y FITOPLASMAS

especie es huésped de Trioza erytreae, que es el vector IN 2.6 y AS 1.7, específicas de «Candidatus» L. asiaticum y
del patógeno que causa HLB en esta zona del mundo de «Candidatus» L. africanum, respectivamente.
(«Candidatus» L. africanum). Por el contrario, nunca se La detección de la bacteria en insectos puede ser reali­
han encontrado plantas infectadas de Murraya paniculata, zada muy fácilmente por una técnica de escachado
una rutácea ornamental que es el huésped preferido de (»crash-blot») mediante la cual, se aplastan psilas indivi­
Diaphorina citri, el vector del HLB en Asia («Candidatus» duales sobre una membrana de nylon con una varilla de
L. asiaticum). vidrio. El ADN liberado es retenido en las membranas y
«Candidatus» L. asiaticum y «Candidatus» L. africanum puede detectarse por hibridación con las sondas In 2.6 ó
se han trasmitido de cítricos a la vinca de Madagascar (Cat- AS 1.7.
harantus roseus) y de vinca a tabaco (Nicotiana tabacum) Más recientemente se ha desarrollado un método de
por medio de cúscuta (Cuscuta campestris). detección de las dos especies de Liberobacter por PCR. El
La psila africana Trioza erytreae y la psila asiática Dia­ método puede utilizarse para la detección en plantas e
phorina citri son, respectivamente, los huéspedes naturales insectos.
de «Candidatus» L, africanum y «Candidatus» L. asiaticum. La enfermedad se diagnostica por la observación de sín­
Al comienzo de la infección el ataque es generalmente tomas seguida de una confirmación de la presencia de la
sectorial y los síntomas aparecen en una sola rama (síntoma bacteria por alguna de las técnicas anteriores.
del brote amarillo) (Foto 53). Las hojas presentan manchas
cloróticas difusas características, luego amarillean y caen.
Los brotes presentan necrosis progresiva desde el extremo CICLO DE LA ENFERMEDAD
apical. Las hojas nuevas son de menor tamaño y presentan Y EPIDEMIOLOGÍA
síntomas de jaspeado (Foto 54) y a veces de carencias
minerales (zinc, manganeso). La floración ocurre a menudo La enfermedad se transmite por dos psilas: Trioza ery­
fuera de estación, las flores son pequeñas, frecuentemente treae en África y Diaphorina citri en Asia. Experimentalmen­
estériles y caen. Los frutos afectados son pequeños, asimé­ te, cada psila es capaz de transmitir cada una de las dos
tricos, muestran a veces inversión de la coloración (ésta se especies de Liberobacter. Sin embargo, esta posibilidad no
inicia en la zona peduncular) y contienen numerosas semi­ ha sido aún demostrada en condiciones naturales en los
llas abortadas (Fotos 55 y 56). Los árboles mueren al cabo países donde están presentes las dos especies de Libero­
de algunos años (Foto 57). bacter y las dos psilas (Reunión, Mauricio, frontera entre
Arabia Saudita y Yemen).
La enfermedad se propaga también mediante prácticas
AGENTE CAUSAL culturales como el estaquillado (frecuente en el sudeste
asiático) o el injerto.
«>Candidatus» Liberobacter asiaticum y «Candidatus»
Liberobacter africanum.
El agente causal es una bacteria localizada exclusiva­ CONTROL
mente en los tubos cribosos del floema. Hasta el presente la
bacteria no ha podido cultivarse, pero ha sido caracterizada Se recomienda plantar árboles sanos. Los patrones pue­
mediante el estudio de su ADN ribosómico 16S y de los den ser obtenidos a partir de semillas, ya que la bacteria no
genes del operón (3, que codifica proteínas ribosómicas y la se transmite por esta vía. Las yemas sanas pueden obte­
subunidad Í3 de la ARN polimerasa. La bacteria es una alfa- nerse por microinjerto de ápices caulinares, seguido de
proteobacteria de un género nuevo al que se ha asignado el pruebas biológicas de control. La población de insectos
nombre «Candidatus» Liberobacer de acuerdo con las vectores puede controlarse con insecticidas o, en algunos
reglas de la nomenclatura de bacterias no cultivadas. Se casos, mediante lucha biológica con himenópteros parási­
han reconocido dos especies de la bacteria: «Candidatus» tos de las psilas: Tamarixia (ex-Tetrastichus) radiata contra
Liberobacter asiaticum, responsable de la enfermedad en D. citri y Tamarixia dryi contra T. erytreae. Desgraciadamen­
Asia y tolerante a las altas temperaturas (>30° C), y «Candi­ te, la presencia de hiperparásitos en la mayoría de los paí­
datus» Liberobacter africanum, presente en África y sensi­ ses en los que está la enfermedad, hace que la lucha bioló­
ble a las temperaturas elevadas (>25-30° C). En las islas gica contras las psilas sea generalmente ineficaz para el
Reunión y Mauricio están presentes las dos especies. control de HLB.

DIAGNÓSTICO BIBLIOGRAFÍA
Cultivo de la bacteria: ninguno de los medios de cultivo D a G rapa , J.V., 1991. Citrus greening disease Annu. Ftev. Phytopat-
ensayados hasta la fecha ha permitido el crecimiento de la hol. 29:109-136.
bacteria. G arnier , M. y BovÉ, J.M., 1993. Citrus greening disease and the gre­
Pruebas biológicas: el HLB puede detectarse mediante ening bacterium. En: Proc. 12th Con!. Int. Organ. of Citrus Virol.
inoculación por injerto de plantas de semilla de naranjo Moreno, P., da Grapa, J.V., Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, Riverside,
dulce. Dado que la transmisión ocurre sólo en un 30 % de las California, pp. 212-219.
G arnier , M.; M artin -G ros , G. y BovÉ, J.M., 1987. Monoclonal anti-
plantas inoculadas debe utilizarse un número suficiente de bodies against the bacterial-like organism associated with citrus
plantas indicadoras para que el diagnóstico resulte fiable. greening disease. Ann. Microbio!. (Inst. Pasteur) 138:639-650.
Microscopía: la observación de la bacteria en el floema G a o , S.; G arnier , M. y B ové , J.M., 1993. Production of monoclonal
de las plantas por microscopía electrónica ha sido durante antibodies recognizing most strains of the greening BLO by in
mucho tiempo el único método de diagnóstico de la enfer­ vitro ¡mmunization with an antigenic protein purified (rom the
medad. BLO. En: Proc. 12th Conf. Int. Organ. of Citrus Virol. Moreno, P.,
Métodos serológicos: Se han obtenido anticuerpos da Grapa, J.V., Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, Riverside, California,
monoclonales contra diversas cepas de Liberobacter. Nin­ pp. 244-249.
J agoueix , S.; B ové , J.M. y G arnier , M., 1994. The phloem-limited bac­
guno de ellos reconoce a todos los serotipos de la bacteria
terium of greening disease of citrus is a member of the Í3 subdivi­
y por tanto, no pueden ser utilizados para el diagnóstico de sión of the proteobacteria. Intern. J. Syst. Bacteriol. 44:397-386.
la enfermedad. J agoueix , S.; B ové , J.M. y G arnier , M., 1996. PCR detection oí the
Métodos moleculares: La detección de liberobacterias two liberobacter species associated with greening disease of
puede realizarse por hibridación ADN/ADN con las sondas citrus. Mol. Cell. Probes 10:43-50.

53
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

Lin, K.H., 1956. Observaron on yellow shoot of citrus. Biological primer lugar la mancha bacteriana, afecta sólo a árboles
study of yellow shoot of citrus. Acta Phytophyl. Sinlca 2:1-42. jóvenes, especialmente en vivero y no se ha observado en
M urray , R.G.E. y Schleifer , K.H,. 1994. Taxonomic notes: a propo- plantaciones adultas. Los síntomas aparecen en hojas y
sal for recording the properties of putatlve taxa of prokaryotes. ramas (Fotos 58 y 59), pero nunca en frutos en condiciones
Int. J. Syst. Bacterio!. 44:174-176. de infección natural. El aspecto de las lesiones es también
P lanet , P; J agoueix , S.; B ové , J.M. y G arnier , M., 1995. Detection
and characterlzation of the African citrus greening llberobacter diferente, ya que a los 10-20 días de la infección, las lesio­
by amplification, cloning and sequenclng of the rplKAJL-rpoBC nes de cancrosis son rugosas al tacto, mientras que las de
operan. Current Microbiol. 30:137-141. la mancha bacteriana son planas, lisas y a veces algo hun­
Sa g lio , P: Laféche , D.; B onissol , C. y B ové , J.M., 1971. Isolement, didas, dependiendo de la cepa bacteriana. Tampoco las
culture et observaron au microscope électronique des structures lesiones viejas toman el aspecto crateriforme de las de can­
de type mycoplasme associées á la maladie du stubborn des crosis. Se suele observar una zona húmeda alrededor de las
agrumes et leur comparaison avec les structures observées lesiones necróticas, tanto en las jóvenes como en las viejas.
dans le cas de la maladie du greening des agrumes. Phys. Vég., En la mancha bacteriana, las lesiones son debidas a daños
9:569-582.
en la membrana de la célula vegetal, que permiten la salida
V illechanoux , S.; G arnier , M.; R enaudin , J. y B ové , J.M., 1992.
Detection of several strains of the bacterium-like organism of de fluidos a los espacios intercelulares, pero no a la prolife­
citrus greening disease by DNA probes. Curren! Microbiol. ración y salida de células bacterianas como en la cancrosis.
24:89-95. Por el contrario, las lesiones de las ramas son similares a las
V illechanoux , S.; G arnier , M.; Laigret , F.; Renaudin , J. y B ové , J.M., de la cancrosis. En inoculaciones experimentales se obser­
1993. The genome of the non-cultured, bacterial-like organism vó que sólo algunos aislados de X. axonopodis pv. citrume-
associated with citrus greening disease contains the nusG-rpl- lo producían lesiones en hojas y frutos de citrumeio y de P.
KAJL-rpoBC gene cluster and the gene for a bacteriophage type trifoliata. Por el contrario, los frutos de otras especies comer­
DNA polymerase. Curren! Microbiol. 26:161-166. ciales resultaron ser muy resistentes, lo que confirma las
diferencias entre la cancrosis y la mancha bacteriana res­
pecto a la gravedad de las pérdidas potenciales. Sin embar­
go, esta última puede causar pérdidas en vivero ya que
causa necrosis en las yemas y puede afectar al éxito de los
MANCHA BACTERIANA injertos.

DE LOS CÍTRICOS
AGENTE CAUSAL
(Bacterial spot)
La bacteria causante de la mancha bacteriana de los
M. M. López cítricos se denominó inicialmente X. campestris pv. citri y se
consideró que pertenecía a un nuevo tipo de cancrosis
denominado E. En estudios posteriores se denominó X.
La mancha bacteriana o «citrus bacterial spot» es una campestris pv. citrumeio y recientemente X. axonopodis pv.
enfermedad identificada en 1984 en Florida (USA) y que no citrumeio, aunque no es un nombre aceptado por todos los
ha sido descrita en ningún otro país. Al principio se creyó taxónomos.
que se trataba de un tipo nuevo de cancrosis, pero poste­ En contraste con la uniformidad serológica y genética de
riormente se demostró que el agente causante era un pato- las cepas de la cancrosis tipo A, las de X. axonopodis pv.
var diferente de Xanthomonas, que se ha denominado Xan- citrumeio son muy heterogéneas, incluso cuando proceden
thomonas axonopodis pv. citrumeio . de un mismo foco, lo que apoya la hipótesis de que forman
La similitud de los síntomas de la cancrosis y de la man­ parte de la microbiota endémica de Florida. Por su perfil de
cha bacteriana, y el hecho de que ambas fueran causadas ácidos grasos, reacción con anticuerpos monoclonales y
por una especie de Xanthomonas que afectaba a los cítri­ policlonales y características genéticas se distinguen de la
cos, originó una grave confusión sobre la importancia poten­ cancrosis A y de los otros tipos de cancrosis.
cial de X. axonopodis pv. citrumeio en los primeros años de Los aislados de Florida, se clasificaron en agresivos,
su identificación en Florida. Ello hizo que se llevara a cabo moderadamente agresivos y avirulentos, según su agresivi­
un intenso programa de erradicación y se tomaran medidas dad para el patrón citrumeio. Los aislados más agresivos
de cuarentena en la zona. Desde el principio, los estudios producían lesiones mayores y sus poblaciones se mantení­
realizados mostraron importantes diferencias entre X. axo­ an elevadas durante varias semanas. Los moderadamente
nopodis pv. citri y X. axonopodis pv. citrumeio y posterior­ agresivos producían lesiones menores y sus poblaciones
mente se demostró la baja supervivencia de ésta última en disminuían rápidamente. En correspondencia con ello, en
distintos órganos de las plantas afectadas, la escasa sensi­ ensayos de inoculación, las poblaciones de un aislado agre­
bilidad de los frutos a dicha bacteria y la efectividad de los sivo se mantuvieron en P. trifoliata y en sus híbridos, pero
tratamientos cúpricos para su control. Actualmente no está disminuyeron rápidamente en otras especies. Los aislados
considerada una bacteriosis de importancia económica y avirulentos no produjeron lesiones en ningún caso. La clasi­
está prácticamente erradicada en Florida. ficación de los aislados de esta especie basados en su
agresividad, coincide con los resultados serológicos y mole­
culares.
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
Así como la cancrosis puede afectar en mayor o menor DIAGNÓSTICO
grado a la mayoría de las especies de cítricos, la mancha
bacteriana afectó en Florida únicamente al citrumeio (Ponci- Los métodos de diagnóstico consisten en el aislamiento
rus trifoliata x Citrus paradisi) Swingle usado como patrón en en medio de cultivo, la identificación de las colonias como
dicha zona, al P. trifoliata y sus híbridos los citranges (C. Xanthomonas por su aspecto y características bioquímicas
sinensis x P. trifoliata) y a otras especies afines a los cítricos. y la diferenciación de las de X. axonopodis pv. citri por sus
En ensayos de inoculación el pomelo se ha mostrado más características serológicas y moleculares. Sin embargo, la
sensible que el naranjo dulce. heterogeneidad de los aislados del patovar citrumeio puede
Los síntomas de la mancha bacteriana son similares a dificultar su diagnóstico. Parece incluso posible que los ais­
los de cancrosis pero muestran importantes diferencias. En lados débilmente agresivos sean Xanthomonas procedentes

54
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR BACTERIAS. MICOPLASMAS Y FITOPLASMAS

de plantas no cítricas. Es conveniente verificar el poder de la bacteria, la enfermedad puede controlarse fácilmente
patógeno sobre pomelo y citrumelo para determinar la agre­ mediante medidas sanitarias en los viveros, eliminando
sividad de X. axonopodis pv. citrumelo y distinguirla de las mediante poda las ramas con síntomas, desinfectando las
cepas de cualquier tipo de cancrosis. herramientas y mediante tratamientos cúpricos.
La similitud de los síntomas de la mancha bacteriana y
de la cancrosis, llevó a que tras su detección en Florida se
CICLO DE LA ENFERMEDAD tomaran medidas de erradicación similares a las de cancro-
Y EPIDEMIOLOGÍA sis y se destruyeran 20 millones de árboles de vivero. Los
estudios posteriores demostraron que X. axonopodis pv.
X. axonopodis pv. citrumelo es muy heterogénea, pero citrumelo no representaba un problema grave y que las
sobrevive como epífita sobre distintas especies de cítricos medidas adoptadas no habían sido apropiadas. La enfer­
sin provocar síntomas. En algunos casos, este inóculo medad se considera prácticamente erradicada en la zona,
puede dar lugar a las infecciones observadas en los viveros. sin embargo, su detección en otras zonas podría plantear
La bacteria produce lesiones en las hojas, donde se multi­ problemas fitosanitarios en la exportación, debido a la simi­
plica y da origen a nuevas infecciones al ser diseminada por litud de sus síntomas con los de la cancrosis.
las labores culturales, viento, lluvia u otros agentes.
Las concentraciones de X. axonopodis pv. citrumelo
obtenidas por lavado natural de lesiones en Florida, aunque BIBLIOGRAFÍA
variables según la agresividad de los aislados, fueron muy
bajas (0 a 103ufc/ml). Esto contrasta con las elevadas con­ EPPO/CABI. 1996. Xanthomonas axonopodis pv. citrumelo. En:
Ouarantine pests íor Europe. CAB International, Wallingford, UK.
centraciones obtenidas en ensayos similares con árboles
pp. 1109-113.
afectados de cancrosis A. Además X. axonopodis pv. citru­ G ottwald , T.R.; Á lvarez A.M.; FIARTUNG, J.S. y B enedict A.A., 1991.
melo permaneció viable pocos días en las hojas y las de X. Diversity of Xanthomonas campestris pv. citrumelo strains asso-
axonopodis pv. citri más de 40 días. Los ensayos de disper­ ciated with epidemics of citrus bacterial spot in Florida citrus nur-
sión de la bacteria causante do la mancha bacteriana, series: correlation of detached leaf monoclonal antibody and res-
demostraron que la incidencia de síntomas en plantas no triction fragment length polymorphism assays. Phytopalhology.
inoculadas fue muy baja o nula, aunque la bacteria se 81:749-753.
detectaba en la poblaciones epífitas de estas plantas, lo que G ottwald , T.R.; C iverolo , E.L.; G arnsey , S.M.; B rlansky , R.H.; G ra-
ham , J.H. y G abriel , D.W., 1988. Dynamics and spatial distribu-
indica que X. axonopodis pv. citrumelo en la práctica puede
tion of Xanthomonas campestris pv. citri group E strains in simu-
diseminarse por medios mecánicos y con el material vege­
lated nursery and new grove situations. Plant Dis. 72:781-787.
tal, especialmente en el caso de patrones híbridos muy sen­ G raham , J.H.; G ottwald , T.R. y Fardelmann , D., 1990. Cultivar-spe-
sibles como el citrumelo y los citranges. cific interactions for strains of Xanthomonas campestris from Flo­
En hojas caídas X. campestris pv. citrumelo sólo sobrevi­ rida that cause citrus canker and citrus bacterial spot. Plant Dis.
vió unos 24 días en condiciones de humedad variable y 74:753-756.
hasta 105 en suelo arenoso seco. La bacteria no se detectó G raham , J.H. y G ottwald , T.R., 1990. Variation In aggressiveness of
tras tratamientos con fumigantes del suelo. Xanthomonas campestris pv. citrumelo associated with citrus
bacterial spot in Florida citrus nurseries. Phytopathology. 80:190-
196.
Schoulties , C.L.; C iverolo , E.L.; M iller , J.W.; Stall , R.E. y K rass ,
CONTROL C.J., 1987. Citrus canker in Florida. Plant Dis. 71:388-395.
Stall , R.E. y C iverolo , E.L., 1991. Research relating to the recent
Los ensayos de control de la mancha bacteriana realiza­ outbreak of citrus canker in Florida. Ann. Ftev. Phytopath. pp.
dos en Florida demostraron que, debido a la baja dispersión 399-420.
 Basándose en la observación de síntomas y en la detec­
STUBBORN ción de S. citri en los cítricos, indicada por la mención (Se)
junto al nombre del país, el stubborn está presente en los
J. M. Bové países siguientes:
Viejo Mundo: Arabia Saudita (Se), Argelia (Se), Chipre
(Se), Egipto, España (Se), Francia (Córcega (Se)), Grecia,
El stubborn es una de las principales enfermedades de Irak (Se), Israel (Se), Jordania (Se), Líbano, Libia, Marruecos
los cítricos en los países de la cuenca mediterránea y Asia (Se), Omán, Somalia, Sudán, Siria (Se), Túnez, Turquía.
Occidental, así como en California y Arizona. Se trata de una Nuevo Mundo: Estados Unidos: Arizona (Se), Califor­
enfermedad producida por un mollicute (ex-micoplasma) nia (Se).
denominado Spiroplasma citri (spiroplasma de los cítricos). La importancia económica de la enfermedad depende
Según Fawcett la enfermedad fue observada por primera de distintos factores. De forma general, la intensidad de los
vez en California en 1915 sobre naranjos Washington navel
síntomas es mayor cuando el número de spiroplasmas en
no productivos y «cabezones» (stubborn) en su forma de
los tubos críbosos es más importante. Como la multiplica­
crecer. El sobreinjerto de estos árboles con yemas cuidado­
ción de S. citri es más rápida y la concentración más eleva­
samente elegidas volvía a dar árboles «cabezones». Otros
da a 32° C, los síntomas más severos se observan en las
naranjos Washington navel tenían frutos anormales, en
regiones cálidas. Así ocurre por ejemplo en algunas zonas
forma de bellota (acorn fruit disorder) con piel rugosa y
citrícolas de Irán, Irak y Marruecos, mientras que en Córce­
albedo espeso en la parte peduncular y piel lisa y albedo
ga los síntomas son muy débiles o están ausentes debido a
fino en la parte estilar. Desde 1940 se había observado que
que la isla está situada en el límite septentrional del cultivo
los árboles que manifestaban crecimiento anormal (stub­
born) y los que tenían fruto en forma de bellota (acorn fruit de los cítricos. La influencia de la temperatura en la expre­
disorder) tenían numerosas similitudes y estaban sin duda sión de los síntomas ha podido ser confirmada experimen­
afectados por una única enfermedad. talmente cultivando plantas infectadas en cámaras con tem­
En Palestina, se describió a comienzo de las años peratura y humedad controladas.
1930 una nueva enfermedad epidémica de los cítricos La infección ocurre sobre todo en el vivero o en planta­
caracterizada por una reducción del tamaño de las hojas ciones jóvenes de menos de 7 años. Si en estos estadios no
(little leaf disease). Hoy se sabe que la enfermedad de las se eliminan las plantas infectadas se acaba con un porcen­
hojas pequeñas y la de los árboles con stubborn son la taje de árboles infectados en la plantación adulta que puede
misma. variar del 1 % a más del 50 %. Se ha observado que la dis­
Aunque descrita por primera vez en el Nuevo Mundo persión de S. citri por las cicádulas varía mucho de unos
(California) el stubborn es una enfermedad originaria del años que otros y que la intensidad de síntomas puede ser
Viejo Mundo. Probablemente fue introducida en América también muy variable entre árboles adultos de un mismo
con yemas contaminadas o por medio del vector Circulifer huerto.
tenellus, una cicádula originaria del Viejo Mundo. Hay que
recordar que los cítricos fueron probablemente introducidos
por primera vez en América en el segundo viaje de Cristóbal HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
Colón en 1493. Sin embargo, es igualmente probable que el
stubborn haya sido reintroducido en el Viejo Mundo a partir En campo los síntomas más intensos se observan en
de California mediante yemas contaminadas por el spiro­ naranjo dulce, pomelo y tángelo, aunque también se han
plasma causante de la enfermedad. Este podría haber sido observado en clementinos y otras especies. Rara vez se
el caso de Córcega, Irán, Marruecos, Túnez o Turquía. Sin observan en limonero o lima ácida. S. citri ha podido ser
embargo, en Irak, donde 99 % de los huertos comerciales transmitido por injerto a todas las variedades comerciales
están constituidos por variedades locales y se cultivan muy de naranjo dulce, pomelo, tángelo, mandarino e incluso
pocas extranjeras, el stubborn afecta esencialmente a las limonero y lima. Otras especies que dan síntomas son: el
variedades locales, y las cepas de spiroplasma implicadas naranjo amargo, calamondín, citrange Troyer, kumquat,
son muy probablemente cepas locales. pumelo, limonero rugoso, satsuma y lima dulce. La gama

57
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

de huéspedes de este patógeno es por tanto muy amplia, a menudo una coloración parda más oscura que la normal.
pero en la práctica, el stubborn es principalmente una Así mismo, la huella circular que dejan sobre el fruto al qui­
enfermedad de los naranjos dulces y pomelos en el Viejo tar el pedúnculo y el cáliz tiene una coloración naranja muy
Mundo y también de los tángelos en América, donde son marcada.
muy cultivados. El tamaño reducido,, la forma asimétrica, la presencia de
Los síntomas de stubborn son bastante característicos semillas abortadas y la inversión de color, también se obser­
pero nunca específicos y rara vez bastan para efectuar un van en los frutos de árboles afectados por huanglongbing.
diagnóstico infalible de la enfermedad, y menos aún consi­ Sin embargo, los riesgos de confundir stubborn con esta
derando que su intensidad es muy variable (Foto 60). enfermedad son actualmente reducidos, ya que las regiones
Los árboles infectados son más o menos achaparrados contaminadas por stubborn no lo están por huanglongbing
y con un aspecto arbustivo y compacto que no deja pasar la y viceversa.
luz (Foto 61A y B). Este aspecto se debe al desarrollo pre­ En pomelo, además del tamaño reducido y la curvatura
coz de yemas axilares y a la formación de entrenudos cor­ de la columela, en las regiones muy cálidas, puede obser­
tos, que a veces da lugar a la formación de rosetas de hojas varse una coloración azul intenso del albedo (Foto 64), que
en el extremo de los brotes, pero rara vez se forman verda­ es menos frecuente en naranjo.
deras escobas de bruja. Los árboles afectados tienen un Los frutos afectados tienen a menudo un sabor insípido.
aspecto de bola, ya que tienen pocas ramas nuevas en la Un último síntoma muy característico, que permite a
periferia de la copa. menudo reconocer de lejos los árboles con stubborn es que
Cuando se levanta la corteza en la línea de injerto de éstos florecen fuera de estación, lo que se traduce en la pre­
árboles propagados sobre naranjo amargo, en los árboles sencia sobre el mismo árbol de flores en distintos estadios y
enfermos se observa que la cara cambial de la corteza del frutos de varias edades, desde frutitos recién cuajados a fru­
patrón presenta multitud de pequeños orificios como si se tos maduros pasando por todos los estadios intermedios
hubiese pinchado con una aguja (pinholing). Estos orificios (Foto 65).
corresponden a los extremos lignificados de los radios S. citri tiene además numerosos huéspedes herbáceos
medulares que, cuando se levanta la corteza, quedan adhe­ en los que puede producir enanismo y amarilleamiento. En
ridos a la madera y dejan su huella en la corteza. Las peque­ California se ha encontrado un gran número de malas hier­
ñas proyecciones que quedan sobre la madera dan a ésta bas, plantas ornamentales y cruciferas cultivadas (35 espe­
un tacto rugoso. Este síntoma de orificios de la corteza/pro- cies botánicas de 12 familias), infectadas por S. citri, y ade­
yecciones en la madera del patrón naranjo amargo también más, S. citri se ha transmitido experimentalmente a otras 38
se observa en árboles infectados por el virus de la tristeza especies de 14 familias.
(Ver Foto 106).
Las hojas de los árboles afectados son de tamaño redu­
cido (little leaf disease), a menudo tienen forma de cuchara
y pueden presentar moteados con diversas tonalidades,
AGENTE CAUSAL
desde el verde pálido al verde oscuro, sin demarcación neta
El agente causante del stubborn es un mollicute. Hay
entre ellas (blotchy mottle). Este tipo de moteado se parece
dos tipos de mollicutes patógenos en plantas: los fitoplas-
al de la enfermedad de la rama amarilla (huanglongbing, ex-
mas y los spiroplasmas. Los fitoplasmas, descubiertos en
greening), pero en ésta se observan moteados amarillos y la
1967, se denominaron inicialmente organismos tipo mico-
coloración global de la hoja es más clara que en el caso de
plasma (mycoplasma-like organisms, MLOs) porque su mor­
stubborn. Las plantas de naranjo infectado cultivadas en
invernadero a 32° C (día)/27° C (noche) producen hojas de fología al microscopio electrónico era similar a la de los
micoplasmas conocidos en el hombre y los animales, y al
tamaño reducido con amarilleamiento más o menos pronun­
ciado en su extremo distal. Bajo la influencia de fuertes calo­ igual que éstos, carecían de pared celular y su única envuel­
res, por ejemplo en Irán e Iraq (35° C-45° C), las hojas toman ta celular era la membrana citoplasmática. Estos MLOs
un aspecto palmeado, tanto en árboles enfermos como en nunca han podido ser cultivados, pero las técnicas molecu­
sanos. El aspecto palmeado no es por tanto un síntoma de lares han permitido demostrar que eran verdaderos mico-
stubborn. Sin embargo, mientras que las hojas palmeadas plasmas y desde 1994 pasaron a llamarse fitoplasmas. El
de árboles sanos son uniformemente verdes, las de árboles stubborn no está causado por un fitoplasma sino por un spi-
infectados tienen a menudo el extremo distal verde pálido o roplasma.
amarillo. Durante años se pensó que el stubborn estaba causado
Los síntomas foliares más acentuados (en particular los por un virus, pero en 1970 la microscopía electrónica permi­
moteados foliares) se observan a menudo en otoño, sobre tió descubrir simultáneamente en Francia y California que
los brotes de la primavera o el verano. las plantas afectadas de stubborn tenían en los tubos cribo-
La producción de los árboles enfermos puede ser muy sos organismos similares a los micoplasmas. Poco después
reducida. Además, los frutos son a menudo deformes y no se conseguía cultivar y caracterizar estas células mediante
aptos para la comercialización. Los síntomas en fruto varían la cooperación internacional de varios laboratorios. Este tra­
un poco con las variedades de naranja. En Irak, donde sólo bajo puso de manifiesto que el microorganismo del stubborn
se cultiva una variedad local, los árboles afectados se reco­ era un mollicute, pero no un MLO, sino un tipo nuevo con
nocen de lejos por el tamaño reducido de sus frutos (3-5 una morfología helicoidal característica (Foto 66). Esta sirvió
cm). Estos suelen tener una proporción importante de semi­ de base para dar nombre al género Spiroplasma, y el hecho
llas necrosadas, negras, más o menos abortadas. En naran­ de haber sido detectado en Citrus sirvió para denominar la
jos navel y en otros cultivares son frecuentes los frutos en especie: Spiroplasma citri.
forma de bellota (Foto 62), con piel lisa y albedo fino en el Como los micoplasmas no pueden ser inoculados mecá­
extremo estilar y piel más basta y albedo grueso en el extre­ nicamente en plantas, para completar los postulados de
mo peduncular (Foto 63). Los frutos pueden también ser asi­ Koch fue preciso inyectar un cultivo puro de S. citri en el
métricos y tener la columela curva (Foto 64). En el momento abdomen de cicádulas de la especie Euscelidius variegatus
de la maduración, los frutos normales colorean primero en el y alimentar estas cicádulas sobre plantas de naranjo. Las
extremo estilar, mientras que los afectados por stubborn plantas en las que se habían alimentado las cicádulas inyec­
sufren a veces una inversión de coloración, es decir, colorea tadas mostraron síntomas de stubborn después de algunas
primero el extremo peduncular. En las variedades con semi­ semanas y el spiroplasma pudo ser detectado en sus tubos
lla, estos frutos afectados encierran semillas más o menos cribosos.
abortadas y necrosadas. Los haces vasculares que pene­ Los mollicutes han sido muy estudiados en los últimos
tran en el albedo y la columela a partir del pedúnculo tienen años y forman parte del reino de las eubacterias, pero se

58
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR BACTERIAS, MICOPLASMAS Y FITOPLASMAS 55».
*\ ,

caracterizan por algunas propiedades particulares: tamaño cultivado tiene morfología helicoidal y por tanto es un spiro­
pequeño, ausencia de pared celular, genoma de tamaño plasma. Este a su vez debe ser caracterizado por otras téc­
reducido, bajo porcentaje de guanina y citosina en el geno­ nicas (vg: ELISA o PCR) para comprobar que se trata de S.
ma, actividades metabólicas reducidas, necesidad de un citri. En medio sólido las colonias aparecen al cabo de unas
medio complejo para su cultivo (los fitoplasmas no han podi­ dos semanas.
do ser cultivados aún) y nichos ecológicos precisos. En la superficie de las hojas y las flores existen diversos
mollicutes, incluidos spiroplasmas, que son depositados por
los insectos. De ahí la necesidad de esterilizar superficial­
DIAGNÓSTICO mente estos tejidos vegetales con hipoclorito sódico para
evitar poner en cultivo estos mollicutes cuando se quiere
Ensayos de infectividad: S. citri puede ser transmitido de detectar S. citri.
plantas enfermas a sanas mediante inoculación por injerto. Detección serológica: La técnica ELISA ha sido utilizada
El inóculo puede efectuarse mediante injerto de púa o inser­ para detectar S. citri en hojas y frutos utilizando anticuerpos
tando bajo la corteza de la planta indicadora trozos de hoja policlonales. La utilización de ELISA y cultivo de S. citri
que incluyan el nervio principal. Como los spiroplasmas sobre las mismas muestras ha puesto de manifiesto que la
están localizados en los tubos cribosos, es indispensable sensibilidad de ambas técnicas es similar. Ambas dan
que al efectuar el injerto se haga un buen contacto entre el ensayo positivo con hojas sintomáticas o semillas más o
floema del inóculo y el de la planta indicadora. Para adelan­ menos abortadas, pero a veces dan ensayo falsamente
tar la aparición de síntomas conviene forzar la yema inme­ negativo con hojas o semillas sin síntomas tomadas de árbo­
diatamente por encima del inóculo. Como el porcentaje de les infectados.
transmisión es muy variable hay que utilizar al menos 6 plan­ Detección de DNA de S. citri: Esta puede basarse en la
tas indicadoras por cada fuente de inóculo. Es conveniente hibridación molecular con sondas o en la amplificación de
incluir testigos de inoculación positivos y negativos. En fragmentos específicos mediante la reacción en cadena de
general, los naranjos dulces Mme. Vinous, Hamlin o Pineap- la polimerasa (PCR).
ple son buenos indicadores, pero también se han utilizado el Para la primera técnica se purifica el DNA de la muestra
pomelo y el tángelo. Como la temperatura óptima de multi­ a analizar, se fija sobre una membrana de Nylon+, se des­
plicación de S. citri es de 30-32° C, es necesario mantener naturaliza y se hibrida con una sonda, que normalmente es
las plantas inoculadas a esta temperatura durante 16 h de el DNA genómico de S. citri marcado con 32P. La hibridación
día y a temperatura un poco más baja durante la noche para da buenos resultados para detectar cicádulas portadoras
un mejor desarrollo de los síntomas. Estos suelen aparecer de S. citri.
varios meses después de la inoculación. Para la detección mediante PCR se purifica el DNA de
Esta técnica de diagnóstico es cara, ya que requiere la muestra y se utilizan generalmente cebadores que per­
conservar muchas plantas durante varios meses a tempera­ mitan amplificar el gen que codifica la espiralina, que es la
turas elevadas. proteína más abundante de la membrana de S. citri. La téc­
Cultivo del spiroplasma: Para el cultivo de S. citri se han nica de inmunocaptura-PCR, que mejora la sensibilidad de
utilizado diversos medios, pero desde 1980 se ha dado pre­ detección de algunos virus, da a veces resultados erráticos
ferencia a los medios más ricos (M1A y SP4), derivados de con S. citri.
los anteriormente utilizados para el cultivo de células anima­
les. Los medios sólidos se obtienen añadiendo 1.6 % de
agar Noble (Difeo) a los anteriores. CICLO DE LA ENFERMEDAD
El cultivo puede efectuarse a partir de nervio principal de Y EPIDEMIOLOGÍA
hojas, de columelas o de semillas. Los primeros cultivos de
S. citri se obtenían de hojas de 1-2 cm de longitud tomadas Todos los micoplasmas fitopatógenos, spiroplasmas y
de brotes sintomáticos, sin embargo, el spiroplasma puede fitoplasmas, son transmitidos por insectos vectores. Los
ser también cultivado a partir de hojas adultas con moteado vectores de S. citri son cicádulas. La principal especies vec­
o de hojas palmeadas con el extremo distal amarillo/verde tora de S. citri en el Mediterráneo y en Asia occidental es
pálido. Estas hojas se encuentran a menudo en otoño, en Circulifer ( ex Neoaliturus) haematoceps. En California y en
brotes que se desarrollaron durante los calores fuertes de la Arizona C. haemotoceps no está presente, pero existe una
primavera y el verano. especie próxima, C. tenellus, que constituye el principal
La parte peduncular de la columela es también apropia­ vector de S. citri. C. tenellus también está presente en el
da para el cultivo de S. citri. Con la ayuda de una cuchilla o Mediterráneo y en Asia occidental y de aquí fue probable­
un bisturí se puede sacar el tejido de la columela que encie­ mente llevado a América del Norte. Tanto en el Nuevo como
rra los haces vasculares. en el Viejo Mundo C. tenellus es vector de S. citri y también
Los tegumentos de las semillas son igualmente adecua­ de algunos fitoplasmas.
dos para el cultivo de S. citri. A pesar de su presencia en los Una de las principales plantas huésped de C. hemato-
tegumentos, S. citri no se transmite por semilla, ya que los ceps y C. tenellus es la chenopodiácea Salsola kali. Aunque
embriones no están infectados. las cicádulas se multiplican sobre S. kali esta especie no es
La técnica de cultivo más cómoda consiste en utilizar fil­ huésped de S. citri y por tanto no es en ella donde los vec­
tros de membrana de 450 nm de diámetro de poro, que tores se contaminan. Probablemente tampoco adquieren el
dejan pasar los mollicutes pero no las bacterias y hongos. El inóculo en los cítricos ya que éstos son malos huéspedes
tejido vegetal seleccionado (nervio de hoja, haces vascula­ para los circulifer. En realidad C. tenellus y C. haemotoceps
res de columela o tegumento de semilla) se dilacera con una son cicádulas polífagas que pueden alimentarse sobre
cuchilla en presencia de medio de cultivo (2ml/g de tejido) numerosos huéspedes vegetales a los que pueden infectar
en una placa petri y después de 30 minutos se toma la fase o en los que ellas pueden quedar infectadas si el huésped
acuosa con una jeringa, se filtra por la membrana y se reco­ había sido previamente contaminado.
ge en un tubo estéril. El filtrado se diluye 10 veces en medio El hecho de que los circulifer sean polífagos y que S. citri
de cultivo estéril o se extiende en medio sólido. Los medios sea un patógeno generalista que puede multiplicarse en los
inoculados se incuban en estufa a 32° C En medio líquido el tubos cribosos de un gran número de plantas explica el
crecimiento de spiroplasma se detecta al cabo de varios importante número de especies vegetales diversas que
días porque se acidifica el medio y el rojo de fenol que con­ albergan el spiroplasma.
tiene el medio vira a color amarillo. Mediante observación al En Turquía, S. citri ha podido ser cultivado de 7 cicádu­
microscopio fotónico se comprueba que el microorganismo las diferentes: Balclutha hebe, Cicadulina bipunctella, Circu-

59
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

lifer haematoceps, Circulifer opacipennis, Exitianus capico- minadas con S. citri (cultivo, ELISA, PCR). 4) Dado que los
la, Orosius oríentalis y Psammotettix. sp.; sin embargo, sólo vectores infectan sobre todo las plantas jóvenes, examinar
C. haematoceps ha sido capaz de transmitir S. citri a vinca. en las nuevas plantaciones una o dos veces por año cada
En cambio, en California C. tenellus no es la única cicádula una de las plantas, eliminar aquellas que presentan sínto­
infectada por S. citri capaz de transmitirlo. También son vec­ mas sospechosos de stubborn y remplazarías por plantas
tores las siguientes especies de cicádulas americanas no sanas. Mantener este control durante 6-7 años. 5) No utili­
presentes en el Mediterráneo ni en Asia occidental: Scaphi- zar como cultivo de cubierta en plantaciones jóvenes de
topius nitridus, S. acutus delongi, S. californiensis y Macros- cítricos, plantas que, como algunas cruciferas, sean hués­
teles fascifrons (presente en Finlandia). pedes de S. citri. 6) Evitar la proximidad de cultivos que,
Las cicádulas vectoras infectan esencialmente las plan­ como el sésamo, pueden albergar al mismo tiempo S. citri
tas de vivero y plantaciones jóvenes, mientras que la tasa de y C. haematoceps.
infección en plantaciones adultas es mucho más reducida.
Como ya se ha indicado las cicádulas vectoras pueden
multiplicarse en numerosos huéspedes. Algunos de ellos BIBLIOGRAFÍA
como S. kali permiten multiplicarse a la cicádulas pero no
albergan S. citri. Otros como el sésamo son a la vez hués­ BovÉ, J.M., 1986. Stubborn and its natural transmission in the Medi-
pedes de la cicádula y de S. citri. Es en estas plantas donde terranean area and the Near East. FAO Plan! Prot. Bull. 34:15-23.
las cicádulas se infectan con el spiroplasma. Las epidemias BovÉ, J.M.. 1995. Virus and virus-like diseases of citrus in the Near
de S. citri que se observan algunos años son probablemen­ East región.FAO, Rome, 517 páginas.
te debidas a circunstancias que permiten a la vez una mul­ BovÉ, J.M., W hitco m b , R.F. y Mccov R.E., 1983. Culture techniques
tiplicación importante de la cicádula y tasas importantes de for spiroplasmas from plants. En: Methods in Mycoplasmology,
contaminación de las mismas con S. citri. Si por alguna vol. II. Tully, J.G., Razin, S. (Eds.). Academic Press, New York,
pp. 225-234.
razón los huéspedes herbáceos pasan a ser escasos o
Fawcett , H.S.; P erry, J.C. y J olinston , J.C., 1944. The stubborn
desaparecen, las cicádulas pueden verse obligadas a emi­ disease of citrus. Calif Citrogr. 29:146-147.
grar y alimentarse sobre las plantas jóvenes de cítricos pro­ Fos A.; BovÉ, J.M.; Lallemand , J.; Saillard , C.: V ignault, J.C.; Au, Y.;
vocando una epidemia de stubborn. B run , P. y Vo g e l , R. 1986. la cicadelle Neoaliturus haematocéps
(Mulsant & Rey) est vecteur de Spiroplasma citri en Méditerra-
née. Ann. Inst. Pasteur/Microbiol. 137 A:97-107.
CONTROL Fudl -A llah , A.E.-S.A.; C alavan , E.C. y Igwegbe , E.C.K., 1972. Cultu­
re of a mycoplasmalike organism associated with stubborn dise­
ase of citrus. Phytopathology 62:729-731.
El control de stubborn es esencialmente preventivo, ya
M arkham , P.G.; T ownsend , R.; B ar -J oseph , M.; D anicis , M.J.; Plaskitt ,
que las plantas infectadas no pueden ser curadas. Para A. y M eddins , B.M., 1974. Spiroplasmas are the causal agents of
reducir la incidencia de la enfermedad se recomiendan las citrus little-leaf disease. Ann. Appl. Biol. 78:49-57.
siguientes medidas: 1) Utilizar únicamente yemas certifica­ O ldfield , G.N.; K aloostian , G.H.; P ierce , H.D.: C alavan , E.C.; G ra -
das libres de patógenos. 2) Establecer los viveros en nett , A.L. y B lue , R.L., 1976. Beet leafhoppcr transmits citrus
zonas donde la dispersión natural de S. citri sea baja o stubborn disease. Calif Agr. 29:14-15.
nula. En caso de que esto no sea posible, cultivar las plan­ Sag lio , P; Lafléche , D.; B onissol , C: y BovÉ, J.M., 1971. Isolement
tas de vivero bajo malla o en túneles de plástico al abrigo et culture in vitro des mycoplasmes associés au stubborn des
de los insectos. 3) La importancia de la transmisión natural agrumes et leur observation au microscope électronique. C. R.
de S. citri en una zona puede ser evaluada en primera Acad. Sci. París, 272:1387-1390.
Saglio , R; L hospital, M.; L afleé Che , D.; D upont , G.; BovÉ, J.M.; T ully ,
aproximación utilizando plantas cebo como la vinca some­
J.G. y Freundt , E.A., 1973. Spiroplasma citri gen. and sp. n.: a
tidas a la contaminación natural. Para completar la evalua­ mycoplasma-like organism associated with «stubborn» disease
ción hay que buscar si hay cerca huéspedes de C. hae­ of citrus. Int. J. Syst. Bact. 23:191-204.
matoceps y C. tenellus (sésamo, S. kali), si pueden Z elcer , A.; B ar -J oseph , M. y L oebenstein , G., 1971. Mycoplasma-like
capturarse cicádulas sobre estas plantas mediante un bodies associated with little-leaf disease of citrus. Israel J. Agr.
aspirador D-vac y si las cicádulas capturadas están conta­ Res. 21:137-142.

60
ENFERMEDAD DE LAS ESCOBAS AGENTE CAUSAL

DE BRUJA Los síntomas de «escobas de bruja» van siempre aso­

ciados a la presencia de «Candidatus» Phytoplasma auran-
(Witche’s broom disease) tifolia en los tubos cribosos de las ramas afectadas (Foto
68), que no se observa en tejidos equivalentes de plantas
M. Garnier sanas o en ramas asintomáticas de plantas afectadas. Se
trata de un fitoplasma (ex MLO) que, como todos los demás
conocidos, no ha podido cultivarse in vitro, pero se ha podi­
do caracterizar mediante el estudio de su ADN ribosómico
La enfermedad de las escobas de bruja de la lima
16S. El nombre «Candidatus» Phytoplasma aurantifolia le ha
(WBDL), apareció a finales de los años 1970 en el Sultanato sido asignado de acuerdo con las reglas de la nomenclatu­
de Omán y de aquí se dispersó a los Emiratos Árabes Uni­ ra de organismos no cultivados.
dos (EAU) en 1989 y más tarde a Irán. Actualmente está limi­
tada a estos tres países. La enfermedad causa la muerte de
los árboles 4 ó 5 años después de la aparición de los pri­ DIAGNÓSTICO
meros síntomas, por lo que debe evitarse su dispersión a
nuevas áreas citrícolas. Cultivo: Por el momento el fitoplasma responsable de las
escobas de bruja no puede cultivarse.
Pruebas de infectividad: La enfermedad puede detectarse
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS mediante inoculación por injerto en plantas de lima manteni­
das a una temperatura de 30 a 35° C. Los síntomas de esco­
Los huéspedes naturales en los que se ha observado la bas de bruja aparecen 3 a 6 meses después de la inoculación.
enfermedad son: la lima Mexicana, el cidro, el limonero Microscopía: El fitoplasma puede observarse fácilmente
dulce y la lima dulce de Palestina. En invernadero ha podi­ en el floema de hojas sintomáticas mediante microscopía
do transmitirse por injerto a Poncirus trifoliata, citrange Tro- electrónica.
yer, limonero, limonero rugoso, C. excelsa, C. ichangensis, Métodos serológicos: «Candidatus» Phytoplasma auran­
lima Rangpur, C. macrophylla, limonero Meyer, C. karna y tifolia puede detectarse por serología (IF o ELISA) utilizando
C. hystrix. anticuerpos monoclonales específicos, si bien no hay dispo­
El fitoplasma de las escobas de bruja se ha transmiti­ nibles estuches comerciales.
Métodos moleculares: Se han obtenido sondas específi­
do por cuscuta (Cuscuta campestris), a la vinca de Mada-
cas del fitoplasma, que permiten la detección del mismo por
gascar (Catharantus roseus) y ha podido mantenerse en hibridación ADN/ADN en plantas infectadas o en insectos
esta especie por injertos sucesivos a plantas sanas (Fotos portadores. También puede detectarse el fitoplasma
67 y 68). mediante PCR con iniciadores específicos.
Hishimonus phycitis, una cicádula encontrada en abun­ El diagnóstico de la enfermedad puede efectuarse por la
dancia sobre limas en el Sultanato de Omán, es portadora observación de los síntomas, que son muy característicos, y
del fitoplasma. posterior confirmación de la presencia del fitoplasma por
En los árboles infectados el primer síntoma es la prolife­ una u otra de las técnicas descritas.
ración de yemas axilares y la formación de una «escoba de
bruja» en cualquier lugar de la copa (Foto 69). Esta escoba
de bruja va seguida de la rápida aparición de otras. Las CICLO DE LA ENFERMEDAD
hojas de las escobas de bruja tienen un tamaño muy redu­ Y EPIDEMIOLOGÍA
cido, son de color verde pálido y después se desecan y
caen. No hay floración ni producción de frutos sobre las Los fitoplasmas se transmiten generalmente por cicádu-
escobas de bruja (Foto 70). las o por psilas. En el Sultanato de Omán y en los EAU la

61
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

enfermedad se dispersa muy rápidamente en el interior de

una plantación antes de afectar a un huerto vecino. Este MADERA DE CAUCHO
modo de dispersión sugiere la presencia de un insecto vec­
tor enfeudado en los árboles enfermos. El único insecto por­
DE LOS CÍTRICOS
tador del fitoplasma que se ha encontrado, tanto en el Sul­
tanato de Omán como en los EAU, es la cicádula
(Citrus Rubbery Wood)
Hishimonus phycitis, que suele ser abundante en las limas. M. Garnier
Aunque aún no se ha conseguido transmitir experimental­
mente el fitoplasma con Hishimonus phycitis, esta cicádula
es el vector más probable del fitoplasma. Esta enfermedad, descrita en India, no ha sido observa­
da en otros países y hasta el momento su importancia eco­
nómica es limitada.
CONTROL
La única medida de control recomendable es evitar la
introducción de la enfermedad en nuevas áreas citrícolas
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
mediante sistemas apropiados de cuarentena. Una vez que El síndrome de madera de caucho de los cítricos afecta
la enfermedad se ha establecido en una zona no existen a limas, limoneros, mandarinos y naranjos. Los árboles afec­
medios adecuados para el control de la misma. Los naran­ tados muestran enanismo y brotes delgados que presentan
jos y los mandarinos parecen resistentes al fitoplasma en la una flexibilidad no habitual (Foto 71). Las ramas aparecen
medida en que no ha sido posible transmitir el fitoplasma a notablemente defoliadas y las hojas son pequeñas y cloróti-
estas especies, mediante inoculación por injerto. cas. Los árboles afectados no producen flores ni frutos.

BIBLIOGRAFIA AGENTE CAUSAL

BovÉ, J.M., 1986. Witches' broom dísease of lime. FAO Plant Prot.
Bu». 34:217-218. Mediante microscopía electrónica se ha podido observar
BovÉ, J.M.; Z reik , L.; D anet , J.L.; B onfils , J.; M je n i, A.M.M. y G ar ­ la presencia de un fitoplasma en el floema de los árboles
nier , M., 1993. Witches'broom dísease of lime trees: monoclonal infectados. Este fitoplasma no ha sido caracterizado.
antibody and DNA probes for the detection of the associated
MLO and the identification of a possible insect vector. En: Proc.
12th Coní. Int. Organ. of Citrus Viro!. Moreno, P., da Grapa, J.V., DIAGNÓSTICO
Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 342-348.
G arnier , M.; Z reik , L. y BovE, J.M., 1991. Witches' broom, a lethal
mycoplasmal disease of lime trees in the Sultanate of Ornan and El diagnóstico de la enfermedad se basa en la sintoma-
the United Arab Emirates. Plant Dis. 75:546-551. tología de los árboles afectados y en la observación del fito­
Z reik , L.; C arle , R; B ov É, J.M . y G arnier , M., 1995. Characterization plasma mediante microscopía electrónica.
of the mycoplasmalike organism associated with witches'broom
disease of lime and proposition of a Candidatus taxon for the
organism, Candidatus phytoplasma aurantifolia. Intern. J. Syst. CICLO DE LA ENFERMEDAD
Bacteriol., 45:449-453.
BovÉ, J.M.; N avarro, L.; B onnet , P.; Z reik , L. y G arnier , M., 1996. Y EPIDEMIOLOGÍA
Reaction of citrus cultivars to graft-inoculation of Phytoplasma
aurantifolia-infected lime shoots. En: Proc. 13th Conf. Int. Organ. La enfermedad se transmite por injerto y se supone que
of Citrus Viro!, da Grapa, J.V., Moreno, P., Yokomi, R.K. (Eds.). puede haber un insecto vector, pero éste no ha sido identifi­
IOCV, Riverside, California, pp. 249-251. cado.

CONTROL
Las únicas medidas que pueden recomendarse para
reducir los daños de la enfermedad es evitar su introducción
en otras áreas citrícolas mediante sistemas de cuarentena y
evitar la propagación de la misma en viveros mediante un
control sanitario de las fuentes de yemas.

BIBLIOGRAFÍA
A hlawat, Y.S., 1987. Association of mycoplasma-like bodies with
citrus rubbery wood disease. En: 3rd Regional Workshop on
Mycopl. pp.12.
A hlawat, Y.S. y C henulu , V.V., 1985. Rubbery wood an hitherto unre-
corded disease of citrus. Current Sci. 54:580-581.

62
 PARTE V
ENFERMEDADES
PRODUCIDAS
POR VIRUS,
VIROIDES
Y AGENTES
SIMILARES
 IPOR VIRUS Y

mal (Foto 73). En los vasos del xilema se forman tapones

CONCAVIDADES GOMOSAS de goma que, observados con el microscopio de barrido,
(Concave gum) son diferentes de los inducidos por psoriasis A y otras
enfermedades.
En las hojas jóvenes aparecen flecos cloróticos (Véase
J. Guerri Foto 95) y unas manchas de bordes sinuosos a lo largo
del nervio principal, que observadas al trasluz se aseme­
jan a una hoja de roble (Foto 74). Ambos síntomas se ate­
Esta enfermedad se describió por primera vez en Cali­ núan y finalmente desaparecen al madurar la hoja.
fornia en 1936. Se encuentra en todo el mundo, pero en la El grado de enanismo y la intensidad de los síntomas
mayoría de los países no tiene una gran incidencia. La enfer­ (número de concavidades y tiempo necesario para su
medad se desarrolla en general de forma lenta y poco des­ aparición) varía de unos aislados a otros, pero no existe
tructiva, aunque en algunos casos puede llegar a afectar a correlación entre la reducción del crecimiento y la intensi­
los árboles gravemente. Los árboles más afectados se han dad de los síntomas en el tronco.
observado en los países mediterráneos. Así, en la región de
Puglia en el sur de Italia se ha detectado un aislado virulen­
to, que induce concavidades con gomosis severa en árbo­ AGENTE CAUSAL
les jóvenes de la variedad Navelina acompañado de un
debilitamiento generalizado del árbol. El patógeno que induce la enfermedad aún no ha sido
aislado. No obstante, el hecho de que la enfermedad pueda
trasmitirse fácilmente por injerto y ser eliminada por termo­
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS terapia o por microinjerto de ápices caulinares in vitro hace
suponer que está causada por un virus.
Esta enfermedad afecta a todas las variedades de
naranjo dulce, mandarino, pomelo y tángelo. El naranjo
amargo, el cidro y las limas Rangpur, dulce y Mexicana, DIAGNÓSTICO
pueden ser portadores asintomáticos de la enfermedad.
El aspecto de los árboles afectados es generalmente El diagnóstico de la enfermedad se realiza mediante
normal, aunque a veces puede aparecer un grado varia­ ensayos de infectividad sobre plantas de semilla cultiva­
ble de enanismo. El síntoma característico es la formación das en invernadero. Estas plantas se inoculan por injerto
de concavidades en el tronco y ramas principales (Foto con dos trozos de corteza de la planta a ensayar, se podan
72). En el interior de las concavidades se forman depósi­ unos 10 cm por encima del punto de inoculación para for­
tos de goma que suelen exudar al exterior, generalmente zar la brotación y se incuban en invernadero a 18-26° C. Si
por los bordes de ésta. Inicialmente se describieron dos la planta ensayada tenía concavidades gomosas las hojas
síndromes, el de concavidades gomosas (concave gum) jóvenes muestran flecos cloróticos y manchas en forma de
caracterizado por la presencia de concavidades grandes hoja de roble. El primero de los síntomas también lo pro­
y con fondo plano, y el de bolsas ciegas (blind pocket) ducen otras enfermedades como psoriasis, cristacortis e
caracterizado por concavidades más estrechas y profun­ impietratura. El síntoma de la hoja de roble se ha conside­
das orientadas longitudinalmente. Lo más común es rado característico de concavidades gomosas, pero no es
encontrar ambos tipos de concavidades en los árboles exclusivo de ésta ya que aparece también en plantas ino­
afectados, por lo que actualmente ambos síndromes se culadas con algunos aislados de las otras enfermedades.
consideran variantes de una misma enfermedad (Foto 72). Los mejores indicadores para detectar el síntoma de hoja
En secciones transversales de troncos y ramas afectadas, de roble son el tangor Dweet y diversas variedades de
en las zonas correspondientes a las concavidades, se mandarino. El naranjo dulce es también un buen indicador,
observa una acumulación de goma que se dispone en ani­ pero no da síntomas con algunos aislados de concavida­
llos concéntricos intercalados con otros de aspecto nor­ des gomosas.

65
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

Para diagnosticar de forma inequívoca la presencia de jo amargo, naranjo dulce, mandarino, pomelo y limonero
concavidades gomosas es necesario inocular por injerto entre otras. La cristacortis es seguramente la única enfer­
plantas sanas de naranjo dulce o mandarino y mantenerlas medad que induce acanaladuras en la madera de naranjo
en campo hasta la aparición de concavidades en el tronco, amargo, que se puede utilizar para el diagnóstico específi­
lo que en general requiere más de 10 años. co de la enfermedad en campo. La lima Mexicana y el cidro
Etrog son tolerantes.
Las plantas afectadas presentan en tronco y ramas cres­
CICLO DE LA ENFERMEDAD tas longitudinales en la cara cambial de la corteza que se
corresponden con hendiduras en la madera (Fotos 75 y 76).
Y EPIDEMIOLOGÍA En algunos huéspedes sensibles, como los tángelos, pue­
den formase depósitos de goma entre las crestas y las hen­
La enfermedad se dispersa con yemas infectadas y de diduras. Las hendiduras en la madera, a veces se corres­
forma experimental puede transmitirse mediante injerto de ponden con depresiones visibles externamente. Estas
distintos tejidos. Se han observado flecos cloróticos y hoja de hendiduras pueden desaparecer a causa del crecimiento
roble en plantas de tángelo Orlando inoculadas con polen de radial, pero aparecen nuevas crestas y hendiduras en dis­
plantas con concavidades gomosas mediante inserción de tintas partes del árbol afectado. Las señales de las antiguas
éste debajo de la corteza. Sin embargo, no se consiguió tras­ depresiones pueden apreciarse en cortes transversales de
mitir la enfermedad inoculando de la misma forma discos de la madera como líneas radiales de color claro pardusco
hojas. También se ha descrito la transmisión a través de (Foto 77).
semillas de citrange Carrizo, pero esta forma de transmisión Las hojas jóvenes de los árboles afectados presentan
no ha sido confirmada. Hasta la fecha no se ha descrito nin­ flecos cloróticos y frecuentemente se puede apreciar sínto­
gún caso de dispersión natural de esta enfermedad. mas de hoja de roble (Véase Fotos 74 y 95).

CONTROL AGENTE CAUSAL

El control de las concavidades gomosas se consigue uti­ La enfermedad se trasmite fácilmente por injerto y puede
lizando yemas con garantía sanitaria en las nuevas planta­ eliminarse por termoterapia o microinjerto de ápices cauli-
ciones o en el sobreinjerto de plantaciones viejas. nares in vitro, por lo que se supone que está causada por un
virus.

BIBLIOGRAFÍA
DIAGNÓSTICO
BovÉ, J.M., 1995. Virus and virus-like diseases oí Citrus in the Near
East región. FAO. Rome. 517 páginas. La enfermedad puede diagnosticarse por la observación
R oistacher , C.N., 1991. Graft-trasmisible diseases oí citrus. Hand-
de síntomas en campo y mediante ensayos de infectividad.
book for detection and diagnosis. FAO. Rome. 286 páginas.
V ogel , R. y BovÉ, J.M ., 1981. Alphabetical list of citrus virus and
En invernadero, la inoculación por injerto de distintas plan­
virus-like diseases :Species and varieties which are susceptible tas indicadoras da lugar a la aparición de flecos dóricos
or symtomless. En: Description and illustration of virus and virus- (Véase Foto 95) y hoja de roble (Véase Foto 74), síntomas
like diseases of citrus. A collection of color slides. Bové, J.M ., que no difieren de los inducidos por otras enfermedades
Vogel, R. (Eds.). IRFA-SETCO, París. como psoriasis, impietratura o concavidades gomosas, por
lo que este ensayo no puede utilizarse para un diagnóstico
específico de la enfermedad. Sin embargo, este ensayo es
útil para diagnosticar la ausencia de la enfermedad en pro­
gramas de certificación y en ensayos de eliminación del
patógeno mediante termoterapia o microinjerto.
CRISTACORTIS Para el diagnóstico específico de la enfermedad se
emplean plantas de tángelo Orlando, Webber o Williams
J. Guerri propagadas sobre naranjo amargo. El patrón se inocula por
injerto con corteza de la planta a diagnosticar al mismo tiem­
po que se propaga el tángelo y las plantas se mantienen en
La cristacortis fue descrita por primera vez en 1964 en campo o en recinto de malla a temperatura ambiente. Los
Córcega en plantas de naranjo dulce Taraceo injertadas síntomas suelen aparecer en el primer año, pero en ocasio­
sobre naranjo amargo. Posteriormente ha sido detectada nes tardan varios años.
principalmente en los países del Mediterráneo y en otros
países en variedades introducidas de esta zona. Se ha
observado cristacortis en Colombia, Egipto, España, Grecia, CICLO DE LA ENFERMEDAD
Irak, Israel, Italia, Marruecos, Mauricio, Siria, Túnez, Turquía, Y EPIDEMIOLOGÍA
Vietnam y Yemen.
La cristacortis no es una enfermedad destructiva y en La enfermedad es dispersada por el hombre mediante la
general no parece afectar al árbol ni a la producción. Sin propagación de yemas infectadas en las nuevas plantacio­
embargo, en una plantación de naranjo dulce Taraceo en nes o en el sobreinjerto de plantaciones viejas para cambiar
Sicilia, se observó que los árboles afectados mostraban una la variedad. Experimentalmente se transmite fácilmente por
reducción del crecimiento y de la producción y calidad de injertos de yema, corteza, disco de hoja y polen. Nunca se
los frutos, al compararlos con árboles sin síntomas de la ha observado dispersión natural por polen o por vectores. No
misma plantación. se ha demostrado la transmisión mecánica o por semillas.

HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS CONTROL

La cristacortis afecta a un elevado número de especies La enfermedad puede controlarse fácilmente mediante
y variedades de cítricos como tángelo, tangor Dweet, naran- la propagación de yemas con garantía sanitaria tanto en

66
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS. VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

plantaciones nuevas como en el sobreinjerto de plantacio­ Nules o el limonero Eureka inoculadas a partir de una de
nes antiguas. estas líneas (kumquat Nagami SRA-153) mostraron incom­
patibilidad con citrange Troyer o Carrizo. Cuando se inocu­
laron por injerto plantas indicadoras de semilla con corteza
BIBLIOGRAFÍA de este kumquat se observó la aparición de clorosis nervial
en naranjo dulce Pineaple y tangor Dweet, manchas cloróti-
B ové , J.M., 1995. Virus and virus-like diseases oí Cilrus in the Near cas en tangor Dweet y acanaladuras en la madera de cidro
East región. FAO. Rome. 517 páginas. Etrog. A partir del kumquat Nagami SRA-153 se purificó un
Roistacher , C.N., 1991. Graft-trasmisible diseases of citrus. Hand- virus flexuoso que lleva asociado un ARN monocatenario de
book for detection and diagnosis. FAO. Rome. 286 páginas. 4 x 106Mr y una proteína de 42 kDa que probablemente es
la proteína capsídica del virus.
La etiología de estos desórdenes es desconocida y en
general la única evidencia de que pueden estar inducidos
por un virus es su transmisibilidad por injerto y el hecho de
que las plantas de la misma variedad obtenidas de semilla
DESÓRDENES DE LA UNIÓN o por microinjerto muestran una unión normal sobre los mis­
PATRÓN/INJERTO mos patrones.
No se ha descrito ningún método diagnóstico de estas
(Budunion disorders) enfermedades que no sea la observación de la línea de
unión en las distintas combinaciones. Los síntomas de mala
J. Guerri unión suelen aparecer al cabo de 4 a 12 años y general­
mente se observan antes en condiciones de campo que en
invernadero.
Diversos patógenos transmisibles por injerto inducen Finalmente, se han descrito en distintos países desórde­
mala unión de ciertas especies y variedades do cítricos con nes en la unión que afectan a árboles aislados de distintas
algunos patrones. Esta mala unión se suele manifestar exter­ combinaciones patrón/injerto de los que no hay datos sobre
namente con la formación de una hendidura en la línea de su transmisibilidad por injerto, por lo que la naturaleza de
injerto. Cuando se levanta la corteza en esta zona se obser­ estos desórdenes es incierta. Así, en España se han obser­
va una depresión en la madera (Foto 78) que se correspon­ vado algunos arboles aislados de las variedades clementino
de con unas crestas o proyecciones similares en la cara de Nules, Oroval, Navelina, Navelate y Salustiana propaga­
interna de la corteza (Foto 79). Muchas veces se observa dos sobre citrange Troyer o Carrizo y citrumelo con síntomas
pardeamiento de la corteza dentro de las crestas, la apari­ de mala unión. En Israel se han descrito casos de mala
ción de pequeños orificios en el fondo de la hendidura y la unión de algunos cultivares de limonero sobre naranjo amar­
formación de depósitos de goma. La constricción que se go; naranjo dulce Shamouti sobre limonero rugoso, C. vol-
forma en la línea de injerto hace que los árboles puedan kameriana, citrange Troyer y citrumelo Swingle; mandarino
mostrar enanismo y clorosis y se vuelvan quebradizos por sobre Poncirus trifoliata, citranges Troyer o Carrizo y citru­
dicha zona (Foto 80). melo Swingle; kumquat Nagami sobre citrange Troyer. En
El conocimiento que se tiene sobre los desórdenes en la California se han descrito casos de mala unión de naranjos
unión patrón injerto en cítricos es escaso y confuso. Algunos dulces navel con Poncirus trifoliata o Roble con citrumelo.
de éstos como la mala unión de algunas variedades de limo­
nero con naranjo amargo, del limonero Eureka con citrange
Troyer o Poncirus trifoliata o de pomelo con limonero rugoso BIBLIOGRAFIA
son de origen genético.
En otros casos la incompatibilidad se ha asociado a B ové , J.M., 1995. Virus and virus-like diseases of Citrus in the Near
East región. FAO. Rome. 517 páginas.
patógenos transmisibles por injerto. La más importante de
R oistacher , C.N., 1991. Graft-trasmisible diseases of citrus. Hand-
estas enfermedades es la inducida por el virus del jironado book for detection and diagnosis. FAO. Rome. 286 páginas.
de las hojas (tatter leaf), que produce la incompatibilidad de
la mayor parte de especies e híbridos de cítricos con Ponci­
rus trifoliata y sus híbridos citrange y citrumelo. Esta enfer­
medad se describe en otro apartado de este libro.
También se han descrito anormalidades en la unión de
diversos cultivares de naranjo dulce con limonero rugoso. ENANISMO CL0RÓTIC0
Esta enfermedad se conoce con el nombre de «Rough
lemon bud unión crease» y se ha descrito en Australia, Bra­ (Citrus chlorotic dwarf)
sil, Egipto, España, Florida, India, Sudáfrica y Sudán. En
España se detectó en varios cultivares de naranjo dulce, P. Moreno
entre ellos dos selecciones de naranjo dulce navel y Cade­
nera. El agente causal de dicha enfermedad pudo ser elimi­
nado de esta última variedad por microinjerto. Esta es una de las enfermedades transmisibles por injerto
En Italia se ha observado desórdenes en la unión de de los cítricos de más reciente aparición. Se detectó en la
algunos clementinos con los citranges Troyer y Carrizo. Los región mediterránea oriental de Turquía, particularmente en la
síntomas se transmitieron por injerto a otros árboles de cle- provincia de Igel, y por el momento su incidencia parece res­
mentino, pero no pudieron asociarse a ningún patógeno tringida a esta región, si bien la enfermedad se dispersa por
nuevo puesto que los árboles estaban infectados con exo- un vector. En una prospección efectuada en 1988/89 apenas
cortis y caquexia. En Córcega se detectó en una línea de se encontraron unos pocos árboles con síntomas, mientras
kumquat una enfermedad transmisible por injerto que indu­ que en 1994 más del 40 % de los 2.800 árboles elegidos al
cía la incompatibilidad del mandarino Parson's Special con azar en la misma zona estaban afectados. Esta enfermedad
Citrus volkameriana. En Córcega y en España se ha detec­ produce daños económicos considerables, ya que los árbo­
tado mala unión de algunas líneas de kumquat propagadas les enfermos sufren importantes mermas en su producción.
sobre citrange y se ha demostrado la implicación en ésta de Por otra parte, considerando la rapidez con que se dispersa
un patógeno transmisible por injerto. Algunas variedades en campo, es una amenaza importante para las citriculturas
como el clementino de del Mediterráneo y quizá para otras zonas del mundo.

67
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS observado que la eficiencia de transmisión aumenta nota­

blemente al incrementar el período de alimentación del vec­
En campo la enfermedad afecta a todas las variedades tor sobre la planta receptora de 24 a 48 horas. Ello indica
de limonero y la mayor parte de los mandarinos e híbridos, que la transmisión de CCDV es de tipo semipersistente o
causa síntomas moderados en pomelo y más suaves en persistente circulativo.
naranjos dulces, que a veces parecen recuperarse de la Aunque P. myricae es un vector comprobado del enanis­
infección. mo clorótico, su papel en la dispersión de la enfermedad en
En invernadero se ha transmitido por injerto al menos a campo no está bien definido. En 1988 se estableció en Tur­
20 cultivares diferentes, incluyendo mandarinos, pomelos, quía un programa para el control biológico de P. myricae
limoneros y naranjos dulces. Los síntomas más intensos se mediante el afelínido Eretmocerus debachi, que fue alta­
producen en limonero rugoso. Estos consisten en la forma­ mente efectivo, por lo que a partir de 1990 las poblaciones
ción de una muesca en V y flecos cloróticos en las hojas de P. myricae en la zona afectada por la enfermedad han
jóvenes, seguidos de distintas deformaciones que hacen sido muy bajas. Sin embargo, su dispersión natural ha con­
que las hojas maduras presenten abolladuras, acopamiento tinuado. Por otra parte, como consecuencia del control de P
invertido y variegaciones (Fotos 81 y 82). Las hojas quedan myricae, la mosca blanca Dialeurodes citri es ahora predo­
de tamaño reducido, lo que unido a las deformaciones y minante en los cítricos de esta zona. Estos datos podrían
fuerte clorosis justifican el nombre de la enfermedad. En implicar que bajas poblaciones de P. myricae son suficien­
limonero Kütdiken (una selección de Eureka) se produce tes para una dispersión efectiva de la enfermedad o que
además fuerte caída de hojas. En plantas jóvenes con
hubiese más de una especie de mosca blanca capaz de
daños severos en las hojas el cuajado de los frutos es redu­
cido. En general, los árboles afectados producen frutos transmitirla.
Además de la dispersión natural por vector, la enfer­
pequeños, si bien estos no caen.
medad puede haber sido introducida en nuevas planta­
ciones mediante propagación de yemas infectadas. De
hecho parece documentado que la introducción de la
AGENTE CAUSAL enfermedad en Adana ocurrió vía plantas de tángelo
La etiología del enanismo clorótico no ha podido aún ser Mineóla infectadas procedentes de un vivero en Igel. Un
establecida, si bien distintas evidencias indican que podría año más tarde la enfermedad aparecía en otras plantas
estar causada por un virus (CCDV) que se distribuye irregu­ del mismo huerto y más tarde en una plantación vecina de
larmente en la planta. Aunque los síntomas se parecen bas­ pomelo Star Ruby.
tante a los causados por el virus de las variegaciones de los Aunque el enanismo clorótico puede transmitirse mecá­
cítricos (CVV), existen diferencias biológicas importantes nicamente a plantas de invernadero de limonero rugoso
que indican que ambos patógenos son diferentes. Así, CVV mediante cortes en el tallo, la eficiencia de transmisión es
se transmite con facilidad a distintos huéspedes herbáceos baja y no parece que esta vía tenga ninguna importancia
y no se dispersa naturalmente por vectores, mientras que el epidemiológica.
enanismo clorótico se dispersa por al menos una especie de
mosca blanca y no ha podido ser transmitido a huéspedes
herbáceos. Por otra parte, los extractos de plantas enfermas CONTROL
no dan reacción alguna con antisueros obtenidos frente a
CVV o al virus de la hoja rugosa de los cítricos (CiLRV), otro Considerando que el enanismo clorótico es una enfer­
virus relacionado del grupo ILAR. medad de incidencia muy localizada la medida de control
más recomendable es la exclusión de inoculo: Evitar su
dispersión a nuevas áreas citrícolas mediante el movi­
DIAGNÓSTICO miento incontrolado de yemas infectadas. Para ello se
requiere disponer de un sistema de cuarentena adecuado
Dado que el agente causante del enanismo clorótico no que canalice cualquier importación de material vegetal
ha sido aún purificado y caracterizado la enfermedad sólo propagativo.
se puede diagnosticar mediante observación de síntomas Como el patógeno podría existir en huéspedes no cítri­
en campo y ensayos de infectividad en plantas indicadoras. cos en otros países y entrar de nuevo en los cítricos por la
Para ello conviene utilizar el limonero rugoso o el Kütdiken y acción de P myricae, las medidas de cuarentena deberían
la inoculación puede efectuarse por injerto o mediante el complementarse con un programa de certificación sanitaria
vector Parabemisia myricae. Dado que el patógeno parece
que evitase en su caso la propagación de yemas proceden­
irregularmente distribuido y la inoculación por injerto no es
tes de plantas infectadas.
muy eficiente conviene utilizar al menos 6-8 plantas por
Recomendaciones específicas para reducir la dispersión
ensayo y 2-3 inóculos por planta indicadora. Las plantas ino­
culadas deben decapitarse por encima del punto de inocu­ natural de la enfermedad cuando ya está presente en un
lación para inducir la brotación. Los síntomas aparecen en área citrícola, o para reducir los daños causados por la
la primera o en la segunda brotación (5-8 semanas después misma, requerirían mayores conocimientos sobre la biología
de la inoculación) y pueden observarse incubando las plan­ del patógeno y su epidemiología.
tas a 20-25° C, pero suelen ser más claros si la incubación
se hace a 30-35° C.
BIBLIOGRAFÍA

CICLO DE LA ENFERMEDAD K orkmaz , S.; Q inar , A.; D emirer , E. y Ó nelge , N., 1994. Greenhouse
observations on the susceptibility of 36 citrus varíeties to a new
Y EPIDEMIOLOGÍA whitefly-borne virus. En: 9th Congress of the Mediterránean Phy-
topathological Union, pp. 305-306.
La enfermedad apareció pocos años después de la K ersting , U.; K o r k m a z , S.; Q in a r , A.; E rtugrul , B.: Ó nelge , N. y
introducción de Parabemisia myricae, mosca blanca del lau­ G arnsey , S.M., 1996. Citrus chlorotic dwarf, a new whitefly-
rel japonés, y los agricultores han observado la aparición de transmitted disease in the Eastern Mediterranean región of
síntomas después de fuertes infestaciones de esta mosca. Turkey. En: Proc. 13th Conf. Int. Organ. Citrus Virol. Da Grapa,
En condiciones experimentales, el enanismo clorótico se J.V., Moreno, P., Yokomi, R.K. (Eds.). IOCV, Riverside, Califor­
ha transmitido de limonero rugoso a limonero rugoso y se ha nia. pp. 220-225.

68
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS. VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

CiMV, NIMV y NDV producen en satsuma síntomas simi­

ENANISMO DEL MANDARINO lares a los causados por SDV. Así mismo, la gama de hués­
SATSUMA pedes herbáceos de CiMV y NIMV es similar a la de SDV,
mientras que NDV sólo produce síntomas en sésamo y G.
(Satsuma dwarf) globosa.

P. Moreno
AGENTE CAUSAL

Esta enfermedad fue descrita inicialmente por Yamada y El agente causal del enanismo del mandarino satsuma
Sawamura en 1952 en Japón, donde parece estar amplia­ es SDV, un virus isométrico de unos 26 mm de diámetro con
mente distribuida. Posteriormente ha sido detectada en genoma bipartito de ARN monocatenario. Las dos molécu­
otros países como China, Perú y Turquía, donde probable­ las de ARN se encapsidan en partículas independientes.
mente ha sido introducida con yemas infectadas de satsu­ Aunque se ha especulado que podría ser un nepovirus, los
ma procedentes de Japón. Aunque la enfermedad no es datos disponibles indican escasa identidad de secuencia
letal causa importantes daños económicos debido a la fuer­ con otros nepovirus. CiMV, NIMV y NDV están asociados con
te inhibición del crecimiento en los árboles afectados, dis­ partículas de morfología y tamaño similares a las de SDV y
minución de la cosecha y producción de frutos de tamaño están serológicamente relacionados con éste.
reducido, piel gruesa y baja calidad.
Otras tres enfermedades descritas en Japón parecen
relacionadas con SDV: El mosaico de los cítricos (Citrus DIAGNÓSTICO
mosaic virus, CiMV), el enanismo deformante del natsudai-
dai (Natsudaidai dwarf virus, NDV) y el moteado infeccioso El diagnóstico puede efectuarse mediante ensayos de
del naranjo navel (Navel infectious mottling virus, NIMV). La infectividad en indicadores cítricos o herbáceos. Para los
incidencia de estas enfermedades parece más restringida y primeros se inoculan plantas de satsuma con dos yemas o
hasta ahora no han sido descritas en otros países. trozos de corteza de la planta a analizar, se cortan las plan­
tas inoculadas por encima del injerto para inducir nueva bro­
tación y se incuban en un invernadero a 18-26° C. La pre­
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS sencia de SDV (o de CiMV, NIMV o NDV) se pone de
manifiesto por la aparición de hojas cloróticas estrechas y
La gama de huéspedes susceptibles a SDV es muy abarquilladas en las plantas inoculadas. También puede
amplia e incluye además del satsuma, naranjos dulces y diagnosticarse mediante inoculación mecánica a alguna de
amargo, mandarinas, tángelos, pomelos, hassaku, limone­ las especies herbáceas susceptibles, principalmente sésa­
ros, limas, cidros, Poncirus trifoliata y citranges, yuzu, natsu­ mo (Sesamum indica), judía (Phaseolus vulgaris) o canilla
daidai, C. excelsa, etc. ( Vigna sinensis).
Experimentalmente se ha transmitido a diversas espe­ Existen antisueros que permiten el diagnóstico de la
cies herbáceas de los géneros Chenopodium, Physalis, enfermedad mediante la técnica ELISA.
Sesamum, Vigna, Phaseolus, Nicotiana, Gomphrena y
otros.
Los síntomas de SDV se manifiestan principalmente en CICLO DE LA ENFERMEDAD
satsuma y rara vez en otros huéspedes. Los árboles afecta­ Y EPIDEMIOLOGÍA
dos quedan enanos, muestran un follaje escaso y producen
frutos pequeños, de piel basta y mala calidad. El síntoma La enfermedad se transmite fácilmente por injerto y su
más característico se observa en la brotación de primavera dispersión tiene lugar fundamentalmente por la utilización
y consiste en la producción de brotes cortos, con hojas de yemas infectadas en nuevas plantaciones o para
pequeñas, estrechas y de forma abarquillada (Foto 83). La sobreinjertar otras viejas. En distintas áreas de Japón se ha
escasez de la brotación y el tamaño reducido de las hojas observado difusión natural a través del suelo. Los árboles
hacen que las ramas tengan un aspecto desnudo. replantados en parcelas donde hubo otros con SDV se
En los huéspedes herbáceos produce lesiones locales infectan al cabo de pocos años. No se conoce el vector
en las hojas inoculadas, y a veces, clorosis nervial, motea­ implicado, pero no parece ser un nematodo. El avance de la
dos, estrías necróticas y deformaciones en las hojas supe­ enfermedad en una parcela es generalmente lento, sin
riores. embargo, Viburmun odoratissimum, una especie utilizada
CiMV se detectó en los años 40 en áreas restringidas de como cortavientos que es huésped asintomático de SDV,
la prefectura de Wakayama (Japón) y posteriormente se ha parece actuar como reservorio del virus y acelera la disper­
difundido a otras áreas con yemas infectadas. El síntoma sión del mismo. La epidemiología de CiMV, NIMV y NDV es
característico de la enfermedad es la producción de anillos más desconocida, pero también parecen dispersarse a tra­
y manchas en la piel de los frutos de algunas variedades. vés del suelo.
Estas áreas permanecen de color verdoso en el momento
del cambio de color y quedan luego de un color pardo en el
fruto maduro. A ello se añade un tamaño reducido, piel CONTROL
basta y mal sabor, lo que hace que con frecuencia los frutos
no sean comercializables. En los países donde estas enfermedades no se han
NIMV, se detectó también en la prefectura de Wakayama detectado debe evitarse la introducción de las mismas
y se caracteriza por la producción de manchas cloróticas mediante un sistema apropiado de cuarentena. En las zonas
difusas en hojas de naranjo dulce, que a veces se corres­ afectadas la medida de control más efectiva es la utilización
ponden con manchas pardas en el envés de las hojas. Los de yemas libres de estas enfermedades en las nuevas plan­
síntomas permanecen en hojas adultas y a diferencia de los taciones o al sobreinjertar plantaciones viejas. La apertura
de SDV, aparecen en todas las brotaciones. de zanjas alrededor cié las zonas afectadas de una planta­
NDV induce clorosis nervial, variegación y deformacio­ ción parece evitar la dispersión de SDV, mientras que la
nes en las hojas nuevas del natsudaidai o pomelo de vera­ fumigación del suelo se ha mostrado inefectiva. Se reco­
no de Japón (probablemente un híbrido). Los síntomas sólo mienda no utilizar cortavientos de V. odoratissimum en plan­
aparecen en la brotación de primavera. taciones con SDV.

69
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

BIBLIOGRAFÍA Hoy se considera las dos enfermedades como manifes­

taciones diferentes de un único virus al que se denomina
Azeri, T., 1973. First report of satsuma dwarf virus disease on satsu- virus de la hoja rasgada de los cítricos (Citrus tatter leaf
ma mandarins in Turkey. Plant Dis. Rep. 57:149. virus, CTLV).
Cui, P.F.; Gu, C.F. y Roistacher , C.N., 1991. Occurrence of satsuma La enfermedad parece estar muy extendida en China y
dwarf virus in Zhejiang province, China. Plant Dis. 75:242-244. posteriormente ha sido detectada en Japón, en varios culti­
K o izu m i , M.; K a n o , T.; Ieki, H. y M a e , H., 1988. China laurestine: A vares introducidos de China, y en varios países (Florida, Ari-
symptomless carrier of satsuma dwarf virus which accelerates
zona, Texas, Chile, Marruecos, Sudáfrica) en los que se
natural transmission in the fields. En: Proc. 10th Conf. Int. Organ.
of Citrus Viro!. Timmer, L.W., Garnsey, S.M. Navarro, L. (Eds.). introdujo con el limonero Meyer.
IOCV, Riverside, California, pp. 348-352. Numerosos cultivares comerciales de cítricos (naranjos
T a n a k a , H., 1981. Satsuma dwarf. En: Description and illustration of dulces, mandarinos, pomelos y limoneros) son huéspedes
virus and virus like diseases of citrus. A collection of color slides. asintomáticos de la enfermedad, pero cuando éstos son
Bové, J.M., Vogel, R. (Eds.). IRFA-SETCO, París. propagados sobre especies susceptibles (Pondrus trifoliata
T a n a k a , H. y Im a d a , J., 1974. Physalis floridana, a good production y citranges) las plantas muestran enanismo, clorosis, mala
host for satsuma dwarf virus. Plant Dis. Rep. 58:603-605. unión patrón-injerto y mermas importantes en la producción.
T a n a k a , H. y Y am a d a , S., 1972. Evidence for a relationship among the Aunque los daños económicos causados a nivel mundial
viruses of satsuma dwarf, citrus mosaic, navel-infectious-mot-
han sido limitados, la utilización creciente de patrones tole­
tling, natsudaidai dwarf, citrus variegation, and citrus crinkly leaf.
En: Proc. 5'h Conf. Int. Organ. of Citrus Virol. Price, W.C. (Ed.).
rantes a tristeza que son sensibles a la hoja rasgada (p e.
Univ. of Florida Press, Gainesville, Florida, pp. 71-76. Poncirus trifoliata o citranges), convierte a esta enfermedad
Usugi, T. y Saito, Y., 1979. Satsuma dwarf virus. CMI/AAB Descrip- en una amenaza importante para la citricultura.
tions of Plant Viruses, No.208.
Y a m a d a , S. y Sawamura , K., 1952. Studies on the dwarf disease of
satsuma orange, Citrus unshiu Markovitch (Preliminary report). HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
Hort. Div., Tokai-kinki Agrie. Exp. Stn., Bull. 1:61-71.
El virus de la hoja rasgada puede infectar sin síntomas
numerosas especies de cítricos, entre ellas naranjos dulces
y amargos, pomelos, mandarinos y limoneros. Las especies
e híbridos más sensibles son: Citrus excelsa, lima Mexica­
HOJA RASGADA-ENANISMO na, citranges, citremones y otros híbridos de Poncirus x
Citrus.
DEL CITRANGE Las plantas de C. excelsa infectadas en invernadero
muestran indentaciones irregulares en los márgenes de las
(Tatter leaf-Citrange stunt) hojas jóvenes, que producen fuerte deformación de las mis­
mas, así como manchas cloróticas irregulares que se ase­
P. Moreno mejan a las producidas por algunos aislados de psoriasis.
Algunas hojas se quedan pequeñas. Normalmente en la
siguiente brotación las hojas son normales y rara vez vuel­
La enfermedad de la hoja rasgada (tatter leaf) fue des­ ven a aparecer los síntomas. Los síntomas en citrange (des­
crita por Wallace en California en 1962 como un síndrome critos por Wallace como citrange stunt) incluyen enanismo,
que se manifestaba en plantas de semilla de Citrus excelsa hojas de tamaño reducido con fuerte deformación y man­
inoculadas por injerto con yemas o corteza de limonero chas cloróticas intensas, crecimiento en zig-zag, manchas
Meyer, una variedad introducida de China que no presenta­ pardas o grisáceas en los tallos viejos y acanaladuras en la
ba síntomas. madera (Foto 84).
El mismo autor describió en 1968 el enanismo del citran- Las plantas infectadas de naranjo dulce injertadas sobre
ge (citrange stunt), como el síndrome que mostraban las citrange muestran amarilleamiento y enanismo y normal­
plantas de citrange (cv. Rusk, Morton o Troyer) inoculadas a mente desarrollan acanaladuras en la madera del patrón.
partir de limonero Meyer (también sin síntomas). Poncirus trifoliata es muy resistente o inmune, pero cuando
Durante años hubo controversia sobre si ambas enfer­ se utiliza como patrón de variedades infectadas aparecen
medades estaban causadas por dos virus distintos o eran los síntomas más graves. Estas plantas muestran enanismo,
dos manifestaciones de un agente único. La primera hipóte­ defoliación, amarilleamiento, miriñaque por encima de la
sis, defendida por Wallace, se basaba en el hecho de que a línea de injerto y una falta de unión entre la variedad y el
partir de plantas de C. excelsa que habían mostrado sínto­ patrón, que permite quebrar la planta fácilmente por la línea
mas de hoja rasgada y posteriormente se habían recupera­ de injerto (Foto 85).
do, podían inducirse los síntomas de enanismo inoculando Muchos aislados del virus de hoja rasgada pueden ser
plantas de citrange, pero no los de hoja rasgada inoculando transmitidos mecánicamente a diversos huéspedes herbá­
nuevas plantas de C. excelsa. Ello hacía suponer a Wallace ceos (judía, carilla, Chenopodium quinoa, Nicotiana, etc) en
que la planta de limonero Meyer llevaba los agentes causa­ los que puede inducir lesiones locales cloróticas o necróti-
les de la hoja rasgada y del enanismo y que al inocular C. cas, y a veces, necrosis o moteados cloróticos sistémicos.
excelsa, esta especie filtraba el agente del enanismo y eli­ Esta transmisión es a veces poco eficiente debido a la irre­
minaba el de la hoja rasgada. gular distribución del virus en las plantas infectadas. La ino­
Por su parte, la hipótesis de un agente único, defendida culación mecánica de cítricos a partir de especies herbáce­
por Roistacher, se apoyaba en las siguientes evidencias: i) as infectadas ha permitido reproducir los síndromes de hoja
Las plantas recuperadas de C. excelsa (o lima Mexicana), rasgada en C. excelsa y de enanismo del citrange.
aunque necesitaban un largo período de incubación, podí­
an finalmente inducir los síntomas de enanismo en citrange
y de hoja rasgada en C. excelsa, ii) Los tratamientos de ter­ AGENTE CAUSAL
moterapia o el microinjerto de limonero Meyer nunca consi­
guieron separar los dos hipotéticos agentes. iii)Tampoco la El agente causal de la hoja rasgada es un virus fila­
transmisión mecánica entre cítricos o entre éstos y huéspe­ mentoso (Citrus tatter leaf virus, CTLV) perteneciente al
des herbáceos consiguieron separar ambos agentes y iv) género Capillovirus, que tiene un genoma de ARN mono-
Los ensayos de purificación han mostrado un único tipo de catenario de unos 6500 nucleótidos y una proteína capsí-
partículas virales. dica de unos 27 kDa.

70
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS, VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

DIAGNÓSTICO Timmer, L.W., Garnsey, S.M., Navarro, L. (Eds.). IOCV, Riverside,

California, pp. 353-359.
La presencia de una hendidura en la línea de injerto de W allace , J.M., 1978. Virus and viruslike diseases. En: The Citrus
Industry Vol. IV. Reuther, W., Calavan, E.C., Carman, G.E. (Eds.).
las plantas propagadas sobre P. trifoliata o alguno de sus
Univ. Calif., Div. Agr. Sci., Berkeley. California, pp. 67-184.
híbridos indica la posible presencia de CTLV, pero ésta W allace , J.M. y D rake , R.J., 1962. Tatterleaf, a previously undescri-
debe confirmarse mediante ensayos de infectividad en indi­ bed virus effect on citrus. Plant Dis. Rep. 46:211-212.
cadores cítricos o herbáceos. Para los primeros deben ino­ Yoshikawa , N.; Imaizum i, M.; Takahashi, T. y Inouye , N., 1993. Striking
cularse plantas de C. excelsa o citrange Rusk con dos similarities between the nucleotide sequence and genome orga­
yemas o trozos de corteza de la planta a analizar, decapitar nizaron of citrus tatter leaf and apple stem grooving capilloviru-
las plantas inoculadas por encima del inóculo e incubarlas ses. J. Gen. Virol. 74:2743-2747.
en un invernadero a 18-26° C. La presencia de CTLV se
pone de manifiesto por la aparición de hojas deformadas,
pequeñas y a veces con moteados o flecos cloróticos. En
citrange, además de los síntomas foliares pueden obser­
varse áreas cloróticas en tallos y crecimiento en zig-zag.
Los síntomas aparecen entre 1 y 6 meses después de la IMPIETRATURA
inoculación.
Muchos aislados pueden diagnosticarse mediante ino­ J. Guerri
culación mecánica de especies herbáceas susceptibles
tales como C. quinoa, judía o carilla.
Se l ian ubleiiidu antisueros y anticuerpos monoclonales Los síntomas de la impietratura fueron descritos por
frente a CTLV que permiten la detección serológica median­ primera vez en 1930 en Palestina. Posteriormente se
te tLlSA. Sin embargo, la presencia de distintos serotipos observaron en Sicilia y se dio a la enfermedad el nombre
puede complicar la detección rutinaria de este virus. Se han de impietratura, que deriva de la palabra italiana «Pietra»
secuenciado parcialmente varios aislados de CTLV, lo que que significa piedra, haciendo referencia a la consistencia
probablemente permitirá en el futuro disponer de protocolos pétrea de los frutos. La impietratura se encuentra amplia­
adecuados de detección mediante hibridación molecular o mente distribuida en todas las zonas citrícolas mediterrá­
mediante retrotranscripción y amplificación de secuencias neas y de Oriente Medio. Fuera de esta zona se ha encon­
seleccionadas (RT-PCR). trado en Venezuela, Sudáfrica, India, Irán y Texas,
seguramente en plantas importadas de países mediterrá­
neos.
CICLO DE LA ENFERMEDAD Los árboles afectados suelen tener porte y vigor simila­
Y EPIDEMIOLOGÍA res a los sanos. Los daños producidos por impietratura se
deben a que un número considerable de los frutos afecta­
La enfermedad se transmite fácilmente por injerto y su dos son de tamaño pequeño, muchos de ellos caen duran­
dispersión tiene lugar fundamentalmente por la utilización te los meses de verano, y otros pierden valor comercial
de yemas infectadas en nuevas plantaciones o al sobrein­ debido a su aspecto o no son comercializables. El número
jertar otras viejas. También puede transmitirse mecánica­ de frutos con síntomas y la intensidad de éstos en árboles
mente por métodos abrasivos o por cortes en el tallo con enfermos varía de unos años a otros, pero puede llegar a
herramientas contaminadas. No se ha conseguido experi­ afectar a un 80 % de la cosecha.
mentalmente la transmisión por pulgones ni hay evidencias
de dispersión natural de CTLV en campo en los países
donde se introdujo con el limonero Meyer. No hay datos epi­ HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
demiológicos disponibles de las áreas más contaminadas
de China, donde la situación podría ser diferente. La mayor parte de las especies y variedades cultivadas
de cítricos pueden verse afectadas por la impietratura. Así,
se han observado síntomas en clementino, pomelo, limone­
CONTROL ro, limonero rugoso, naranjo amargo, bergamoto, naranjo
dulce, tángelo, Citrus volkameriana, etc., si bien las espe­
Las medidas de control más recomendables son la utili­ cies más afectadas son el pomelo y el naranjo dulce. No se
zación de yemas libres de virus en las nuevas plantaciones ha descrito ninguna especie inmune, siendo algunas como
o al sobreinjertar plantaciones antiguas y desinfestar las el cidro y el kumquat portadoras sin síntomas.
herramientas de corte con hipoclorito sódico para evitar una El síntoma más característico de esta enfermedad es
posible transmisión mecánica. Estas medidas son particu­ la formación de bolsas de goma en el albedo y a veces
larmente importantes en las zonas donde se utiliza como también en la columela de los frutos. Estas bolsas de
patrón P. trifoliata o sus híbridos. goma pueden manifestarse exteriormente como protube­
rancias, depresiones o zonas lisas. Las zonas afectadas
del fruto son mas duras que el resto y pueden observarse
BIBLIOGRAFÍA externamente sobre todo en el momento del cambio de
color, ya que permanecen verdes cuando el resto del fruto
C alavan , E.C.; C hristiansen , D.W. y Roistacher , C.N., 1963. Symp- empieza a colorear (Foto 86). Cuando el fruto alcanza la
toms assoclated with tatter-leaf virus infectlon of Troyer citrange madurez la coloración es mas uniforme, si bien las zonas
rootstocks. Plant Dis. fíep. 47:971-975. afectadas suelen quedar deprimidas, con la piel arrugada
Fulton , R.W., 1966. Mechanical transmission of tatter leaf virus from y de una coloración pardo anaranjada (Foto 87). Cuando
cowpea to citrus. Phytopathology 56:575. el fruto se corta por las zonas con lesiones se observa
M iyakawa , T., 1978. A budunion disorder of Japanese citrus on Pon- que las bolsas de goma afectan al albedo (no a la pulpa)
cirus trifoliata caused by tatter leaf virus. Rev. Plant Proteo. Res.
(Foto 88). La goma aparece inicialmente fluida pero luego
11 : 1- 10.
O hira , K.; Ito , T.; K awai, A.; N am ba , S.; K usumi, T. y T suchizaki, T.,
se seca conforme madura el fruto y adquiere la consis­
1994. Nucleotide sequence of the 3’- terminal región of citrus tat­ tencia pétrea que da nombre a la enfermedad. Los frutos
ter leaf virus RNA. Virus Genes 8:169-172. afectados a veces se deforman y suelen quedar de tama­
Roistacher , C.N., 1988. Citrus tatterleaf virus: futher evidence for a ño reducido. Algunos años estos frutos caen al final del
single virus complex. En: Proc. 10th Conf. Int. Organ. Citrus Virol. verano.

71
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

En las hojas jóvenes se suelen observar flecos cloróti-

cos, incluyendo el patrón de hoja de roble (Véase Fotos 74 LEPROSIS-CLOROSIS ZONAL
y 95)
(Leprosis-Zonate chlorosis)
P. Moreno
AGENTE CAUSAL
La enfermedad puede trasmitirse por injerto a plantas
Leprosis es el nombre finalmente aceptado para una
sanas, por lo que se cree que el patógeno que la produce
enfermedad descrita en varios países con distintos nom­
es un virus, si bien hasta la fecha este no ha podido ser puri­
bres locales. La enfermedad se observó por primera vez
ficado y caracterizado. El hecho de que la enfermedad
en Florida en 1911 y para designarla se utilizaron los nom­
pueda ser eliminada por termoterapia o por microinjerto de
bres de «Corteza escamosa» (scaly bark), en referencia al
ápices caulinares ¡n vitro apoyan esta hipótesis.
síntoma característico de la corteza, o «herrumbre de
cabeza de clavo» (nailhead rust), en referencia al síntoma
que produce en los frutos. En Argentina se describió en
DIAGNÓSTICO 1932 con el nombre de lepra explosiva y en Brasil se cono­
ce desde 1933 y ha sido denominada leprosis y varióla.
La enfermedad puede diagnosticarse por la observación También ha sido detectada en Uruguay, Paraguay y Vene­
de síntomas en campo y mediante ensayos de infectividad zuela. En todos los casos la enfermedad ha aparecido aso­
en plantas indicadoras en invernadero. Las plantas indica­ ciada con ácaros del género Brevipalpus y durante años
doras más comúnmente utilizadas son tangor Dweet, naran­ se consideró que podría estar causada por alguna toxina
jo dulce o mandarino. Estas plantas indicadoras inoculadas inyectada en los cítricos por estos ácaros. No obstante, las
por injerto de corteza de plantas enfermas muestran en evidencias acumuladas a lo largo de los años indican una
hojas jóvenes flecos cloróticos y ocasionalmente hoja de probable etiología viral.
roble. Estos síntomas son similares a los ocasionados por La importancia de la enfermedad ha sido variable a lo
otras enfermedades como cristacortis, concavidades gomo­ largo de los años. En la actualidad es rara en Florida y
sas y psoriasis. La prueba de infectividad específica de parece haber incrementado su importancia en el estado
impietratura se lleva a cabo en campo, inoculando plantas de Sao Paulo, Brasil. Puede producir pérdidas considera­
de pomelo propagado sobre limonero rugoso o naranjo bles debido, por una parte, al manchado y caída prema­
amargo en edad fructífera. Para ello se inoculan por injerto tura de los frutos (en ocasiones superior al 50 % de la pro­
de corteza, preferiblemente en otoño, ramas de 2 ó 3 años ducción), y por otra, al debilitamiento de los árboles como
de edad. En subsiguientes fructificaciones aparecen los fru­ consecuencia de los chancros que causa en las ramas y
tos con los síntomas típicos de impietratura. los brotes.
La clorosis zonal es una enfermedad similar, también
asociada a ácaros del género Brevipalpus, que aparece en
CICLO DE LA ENFERMEDAD las zonas costeras de Brasil.
Y EPIDEMIOLOGÍA
La dispersión de esta enfermedad tiene lugar mediante HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
propagación de yemas infectadas. Numerosos trabajos han
mostrado una alta eficiencia en la transmisión experimental Aunque el ácaro vector visita numerosas especies de
por injerto de distintos tejidos: yemas, corteza, hoja, polen y cítricos la leprosis se observa fundamentalmente en varie­
albedo. Aparentemente no se trasmite por semillas y no hay dades de naranjo dulce tempranas o de media estación y
evidencia de su transmisión mecánica o por vectores. naranjo amargo. Sólo ocasionalmente y con menos intensi­
dad pueden encontrarse síntomas de leprosis en otras
especies como pomelo, mandarinos o limonero rugoso.
CONTROL Recientemente, el virus asociado a la leprosis ha sido trans­
mitido mediante inoculación mecánica a varias especies
El control de la enfermedad es de tipo preventivo y con­ herbáceas: Chenopodium amaranticolor, C. álbum, C. capi-
siste en utilizar plantas libres de virus al establecer nuevas tatum, C. foliosum, C. múrale, C. polyspermum, C. quinoa. y
plantaciones y yemas libres de virus para efectuar cambios Gomphrena globosa.
de variedad mediante sobreinjerto. La leprosis se caracteriza por la formación de lesiones
cloróticas a veces con una necrosis central, que posterior­
mente evolucionan a chancros de 5-6 mm de diámetro. En
BIBLIOGRAFÍA los frutos, estos chancros son deprimidos y a veces pre­
sentan grietas, pero sin llegar a afectar los gajos (Foto 89).
B ové , J.M., 1995. Virus and virus-like diseases oí Citrus in the Near En brotes y hojas los chancros son planos o ligeramente
East región. FAO. Rome. 517 páginas. prominentes y pueden formar manchas concéntricas o pre­
C atara , A. y S caramuzzi, G.,1981. Impietratura. En: Descriplion and sentar impregnación de goma (Fotos 90 y 91). Normalmen­
illustralion oí virus and virus- like diseases oí citrus. A collection te están rodeados por un halo clorótico. En ramas viejas
oí color slides. Bové, J.M., Vogel, R. (Eds.). IRFA-SETCO, Paris. dan lugar a la formación de escamas gruesas y resinosas,
R oistacher , C.N., 1991. Graít-trasmisible diseases oí citrus. Hand-
book íor detection and diagnosis. FAO. Rome. 286 páginas.
que recuerdan las producidas por psoriasis. Las hojas y fru­
tos muy afectados suelen sufrir abscisión y los brotes pue­
den secarse.
La inoculación mecánica a huéspedes herbáceos causa
en éstos lesiones locales necróticas de 1-5 mm de diámetro,
que aparecen en un período variable entre 5-7 días, en C.
quinoa y C. amaranticolor, y 14-16 días en G. globosa. Las
lesiones son de color pardo con el centro más claro en Che­
nopodium y de color pardo rojizo en Gomphrena.
La clorosis zonal produce manchas cloróticas en hojas,
tallos y frutos, pero éstas no se necrosan. En ramas viejas se

72
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS, VIROIDES Y AGENTES SIMILARES t iV
V il vp»

observan descamaciones similares a las causadas por pso­ pués de un período de adquisición de 24 h. y los síntomas
riasis y los síntomas de hojas y frutos también recuerdan los aparecen 14-30 días después de la inoculación. Las ninfas
producidos por psoriasis B, pero a diferencia de ésta la clo­ y los adultos también pueden transmitir leprosis pero con
rosis zonal no causa síntomas en hojas inmaduras. menor eficiencia que las larvas.
La dispersión de la enfermedad en una zona ocurre
cuando hay árboles infectados y ácaros vectores. En algu­
AGENTE CAUSAL nas zonas citrícolas de Sao Paulo (Brasil) la enfermedad
estuvo ausente durante años a pesar de que en las mismas
Aunque la etiología de la leprosis no ha sido aún demos­ existía B. phoenicis. De hecho, la presencia de leprosis esta­
trada todo parece indicar que el agente causal es un virus ba restringida a huertos mal cuidados, especialmente en los
baciliforme transmitido por Brevipalpus. Dada la asociación años en que el bajo precio de la fruta no permitía efectuar
de la leprosis con la presencia de Brevipalpus y la dificultad un buen control de los ácaros. La puesta en marcha de las
para transmitir la enfermedad por otros procedimientos, grandes plantas extractoras de zumo dio lugar al desplaza­
durante años se especuló con la posibilidad de que fuese miento anual de enormes cantidades de fruta de distintos
causada por una toxina salivar del ácaro, si bien los ácaros orígenes, incluyendo la de los huertos afectados y con ella
alimentados en tejidos sin leprosis no inducían síntomas. probablemente se transportaron ácaros virulíferos a nuevas
En 1972 se observaron al microscopio partículas tubula­ plantaciones, lo que aparentemente ha contribuido a la dis­
res de 100-120 nm de longitud y 40 nm de diámetro en los persión de la enfermedad.
núcleos de las células de lesiones foliares, pero no en las
células de plantas sin leprosis o de tejidos adyacentes
sanos. Más recientemente se han detectado partículas simi­ CONTROL
lares de 120-130 x 50-55 nm en las cisternas del retículo
endoplásmico, así como estructuras densas y amorfas simi­ El control de la leprosis requiere eliminar las fuentes de
lares a viroplasmas en el citoplasma. No está claro si los dos inóculo y reducir al mínimo las poblaciones de ácaros. Dado
tipos de partículas observados representan etapas distintas el carácter local de la infección la reducción de inóculo
en la morfogénesis de un mismo virus o si se trata de dos puede efectuarse eliminando las ramas afectadas o median­
virus diferentes. Partículas similares en morfología y locali­ te una poda severa si el ataque es intenso. El control de áca­
zación han sido observadas en hojas de cafeto infectado ros puede efectuarse mediante pulverización con azufre
por las manchas en anillo del cafeto (Coffee ringspot), una mojable, clorobenzilato o Dicofol.
enfermedad que también es transmitida por Brevipalpus, si
bien no se ha demostrado una relación entre ambas enfer­
medades. BIBLIOGRAFÍA
El hecho de que la enfermedad se transmita mecánica­
mente a huéspedes herbáceos y cítricos, la presencia de C hagas , C.M. y Rossetti, V., 1984. Transmission of leprosis by graf-
probables viriones y de estructuras citopáticas característi­ ting. En: Proc. 9th Conf. Int. Organ. Citrus Virol. Garnsey, S.M.,
cas de virus en los tejidos infectados, eliminan la hipótesis Timmer, L.W., Dodds, J.A. (Eds.). IOCV, Riverside, California, pp.
de una toxina como causa de la leprosis y apoyan la etiolo­ 215-217.
gía viral de esta enfermedad. El agente causal de la enfer­ C hiavegato, L.G. y Salibe, A.A., 1984. Transmissibility of leprosis
medad podría ser un rhabdovirus. symptoms by Brevipalpus phoenicis to young citrus plants under
laboratory conditions. En: Proc. 9th Conf. Int. Organ. Citrus Virol.
Garnsey, S.M., Timmer, L.W., Dodds, J.A. (Eds.). IOCV, Riverside,
California, pp. 218-221.
DIAGNÓSTICO C o la r ic io , A.; L ovisolo , O.; C ha g as , C.M.; G a lle ti, S.R.; Rossetti,
V. y K itajima , E. W., 1995. Mechanical transmission and ultras-
No se dispone de métodos serológicos o moleculares tructural aspects of citrus leprosis disease. Fitopatol. bras.
para el diagnóstico rápido de la enfermedad, ya que el virus 20:208-213.
asociado con la leprosis no ha sido aún purificado. Por otra K itajima , E.W.; M üller , G.W.; C osta , A.S. y Y u k i , W. 1972. Short,
parte, el carácter localizado de la infección ha dificultado rod-like partióles associated with citrus leprosis. Virology
50:254-258.
tradicionalmente los ensayos de infectividad. Por ello el
diagnóstico se ha basado generalmente en la observación
de síntomas en campo. La presencia de manchas cloróticas
que evolucionan a placas necróticas pardas en hojas, bro­
tes y frutos son síntomas característicos.
La enfermedad se puede transmitir a plantas sanas
mediante ácaros alimentados en una planta enferma, pero el
MOSAICO AMARILLO
ensayo resulta engorroso y difícil de controlar. Es importan­ (Citrus yellow mosaic)
te distinguir la clorosis marginal difusa que causa en la hojas
Brevipalpus phoenicis de las verdaderas lesiones produci­ P. Moreno
das por la leprosis. La enfermedad se puede transmitir tam­
bién por injerto de púa utilizando brotes con síntomas, pero
el método no es muy eficiente. Los síntomas suelen limitar­ La presencia en India de un síndrome de mosaico trans­
se a las proximidades del injerto. La transmisión mecánica a misible por injerto en distintas especies de cítricos se detec­
C. quinoa, C. amaranticolor, o G. globosa puede ser un tó en 1975. Esta enfermedad, inicialmente denominada
método de diagnóstico más rápido. mosaico de los cítricos (Mosaic of citrus), presentaba carac­
terísticas biológicas distintas al mosaico de los cítricos des­
crito en Japón (Citrus mosaic), causada por una variante del
CICLO DE LA ENFERMEDAD virus del enanismo del mandarino satsuma (Satsuma dwarf).
Y EPIDEMIOLOGÍA Recientemente el mosaico de los cítricos de India ha sido
parcialmente caracterizado y denominado mosaico amarillo
En Brasil la leprosis está asociada a Brevipalpus phoeni­ de los cítricos (Citrus yellow mosaic) para diferenciarlo de la
cis, en Argentina y Venezuela a B. obovatus y en Florida a B. enfermedad descrita anteriormente en Japón.
californicus. Experimentalmente se ha demostrado que las La enfermedad es común en el sur de India, especial­
larvas de B. phoenicis pueden transmitir la enfermedad des­ mente en algunos cultivares de naranjo dulce, en los que

73
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

llega a alcanzar una incidencia del 70 % en algunas planta­ CONTROL

ciones. También ha sido detectada en otras especies como
el pumelo. La observación de síntomas en plantas de algu­ Dado que la enfermedad parece que se dispersa bási­
nos viveros indica que puede haberse dispersado en parte camente a través de las yemas infectadas, el control de la
por la propagación de yemas infectadas. Las plantaciones misma puede conseguirse m ultiplicando únicamente
de naranjo dulce Satgudi afectadas por la enfermedad pre­ yemas con garantía sanitaria mediante un programa de
sentan mermas de producción que en ocasiones han con­ certificación de plantas. Por otra parte, en plantaciones
ducido al abandono de las mismas. con algunos árboles infectados es conveniente el arranque
de éstos y la desinfección de las herramientas con hipo-
clorito sódico para evitar la transmisión mecánica de la
SÍNTOMAS Y HUÉSPEDES enfermedad.

La enfermedad ha sido observada principalmente naran­

jos dulces Chini y Satgudi y en pumelo, pero ha sido trans­ BIBLIOGRAFÍA
mitida experimentalmente a 14 especies o cultivares, inclu­
A lhawat, Y.S.; V arma , A.; Pa nt , R.P.; S hukla , A. y L ockhart , B.E.L.,
yendo naranjos dulce y amargo, mandarino, pomelo,
1996. Partial characterizatíon of a badnavirus associated wíth
pumelo, cidro, etc. Los síntomas característicos consisten citrus yellow mosaic disease in India. En: Proc. 13th Coní. Int.
en moteado amarillo brillante y flecos cloróticos en las ner- Organ. oí Citrus Viro!. Da Grapa, J.V., Moreno, P, Yokomi, R.K.
viaciones, mosaico y a veces hojas de tamaño reducido (Eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 208-217.
(Foto 92).

AGENTE CAUSAL
Las plantas con síntomas en campo y las infectadas por PROTUBERANCIAS NERVIALES-
inoculación en invernadero contienen partículas bacilifor­
mes de 130 x 30 nm, que han sido parcialmente purificadas
AGALLAS DE LA MADERA
y caracterizadas. Estas partículas contienen ADN y en sec­ (Vein enation-Woody gall)
ciones ultrafinas aparecen en el citoplasma de las células
infectadas. En inmunomicroscopía electrónica reaccionan P. Moreno
con anticuerpos obtenidos frente a diversos badnavirus, por
lo que el virus asociado con el mosaico amarillo ha sido
catalogado como un badnavirus al que se ha denominado El síndrome de las protuberancias nerviales, observado
Citrus Yellow Mosaic Bacilliform Virus (CYMBV). por primera vez en 1953 en California, consiste en la apa­
rición de pequeños tumores en los nervios secundarios de
las hojas de algunas especies sensibles al mismo. El sín­
DIAGNÓSTICO drome de las agallas leñosas fue observado en 1958 en
Australia afectando a limonero rugoso. En 1960 se puso de
El mosaico amarillo de los cítricos se puede transmitir manifiesto que ambos están causados por un mismo virus
por injerto o por cuscuta a diversas especies de cítricos en y que algunas especies podían mostrar los dos al mismo
las que induce síntomas al cabo de unos 3 meses. Los sín­ tiempo.
tomas varían ligeramente de unas especies a otras e inclu­ La enfermedad ha sido posteriormente detectada en
yen clorosis en nervios y zonas adyacentes, manchas ama­ diversos países citrícolas de los cinco continentes, inclu­
rillas y mosaico. Algunas especies como el pumelo, el yendo entre otros Argentina, Australia, Brasil, China, Espa­
naranjo dulce Satgudi o Citrus decumana se pueden infec­ ña, Estados Unidos, India, Japón, Perú, Sudáfrica o Tur­
tar por inoculación mecánica. quía. Considerando que el agente causal de esta
La observación de las partículas baciliformes en extrac­ enfermedad es transmitido por varios vectores y que
tos de plantas mediante microscopía electrónica y la deco­ puede infectar numerosas especies de forma asintomática,
ración de estas partículas con anticuerpos de distintos bad­ es probable que se halle presente en otros países citríco­
navirus podría ser un diagnóstico rápido de la enfermedad. las y que su presencia haya pasado inadvertida.
El virus puede detectarse mediante ELISA, pero aún no exis­ Los daños que causa esta enfermedad son general­
ten anticuerpos comerciales. mente reducidos, salvo en los casos de infección de espe­
cies sensibles en vivero, especialmente el limonero rugo­
Cuando se caracterice el genoma de este virus proba­
so, que pueden dar lugar a que las plantas no sean
blemente pueda diagnosticarse el mosaico amarillo median­
comercializables.
te PCR utilizando cebadores específicos.

CICLO DE LA ENFERMEDAD HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS

Y EPIDEMIOLOGÍA La gama de huéspedes de esta enfermedad está por
ahora restringida a los cítricos y dentro de estos relativa­
La enfermedad se dispersa probablemente por la pro­ mente pocas especies dan síntomas en campo. El limonero
pagación de yemas infectadas. Aunque en algunos trabajos rugoso, Citrus volkameriana y las limas Mexicana y Rangpur
previos se decía que la enfermedad era transmitida de desarrollan agallas, mientras que el naranjo amargo y la lima
forma no persistente por varias especies de pulgones, en Mexicana desarrollan protuberancias en las nerviaciones.
posteriores ensayos de inoculación con Myzus persicae, Algunas especies como el limonero, el naranjo dulce, el
Aphis gossypii, A. spiraecola, A. craccivora, Ptanococcus mandarino o el limonero rugoso, que normalmente no mues­
citri, Brevennia rehi y Saccharicoccus sacchari no se consi­ tran protuberancias nerviales en campo pueden mostrarlas
guió transmitir los síntomas de la enfermedad ni las plantas cuando se inoculan plantas jóvenes en el invernadero, si
inoculadas contenían las partículas baciliformes típicas de bien los síntomas suelen ser menos prominentes que en lima
las plantas enfermas. o naranjo amargo.

74
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS. VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

Las protuberancias nerviales son pequeñas proyeccio­ de establecer programas de erradicación de las fuentes de
nes, normalmente de menos de 1 mm, que se forman en las inóculo e incluso controlar adecuadamente la presencia del
nerviaciones secundarias de algunas hojas por el envés y patógeno en los viveros. Por ello, considerando que la
que se corresponden con pequeñas depresiones en el haz. mayor parte de las variedades comerciales no sufren daños
Se pueden apreciar mejor mirando el plano de la hoja con por la enfermedad, la única medida que cabe recomendar
luz rasante (Foto 93). es evitar los patrones sensibles a las agallas leñosas en las
Las agallas leñosas comienzan como pequeñas áreas zonas con alta incidencia.
hinchadas, frecuentemente en la base de brotes pequeños
o espinas, que pueden desarrollarse hasta alcanzar el tama­
ño y el aspecto de una coliflor (Foto 94), especialmente si BIBLIOGRAFÍA
varias agallas se unen para formar una única masa tumoral.
En plantas infectadas el desarrollo de agallas se puede D a G raqa , J.V. y M aharaj , S.B., 1991. Citrus vein enation virus, a
inducir practicando pequeñas heridas en el tronco. La cor­ probable luteovirus. En: Proc. 11th Coní. Int. Organ. oí Citrus
teza de las agallas tiene un aspecto normal, si bien la cara Viro!. Brlansky, R.H., Lee, R.F., Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, River-
cambial puede presentar estrías o acanaladuras debidas al side, California, pp. 391-394.
crecimiento irregular de la madera. H ermoso de M endo za , A.; P ina , J.A.; B allester-O lmos , J.F. y N avarro,
L., 1993. Persistent transmission oí citrus vein enation virus by
Aphis gossypii and Myzus persicae. En: Proc. 12th Conf. Int.
Organ. oí Citrus Viro!. Moreno, P., da Grapa, J.V., Timmer, L.W.
AGENTE CAUSAL (Eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 361-363.
M aharaj , S.B. y D a G raqa , J.V., 1988. Observaron oí isometric virus-
El agente causal de esta enfermedad es aún desconoci­ like particles associated with citrus vein enation-infected citrus
do, si bien, debido a que la enfermedad es fácilmente trans­ and the viruliferous aphid vector Toxoptera citricidus. Phytophy-
misible por injerto y por varias especies de pulgones, se le lactica 20:357-360.
ha atribuido una etiología viral. En el floema de las plantas M aharaj , S.B. y D a G raqa , J.V., 1989. Transmission of citrus vein
infectadas se han observado partículas isométricas de unos enation virus by Toxoptera citricidus. Phytophylactica 21: 81-82.
27 nm y en extractos de tejido infectado se han detectado WALLACE, J.M., DRAKE, R.J. 1960. Woody galls on citrus associa­
ARNs bicatenarios de 3.6, 2.6, 1.9 y 0.48 x 106 Mr. Estas ted with vein-enation virus infection. Plant Dis. Rep. 44:580-584.
observaciones y el hecho de que la transmisión por pulgo­
nes sea de tipo persistente sugieren que el agente causan­
te de la enfermedad podría ser un luteovirus.

DIAGNÓSTICO
PSORIASIS
(Psorosis)
Por ahora la enfermedad sólo puede ser diagnosticada
mediante la observación de síntomas en especies sensi­ J. Guerri
bles. Los síntomas observados en campo deben ser confir­
mados mediante ensayos de infectividad en invernadero.
Para ello pueden inocularse por injerto plantas de semilla de La psoriasis es una de las enfermedades más conocidas
lima Mexicana o naranjo amargo e incubarlas a 18-26aC. El por los citricultores a escala mundial. El término psoriasis
síntoma de protuberancias nerviales suele aparecer a las 5- fue utilizado por primera vez en 1896 para describir una
8 semanas, mientras que la aparición de agallas leñosas en enfermedad presente en Florida y que había sido observa­
lima Mexicana requiere en general un período más largo. da inicialmente en California en 1891. El término psoriasis
hace alusión a la descamación que muestran en tronco y
ramas los árboles afectados («psora» en griego significa
CICLO DE LA ENFERMEDAD úlcera). También se han utilizado las denominaciones de
Y EPIDEMIOLOGÍA roña o lepra en España, scaly bark en EE UU, y Yarba o
lepra en Marruecos
La enfermedad se perpetúa al propagar yemas infecta­ Hace años, una serie de enfermedades que tenían en
das y se puede transmitir fácilmente a plantas sanas por común la inducción de manchas y flecos cloróticos en hojas
injerto o por cuscuta. Además, puede ser dispersada en jóvenes de las plantas indicadoras inoculadas en inverna­
campo por varias especies de pulgones: Toxoptera citricida, dero (Foto 95) se denominaron complejo o grupo psoriasis.
Aphis gossypii, Myzus persicae y T. aurantii. Al menos las En este grupo se incluían los síndromes de psoriasis esca­
tres primeras especies transmiten el patógeno de modo per­ mosa, abolladuras en las hojas, variegación infecciosa, con­
sistente y A. gossypii puede permanecer virulífero 14 días cavidades gomosas, impietratura, manchas anulares y cris-
después de la adquisición. De ahí que una vez introducida tacortis. Actualmente, debido a la diversidad de síntomas
la enfermedad en una zona citrícola la dispersión natural sea que ocasionan estas enfermedades en campo y a que ha
en general muy activa. podido establecerse la etiología de algunas de ellas, estos
síndromes se consideran enfermedades diferentes. Todas
ellas son descritas en distintos apartados de este libro.
CONTROL En los primeros estudios sobre psoriasis se diferenciaron
dos tipos: la más común, a la que se denominó «psoriasis
En zonas citrícolas donde aún no está presente la enfer­ A», que se caracterizaba por una descamación lenta del
medad, la medida de control más efectiva es evitar la intro­ tronco y ramas principales, y un tipo rampante que se desa­
ducción de la misma con yemas infectadas mediante un sis­ rrollaba más rápidamente y afectaba incluso a ramas delga­
tema adecuado de cuarentena. das, a la que se llamó «psoriasis B». Posteriormente, se
Una vez que la enfermedad ha sido introducida en una puso de manifiesto que al injertar trozos de corteza de las
zona, resulta difícil evitar su dispersión debido a la existen­ zonas descamadas de árboles con psoriasis A en plantas
cia de varios vectores y a que el modo de transmisión per­ de naranjo dulce en invernadero, éstas mostraban síntomas
sistente proporciona mayores oportunidades para que un de psoriasis B. Sin embargo, cuando se inoculaba con pso­
mismo vector pueda infectar múltiples árboles. Por otra riasis B o corteza descamadas de psoriasis A, plantas de
parte, la ausencia de métodos rápidos de diagnóstico impi­ naranjo dulce preinoculadas con psoriasis A, los síntomas

75
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

de psoriasis B no aparecían (protección cruzada). A la vista Los árboles afectados por psoriasis presentan en hojas
de estos resultados se concluyó que la psoriasis A y B debí­ jóvenes flecos cloróticos que se observan al trasluz (Foto
an ser producidas por el mismo patógeno. 95) y que se sitúan normalmente entre los nervios laterales
Posteriormente, se describió en California una enferme­ de las hojas y paralelos a ellos. Estos síntomas son muy
dad que se denominó manchas anulares (citrus ringspot) parecidos a los inducidos por otras enfermedades del lla­
cuyos síntomas característicos eran la producción de flecos, mado grupo psoriasis. Además de los flecos, que es el sín­
manchas y anillos cloróticos en hojas. Estos síntomas afec­ toma foliar más común, a veces aparecen puntos cloróticos
taban, a veces, a los brotes y a los frutos. La mayoría de los o manchas difusas. Esta gama de síntomas suele desapa­
aislados descritos de esta enfermedad mostraban además recer a medida que las hojas maduran. Algunas veces, en
de estos síntomas descamación en tronco y ramas. Esta árboles que muestran descamación generalizada (psoriasis
observación y el hecho de que tanto la psoriasis como la B) se observa la aparición de necrosis en los brotes jóvenes
enfermedad de las manchas anulares fuesen transmisibles (reacción de shock). Esta reacción es similar a la que nor­
mecánicamente a Chenopodium quinoa y de que a partir de malmente tiene lugar cuando se inoculan en invernadero
varios aislados de ambas enfermedades se purificasen par­ plantas de semilla de algunas especies cítricas con aislados
tículas virales idénticas, han llevado a que actualmente se de psoriasis (Foto 99).
consideren síndromes distintos de una misma enfermedad. En los aislados de campo de psoriasis B, suelen apare­
El nombre aceptado para la misma es psoriasis, mientras cer manchas amarillentas en el haz de las hojas adultas, que
que el de manchas anulares debiera reservarse para deno­ se corresponden con pequeñas erupciones de color pardo
minar otra enfermedad descrita en España y otros países y aspecto gomoso en el envés (Foto 100). Estos síntomas
que produce anillos cloróticos en hojas y frutos, pero no pro­ son similares a los que aparecen en plantas de semilla ino­
duce descamación en tronco y ramas ni está asociada al culadas con corteza de un árbol con psoriasis B o con cor­
mismo tipo de partículas virales. Esta última enfermedad se teza de una lesión de psoriasis A. Estos aislados inducen a
describe en otro apartado de este libro. veces manchas irregulares o anillos en frutos.
La psoriasis se encuentra distribuida por todo el mundo, Los árboles infectados con los aislados de manchas
probablemente debido al movimiento incontrolado de mate­ anulares, además de la descamación en tronco y ramas,
rial vegetal sin síntomas (la enfermedad tarda, al menos, presentan manchas cloróticas en hojas y frutos, que poste­
diez años en manifestar síntomas en campo). En muchas riormente se vuelven amarillentas y pueden tomar forma de
zonas, como en Argentina o Uruguay, donde predominan anillos (Foto 101).
formas virulentas de la enfermedad, ésta es una de las prin­ Muchos aislados de psoriasis pueden ser trasmitidos a
cipales causas de la pérdida de vigor y muerte de los árbo­ especies herbáceas principalmente C. quinoa y Gomphrena
les, especialmente de los más viejos. En España, la psoria­ globosa, en las que inducen lesiones locales cloróticas que
sis ocupa probablemente el segundo lugar después de la luego se necrosan y adquieren color pardo. Las lesiones de
tristeza entre las enfermedades transmisibles por injerto que G. globosa suelen tener un halo rojizo alrededor.
causan daños económicos.

AGENTE CAUSAL
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
La psoriasis fue la primera enfermedad de los cítricos a
Pueden infectarse con psoriasis la mayoría de especies la que se atribuyó una etiología viral, sin embargo, sólo
y variedades de cítricos, si bien sólo algunas de ellas mues­ recientemente se ha conseguido caracterizar parcialmente
tran los síntomas de descamación en la corteza. Las espe­ un virus asociado con la misma y su etiología no ha sido aún
cies más sensibles a la descamación son los naranjos dul­ demostrada. Este virus tiene dos componentes que pueden
ces, pomelos y mandarinos, aunque dentro de estos últimos separarse mediante centrifugación en gradiente de sacaro­
los clementinos parecen ser menos sensibles. Rara vez se sa. Cada uno de estos componentes por separado no es
observan síntomas de descamación en naranjo amargo o infeccioso en C. quinoa, mientras que la mezcla de ambos
limonero aunque estén infectados. induce las lesiones locales características en este indicador.
Como se ha indicado anteriormente, el síntoma más Los dos componentes contienen partículas de tamaños dife­
característico y que sirvió para denominar la enfermedad es rentes pero de morfología similar y en ambos se detecta una
la presencia de descamaciones en la corteza del tronco y proteína de unos 48 kDa, que probablemente es la proteína
ramas de los árboles afectados. Los síntomas se inician capsídica del virus (en algunos aislados el tamaño de la pro­
generalmente cuando el árbol tiene 10-15 años con peque­ teína es ligeramente distinto). En un aislado de Florida se ha
ñas erupciones en la corteza (Foto 96), que se agrandan observado que el componente superior contiene dos RNAs
paulatinamente hasta cubrir total o parcialmente el tronco y monocatenarios, mientras que el inferior contiene un ARN
ramas. Estas erupciones se levantan, se secan y finalmente monocatenario y otro bicatenario. El ARN genómico parece
se van desprendiendo dando lugar a descamaciones. Las ser de polaridad negativa. Este virus asociado con la pso­
formas leves de la enfermedad producen descamaciones riasis se ha denominado Citrus Psorosis Virus (CPsV).
muy localizadas que afectan al tronco y ramas principales,
mientras que en las formas más severas (psoriasis B) las
zonas descamadas son más extensas, el tamaño de las DIAGNÓSTICO
escamas mucho mayor, se desarrollan mucho mas rápida­
mente y afectan incluso a ramas pequeñas (Foto 97). A El diagnóstico de la psoriasis se ha efectuado tradicio­
veces puede encontrarse descamación en ramas de menos nalmente mediante ensayos de infectividad sobre plantas
de 1cm de diámetro. En los límites de la zonas descamadas, de semilla cultivadas en invernadero. Las plantas indicado­
puede observarse exudación de goma. Cuando se corta ras más utilizadas son las variedades de naranjo dulce Pine-
transversalmente un tronco o rama a través de la zona afec­ apple y Madame Vinous. Estas plantas se inoculan por injer­
tada, se observa en la madera zonas de color pardo de to con dos trozos de corteza de la planta a diagnosticar, se
forma irregular (Foto 98). Estas zonas son exudaciones de podan para forzar las brotación y se incuban en invernade­
goma que invaden los vasos del xilema y bloquean la con­ ro a 18-26° C. Como control, se incluyen plantas autoinocu-
ducción de agua y nutrientes. Como consecuencia de esto ladas y plantas inoculadas a partir de un aislado bien carac­
se produce un decaimiento progresivo del árbol, la seca de terizado de psoriasis. A las 3-4 semanas de la inoculación
ramillas y una reducción de la producción. En casos extre­ aparecen los primeros síntomas, que normalmente consis­
mos el árbol puede llegar a morir. ten en una reacción de shock que hace que los nuevos bro­

76
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS. VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

tes se curven, pierdan las hojas, se sequen progresivamen­ G arcía , M.L.; S ánchez de la T orre , M.E.; D al B o , E.; D jelouah , K.;
te y terminen necrosándose en su totalidad (Foto 99). En las Ro u a g , N.; L uisoni, E.; M ilne , R.G. y G rau , O.. 1997. Detection of
brotaciones siguientes normalmente no se induce la reac­ citrus psorosis-ringspot virus usíng RT-PCR and DAS-ELISA.
ción de shock y las hojas jóvenes muestran flecos o man­ Plant Pathol. 46:830-836.
R oistacher , C.N ., 1991. Graft-trasmisible diseases of citrus. Hand-
chas cloróticas que van desapareciendo conforme enveje­
book for detection and diagnosis. FAO. Rome. 286 páginas.
cen. A veces la reacción de shock no se manifiesta y en S ánchez de la T orre , E.; R iva , O.; Z a ndo m eni, R.; G rau , O. y G arcía ,
estos casos las hojas jóvenes de estas plantas muestran M.L., 1998. The top component of citrus psorosis virus con-
manchas y flecos cloróticos que no se distinguen de los tains two ssRNAs, the smaller encodes the coat protein. Mol.
inducidos por otras enfermedades. Pl. Pathol. On-Line. http://194.247.68.33/mppol/1998/1019san-
Para confirmar el diagnóstico de la enfermedad se uti­ chez/.
liza el ensayo de protección cruzada. Este consiste en
sobreinocular las plantas que previamente mostraron los
síntomas foliares con dos trozos de corteza de una fuen­
te de psoriasis B. Como control se incluye plantas sin
sobreinocular y plantas inoculadas sólo con psoriasis B.
Sólo las plantas sanas y las preinoculadas con un virus TRISTEZA
distinto a psoriasis muestran a los 2-6 meses de la inocu­
lación con psoriasis B pústulas en los nuevos brotes (Foto
(Tristeza)
102) y manchas foliares características de psoriasis B
(Foto 100). M. Cambra y P. Moreno
Se han obtenido antisueros que permiten el diagnóstico
de psoriasis mediante ELISA, si bien no existen estuches
comerciales ni los antisueros han sido probados con un El virus de la tristeza de los cítricos (citrus tristeza virus,
número de aislados suficientemente amplio. Las secuencias CTV) es el causante de la enfermedad viral más grave de los
del genoma disponibles permiten la detección de algunos cítricos, conocida internacionalmente como tristeza, que
aislados mediante retrotranscripción y amplificación de empezó a manifestarse de forma epidémica en distintos paí­
secuencias(RT-PCR). ses a partir de 1930.
El agente causal de esta enfermedad debió originarse
en la zona de procedencia de la mayoría de los cítricos
(zonas tropicales y subtropicales de Asia y el archipiélago
CICLO DE LA ENFERMEDAD malayo) y de allí debió distribuirse a otros países con el
Y EPIDEMIOLOGÍA material vegetal. Los primeros movimientos de cítricos
desde su zona de origen a otras se hicieron por semilla, por
La enfermedad se trasmite principalmente por injerto y la tanto, la dispersión de la tristeza debió ser posterior, ya que
vía primaria de dispersión de la enfermedad es el material el agente causal de la misma no se transmite por esta vía.
vegetal propagativo. En algunos países como en Argentina, En la segunda mitad del siglo XIX se utilizó de forma
Uruguay o Texas se han encontrado evidencias de que exis­ masiva el patrón naranjo amargo para evitar los daños cau­
te una dispersión natural de la enfermedad en campo, pero sados por hongos del género Phytophthora. Este patrón, de
aún no se conoce el vector. Experimentalmente la psoriasis excelentes cualidades agronómicas y adaptable a casi
puede trasmitirse a cítricos sanos mediante cortes en el tallo todos los suelos, favoreció la expansión de la citricultura
con una cuchilla mojada en extracto de planta enferma, y comercial en distintos países. Los primeros indicios de la
mediante inoculación foliar a huéspedes herbáceos como existencia de CTV datan de Australia (1860) y Sudáfrica
C. quinoa y G. globosa. (1899). En ambos casos se observó que algunas especies
vegetaban mal y decaían injertadas sobre naranjo amargo,
mientras que tenían un desarrollo normal sobre patrones
CONTROL como el limonero rugoso o el Poncirus trifoliata. Estos decai­
mientos fueron inicialmente atribuidos a una incompatibili­
El control de la enfermedad, como en todas las enfer­ dad con el naranjo amargo. Más tarde se observó que las
medades transmisibles por injerto, es de tipo preventivo y mismas especies eran compatibles con el naranjo amargo
consiste en propagar yemas libres de virus mediante un pro­ en California, lo que era una indicación de que la tristeza
grama de certificación sanitaria. En los países con disper­ estaba ya presente en Australia y Sudáfrica.
sión natural de la enfermedad esta medida debería comple­ En la última década del siglo XIX y las primeras del siglo
mentarse con la supresión de fuentes de inóculo y con un XX tuvo lugar una fuerte expansión de la citricultura en el
control más estricto de las plantas de vivero y plantaciones mundo y una gran cantidad de plantas fueron desplazadas
jóvenes para permitir un crecimiento vigoroso de la planta de unas zonas citrícolas a otras. En este período tuvo lugar
antes de que se infecte. Estas medidas sólo serán posibles probablemente una gran dispersión del virus y su introduc­
cuando se disponga de métodos rápidos y fiables para la ción en distintos países.
detección precoz del virus. A partir de 1930 comenzaron en distintos países epide­
mias que causaron el decaimiento de los cítricos, principal­
mente sobre naranjo amargo. Entre las más importantes por
BIBLIOGRAFÍA el número de árboles afectados están las de Argentina
(1930), Brasil (1937), California (1939), Florida (1951), Espa­
Roistacher, C.N.,1993. Psorosis. A review. En. Proc. 12th. Conf. Int. ña (1957), Israel (1970) o Venezuela (1980). Este síndrome
Organ. oí Citrus Viro!. Moreno, R, da Graga, J.V., Timmer, L.W. de decaimiento de los árboles sobre patrón naranjo amargo
(Eds.). IOCV, Riversíde, California, pp. 139-159. recibió diversos nombres según los países: podredumbre
BovÉ, J.M., 1995. Virus and virus-like diseases of Citrus in the Near de las raicillas en Argentina, decaimiento rápido (quick
East región. FAO. Rome. 517 páginas. decline) o decaimiento del injerto (budunion decline) en
D errick , K.S.; B rlansky , R.H.; D a G raca , J.V.; L ee , R.F.; T immer , L.W.
California, o tristeza en Brasil. También en la década de los
y N guyen , T.K., 1988. Partía! characterization of a virus associa-
ted with citrus ringspot. Phytopathology 78:1298-1301. 30 se describió en Costa de Oro (actualmente Ghana) la
G arcía , M.L.; D al Bo, E.; G rau , O. y M ilne , R., 1994. The closely enfermedad de la lima y en Sudáfrica la enfermedad de las
related citrus ringspot and citrus psorosis viruses have parti­ acanaladuras en la madera del pomelo (stem pitting), y más
óles of novel filamentous morphology. J. Gen. Viro!. 75:3585- tarde en Japón (1964), el enanismo deformante del Hassa-
3590. ku (Hassaku dwarf). Con el tiempo se demostraría que todas

77
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

estas enfermedades estaban causadas por distintas varian­ de hojas, seca de ramillas y amarilleamiento. Dependiendo
tes del virus de la tristeza. de las condiciones ambientales y del balance entre des­
CTV probablemente está presente en todos los países trucción y producción de nuevo floema funcional por la plan­
citrícolas, si bien la incidencia es muy variable. Es práctica­ ta, el decaimiento puede manifestarse en forma aguda
mente endémico en la mayor parte de Asia, sur de Africa, (colapso, decaimiento rápido o «quick decline») o crónica
Australia y Sudamérica; tiene elevada incidencia en las prin­ (decaimiento lento).
cipales zonas citrícolas de Estados Unidos, Israel y España Los árboles con colapso pueden pasar de un aspecto
y está dispersándose activamente en varios países de Amé­ normal a quedar completamente secos con hojas y frutos
rica Central como Panamá o Costa Rica, e islas del Caribe sobre el árbol en un período de pocos días o semanas (Foto
comio República Dominicana, Jamaica o Cuba. 103). Aunque esta manifestación es más frecuente en vera­
Se ha detectado en árboles aislados y aún no tiene no, cuando la demanda hídrica es mayor, a veces puede
carácter epidémico en muchos países del Mediterráneo y observarse en invierno tras un período de vientos secos.
Próximo Oriente (Albania, Argelia, Chipre, Egipto, Francia, El decaimiento lento suele comenzar con una ligera clo­
Grecia, Italia, Jordania, Líbano, Libia, Marruecos, Palestina, rosis foliar o pérdida del brillo de la hoja, a la que sigue una
Portugal, Siria, Túnez y Turquía) y en algunos de América pérdida progresiva de las hojas y seca de ramillas en la
Central y del Sur como Belice, Chile, Ecuador, El Salvador, parte exterior de la copa. Las nuevas brotaciones suelen ser
Honduras, México o Nicaragua. cortas y ocurren en las ramas viejas dando lugar a una dis­
Los daños causados por esta enfermedad son cuantio­ minución progresiva del volumen de la copa (Foto 104). La
sos, aunque difíciles de evaluar por la diversidad de los mis­ producción de frutos disminuye y estos son de tamaño redu­
mos. El daño más evidente es el decaimiento y muerte de cido y color más pálido que los frutos normales de árboles
los árboles injertados sobre naranjo amargo. Se calculan sanos (Foto 105). Ello conduce a la muerte comercial de los
unas pérdidas de 18 millones de árboles en Argentina, 10 en árboles, aunque estos puedan sobrevivir durante años con
Brasil, 3-4 en California, 35 en España, 5 en Florida y 4 en una vegetación raquítica y productividad prácticamente
Venezuela. Una estimación conservadora debería elevar al nula. Algunos aislados del virus producen enanismo sin que
menos a 80 millones el número de árboles sobre patrón se observe decaimiento vegetativo de la copa y en algunos
amargo muertos en los últimos 70 años. A estas pérdidas casos los árboles permanecen asintomáticos durante años.
hay que sumar las causadas en muchos países en plantas Esta situación ha sido frecuente en Florida y en otros países
francas de lima ácida o en pomelos y naranjos dulces injer­ del Caribe y también ha sido observada en algunos países
tados sobre varios patrones, por distintas cepas de CTV que mediterráneos, incluyendo el sur de España, sin embargo,
ocasionan en las mismas enanismo, baja productividad y suele ser una situación inestable que acaba evolucionando
mala calidad de la fruta. hacia el síndrome típico de tristeza.
Otro efecto del virus de la tristeza sobre el patrón naran­
jo amargo es un endurecimiento de los radios medulares,
que quedan adheridos a la madera cuando se separa la cor­
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS teza junto a la línea de injerto. Ello da lugar a pequeñas pro­
yecciones de la madera, que se corresponden con orificios
La gama de huéspedes naturales del virus de la tristeza en la corteza (punteaduras ó «pinholing») que pueden dar a
está restringida a la familia de las Rutáceas y en particular a ésta un aspecto esponjoso (Foto 106). Este síntoma puede
las especies e híbridos de los géneros Citrus y Fortunella. El aparecer asociado a otras enfermedades, especialmente al
virus también ha sido transmitido a algunas especies de stubborn, pero en algunas zonas puede servir de diagnósti­
géneros afines a Citrus como Aegle, Aeglopsis, Afraegíe, co preliminar de tristeza. La formación de orificios visibles
Atalantia, Citropsis, Clausena, Eremocitrus, Hesperthusa, en la cara cambial de la corteza es un proceso lento que
MerriHía, Microcitrus, Pamburus, Pleiospermium y Swinglea. requiere varios años, por lo que el síntoma no suele ser
Poncirus trifoiiata posee genes de resistencia que impi­ apreciable en árboles recientemente infectados o con
den la multiplicación de la mayoría de las cepas del virus, colapso. En estos casos suele observarse una zona de color
mientras que algunos tipos de Fortunella y pumelo tienen pardo inmediatamente debajo de la línea de injerto.
genes de resistencia frente a algunas cepas. De forma El síndrome de clorosis nervial y acanaladuras en la
experimental se han infectado dos especies no rutáceas: madera se manifiesta en distintas especies de cítricos, cul­
Passiflora gracilis y P. coerulea. tivadas como plantas francas o injertadas sobre cualquier
Los síntomas producidos por CTV son muy variables patrón. Las especies afectadas y la intensidad de los sín­
dependiendo de las cepas del virus y de la especie o com­ tomas varían dependiendo de los aislados del virus. Entre
binación variedad/patrón infectada. Aunque algunos aisla­ las especies más sensibles están algunas limas ácidas
dos resultan asintomáticos incluso en las especies o combi­ como la lima Mexicana, Citrus macrophylla, C. excelsa, C.
naciones más sensibles, la mayoría de ellos producen uno o hystrix, C. yuzu, el cidro Etrog o la lima dulce de Palestina.
más de los siguientes síndromes: a) decaimiento de plantas La gran mayoría de los aislados induce síntomas en estas
injertadas sobre naranjo amargo, b) clorosis nervial y aca­ especies y por ello algunas de ellas, especialmente la lima
naladuras en la madera y c) amarillez de plantas francas de Mexicana, han sido utilizadas durante muchos años como
limonero, pomelo o naranjo amargo (seedling yellows). plantas indicadoras para el diagnóstico de CTV. Un grupo
El síndrome de decaimiento de las plantas injertadas de especies y variedades de sensibilidad intermedia
sobre naranjo amargo (tristeza), que es producido por podría incluir la lima Tahití, los pomelos, el hassaku, algu­
muchos aislados del virus, sirvió inicialmente para nombrar nos kumquats, pumelos, tangors y citranges (Morton,
la enfermedad y luego para designar el virus. Afecta a casi Rusk, Savage) y ciertas variedades de naranjo dulce como
todas las especies, cultivares o híbridos injertados sobre la Pera de Brasil o la Verna de España. Estas resultan tole­
este patrón, excepto el limonero. A su vez las plantas injer­ rantes a muchos aislados de tristeza (vg: los aislados más
tadas sobre limonero muestran un comportamiento similar a comunes en Florida, California o España) pero muestran
las injertadas sobre naranjo amargo. síntomas con otros más virulentos presentes en Asia,
El virus causa la muerte de células del floema en el Sudáfrica, Sudamérica o Australia. Finalmente, algunos
naranjo amargo, lo que da lugar a un bloqueo de los tubos aislados especialmente virulentos presentes en áreas de
conductores de la savia elaborada al nivel de la línea de Brasil, Perú, Japón, Australia, Sudeste asiático, etc., no
injerto. Ello provoca la desnutrición y muerte progresiva de sólo inducen síntomas en las especies anteriores, sino en
las raicillas, lo que a su vez se traduce en un suministro insu­ casi todos los naranjos dulces, limonero rugoso, lima
ficiente de agua y sales minerales a la copa, que muestra Rangpur y algunos citrumelos. Entre las especies más tole­
los síntomas característicos de estas deficiencias: pérdida rantes a tristeza están los mandarinos, si bien se han

78
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS, VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

detectado aislados que los afectan en algunas áreas citrí- terísticas patogénicas de CTV con una región determinada
colas de Japón, India, Indonesia o África Central. del genoma.
La clorosis nervial causada por tristeza consiste normal­
mente en amarillez discontinua de los nervios secundarios
(Foto 107), pero los aislados más virulentos pueden dar DIAGNÓSTICO
lugar a una suberización generalizada de las nerviaciones
(Foto 108). Las hojas afectadas pueden mostrar epinastia Aunque los síntomas en campo permiten a veces un
en sus estadios inmaduros, que suele desaparecer al diagnóstico preliminar de la presencia de CTV, éste puede
expandirse la lámina. Las acanaladuras en la madera pue­ ser erróneo. Por otra parte, el diagnóstico visual resulta
den aparecer aisladas, produciendo una deformación de imposible cuando las variedades o combinaciones cultiva­
los troncos y ramas, o afectar a toda la superficie, que apa­ das en un área son tolerantes a las cepas locales del virus.
rece totalmente estriada y hace que las ramas sean que­ Por ello, es necesario confirmar el diagnóstico visual con
bradizas (Foto 109). En este último caso, la corteza suele pruebas específicas de detección.
ser espesa y de aspecto esponjoso y el crecimiento de la El método clásico de identificación de CTV consistía en
planta es muy reducido. Aunque las plantas adultas afecta­ inocular por injerto plantas de semilla de lima Mexicana,
das por acanaladuras en la madera no muestran un decai­ decapitarlas para forzar la brotación e incubarlas en inver­
miento comparable al de las plantas injertadas sobre nadero a 18-26° C durante 2-8 meses. La presencia de CTV
naranjo amargo, el árbol se debilita y produce fruta de normalmente causa en este indicador clorosis nervial, aco-
pequeño calibre (Foto 110). Si la infección ocurre en vivero pamiento y tamaño reducido de las hojas y acanaladuras en
o en estadios jóvenes, la planta puede mostrar enanismo la madera. El método es de gran sensibilidad, pero resulta
acusado y ser improductiva. lento y caro y no permite utilizarlo para ensayos a gran esca­
El síndrome de amarillez (seedling yellows) aparece la. Además, algunos aislados apenas producen síntomas en
cuando algunos aislados de CTV son inoculados en plantas lima y son difíciles de detectar por este procedimiento.
de semilla de limonero, pomelo o naranjo amargo. Las nue­ CTV Induce en las células infectadas la formación de
vas hojas muestran clorosis intensa y tamaño reducido y la paracristales que se tiñen con Azur A y pueden ser obser­
planta deja de crecer (Foto 111). Este síndrome no aparece vados al microscopio de luz visible en secciones de brotes
normalmente en campo, pero se utiliza en Invernadero para o peciolos hechas a mano. Igualmente, las partículas
caracterizar biológicamente aislados del virus de la tristeza. características de CTV pueden ser observadas al micros­
Este síndrome aparece asociado a los aislados más virulen­ copio electrónico en extractos de las plantas infectadas.
tos capaces de inducir acanaladuras en la madera de Ambos procedimientos permiten un diagnóstico rápido de
pomelo y/o naranjo dulce, pero también puede ser causado la enfermedad, pero su sensibilidad es limitada y tampoco
por aislados poco agresivos. resultan adecuados para el diagnóstico rutinario de
muchas muestras.
La detección serológica de CTV mediante técnicas inmu-
AGENTE CAUSAL noenzimáticas (ELISA) se ha convertido en la forma de diag­
nóstico rápido y sensible más utilizada, especialmente la
El agente causal de los distintos síndromes de tristeza es detección con anticuerpos monoclonales específicos. La
un closterovirus (citrus tristeza virus, CTV) con partículas mezcla de dos anticuerpos monoclonales obtenidos en
filamentosas flexuosas de unos 2000 nm de longitud y 10-12 España (3DF1 y 3CA5) ha permitido detectar todos los ais­
nm de diámetro, que vistas al microscopio electrónico pre­ lados de CTV ensayados hasta el momento y está disponi­
sentan una estructura helicoidal. Los viriones de CTV tienen ble comercialmente. Se han ensayado distintas modalida­
dos proteínas capsídicas de 25 y 27 kDa aproximadamente, des de ELISA para la detección de CTV, pero la tendencia
que cubren el 95 y el 5 % de la longitud de la partícula, res­ actual es utilizar la inmunoimpresión-ELISA, que es más sen­
pectivamente, formando una estructura que recuerda una cilla, sensible y económica que otras técnicas y no precisa
serpiente de cascabel. El genoma es un ARN de cadena preparación de extractos. En esta técnica se obtienen
sencilla y polaridad positiva de 19226-19296 bases, con 12 improntas de secciones frescas de brotes u hojas en mem­
marcos de lectura abierta y capacidad para codificar al branas de nitrocelulosa. Las huellas impresas contienen
menos 19 proteínas. En los procesos de replicación muchos suficiente antígeno viral para efectuar una detección inmu-
aislados de CTV producen ARNs defectivos (ARNs-D) que noenzimática. Una de las ventajas de este procedimiento es
contienen los dos extremos del genoma, pero carecen de la que las improntas pueden prepararse en campo, ser envia­
mayoría de los genes intermedios. Los ARNs-D que se han das por correo a un laboratorio o ser almacenadas y proce­
caracterizado tienen entre 2 y 4.5 kilobases, aproximada­ sadas varios meses después, lo que proporciona gran flexi­
mente y están encapsidados. Estas moléculas son fácilmen­ bilidad para el diagnóstico a gran escala.
te detectables cuando se analizan los ARNs bicatenarios en Para un diagnóstico fiable se recomienda evitar la toma
tejidos infectados. Algunos ARNs-D se acumulan en las de muestras en períodos de excesivo calor y utilizar para el
células infectadas y podrían modular de alguna forma la análisis brotes jóvenes (4-5 por árbol adulto o 2 por planta
expresión de síntomas. de vivero), pedúnculos de hojas (10 por árbol o 4 por plan­
Se han descrito numerosos aislados de CTV que difieren ta de vivero) o pedúnculos de frutos, que son los tejidos con
en sus características biológicas (transmisibilidad por vec­ mayor concentración de CTV.
tores, tipo e intensidad de síntomas que producen en distin­ En los últimos años se ha obtenido la secuencia del ARN
tos huéspedes, etc), serológicas (reacción con anticuerpos genómico de varios aislados de CTV y ello está permitiendo
monoclonales y mapas epitópicos), perfil de ARNs bicate­ el desarrollo de técnicas de diagnóstico basadas en la
narios, o secuencia del ARN genómico. Al igual que otros detección de ARN viral, mediante hibridación molecular o
virus con genoma de ARN, los aislados de CTV contienen mediante distintas versiones de la reacción en cadena de la
una población de variantes de secuencia que normalmente polimerasa (PCR), tales como la inmunocaptura-PCR, la
se agrupan en torno a una o más secuencias maestras, que impresión o cachado captura-PCR o nested-PCR en un
probablemente determinan las características de los aisla­ único tubo cerrado. Estas técnicas presentan una sensibili­
dos. Los cambios de huésped y la transmisión por vector dad igual o superior a la de las técnicas inmunoenzimátlcas,
producen frecuentemente cambios en la población viral, pero su realización requiere precauciones especiales que
que a veces implican cambios en sus características bioló­ las hace inadecuadas para el uso a gran escala y su coste
gicas, serológicas o moleculares. No obstante, hasta el resulta más elevado, por lo que aún no suponen una alter­
momento no ha sido posible asociar ninguna de las carac­ nativa para el diagnóstico rutinario de CTV.

79
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

Para la caracterización o diferenciación de aislados de dad cada año sea rápido y relativamente homogéneo en el
CTV se han ensayado diversos procedimientos basados en tiempo.
análisis de la proteína capsídica o del ARN viral. Entre los En las condiciones españolas, las mandarinas (ciernen-
primeros están la reacción con distintos anticuerpos mono- tinas) e híbridos resultan infectadas más rápidamente que
clonales y el análisis de mapas peptídicos generados con los naranjos dulces y éstos más que las satsumas o pome­
endoproteasas o de mapas epitópicos. Entre los segundos, los. La frecuencia más baja de infecciones ocurre en los
el análisis de ARNs bicatenarios, la hibridación molecular limoneros, de ahí que en las zonas donde éstos abundan la
con sondas de ADN o ARN complementario, el análisis del enfermedad avance por lo general más lentamente. Entre
polimorfismo de longitud de los fragmentos de restricción los patrones, C. macrophylla y el mandarino Cleopatra se
(RFLP) o el análisis del polimorfismo de conformación del infectan más frecuentemente que el naranjo amargo o los
ADN monocatenario (SSCP) de distintos genes, o la compa­ citranges. No se ha observado la infección natural de Pon-
ración directa de secuencias. Sin embargo, ninguno de cirus trifoiiata.
estos procedimientos permite por el momento predecir el Una práctica frecuente en España es el sobreinjerto de
comportamiento patogénico de los aislados. La caracteriza­ árboles adultos con yemas de nuevas variedades. Esta
ción de éste sólo puede efectuarse inoculando un panel práctica puede acelerar la dispersión de CTV en plantacio­
adecuado de especies indicadoras. El más utilizado incluye nes donde hay árboles infectados, incluso aunque se utili­
lima Mexicana, naranjo dulce, naranjo dulce/naranjo amar­ cen para ello yemas libres del virus. La fuerte poda a que se
go, naranjo amargo y pomelo. someten los árboles para forzar la brotación de las yemas
injertadas, da lugar a la producción de numerosos brotes
tiernos, que son muy apetecidos por los pulgones. En los
CICLO DE LA ENFERMEDAD árboles infectados estos brotes contienen alta concentra­
Y EPIDEMIOLOGÍA ción de viriones, lo que facilita la dispersión de CTV de las
plantas enfermas a las plantas sanas.
El virus de la tristeza se transmite fácilmente por injerto Experimentalmente CTV puede ser transmitido también
al utilizar yemas infectadas. El tráfico de material vegetal por cuscuta o mediante cortes en el tallo con una cuchilla
propagativo sin control sanitario ha sido históricamente la mojada con extractos brutos o parcialmente purificados de
vía de introducción de tristeza en nuevas áreas citrícolas y viriones, sin embargo, ambos procedimientos carecen de
la de dispersión del virus a larga distancia. importancia epidemiológica.
A nivel local CTV también puede ser dispersado por
varias especies de pulgones. El virus puede ser adquirido
por muchas especies al alimentarse sobre plantas infecta­ CONTROL
das, pero sólo se ha demostrado la capacidad vectora de
unas pocas de ellas. Toxoptera citñcida, Aphis gossypii, T. La medida más adecuada para evitar los daños de CTV
aurantii y A. spiraecola han sido citados como vectores de en áreas citrícolas donde el virus no está presente es evitar
CTV en muchas zonas citrícolas, mientras que Myzus persi- la entrada del mismo mediante un sistema de cuarentena
cae, A. craccivora y Uroleucon jacae han sido citados sólo que impida la introducción y el movimiento de yemas sin
en India. control sanitario. Esta medida es igualmente recomendable
El modo de transmisión de CTV es semipersistente y los para evitar la entrada de aislados virulentos en las varieda­
pulgones necesitan períodos de adquisición e inoculación des locales, en aquellas áreas con CTV en las que predomi­
relativamente cortos (del orden de minutos) y pueden per­ nan aislados poco agresivos del virus. Los sistemas de cua­
manecer infecciosos durante horas. La eficiencia de la rentena deben ser complementados con un programa de
transmisión varía según el aislado viral, la especie de pulgón certificación que garantice que las plantas o yemas que lle­
y las especies cítricas donante y receptora. Las especies gan al agricultor están libres de CTV.
con mayor eficiencia vectora son T. citricida y A. gossypii. La La certificación sanitaria de plantas y yemas es también
primera está presente y es el vector más importante en la una medida básica de control para evitar o reducir la dis­
mayoría de las zonas citrícolas de Asia (excepto Oriente persión de CTV en áreas con baja incidencia de la enferme­
Medio), Africa subsahariana, Oceanía, Sudamérica, Améri­ dad. Si esta incidencia es suficientemente baja, la elimina­
ca Central (excepto México) e islas del Caribe, Florida (Esta­ ción de plantas infectadas puede retrasar la dispersión
dos Unidos) y Madeira (Portugal). A. gossypii por su parte epidémica de la enfermedad o incluso conducir a una erra­
ha sido el principal responsable de epidemias de tristeza en dicación de la misma. El éxito de la erradicación depende
otras zonas citrícolas como Israel, España o California. En de muchos factores, entre ellos, la incidencia y distribución
condiciones experimentales se ha demostrado que T. citrici­ espacial de los árboles infectados, la población de vectores
da puede ser veinte veces más eficiente que A. gossypii. y su eficiencia para transmitir los aislados locales de CTV, la
Las demás especies citadas transmiten CTV con una efi­ eficiencia para detectar los árboles infectados y la rapidez
ciencia menor. para eliminar dichos árboles. La erradicación sólo puede ser
La densidad de población y hábitos de vuelo de los vec­ efectiva si es posible eliminar cada año un número de árbo­
tores, la densidad de inoculo, las especies de cítricos pre­ les infectados superior al de las nuevas infecciones que
dominantes y la intensidad y duración de la brotación, son ocurran durante el mismo período, siempre que la operación
factores que determinan la velocidad de dispersión de CTV se mantenga ininterrumpidamente durante un número de
en cada zona. Así, A. gossypii es una especie polífaga que años suficiente. La disponibilidad de un método rápido y fia­
puede reproducirse en especies distintas a los cítricos y a ble de diagnóstico, de fondos suficientes para llevar a cabo
veces migra entre éstos haciendo picaduras de prueba. Ello la prospección y arranque de los árboles infectados sin dis­
da lugar a que en las zonas donde es el principal vector, la continuidades temporales y de un marco legal adecuado,
dispersión de CTV ocurra de forma salpicada y que las nue­ son condiciones básicas de cualquier programa de erradi­
vas infecciones tiendan a ocurrir en árboles situados a algu­ cación o de reducción de inóculo.
na distancia de los ya infectados, más que en los vecinos Si CTV está bien establecido la única solución para evi­
inmediatos. Por el contrario, T. citricida vive fundamental­ tar el decaimiento es utilizar patrones tolerantes como P. tri-
mente en los cítricos, se desplaza entre árboles vecinos y foliata o los citranges Troyer y Carrizo, el mandarino Cleopa­
forma grandes poblaciones todos los años. Ello da lugar a tra, la lima Rangpur o el limonero rugoso. Esta reconversión,
que la enfermedad se disperse formando frentes, que las que ya han tenido que realizar algunas de las citriculturas
nuevas infecciones ocurran principalmente en árboles veci­ más importantes del mundo, debe ir acompañada de un
nos a los ya infectados y que el incremento de la enferme­ programa de certificación sanitaria de yemas para evitar la

80
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS, VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

presencia de patógenos, que son asintomáticos en las plan­

tas propagadas sobre naranjo amargo, pero que pueden VARIEGACIÓN INFECCIOSA-
producir daños en las injertadas sobre otros patrones vg:
algunos viroides.
ABOLLADURA DE LAS HOJAS Y
La utilización de patrones tolerantes a CTV es necesa­
ria pero no suficiente en aquellas áreas donde predominan
HOJA RUGOSA DE LOS CÍTRICOS
aislados virulentos sobre las variedades locales vg: aisla­ (Infectious variegation-crinkly leaf
dos que causan enanismo y acanaladuras en la madera de
limas, pomelos o naranjos dulces. En esta situación se and Citrus leaf rugóse)
hace necesaria la protección cruzada. Esta consiste en
inocular deliberadamente las plantas con aislados poco M. Cambra
agresivos de CTV que son asintomáticos o causan sínto­
mas suaves en las variedades a proteger y que evitan los
daños de las cepas más virulentas. Este método ha sido La variegación infecciosa (infectious variegation) de los
utilizado en Brasil para proteger el naranjo dulce Pera y en cítricos, inicialmente denominada clorosis infecciosa, fue
Sudáfrica para proteger el pomelo. Entre las limitaciones descrita en 1939 en California. También en California en
de esta técnica cabe señalar las siguientes: a) los aislados 1943 se describió el síndrome de abolladura de las hojas
protectores en una zona frecuentemente no son efectivos (crinkly leaf), que inicialmente se relacionó con la psoriasis.
en otras, b) la protección a veces es sólo temporal, c) un Posteriormente se demostró que ambos síndromes están
aislado que protege una variedad frecuentemente no pro­ causados por cepas diferentes de un mismo virus (citrus
tege otras y d) un aislado poco agresivo en una variedad variegation virus, CVV) y actualmente la enfermedad se
puede resultar virulento en otras variedades de plantacio­ denomina variegación de los cítricos.
nes vecinas, pui lo que su multiplicación podría dar lugar La enfermedad de la hoja rugosa se describió en Florida
a problemas secundarios. en 1968 como una variante de la enfermedad de la abolla­
Otra vía posible para evitar los daños causados por CTV dura de las hojas. Posteriormente se caracterizó su agente
es la introducción de resistencia al virus en las variedades causal como un virus diferente (citrus leaf rugóse virus,
comerciales utilizando la Biotecnología. Actualmente se CiLRV), a pesar de la gran similitud de síntomas que pre­
están desarrollando técnicas para la producción de plantas sentan ambas enfermedades.
transgénicas de cítricos que podrían expresar genes natu­ La variegación de los cítricos ha sido citada en Argelia,
rales de resistencia o anticuerpos frente a las proteínas Australia, España, Estados Unidos, Francia, Italia, Marrue­
estructurales de CTV, o genes del propio virus. Algunas de cos y muy probablemente se encuentra en todas las zonas
estas técnicas han resultado efectivas en otros sistemas clásicas de cultivo del limonero. Su incidencia y su impor­
virus-planta. tancia económica general es baja aunque en plantaciones
concretas puede ser grave. El síndrome de la hoja rugosa se
ha detectado en Argentina, Florida (EE.UU.) y Japón, pero
BIBLIOGRAFÍA probablemente se encuentra en más zonas citrícolas. Su
incidencia y su importancia económica son en general
B allester -O lm os , J.F.; P in a , J.A.; C arbonell , E.: M oreno , R; H er ­ bajas, aunque en plantaciones concretas puede ser una
moso de M endoza , A.; C am bra , M. y N avarro , L., 1993. Biologi- enfermedad grave.
cal diversity of citrus tristeza virus (CTV) ¡solates in Spain. Plan!
Pathology 42:219-229.
B ar -J oseph . M. y L ee, R.F., 1989. Citrus tristeza virus. AAB Descrip-
lions of Plant Viruses No.353. HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS
B ar -J oseph , M.; M arcus , R. y L ee. R.F., 1989. The continuous cha­
llenge of citrus tristeza virus control. Annu. Rev. Phytopathol. CVV puede afectar a casi todas las especies de cítricos.
27:291-316. Se ha descrito induciendo síntomas en limonero, naranjos
G arnsey , S.M.; Permar , T.A.; C ambra , M. y H enderson , C.T., 1993. dulce y amargo, cidro, lima Mexicana, pomelo, limonero
Dírect tissue blot immunoassay (DTBIA) for detection of citrus rugoso y en mandarinos satsuma y clementina. Este virus
tristeza virus (CTV). En: Proc. 12th Conf. Int. Organ. of Citrus puede ser transmitido mecánicamente a una variada gama
Viro!. Moreno, P., da Grapa, J.V., Timmer, L.W. (Eds). IOCV, de huéspedes herbáceos (Gomphrena globosa, Chenopo-
Riverside, California, pp. 39-50.
dium quinoa, Vigna sinensis, Cucumis sativus, Phaseoius
G ottwald , T.R., C ambra , M.; M oreno , R; C amarasa , E. y P iquer , J.,
1996. Spatial and temporal analyses of citrus tristeza virus in aureus, P. vulgarís, Nicotiana clevelandii, N. glutinosa, N.
Eastern Spain. Phytopathology 86A5-55. tabacum y Petunia hybrida, entre otras).
Karasev , A.V.; B oyko , V.P.; G ow da , S.; N ikolaeva , O.V.; H ilf , M.E.; CiLRV se ha descrito en campo sobre naranjo dulce,
K oonin , E.V.: N iblett, C.L.; C u n e , K.; G umpf , D.J.; L ee , R.F.; G arn ­ pomelo, tángelo y mandarinos. Experimentalmente se ha
sey , S.M.; L ewandowski, D.J. y D awson , W.O., 1995. Complete transmitido por injerto a cidro, lima Mexicana, Citrus excel­
sequence of the citrus tristeza virus RNA genome. Vlrology sa, limonero, naranjo amargo, lima Rangpur, limonero rugo­
208:511-520. so y a citranges, y mecánicamente a diversas especies her­
M oreno , P. y G uerri, J., 1997. Variability of citrus tristeza closterovi-
báceas ( Chenopodium quinoa, Crotolaria spectabilis,
rus (CTV): Methods for differentiating isolates. En: FHamentous
viruses of woody plants. Monette, P. (Ed.). Research Signpost,
Cucumis sativus, Momordica balsámica, Phaseoius vulgaris
Trivandrum, India, pp. 97-107. y Vigna unguicutata,).
Rocha -P eña , M.A.: L ee, R.F.; Lastra , R.; N iblett, C.L.: O choa -C oro - CVV causa, en general, una ligera reducción del tamaño
na , F.M.; G arnsey , S.M. y Yo kom i , R.K., 1995. Citrus tristeza virus del árbol. No obstante, algunos aislados presentes en Cór­
and its aphid vector Toxoptera citricidus. Plant Dis. 79:437-445. cega (Francia) son capaces de provocar enanismo acusado
Roistacher C.N., 1991. Graft-transmissible diseases of citrus. Hand- en árboles de mandarino satsuma. La cepa que produce la
book for detection and diagnosis. F.A.O., Rome. 286 páginas. variegación infecciosa es capaz de deformar frutos causan­
Roistacher , C.N. y M oreno , R, 1991. The worlwide threat from des- do en satsuma, naranjo dulce Hamlin y pomelos, daños
tructive isolates of citrus tristeza virus. - A review. En: Proc. 11th importantes (Foto 112), mientras que la que produce el sín­
Conf. Int. Organ. of Citrus Viro!. Brlansky, R.H. Lee, R.F., Timmer,
L.W. (Eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 7-19.
drome de abolladura de las hojas no deforma los frutos, pero
V ela , C.; C ambra , M.; C ortés , E.; M oreno , R; M iguet , J.G.; Pérez de puede inducir en limonero frutos de pequeño tamaño, bastos
san Rom án , C. y Sanz , A., 1986. Production and characterization y desiguales. Los síntomas foliares de la primera consisten
of monoclonal antibodies specific for citrus tristeza virus and en un moteado asociado con áreas cloróticas similar a una
their use for diagnosis. J. Gen. Viro!. 67:91-96. variegación de origen genético. Los de la segunda consisten

81
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

en un crispado de las hojas, que aparecen además con certificación sanitaria de plantas y yemas. Se recomienda
numerosas abolladuras en el limbo (Foto 113). Estos sínto­ además la desinfección de herramientas de poda con hipo-
mas pueden recordar al producido por un ataque por pulgo­ clorito sódico al 1 % para evitar la transmisión mecánica de
nes. En ocasiones aparecen hojas en forma de barco. En CiLRV.
hojas jóvenes aparecen en ambos casos flecos y moteados
cloróticos similares a los producidos por psoriasis.
En plantas herbáceas CVV induce: lesiones locales clo- BIBLIOGRAFÍA
róticas en hojas de Cucumis sativus, Gomphrena globosa y
Vigna sinensis y síntomas sistémicos consistentes en cloro­ D avino , M. y G arnsey , S.M., 1984. Purif¡catión, characterization and
sis, amarillez en las nerviaciones, moteados y curvamiento serology of a mild strain of citrus variegation virus from Florida.
de hojas en Vigna sinensis, Phaseolus vulgaris, Gomphrena En: Proc. 9th Conf. Int. Organ. of Citrus Viro!. Garnsey. S.M., Tim-
globosa y otras. mer, L.W., Dodds, J.A. (Eds.). IOCV, Riverside, California, pp.
CiLRV puede provocar reducción del tamaño del árbol, 196-203.
D esjardins , P.R. y BovE, J.M., 1980. Infectious variegation. En: Des-
si bien el síntoma más evidente es la presencia de hojas cription and illuslralion of virus and virus-like diseases oí citrus.
rugosas y jaspeadas sin deformación de hojas ni frutos. En A collection of colour slides. Bové, J.M., Vogel R. (eds.). IRFA.
Crotolaria spectabilis, Phaseolus vulgaris y Vigna unguicula- SETCO-FRUITS, Paris.
ta provoca únicamente pequeñas lesiones locales necróti- D urán -V ila , N.; C ambra , M.; M edina , V.; O rtega , C. y N avarro, L.,
cas (CVV induce además síntomas sistémicos). En Cheno- 1989. Growth and morphogenesis of citrus tissue cultures infec-
podium quinoa, Cucumis sativus y Momordica balsámica, ted with citrus tristeza virus and citrus infectious variegation
produce moteado sistémico. virus. Phytopathotogy 79:820-826.
G arnsey , S.M. y G onsalves , D., 1976. Citrus leaf rugóse virus. AAB
Descriplions of Plant Viruses N.° 164.
Roistacher , C.N., 1991. Infectious variegation and leaf rugóse. En:
AGENTE CAUSAL Graít transmissible diseases of citrus. A handbook for detection
and diagnosis. IOCV-FAO, Roma. pp. 107-114.
Tanto CVV como CiLRV son virus del género llarvirus
(Familia Bromoviridae). Estos virus tienen genoma tripartito y
heterocapsídico y poseen cuatro nucleocápsidas diferentes
con simetría icosaédrica y tamaño variable de 25 a 32 nm.
Los aislados de CVV que inducen variegación son más
agresivos que los que provocan abolladuras en las hojas.
CVV y CiLRV están serológicamente relacionados.
OTRAS VIROSIS
P. Moreno

DIAGNÓSTICO
La observación de síntomas en campo permite a veces
diagnosticar la infección por CVV; sin embargo, conviene
confirmar este diagnóstico preliminar mediante pruebas adi­ MANCHAS ANULARES AMARILLAS
cionales. Los ensayos de infectividad suelen realizarse ino­
culando por injerto plantas indicadoras e incubándolas en (Citrus yellow ringspot)
invernadero a 18-26SC. Se utilizan fundamentalmente limo­
nero, cidro Etrog y naranjo amargo. También se pueden uti­
lizar inoculaciones mecánicas en plantas indicadoras her­ El síndrome de las manchas anulares en cítricos puede
báceas como Vigna sinensis, Phaseolus vulgaris y otras. ser causado por distintos agentes y ha sido motivo frecuen­
Puede efectuarse una detección serológica fiable del te de confusión. La denominación manchas anulares de los
virus mediante la técnica ELISA, si bien no hay disponibles cítricos (citrus ringspot virus, CRSV) fue inicialmente utiliza­
anticuerpos comerciales ni estuches de diagnóstico. da por Wallace en 1968 para designar un síndrome transmi­
El diagnóstico del CiLRV se realiza mediante inoculación sible por injerto, que se caracterizaba por la presencia de
por injerto de limonero Eureka en invernadero a 18-26SC o manchas cloróticas difusas, a veces en forma de anillo, en
por inoculación mecánica de plantas indicadoras herbáce­ las hojas adultas de distintas especies indicadoras. El aisla­
as. También puede efectuarse la detección serológica del do descrito inicialmente por Wallace procedía de un limone­
virus mediante ELISA, aunque no hay anticuerpos disponi­ ro que presentaba descamación de la corteza en una rama.
bles comercialmente. Aunque algunos de los síntomas producidos en plantas indi­
cadoras se asemejaban a las producidos por psoriasis, la
especificidad de otros síntomas y el hecho de que pudiesen
ser inducidos a partir de algunos árboles de campo aparen­
CICLO DE LA ENFERMEDAD temente asintomáticos (sin descamación en el tronco) incli­
Y EPIDEMIOLOGÍA naron a Wallace a considerar «citrus ringspot» como una
enfermedad diferente.
Ambos virus son fácilmente transmitidos por injerto y Estudios posteriores en Florida pusieron de manifiesto
experimentalmente por inoculación mecánica entre árboles. que la gama de huéspedes y los síntomas producidos por
CVV puede ser transmitido por semilla pero con baja fre­ CRSV eran básicamente idénticos a los de psoriasis B y
cuencia. También se ha observado dispersión natural de ambos eran transmisibles mecánicamente a Chenopodium
CiLRV pero no se han descrito vectores. quinoa y otros huéspedes herbáceos. Más recientemente,
se pudo demostrar que muchos aislados de psoriasis A o B
y de CRSV estaban asociados con la presencia de partícu­
CONTROL las virales de morfología similar y contenían una proteína de
48 kDa, que es probablemente la proteína capsídica del
Estas enfermedades pueden ser controladas utilizando virus. Las proteínas homólogas obtenidas de diversos aisla­
yemas libres de virus, obtenidas por microinjerto de ápices dos estaban además serológicamente relacionadas entre si.
caulinares in vitro o por termoterapia, en un programa de Ello hizo considerar que psoriasis A, psoriasis B y CRSV

82
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS. VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

eran probablemente enfermedades causadas por cepas

diferentes de un mismo virus. HOJAS CORREOSAS
Sin embargo, en distintos países se han descrito síndro­
mes de manchas anulares en cítricos cuyas características
(Leathery leaf)
difieren de las anteriores y que podrían estar causados por
virus distintos. Así, en India se ha descrito un síndrome de
El síndrome de hojas correosas (Leathery leaf) en man­
manchas anulares (Indian citrus ringspot), que esta asocia­
do a un virus de morfología totalmente distinta (partículas darinos fue descrito en India en 1979. La enfermedad era
transmisible por injerto, inoculación mecánica o Aphis
filamentosas de unos 640 nm) y que no reacciona con anti­
gossypii a numerosas especies de cítricos y algunos hués­
cuerpos obtenidos frente a CRSV. También se han descrito
pedes herbáceos. Los síntomas que producía en muchos
síndromes de manchas anulares en Australia (Monak’s pso-
rosls), Córcega (Francia), Grecia, España, Irán (citrus ring huéspedes eran similares a los causados por satsuma
patttern) e Italia. La mayoría de estos aislados no han sido dwarf, sin embargo, no hay evidencia de que esta última
suficientemente caracterizados, pero al menos los españo­ enfermedad sea transmitida por pulgones. No se han
les difieren de psoriasis en los siguientes aspectos: 1) Las publicado nuevas observaciones o datos sobre esta enfer­
medad.
plantas Infectadas no presentan descamación del tronco o
las ramas. 2) Cuando se inoculan plántulas de naranjo dulce
de semilla con yemas o corteza de estas plantas no se
observa una reacción de shock en la primera brotación. 3) A BIBLIOGRAFÍA
diferencia de psoriasis, las manchas foliares características
A hlawat, Y.S.; N ariani, T.K. y Sardar , K.K., 1979. Leathery leaf- A
no se observan en las hojas jóvenes sino que aparecen en
new virus disease of citrus. Indian Phytopathol. 32:198-201.
hojas adultas y permanecen durante toda la vida de la hoja.
3) Las manchas foliares suelen ser de bordes nítidos y se
observan tanto en el haz como en el envés (Foto 114). 4) Las
manchas anulares se observan no sólo en las hojas sino tam­
bién en los brotes y en los frutos (Foto 115). 5) La presencia
de manchas anulares no evita la aparición de los síntomas
de psoriasis B cuando las plantas se sobreinoculan con un
EL VIRUS DE LA NARANJA NAVEL
aislado de este tipo, lo que confirma que este virus no está DE ARGELIA
relacionado con la psoriasis A. Las plantas de naranjo dulce
co-inoculadas con psoriasis A y con el virus de las manchas (Algerian navel orange virus)
anulares inducen los síntomas características de ambas
enfermedades. 6) El virus de las manchas anulares no ha
podido transmitirse a Chenopodium quinoa, y no tiene aso­ Este virus fue detectado en Florida en 1975 en una selec­
ciadas las partículas virales ni la proteína de 48 kDa típicas ción de naranjo navel que había sido introducida de Argelia
de psoriasis, lo que indica que se trata de un virus diferente. en 1926. El virus no aparecía asociado a ningún síntoma
Dadas las características especiales de este síndrome y específico, pero pudo transmitirse mecánicamente a Che­
para evitar la confusión con el descrito por Wallace, que nopodium quinoa (en el que induce moteado clorótico) y
parece una forma de psoriasis, debería adoptarse para el Crotolaria spectabilis (en la que induce lesiones locales) y
mismo la denominación manchas anulares amarillas de los de estas especies a Citrus. Tanto en los huéspedes herbá­
cítricos (citrus yellow ringspot). ceos como en los cítricos infectados se observaron partícu­
No se conoce el agente o agentes que causan el síndro­ las filamentosas de unos 780 nm de longitud.
me de manchas anulares amarillas de los cítricos, ni si pue­
den ser transmitidos por algún vector. Sin embargo, consi­
derando que al menos en España no se ha observado BIBLIOGRAFÍA
dispersión natural del mismo y que parece tener escasa inci­
dencia, lo mas probable es que se disperse exclusivamente G arnsey , S.M., 1975. Two mechanically transmissible viruses in
por medio de yemas infectadas tomadas de árboles con sín­ navel orange selections introduced from Algeria. Plant Dis. Rep.
tomas tenues. Por ello, el control de esta enfermedad pare­ 59:689-693.
ce asegurado propagando únicamente yemas con garantía
sanitaria para producir plantas de vivero o para sobreinjertar
plantaciones adultas.

BIBLIOGRAFÍA MOTEADO AMARILLO

D ehyar, K. y H abashi, M., 1974. Citrus ring pattern virus in the Cas-
(Citrus yellow mottle)
pian sea area of Irán. Iranian J. Plant Path. 10:17-20.
B roadbent , P., 1972. Relationships of viruses of the psorosis virus
Esta enfermedad, detectada en Japón en 1984 en unos
complex. En: Proc. 5th Conf. Inl. Organ. of Citrus Virol. Price,
W.C. (Ed.). University of Florida Press, Gainesville. pp. 85-89.
pocos árboles de satsuma de dos localidades, se caracteri­
za por la presencia de clorosis nervial y manchas cloróticas
N avas-C astillo , J. y M oreno , P, 1993. Biological diversity of citrus
ringspot isolates in Spain. Plañí Pathol. 42:347-357. en algunas ramas. Estos síntomas eran similares a los des­
critos anteriormente para la enfermedad de las manchas
N avas-C astillo , J. y M oreno , P, 1993. Citrus ringspot diseases in
Spain. En: Proc. 12th Conf. Int. Organ. of Citrus Virol. Moreno, P., anulares (citrus ringspot). El virus se pudo transmitir por
da Grapa, J.V., Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, Riverside, California, injerto a distintas especies de cítricos (naranjos dulce, man­
pp. 163-172. darino, pomelo, limas Mexicana y Rangpur, etc), pero no se
Thind, S.K. y Arora, P.K., 1997. Incidence and behaviour of ring spot observó transmisión mediante inoculación mecánica a cítri­
virus in citrus. Indian J. Virol. 13:159-160. cos o a distintas especies herbáceas. En las plantas infec­
W allace , J.M. y D rake , R.J., 1968. Citrange stunt and ringspot, two tadas e observaron partículas en forma de varilla de 690-740
previously undescribed virus diseases of citrus. En: Proc. 4th nm de longitud y 12-14 nm de diámetro en la savia, en sec­
Conf. Int. Organ. of Citrus Virol. Childs, J.F.L. (Ed.). Univ. Florida ciones ultrafinas de tejidos o en extractos semipurificados
Press, Gainesville. pp. 177-181. de hojas con síntomas. La inoculación de extractos semipu-

83
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

rificados de plantas enfermas a plantas sanas mediante cor­ do, por lo que actualmente el agente causante sólo existe en
tes en el tallo indujo la aparición de los síntomas de la enfer­ colecciones de patógenos mantenidas en cuarentena.
medad.

BIBLIOGRAFÍA
BIBLIOGRAFÍA
W eathers , L.G., 1960. Yellow-vein disease of citrus and studies of
U shiyama K., U sugi T. & H ibino H. (1984) A new citrus virus disease: interactions between yellow-vein and other viruses of citrus. Viro-
Citrus yellow mottle. En: Proc. 9th Coní. Int. Organ. of Citrus Viro!. logy 11:753-764.
Garnsey, S.M., Timmer L.W., Dodds, J.A. (Eds.). IOCV, Riverside,
California, pp. 204-210.

FOVEA
AMARILLEAMIENTO FATAL
Es una enfermedad descrita en Florida que causaba
(Fatal yellows) decaimiento y muerte de árboles de tangor Murcott y proyec­
ciones de la madera y pequeños orificios en la corteza, (inver­
se stem pitting), más abundantes junto a la línea de injerto,
Esta enfermedad fue detectada en 1984 en una locali­ pero a veces incluso en las ramas secundarias. Posteriormen­
dad del sur de California y causa decaimiento y muerte de te, surgieron algunas dudas sobre la relación entre el síntoma
limoneros injertados sobre Citrus macrophylla. Las plantas de «inverse stem pitting» y el decaimiento, ya que éste se ha
de semilla de C. macrophylla inoculadas a partir de árboles observado a veces en árboles de Murcott como consecuencia
con el síndrome de amarilleamiento fatal mostraban epinas- de una producción excesiva. Tampoco se ha aclarado la posi­
tia, amarilleamiento y acorchamiento de las nerviaciones, ble relación entre el síntoma de «inverse stem pitling» y la posi­
deformación de brotes y enanismo. Otras especies mostra­ ble presencia del viroide que causa la caquexia.
ban síntomas más suaves. El agente causal resultaba difícil
de transmitir por injerto e incluso de mantener mediante pro­
pagación vegetativa.
BIBLIOGRAFÍA
K norr , L.C., 1959. Fovea- A disease of concern to Murcott growers.
BIBLIOGRAFÍA Citrus Industry 40:5-7,16.

S chneider , H., 1984. Host range of the fatal yellows disease. En:
Proc. 9th Coní. Int. Organ. of Citrus Viro!. Garnsey, S.M., Timmer
L.W., Dodds, J.A. (Eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 222-
228.
S chneider , H., 1988. Anatomy of citrus fatal yellows: evidence for
strains of the causal agent and for double ¡nfection with a sun-
ACANALADURAS EN LA
ken-vein disease agent. Phytopathoiogy 78:687-694.
MADERA DE MILAM
(Milam stem pitting)

NERVIACIONES AMARILLAS Descrita en Florida en 1972, esta enfermedad consistía

en la presencia de acanaladuras en la madera de limoneros
(Yellow vein) Milam, sin pérdida apreciable del vigor de los árboles. Los
ensayos de transmisión por injerto fueron poco concluyen-
tes Los síntomas no son relacionables con los causados por
El síndrome de las nerviaciones amarillas fue observado otras virosis conocidas.
en 1956 en varios árboles de limequat Eustis en California. La
enfermedad se transmite fácilmente por injerto y casi todas
las especies de cítricos ensayadas son susceptibles, excep­ BIBLIOGRAFÍA
to Poncirus trifoliata que parece inmune. El síntoma caracte­
rístico es el amarilleamiento de las nerviaciones principales Youtsey , C.O. y B ridges , G.D., 1974. Previously unreported stem pit­
(Foto 116), que a veces se extiende al peciolo e incluso a ting symptoms of Florida citrus. En: Proc. 6th Coní. Int. Organ. oí
algunos brotes jóvenes. Este amarilleamiento puede afectar a Citrus Virol. Weathers, L.G., Cohén, M. (Eds ). Univ. Calif., Div.
Agrie. Sci., Richmond, California, pp. 215-219.
toda la superficie de la hoja o sólo a algunas áreas de la
misma, mientras el resto de la hoja permanece asíntomática.
El crecimiento de la planta no se ve afectado. Las plantas
enfermas producen a veces brotes asintomáticos y la inocu­
lación de nuevas plantas a partir de éstos no da lugar a la
aparición de síntomas. La enfermedad no se transmite mecá­
nicamente ni por algunas especies de cuscuta. Las plantas
AMARILLEAMIENTO Y
coinoculadas con el virus de las nerviaciones amarillas y el de BROTES QUEBRADIZOS
las protuberancias nerviales muestran síntomas mucho más
intensos y crecimiento reducido. Esta reacción sinérgica entre (Brittle twig yellows)
el virus de las protuberancias y el de las nerviaciones amari­
llas permitió diferenciar dos cepas de este último. Los lime-
quats en los que se detectó el síndrome de las nerviaciones El síndrome de amarilleamiento y brotes quebradizos fue
amarillas fueron destruidos y éste no ha vuelto o ser detecta­ descrito en Irán en 1977 y aparentemente no se ha caracte­

84
 ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS. VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

rizado el agente causal del mismo. Este síndrome no está jos dulces Hamlin, Pineapple y Navelina, pero no en limone­
asociado a la presencia de acanaladuras en la madera y los ro rugoso, Citrus macrophylla, tangor Dweet, cidro Etrog,
síntomas se parecen a los de stubborn, enfermedad que es lima Mexicana, pomelo Marsh o tres cultivares de mandari­
importante en Irán. no. Esta gama de huéspedes difiere de las del virus de las
variegaciones, psoriasis o amarilleamiento de las nerviacio­
nes, con los que tiene algunos síntomas en común. En hojas
BIBLIOGRAFÍA con síntomas se ha detectado un virus filamentoso de unos
700 nm de longitud.
Sam adi, M.; C ochran , L.C. y M artínez , A.L., 1977. Brittle twlg yellows,
a new dlsorder of sweet orange ¡n Southern Irán. Proc. Int. Soc.
Citriculture 3:900.
BIBLIOGRAFÍA
C atara, A.; A zzaro , A.; M o g hal , S.M. y K han , D.A., 1993. Yellow vein
clearing of lemon in Pakistán. En: Proc. 12th Conf. Int. Organ. of
Citrus Virol. Moreno, R, da Graga, J.V., Timmer, L.W. (Eds.).
IOCV, Riverside, California, pp. 364-367.
EPINASTIA DE LAS HOJAS G rimaldi, V. y C atara, A., 1996. Association of a filamentous virus
with yellow vein clearing of lemon. En: Proc. 13th Conf. Int.
(Leaf curl) Organ. of Citrus Virol. Da Graga, J.V., Moreno, P., Yokomi, R.K.
(Eds ). IOCV, Riverside, California, pp. 343-345.

Esta enfermedad fue descrita por Salibe en Brasil en

1959, afectando a árboles en un solo huerto. Los síntomas
consistían en hojas pequeñas y curvadas hacia abajo, con
el mismo aspecto que si hubiesen sufrido un fuerte ataque
de pulgones, seca de ramillas, abundante floración sin ape­ CORTEZA ARRUGADA DEL
nas cuajado, brotación muy débil, goma en el xilema y for­
mación de acanaladuras en la madera del tronco y ramas LIMONERO
principales. Estos síntomas se perpetuaban en las propaga­
ciones hechas a partir de árboles infectados y también se
(Rumple of lemon)
transmitían por injerto a numerosas variedades de naranjo
dulce, limonero, pomelo, mandarino, pumelo, cidro, etc. Los Esta enfermedad, que afecta a los frutos del limonero,
árboles con síntomas se eliminaron y no se ha observado ha sido detectada en Florida y en la mayoría de los países
reaparición de la enfermedad. Se conserva una planta infec­ del Mediterráneo. Los árboles afectados no muestran sínto­
tada en invernadero en las instalaciones del INRA en Bor- ma alguno en hojas, tronco o ramas. Los daños están res­
deaux (Francia).
tringidos a la piel del fruto y mas precisamente al flavedo y
zona exterior del albedo, sin que afecte a la calidad del
zumo. Los síntomas suelen comenzar en verano cuando el
BIBLIOGRAFÍA fruto empieza a cambiar de color. En una o varias zonas de
la piel aparecen unas manchas amarillas, ligeramente
Salibe , A.A., 1959. Leaf curl- A transmissible virus disease of citrus. deprimidas, que afectan al tejido localizado entre las glán­
Plañí Dis. Rep. 43:1081-1083.
dulas de aceite. Estas se hacen más aparentes debido al
Salibe , A.A., 1965. Susceptibility of citrus varieties to leaf-curl virus.
En: Proc. 3rd Con!. Int. Organ. of Citrus Virol. Price, W.C. (Ed.).. oscurecimiento de sus paredes que se hacen primero
Univ. Florida Press, Gainesville. pp. 175-178. pardo verdosas y posteriormente se van ennegreciendo
hasta quedar negro parduzco. Finalmente se aplastan y se
secan. Las áreas afectadas se van extendiendo, dejando a
veces islotes de corteza no afectados. Normalmente, las
lesiones dejan de crecer cuando el fruto está maduro.
Los frutos afectados se conservan en el almacenamiento
CLOROSIS NERVIAL DEL de forma similar a los no afectados. El porcentaje de frutos
afectados varía de unos años a otros, dependiendo proba­
LIMONERO blemente de factores ambientales desconocidos. En algunos
casos puede llegar a afectar al 75 % de los frutos con la con­
(Yellow vein clearing of lemon) siguiente pérdida de valor para el mercado en fresco. El pro­
blema puede evitarse recogiendo los frutos antes del cambio
de color. La corteza arrugada no es en general un problema
Esta enfermedad se detectó en Pakistán en 1988 para los frutos dedicados a la industria.
afectando distintas variedades de limonero y naranjo La causa o causas de la corteza arrugada del limonero
amargo. Los síntomas aparecen sólo en las hojas y con­ son desconocidas y no se ha podido encontrar ningún pató­
sisten en una clorosis nervial que afecta principalmente a geno asociado con este síndrome. Sin embargo, en España
las nerviaciones secundarias, abolladuras y abarquilla­ se ha observado que el problema se centra fundamental­
miento, manchas en forma de anillos y oscurecimiento de mente en las líneas viejas y sólo ocasionalmente se han
los nervios en el envés de las hojas. Las hojas de prima­ observado frutos afectados en algunas plantas procedentes
vera y otoño muestran síntomas más intensos, mientras de microinjerto.
que las producidas en verano son en su mayor parte asin­
tomáticas.
En campo la enfermedad no fue detectada en naranjo
dulce, mandarino, pomelo, lima dulce de Palestina, lima BIBLIOGRAFÍA
Kagzi, limonero rugoso o incluso en rebrotes de limonero
K norr , L.C., 1963. Rumple - a new disease of lemon fruits. Plant Dis.
rugoso utilizado como patrón de árboles con síntomas. Rep. 47:335-339.
Mediante inoculación por injerto se pudo reproducir todo el Salerno , M., 1965. Osservazione sulla eziologia del «raggrinzimien-
síndrome en limonero Femminello Siracusano y en naranjo to della buccia» dei frutti di limone. Riv. di Pato!. Veg., Pavia,
amargo, y un moteado suave y manchas anulares en naran­ Ser.4, 4:201-210.

85
 vabobo
metro del patrón. Al levantar la corteza del patrón, y a veces
CAQUEXIA-XILOPOROSIS incluso desde el exterior, se observa la presencia de fuertes
(Cachexia-Xyloporosis) acanaladuras en la madera que se corresponden con pro­
yecciones de la corteza y que frecuentemente están impreg­
nadas de goma (Foto 119). La corteza es muy delgada y
N. Duran-Vila
suele estar también impregnada de goma. Existen en la
Comunidad Valenciana un número creciente de plantacio­
La xiloporosis fue descrita por primera vez en 1934 en nes jóvenes de naranjo y clementino sobre C. macrophylla
Palestina y se caracterizaba por la aparición de acanaladu­ que son por tanto sensibles tanto a la tristeza como a la
ras en la madera de la lima dulce de Palestina empleada caquexia.
como patrón. Posteriormente, en 1950 se describió en Cali­ La caquexia afecta también a todos los clementinos, sat­
fornia otra enfermedad de características similares en tán­ sumas, mandarinos e híbridos de mandarino sobre cual­
gelo Orlando, a la que se denominó caquexia (Foto 117). La quier patrón. Estas especies manifiestan acanaladuras en la
caquexia se caracterizaba por la presencia de acanaladu­ madera, que se corresponden con proyecciones de la cor­
ras en la cara cambial de la madera y proyecciones en la teza (Foto 120), e impregnación de goma en la zona próxi­
corteza con fuerte impregnación de goma en tángelo Orlan­ ma a linea de injerto. La corteza suele estar engrosada, lo
do. Los datos disponibles indican que ambas enfermeda­ que hace que aparezca hinchada la parte superior del injer­
des están producidas por el mismo viroide y aunque el tér­ to, y en cortes transversales de la misma pueden observar­
mino caquexia es el que se ha propuesto y aceptado en se bolsas de goma (Foto 121). Los síntomas de caquexia
foros internacionales, en los países de la cuenca del Medi­ suelen pasar desapercibidos en los árboles infectados de la
terráneo, xiloporosis es el nombre que se utiliza más Comunidad Valenciana, pero pueden causar un decaimien­
comúnmente. to fuerte e incluso la muerte del árbol en las plantaciones de
Andalucía. La enfermedad causa problemas importantes en
Turquía y en Tailandia. Las causas de estas diferencias en la
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS intensidad de síntomas es desconocida, pero podría estar
relacionada con las diferencias climáticas entre zonas, y
Son sensibles a la caquexia los patrones Citrus más concretamente con los distintos regímenes térmicos. Se
macrophylla y lima Rangpur, así como todos los clementi- ha observado en invernadero que el cultivo de plantas infec­
nos, satsumas, mandarinos e híbridos de mandarinos sobre tadas a temperaturas relativamente altas de 28-32° C, segui­
cualquier patrón. Son tolerantes a la caquexia todas las da de un período de cultivo a temperaturas mas bajas de
variedades de naranjo, pomelo y limonero, así como los
18-22° C, provoca la aparición de síntomas más acusados
patrones naranjo amargo, mandarino Cleopatra, citrumelo y
que los observados en plantas cultivadas a temperaturas
C. volkameriana, si bien se han observado síntomas en algu­
homogéneas altas o bajas.
nos árboles sobre mandarino Cleopatra en Cuba y Vene­
zuela. Cualquier especie y variedad injertada sobre un Aunque no son frecuentes las plantaciones con proble­
patrón sensible como el C. macrophylla es un árbol sensible mas atribútales a la caquexia en la Comunidad Valenciana,
a la caquexia. La enfermedad se ha descrito en práctica­ son susceptibles todos los clementinos, satsumas, mandari­
mente todos los países citricolas del mundo. nos e híbridos sobre cualquier patrón así como cualquier
En España, los síntomas más intensos se han observado especie sobre C. macrophylla. Los resultados de estudios
en C. macrophylla como patrón de limonero en la Comuni­ llevados a cabo en parcelas experimentales indican que el
dad de Murcia. Los árboles muestran un amarilleamiento patrón C. macrophylla manifiesta síntomas muy acusados
progresivo de la copa seguido de pérdidas de follaje, deten­ de caquexia en las condiciones climáticas de la Comunidad
ción del crecimiento y finalmente la muerte del árbol (Foto Valenciana, por lo que las plantaciones sobre este patrón
118). La unión del injerto, que en árboles sanos es lisa, pre­ probablemente manifiesten en un futuro próximo no solo
senta en árboles infectados un miriñaque considerable en la problemas debidos a tristeza sino también los debidos a la
parte superior, debido a la detención del crecimiento en diá­ dispersión de caquexia.
 *s _ _ ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

AGENTE CAUSAL establecido un programa de saneamiento y/o certificación.

No se conocen agentes vectores pero la enfermedad puede
El agente causal de la caquexia es un viroide que ha trasmitirse mecánicamente mediante las herramientas de
sido caracterizado como una variante del HSVd (viroide del corte y poda.
enanismo del lúpulo), cuyo tamaño oscila entre 296 y 301 En España la dispersión actual de la enfermedad obe­
nucleótidos. Las variantes de HSVd identificadas en cítricos dece a las siguientes causas:
se han denominado CVd-ll (viroide II de los cítricos). Sin 1. Plantación de árboles sin control sanitario proceden­
embargo, mientras que algunas de las variantes de este tes de viveros no autorizados y que por tanto pueden
viroide son agentes causales de la caquexia, otras con ser portadores del viroide causal de la enfermedad.
homologías de secuencia muy elevadas con las anteriores El aspecto sano de los plantones en el momento de
no producen la enfermedad. No se han identificado los su adquisición no garantiza su estado sanitario.
dominios de la molécula del viroide que determinan su pato- 2. Injerto o sobreinjerto en campo utilizando yemas pro­
genicidad en huéspedes sensibles. Se han descrito nume­ cedentes de árboles portadores.
rosas variantes de HSVd en lúpulo, pepino, vid, rosal y 3. Transmisión mecánica durante las operaciones de
varios frutales. poda y recolección. A diferencia de otras virosis y al
igual que la exocortis, el agente causal de la caque­
xia es muy estable y puede transmitirse con relativa
DIAGNÓSTICO facilidad mediante cualquier instrumento capaz de
producir heridas al árbol (navaja, tijeras, sierra, serru­
Hasta hace poco, el diagnóstico de la caquexia se cho). Cualquiera de las plantas portadoras descritas
efectuaba exclusivamente mediante pruebas de infectivi- constituye un foco de infección a partir del cual, los
dad en plantas indicadoras seleccionadas por su sensibi­ instrumentos de corte pueden transmitir la enferme­
lidad, en las que se observaban síntomas después de un dad incluso varias semanas después de haberse
periodo de incubación determinado empíricamente. La contaminado.
planta indicadora utilizada era una selección del mandari­
no Parson's Special injertada sobre un patrón vigoroso
como el limonero rugoso. Para un diagnóstico fiable se CONTROL
recomendaba utilizar 4-8 plantas indicadoras por ensayo,
y mantenerlas a 27-32° C durante 9-18 meses. La apari­ En España las plantaciones de cualquier especie sobre
ción de síntomas (acanaladuras en la madera y exudacio­ C. macrophylla y todos los clementinos, satsumas, mandari­
nes de goma por encima de la línea de injerto) en una de nos e híbridos de mandarino (tángelos) sobre cualquier
las plantas indicadoras era suficiente para un diagnóstico patrón son sensibles a la caquexia. El único método para el
positivo. Este método es a veces errático o los síntomas control de esta enfermedad es evitar la dispersión de su
producidos son muy suaves y difíciles de apreciar. En plan­ agente causal mediante:
tas en las que las variantes patogénicas del viroide van a) Utilización de plantas sanas en las nuevas plantacio­
acompañadas de variantes no patogénicas los síntomas nes. Ello se consigue adquiriendo los plantones en
inducidos en el mandarino Parson’s Special pueden ser viveros autorizados.
prácticamente imperceptibles debido a la existencia de b) Utilización de yemas procedentes de plantas sanas
fenómenos de interferencia entre ambas variantes. para el injerto de patrones suministrados por un vive­
Recientemente en algunos países se ha adoptado como ro y para el sobreinjerto de plantaciones adultas. Sólo
método de diagnóstico la inoculación del cidro Etrog segui­ las yemas suministradas por los viveros autorizados
da del análisis de ácidos nucleicos 3-6 meses después de tienen garantía de encontrarse libres de virus. Las
la inoculación. Este método mixto combina las ventajas de yemas procedentes de plantaciones establecidas ini-
los métodos biológicos y la rapidez de los análisis median­ cialmente con material certificado pueden haberse
te técnicas moleculares. El análisis de ácidos nucleicos infectado durante el cultivo.
puede efectuarse mediante electroforesis secuencial en c) Desinfección de las herramientas de corte y poda. La
geles con 5 % de poliacrilamida (sPAGE) o hibridación inmersión en una solución de hipoclorito sócfico al 1 %
molecular. La variante de hibridación con improntas de teji­ (lejía comercial diluida 1:5) es el método más eficaz.
do permite analizar los cidros previamente inoculados con Se recomienda efectuar la desinfección de las herra­
una manipulación mínima del tejido, por lo que puede pro­ mientas antes de iniciar las operaciones de poda o
cesarse gran número de muestras con mayor sensibilidad y recolección de una parcela establecida con material
rapidez que los métodos biológicos convencionales. Este certificado. En el caso de una parcela doblada, se
método mixto tiene la ventaja de permitir el diagnóstico de recomienda desinfectar las herramientas y efectuar
todos los viroides descritos en cítricos en un ensayo único. primero las operaciones en los árboles jóvenes.
La sensibilidad del método no se ve afectada por la pre­
sencia de variantes patogénicas y no patogénicas del viroi­
de, pero no permite discriminar unas de otras. En las espe­ BIBLIOGRAFÍA
cies y variedades comerciales los viroides no alcanzan
concentraciones adecuadas para realizar un diagnóstico C hilds , J.F.L., 1950. The cachexia disease oí Orlando tángelo. Plant
fiable sin la inoculación previa en cidro. El diagnóstico de la Dis. Rep. 34:295-298.
caquexia o de otros viroides no puede efectuarse mediante D avino , M.; Pelicani, L.; Reñís , M. y A lbanese , G., 1991. Homology of
técnicas serológicas. hop stunt viroid with citrus cachexia viroid. En: Proc. 11th Conf.
Int. Organ. of Citrus Virol. Brlansky, R.H., Lee, R.F., Timmer, L.W.
(Eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 196-201
D uran -V ila , N., 1989. Enfermedades de los cítricos producidas por
CICLO DE LA ENFERMEDAD viroides: la exocortis y la cachexia-xiloporosis. Fruticultura profe­
Y EPIDEMIOLOGÍA sional. 25:57-64.
L evy , L. y H a didi, A., 1993. Direct nucleotíde sequencing of PCR-
amplified DNAs of the closely related citrus viroids lia and llb
La dispersión de la caquexia ocurre fundamentalmente
(Cachexia). En: Proc. 12th Conf. Int. Organ. of Citrus Virol. More­
al propagar yemas portadoras de su agente causal. Dado no, R, da Grapa, J.V., Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, Riverside, Cali­
que éste se halla bastante difundido en la mayoría de espe­ fornia. pp. 180-201
cies y variedades comerciales antiguas, su dispersión es M oreno , P. y D uran -V ila , N., 1989. Enfermedades producidas por
altamente probable en aquellos países en los que no se ha viroides: la cachexia-xiloporosis de los cítricos. Phytoma. 12:29-37.

88
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS. VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

M oreno , P.; D uran -V ila , N. y R oistacher , C.N., 1990, Las enferme­ Cualquier variedad injertada sobre un patrón sensible es un
dades transmisibles por injerto de los cítricos: una puesta al día. árbol sensible a la exocortis.
Phytoma. 21:16-29. La utilización de los citranges Troyer o Carrizo como
R eichert, I. y Perlberger, P., 1934. Xyloporosis, the new citrus dise-
patrones de plantas libres de virus es relativamente recien­
ase. Hadar 7: 163-167, 172, 193-202.
Roistacher, C.N.; B uje , R.L. y C alavan , E.C., 1973. A new test for
te, pero en España existe un número importante de planta­
citrus cachexia. Citrograph 58: 261-262. ciones con problemas debidos a la exocortis. Se han obser­
Roistacher, C.N., 1983. Cachexia disease: virus or viroid. Ctrograph vado plantaciones con árboles que muestran los síntomas
68:111-113. característicos de la enfermedad, es decir, grietas y desca­
S emancik , J.S.; Roistacher , C.N.; Rivera-B ustamante , R. y D uran -V ila , maciones de la corteza en los patrones citrange Troyer y
N., 1988. Citrus cachexia viroid, a new viroid of citrus: Relatlons- citrange Carrizo, que el agricultor suele confundir con los
hip to viroids of the exocortis disease complex. J. Gen. Virol. síntomas de gomosis causados por Phytophthora. Ambos
69:30593068. tipos de lesiones son perfectamente distinguibles ya que al
levantar las escamas producidas por la exocortis se obser­
va que en general afectan solo al patrón y debajo de éstas
la corteza permanece de color verde, mientras que las des­
camaciones causadas por Phytophthora pueden afectar
EXOCORTIS también a la variedad, suelen ir acompañadas de exudacio­
nes de goma, por lo que el tronco presenta un color pardo y
N. Duran-Vila la corteza en la zona afectada está muerta. Los árboles
afectados por exocortis presentan enanismo, que puede lle­
gar a ser muy acusado e ir asociado a un amarilleamiento
La exocortis se describió por primera vez en 1948 en progresivo, seca de ramillas y depresión general del árbol.
California en árboles injertados sobre el patrón Poncirus tri- En nuestras condiciones de cultivo existen árboles infecta­
foliata, y poco después en Australia, donde inicialmente se dos que aunque no presentan grietas y escamas en la cor­
la denominó 'scaly but’. Se caracteriza por la aparición de teza del patrón, manifiestan síntomas de enanismo y decai­
escamas y grietas en la corteza de las especies sensibles miento general (Foto 124).
(Foto 122), síntomas que suelen ir acompañados de diver­ La introducción del P. trifoliata, el citrange Troyer, el
sos grados de enanismo. Más tarde, se describió también citrange carrizo y la lima Rangpur en otros países citrícolas
en Brasil una afección de características similares en árbo­ como medida de control de la tristeza puede conducir a la
les injertados sobre la lima Rangpur, a la que se denominó aparición de problemas debidos a la exocortis.
‘enfermedad de la lima Rangpur’. Se demostró que los tres
desórdenes estaban causados por un mismo agente causal,
por lo que en la actualidad la enfermedad se conoce en AGENTE CAUSAL
todo el mundo como exocortis.
La exocortis se halla muy difundida en todos los países El agente causal de la exocortis es el CEVd (viroide de
citrícolas. Hasta la aparición de la tristeza, la amplia utiliza­ la exocortis de los cítricos), un pospiviroide cuyo tamaño
ción del naranjo amargo como patrón permitió el desarrollo oscila entre 370 y 375 nucleótidos. Se han identificado un
de plantaciones asintomáticas con árboles portadores del gran número de estirpes o variantes de secuencia de dis­
agente causal de la exocortis. Sin embargo, la necesidad de tinta agresividad. También se han identificado variantes
introducir patrones tolerantes a tristeza, como la lima Rang­ de CEVd en vid, tomate, zanahoria, berenjena y nabo. No
pur, el P. trifoliata o los híbridos tipo citrange, todos ellos sen­ puede descartarse la posible implicación de otros viroides
sibles a exocortis, puso de manifiesto que el agente causal en la expresión de formas moderadas o suaves de la
de la enfermedad se hallaba difundido en las variedades enfermedad.
comerciales cultivadas en la mayoría de países citrícolas.
Las pérdidas económicas que causa la exocortis en
árboles sensibles es variable y depende de la estirpe del DIAGNÓSTICO
patógeno, la edad del árbol en el momento que tiene lugar
la infección y las condiciones climáticas de la zona en la que Hasta muy recientemente, el diagnóstico se efectuaba
se desarrolla el cultivo. Los resultados de experimentos lle­ exclusivamente mediante pruebas de infectividad, que
vados a cabo en Estados Unidos, Australia y Brasil indican consisten en la inoculación de plantas indicadoras seleccio­
que la exocortis puede causar una disminución importante nadas por su sensibilidad y la observación de síntomas des­
tanto del tamaño del árbol como de la producción, que en pués de un período de incubación determinado empírica­
algunos ensayos ha alcanzado el 60 %. El efecto es mayor mente. Para el diagnóstico de la exocortis se ha empleado
en árboles que se han infectado en vivero o en propagacio­ como planta indicadora la selección 861 -S1 del cidro Etrog
nes llevadas a cabo por el agricultor utilizando yemas infec­ injertada sobre un patrón vigoroso como el limonero rugoso.
tadas, que en árboles que se infectan durante el cultivo. Para un diagnóstico fiable se ha recomendado utilizar 4-6
cidros por ensayo y mantener las plantas inoculadas a 27-
32° C durante 3-6 meses. La aparición de síntomas (enanis­
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS mo acusado, epinastia y arrugamiento de las hojas, anilla-
miento del peciolo y necrosis en peciolos, nervios y tallo)
La exocortis produce en las especies sensibles, grietas (Foto 125) en una de las plantas indicadoras es suficiente
verticales y escamas en la corteza (Foto 122), manchas para efectuar un diagnóstico positivo. En la actualidad se
amarillas y grietas en los brotes tiernos (Foto 123) y enanis­ sabe que el cidro Etrog no es un indicador específico del
mo. Son sensibles a la exocortis los patrones P. trifoliata, sus CEVd sino que también manifiesta síntomas cuando se ino­
híbridos los citrange Troyer y Carrizo, la lima Rangpur y el cula con otros viroides identificados en cítricos.
cidro, así como algunas variedades de lima, limonero y La sensibilidad y especificidad de los métodos biológi­
pumelo. Son tolerantes a la exocortis todas las variedades cos se puede aumentar considerablemente mediante análi­
comúnmente utilizadas en España, así como la mayoría de sis de ácidos nucleicos de los cidros inoculados 3 meses
especies y variedades comerciales cultivadas en otros paí­ después de la inoculación. Este método mixto combina las
ses citrícolas. Son también tolerantes los patrones naranjo excelentes características del cidro, un huésped capaz de
amargo, mandarino Cleopatra, Citrus volkameriana y C. multiplicar y acumular los viroides hasta alcanzar títulos que
macrophylla. Se desconoce la sensibilidad del citrumelo. permitan su detección por métodos bioquímicos, con la sen­

89
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

sibilidad y especificidad de las técnicas de análisis de áci­ cialmente con material certificado pueden haberse
dos nucleicos. El análisis de ácidos nucleicos de los cidros infectado durante el cultivo.
inoculados puede efectuarse por electroforesis secuencial c. Desinfección de las herramientas de corte y poda
en geles de 5 % de poliacrilamida (sPAGE) o por hibridación mediante inmersión en 1 % de hipoclorito sódico (lejía
molecular. Recientemente se ha desarrollado una variante comercial diluida 1:5). Se recomienda efectuar la
de esta técnica que consiste en efectuar la hibridación con desinfección de las herramientas antes de iniciar las
improntas de cortes frescos de tallo, lo que permite analizar operaciones de poda o recolección de una parcela
las muestras sin necesidad de preparar extractos como en establecida con material certificado. En el caso de
las técnicas convencionales. Este método permite el análisis una parcela doblada, se recomienda desinfectar las
rutinario de gran número de muestras con mayor rapidez y herramientas y efectuar primero las operaciones en
especificidad que los métodos biológicos. En las especies y los árboles jóvenes.
variedades comerciales, los viroides no alcanzan concen­
traciones adecuadas para realizar un diagnóstico fiable sin
la inoculación previa en cidro. El diagnóstico de la exocortis BIBLIOGRAFÍA
o de otros viroides no puede efectuarse mediante técnicas
serológicas. C alavan , E.C., 1968. Exocortis. En: Indexing procedures for 15 virus
diseases oí citrus trees. Agricultura! Handbook No.33. ARS,
USDA. pp. 23-34.
D uran -V ila , N., 1989. Enfermedades producidas por viroides: la
CICLO DE LA ENFERMEDAD exocortis de los cítricos. Phytoma 7:19-25.
Y EPIDEMIOLOGÍA D uran -V ila , N.; P ina , J.A. y N avarro , L., 1993 Improved indexing of
citrus viroids. En: Proc. 12th Conf. Int. Organ. of Citrus Viro!.
La principal vía de dispersión de la exocortis es la pro­ Moreno, P., da Grapa, J.V., Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, Riverside,
pagación de yemas portadoras del CEVd. Dado que el California, pp. 202-211.
CEVd se halla ampliamente difundido en la mayoría de D uran -V ila , N.; R oistacher , C.N.; R ivera -B ustamante , R. y S eman -
especies y variedades comerciales antiguas, su dispersión c ik , J.S., 1988. A definition of citrus viroids groups and their

es altamente probable en aquellos países en los que no se relationshíp to the exocortis disease. J. Gen. Viro!. 69:3069-
3080.
ha establecido un programa de saneamiento y/o certifica­
D uran -V ila , N.; P ina , J.A.; B allester , J.F.; J uárez , J.; R oistacher ,
ción. No se conocen agentes vectores, pero la enfermedad C.N.; R ivera-B ustamante , R. y S emancik , J.S., 1988. The citrus
puede trasmitirse mecánicamente mediante las herramien­ exocortis disease: a complex or viroid RNAs. En: Proc. 10th
tas de corte y poda. Conf. Int. Organ. of Citrus Viro!. Timmer, L.W., Garnsey, S.M.,
La dispersión de la enfermedad obedece a las siguien­ Navarro, L. IOCV, Riverside, California, pp. 152-164.
tes causas: D uran -V ila , N., 1989. Enfermedades de los cítricos producidas por
1. Plantación de árboles sin control sanitario proceden­ viroides: la exocortis y la cachexia-xiloporosis. Fruticultura profe­
tes de viveros no autorizados y que por tanto pueden sional. 25:57-64.
estar infectados con exocortis. El aspecto sano de los Fawcett , H.S. y K lotz , L.J., 1948. Exocortis on trifoliate orange.
plantones en el momento de su adquisición y durante Citrus Leaves. 28: 8.
M oreno , P; D uran -V ila , N. y R oistacher , C.N., 1990. Las enferme­
los primeros años de cultivo no garantiza su estado dades transmisibles por injerto de los cítricos: una uesta al día.
sanitario y las plantaciones suelen manifestar proble­ Phytoma. 21:16-29.
mas a los 4-5 años de iniciado el cultivo.
2. Injerto o sobreinjerto en campo utilizando yemas pro­
cedentes de árboles portadores. La manifestación de
síntomas en árboles que han sido sobreinjertados
con yemas portadoras de exocortis depende de la
edad y tamaño del árbol que se sobreinjerta. OTROS VIROIDES IDENTIFICADOS
3. Transmisión mecánica durante las operaciones de
poda y recolección. A diferencia de otras virosis el EN CÍTRICOS
agente causal de la exocortis es muy estable y puede
transmitirse con relativa facilidad mediante cualquier N. Duran-Vila
instrumento capaz de producir heridas al árbol (nava­
ja, tijeras, sierra, serrucho). Cualquier planta portado­
ra, aunque no manifieste síntomas, constituye un foco Se han identificado otros tres viroides, CVd-l, CVd-lll y
de infección para la dispersión de la enfermedad CVd-IV capaces de replicarse en prácticamente todas las
mediante los instrumentos de corte, que pueden especies de cítricos, pero que no parecen estar asociados
transmitirla incluso varias semanas después de a ningún síntoma específico en especies y variedades
haberse contaminado. La manifestación de síntomas comerciales. Sin embargo, estos viroides inducen síntomas
en plantas inoculadas mediante las herramientas en la selección 861-S1 del cidro Etrog, planta indicadora
durante la poda o la recolección depende de la edad empleada en las pruebas de infectividad utilizadas para el
y tamaño del árbol en el momento de infectarse. diagnóstico de la exocortis (Cuadro 1), lo cual llevó a consi­
derarlos erróneamente como estirpes moderadas o suaves
de exocortis. Sin embargo, la caracterización molecular de
CONTROL los mismos ha permitido establecer que no se hallan taxo­
nómicamente relacionados con los agentes causales de la
Las plantaciones injertadas sobre citrange Troyer o Carri­ exocortis y de la caquexia.
zo, P. trifoliata o lima Rangpur son sensibles a la exocortis. El El CVd-l y el CVd-lll son dos apscaviroides que inducen
único método para el control de la enfermedad es evitar la enanismo en árboles injertados sobre Poncirus trifoliata, por
introducción y dispersión del agente causal mediante: lo que se ha especulado que podrían utilizarse para contro­
a. Utilización de plantas sanas procedentes de un pro­ lar el tamaño de los árboles sobre este patrón en situaciones
grama de certificación en las nuevas plantaciones. en las que éstos alcancen un tamaño excesivo para su
b. Utilización de yemas procedentes de plantas sanas manejo (Foto 126). El CVd-IV es un cocadviroide que com­
para el injerto de patrones suministrados por un vive­ parte cierta homología de secuencia con el CEVd y se ha
ro o para el sobreinjerto de plantaciones adultas. Las sugerido que se trata de un recombinante natural en las
yemas procedentes de plantaciones establecidas ini­ nuevas plantaciones, entre el CEVd y el HSVd. Se halla poco

90
ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR VIRUS, VIROIDES Y AGENTES SIMILARES

CUADRO 1
Los viroides de los cítricos: reacción en las pruebas de
CORTEZA GOMOSA
infectividad empleadas para el diagnóstico de la exocortis y la
caquexia-xiloporosis.
(Gummy bark)
Viroide Planta indicadora
Se ha descrito como una enfermedad transmisible por
Cidro Etrog Mandarino
Parson’s
injerto en algunos países de la cuenca del Mediterráneo y
Género Especie 861 -S1
Special del Oriente Próximo (Arabia Saudita, Egipto, Grecia, Iraq,
Omán, Paquistán, Siria, Turquía y Yemen), y podría además
Pospiviroides CEVd ++ + + -
encontrarse en Argelia. La enfermedad no ha sido descrita
Apscaviroides CVd-l (CBLVd) ++ -
+
en el continente americano. En algunos países como Tur­
Hostuviroides CVd-ll (HSVd): CVd-lla -

CVd-llb +/- + quía llega a causar daños considerables, ya que produce

Apscaviroides CVd-lll + ++ - acanaladuras en la madera y depósitos de goma debajo de
Cocadvidoides CVd-IV +++ - la corteza del tronco, que suelen ir acompañados de ena­
nismo y en muchos casos de decaimiento general del
árbol.
La enfermedad afecta a algunas variedades de naran­
difundido y se desconoce su efecto en especies y varieda­ jo dulce y en éstas produce síntomas idénticos a los de la
des comerciales caquexia en mandarino, pero el viroide causal de la
Todos los viroides de los cítricos producen síntomas caquexia no induce dichos síntomas en naranjo dulce. El
específicos en la selección 861 -S1 del cidro Etrog (Cuadro limonero rugoso empleado como patrón es también sensi­
2 y Fotos 126 a 131), que no deben confundirse con distin­ ble a esta enfermedad, por lo que los árboles de naranjo
tos grados de virulencia del agente causal de la exocortis dulce injertados sobre limonero rugoso muestran síntomas
(Ver Foto 125). Sin embargo, en los ensayos de infectividad tanto en la variedad como en el patrón. No se han descri­
con aislados de campo, que en general contienen varios to vectores.
viroides, los síntomas en cidro resultan inespecíficos como Aunque no se ha demostrado, se sospecha que el agen­
resultado de las interacciones entre los distintos viroides del te causal pueda ser un viroide. No existen métodos rápidos
aislado. Por tanto las pruebas de infectividad en cidro Etrog de diagnóstico, por lo que la aparición de acanaladuras y
permiten diagnosticar que una planta está infectada con exudaciones de goma en naranjo dulce o en limonero rugo­
viroides, pero no determinar con cuales. El análisis de los so son el único diagnóstico posible.
cidros inoculados mediante electroforesis secuencial en En la actualidad la única medida para el control de la
geles del 5 % de pollacrilamida (sPAGE) o la hibridación enfermedad es la utilización de material de propagación
molecular permite aumentar la sensibilidad y especificidad sano. Debe evitarse la introducción de esta enfermedad en
en el diagnóstico de viroides. los países en los que no ha sido observada, mediante un
sistema apropiado de cuarentena.

CUADRO 2
Síntomas inducidos por los viroides de los cítricos en la
selección 861 -S1 del cidro Etrog.
Viroide Enanismo Epinastia Necrosis foliar BOLSAS DE GOMA-
Nervio
central Peciolo Apice
ACANALADURAS GOMOSAS
CEVd acusado acusada general + - (Gum pocket-Gummy pitting)
CVd-l leve puntual puntual - -

CVd-ll - - - +/- +/-

CVd-lll moderado general general + -
Es una enfermedad transmisible por injerto que afecta al
CVd-IV moderado general general + - Poncirus trifoliata. Ha sido descrita en Argentina, Australia,
Italia y Sudáfrica. La enfermedad se caracteriza por la apa­
rición de acanaladuras y depósitos de goma en P. trifoliata
que a veces producen deformaciones externas en el tronco
de este patrón.
Existen evidencias que sugieren que el agente causal
OTRAS ENFERMEDADES puede ser un viroide, pero la etiología de esta enfermedad
no ha sido adecuadamente demostrada. Se desconoce su
ATRIBUIDAS A VIROIDES epidemiología.
En la actualidad la única medida para el control de la
N. Duran-Vila misma es la utilización de material de propagación sano y
evitar la introducción de la enfermedad en los países en los
que no ha sido detectada.
Se han descrito tres enfermedades que podrían estar
producidas por viroides: La corteza gomosa (gummy bark),
las bolsas de goma-acanaladuras gomosas (gum pocket-
gummy pitting) y la enfermedad de Kassala (Kassala disea-
se). Ninguna de estas enfermedades ha sido descrita en
España, pero causan problemas importantes en otros paí­
ses. Debe evitarse su introducción en los países en los que
no han sido detectadas.

91
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

Foguet , J.L. y O ste , C.A., 1968. Disorders of trifolíate orange roots-

ENFERMEDAD DE KASSALA tock in Tucumán, Argentina. En: Proc. 4th Coní. Int. Organ. of
Citrus Viro!. Childs, J.F.L. (Ed.). University of Florida Press, Gai-
(Kassala disease) nesville. pp. 183-189.
Fraser , L.R.; B roadbent , P. y Cox, J.E., 1976. Gummy pitting of Pon-
cirus trifoliata: Its association with dwarfing of citrus in New South
Se describió como una enfermedad del pomelo en la Wales. En: Proc. 7th Conf. Int. Organ. of Citrus Virol. Calavan,
localidad de Kassala en Sudán. La enfermedad se caracte­ E.C. (Ed.). IOCV, Riverside, California, pp. 147-151.
riza por la aparición de acanaladuras en la madera acom­ M arais , J.; L ee , R.F.,;B reytenbach , J.H.J.; M anicom , B.Q. y V anvuu -
ren , S.P., 1996. Association of a viroíd with Gum Pocket disease
pañadas de depósitos de goma, especialmente visibles al
levantar la corteza del tronco. Se han observado síntomas of trifolíate orange. En: Proc. 13th Conf. Int. Organ. Citrus Virol.
Da Grapa, J.V., Moreno, P, Yokomi, R.K. (Eds.). IOCV, Riverside,
muy similares en plantaciones de pomelo en Yemen. California, pp. 236-244.
Se desconoce su agente causal pero debido a la simili­ Ó nelge , N.; Q inar , A.; K ersting , U. y Semancik , J.S., 1996. Víroids
tud de los síntomas de esta enfermedad con los de la caque­ associated with Citrus Gummy bark disease of sweet orange in
xia, se ha apuntado que su agente causal pudiera ser un Turkey. En: Proc. 13th Conf. Int. Organ. Citrus Virol. Da Grapa,
viroide. Se desconoce la epidemiología de la enfermedad. J.V., Moreno, P, Yokomi, R.K. (Eds.). IOCV, Riverside, California,
En la actualidad la única medida para el control es la uti­ pp. 245-251.
lización de material de propagación sano y evitar la intro­ Roistacher , C.N.; B u je , R.L. y C alavan , E.C., 1973. A new test for
ducción de la enfermedad en los países en los que no ha citrus cachexia. Citrograph 58:261-262.
sido descrita. Semancik , J.S. y D uran -V ila , N., 1988. The grouping of citrus viroids:
Aditional physical and biological determinants and relationships
with diseases of citrus. En: Proc. 11th Conf. Int. Organ. Citrus
Virol. Brlansky, R.H., Lee, R.F., Timmer, L.W. (Eds.). IOCV, River­
BIBLIOGRAFÍA side, California, pp. 178-188
Semancik , J.S.; Roistacher , C.N.; Rivera-B ustamante , R. y D uran -V ila ,
B ové , J.M., 1995. Virus and virus-like diseases oí citrus ¡n the Near N., 1988. Citrus cachexia viroid, a new viroid of citrus: Relations-
East región. FAO, Rome. 518 páginas. hip to viroids of the exocortis disease complex. J. Gen. Virol.
D uran -V ila , N.; Roistacher , C.N.; R ivera-B ustamante , R. y S emancik , 69:3059-3068.
J.S., 1988. A definition of citrus víroids groups and their rela- Schwarz , R.E. y M c C lean , A.P.D., 1969. Gum-pocket, a new virus-
tionshíp to the exocortís disease. J. Gen. Viro!. 69:3069-3080. like disease of Poncirus trifoliata. Plant Dis Rep. 53:336-339.

92
 PARTE VI
DECAIMIENTOS
DE ORIGEN
DESCONOCIDO
 DE©ñlMIENT©S
DE ©EIIGiEN DES0©N1©GID©

Los síntomas de blight en la copa son similares a los

BLIGHT causados por el virus de la tristeza, por nematodos y por
otros agentes. La combinación de marchitamiento, síntomas
L.W. Timmer de deficiencia de cinc y presencia de chupones pueden
servir para localizar los árboles enfermos, sin embargo son
necesarias otras pruebas para confirmar el diagnóstico.
La enfermedad llamada blight, se conoce desde hace
unos 100 años en Florida (EE UU ), donde se estiman pérdi­
das anuales que exceden los 500 000 árboles. La presencia AGENTE CAUSAL
de esta enfermedad también se ha confirmado en Cuba,
Centroamérica, Sudáfrica y en Queensland (Australia). Algu­ El agente causal del blight aún no ha sido deteminado.
nos tipos de decaimiento de árboles descritos en Sudamé- Se han propuesto como causa de la enfermedad diversos
rica como el llamado declinio en Brasil, el declinamiento en factores relacionados con el suelo, la nutrición o el cultivo,
Argentina y el marchitamiento repentino en Uruguay, proba­ sin embargo, los árboles jóvenes plantados en el lugar
blemente tengan el mismo origen que el blight. donde se arrancaron árboles con blight, no enferman más
rápidamente que árboles similares plantados en otros sitios,
lo que parece excluir los agentes biológicos del suelo u
HUÉSPEDES Y SÍNTOMAS otros factores del mismo como posibles causas.
También se han propuesto como posibles agentes cau­
Todos los cultivares de naranja y pomelo utilizados como sales varios microorganismos. Así, basándose en el examen
copa, parecen ser susceptibles al blight. La incidencia de de las raíces de árboles afectados por microscopía electró­
esta enfermedad es menos frecuente en mandarinos y limo­ nica, en experimentos de quimioterapia, y en ensayos de
neros que en naranjos y pomelos. transmisión de cítricos a vid, se ha sugerido que algunas
Los patrones más susceptibles a la enfermedad son el bacterias presentes en el xilema podrían ser agentes cau­
Poncirus trifoliata, el limonero rugoso, la lima Rangpur y el sales del blight de los cítricos. La posibilidad de que la
citrange Carrizo. Generalmente, el naranjo amargo, el enfermedad fuese causada por toxinas de Fusarium sotaní,
naranjo dulce, y el mandarino Cleopatra son tolerantes a la que coloniza las raíces fibrosas, ha sido también considera­
enfermedad. Aunque no está bien evaluado, el citrumelo da. Sin embargo, con ninguno de estos microorganismos
Swingle parece más tolerante a la enfermedad que otros han podido cumplirse los postulados de Koch para poder
patrones. aceptarlos como agentes causales de blight.
El primer síntoma de blight es generalmente un marchi­ Se puede transmitir la enfermedad a una planta sana por
tamiento o síntomas de deficiencia de cinc en las hojas injerto de raíces procedentes de una planta afectada. Gene­
(Fotos 132, 133 y 134). La brotación de primavera normal­ ralmente los síntomas de marchitamiento empiezan a apare­
mente se retrasa y va seguida de un decaimiento general de cer año y medio a dos años después de la inoculación. Este
la copa, con pérdida de hojas, muerte de ramillas y una bro­ ensayo se ha repetido varias veces en Florida y se ha con­
tación débil. Inicialmente los síntomas pueden aparecer res­ firmado en Brasil y Sudáfrica. Inoculaciones similares usan­
tringidos a un sector de la copa, pero luego se generalizan. do yemas de una planta enferma injertadas en una planta
En árboles muy decaídos es frecuente observar la emisión sana no han reproducido los síntomas, lo que parece indicar
de chupones del patrón (Foto 133). Los árboles afectados que el patógeno estaría limitado a las raíces de la planta.
nunca se recuperan de la enfermedad, pero rara vez mue­
ren. El sistema radicular parece sano en árboles que
comienzan a decaer, pero en estados avanzados de la DIAGNÓSTICO
enfermedad se observa necrosis generalizada en las raíces.
Normalmente sólo se ven afectados los árboles en produc­ Varias características de los árboles afectados pueden
ción, mientras que los jóvenes que reemplazan a éstos sue­ ser usadas para diagnosticar la enfermedad. Así, en los
len crecer bien durante varios años. árboles afectados por blight, el movimiento de agua es míni-

95
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

mo, probablemente debido a que los vasos del xilema del árboles afectados parecen estar distribuidos al azar, sin
tronco, ramas y raíces principales contienen tapones amor­ embargo, con la diseminación de la enfermedad los árboles
fos de color amarillo claro, que dificultan el flujo de agua. afectados aparecen con frecuencia en grupos o líneas.
Estos tapones son más abundantes en el centro del tronco
y disminuyen hacia la periferia, donde la madera es joven.
Sólo el primer centímetro exterior del tronco de los árboles CONTROL
con blight está libre de estos tapones. Por ello, los árboles
afectados no son capaces de absorber el agua suministra­ La única medida conocida para evitar los daños ocasio­
da mediante inyección a presión. La prueba de la inyección nados por el blight es reemplazar los árboles decaídos,
de agua con una jeringa permite un diagnóstico rápido, que replantando con un patrón más tolerante. La incidencia de
sirve para diferenciar el blight de otros tipos de decaimiento la enfermedad varía ampliamente entre los diferentes patro­
con síntomas similares. nes. Así, en árboles sobre Poncirus trifoliata, limonero rugo­
Las raíces y hojas de los árboles afectados por blight so, lima Rangpur o citrange Carrizo, los síntomas de blight
contienen proteínas específicas que pueden ser detectadas empiezan a aparecer a los 5-8 años y en las plantaciones
con varias pruebas serológicas. Se ha obtenido un anticuer­ sobre estos pies hay generalmente una alta incidencia de
po monoclonal que reacciona con extractos de hojas de blight. Los árboles sobre mandarino Cleopatra y naranjo
árboles afectados aplicados en una membrana, lo que amargo raramente desarrollan síntomas, pero ocasional­
constituye un método rápido y fiable de diagnóstico. mente pueden sufrir daños severos. El blight no es común
Aunque los síntomas de deficiencia de cinc son comunes en árboles propagados sobre naranjo dulce. Los síntomas
en las hojas de los árboles afectados, éste se acumula gene­ son de gravedad similar en árboles sobre cualquier patrón,
ralmente en la corteza y en el xilema externo del tronco. En una vez que éstos resultan afectados.
este último, se observan niveles de cinc que son tres o cua­
tro veces superiores a los detectados en árboles sanos, por
lo que el análisis del contenido de cinc en la madera del tron­
co es útil para el diagnóstico. La acumulación de este metal BIBLIOGRAFÍA
ocurre antes que la formación de los tapones o el desarrollo
Brlanskv, R.H.; Timmer, L.W.; Lee, R.F. y G raham, J.H., 1984. Rela-
de síntomas en las hojas, por lo que constituye un indicador tionship of xylem plugging to reduce water uptake and symptom
temprano de la enfermedad. Se desconoce el significado de development in citrus trees with blight and blight-like declines.
esta acumulación en el desarrollo de la enfermedad. Phytopathology 74:1325-1328.
D errick , K.S., L ee , R.F., B rlansky , R.H.; T immer , L.W.; H ewitt, B.G. y
B arthe , G.A., 1990. Proteins asociated with citrus blight. Plant
CICLO DE LA ENFERMEDAD Dis. 74:168-170.
L ee , R.F.; M arais , L.J.; T immer , L.W. y G raham , J.H., 1984. Syringe
Y EPIDEMIOLOGÍA injection of water into the trunk: a rapid diagnostic test for citrus
blight. Plant Dis. 68:511-513.
La forma de dispersión del blight es aún desconocida. El N emec , S., 1985. Citrus blight in Florida. Rev. Trop. Plant Path 2:1-27.
agente causal está presente en las raices y se puede trans­ T immer , L.W.; B rlansky , R.H.; D errick , K.S. y L ee, R.F., 1991. Trans-
mitir el patógeno mediante injerto de éstas. Por el contrario, mission of citrus blight by root-graft inoculation. En: Proc. 11th
parece que el agente no está en la copa y no hay evidencia Conf. Int. Organ. of Citrus Viro!. Brlansky, R.H., Lee, R.F., Timmer,
de que se pueda transmitir por yemas, a pesar de los muchos L.W.(Eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 244-249.
intentos efectuados. Tampoco hay datos que indiquen que el T immer , L.W.; L ee , R.F.; B rlansky , R.H.; G raham , J.H.; A lbrigo , L.G.;
patógeno esté presente en el suelo, ni se ha podido transmi­ D errick , K.S. y T ucker , D.P.H., 1992. The infectious nature oí
tir la enfermedad transportando tierra abundante desde la citrus bight. Proc. Florida State Hort. Soc. 105:21-25.
W ütcher , H.K.; C ohén , M. y Y o u n g , R.H., 1977. Zinc and watersolu-
rizosfera de un árbol decaído a la de otro sano. ble phenolic levels in the wood for diagnosis of citrus blight. Plant
Se piensa que podría existir un vector aéreo, tal vez un Dis. Rep. 61:572-576.
insecto, pero aún no hay evidencias de transmisión por esta W ütcher , H.K.; Schwarz , R.E.; C ampiglia , H.G.; M oreira , C.S. y Ros-
vía. Se han observado diversas pautas de distribución de la setti, V., 1980. Blight-like citrus tree declines in South America
enfermedad en campo. Durante los primeros estadios, los and South Africa. Hort. Sci. 15:588-590.

96
 PARTE Vil
ENFERMEDADES
DURANTE LA
CONSERVACIÓN
 ÍA OOM
En las áreas tropicales, después que la pulpa se hace
ENFERMEDADES PARASITARIAS comestible, la piel permanece verdosa, mientras que en las
DURANTE LA CONSERVACIÓN regiones subtropicales y templadas, donde las temperatu­
ras nocturnas pueden ser inferiores a los 13° C, la produc­
ción de etileno conduce a la destrucción de la clorofila y a la
Juan J. Tuset aparición de los pigmentos xantofílicos y carotenoides que
determinan el color naranja característico.
La conservación frigorífica permite reducir infecciones
Las enfermedades que afectan a los frutos cítricos des­ fúngicas y de hecho, sola o con ligeras modificaciones
pués de la recolección, o sea, durante el proceso de la («curing»), es el procedimiento usual empleado por el sec­
comercialización, han pasado a ocupar en los últimos años tor citrícola. Durante varios meses los frutos cítricos (excep­
un lugar importante en las preocupaciones del sector citrí- to las mandarinas) se almacenan en el frigorífico donde
cola por los daños económicos que ocasionan. deben soportar pequeños cambios por deshidratación.
Las enfermedades de la conservación de los frutos que Estos se contrarrestan con diferentes técnicas (aumento de
originan podredumbres son debidas a: 1) Causas parasita­ la humedad ambiental, ceras, envoltura de polietileno, etc.)
rias, en las que el agente causal es siempre un micromice- y junto con los tratamientos antifúngicos, permiten extender
to; 2) Causas fisiológicas, donde no existe un agente para­ el tiempo de almacenamiento y lograr así un producto de
sitario primario y la enfermedad se debe a factores internos calidad para el consumo. Las temperaturas de conserva­
al fruto o a una conservación defectuosa. Posteriormente, ción son variables según la especie y cultivar y la duración
agentes parasitarios secundarios (hongos, bacterias, insec­ de la misma. Generalmente los limones y pomelos, que son
tos, nematodos, etc.) colaboran en la misma. muy sensibles al frío, se conservan a temperaturas iguales
En este capítulo nos referiremos únicamente a las podre­ o superiores a 10° C, las mandarinas a 1-3° C y las naran­
dumbres debidas a procesos parasitarios, causadas direc­ jas a 2-4° C.
tamente por la actuación de un hongo, que son económica­ A continuación se enumeran las principales enfermeda­
mente las más importantes. des de la postrecolección de los cítricos, describiendo bre­
Es conocido que aún realizando adecuadamente las ope­ vemente algunas de sus características.
raciones de recogida, acondicionamiento, conservación y
transporte de los frutos, se producen normalmente un 5-8 %
de pérdidas debidas a hongos. Cuando las condiciones de
manejo de la fruta no son adecuadas, sobre todo si la misma
se almacena tras una recolección efectuada en períodos en
que los factores ambientales no son apropiados (elevada PODREDUMBRE POR P E N IC IL L IU M
humedad del aire o temperaturas superiores a los 24° C), es
frecuente encontrar tasas de podridos superiores al 12 %. (Green and blue mold)
El fruto de los cítricos es un hesperidio compuesto por:
un epicarpio delgado, coloreado, rico en esencias y con
numerosas glándulas oleíferas llamado flavedo, un meso- Esta podredumbre afecta a la fruta durante su conserva­
carpio blanco de consistencia esponjosa (albedo) y un ción en el frigorífico y es responsable de más del 60 % de
endocarpio membranoso que encierra vesículas repletas de las pérdidas causadas por hongos. En España, en la prime­
jugo. El conjunto del flavedo y el albedo constituye la corte­ ra parte de la campaña de recolección, o sea, hasta el mes
za, o piel, que generalmente, es el lugar de actuación de los de enero, la especie dominante es P. digitatum (moho verde)
hongos durante la postrecolección. Ambas capas, por su (Foto 135), pero después es superada por P. italicum (moho
constitución, influyen directamente en el desarrollo del azul) (Foto 136). Ambos son saprofitos comunes de todo
hongo y también en el comportamiento de los productos tipo de materia vegetal y dada la abundancia de sus coni­
antiparasitarios. dios, tanto en el campo como en los propios almacenes,
Los frutos cítricos son no climatéricos, por lo tanto, no constituyen el problema más grave en la postrecolección.
continúan el proceso de maduración una vez recolectados. Son típicos parásitos de heridas.

99
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

repletos de larvas. En atmósfera húmeda (más del 80 % de

PODREDUMBRE POR A LTER N A R IA H.R.) y con temperaturas superiores a 12° C, se forma un
ligero moho superficial blanco compuesto por micelio, coni­
(Internal decay) dióforos y conidios.
Una vez introducido en el almacén desde el huerto, el
hongo penetra en los frutos a través de las heridas, roturas
Las podredumbres (negra o marrón verdosa), causadas
de la cutícula, etc., y se propaga por contacto en los cajo­
por A lte rn a ría , especialmente por A. c it r í ( Foto 137), ocupan
nes, sacos y contenedores.
el segundo lugar en cuanto a pérdidas por podridos, espe­
cialmente durante la conservación frigorífica. En el campo,
este micromiceto se encuentra formando parte de las negri­
llas que recubren ramas, hojas y frutos, y como saprofito de
ramas y ramillas secas (muy abundantes en las plantacio­
nes españolas). Una vez introducido en el almacén, penetra
en los frutos a través de pequeñas heridas, de roturas de la
PODREDUMBRE MARRÓN
cutícula y por las zonas estilar y peduncular. A temperaturas 0 «AGUADO»
próximas a 0° C su desarrollo es siempre subcuticular, pro­
duciéndose masas de micelio oscuro o negruzco que no (Brown rot)
salen al exterior y que originan zonas de color negro relu­
ciente más o menos amplias en la piel de los frutos. La espe­
cie A. a lte rn a ta es menos frecuente que la anterior. P h y to p h th o ra c itro p h th o ra , es la especie que se aisla en
frutos afectados de podredumbre marrón (Foto 140) en los
frigoríficos. En el campo se pueden aislar también las espe­
cies P. n ic o tia n a e var. p a ra s ític a y P. h ib e rn a lís en frutos
afectados. En las condiciones españolas, los tres hongos
causan el aguado o podredumbre marrón. Esta enfermedad
PODREDUMBRE GRIS es muy importante en campo, pero no tiene desarrollo pos­
terior en el almacén, exceptuando algunas partidas recogi­
(Gray mold) das en la primera parte de la campaña que, por su comer­
cialización rápida, no han sido sometidas a un proceso de
selección adecuado. Después, durante el transcurso de la
Esta podredumbre era menos frecuente, pero su inci­ campaña, la incidencia de estos hongos no constituye un
dencia va en constante aumento. Es debida al hongo B o try - problema de postrecolección.
tis c in é re a que se encuentra como saprofito en el huerto
sobre ramas, ramillas y hojas secas, y se introduce en el
almacén a través de las roturas de la cutícula de los frutos,
heridas, así como por las zonas peduncular y estilar (ombli­
go). Su avance es rápido y causa una podredumbre blanda
de color marrón claro, que normalmente afecta todo el fruto PODREDUMBRE POR
o a áreas muy amplias del mismo (Foto 138). A temperatura
ambiental, en las zonas afectadas se desarrolla un micelio C L A D 0 S P 0 R IU M
denso de color gris ceniza, muy pulverulento, con abundan­
tes conidióforos y conidios. A partir de un fruto infectado, la
podredumbre afecta principalmente por contacto al resto de C la d o s p o riu m h e rb a ru m forma parte de las «negri­
los frutos en los cajones, sacos y contenedores. Es una llas», y se encuentra también en las ramas y ramillas
podredumbre de nido que puede controlarse eliminando secas. Sólo provoca esporádicamente podredumbres
con prontitud los frutos afectados. asociadas con las de A lte rn a ría . Inoculaciones artificiales
con C. h e rb a ru m efectuadas en naranjas Washington
navel, Salustiana y Valencia Late y limón Verna en el labo­
ratorio, no producen daños o lo hacen lentamente, dando
una podredumbre de consistencia firme de color marrón
oscuro. Este hongo no constituye un problema compara­
PODREDUMBRE AMARGA ble a A lte rn a ría .

(Sour rot)
La podredumbre amarga (sour rot) (Foto 139), cuya inci­
dencia va también en aumento, es debida al hongo G e o trí- PODREDUMBRE POR R H IZ O P U S
c h u m c a n d id u m , un microorganismo muy polífago, presente
en el suelo, que generalmente se comporta como saprofito.
Este hongo es activo en el campo, donde causa una podre­ F thizopus a rrh iz u s y R. s to lo n ife r son micromicetos muy
dumbre de color marrón y consistente al tacto, que puede polífagos y de aptitud saprofita, que se encuentran presen­
llegar a momificar el fruto entero. Esta podredumbre se con­ tes en todos los locales de conservación fructificando sobre
funde muchas veces con el «aguado» o podredumbre material vegetal humedecido. Su actividad como agente de
marrón debida a hongos del género P h yto p h th o ra . Es en el podredumbres en los frutos es más errática que la causada
almacén o durante el transporte a los mercados de consu­ por B otrytis. También forma nidos (Foto 141) a partir de
mo cuando la actividad débilmente parasitaria de este algún fruto en el que las heridas han provocado la pérdida
micromiceto origina una podredumbre amarga o ácida, de de jugo, que ha favorecido el ataque. Producen una podre­
consistencia blanda, que se transforma rápidamente en dumbre muy blanda de color marrón claro, algo traslúcida
acuosa y con fuerte olor pútrido. Este fuerte olor atrae a díp­ que afecta a todo el fruto. Sus fructificaciones formadas por
teros, entre los que destaca la mosca del vinagre (D ro s o p - largos filamentos blanquecinos terminados por una cabe­
h ila sp.), que depositan sus huevos en los tejidos descom­ zuela negra aparecen rápidamente y son fuente de nuevas
puestos de los frutos afectados, que al poco tiempo están infecciones.

100
 ENFERMEDADES DURANTE LA CONSERVACIÓN

142). Aunque puede afectar a frutos de todas las especies

PODREDUMBRE POR FUSARIUM los limones son los más sensibles. El hongo está en el suelo
(Fusarium rot) y desde éste contamina los frutos. El desarrollo del micelio
tiene lugar en el almacén formando grandes masas blancas
en donde se forman los esclerocios.
Diversos hongos del género F usarium , particularmente
las especies F. o x y s p o ru m y F. solani, están presentes en fru­
tos con la piel muy envejecida y en aquellos que se han
ensuciado de tierra por estar próximos a ella o durante la
recolección. El inóculo se adquiere en el campo y la podre­
dumbre, consistente y de color marrón, se desarrolla tam­
ANTRACNOSIS
bién en forma de nidos en los cajones, sacos y contenedo­ (Anthracnose)
res. Por debajo de la zona podrida se encuentra un micelio
blanco, blanco-rosado o amarillento. En ambientes húme­
dos, en las partes infectadas del fruto se observan las fruc­ C o lle to tríc h u m g lo e o s p o rio id e s , agente productor de la
tificaciones (esporodoquios). Su incidencia en la postreco­ antracnosis de los cítricos (Foto 143), es un hongo polífago
lección ha sido muy escasa, pero últimamente aparece con muy común en las plantaciones citrícolas españolas, en las
cierta regularidad. que normalmente se encuentra como saprofito o muestra un
parasitismo muy débil. Es el hongo coelomiceto más abun­
dante en cualquier época del año en la madera de las ramas
y ramillas secas o en estado de marchitez, así como en las
hojas senescentes. Causa en los frutos una podredumbre
marrón oscura de consistencia apergaminada. La penetra­
PODREDUMBRE ROSA ción se produce a través de la epidermis debilitada por
alguna alteración primaria de tipo biótico o abiótico. Cuando
(Pink rot) los frutos están en una atmósfera con suficiente humedad, el
hongo se desarrolla lentamente y origina la podredumbre.
En la superficie de la zona afectada se forman numerosas
T rich o th e cium ro se u m es un hongo mucedináceo muy fructificaciones del hongo (acérvulos) de coloración anaran­
común, tanto en el campo como en los almacenes. Se jada. El estado de la piel de los frutos determina el desarro­
encuentra presente en muchos de los soportes vegetales llo de esta podredumbre, ya que cuanto más envejecida y
(cañas, palos, tallos de tabaco, etc.), que el agricultor deteriorada se encuentra existen más facilidades para el
emplea para sujetar las ramas y elevarlas del suelo con el desarrollo del hongo. Por ello, esta enfermedad sólo tiene
objeto de evitar el aguado y también en las ramas y hojas incidencia en la segunda parte de la campaña.
secas. Es un parásito de heridas superficiales y de la zona
peduncular, especialmente cuando el pedúnculo es arran­
cado y no cortado. El micelio se desarrolla internamente ori­
ginando una podredumbre de consistencia seca y de color
oscuro. Por debajo de la zona afectada, el aibedo se
encuentra invadido por un micelio blanco o ligeramente PODREDUMBRE POR PHOMOPSIS
rosado.
(Phomopsis stem-end rot)
P h o m o p s is c itri (teleomorfo D ia p o rth e c itri ) posee un
comportamiento saprofito en las ramas en estado de mar­
PODREDUMBRE POR chitez avanzada o ya secas y muertas. El hongo es capaz
de infectar los frutos maduros, especialmente pomelos,
TRICHODERMA naranjas y limones, causando durante la postrecolección
una podredumbre firme, de color marrón claro que afecta
(Tríchoderma rot) casi exclusivamente la corteza de los mismos (Foto 144).
Generalmente es un patógeno débil y no es preocupante en
el área mediterránea.
T rich o d e rm a a u re o v irid e yen menor medida por T. viride,
son hongos que viven como saprofitos en el suelo y son
parásitos de las heridas del tejido cortical. La fuente princi­
pal de contaminación son los conidios. Producen general­
mente pérdidas limitadas, pero últimamente es frecuente
encontrarlos causando podredumbres, especialmente en PODREDUMBRE NEGRA POR
clementinas. Son resistentes al imazalil.
DIPLODIA
(Diplodia stem-end rot)
PODREDUMBRE ALGODONOSA D ip lo d ia m u tila en el área mediterránea, y B o try o d ip lo d ia
th e o b ro m a e en las áreas tropicales y subtropicales, son
(Cottony rot) hongos capaces de causar podredumbres en los frutos
durante la conservación (Foto 145). Los frutos infectados
muestran áreas de color marrón oscuro y al partirlos, se
S c le ro tin ia s c le ro tio ru m es un hongo poco activo en los observan en el interior masas de micelio de color negro en
cítricos en las condiciones españolas, pero puede causar las partes esponjosas (aibedo y columela). La infección pro­
una podredumbre algodonosa típica en forma de nido (Foto duce exudados y un fuerte olor pútrido.

101
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

CONTROL La aplicación del fungicida, especialmente de los deri­

vados del bencimidazol e imidazol, con una emulsión de
Las pérdidas causadas por hongos durante la postre­ cera al agua es una práctica habitual en la postrecolección,
colección pueden controlarse almacenando la fruta a baja aunque es menos eficaz que las suspensiones de estos pro­
temperatura, en atmósfera controlada (bajo contenido en ductos en agua. La falta de fungicida en los puntos de infec­
oxigeno), o mediante tratamientos con reguladores del cre­ ción, la dificultad para lograr una distribución uniforme del
cimiento (2,4-D, ácido giberélico, etc.) que retrasan la fungicida en la cera o resina y la distribución irregular de
senescencia de los tejidos de la corteza. No obstante, estas ésta en la superficie de los frutos son las causas de su efi­
técnicas no son suficientes para proteger completamente la cacia limitada. Para que el producto activo que alcanza la
cosecha, especialmente cuando se requiere un almacena­ capa del flavedo pueda detener el desarrollo del micelio e
miento largo. Por ello es necesario, arbitrar un buen pro­ impedir la esporulación de los hongos, es preciso aumentar
grama de control en los almacenes con los objetivos la concentración de fungicida en la cera o resina, lo que
siguientes: constituye un factor de presión selectiva de nuevas razas
a ) Reducir al mínimo el inóculo de los hongos de la resistentes al producto. La aplicación de cera con fungicida
superficie de los frutos. debe efectuarse antes de envasar los frutos para su comer­
b ) Erradicar las infecciones ya producidas en el campo cialización y nunca a la entrada de los frutos en el almacén.
(infecciones inactivas o latentes). El control del «aguado» ( P h yto p h th o ra spp.) en el alma­
c ) Evitar la esporulación y con ello la posibilidad de dis­ cén debe de hacerse en balsa o baño. Fosetil-AI, es el fungi­
persión de las esporas. cida que mejor control ofrece seguido por el metalaxil. Para
Además de estas medidas durante la recolección, trans­ que el tratamiento sea efectivo debe de efectuarse en un perí­
porte y manejo de la fruta, a fin de que los daños en los fru­ odo inferior a 72 h. desde el momento de la infección de los
tos que llegan al almacén sean mínimos, es necesario apli­ frutos en el campo.
car la lucha química. Los fungicidas pueden aplicarse a los
frutos en el almacén mediante diversos procedimientos. Los
más usuales son los de drencher, ducha, baño y cera, que BIBLIOGRAFÍA
tienen sus particularidades en cuanto a la eficacia, y por
tanto deben utilizarse adecuadamente. Birchmore, R.J.; Brookes, R.F.; C opping, L.G. y Wells, W.H., 1977.
BTS-40542. A new broad spectrum fungicide. Proc. British Crop.
El drencher consiste en inundar o mojar los frutos con la
Prol. C o n f 593-598.
suspensión del fungicida directamente en los cajones a la M iller , V.L.; G o m ld , CH.J.; CSONKA, E. y Vasscy , W.E., 1977. Control
entrada del almacén, sin lavarlos previamente. Esta técnica of Penicillium rots of bulbous iris during forcing. Plan!. Dis. Reptr.
es indicada como paso previo a la desverdización, así como 61:879-882.
para la fruta que va a ser almacenada en frigorífico antes de Snowdon , A.L., 1990. A colour atlas of post-harvest diseases and
ser acondicionada. En los frutos mojados con la suspensión disorders of fruits and vegetables. Vol. 1. Wolfe Scientific Ltd., Lon-
del fungicida (derivados del bencimidazol e imidazol) se don, UK, 302 páginas.
detiene o retrasa el crecimiento de los parásitos de heridas Tugwell , B., 1977. A System for postharvest mould control of citrus
fruits in Southern Australia. Proc. Int. Soc. Citriculture 3:1093-1096.
(P e n ic illiu m spp.), así como las infecciones latentes ( C o lle -
Tuset, J.J., 1987. Podredumbre de los frutos cítricos. Generalitat Valen­
to tric h u m g lo e o s p o rio id e s ). En tiempo lluvioso, el drencher ciana. Conselleria d'Agricultura i Pesca, Valencia, 204 páginas.
no es aconsejable, ya que resulta insuficiente para impedir Tuset, J.J.; C arreres, R. y H inarejos , C., 1977. Control de las podre­
las podredumbres, especialmente las debidas a P h y to p h - dumbres causadas por hongos en los frutos de satsuma después
th o ra sp. y G e o tric h u m c a n d id u m . de la recolección. Proc. Int. Soc. Citriculture I: 320-322.
La ducha consiste en la aplicación de la suspensión de T uset, J.J. y H inarejos , C., 1978. La «podredumbre amarga» también
fungicida en forma de lluvia fina a través de boquillas insta­ está presente en los cítricos españoles. TRIA. 335:51-53.
ladas encima de la cinta transportadora de los frutos. El
depósito de fungicida en la superficie de los frutos es mejor
que con el drencher pero peor que con el baño. El control
de las podredumbres que se obtiene es aceptable.
El baño o balsa, consiste en volcar los frutos de los cajo­
nes en tanques o cubas que contienen la suspensión de fun­
ENFERMEDADES FISIOLÓGICAS
gicida, donde deben permanecer entre 1 y 3 minutos. Esta
técnica requiere grandes volúmenes de suspensión de fun­
DURANTE LA CONSERVACIÓN
gicida y como la mayoría de éstos son insolubles en agua,
José M.a Martínez Jávega
la suspensión debe ser agitada continuamente. Es impres­
cindible controlar la concentración de los fungicidas a lo
largo de la jornada de trabajo y evitar la acumulación de res­
Las enfermedades fisiológicas de conservación son
tos de tierra, hojas, ramillas, etc. El baño es la mejor técnica
degradaciones de los tejidos vegetales producidos como res­
para la aplicación de los fungicidas y está especialmente puesta a condiciones ambientales adversas y/o a la manipu­
indicado para los derivados del bencimidazol e imidazol. lación inadecuada en postrecolección. La susceptibilidad de
Con este procedimiento, se consigue una penetración del los frutos a este tipo de desórdenes tras la cosecha está tam­
fungicida en la corteza mayor y más homogénea, por lo que bién influenciada por las prácticas culturales y condiciones
el control es mucho más eficaz. En las épocas con climato­ climáticas durante su desarrollo o en el momento de la cose­
logía adversa (fríos y lluvias), o para el tratamiento de frutos cha. La clasificación según los factores predominantes que
muy maduros, esta técnica de aplicación es imprescindible. las provocan es difícil por las interacciones que pueden haber
Para mejorar la eficacia de las suspensiones de los fun­ entre ellos.
gicidas en la ducha y en el baño, se debe efectuar un prela­
vado de los frutos con una solución jabonosa o espumante
(detergente biodegradable), con el fin de eliminar la sucie­
dad (partículas de tierra, «negrilla», etc.). Al principio de la
campaña, y durante o después de períodos lluviosos, es
aconsejable emplear en el prelavado ortofenil fenato sódico
(SOPP) al 1-3 %, durante menos de 1 minuto a fin de contro­
lar los conidios del moho verde y moho azul y, especialmen­
te, la «podredumbre amarga» ( G e o tric h u m ca n d id u m ).

102
ENFERMEDADES DURANTE LA CONSERVACIÓN

dadosa manipulación se puede reducir su incidencia. Es un

NECROSIS PERIPEDUNCULAR problema grave en la comercialización de limas sin semillas
(Stem-end rind breakdown) como la lima Tahití o lima persa.

Se caracteriza por el colapso de los tejidos epidérmicos

alrededor de los pedúnculos (Foto 146). En la fase inicial de
esta alteración queda una anillo de 2-5 mm. sin dañar con
una inusual capa de cera cuticular. En estado avanzado el ACLARAMIENTO ESTILAR
área afectada se hunde endureciéndose y cambia de color
hacia tonos marrones. La alteración está provocada por un (Blossom-end clearing)
no bien definido desequilibrio nutricional en el que parecen
estar involucrados el nitrógeno y el fósforo, y se desarrolla
Se caracteriza por la ruptura del albedo y vesículas de
durante el almacenamiento cuando hay condiciones propi­
zumo adyacentes a la zona estilar formando una área
cias para la deshidratación. Se debe evitar la excesiva
translúcida. Se produce principalmente en pomelos de piel
transpiración de los frutos desde la recolección hasta la
manipulación, y si se necesita un pre-almacenamiento, éste fina excesivamente maduros y aparece tras sufrir impactos
por una manipulación inadecuada.
debe hacerse a humedad relativa elevada. La pronta mani­
pulación y el encerado junto con el almacenamiento a hume­
dad relativa elevada es lo más conveniente para paliar esta
alteración. Se ha señalado que el estrés hídrico en la fases
iniciales de crecimiento de los frutos puede contribuir a una
adaptación morfológica que los hace mas resistentes a esta
alteración. ADUSTIOSIS
(Red blotch)
Se asemeja a un escaldado superficial de aspecto
OLEOCELOSIS marrón rojizo y se produce durante el almacenamiento de
limones que han sido recolectados con falta de madurez y
(Rind oil spot) en tiempo frío (Foto 148). En el almacenamiento la humedad
relativa alta (>90 %) y/o la presencia de etileno y de otros
productos de la respiración pueden aumentar su incidencia.
El síntoma más característico es la presencia de manchas
amarillas, verdes o marrones, de contorno irregular, en las que
las glándulas oleíferas sobresalen debido al hundimiento del
tejido interglandular, necrosado por los aceites tóxicos que se
liberan tras la ruptura de las glándulas por algún golpe (Foto
147). Las manchas amarillas se desarrollan en los frutos ple­ DAÑOS POR BAJAS
namente coloreados en la recolección y las verdes en los
recolectados antes de la plena coloración. Las manchas TEMPERATURAS
marrones son el resultado de la evolución de las que fueron
verdes, o bien producto de golpes bruscos. EN EL ALMACENAMIENTO
Conviene evitar la recolección en tiempo húmedo y a pri­
meras horas de la mañana cuando hay rocío y siempre que
(Chilling injury)
el fruto esté excesivamente turgente. Con este fin puede
usarse un penetrómetro para medir la fuerza de ruptura de
El método más utilizado para mantener la calidad de los
las glándulas oleíferas y evitar la manipulación del fruto
frutos cítricos es la frigoconservación, ya que con ella dismi­
cuando los valores son inferiores a 7 lb/cm2. Cuando frutos
nuyen las actividades metabólicas que conducen a la senes­
turgentes en el árbol son expuestos a bajas temperaturas o
cencia, se ralentiza el desarrollo microbiano y se atenúan las
son recolectados e inmediatamente introducidos en cámara
pérdidas por deshidratación, tanto más cuanto más baja es
frigorífica, el encogimiento de la piel contra la pulpa mas túr­
la temperatura. No se deben utilizar temperaturas próximas
gida puede producir la liberación de aceites que pueden
al punto de congelación, ya que por debajo de una tempe­
formar manchas, áreas escaldadas o anillos concéntricos
ratura crítica que depende de cada especie y variedad, se
cuando las gotas de rocío distribuyen los aceites.
pueden producir lesiones conocidás como daños por frío. La
gravedad de los daños está relacionada con la temperatura,
el tiempo de exposición, la especie y las condiciones de pre-
y postrecolección. Se recomiendan distintas temperaturas de
frigoconservación para las diferentes especies de cítricos,
NECROSIS ESTILAR que deben ser más elevadas cuanto mayor es la susceptibi­
lidad a los daños por frío. Las naranjas son menos suscepti­
(Stylar-end breakdown) bles que el resto, y los pomelos y limones son muy suscepti­
bles. Entre las mandarinas, Fortune y Nova son las más
susceptibles. En todos los casos se recomiendan humeda­
Los primeros síntomas aparecen en la zona estilar en des del 85-90 % y al menos una renovación de aire cada 24
forma de manchas de color gris tostado, aunque también horas. Cuando los daños por bajas temperaturas son graves
pueden observarse en la zona peduncular o en cualquier pueden alterarse las características organolépticas de los
parte del fruto. Se asocia a manipulaciones bruscas de los frutos por el desarrollo de malos sabores. Los síntomas son
frutos maduros, pero también puede presentarse este proble­ muy variados, pudiendo ser externos (picado, ennegreci-
ma antes de la recolección. Los frutos excesivamente madu­ miento de glándulas oleíferas, bronceado, peteca) o internos
ros son más propensos a esta alteración, pero con una cui­ (descomposición acuosa, membranosis).

103
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

PICADO DESCOM POSICIÓN ACUOSA

(P itting) (W atery breakdown)

Se caracteriza por la aparición de depresiones más o Puede afectar a la pulpa y a la corteza de los frutos, que
menos redondeadas en la piel con ligera decoloración, que adquieren un aspecto esponjoso y blando como si se hubie­
posteriormente se oscurecen tomando un color marrón tos­ sen congelado. Los frutos afectados pueden presentar
tado (Foto 149). malos olores a causa de su fermentación.

E N N E G R E C IM IE N TO DE GLÁNDULAS MEMBRANOSIS
(O il-gland darkening) (M em branous stain)

Puede afectar a toda la superficie del fruto produciendo Se caracteriza por el oscurecimiento de las membranas
un oscurecimiento de las glándulas oleíferas con apariencia junto a la columela del fruto.
de punteado (Foto 150). El espacio entre glándulas puede
colapsarse confundiéndose entonces con el bronceado.
BIBLIOGRAFÍA
A rtés-C alero, F.; G uillén, M.C. y Escriche, A., 1981. Physiological
disorders in the storage of lemon fruits. Proc. Int. Soc. Citric.
2:768-772.
B R O N C EA D O C o m e , D., 1992. Altération des produits végetéaux entreposés.
Rev. Gen. Froid 5:56-62.
(S cald) D el Rio, M.A. y M artínez -J ávega , J.M., 1997. Fisiopatías en pos­
recolección de cítricos. Phytoma 90:40-44.
Echevarría , E. y B urns , J.K., 1995. Handling and storage condi-
tions that affect blossom end clearing development in grape-
Se manifiesta como un oscurecimiento de la piel de fruit. Proc. Fia. State Hort. Soc. 107:243-245.
forma irregular y que puede extenderse a todo el fruto Eckert , J.W. y Eaks , I.L., 1989. Postharvest diseases and disorders
(Foto 151). Está asociado con las glándulas oleíferas y se of citrus fruits. En: The Citrus Industry, vol V. Reuther, W., Cala-
produce predominantemente en naranjas. van, E.C., Carman, G.E. (Eds). Univ. California, Div. Agr. Sci,
Berkeley, California, pp. 179-260.
K lotz , L.J., 1973. Color handbook oí citrus diseases. Univ. Califor­
nia. Div. Agr. Sci., Berkeley, California, 121 páginas.
M artínez -J ávega , J.M. y C uouerella , J., 1994. Alteraciones fisioló­
gicas en la post-recolección de frutos cítricos (1.a parte). Fruti­
PETECA cultura Profesional 66:29-35.
M artínez -J ávega , J.M . y C uouerella , J., 1995. Alteraciones fisioló­
gicas en la post-recolección de frutos cítricos (2.a parte). Fruti­
cultura Profesional 69:57-67.
Es parecido al picado pero las depresiones son más cir­ N ordby , A.E. y M a c D o n a ld , R.E., 1991. Relationship of epicuticu-
culares. Se forma en limones y el daño se inicia en el albe- lar wax composition of grapefruit to chilling injury. J. Agrie.
do para posteriormente pasar al exterior decolorando la piel, Food Chem. 39: 57-952.
que se vuelve translúcida. Aunque se desarrolla durante el Petracek , P.D.; W aroowski, W.F. y B rown , G.E., 1995. Pitting of gra­
almacenamiento, la susceptibilidad de los frutos puede pefruit that resembles chilling injury. HortScience 30:1422-
estar influenciada por las prácticas culturales y condiciones 1426.
climáticas soportadas durante el cultivo. Se ha asociado a Roger , S., 1991. Defectos y alteraciones de los frutos cítricos en
su comercialización. Ed. Lit. Nicolau, Almassora. Castellón,
un desequilibrio nutricional de calcio y magnesio en la piel.
153 páginas.
Para disminuir su incidencia se aconseja el almacenamien­ S m oo t , J.J.; H ou c k , L.G. y J ohnson , H.B., 1971. Market diseases of
to a 13° C, 85 % de humedad relativa y bajas concentracio­ citrus and other subtropical fruits. Agricultural Research Servi­
nes de 0 2 y C 0 2. ce. U.S.D.A., Washington D.C., 115 páginas.

104
PARTE VIII
FISIOPATÍAS
 estado fitosanitario, etc. La interpretación del análisis foliar se
ALTERACIONES PRODUCIDAS POR realiza comparando los resultados obtenidos con los valores
DEFICIENCIAS Y EXCESOS DE foliares estándar previamente establecidos para cada ele­
mento. Sin embargo, en el diagnóstico nutricional definitivo
ELEMENTOS MINERALES deben tenerse en cuenta las posibles interferencias ocasio­
nadas por el estado productivo de la planta.
EN LOS CÍTRICOS
F. Legaz, M.D. Serna, J. Bañuls y E. Primo-Millo. NIVELES DE LOS NUTRIENTES
Los niveles foliares considerados como deficientes indi­
Los elementos nutrientes pueden ser absorbidos por la can que el elemento en cuestión no alcanza en el tejido ana­
planta en cantidades muy variables que van desde insufi­ lizado la concentración suficiente para el normal desarrollo
ciente a excesiva, determinando en el primer caso las enfer­ de las funciones fisiológicas o procesos metabólicos en los
medades denominadas carenciales y en el último las de que está implicado. Estas disfunciones producen síntomas
intoxicación. característicos en diversos órganos (hojas, frutos, raíces,
La deficiencia puede darse cuando la concentración de etc.) que, con limitaciones, permiten diagnosticar visual­
un elemento en el suelo o en el substrato nutritivo es baja o mente el estado carencial. La consecuencia final de todas
si se encuentra en formas químicas que no permiten su estas alteraciones suele ser una disminución significativa
absorción por la planta. En otros casos, la excesiva concen­ del vigor de la planta, o bien, de la productividad, tamaño y
tración de un elemento antagónico puede reducir la absor­ calidad del fruto.
ción de un determinado nutriente, de modo que la planta Los niveles denominados bajos, indican que la planta
manifiesta deficiencia. no está absorbiendo el elemento nutriente de forma plena­
La absorción excesiva de un elemento suele darse por mente satisfactoria y, aunque pueden no producirse altera­
abundante disponibilidad de éste en el suelo en estado asi­ ciones importantes en el desarrollo vegetativo y la produc­
milable o por un exceso de fertilización, y puede ocasionar tividad, es conveniente prestar atención a la nutrición con
efectos tóxicos en la planta. este elemento para no caer en el estado deficitario. En los
niveles bajos puede observarse la sintomatología de la defi­
ciencia en algunas brotaciones, aunque de forma aislada y
IMPORTANCIA DEL ANÁLISIS FOLIAR poco intensa.
Los niveles foliares considerados óptimos indican que la
El análisis foliar se considera actualmente como una nutrición es equilibrada y no es limitante para un correcto
referencia indispensable para determinar tanto las necesi­ funcionamiento de la plantación. Sin embargo, hay que des­
dades de abonado de las plantaciones de cítricos como los tacar que las concentraciones de elementos en las hojas
estados nutricionales de las plantas. Esto se debe a que los que inducen un máximo desarrollo vegetativo no son los
análisis foliares dan una indicación precisa de la absorción mismos que los que producen el mayor rendimiento en
de los diferentes elementos por la planta, ya que las hojas cosecha u optimizan la calidad del fruto.
son muy sensibles a los cambios de composición del medio Las concentraciones foliares altas o excesivas de un
nutritivo. determinado elemento indican que éste está siendo absor­
La correcta utilización de esta práctica requiere efectuar bido en cantidades superiores a las estrictamente necesa­
un muestreo adecuado de hojas, de modo que la muestra sea rias. En estas circunstancias puede producirse una dismi­
representativa del estado nutricional de la plantación, e inter­ nución de la calidad del fruto y también la aparición de
pretar correctamente los análisis. El contenido en nutrientes carencias por antagonismos en la absorción de otros
de las hojas depende de diversos factores tales como la nutrientes. Además, la acumulación excesiva de algunos
edad, tipo y posición de la hoja, la combinación injerto-patrón, elementos en los tejidos puede producir efectos tóxicos, con
la disponibilidad de nutrientes del suelo, la producción, el graves repercusiones en el desarrollo y la producción.

107
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

La interpretación de los diferentes estados nutritivos en frutos tienen la corteza gruesa y rugosa, mucha pulpa, esca­
macro y microelementos se presentan en los Cuadros 1 a 3. so contenido en zumo y su entrada en color suele ser más
En los niveles nutritivos muy bajo y muy alto, es probable tardía. En general su calidad es baja (Fotos 153 y 154). Sin
que aparezcan los síntomas de deficiencia y exceso, res­ embargo, el exceso de nitrógeno no tiene ningún efecto
pectivamente. sobre el contenido en sólidos solubles, la relación azúca-
res/acidez, o el contenido en vitamina C.

CUADRO 1
Niveles foliares de nitrógeno, fósforo y potasio. FÓSFORO
Niveles nutritivos estándar (% sobre peso seco)1
La sintomatología de la d e fic ie n c ia d e fó s fo ro es poco
Muy Muy
bajo
Bajo Normal Alto
alto específica y difícil de encontrar en el campo. En ensayos
experimentales, se ha observado que las hojas afectadas
N <2,30 2,30-2,50 2,51-2,80 2,81-3,00 >3,00 toman inicialmente un color bronceado mate y posterior­
Naranjos P <0,10 0,10-0.12 0.13-0,16 0,17-0,20 >0,20 mente muestran necrosis en las puntas y márgenes y caen
K <0,50 0,50-0,70 0,71-1,00 1,01-1,30 >1,30
prematuramente (Foto 155). Cuando la deficiencia es acu­
N <2,20 2,20-2,40 2,41-2,70 2,71-2,90 >2,90 sada, se produce una reducción marcada de la floración.
Clementinos P <0,09 0,09-0,11 0,12-0,15 0,16-0,19 >0,19 Las brotaciones son débiles, apreciándose una tendencia a
K <0,50 0,50-0,70 0,71-1,00 1,01-1,30 >1,30 la desecación de las puntas de los brotes. En los frutos, esta
N <2,40 2,40-2,60 2,61-2,90 2,91-3,10 >3,10 carencia se manifiesta por una disminución de la firmeza de
Satsumas P <0,10 0,10-0,12 0,13-0,16 0,17-0,20 >0,20 los mismos. Los gajos se separan por la zona central, que
K <0.40 0,40-0,60 0,61-0,90 0,91-1,15 >1,15 queda hueca. Los frutos tienden a alcanzar un tamaño
z: Niveles basados en hojas de la brotaclón de primavera de 7 a 9 meses de mayor, con una corteza gruesa y basta, a veces de color
edad, procedentes de ramas sin fruto terminal. más intenso que el normal (Foto 156). La pulpa es fibrosa,
con baja proporción de zumo, que es muy ácido y con un
alto contenido en vitamina C. La deficiencia de fósforo sólo
CUADRO 2 afecta significativamente a la cosecha cuando es muy pro­
Niveles foliares de calcio, magnesio y azufre. nunciada, produciendo una intensa caída de frutos peque­
Niveles nutritivos estándar (% sobre peso seco)2 ños durante el cuajado.
Muy Muy
El e x c e s o d e fó s fo ro no provoca aparentemente sínto­
Bajo Normal Alto mas de intoxicación. Sin embargo, las cantidades excesivas
bajo alto
de este elemento pueden dificultar la absorción de otros
Ca <1,60 1.6-2,9 3,0-5,0 5,1-6,5 >6,5 tales como el zinc, cobre, y en ocasiones el calcio, si el con­
Mg <0,15 0,15-0,24 0,25-0,45 0,46-0,90 >0,90
tenido de éste en el suelo es bajo.
S <0,14 0,14-0,19 0,20-0,30 0,31-0,50 >0,50
z: Niveles basados en hojas de la brotación de primavera de 7 a 9 meses de
edad, procedentes de ramas sin fruto terminal.
POTASIO

CUADRO 3 La d e fic ie n c ia d e p o ta s io se manifiesta por una reduc­

Niveles foliares de ción del vigor vegetativo y porque las hojas se enrollan y
hierro, zinc, manganeso, boro, cobre y molibdeno. arrugan, apareciendo unas zonas amarillas difusas en el
limbo en forma de bandas transversales (Foto 157). No se
Niveles nutritivos estándar (ppm sobre peso seco)2
aprecian quemaduras en las mismas, aunque sí pueden for­
Muy Muy marse manchas de goma. La aparición de nuevas brotacio­
Bajo Normal Alto
bajo alto
nes hace que esta sintomatología sea más acusada en las
Fe <35 35-60 61-100 101-200 >200 hojas viejas, ya que el potasio emigra de ellas hacia los nue­
Zn <14 14-25 26-70 71-300 >300 vos órganos. Las brotaciones son débiles, con hojas de
Mn <12 12-25 26-60 61-250 >250 tamaño inferior al normal, que caen con facilidad. En casos
B <21 21-30 31-100 101-260 >260 agudos, los brotes pueden llegar a secarse. Las raíces fibro­
Cu <3 3-5 6-14 15-25 >25 sas aparecen cortas y gruesas. Los frutos son pequeños,
Mo <0,06 0,06-0,009 0,10-3,0 3,1-100 >100
con la corteza delgada y suave, y tienden a colorear pre­
z: Niveles basados en hojas de la brotación de primavera de 7 a 9 meses de maturamente (Fotos 158 y 159). La cantidad de zumo suele
edad, procedentes de ramas sin fruto terminal. ser alta y éste es poco ácido. Cuando la deficiencia en pota­
sio es muy acentuada, suele producirse un incremento de la
caída de los frutos en desarrollo al final de la primavera.
NITRÓGENO El e x c e s o d e p o ta s io influye fundamentalmente sobre la
calidad del fruto, que empeora considerablemente. Aunque
La d e fic ie n c ia d e n itró g e n o produce en los árboles afec­ los frutos suelen ser grandes, su corteza es gruesa, la pulpa
tados amarilleamiento del follaje, falta de vigor y brotaciones basta, con bajo contenido en zumo, que normalmente es
cortas de distribución irregular. Los síntomas foliares más muy ácido, y tienden a pudrirse fácilmente (Fotos 158 y
característicos son disminución de tamaño de las hojas y 159). Las concentraciones excesivas de potasio pueden
amarilleamiento acusado en las nerviaciones (Foto 152). Las dificultar la absorción de magnesio o calcio, cuando éstos
hojas entran precozmente en senescencia y caen prematu­ se encuentran en baja proporción en el suelo.
ramente en gran cantidad. En general, la floración tiende a
ser copiosa y el cuajado del fruto muy escaso, por lo que la
cosecha es pobre. Los frutos que alcanzan la madurez sue­ MAGNESIO
len ser de menor tamaño, con la corteza muy fina y buena
calidad en general (Fotos 153 y 154). La d e fic ie n c ia d e m a g n e s io se manifiesta por el amari­
El e x c e s o d e n itró g e n o se manifiesta en los árboles por lleamiento del limbo de las hojas, excepto en una zona a
un abundante desarrollo vegetativo, con hojas grandes y ambos lados del nervio central, que permanece verde. La
gruesas de color verde oscuro, que normalmente son más zona clorótica se va ensanchando desde el ápice de la hoja
sensibles al ataque de algunos parásitos (pulgones). Los hasta la base formando un área triangular característica de

108
FISIOPATÍAS
:i: ví¡

este estado deficitario (Foto 160). Esta afección suele ser El e x c e s o d e a z u fre se debe a un exceso de sulfatos y
más intensa en las ramas con abundante fructificación. presenta unos síntomas similares a los de salinidad. Amari­
Los síntomas carenciales se manifiestan en las hojas vie­ lleamiento del limbo foliar similar al producido por una defi­
jas, que suelen caer prematuramente, con lo cual las ramas ciencia de manganeso. Se presentan pequeñas zonas
quedan parcialmente defoliadas y ello ocasiona la muerte necrosadas principalmente en el ápice y en los bordes
de las más jóvenes. (Foto 162).
La deficiencia de magnesio no produce síntomas acusa­
dos en los frutos, pero sí ésta es intensa puede reducir el
tamaño de los mismos y la cuantía de la cosecha. HIERRO
El e x c e s o d e m a g n e s io reduce severamente el creci­
miento de las raíces y las hojas muestran una sintomatología La sintomatología de la d e fic ie n c ia d e h ie rro se mani­
similar a la de la clorosis férrica. fiesta principalmente en las hojas, que pierden su color
verde intenso y evolucionan hacia tonos que van desde el
verde claro hasta el amarillo pálido, según la intensidad de
CALCIO la afección. Sin embargo, es característico que las nervia-
ciones de las hojas conserven el color verde oscuro y apa­
La d e fic ie n c ia d e c a lc io se manifiesta en las hojas rezcan marcadas sobre un fondo más claro, semejando una
jóvenes, que presentan una clorosis típica que afecta a los especie de malla o retículo (Foto 163). Las hojas que sufren
nervios y provoca una caída prematura de las mismas. En una fuerte deficiencia suelen alcanzar un menor desarrollo y
casos graves, los márgenes y el ápice de las hojas tienden a caer prematuramente.
amarillean, manteniendo su color verde el tejido alrededor del La carencia de hierro se manifiesta en las nuevas brota­
nervio central (Foto 161). A menudo las hojas no se ciones, incluso cuando éstas están en fase de desarrollo,
desarrollan bien, los nervios centrales se acortan y el ápice se como consecuencia de la escasa translocación de este ele­
queda romo, llegando a tener forma de corazón. Las nuevas mento desde las hojas adultas u otros órganos. Las brotacio­
brotaciones son cortas y sus hojas son de menor tamaño. nes son progresivamente menos vigorosas y sus hojas más
Los árboles afectados por una carencia de calcio pequeñas (Foto 163). En estas condiciones, suele producirse
están endurecidos y enanos, y poseen unas raíces poco una defoliación anticipada de los brotes que provoca la muer­
desarrolladas y de consistencia gelatinosa que se pudren te progresiva desde su zona apical («seca de ramillas»).
fácilmente. En casos de deficiencia aguda, los frutos maduros sue­
En casos de carencia extrema se producen frutos de menor len ser de menor tamaño, con la piel suave y falta de color.
tamaño, que caen prematuramente, reduciéndose la cosecha. Es característico que el flavedo de las naranjas y mandari­
Estos frutos presentan un adelanto en la madurez y tienen nas quede de color amarillento, sin alcanzar las tonalidades
mejor color, textura y calidad que los normales. Si la deficiencia anaranjadas-rojizas de los frutos normales (Foto 164). La
de calcio se da conjuntamente con una concentración alta de carencia de hierro también disminuye el contenido en sóli­
magnesio y baja de potasio, aparecen frutos deformes, con piel dos solubles totales del zumo.
lisa y vesículas de zumo con textura gelatinosa. En condiciones de campo no se observan síntomas de
Los síntomas de la carencia de calcio pueden verse e x c e s o d e hierro. Sin embargo, la aplicación foliar de con­
enmascarados por los de una excesiva absorción de otros centraciones excesivas de compuestos férricos puede pro­
iones como el sodio y el potasio. ducir un moteado de pequeñas manchas amarillas en las
El e x c e s o d e c a lc io no manifiesta síntomas específicos, hojas y quemaduras en los frutos.
ya que su acción sobre la planta está más relacionada con
el anión acompañante que con el calcio.
ZINC
AZUFRE La d e fic ie n c ia d e z in c se manifiesta principalmente en las
hojas, cuyo limbo amarillea en las zonas ¡nternerviales, mien­
La d e fic ie n c ia d e a z u fre se manifiesta en las hojas con tras que el tejido adjunto a los nervios principal y secundarios
un amarilleamiento anormal de la nueva brotación, similar al permanece verde (Foto 165). La intensidad de la tonalidad
producido por la falta de nitrógeno, aunque la carencia de amarilla de las hojas afectadas es mayor cuanto más acusa­
azufre se da en las brotaciones de primavera, mientras que da es la deficiencia. Las hojas que sufren una fuerte carencia
la carencia de nitrógeno se observa más en otoño-invierno. de zinc suelen tener menor tamaño y su forma es estrecha y
Para distinguir estas dos carencias, se necesita un análisis puntiaguda. Estas hojas suelen caer prematuramente.
foliar, ya que las hojas deficientes en azufre poseen niveles La deficiencia de zinc se manifiesta en las nueva brota­
bajos de este elemento y el nivel de nitrógeno es superior al ciones, incluso cuando éstas están en fase de desarrollo,
normal, mientras que si la carencia es de nitrógeno, las como consecuencia de la escasa translocación de este ele­
hojas presentan una deficiencia en este elemento pero no mento desde las hojas adultas u otros órganos. En casos de
de azufre. En muchos casos, el nervio central es más ama­ deficiencia aguda el desarrollo de las brotaciones se redu­
rillo que el resto de la hoja. Estas brotaciones amarillas se ce, los tallos se hacen más delgados, los entrenudos se
observan sobre todo en los primeros estadios de la defi­ acortan y las hojas se insertan en un ángulo más agudo,
ciencia. Las brotaciones siguientes tienen hojas más amari­ confiriéndoles un aspecto típico (Foto 165). Cuando estos
llas y de menor tamaño que caen prematuramente. brotes se defolian, se produce su muerte desde la zona api­
Los árboles afectados tienen tendencia a producir una cal, dando lugar a la «seca de ramillas».
floración abundante, pero de flores débiles. Los tallos jóve­ Los estados marcadamente carenciales dan lugar a una
nes también son débiles y mueren, pero no se observa reducción de cosecha y a la producción de frutos de menor
secreción de goma en la corteza. tamaño, con la corteza suave, la pulpa consistente y poco
Los frutos que no han alcanzado la madurez presentan zumo con escasa proporción de sólidos disueltos.
un color verde amarillento, y cuando maduran, tienden a Existe poca información sobre la sintomatología del
tomar un color amarillo limón. Estos frutos suelen estar e x c e s o d e zin c. Cantidades excesivas de este elemento en
deformados, son de menor tamaño, tienen la corteza grue­ el medio de cultivo pueden provocar quemaduras, defolia­
sa y son poco jugosos. Las vesículas de zumo aparecen en ción de los brotes y la consiguiente «seca de ramillas». Por
muchos casos arrugadas, y en árboles menos afectados, su otro lado, también puede aparecer clorosis férrica por inter­
contenido puede estar gelatinizado. ferir en la absorción del hierro.

109
 ENFERMEDADES D E LOS CÍTRICOS

MANGANESO goma. En el albedo de los frutos se forman bolsas de goma,

que también pueden presentarse en el eje central del fruto.
La c a re n c ia d e m a n g a n e s o se manifiesta en las hojas Síntomas similares son producidos por la impietratura, una
por la aparición de áreas de color verde más claro en la enfermedad transmisible por injerto.
zona del limbo comprendida entre las nerviaciones, mien­ Los frutos pueden presentar formas anormales y en
tras que el nervio central y los secundarios aparecen borde­ general son pequeños, duros, con la corteza gruesa, poco
ados por franjas de color verde oscuro de anchura variable jugosos y con escaso contenido en azúcares.
(Foto 166). Los síntomas del e x c e s o d e b o ro se manifiestan gene­
Cuando la deficiencia es muy aguda suelen aparecer ralmente en las hojas (Foto 171). En éstas aparecen man­
manchas amarillentas distribuidas en las áreas ¡nternervia- chas de color amarillo-anaranjado entre los nervios de los
les. Sólo en este caso puede producirse una reducción del bordes de la parte superior y el ápice, que en los casos más
crecimiento de los brotes y la muerte de ramillas. El tamaño graves se necrosan y pueden producir defoliación prematu­
de la hoja no suele disminuir como consecuencia de la ra y «seca de ramillas». En las hojas viejas se producen
carencia de manganeso. secreciones parduzcas de goma en el envés.
No se han observado síntomas en los frutos producidos
por los árboles con deficiencia de manganeso, aunque si la
escasez de este elemento es muy acusada, puede ocasio­ MOLIBDENO
nar una reducción de la cosecha.
El e x c e s o d e m a n g a n e s o aparece en algunas condi­ La d e fic ie n c ia d e m o lib d e n o provoca la aparición de
ciones de cultivo y produce un amañlleamiento de los már­ manchas amarillas, bien delimitadas, con formas redondas
genes de la hoja, manteniéndose verde la zona central. u ovaladas, que se distribuyen irregularmente en la hoja
Además, se ha observado la aparición de puntos necróti- (Foto 172). En el fruto pueden aparecer manchas marrones
cos en el haz de las hojas y secreciones gomosas en el bordeadas con un halo amarillo, que no afectan al albedo.
envés Esta sintomatología sólo se presenta cuando la deficiencia
es muy fuerte. No se ha descrito sintomatología del exceso
de molibdeno, debido a que este elemento es menos tóxico
COBRE que el zinc, cobre y boro.

La d e fic ie n c ia d e c o b re produce hojas grandes de color

verde oscuro, a veces con formas irregulares, que están BIBLIOGRAFÍA
insertadas en brotes escasamente consistentes que se cur­
van durante el crecimiento (Foto 167). Las ramas pequeñas C hapm am , H. D., 1968. The mineral nutrition of citrus. En: The citrus
aparecen cubiertas de excrecencias de goma de color industry. Vol. II. Reuther, W., Batchelor, L.D., Webber, H.J. (Eds.).
Univ. California, Div. Agr. Sci, Berkeley, California, pp. 127-289.
pardo rojizo (Foto 168).
L egaz , F; S erna , M.D.; Ferrer, P.; C ebolla , V. y Primo -M illo , E.,1995.
Los frutos también presentan en su corteza amplias for­ Análisis de hojas, suelos y aguas de riego para el diagnóstico
maciones gomosas de color pardo oscuro y es frecuente la nutricional de plantaciones de cítricos. Procedimiento de toma
aparición de hendiduras tanto en su zona estilar como en de muestras. Servicio de Transferencia de Tecnología Agraria.
disposición transversal. Estos frutos suelen formar bolsas de Dirección General de Investigación y Tecnología Agraria. Con-
goma en su parte central, dentro de los gajos, que pueden sellería d'Agricultura, Pesca ¡ Alimentació. Generalitat Valencia­
rodear las semillas (Foto 169). na, 26 pp.
Cuando la deficiencia es muy aguda los frutos tienden a Rivero , J.M., 1968. Los estados de carencia en los agrios. Ediciones
caer precozmente o alcanzan escaso desarrollo y presentan Mundi-Prensa. Madrid.
G onzález -S icilia , E., 1968. El cultivo de los agrios. Editorial Bello.
formas anormales. Los frutos que alcanzan la madurez tie­ Valencia, 814 pp.
nen la corteza gruesa, se secan por el centro y en general
contienen poco zumo y éste es poco ácido.
Los síntomas del e x c e s o d e c o b re se presentan en diver­
sos órganos: Las raíces son más cortas y gruesas y adquie­
ren un color oscuro, en la corteza se observan grietas y
secreciones de goma y las hojas presentan un color bron­ DESÓRDENES FISIOLÓGICOS
ceado y puntos y manchas necróticas.
M. Agustí y S. Zaragoza

BORO
La calidad de los frutos cítricos depende entre otros
La d e fic ie n c ia d e b o ro se manifiesta inicialmente en las factores de las condiciones del medio en que se cultivan,
hojas jóvenes donde pueden aparecer manchas translúci­ A veces, éstas producen alteraciones, conocidas global­
das. En las hojas maduras se produce un amañlleamiento a mente como d e s ó rd e n e s , a lte ra c io n e s fis io ló g ic a s o fis io -
lo largo de los nervios principal y secundarios. Éstos ade­ p a tía s , que reducen de forma importante la calidad comer­
más aparecen en algunos casos suberizados, y a menudo cial. No se conocen las causas de todos estos
se hienden longitudinalmente. Al envejecer, las hojas se desórdenes, pero aún en los casos en que están bien
vuelven gruesas, coriáceas, quebradizas, faltas de brillo y determinadas, su control resulta muy difícil, ya que no es
deformadas (Foto 170). posible modificar las condiciones ambientales. En unos
Los brotes muy jóvenes mueren, desecándose de forma pocos casos se dispone de técnicas que permiten aliviar­
progresiva desde su ápice; se producen un número excesi­ los, pero su eficacia depende en gran medida de la opor­
vo de brotes laterales que mueren prematuramente y es fre­ tunidad en el momento de aplicarlas. En todo caso, el con­
cuente la aparición de yemas múltiples. En las ramillas, trol más eficaz es aquel que se anticipa a la aparición de
ramas y tronco se producen grietas o hendiduras en las que las condiciones que los provocan.
se forma goma.
Una característica muy significativa de la carencia de
boro es que en la corteza de los frutos jóvenes se forman
manchas amarillentas que se tornan marrones oscuras al
madurar el fruto y a través de las cuales el albedo exuda

110
FISIOPATlAS

respuesta se ha mostrado errática en algunas ocasiones,

CLARETA la aplicación conjunta de 2,4-D y ácido giberélico a 20
(Creasing) mg/l para ambos, en junio-julio, ha dado en general bue­
nos resultados.

La cla re ta , o colapso del albedo, es una alteración de la

corteza de los cítricos caracterizada por la presencia de
pequeñas grietas y roturas en el albedo que alternan con
áreas en las que la corteza está abultada. Esta alteración,
que reduce el valor comercial del fruto (Foto 173), se pre­
BUFADO
senta en todo el mundo con niveles de incidencia variables. (Puffing)
En España es relativamente frecuente encontrar síntomas de
c la re ta en las variedades Navelina, Washington navel,
Valencia late, Fortune y en clementinas. El b u fa d o del fruto es una alteración caracterizada por la
Los primeros indicios de c la re ta pueden ser detectados separación entre la corteza y los segmentos de los frutos
a los 28 días del cuajado, y a los dos meses ya se puede (Foto 175). Se inicia con la formación de espacios intercelu­
observar la desintegración del albedo. Sin embargo, los sín­ lares en las capas más profundas del albedo al final de la
tomas se evidencian sobre todo desde el inicio de la madu­ fase de división celular. Posteriormente, coincidiendo con el
ración. La corteza de los frutos afectados es más fina y rica cambio de color del fruto, dichos espacios aumentan de
en potasio, y los frutos tienen más zumo con un contenido tamaño y la corteza reinicia un limitado, pero significativo
en ácidos más bajo, sin que el contenido en sólidos solubles crecimiento, con lo que el tejido se colapsa y se produce la
se encuentre afectado. separación de los segmentos.
Esta alteración parece ser de carácter genético, ya que Las condiciones climáticas durante la época de colora­
en general los árboles con frutos afectados son siempre los ción del fruto son decisivas para la manifestación final del
mismos. Además, cuanto mayor es el número de frutos afec­ bufado. La humedad relativa se ha señalado como el factor
tados, también es mayor la gravedad con que lo están. Los más importante. El retraso en la recolección, también afecta
factores climáticos influyen de modo decisivo. Las fluctua­ a la intensidad de esta alteración, ya que con el tiempo, la
ciones de humedad y la diferencia entre las medias de las corteza se hace más blanda, al mismo tiempo que la pulpa
temperaturas máximas y mínimas, determinan su incidencia pierde zumo, por lo que se contrae y contribuye a la grave­
e intensidad. Otros factores, como el tipo de suelo, la posi­ dad del bufado. La importancia de esta alteración en Espa­
ción del fruto en el árbol, el patrón, el riego y la fertilización, ña, se halla prácticamente restringida a las satsumas y cle­
son también determinantes. mentinas y su incidencia, que varia de unos años a otros,
El nitrógeno y el potasio permiten a veces controlar esta depende en gran medida, de la época de recolección. El
alteración, pero su adición a través de programas de fertili­ bufado se presenta todos los años, pero en ocasiones, en
zación no ha dado resultados consistentes. La aplicación algunas variedades más sensibles, puede causar pérdidas
foliar de ácido giberélico (12 mg/l), sólo o en combinación que superan el 30 % de la cosecha.
con sales de nitrógeno o de potasio (2 %) durante el verano El control de esta alteración puede llevarse a cabo de
reduce marcadamente la incidencia. una manera eficaz con la aplicación del ácido giberélico (10
mg/l). La respuesta depende de la época de aplicación,
siendo más eficaz cuando se efectúa aproximadamente, un
mes antes del cambio de color. La adición de sales nitroge­
nadas potencia la respuesta a las aplicaciones de ácido
giberélico. Estos tratamientos producen un retraso en la
RAJADO entrada en color del fruto y pueden reducir la floración de la
primavera siguiente.
(Splitting)
El ra ja d o del fruto es un desorden fisiológico caracteri­
zado por el agrietamiento de la corteza. Se inicia general­
mente por la zona estilar y en ocasiones supera la zona GRANULACIÓN
ecuatorial del fruto, podiendo alcanzar toda su altura (Foto
174). Esta alteración puede presentarse en todas las varie­
dades, pero es especialmente importante en las mandari­ La g ra n u la c ió n es una alteración que afecta a los frutos
nas Nova y Ellendale. En España también puede causar de algunas variedades cuando se mantienen en el árbol tras
daños significativos en la naranja Navelina; en algunas su maduración. Se caracteriza por la reducción del conteni­
plantaciones de mandarina Nova se han registrado reduc­ do en zumo de los frutos debido a la gelificación de las vesí­
ciones de la cosecha superiores al 30 % por efecto de esta culas. Los frutos afectados poseen vesículas de gran tama­
alteración. ño, de paredes gruesas, secas y con poco zumo. Esta
Las causas del ra ja d o son múltiples. Se ha atribuido a alteración no se detecta externamente
alteraciones enzimáticas, desequilibrios térmicos, cambios En las naranjas Valencia, mandarinas e híbridos, la g r a ­
bruscos de humedad relativa, lluvias abundantes tras un n u la c ió n aparece sólo en el extremo peduncular del fruto y
período de sequía, condiciones edáficas, deficiencias nutri- se halla claramente relacionada con el retraso de la madu­
cionales, ataques de hongos, etc. En España, la alteración ración, sobre todo en los frutos de mayor tamaño. En las
se inicia generalmente en el mes de agosto, tras los perio­ naranjas navel, la g ra n u la c ió n afecta desde el extremo
dos de lluvia de verano, pero el manejo del propio cultivo, y peduncular hasta el centro del fruto (Foto 176). La g ra n u la ­
en especial de la fertilización y del riego, se han señalado c ió n también puede aparecer como un problema en la post­
como factores que pueden promover el rajado. recolección relacionado con el tiempo de conservación del
La fertilización potásica, la aplicación de nitrato cálci- fruto.
co y el manejo adecuado del riego permiten reducir la El origen de esta alteración se ha relacionado con un
incidencia del rajado, pero los mejores resultados se incremento de la respiración de los frutos. En las vesículas
logran con la aplicación de fitorreguladores. Aunque la de los frutos afectados, se ha detectado una mayor activi-

111
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

dad peroxidasa y glucosidasa, así como un aumento del

contenido en pectinas y hemicelulosas. Algunos de estos PICADO
cambios también se han detectado en la corteza, lo que
sugiere que la alteración afecta al fruto en su totalidad. Dado
(Peel pitting)
que estos cambios se incrementan con la edad del fruto, la
g ra n u la c ió n se ha relacionado con la senescencia.
Se caracteriza por la aparición en la superficie de la cor­
El patrón tiene un efecto decisivo en el desarrollo de
teza de los frutos de unas manchas de color marrón, más o
esta alteración. Los patrones vigorosos inducen mayor
menos amplias (Foto 178). Se manifiestan tras el cambio de
cantidad de frutos afectados y éstos a su vez lo están con
color cuando el fruto está todavía en el árbol y/o durante su
mayor intensidad. La edad de la planta, el tamaño del
almacenamiento en cámara (ver enfermedades de recolec­
fruto, su posición en el árbol, el retraso en la recolección,
ción). Inicialmente, las células epidérmicas se colapsan como
los suelos arenosos y con escasa capacidad de retención
consecuencia de la ruptura de la vacuola, y la acumulación
de agua, las altas temperaturas tras el cambio de color del
posterior de sustancias fenólicas y volátiles desarrolla el p ic a ­
fruto o temperaturas próximas o por debajo de 0°C duran­
do. El deterioro de estas células altera la estructura y el meta­
te el invierno y las floraciones tardías, son algunos de los
bolismo de las ceras que protegen la corteza del fruto.
factores que se han relacionado con la incidencia de esta
Esta alteración se presenta sobre todo en los frutos loca­
alteración.
lizados en el área NW de los árboles, y la cara exterior del
La aplicación de fitorreguladores, en particular ácido
fruto, suele estar más afectada que la orientada al interior
giberélico, 2,4-D y ANA, se ha mostrado eficaz en algunos
del árbol.
casos para el control de la g ra n u la c ió n . Concentraciones de
El factor causal del p ic a d o no es conocido, aunque las
15 mg/l de ácido giberélico han permitido reducir en más de
bajas temperaturas se han relacionado con su desarrollo.
un 50 % la alteración en el naranjo dulce, tanto en campo
Los vientos fuertes y fríos, así como las variaciones de la
como en los frutos almacenados. La aplicación de algunas
humedad relativa ambiente, se han relacionado también
sales minerales, como sulfatos de Fe, Zn y Mn o nitrato cál-
con la aparición de esta alteración. El estado de madura­
cico, también se han mostrado eficaces. En el naranjo dulce
ción de los frutos, su posición en el árbol y la sensibilidad
Shamouti, la aplicación de ZnSO„ a una concentración del
de algunas variedades, se han considerado factores deter­
0,4 % en septiembre-octubre redujo la incidencia de la g r a ­
minantes.
n u la c ió n en un 40 %.
La utilización durante el cambio de color de p in o le n e
En las condiciones climáticas de la citricultura española,
(1 %), una sustancia antitranspirante de origen natural, ha
esta alteración se encuentra restringida a algunas zonas
dado resultados relativamente eficaces para controlar
con suelos ligeros y temperaturas medias elevadas a lo
esta afección. La aplicación de nitrato cálcico (2 %) tam­
largo de todo el año. Es difícil luchar contra esta alteración
bién reduce significativamente la incidencia del p ic a d o .
con dichas condiciones climáticas, por lo que el adelanto de
la recolección es la única medida de control.

ALTERACIONES ASOCIADAS A LA
COLAPSO DE LA CORTEZA SENESCENCIA
(Water spot)
E l c o la p s o d e la c o rte z a (p a te ta d e rata), consiste en
una depresión del tejido epidérmico y subepidérmico, que
deja sobresalir las glándulas de aceites esenciales (Foto Cuando el fruto alcanza el cambio de color se inicia el
177). Aunque éstas no se rompen, el área deprimida va proceso de senescencia. Las condiciones climáticas pue­
tomando una coloración marrón oscuro y aumentando su den acelerar dicho proceso, lo que trae consigo la aparición
tamaño. En los casos graves, la zona afectada se seca y de alteraciones que deprecian su valor comercial y que se
deprime, y el fruto pierde su valor comercial. Se ha obser­ conocen con el nombre genérico de a lte ra c io n e s a s o c ia d a s
vado en todas las variedades del grupo navel, pero es más a la s e n e s c e n c ia de la corteza, que comprenden las cono­
frecuente en la variedad Navelate, en la que llega afectar cidas como p ix a t, cla villa t, p la n x a t, etc.
en ocasiones a más del 50 % de la cosecha. Su aparición Estas alteraciones pueden aparecer en todas las varie­
puede darse en cualquier momento a partir del cambio de dades, pero son características de las mandarinas, ciernen-
color del fruto. tinas y algunos híbridos (Fortune y Nova). Se inician con la
La mayor proporción de frutos afectados se sitúa en el aparición de decoloraciones de la corteza, que evolucionan
exterior del árbol, principalmente en las orientaciones norte dando lugar a manchas pardo-marrones cuyo tejido pierde
y oeste, y en ellas, la cara externa es la más afectada. Estos turgencia, se reblandece y, finalmente, se colapsa (p la n x a t
factores, junto con la influencia que tiene el propio cultivo, y e s c a ld a t). Al mismo tiempo, aparecen grietas irregular­
permite relacionar su origen con las condiciones ambienta­ mente repartidas sobre la superficie de la corteza, aunque
les. Se han señalado como causas de esta alteración, la con mayor frecuencia alrededor del cáliz. El conjunto de
acción mecánica del viento, la alternancia de periodos llu­ todas ellas da al fruto un aspecto de sobremaduro que
viosos seguidos por otros de vientos secos y los cambios de popularmente se conoce con el nombre genérico de p ix a t
humedad. Durante el almacenamiento tras la recolección, la (Foto 179). Por otra parte, estas lesiones son puntos de fácil
transferencia de los frutos de Navelate de una atmósfera acceso para algunos organismos patógenos, de modo que
con HR 60 % a otra de HR 100 %, incrementa el número de si se produce la invasión, el fruto se pudre y cae.
frutos afectados. Aunque la principal causa es el proceso de senescencia
El patrón puede ser un factor de importancia. En gene­ en sí mismo, las condiciones climáticas pueden acelerar su
ral, el número de frutos afectados es mayor en los árboles impacto. Humedades altas y persistentes, sobre todo acom­
de naranjo dulce Navelate injertados sobre citrange Carrizo pañadas de temperaturas relativamente altas, los vientos
que en los injertados sobre mandarino Cleopatra. secos y las lluvias, son los factores climáticos más relacio­
La aplicación de nitrato cálcico (2 %) y antitranspirantes nados con la aparición de estas alteraciones. La mayor can­
que reducen la permeabilidad se han mostrado poco efica­ tidad de frutos afectados se encuentra siempre en las par­
ces para controlar esta alteración. tes bajas de los árboles, cerca del suelo.

112
 Estas alteraciones no son una enfermedad, sino que son
consecuencia del proceso de envejecimiento. Las medidas GOLPE DE SOL
de control consisten en prevenir su aparición, ya que una
vez se han manifestado es imposible corregirlas. La aplica­
ción de sustancias que retrasan la senescencia de los teji­ El golpe de sol es una alteración provocada por las altas
dos, como el ácido giberélico, es eficaz en naranjas y man­ temperaturas que se manifiesta en algunos frutos más
darinas. La aplicación a concentraciones de 5-10 mg/l, expuestos a la insolación. Exteñormente, la parte de la cor­
antes de que el fruto inicie el cambio de color, se ha con­ teza del fruto afectada, tiene un color más pálido (en casos
vertido en un tratamiento estándar en el cultivo de las cle- graves marrón oscuro), se deseca y endurece y presenta un
mentinas e híbridos, lo que permite reducir significativamen­ crecimiento más lento que provoca una leve deformación
te el porcentaje de frutos afectados de pixat, pero la eficacia del fruto (Foto 181). En el interior, las vesículas de zumo
se pierde con el retraso de la recolección. El tratamiento adyacente a la zona afectada de la corteza, pueden dese­
ralentiza el proceso de senescencia pero no lo detiene, de carse total o parcialmente.
modo que, en condiciones de campo, se postpone un mes No todos los frutos presentan la misma sensibilidad. En
aproximadamente. Como consecuencia del tratamiento indi­ la proximidad de frutos afectados pueden encontrarse otros
cado, pueden aparecer algunos efectos secundarios como sanos. Las naranjas navel pueden ser afectadas ligeramen­
el retraso en la entrada en color del fruto, que debe tenerse te, pero los frutos de corteza más delgada como satsuma,
en cuenta de cara a la estrategia de recolección, la pérdida clementina, Oronules y mandarino Fortune, pueden defor­
progresiva y natural del contenido en zumo, independiente­ marse y perder parte del zumo.
mente de la buena evolución de la corteza y la reducción de
la intensidad de la floración de la primavera siguiente, lo que
puede acentuar el fenómeno de alternancia de cosechas.

END0XER0SIS
ABSCISIÓN DEL FRUTO MADURO La endoxerosis es una alteración que afecta a los limones
y sus síntomas se aprecian más en el interior que en el exte­
rior de la fruta. Los frutos con endoxerosis presentan en la
La caída de frutos maduros en épocas inmediatamente
anteriores a la recolección representa un grave problema región estilar una coloración pálida en la corteza, que es más
para la mayor parte de las variedades de naranjas navel visible cuando están todavía verdosos. Sin embargo un corte
(sobre todo Navelate), de algunas mandarinas clementinas longitudinal, muestra la columela de color pardo y frecuente­
y de algunos híbridos cultivados en España. Cuando el fruto mente con exudaciones gomosas, sobre todo en la proximi­
alcanza la maduración se inicia la senescencia, que finaliza dad del mamelón, donde las vesículas de zumo se colapsan
con su desprendimiento del árbol. Pero cuando el proceso y forman cavidades fácilmente observables (Foto 182).
de abscisión se anticipa y los frutos se desprenden prema­ La causa de la alteración se atribuye a desequilibrios
turamente a partir del cambio de color, las pérdidas pueden hídricos durante el periodo del desarrollo del fruto que impi­
alcanzar hasta el 50 % de la cosecha (Foto 180). den su normal abastecimiento de agua. Los suelos areno­
La caída del fruto es consecuencia de la degradación de sos, el riego deficiente y las condiciones climáticas que
las paredes celulares en la denominada capa de abscisión. favorezcan el estrés hídrico en el fruto aumentan el riesgo de
El proceso se halla regulado hormonalmente y mientras el eti- que se presente la endoxerosis.
leno estimula la síntesis y la actividad de enzimas hidrolíticos,
y por tanto provoca la abscisión del fruto, las auxinas retar­
dan su entrada en actividad y tienen un efecto protector.
La primera causa de la caída de los frutos maduros es
genética, ya que algunas variedades desprenden sus frutos
todos los años independientemente de las condiciones cli­ REVERDECIMIENTO
máticas, sin embargo, éstas pueden modificar la intensidad
de la caída. En los naranjos, el desprendimiento del fruto es
muy generalizado. La abscisión puede ser provocada tam­ El reverdecimiento es una fisiopatía que afecta a la varie­
bién por factores fisiológicos como respuesta a alguna situa­ dad Valencia late y se caracteriza porque los frutos maduros
ción de estrés, como por ejemplo los periodos prolongados que permanecen en el árbol sin recolectar durante bien
de humedad. El viento es también uno de los factores que avanzada la primavera y el verano, pueden perder su carac­
más incrementan la intensidad de la abscisión. terístico color anaranjado y adquirir unas tonalidades verdo­
La aplicación de auxinas se ha utilizado desde los años sas como consecuencia del aumento del contenido en clo­
40 para evitar la caída del fruto maduro. Los resultados más rofila de la corteza, lo que deprecia el fruto comercialmente.
satisfactorios se han obtenido con 2,4-D, que actualmente La frecuencia con la que se presenta este fenómeno es
se utiliza en forma de éster isopropílico como tratamiento variable pero su incidencia es mayor en los frutos que se
general para todas las naranjas del grupo navel, híbridos y recolectan más tarde y en los campos que han sido abona­
otras variedades. Suelen efectuarse tratamientos combina­
dos con elevadas cantidades de nitrógeno.
dos de 2,4-D a la concentración de 15 mg/l y ácido giberé­
Las condiciones climáticas tienen también gran influen­
lico a una concentración de 10 mg/l, antes de que comien­
ce la caída de los primeros frutos. El 2,4-D retarda la caída cia en la aparición del reverdecimiento. Se ha podido cons­
del fruto y el ácido giberélico ayuda a mantenerlo en mejo­ tatar que es más frecuente cuando las temperaturas son
res condiciones de calidad. más bajas de lo normal durante el período de desarrollo del
Estos tratamientos alteran las características del fruto, fruto, y más altas de lo normal desde la maduración hasta la
que manifiestan un retraso en la entrada en color, pero tam­ recolección, probablemente por un efecto del régimen tér­
bién un aumento significativo de la resistencia al desprendi­ mico en la absorción de nitrógeno.
miento, lo que mejora su comportamiento tras la recolec­ Una vez reverdecimiento afecta a los frutos, es muy difí­
ción. Dichos tratamientos deben efectuarse dentro de los cil que éstos vuelvan a adquirir su color característico, inclu­
plazos de seguridad marcados por la legislación. so sometiéndolos a la desverdización con etileno.

113
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

comercial de la fruta por las lesiones que se producen en la

ACCIDENTES METEOROLÓGICOS corteza. Los daños dependen de la intensidad de la grani­
zada y del estado fenológico de la planta. Las heridas, si no
HELADAS son muy profundas, pueden cicatrizar de forma natural y
Cuando la temperatura ambiente permanece durante pueden pasar casi desapercibidas durante la recolección,
algún tiempo por debajo de los -2, -3 o C, los cítricos pue­ sin embargo, en ocasiones puede perderse la totalidad de
den sufrir daños, dependiendo entre otros factores de la la cosecha (Foto 184).
intensidad del frió, del estado fenológico, del órgano afecta­
do y de la variedad.
Los daños por frío, se producen cuando el agua conte­ BIBLIOGRAFÍA
nida en las vacuolas se desplaza a los espacios intercelula­
res al alcanzar aproximadamente los 0° C, y sufre un poste­ A gustí, M.; A lmela , V. y G uardiola , J.L., 1988. Aplicación de ácido
rior enfriamiento hasta llegar a la congelación. En estas giberélico para el control de alteraciones de la corteza de las
circunstancias, su volumen aumenta de forma repentina mandarinas asociadas a la maduración. Invest. Agr. Prod. Prot.
rebosando los espacios intercelulares y dañando las células Veg. 3:125-137.
colindantes. A gustí, M.; A lmela , V.; Z aragoza , S.; G a zzo la , R. y P rimo -M illo , E.,
1997. Alleviation of peel pitting of ‘Fortune’ mandarine by the
Cuando las plantas están en actividad vegetativa, sus
polyterpene pinolene. J. Hortic. Sci. 72:653-658.
células están completamente hidratadas y el tamaño de las A lm ela , V.; Z aragoza , S.; Primo -M illo , E. y A gustí, M., 1994. Hormo­
vacuolas es mayor. En este estado son más sensibles a la nal control of splitting ¡n 'Nova' mandarín fruit. J. Hortic. Sci.
deshidratación y por lo tanto a los efectos del frío. 69:969-973.
Los primeros síntomas que se aprecian en un fruto hela­ C oggins , C.W. Jr. y Ea ks , I.L., 1964. Rind staining and other rind
do son la aparición de cristales de hesperidina sobre las disorders of navel orange reduced by gibberellins. Calif. Citrog.
membranas de los gajos y salida de zumo como conse­ 50:2-47.
cuencia de la rotura de las vesículas (Foto 183). Otro aspec­ C utuli, G. y Salerno , M., 1998. Aiterazioni dei frutti di agrumi. Eda-
to negativo es el sabor amargo que adquiere el zumo como gricole, Bolonia, Italia, 226 pp.
consecuencia de que, al quedar liberado, disuelve sustan­ Erickson , L.C., 1968. The general physiology of citrus. En: The
cias de los tejidos destruidos, que en medio ácido se trans­ Citrus Industry, vol. II, Reuther, W., Batchelor, L.D., Webber,
forman en principios amargos (limonina). Con posterioridad, H.J. (Eds.), Univ. California, Div. Agr. Sci., Berkely, California.
pp. 86-126.
se inicia el proceso de desecación originado por la evapo­
G arcía -L uis , A.; A gustí, M.; A lmela , V.; R omero , E. y G uardiola , J.L.,
ración del zumo liberado, bien a través de la corteza o bien 1985. Effect of gibberellic acid on ripening and peel puffing in
a través del pedúnculo, en cuya zona este proceso se mani­ 'Satsuma' mandarín. Scientia Hortic. 27:75-86.
fiesta con mayor intensidad. Como consecuencia de ello, se G uardiola , J.L.; A gustí, M.; B arbera , J. y S a n z , A., 1981. Influencia
forman cavidades fácilmente observables. La corteza del del ácido giberélico en la maduración y senescencia del fruto de
fruto también puede sufrir alteraciones cuando se deposita la mandarina Clementina (Citrus reticuiata Blanco). Rev. Agro-
escarcha, por la extravasación de aceites esenciales que se quim. Tecnol. Aliment., 21:225-239.
produce, que provoca la necrosis del tejido interglandular. H arminder , K .,;A ulakh , P.S.; K apur , S.P.: S in g , S.N. y K a u r , H.,
Los frutos con la corteza más delgada son más sensibles a 1993. Effect of growth regulators and micronutrients on granu­
las bajas temperaturas. laron and fruit quality of sweet orange cv.Jaffa. Punjab Hor-
El frío también puede afectar otros órganos vegetativos, tic.J., 30:1-4,13-19.
K urao ca , T., 1962. Histological studies on the fruit development of
como flores, brotaciones, hojas, ramas o troncos, según la
the Satsuma orange with special reference to peel-puffing. Mem.
época e intensidad con que se manifieste, provocando la
Ehime Univ., Sed. VI, 8:106-154.
destrucción de los tejidos. Si la intensidad de la helada es M onselise , S.P.; W eiser, M.; Shafir , N.; G oren , R. y G oldschmidt ,
débil, algunos de estos daños pueden ser reversibles o E.E., 1976. Creasing of orange peel. Physiology and control. J.
tener poca importancia económica, pero si ha sido intensa, Hortic. Sci. 51:341-351.
parte del follaje puede destruirse y los frutos pierden calidad Primo , E.; C uñat , P ; V aya , J.L. y H ernández , J., 1966. Estudio de la
o no son comercializables. reducción del desprendimiento prematuro de naranjas Navelate
mediante tratamientos con 2,4-D y 2,4,5-T. Rev. Agroquim. Tec­
VIENTO Y GRANIZO nol. Aliment., 6:360-365.
Primo -M illo , E. y Z arago za , S., 1995. Recuperación de plantaciones
El viento fuerte puede producir, por su efecto mecánico, de agrios afectadas por las heladas. Levante Agrícola. 24 (257-
la rotura de ramas y el desprendimiento de hojas y, sobre 258):9-18.
todo, el de frutos de algunas variedades más sensibles Ruiz, LL. y P rim o -M illo E., 1989. El colapso del albedo, clareta
(Navelate, Sanguina, Lanelate...) desde el cambio de color o creasing de los frutos cítricos. Levante Agrícola
a la recolección, siendo mayor el efecto a medida que el 291/292:84-90.
fruto está más maduro. Cuando los vientos son frecuentes e S homer , I.; C halutz , E.; L om aniec , E.; B erman , M. y Vasiliver , R.,
intensos la productividad de la plantación disminuye consi­ 1988. Granulation in pummelo (Citrus grandis (L.) Osbeck)
juice sacs as related to sclerification. 6o Int. Citrus Cong.
derablemente ya que el efecto de los cortavientos no suele
3:1407-1415.
evitar la totalidad de los daños y la calidad de la fruta queda Stewart, W.S. y K lotz , L., 1947. Some effects of 2,4-dichlorophe-
mermada como consecuencia del rameado. noxyacetic acid on fruit-drop and morpholoqy of oranqes. Bot.
Los vientos cálidos y con baja humedad relativa, pue­ Gaz., 109:150-162.
den inducir un estrés hídrico en la planta que se traduce Vercher , R.; T adeo , F.R.; A lmela , V.; Z arago za , S.; P rimo -M illo , E. y
igualmente en el desecamiento de ramas y la abscisión de A gustí, M., 1994. Rind structure, epicuticular wax morphology
frutos y hojas. Estos daños son más notables durante el and water permeability of 'Fortune' mandarín fruits affected by
invierno y el efecto se deja notar, como en el caso anterior, peel pitting. Ann. Bot. 74:619-625.
a partir de la época en la que el fruto ha cambiado de Z a r a g o za , S. y A lo n s o , E., 1975. El manchado de la corteza
color. En estos casos el mantenimiento de un estado hídri­ de los frutos agrios. Estudio preliminar en la variedad Na­
co adecuado en el suelo puede evitar parcialmente los velate. Manchas pre-recolección. Com. INIA Ser. Prot. Veg.
daños. n.° 4: 32 pp.
Z arago za , S.; C arreres, A.; B arreda , D.G.; A lonso , E.; D el B usto , A.
Los daños pueden agravarse si el viento lleva sustancias
y Prado , S., 1973. Recolección tardía de la naranja Washington
en suspensión como sales (vientos marinos). navel. An. INIA. Ser. Prot. Veg. 8:181.192.
El granizo puede provocar daños de diversa considera­ Z arago za , S.; G a zzo la , R.; T renor , I.; A lonso , E.; P rimo -M illo , E.;
ción en las plantas ya que puede lesionar el follaje afectan­ A lm ela , V.; J uan , M. y A gustí, M., 1996. Control of peel pitting of
do incluso a las ramas, y disminuir notablemente la calidad 'Fortune' mandarín. Proc. Int. Soc. Citriculture: 1105-1109.

114
PARTE IX
CONTROL
 dos a las condiciones de cultivo de la zona. En general se
SANEAMIENTO, realizan en instituciones de investigación y requieren la
participación de expertos en pomología, virología y cultivo
CUARENTENA de tejidos.
Y CERTIFICACIÓN El procedimiento recomendado para programas de
saneamiento incluye las siguientes etapas (Fig. 1): selección
DE CÍTRICOS de árboles de calidad de cultivares locales, diagnóstico de
las enfermedades presentes en los árboles seleccionados,
L. Navarro obtención de plantas libres de patógenos por microinjerto
de ápices caulinares in vitro, diagnóstico de patógenos de
las plantas microinjertadas, evaluación agronómica de las
Las enfermedades de los cítricos transmisibles por injer­ plantas sanas y mantenimiento de las mismas.
to producen importantes daños económicos en la mayoría
de las áreas citrícolas del mundo. En general causan decai­ 1.1. Selección de árboles
mientos, pérdida de vigor y reducción de la vida comercial Los árboles individuales de las variedades incluidas en
de los árboles, bajas producciones y fruta de mala calidad el Programa deben seleccionarse siguiendo exclusivamente
y restringen el uso de muchos patrones con excelentes cua­ criterios agronómicos. La infección por patógenos no debe
lidades agronómicas. Algunas de estas enfermedades tie­ considerarse en el proceso de selección, ya que existen
nen efectos catastróficos, ya que pueden incluso causar la diversos métodos para obtener plantas sanas a partir de
muerte de los árboles y en muchas áreas representan la plantas enfermas. La práctica que se ha seguido con fre­
principal limitación para el desarrollo citrícola. Hay que cuencia de descartar árboles con síntomas de enfermeda­
resaltar que los cítricos son probablemente el cultivo al que des puede eliminar clones de mayor valor agronómico. Los
afectan un mayor número de enfermedades muy graves, árboles seleccionados deben propagarse sobre un patrón
como la tristeza, el huanglongbing (ex-greening), clorosis vigoroso (por ejemplo limonero rugoso) en invernadero para
variegada, blight o cancrosis. su utilización como fuente de material para diagnóstico y
Para el control de estas enfermedades es imprescindible microinjerto.
la utilización de plantones sanos de alta calidad en las nue­
vas plantaciones. Esta medida es suficiente para controlar
1.2. Diagnóstico de patógenos de los árboles
las enfermedades que no se dispersan de forma natural en
campo. En el caso de las que se dispersan es necesario seleccionados
adoptar medidas adicionales, como la utilización de genoti­ El diagnóstico de patógenos de estos árboles es nece­
pos resistentes o tolerantes, el control de vectores o la pro­ sario para conocer las enfermedades que deben eliminarse
tección cruzada. por microinjerto. Además, permite tener un conocimiento
La producción de plantones sanos requiere el estable­ detallado de los patógenos presentes en el área. Como
cimiento de tres programas diferentes aunque estrecha­ ejemplo cabe citar el programa de saneamiento desarrolla­
mente relacionados: saneamiento, cuarentena y certifica­ do en España, donde esta etapa ha permitido disponer de
ción (Fig. 1). En este capítulo se revisan los conceptos y una información muy detallada de la incidencia de las dis­
procedimientos utilizados en los tres programas, que con tintas enfermedades, las características de los aislados más
frecuencia aparecen incorrectamente reflejados en la frecuentes de cada patógeno y el descubrimiento de la pre­
bibliografía. sencia del virus de la agallas en la madera (vein enation-
woody gall), de una cepa virulenta de tristeza introducida
con una variedad extratemprana de satsuma ilegalmente
1. PROGRAMAS DE SANEAMIENTO importada de Japón, de una anormalidad transmisible por
injerto de la unión de naranjo dulce sobre limonero rugoso y
Tienen como objetivo la obtención de plantas sanas de de un nuevo patógeno que causa mala unión del kumquat
cultivares locales seleccionados, que están bien adapta­ sobre citrange.

117
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

El diagnóstico de los árboles seleccionados también ha rios más de 15 años para la pérdida total de los caracteres
sido la base para el establecimiento de una colección de juveniles. Además, las plantas nucelares no mantienen
patógenos transmisibles por injerto que es esencial para la siempre el genotipo de las plantas originales, particular­
realización de investigaciones sobre los mismos. mente las obtenidas por cultivo in vitro de núcelas de varie­
El Cuadro 1 muestra un conjunto de métodos biológi­ dades monoembriónicas.
cos y de laboratorio que permiten diagnosticar los pató­ Por todos estos motivos la embrionía nucelar ha caído en
genos transmisibles por injerto más importantes en los desuso como método de obtención de plantas libres de
cítricos. Los métodos para el diagnóstico específico de patógenos, a pesar de que en el pasado tuvo gran utilidad
los distintos patógenos se detallan en otros capítulos de para este propósito.
este libro. La termoterapia consiste en someter las plantas infec­
tadas a temperaturas elevadas (38-40° C) durante varias
semanas. Estas temperaturas son límites para la supervi­
CUADRO 1 vencia de las plantas y permiten inactivar los patógenos
Métodos recomendados para el diagnóstico de enfermedades sensibles a temperaturas elevadas. Las plantas obtenidas
transmisibles por injerto de ios cítricos. tienen las mismas características genéticas que la planta
original y no presentan caracteres juveniles. El principal
M éto do s biológicos problema de esta técnica es su ineficacia para la elimina­
Temperatura
ción de patógenos termoestables, como los viroides. Dado
Planta indicadora incubación Enfermedades detectadas que estos patógenos están muy extendidos, la termotera­
pia tiene una aplicación limitada para obtener plantas
Cidro Etrog 27-32° C Exocortis y otros viroides
sanas.
Mandarino Parson's Special 27-32° C Caquexia
Naranjo dulce Pineapple 18-25° C Psoriasis, Concavidades El microinjerto de ápices caulinares in vitro consiste en
gomosas, Cristacortis, injertar pequeños ápices (0'1-0’2 mm) procedentes de plan­
impietratura, Enfermedad del tas enfermas en patrones cultivados in vitro para regenerar
kumquat plantas enteras. La técnica se basa en el hecho de que los
Tangor Dweet 18-25° C Psoriasis, Concavidades pequeños ápices caulinares están normalmente libres de
gomosas, Cristacortis, patógenos, aunque el resto de la planta esté infectado. Esto
Impietratura, Moteado del es debido en gran parte a la inexistencia de conexiones vas­
tangor Dweet, Mosaico culares entre las células meristemáticas del ápice y el resto
Lima Mexicana 18-25° C Tristeza, Protuberancias
de la planta.
nerviales-Agallas en la madera,
Hoja rugosa, Escobas de bruja El microinjerto ha sido efectivo para eliminar todos los
Citrage Rusk o Carrizo 18-25° C Hoja rasgada, Enfermedad del patógenos de los cítricos con lo que se ha ensayado, inclu­
kumquat yendo los que no se pueden eliminar por termoterapia. Ade­
Cidro Etrog 18-25° C Variegación infecciosa- más, las plantas resultantes son genéticamente idénticas a
Abolladura de las hojas, la planta madre original y no presentan caracteres juveniles.
Enanismo del mandarino Esta técnica se ha reconocido internacionalmente como la
satsuma, Enfermedad del más eficiente para obtener plantas de cítricos libres de pató­
kumquat genos y se utiliza en la mayoría de los programas de sane­
Limonero Rugoso 18-25° C Enanismo clorótico
amiento.
M éto do s de laboratorio
Hay varios factores que influyen en la obtención de plan­
tas sanas por microinjerto. El tipo de patógeno es muy
Tipo de método Enfermedades detectadas
importante. La mayoría son fáciles de eliminar, mientras que
Serología Tristeza algunos como los causantes de psoriasis, impietratura, con­
sPAGE Exocortis, Caquexia y otros viroides cavidades gomosas, cristacortis, hojas rasgadas y la enfer­
PCR Tristeza, Huanglongbing, Clorosis medad del kumquat son más difíciles. La eliminación de
variegada, Stubborn, Escobas de estos patógenos se facilita cultivando las plantas infectadas
bruja a temperaturas altas antes de la recolección de brotes para
Cultivo de Spiroplasma citri Stubborn
microinjerto. El procedimiento rutinario usado en el progra­
Microscopía Electrónica Huanglongbing, Escobas de bruja
ma de saneamiento desarrollado en España consiste en pro­
pagar las plantas infectadas sobre limonero rugoso y culti­
varlas en un invernadero a 18-25° C. Antes de hacer
microinjerto, las plantas se defolian totalmente a mano y se
1.3. Obtención de plantas libres de patógenos
cultivan en un fitotrón a temperatura constante de 32° C, o a
Se pueden obtener plantas de cítricos libres de patóge­ 35° C durante el día y 30° C durante la noche, y expuestas
nos mediante embrionía nucelar in vivo o in vitro, termotera­ durante 16 hr diarias a una iluminación de 350 pE/m2/seg. A
pia o microinjerto de ápices caulinares in vitro. los 8-12 días se producen nuevos brotes que se usan como
La embrionía nucelar es efectiva para la eliminación de fuente de ápices para el microinjerto. Siguiendo este proce­
patógenos debido a que, salvo raras excepciones, éstos dimiento más del 90 % de las plantas obtenidas por microin­
no se transmiten por semilla. La mayoría de las especies jerto están libres de patógenos, incluyendo los que son difí­
de los cítricos son poliembriónicas (apomícticas) y sus ciles de eliminar.
semillas producen uno o varios embriones somáticos a El tamaño del ápice también juega un papel importante
partir de la núcela. La germinación de estos embriones da en la eliminación de patógenos por microinjerto. El aumento
lugar a plantas nucelares normalmente libres de patóge­ del tamaño del ápice incrementa el porcentaje de prendi­
nos y con las mismas características genéticas que la miento, pero reduce la proporción de plantas sanas obteni­
planta de donde proceden las semillas. Sin embargo, las das. En trabajos rutinarios se recomienda la utilización de un
plantas nucelares tienen caracteres juveniles y consecuen­ ápice compuesto por el meristemo apical y tres primordios
temente son excesivamente vigorosas, presentan muchas foliares, con una longitud de 0'1-0'2 mm. Con este tamaño
espinas de gran tamaño, tardan mucho tiempo en iniciar la se puede obtener alrededor de un 50 % de prendimiento y
producción y las primeras cosechas producen frutos de más del 90 % de plantas libres de patógenos.
baja calidad. Estas plantas deben cultivarse durante En algunos laboratorios se obtienen porcentajes de eli­
muchos años hasta que los caracteres juveniles desapare­ minación de patógenos relativamente bajos, probablemen­
cen y las plantas pueden usarse comercialmente. En algu­ te como consecuencia de la utilización de ápices dema­
nas especies, como el naranjo dulce, pueden ser necesa­ siado grandes y/o el cultivo de las plantas infectadas de

118
CONTROL

las que se obtienen los ápices a temperaturas relativa­ La colección de plantas sanas debe ser simultáneamen­
mente bajas. te el «Bloque de material de reserva protegido» de donde se
toman las yemas iniciales para el programa de certificación
1.4. Diagnóstico de patógenos de las plantas y el banco de germoplasma para trabajos de investigación
microinjertadas e intercambio de genotipos con otros países.
Las plantas obtenidas por cualquiera de los procedi­
mientos descritos anteriormente deben someterse a las
pruebas de diagnóstico de los patógenos que infectaban
2. PROGRAMAS DE CUARENTENA
a los árboles originales, para garantizar que han sido eli­
Los programas de cuarentena consisten en una serie de
minados. Nunca debe asumirse que una planta está sana
regulaciones y procedimientos para evitar la introducción de
porque haya sido sometida a un tratamiento de sanea­
plagas o enfermedades exóticas, con los genotipos impor­
miento, incluso en los casos en los que los árboles madre
sólo contienen patógenos fáciles de eliminar. En el pro­ tados de otros países. Generalmente estos programas son
competencia de los Servicios de Protección Vegetal
grama de saneamiento que se desarrolla en España, la
caquexia siempre ha sido eliminada por microinjerto en El intercambio de genotipos de cítricos entre distintas
un 100 % de las plantas microinjertadas. Sin embargo, áreas con fines comerciales y/o científicos es con frecuencia
estas plantas se analizan rutinariamente para esta enfer­ necesario. En particular, en los países citrícolas con produc­
medad, a pesar del largo período de tiempo necesario ción orientada a la comercialización en fresco en mercados
para realizar el diagnóstico biológico en mandarino Par- internacionales, como es el caso de los países de la cuenca
son’s Special. del Mediterráneo, la disponibilidad de los mejores cultivares
Los métodos de diagnóstico utilizables se resumen en el de las diferentes especies tiene una elevada prioridad. Sin
Cuadro 1. Dada la importancia de esta etapa, se recomien­ embargo, la importación incontrolada de yemas tiene el ries­
da aplicar siempre que sea posible varias pruebas de diag­ go de introducir nuevas plagas y enfermedades, que pue­
nóstico para un mismo patógeno. den tener efectos catastróficos o producir daños económi­
Tanto en la literatura científica como coloquialmente es cos muy importantes. Este riesgo puede evitarse mediante
frecuente utilizar los términos “planta sana", "planta libre de la introducción de genotipos a través de estaciones de cua­
virus” o “planta libre de patógenos". Estos términos son rentena. Los programas de cuarentena tienen etapas simila­
incorrectos ya que lo único que puede asegurarse es que res a las del programa de saneamiento, aunque cambian
“una planta está libre de los patógenos para los que se han algunos conceptos y metodologías.
realizado pruebas específicas de diagnóstico con resulta­ La selección y localización del material a introducir es un
dos negativos”. Incluso esta afirmación está condicionada factor importante. Siempre que sea posible, debe realizarse
por la fiabilidad de las pruebas de diagnostico utilizadas. a través de centros de investigación del país de origen, con
Con este significado restringido deben entenderse dichos la finalidad de disponer de datos sobre el árbol original, rela­
términos en este trabajo. cionados fundamentalmente con la posible presencia de
anormalidades en tronco, ramas, hojas o frutos, resultados
1.5. Evaluación agronómica de las plantas sanas de pruebas de diagnóstico previas y presencia de plagas y
enfermedades en la zona. Esto permite una mejor evalua­
La aplicación de cualquier procedimiento de sanea­ ción de riesgos y ajustar la metodología de introducción a la
miento puede teóricamente producir alteraciones genotípi- problemática específica del genotipo a introducir. En el caso
cas o fenotípicas en la planta tratada. En el caso del microin­ de que un determinado genotipo pueda introducirse desde
jerto no se ha publicado ningún dato que indique más de un país, se debe elegir el que presente menor inci­
anormalidades en las plantas obtenidas y todas tienen las dencia de enfermedades graves.
mismas características que las plantas originales, excepto En cítricos hay dos procedimientos de cuarentena que
las derivadas de la eliminación de los patógenos. Esta situa­ se pueden usar para introducir material vegetal sin riesgos
ción es lógica, ya que la técnica consiste en un simple injer­ fitosanitarios. El método clásico consiste en la propagación
to, que no requiere la neoformación de yemas durante el cul­ y cultivo del material importado en invernaderos situados en
tivo in vitro y tampoco el uso de reguladores de crecimiento zonas muy alejadas del cultivo. Las plantas propagadas se
durante el mismo. Sin embargo, es bien conocido que las someten a diversas pruebas de diagnóstico de patógenos y
mutaciones espontáneas ocurren con frecuencia en cítricos en caso de que estén infectadas se destruyen o se someten
y siempre es posible injertar in vitro ápices que hayan muta- a un tratamiento de eliminación de patógenos. Este proce­
do in vivo. Además, todo el proceso requiere la utilización un dimiento requiere la disponibilidad dé instalaciones y perso­
complejo etiquetado, tanto de tubos de ensayo como de nal experto en entomología, virología, micología, bacteriolo­
plantas de invernadero y siempre existe la posibilidad de gía, cultivo de tejidos y técnicas de cultivo en zonas donde
errores en el proceso. Por estas razones es recomendable la no se cultivan los cítricos. Este sistema se utiliza en países
evaluación agronómica de las plantas sanas para compro­ con tradición en cuarentena, como Estados Unidos o Aus­
bar la autenticidad varietal y las características agronómicas tralia, que disponen de estaciones de cuarentena centrali­
de la variedad y evitar así la distribución de plantas anor­ zadas, con personal especializado para la importación de
males que pueden tener efectos muy negativos en el pro­ distintos cultivos. Sin embargo, estos sistemas son muy difí­
grama. ciles de establecer en la mayoría de los países para un solo
cultivo, como los cítricos.
1.6. Mantenimiento de las plantas sanas Existe un método de cuarentena alternativo basado en el
Las plantas sanas obtenidas en el programa deben man­ cultivo de tejidos in vitro que es muy eficaz para excluir pla­
tenerse en condiciones que impidan la recontaminación con gas y enfermedades del material importado. Básicamente
patógenos transmisibles por injerto. En la mayoría de las consiste en cultivar in vitro las varetas importadas a una tem­
zonas citrícolas hay patógenos que se dispersan de forma peratura constante de 32° C, o a 30° C durante la noche y
natural en el campo, por lo que las plantas sanas deben cul­ 35° C durante el día, expuestas a una iluminación de 45
tivarse en parcelas de campo muy alejadas de las zonas de pE/m2/seg durante 16 horas diarias. En 10-15 días las yemas
cultivo de cítricos, o en el interior de recintos cubiertos por de las varetas producen brotes de los que se aíslan los ápi­
malla que impida la infestación por vectores. Generalmente ces caulinares que se microinjertan in vitro.
se prefiere éste último procedimiento porque permite la Este procedimiento de cultivo in vitro tiene varias venta­
localización de las plantas en centros de investigación, lo jas sobre el método tradicional. Las plagas y enfermedades
que facilita su estudio y control. que pudiesen estar presentes en el material importado se

119
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

eliminan en las fases iniciales de la introducción, lo que 3.1. Carácter y financiación

reduce el tiempo necesario de cuarentena. Otra ventaja
importante es que las estaciones de cuarentena pueden En algunos países la certificación de cítricos es obliga­
estar localizadas en centros de investigación de cítricos, ya toria, mientras que en otros es voluntaria. Los programas
que los tubos de ensayo tienen el mismo grado de aisla­ obligatorios son mucho más efectivos y son imprescindi­
miento que los invernaderos localizados fuera de las zonas bles en las zonas donde existen enfermedades graves con
de cultivo. En la mayoría de estos centros se aplica la técni­ dispersión natural. Sin embargo, el sistema legal de algu­
ca del microinjerto para el saneamiento de variedades loca­ nos países impide el establecimiento de programas obli­
les y la infraestructura y el personal especializado necesa­ gatorios.
rios están normalmente disponibles y el sistema puede La infraestructura, personal y presupuestos necesarios
establecerse con facilidad y bajos costos. tienen que asignarse y mantenerse a largo plazo. Un
Como consecuencia de estas ventajas el método de aspecto muy importante es la forma de financiación. Los
cuarentena ¡n vitro es el recomendado por FAO e IPGRI principales beneficiarios de los programas de certificación
(International Plant Genetic Resources Institute) para la son los agricultores y en consecuencia la citricultura del
importación de genotipos de cítricos y se ha aceptado legal­ país. Basándose en este concepto, en algunos países
mente en la Directiva de la Unión Europea que regula la como España la financiación se realiza con fondos públi­
importación de material vegetal de cítricos en los países cos. En otros países la financiación se realiza con impues­
miembros. En España se usa desde 1983 y hasta 1998 ha tos específicos al sector o mediante tasas con cargo a los
permitido la importación de mas de 130 genotipos. Se utili­ viveristas.
za también en otros países, como EE.UU. (California), Cuba
o Francia. 3.2. Componentes de propagación
El diagnóstico de patógenos es una etapa de gran La propagación comercial debe basarse en cinco blo­
importancia en los programas de cuarentena, ya que es la ques de árboles (Fig. 1): Bloque protegido de material de
que ofrece la garantía real para evitar la introducción de reserva, bloque de árboles madre de base, bloque de mul­
nuevas enfermedades. Las plantas deben analizarse para tiplicación de yemas, bloque de árboles productores de
todas las enfermedades presentes en la zona de origen. Por semillas y bloque de plantas de vivero.
ello, puede ser necesario utilizar métodos adicionales a los
indicados en el Cuadro 1 con la finalidad de diagnosticar a) Bloque protegido de reserva
enfermedades específicas no generalizadas, pero existen­
tes en el país de origen. El bloque protegido de material de reserva debe man­
El principal problema relacionado con la cuarentena es tenerse en instituciones de investigación u otras agencias
la introducción de material de áreas donde existen enferme­ estatales. Está constituido por plantas libres de patógenos
dades para las que no hay un método de diagnóstico, como obtenidas en los programas de saneamiento y cuarentena,
el blight. En estos casos la importación debe restringirse al cultivadas en contenedores en el interior de recintos de
máximo y el material introducido debe someterse a ciclos de malla que impidan la infestación con insectos vectores de
saneamiento adicionales. Las plantas microínjertadas debe­ enfermedades. Este bloque es la fuente de yemas para ini­
rían tratarse por termoterapia y posteriormente de nuevo por ciar el proceso de propagación en viveros. Las plantas
microinjerto. Otro problema adicional es la posible presen­ deben someterse individualmente a pruebas de diagnósti­
cia de patógenos desconocidos que no causan síntomas en co, cuya periodicidad depende de los patógenos presen­
el país de origen del material, pero que podrían producirlos tes en la zona y de la forma de dispersión de losmismos.
en otras condiciones ecológicas u otros genotipos. Para En general se puede recomendar que se analicen cada 1
paliar al máximo este peligro es aconsejable aplicar méto­ ó 2 años para enfermedades transmisibles por vectores,
dos de diagnóstico inespecíficos, como análisis de RNA cada 3 años para enfermedades transmisibles mecánica­
bicatenario o la inoculación en cidro y posterior incubación mente y cada 6-10 años para enfermedades que sólo se
a temperaturas suaves. transmiten por injerto. Además, deben inspeccionarse
anualmente para detectar cualquier posible anormalidad
vegetativa o de características de los frutos. En España, en
3. PROGRAMAS DE CERTIFICACIÓN este bloque se mantienen dos plantas por variedad, nor­
malmente propagadas sobre citrange Troyer o Carrizo. Las
Tienen el objetivo de producir plantones certificados plantas se podan dos veces al año y producen frutos regu­
para garantizar que el estado sanitario inicial y la autentici­ larmente. El cultivo se realiza en contenedores de 30 litros,
dad varietal se mantienen durante el proceso de propaga­ con un substrato artificial compuesto por turba y arena y la
ción en los viveros. Además, también suelen controlar la fertilización se realiza a través del sistema de riego. Algu­
calidad agronómica de los plantones. Consisten en un con­ nas plantas se han cultivado en los mismos contenedores
junto de regulaciones legales para las distintas fases de la sin cambio de substrato durante 20 años sin ningún tipo de
propagación en los viveros y requisitos para la realización problema.
periódica de pruebas de diagnóstico de patógenos y de ins­
pecciones visuales de los diferentes bloques de árboles uti­ b) Bloques de árboles madre de base
lizados. Los bloques de árboles madre de base normalmente
La realización de estos programas es normalmente com­ pertenecen a viveros privados, aunque en algunos países
petencia de Servicios de la Administración especializados dependen de servicios estatales. Tradicionalmente los for­
en semillas y plantas de vivero, aunque en algunos países maban árboles en campo propagados con yemas proce­
son competencia de Servicios de Sanidad. Estos servicios dentes del bloque de material de reserva. Recientemente
deben tener autoridad legal para imponer restricciones e hay una clara tendencia a mantener las plantas en el inte­
inspeccionar los viveros privados. rior de recintos de malla, bien cultivadas en suelo o en
Los programas de certificación deben adaptarse a las grandes contenedores. El objetivo de este bloque es la
condiciones específicas de cada país, fundamentalmente en producción de yemas de base certificadas para la propa­
lo que respecta a las enfermedades a incluir en los mismos gación intensiva de las mismas. Los árboles deben some­
y a la organización de los viveristas. Sin embargo, se pueden terse individualmente a pruebas de diagnóstico de pató­
establecer una serie de directrices generales de los distintos genos con una periodicidad similar a la indicada para los
aspectos relacionados con los programas de certificación árboles del bloque de reserva y cualquier árbol contami­
que tienen aplicación para la mayoría de las situaciones nado debe eliminarse inmediatamente. Los árboles deben

120
 V ,..„ .
inspeccionarse con frecuencia, particularmente durante la tienen un comportamiento agronómico diferente al cié-ias
época de fructificación, con la finalidad de detectar posi­ plantas diploides.
bles anormalidades o mutaciones que son frecuentes en Los árboles productores de semillas se cultivan en con­
cítricos. Ramas o incluso árboles enteros con anormalida­ diciones de campo y deben estar libres de enfermedades
des deben eliminarse. La recolección de yemas de estos que inducen síntomas en hojas jóvenes similares a los de
árboles debe realizarse sólo después de que hayan pro­ psoriasis, en las que ocasionalmente se ha observado trans­
ducido los suficientes frutos para comprobar la autentici­ misión por semilla. Es conveniente que estos árboles estén
dad varietal. La cantidad de yemas recolectadas de cada también libres de otras enfermedades.
árbol debe limitarse para permitir una producción regular
de frutos. Obviamente esta cantidad depende de cada e) Plantones certificados
variedad y la producción final del vivero determina el
húmero de árboles a mantener de cada una de ellas. Nor­ Los plantones certificados se obtienen injertando yemas
malmente de dos a seis árboles por variedad son suficien­ procedentes del bloque de multiplicación sobre patrones
tes para producir grandes cantidades de plantones. El obtenidos a partir de semillas de los árboles productores de
número de árboles debe mantenerse en el mínimo posible, las mismas. Pueden producirse en condiciones normales de
ya que la realización de las pruebas de diagnóstico perió­ cultivo en campo, o en contenedores en distintos tipos de
dicas es muy costosa y las infraestructuras disponibles tie­ invernaderos, de acuerdo con las necesidades y la tecnolo­
nen siempre una limitación. Es recomendable la asociación gía disponible en cada vivero. Estos árboles son inspeccio­
de viveristas para mantener de forma conjunta el bloque nados fundamentalmente para garantizar que reúnen los
de árboles madre de base. Ello reduce enormemente el requisitos de calidad morfológica (altura, diámetro, etc.) y
número de árboles necesarios, lo que abarata costos de ausencia de plagas que indique el programa de certifica­
mantenimiento y facilita el control sanitario y las labores de ción. Cuando en la zona existan enfermedades graves con
inspección. dispersión natural, se deben realizar pruebas de diagnósti­
Como ejemplo cabe citar una agrupación de trece vive­ co en muestras representativas de plantones.
ristas de cítricos en España, que mantienen de forma con­
junta un bloque de árboles madre de base en el que hay 3.3. Enfermedades incluidas en los Programas
cuatro árboles por variedad, que han sido suficientes para de Certificación
una producción de unos 5 millones de plantones anuales
Los programas de certificación sólo garantizan la
por los viveros asociados.
ausencia de los patógenos incluidos en los mismos, que
son aquellos para los que periódicamente se realizan prue­
c) Bloques de multiplicación de yemas
bas de diagnóstico en los árboles de los distintos bloques.
Son plantas de vivero propagadas con yemas proceden­ Los programas de saneamiento y cuarentena incluyen nor­
tes del bloque de árboles madre de base. Tienen como malmente todos los patógenos conocidos y muchas veces
objetivo la multiplicación intensiva de yemas para su utiliza­ existe el convencimiento equivocado de que los programas
ción en la producción final de plantones. de certificación también los incluyen. La primera limitación
El establecimiento de estos bloques permite reducir el es que estos últimos sólo contemplan los patógenos que se
número de árboles madre de base, lo que facilita la inspec­ han detectado en el país y en general no se realizan diag­
ción y el diagnóstico de patógenos. Se puede citar el caso nósticos rutinarios de patógenos de cuarentena en los
del programa clásico de certificación de Florida, que ha sido árboles de los distintos bloques. La segunda limitación se
modificado recientemente, que no contemplaba los bloques refiere a algunos patógenos detectados en el país, que
de multiplicación y las yemas para la producción de planto­ pueden no ser incluidos en el programa de certificación
nes se obtenían directamente de los árboles de base, que porque causan daños escasos o porque no existen méto­
además podían estar localizados individualmente en distin­ dos de diagnóstico adecuados. Se pueden citar varios
tas plantaciones. La consecuencia de esta situación fue la ejemplos de esta situación. En California está presente el
aprobación de más de 20.000 árboles de base, que lógica­ virus de las excrecencias nerviales y de las agallas en la
mente no se podían controlar adecuadamente, lo que dio madera (vein enation-woody gall), que se incluye en su pro­
lugar a que se propagaran árboles infectados con patóge­ grama de saneamiento, pero no en el de certificación y esta
nos importantes en el programa de certificación. enfermedad tampoco estaba incluida hasta fechas recien­
Los bloques de multiplicación pueden cultivarse al aire tes en Florida. En este último estado tampoco se incluye de
libre, aunque hay una tendencia generalizada al cultivo en forma estricta el blight, ya que a pesar de la gravedad de
invernaderos, ya que ello facilita el control del cultivo e incre­ la enfermedad no existen métodos fiables de diagnóstico y
menta considerablemente el número de yemas producidas sólo se pueden observar síntomas en árboles adultos de
por cada planta. Deben tener una duración máxima de 2-4 campo. En España se ha detectado una incompatibilidad
años para evitar la propagación masiva de posibles muta­ de naranjo dulce sobre limonero rugoso transmisible por
ciones no detectadas. En consecuencia, periódicamente injerto que tampoco se incluye en el programa de certifica­
deben establecerse nuevos bloques de multiplicación con ción porque no hay métodos de diagnóstico, ni este patrón
yemas procedentes del bloque de árboles madre de base. se usa comercialmente.
Los bloques de multiplicación deben inspeccionarse Normalmente los programas de certificación se centran
para detectar posibles anormalidades vegetativas y analizar en patógenos transmisible por injerto, fundamentalmente
muestras representativas de plantas en el caso de que exis­ virus y viroides, pero también se pueden incluir hongos,
tan en la zona enfermedades graves con dispersión natural. bacterias e incluso algunas plagas. Por ejemplo, en Uru­
guay la cancrosis es la enfermedad más importante incluida
d) Bloques de árboles productores de semillas en su programa de certificación. En Brasil se está diseñan­
Los árboles productores de semillas para la producción do actualmente un programa de certificación en el que los
de patrones deben propagarse vegetativamente con yemas patógenos más importantes son las bacterias X a n to m o n a s
procedentes del bloque protegido de árboles de reserva. No c a m p e s tris patovar c itri y X ylle la fa s tid io s a y el hongo P hy-
deben usarse árboles propagados por semilla debido a dos to p h th o ra sp. Finalmente, en Florida se ha incluido con éxito
problemas potenciales. Por una parte, las plantas proce­ durante años la certificación de los nematodos R a d o p h o lu s
dentes de semilla pueden tener un origen sexual, incluso en s im ilis y T yle n ch u lu s s e m ip e n e tra n s y más recientemente
las especies con elevada poliembrionía. Por otra parte, en P ra ty le n c h u s co ffe a e . En este estado también se presta
cítricos es relativamente frecuente la formación de embrio­ especial atención en los viveros al curculiónido de las raíces
nes nucelares tetraploides y las plantas obtenidas de éstos D ia p re p e s a b b re v ia tu s .

121
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

Finalmente hay que indicar que estos programas no cer­ En algunos países con citricultura pequeña, donde se
tifican que los plantones individuales están libres de los cultivan esencialmente variedades internacionales, puede
patógenos incluidos en el programa, sino que se han pro­ no ser necesario establecer programas de saneamiento y
ducido a partir de un material inicial libre de estos patóge­ cuarentena. Estos países pueden introducir material sano
nos mediante un proceso que previene al máximo las posi­ de los pocos bancos de germoplasma con garantías sani­
bilidades de recontaminación durante la propagación en tarias que existen en el mundo y que mantienen las plan­
vivero. En algunos casos puede permitirse incluso una cier­ tas en recintos cubiertos de malla. El material importado
ta tolerancia de infección de plantones certificados por algu­ debería mantenerse unos 3 años en invernadero o locali­
nos patógenos. zaciones aisladas para comprobar la autenticidad varietal
y observar posibles anormalidades antes de su distribu­
3.4. Otros aspectos ción a los viveros.
Sin embargo, los programas de certificación deben
Existen muchos aspectos adicionales que deben regu­ establecerse en todos los países que deseen producir plan­
larse en los programas de certificación. Entre ellos cabe tones sanos de la máxima calidad. En la práctica este pro­
destacar la localización del vivero, las prácticas culturales y grama es el más difícil de establecer, especialmente en paí­
el sistema de etiquetado. ses con muchos viveros de pequeño tamaño, que
La localización de los viveros debe aprobarse por la ins­
normalmente tienen un escaso nivel técnico. Existen
titución encargada de la ejecución del programa. Deben
muchos países donde la técnica del microinjerto es utiliza­
estar en áreas con el mínimo riesgo de infección por pató­
da y existen las tecnologías básicas de diagnóstico de
genos que se dispersen naturalmente. Normalmente se
patógenos, pero muy pocos donde los agricultores puedan
establecen distancias mínimas entre los distintos bloques usar extensivamente plantas certificadas para sus planta­
del sistema de propagación y las plantaciones de cítricos ciones. Los únicos países donde hay programas de certifi­
más cercanas. Estas distancias dependen de los patógenos cación bien establecidos son España, California, Florida,
existentes y se pueden reducir considerablemente si las Sudáfrica, Australia, Cuba y más recientemente Uruguay.
plantas se cultivan en el interior de recintos de malla o inver­
La laguna existente en la mayoría de los países citrícolas
naderos.
entre los conocimientos técnicos en este campo y su apli­
Las plantas de los distintos bloques deben cultivarse cación para beneficio de los agricultores sólo puede elimi­
con las mejores técnicas culturales posibles, poniendo narse mediante una buena organización y coordinación
especial énfasis en el control de plagas y enfermedades entre las instituciones implicadas y el sector privado y la
fúngicas. Todas las herramientas deben desinfectarse con provisión de fondos a largo plazo para la realización de los
hipoclorito sódico antes de cualquier operación de recolec­ programas.
ción de frutos, injerto o corte de varetas para evitar la con­ Los programas de certificación son necesarios incluso
taminación con patógenos transmisibles mecánicamente, en áreas con enfermedades endémicas transmisibles por
particularmente los viroides. Normalmente se deben esta­ vectores, aunque en estos casos son necesarias medidas
blecer unos requisitos morfológicos mínimos para los plan­ adicionales para su control. Por ejemplo, en áreas con
tones, que se adapten a las distintas áreas de cultivo y que infección endémica de tristeza deben establecerse varias
contemplen aspectos como el tamaño de las plantas, la altu­ medidas y modificaciones de los programas de certifica­
ra del injerto, etc. ción. Las plantas deben propagarse obviamente sobre
Un aspecto muy importante de la certificación es el eti­ patrones tolerantes. Además, las plantas se pueden certifi­
quetado de las plantas durante todo el proceso de propa­ car libres de aislados virulentos, como sucede actualmente
gación, con la finalidad de evitar la mezcla de patrones o en Florida. En el futuro, cuando la metodología de detección
variedades y permitir encontrar el origen de cualquier anor­ de aislados específicos esté más perfeccionada, se podrá
malidad o contaminación que se detecte en el proceso. Se certificar que las plantas están infectadas por aislados pro­
debe prestar especial atención a la recolección, tratamiento tectores, en los países que utilizan la protección cruzada
y empaquetado de semillas y varetas, a los bloques de pro­ como medio de control de tristeza.
pagación y a los plantones. Idealmente, estos últimos deben En áreas donde el huanglongbing o el stubborn son
llevar una etiqueta individual de certificación e incluso, endémicas es esencial que las plantas de vivero estén libres
como sucede en España, pintarse con un código de colores de estas enfermedades. El control de estas enfermedades
que identifica el patrón y la variedad. Esto último también requiere además el control de vectores y/o prácticas cultu­
ayuda a evitar errores del agricultor en la plantación definiti­ rales en campo para retrasar la infección de las nuevas
va en campo. plantaciones.
En los casos en los que existen enfermedades con dis­
persión natural que aún no son endémicas, el estableci­
DISCUSIÓN miento de programas de certificación rigurosos y obligato­
rios es esencial para evitar daños catastróficos. Este es por
El saneamiento, la cuarentena y la certificación son tres ejemplo el caso de Brasil con la cancrosis y la clorosis
programas separados que son imprescindibles para contro­ variegada.
lar los patógenos transmisibles por injerto de los cítricos y
algunos otros de especial relevancia. En general estos pro­
gramas los realizan instituciones diferentes, pero para ser BIBLIOGRAFÍA
efectivos deben estar muy bien coordinados. Como ejemplo
se puede citar la situación en España, donde se siguen las Frison , E. y T aher , M.M.(eds.). 1991. FAO/IBPGfí Technical guidelí-
líneas generales previamente expuestas y cada programa nes for the safe movement o f citrus germplasm. Food and Agri­
es responsabilidad de una institución diferente. Sin embar­ cultura Organizaron of the United Nations, Rome/ International
go, hay una estrecha colaboración entre las mismas que Board for Plant Genetic Resources, Rome. 50 páginas.
permite realizar todas las actividades técnicas relacionadas M athys , G. y B aker , E.A., 1980. An appraisal of the effectiveness of
con la eliminación y diagnóstico de patógenos en el Institu­ quarantines. Ann. Rev. Phytopathol. 18:85-101.
to Valenciano de Investigaciones Agrarias bajo una única N avarro, L., 1992. Citrus shoot tip grafting ¡n vitro. En: Biotechnology
in Agriculture and Forestry, Vol 18, High-Tech and Micropropa-
supervisión técnica. Además, hay una estrecha colabora­
gation II, Bajaj, Y.P.S.(ed). Springer-Verlag, Berlín, pp.327-338.
ción con los viveros de cítricos, lo que permite la fácil adop­ N avarro, L.; C iverolo , E.L.; J uárez , J. y G arnsey , S.M., 1991. Impro-
ción de medidas o procedimientos entre todas las partes ving therapy methods for citrus germplasm exchange. En: Proc.
involucradas. Esto ha permitido la producción de unos 90 11th Conf. Int. Organ. of Citrus Viro!. Brlansky, R.H., Lee, R.F.,
millones de plantones certificados desde 1972. Timmer, L.W. (eds.). IOCV, Riverside, California, pp. 400-408.

122
CONTROL

Navarro, L. y Juárez, J., 1977. Elimination of citrus pathogens ¡n pro­

pagativa budwood. II. In vitro propagation. Proc. Int. Soc. Citri-
culture 3:973-987.
N avarro, L.; J uárez , J.; P ina , J.A. y B allester , J.F., 1984. The citrus
quarantine station in Spain. En: Proc. 9th Conf. Int. Organ. of
Citrus Viro!. Garnsey, S.M., Timmer, L.W., Dodds, J.A. (eds.).
IOCV, Riverside, California, pp. 365-370.
Navarro, L.; J uárez , J.; P ina , J.A.; B allester , J.F. y A rregui, J.M .,
1988. The citrus variety improvement program in Spain after ele­
ven years. En: Proc. 10th Conf. Int. Organ. of Citrus Viro!. Timmer,
L.W., Garnsey, S.M., Navarro, L. (eds.). IOCV, Riverside, Califor­
nia. pp. 400-406.
N avarro, L.; Roistacher , C.N. y M urashige , T., 1975. Improvement of
shoot tip grafting in vitro for virus-free citrus. J. Am. Soc. Hort.
Sci. 100:471-479.
Roistacher , C.N., 1977. Elimination of citrus pathogens in propaga-
tive budwood. I. Budwood selection, indexing and thermothe-
rapy. Proc. Int. Soc. Citriculture 3:965-972.
Roistacher , C.N., 1991. Graft transmissible diseases of citrus. Hand-
Figura 1. Diagrama de los programas de saneamiento, cuarentena y
book for detection and diagnosis. FAO, Rome. 286 páginas. certificación de cítricos.
W eathers, L.G. y C alavan , E.C., 1959. Nucellar embryony as a
means of freeing citrus clones of virus diseases. En: Citrus Virus
Diseases. Wallace, J. M. (ed.). Univ. Calif. Div. Agr. Sci., Berke-
ley, Californis. pp. 197-202.
PARTE X
ANEJOS
 DI

NEMATODOS Mycosphaerella citrí Whiteside. Anamorfo Stenella citri-

grisea (Fisher) Silvanesan
Belonolaimus longicaudatus ñau Penicillium digitatum Saco.
Hemicycliophora spp. Penicillium italicum Wehmer
Pratylenchus spp. Phaeromularia angolensls. Sinónimo: Cercospora ango-
Pratylenchus coffeae (Zimm.) Filip. & Schuur. Stek. lensis De Carvalho & Mendes
Radophulus citrophilus Huettel, Dickson & Kaplan Physalospora rhodina (Berk. & Curt) Cooke)
Trichodorus spp. Phytophthora sp.
Tylenchulus semipenetrans Cobb Phytophthora citricola Sawada
Xiphinema brevicolle Lordello y Da Costa Phytophthora citrophthora (R E. Sm. & E.H. Sm) Leonian
Phytophthora hibernalis Carne
Phytophthora palmivora Butler (Butler)
HONGOS Phytophthora parasítica Dast. var. parasítica. Sinónimo:
Phytophthora nicotianae Breda de Haan var. parasíti­
Alternaría spp. ca (Dast.) Waterhouse
Alternaría alternata (Fr.) Keissler Phytophthora syringae (Klebahn) Klebahn
Alternaría citrí Eli. & Pierce Phythium sp.
Armillaría mellea (Vahl ex Fr.) Kummer Rhizoctonia sp.
Armillaria borealis Marxmüller & Korhonen Rhizoctonia solani Kühn
Armillaría cepaestipes Velenovsky Rhizopus arrhizus Fischer. Sinónimo: Rhizopus oryzae
Armillaría obscura (Pers.) Herink Went & Prinsen Geerligs.
Armillaría bulbosa (Baria) Kile & Walting Rhizopus stolonifer (Ehrenb.) Lind
Botryodiplodia theobromae Pat. Sinónimos: Diplodia Sclerotinia sclerotiorum (Lib.) De Bary
natalensis Pole-Evans y Lasiodiplodia theoromae Septoría sp.
(Pat.) Gruff. & Maubl. Septoría citrí Pass.
Botrytis cinérea Pers. ex Fr. Sphaceloma fawcettii var. scabiosa (McAlp. & Ttryon) Jenkins
Cladosporíum herbarum Link. Tríchoderma aureoviride ñifai
Clytocibe tabescens (Scop. ex Fr.) Bres. Tríchoderma viride Pers. ex Fries
Colletotricum acutatum J.H. Simmonds. Trichothecium roseum (Bull.) Lk.
Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Saco. Teleomorfo
Glomerella cingulata (Stonem.) Spaulding & Schrenk.
Deuterophoma tracheiphila Petri. Sinónimo: Phoma tra-
cheiphila (Petri) Kantsch. & Gik. BACTERIAS
Diaporte citrí Wolf. Anamorto: Phomopsis citrí Fawcett
Diaporte medusaea Nit «C a n d id a tu s » Liberobacter asiaticum
Diplodia mutila (Fries) Mont. Teleomorfo Botryosphaería «C a n d id a tu s » Liberobacter africanum
obtusa (Schw.) Shoemaker «C a n d id a tu s » Phytoplasma aurantifolia
Elsinoé fawcettii Bitancourt & Jenkins. Anamorfo: Sphace- Pseudomonas syringae pv. syringae van Hall
loma fawcettii Jenkins Spiroplasma citrí Saglio et al.
Elsinoé australis Bitancourt & Jenkins. Anamorfo: Spha- Xanthomonas axonopodis pv. Citrí (Hasse) Vautesin,
celoma australis Bitancourt & Jenkins Hoste, Kersters & Swings
Fusarium solani (Mart.) App & Wr. Xanthomonas axonopodis pv. aurantifolii
Fusarium oxysporum Schl. Xanthomonas axonopodis pv. citrumelo
Ganoderma spp. Xanthomonas campestrís pv. citrí (Hasse) Dye
Geotrichum candida Link. Xanthomonas campestrís pv. citrumeio (Hasse) Dye
Guignardia citrícarpa Kiely. Anamorfo: Phyllosticta citrí- Xylella fastidiosa Wells, Raju, Hung, Weisburg, Mandelco-
carpa (McAlp) Petrak. Paul & Brenner

127
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

VIRUS Virus del enanismo del mandarino satsuma (Satsuma

dwarf virus = SDV)
Virus baciliforme del mosaico amarillo de los cítricos Virus del mosaico de los cítricos (Citrus mosaic virus =
(Citrus yellow mosaic bacilliform virus = CYMBV) CiMV)
Virus de la hoja rasgada de los cítricos (Citrus tatter leaf Virus del moteado infeccioso del naranjo navel (Navel
virus = CTLV) infectious mottling virus = NIMV)
Virus de la hoja rugosa de los cítricos (Citrus leaf rugóse
virus = CiLRV)
Virus de la psoriasis de los cítricos (Citrus psorosis virus
= CPsV)
VIROIDES
Virus de la tristeza de los cítricos (Citrus tristeza virus =
CTV) Viroide de la exocortis de los cítricos (Citrus exocortis
Virus de la variegación de los cítricos (Citrus variegation viroid = CEVd)
virus, CVV) Viroide del enanismo del lúpulo (Viroide II de los cítricos)
Virus de la hoja arrugada los cítricos (Citrus leaf rugóse (Hop stunt viroid = HSVd)
virus = CiLRV) Viroide I de los cítricos (Citrus viroid I = CVd-l)
Virus del enanismo deformante del natsudaidai (Natsu- Viroide III de los cítricos (Citrus viroid III = CVd-lll)
daidai dwarf virus = NDV) Viroide IV de los cítricos (Citrus viroid IV = CVd-IV)

128
 L TEXT©

Aegle spp Limonero rugoso (Citrus jambhiri Lush)

Aeglopsis spp Mandarino Cleopatra (Citrus reshni Hort. ex Tan.)
Afraegle spp Mandarino común (Citrus deliciosa Blanco)
Atalantia spp Mandarino Dancy (Citrus tangerina Hort. ex Tan.)
Bergamoto (Citrus bergamia Risso & Poit) Mandarino Emperor (C. reticulata Blanco)
Calamondin (Citrus madurensis Lour.) Mandarino Fortune (C. clementina x C. tangerina)
Cidro (Citrus medica L.) Mandarino Temple (C. temple Hort. ex Tan.)
Citranges (Carrizo, Morton, Rusk, Savage, Troyer) (C. sinen- Mérrima spp
sis x P. trifoliata) Microcitrus spp
Citremones (C. limón x P. trifoliata) Murraya paniculata L. (Jack.).
Citropsis spp Naranjo agrio. Ver naranjo amargo.
Citrumelo (C-35, CPB 4475, Swingle) (Citrus paradisix Pon- Naranjo amargo (Gou Tou) (Citrus aurantium L.)
cirus trifoliata) Naranjo dulce (Cadenera, Chini, Hamlin, Lanelate, Mame.
Citrus excelsa Wester Vinous, Natal, Navelina, Navelate, Newhall, Pera, Roble,
Citrus hystrix DC. Salustiana, Sanguina, Satgudi, Selecta, Shamouti, Tara­
Citrus ichangensis Swing. co, Valencia late, Verna, Washington navel) (Citrus
Citrus karna Raf. Tan. & Shim sinensis (L.) Osb.)
Citrus macrophylla Webster Natsudaidai (Citrus natsudaidai Hay.)
Citrus taiwanica Tan. & Shim
Pamburus spp
Citrus volkameriana Ten. and Pasq
Pleiospermium spp
Clausena spp
Pomelo (Marsh) (Citrus paradisi Macf.)
Clementino (Fina, Hernándina, Marisol, Nules, Oroval)
(Citrus clementina Hort. ex Tan.) Poncirus trifoliata (L.) Raf.
Eremocitrus spp. Pumelo (Citrus grandis (L.) Osb.)
Hassaku (Citrus hassaku Hort. ex Y. Tan.) Satsuma (Okitsu) (Citrus unshiu (Macf.) Marc.)
Hesperthusa spp Severinia spp
Kumquat Marumi (Fortunella japónica (Thumb.) Swing.) Swinglea spp
Kumquat Nagami (Fortunella margarita (Lour.) Swing.) Tángelo (Lee, Mineóla, Orlando, Webber, Williams) (C.para­
Lima dulce de Palestina (Citrus limettioides Tan.) disi x C. tangerina)
Lima Rangpur (Citrus limonia Osb.) Tángelos (híbridos):
Lima Tahiti (Citrus latifolia Tan.) Tángelo Nova [C. clementina x (C. paradisi x C. tangerina)]
Limas acidas (Mexicana, Kagzi, Key) (Citrus aurantifolia Tángelo Page [(C.paradisix C. tangerina) x C. tangerina]
(Christm.) Swing. Tangor Dweet (C. tangerina x C. sinensis)
Limequat (Eustis) (C.aurantifolia x F. japónica) Tangor (Ellendale, Murcott, Ortanique) (C. reticulata x C.
Limonero dulce (Citrus limetta Risso) sinensis)
Limonero Meyer (Citrus meyerí'i. Tan.) Toddalia lanceolata Lam.
Limonero (Eureka, Femminello Siracusano, Fino, Kütdiken, Toronja. Ver pomelo.
Lisbon, Milam, Verna) (Citrus limón (L.) Burn. f.) Yuzu (Citrus ¡unos Sieb. ex Tan.)

129
Abiótico/a: Sin vida. Apresorio: Extremo engrosado de una hifa o tubo germinativo que
se adhiere a la superficie del huésped y permite que el hongo
Abscisión: Caída natural de hojas, flores o frutos.
penetre en la planta.
Acaro: Artrópodo arácnido de pequeño tamaño.
ARN: Ácido ribonucleico.
Acérvulo: Fructificación asexual estromática de forma plana embe­
bida en el tejido del huésped, que se abre al exterior cuando Asea: Célula generalmente en forma de saco, típica de los ascomi­
madura. Sobre él se forman conidióforos y conidias. cetos, en la que tras la cariogamia y la meiosis, se suelen pro­
ducir en su interior ocho ascosporas.
Ácido giberélico: Véase giberelinas.
Ascocarpo: Cuerpo fructífero que contiene aseas.
ADN: Ácido desoxirribonucleico.
Ascomicetos: Grupo de hongos que producen sus esporas sexua­
Aerobio: Organismo que necesita oxígeno molecular para respirar. les o ascosporas dentro de un asea.
Aeróbico/a: Proceso que tiene lugar en presencia de oxigeno mole­ Ascospora: Espora sexual formada dentro de un asea.
cular.
Asintomático/a: Que no muestra síntomas.
Agalla: Excrecencia de tejido vegetal frecuentemente inducida por
el ataque de insectos o agentes patógenos. Auxinas: Reguladores del crecimiento de las plantas que, entre
otras funciones, estimulan la elongación celular.
Agar: Sustancia gelatinosa obtenida de algas que se utiliza para
dar consistencia semisólida a los medios de cultivo. Axilar (yemas axilares): Yema no situada en posición apical.
Agresivo/a: Patógeno con gran capacidad para causar daños en Bacilar(=Bacilariforme=Baciliforme): Con forma de bacilo (cilín-
otros organismos. drico/a con extremos redondeados).
Aislado: Cultivo puro de un microorganismo. Se usa también para Bacteriano/a: Relativo a las bacterias.
definir la población de un virus o un viroide obtenida de una Bactericida: Producto que causa la inviabilidad de la célula bacte­
planta riana.
Aislamiento: Proceso de separación de un microorganismo de un Bacteriosis: Enfermedad causada por bacterias.
substrato o tejido infectado. También sirve para designar a cada Bacteriostático/a: Sustancia que inhibe la multiplicación de bacte­
uno de los cultivos que se obtienen a partir de ese proceso.
rias.
Albedo: Tejido esponjoso de la corteza de los frutos cítricos. Basal: Situado en la base de una rama o de una planta.
Albura: Parte viva del leño de un árbol. Basidio: Célula generalmente en forma de saco, típica de los basi-
Anaerobio: Organismo que vive en ausencia de oxígeno molecular. diomicetos, en la que tiene lugar la cariogamia y la meiosis y de
Anaeróbico/a: Proceso que tiene lugar en ausencia de oxígeno la que se forman, exógenamente, basidiosporas.
molecular. Basidiospora: Espora sexual formada en un basidio.
Anamórfico/a: Relativo/a al estado anamorfo. Basípeto: Que avanza hacia la base.
Anamorfo: Estado asexual o imperfecto de un hongo. Bicatenario (ARN o ADN): Ácido nucleico con dos cadenas com­
Anticuerpos: Proteínas producidas por los anímales como reacción plementarias.
a la introducción en su cuerpo de determinadas sustancias Biotecnología: Técnicas basadas en procesos biológicos.
extrañas (antígenos). Monoclonales: Anticuerpos específicos
Biótico/a: Con vida.
frente a un único motivo antigénico (epítopo). Policlonales:
Mezcla de anticuerpos producidos frente a distintos epítopos. Biotipo: Conjunto de cepas que poseen características bioquími­
cas y fisiológicas comunes.
Antígeno: Véase anticuerpos.
Callo: Masa de células vegetales no organizadas en tejidos que se
Antisueros: Véase anticuerpos policlonales.
desarrollan al cicatrizar las heridas.
Antracnosis: Nombre común de las enfermedades causadas por
Cambial: Relativo al cambium
hongos que en general producen conidias en acérvulos, y que
se caracterizan por lesiones necróticas oscuras, generalmente Cambium: Capa de células de tipo meristemático cuya prolifera­
deprimidas, en hojas, frutos o tallos. ción da lugar a la formación de floema y xilema.
Apical: Relativo al ápice o extremo de un brote o una raíz. Carpóforo: Cuerpo fructífero de los hongos basidiomícetos. Seta.
Apotecio: Cuerpo fructífero de algunos ascomicetos, con forma de Capsida: Estructura formada por subunidades proteicas que
copa o plato en su madurez. envuelve el genoma de los virus.

131
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

Caulinar: Relativo al tallo. Entrenudo: Parte de tallo comprendida entre dos yemas consecu­
Cepa: Término empleado para designar una población de un micro­ tivas.
organismo con una procedencia común o/y con características Envés: Cara inferior del limbo de la hoja.
específicas. Epicarpio: Capa externa de las tres que recubren la semilla.
Certificación: Conjunto de regulaciones legales para las distintas Epidemiología: Estudio de la dispersión espacial y temporal de las
fases de la producción de semillas o propagación de plantas en enfermedades infecciosas y de los factores que las determinan.
los viveros.
Epidemiológico/a: Relativo a la epidemiología.
Chancro: Herida necrótica superficial, en la corteza del tronco,
ramas o frutos de una planta, que al menos temporalmente está Epidermis: Capa de células que recubre los órganos de las plan­
limitada por la reacción de defensa del huésped. tas superiores.
Cicadélidos: Insectos homópteros de la familia Ciccadellidae. Epidérmico/a: Relativo a la epidermis.
Cicádulas: Insectos cicadélidos. Epífito: Organismo que vive sobre una planta sin alimentarse a
expensas de ésta.
Citopáticas: Se dice de las alteraciones celulares inducidas por
patógenos. Epifítico/a: Relativo a organismos epífitos.
Clamidospora: Espora asexual formada a partir de una célula hifal Epinastia: Curvatura de las hojas hacia el envés.
o conídica y encerrada dentro de una gruesa pared celular, que Epitópico: Relativo a los epítopos.
sirve como órgano de supervivencia del hongo. Epítopo: Véase anticuerpos
Clorosis: Color anormalmente claro o amarillento de las hojas debi­ Esclerocio: Estructura dura formada por una masa de hifas fúngi-
do a la deficiencia de clorofila en las mismas.
cas que es resistente a las condiciones adversas y puede per­
Clorótico/a: Relativo a plantas u órganos que manifiestan clorosis. manecer latente y germinar cuando se presentan condiciones
Colapso: Muerte rápida de una planta. favorables.
Coelomiceto: Hongos imperfectos que forman las conidias en el Escoba de bruja: Síntoma caracterizado por la brotación anormal
interior de una cavidad formada por el propio hongo o por el de múltiples yemas axilares.
hongo y los tejidos del huésped. Esferoidáceo: Hongo que produce conidias en picnidios.
Colonia (bacteriana): Grupo independiente de células bacterianas Especie: Categoría inferior en la clasificación taxonómica de los
que adopta una morfología más o menos característica y proce­ seres vivos. Grupo de individuos que comparten muchos de los
de de la multiplicación de una única célula. caracteres heredados.
Colonia (fúngica): Conjunto de hifas que crecen a partir de un inó- Espícula: Apéndice espiniforme que sobresale del cuerpo de una
culo inicial. espora.
Colonizar: Invadir un sustrato o tejido. Espiralina: Proteína de la membrana de los spiroplasmas.
Columela: Tejido esponjoso central de los frutos cítricos, alrededor Espora: Unidad reproductiva de hongos, bacterias y criptógamas.
del cual se ordenan los gajos.
Esporangio: Órgano en forma de saco que produce en su interior
Conidia/o: Espora de origen asexual. esporas asexuales.
Conidióforo: Hifa especializada que produce conidias. Esporífero: Órgano que lleva esporas.
Conidiógenas: Se dice de las células que originan conidias. Esporodoquio: Estructura reproductora en la que las conidias se
Conidioma: Estructura estromática portadora de conidias (véase forman en un cojinete de conidióforos cortos, formados en un
picnidio, acérvulo y esporodoquio) falso parénquima.
Coraloides (hifas): Muy ramificadas, en forma de coral. Esporular: Producir esporas.
Cortical: Relativo o perteneciente a la corteza. Estilo: Porción del carpelo entre el ovario y el estigma.
Cuarentena: Regulaciones y procedimientos para evitar la intro­ Estilar (zona del fruto): Zona apical del fruto que corresponde al
ducción de plagas o enfermedades exóticas con el material punto de inserción del estilo.
vegetal importado de otros países. Estoma: Conjunto de dos células en la superficie de las plantas,
Cutícula: Película protectora que recubre exteriormente las hojas y que dejan entre sí un espacio abierto que sirve para el inter­
los frutos. cambio de gases.
Cuticular: Relativo a la cutícula. Estroma: Masa compacta de hifas fúngicas, con o sin tejido del
Desinfección: Inactivación o destrucción de los microorganismos, huésped o substrato, dentro o sobre la cual se producen espo­
especialmente de los patógenos, presentes en un ser vivo. ras.
Desinfestación: Inactivación o destrucción de los microorganismos Etileno: Regulador del crecimiento de las plantas que controla
presentes en la superficie de una planta, sustrato, almacén, etc. entre otros procesos la maduración de los frutos.
Deuteromiceto: Hongo imperfecto. Etiología: Estudio de las causas de una enfermedad.
Desverdización: Tratamiento para adelantar la coloración de los Eubacteria: Grupo de bacterias con pared celular (Gram positivas
frutos cítricos. y Gram negativas) o sin ella (Molllcutes).
Diagnóstico: Identificación de una enfermedad. Extracelular: Exterior a la célula.
Edáfico/a: Relativo al suelo. Exudado: Secreción fluida.
Electroforesis: Técnica de separación de moléculas utilizando un Fenología: Estadios vegetativos de las plantas a lo largo del año o
campo eléctrico. en función de las condiciones meteorológicas.
ELISA (Enzyme Linked Immunosorbent Assay): Técnica inmuno- Fialida: Célula que desarrolla una o más aperturas por donde salen
enzimática de detección o cuantificación de antígenos o de anti­ en sucesión basípeta las conidias.
cuerpos, que se basa en la adsorción en fase sólida y en la reac­ Fialoconidia: Conidia formada en una fialida.
ción de enzimas acopladas a los anticuerpos. Fisiopatía: Enfermedad causada por un agente no infeccioso. Tam­
Encapsidar: Ensamblarse en una capsida. bién denominada: enfermedad no parasitaria, enfermedad no
Endémico/a: Enfermedad o patógeno que está presente habitual­ infecciosa, desorden fisiológico, enfermedad fisiológica, etc.
mente o en épocas fijas en una zona. Fitoparásito/a: Agente parásito de las plantas.
Endocarpio: Capa interna de las tres que constituyen el pericarpio Fitopatógeno: Agente patógeno de las plantas.
del fruto. Fitorreguladores: Sustancias que regulan el crecimiento y desarro­
Endoparásito: Organismo parásito que vive dentro de un huésped. llo de las plantas.
Enfermedad: Desviación perjudicial del normal funcionamiento de Fitosanitario/a: Relativo al estado sanitario de las plantas. Produc­
los procesos fisiológicos de un organismo. to empleado para controlar plagas o enfermedades.

132
ANEJOS

Fitotoxicidad: Daño producido en una planta por un agente químico. Infección: Entrada de un organismo dentro de un huésped y esta­
Fitotóxico/a: Relativo/a a la fitotoxicidad. blecimiento de una relación parasitaria temporal o permanente.
Fitoplasma: Microorganismo mollicute no cultivable, parásito de las Infección latente: Infección en la que el huésped no manifiesta sín­
plantas, que suele causar enfermedad. tomas.
Flagelo: Apéndice de las células que sirve para su locomoción. Infectividad (pruebas de, ensayos de): Inoculación de un huésped
sensible para diagnosticar la presencia de un parásito en otra
Flavedo: Tejido superficial coloreado de la corteza de los cítricos planta.
que contiene las glándulas oleíferas.
Infestación: Contaminación de un suelo, substrato o superficie de
Floema: Tejido conductor de savia elaborada que contiene tubos una planta por diversos organismos.
cribosos, fibras y otras células.
Inmunoenzimáticas (técnicas): Técnicas de diagnóstico serológi-
Fluorescente: Que emite luz visible cuando recibe radiación ultra­ co en las que la unión antígeno-anticuerpo se pone de manifies­
violeta. Este propiedad la poseen los pigmentos producidos por to mediante la acción de una enzima ligada al anticuerpo, sobre
determinadas bacterias. un sustrato, dando lugar generalmente a un producto coloreado.
Forma especial(= forma especializada): Grupo taxonómico dentro Inmunoimpresión: Técnica de detección inmunoenzimática en la
de una especie de un patógeno, que se caracteriza por su que el antígeno se fija a una membrana aplicando sobre ésta un
adaptación a una determinada especie huésped, pero que no corte fresco del tejido a analizar.
presenta peculiaridades morfológicas. En bacterias se usa tam­
bién el término patovar. Inmunomicroscopía: Conjunto de técnicas de detección que com­
binan la microscopía con la utilización de anticuerpos para con­
Frigoconservación: Conservación por frío. centrar o marcar el antígeno.
Fumigación: Aplicación de un producto para desinfestar en forma Inoculación: Aplicación de inóculo a un huésped o a un medio de
de humo, gas o vapor. cultivo.
Fumigante: Producto químico usado en forma volátil para desinfes­ Inóculo: Estructura o elemento con capacidad para infectar un
tar. huésped.
Fungicida: Sustancia que mata esporas o micelio de un hongo. Intercelular: Entre las células.
Fúngico/a: Relativo a los hongos. Intracelular: Dentro de una célula.
Gen: Unidad de la herencia de los caracteres. Isométrico/a: Se aplica a los virus con partículas de estructura
Género: Conjunto de especies de organismos que tienen ciertas polihédrica.
características comunes. Latencia : Período de tiempo que transcurre entre la infección y la
Genoma: ADN o ARN de un microorganismo, virus o viroide que aparición de los síntomas de una enfermedad.
transmite hereditariamente a su progenie la información necesa­ Latente (infección): Ver “infección latente".
ria para su supervivencia.
Lenticela: Estructura suberosa que se forma en la superficie de
Genómico: Relativo al genoma ramas, frutos, etc. y que permite el intercambio gaseoso de las
Giberelinas: Reguladores del crecimiento de las plantas que esti­ células de la planta con el exterior.
mulan entre otros procesos el crecimiento de brotes y tallos. Liberobacterias: Bacterias patógenas limitadas al floema, incluidas
Giberélico (Ácido giberélico): Giberelina. en el género «candidatus» Liberobacter.
Gram positiva o Gram negativa: Bacteria que se colorea median­ Lignícola: Que vive y se desarrolla en la madera.
te la tinción de Gram de color violeta, o que pierde dicha colo­ Lisotípicas (pruebas): Relacionadas con la sensibilidad de las
ración, respectivamente. cepas bacterianas a la lisis por determinados bacteriófagos.
Haustorio: Rama hifal especializada que producen algunos hongos Marchitez: Pérdida de turgencia en una planta, generalmente debi­
dentro de una célula del huésped para obtener nutrientes de da a falta de agua.
ella.
Materia activa (fungicida): Componente activo de un producto for­
Haz (de la hoja): Cara superior del limbo de la hoja. mulado.
Hesperidio: Tipo de fruto característico de los cítricos. Mesofilo: Células fotosintéticas situadas entre la epidermis superior
Heterotálico: Que muestra heterotalismo. y la inferior en el limbo de la hoja.
Heterotalismo: Condición por la que la reproducción sexual sólo es Mesocarpio: Capa intermedia de las tres que forman el pericarpio
posible entre talos de genotipos distintos. de un fruto.
Hialino/a: Incoloro, trasparente. Micelio: Cuerpo vegetativo de muchos hongos, formado por estruc­
Hibridación molecular: Unión de una cadena de ácido nucleico a turas tubulares denominados hitas.
otra de secuencia complementaria. Micoplasma: Microorganismo unicelular sin pared perteneciente a
Himenóptero: Orden de insectos que incluye abejas, avispas y la la clase Mollicutes.
mayoría de parasitoides. Micorriza: Hongo simbiótico de la raíz que facilita la absorción de
Hita: Estructura tubular cuyo conjunto, o micelio, constituye el cuer­ algunos nutrientes.
po vegetativo de numerosos hongos. Micosis: Enfermedad causada por hongos.
Hiperparásito: Parásito de otro parásito. Micótico/a: Referido a los hongos.
Hiperplasia: Multiplicación excesiva de las células de un tejido. Microbiota: Conjunto de microorganismos que habitan en un órga­
Hipersensible: Reacción de resistencia que se manifiesta por la no o espacio determinado
necrosis de las células vecinas al punto de entrada del patógeno. Microconidio/a: Condios/as de menor tamaño en los hongos que
Hipertrofia: Aumento anormal del volumen de un tejido u órgano producen dos tipos de éstos/as.
debido al aumento de tamaño de sus células. Microelemento: Se refiere a los elementos minerales requeridos por
Hipocotilo: En una plántula, la zona situada entre la raíz y los coti­ las plantas en muy baja concentración.
ledones. Microinjerto: Injerto de ápices caulinares en plantas cultivadas in
Huésped: Individuo en el que se desarrolla o puede desarrollarse vitro.
un parásito. Micromiceto: Hongo microscópico.
Imperfecto: Estado o facies asexual de un hongo: Ver "anamorfo". Microscopía: Conjunto de métodos que utilizan el microscopio.
Hongo imperfecto: hongo en el que se desconoce su reproduc­ Microscopio (fotónico y electrónico): Instrumento para poder
ción sexual. observar objetos extremadamente pequeños, utilizando la luz
In v itro : Efectuado/a en condiciones artificiales. visible (fotónico) o un haz de electrones (eléctrónico).
Inclusión: Estructura subcelular inducida por la infección de algu­ Miriñaque: Abultamiento del tallo de una planta injertada, general­
nos virus. mente situada por encima de la línea de injerto.

133
 ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS

Mollicute: Clase de microorganismos unicelulares caracterizada por Procariótico (=procarionte): Organismo unicelular cuyo material
la ausencia de pared celular y del componente peptidoglicano. genético no está en un núcleo limitado por una membrana.
Monocatenario (ARN o ADN): Ácido nucleico con una sola cadena. Propágulo: Cualquier parte de un organismo que es capaz de
Monoclonal: Véase anticuerpos reproducirlo.
Mosaico: Síntoma caracterizado por zonas de color verde normal Proteobacteria: Clase del reino de los procariontes que incluye los
entremezcladas con zonas cloróticas. géneros más comunes de bacterias fitopatógenas como Pseu-
domonas o Xanthomonas.
Moteado: Síntoma caracterizado por una mezcla irregular de man­
chas cloróticas y verde normal. Proteolítico (enzima): Que hidroliza proteínas.
Mucilaginoso: Con aspecto viscoso. Pseudotecios: Cuerpos fructíferos de los hongos ascomicetos
caracterizados por tener las aseas en lóculos no separados.
Mucílago: Sustancia viscosa de mayor o menor transparencia.
Psila: Insecto homóptero del suborden Psyllidae.
Mucedináceo: Hongo imperfecto, cuyas conidias no se forman en
picnidios ni acérvulos y con esporas o micelio hialinos o ligera­ Pulgón: Insecto homóptero (áfido) del suborden Aphidinea.
mente coloreados. Quimioterapia: Método curativo o profiláctico para el control de
Multiseptado/a: Que posee varios tabiques o septos. enfermedades mediante tratamientos con productos químicos.
Necrosis: Muerte celular o de una parte de un tejido. Radicular: Relativo a la raíz.
Necrosar: Producir necrosis. Raza: Grupo taxonómico dentro de una especie que se caracteriza
Necrótico/a: Relativo a las células o tejidos necrosados. especialmente por su adaptación a un huésped, pero que no
presenta peculiaridades morfológicas. También llamado “raza
Nectario: Glándula de la flor que produce el néctar. fisiológica" o “forma fisiológica”.
Nematodo: Gusano nematelminto de la clase Nematoda, no seg­ Recombinante: Que posee combinaciones de genes o secuencias
mentado, generalmente microscópico. de ADN de distintos progenitores.
Nematicida: Producto químico que mata a los nematodos. Resistencia: Capacidad de un huésped para superar la infección
Nervial: Referido a los nervios de las hojas. por un parásito.
Nodulo: Hinchazón redondeada, inducida por diversos agentes. Retículo endoplasmático: Sistema de membranas del citoplasma
Oleífera (glándula): Glándula que contiene aceites esenciales. celular.
Oomiceto: Hongo con micelio generalmente no tabicado que se RFLP (Restriction Fragment Length Polymorphism = Polimorfis­
reproduce asexualmente por esporangios o zoosporas y sexual- mo de longitud de los fragmentos de restricción): Técnica de
mente por oosporas. análisis genético basada en la digestión del ADN con endonu-
Oospora: Espora sexual de los Oomicetos. cleasas de restricción.
Operón: Grupo de genes próximos en un cromosoma que se acti­ Ribosoma: Orgánulo del citoplasma celular donde tiene lugar la
van o inactivan de forma coordinada. síntesis de proteínas.
Oportunista (parásito): Organismo que se comporta como parási­ Ribosómico: Relativo a los ribosomas.
to sólo cuando el huésped se encuentra en condiciones desfa­ Rizomorfo: Agregado de hifas con aspecto de raíz, con ápice
vorables para su normal desarrollo. bien definido y a menudo con una capa exterior de células
Ostiolo: Abertura de los peritecios y picnidios a través de la cual pardas que rodean una masa interna de células alargadas e
salen las esporas del cuerpo fructífero. incoloras.
PAGE (Polyacrylamide Gel Electrophoresis = Electroforesis en RT-PCR (Retrotranscripción-PCR): Técnica para producir numero­
gel de poliacrilamida): Electroforesis en la que la separación de sas coplas en ADN de un fragmento de ARN.
moléculas se efectúa utilizando una matriz porosa de poliacrila­ Rizosfera: Zona del suelo que está en el entorno de la raíz de una
mida. sPAGE (sequential PAGE= Electroforesis secuencial): Sis­ planta.
tema que utiliza una doble electroforesis para mejorar la separa­
Saneamiento: Obtención de plantas sanas a partir de otras infec­
ción de viroides.
tadas.
Parásito/a: Organismo que obtiene nutrientes de otro.
Saprofito/a: Organismo que se alimenta de materia orgánica muerta.
Parasitar: Mantener una relación parasitaria con otro organismo.
Senescencia: Decaimiento de un órgano debido a madurez, edad
Parénquima: Tejido poco diferenciado, de pared generalmente del­ o enfermedad.
gada, cuyas células tienen protoplastos vivos y son capaces de
cambiar de forma y función y constituyen las masa de los órga­ Septo: Pared o tabique.
nos asimilativos y de reserva de la planta. Serología: Conjunto de técnicas basadas en la producción y utili­
Patogenicidad: Capacidad para producir una enfermedad. zación de anticuerpos.
Patógeno/a: Agente capaz de causar enfermedad en un huésped. Serológico/a: Relativo a la serología.
Patotipo: Subdivisión infraespecífica que agrupa a los microorga­ Serotipo: Que reacciona con un determinado panel de anticuerpos.
nismos por sus características patogénicas. Síndrome: Conjunto de síntomas que caracterizan una enferme­
Patovar: Véase forma especial. dad.
PCR (Polymerase Chain Reaction = Reacción en cadena de la Sinérgico/a: Que participa en un sinergismo.
polimerasa), Nested-PCR, Inmunocaptura-PCR: Técnicas para Sinergismo: Acción de dos o más causas cuyo efecto conjunto es
producir numerosas coplas de un fragmento de ADN. superior a la suma de los efectos individuales.
Peduncular: Relativo al pedúnculo. Sintomatología: Véase síndrome.
Pedúnculo: Estructura de la planta que sostiene la flor o el fruto. Sistémico/a: Se dice del patógeno o agente químico que no está
Peritecio(=periteca): Ascocarpo cerrado cuya pared se abre al limitado a un órgano de la planta.
exterior por el ostiolo. Sobreinjerto: Injerto que se efectúa en la copa de una planta injer­
Peridermls: Tejido protector secundario que reemplaza a la epider­ tada para cambiar de variedad.
mis en tallos y raíces.
spJspp.: Especie / especies.
Picnidio: Cuerpo fructífero asexual hueco, redondeado o en forma
SSCP (Single Strand Conformation Polymorphism = Polimor­
de botella, con un ostiolo y cuya pared interior está recubierta de
fismo de conformación del ADN monocatenario): Técnica
conidióforos.
de diferenciación de fragmentos de ADN basada en la confor­
Picnospora: Espora producida en un picnido. mación que adquieren las hebras de éste en función de su
Policlonal: Véase anticuerpos. secuencia.
Polífago/a: Parásito que se desarrolla sobre huéspedes de distintas Spiroplasma: Mollicute cultivable del género Spiroplasma caracte­
especies. rizado por su morfología helicoidal y por poseer motilidad.

134
ANEJOS

Suberificarse: Convertirse en corcho. Turgencia: Consistencia firme de las células, tejidos u órganos de
Suberoso/a: Con textura de corcho. una planta debida a su contenido en agua. La falta de turgencia
da lugar a marchitez.
Subgenómico: Relativo a un fragmento del genoma. Algunos virus
producen RNAs subgenómicos como vía para su expresión Vacuola: Cavidad en el citoplasma limitada por una membrana que
genética. contiene una solución acuosa de distinta composición según las
células.
Susceptibilidad: Capacidad de un huésped para soportar la multi­
plicación de un patógeno. Variegación: Presencia de distintos colores o tonos en los órganos
de una planta, especialmente en hojas, flores o frutos.
Sustrato (substrato): Medio en el que puede desarrollarse un
organismo. Vascular: Relativo a los sistemas conductores de las plantas.
Vasos: Elementos del sistema conductor (xilema y floema) de las
Talo: Cuerpo vegetativo de los hongos, algas y plantas no vas­
plantas.
culares.
Vector: Organismo capaz de transmitir un patógeno.
Taxonomía: Ciencia de la clasificación de los organismos.
Viral: Relativo a virus.
Teleomorfo: Estado sexual o perfecto de un hongo.
Vlrión: Partícula de un virus.
Tetrapolar: Sistema de incompatibilidad sexual de algunos basi-
diomicetos determinado por dos loci. Viroplasma: Agregados de viriones que se forma en células infec­
tadas con algunos virus.
Tolerancia (a enfermedad): Capacidad de un huésped para sopor­
tar el crecimiento y/o multiplicación de un patógeno sin desarro­ Virosis: Enfermedad causada por virus.
llar los síntomas característicos de la enfermedad. Virulencia: Capacidad de un patógeno para producir enfermedad
Transgénicas (plantas): Plantas que contienen y expresan un gen en un determinado huésped.
aislado de otra especie. Virulífero/a: Vector portador de virus y capaz de transmitirlo a un
Transmisión (de virus): Inoculación mecánica o biológica (median­ nuevo huésped.
te injerto, vector o agroinfección) de un virus en una nueva plan­ Xilema: Tejido conductor de savia bruta (agua y sales minerales)
ta huésped. desde la raíz a la parte aérea de las plantas.
Traqueomicosis: Enfermedades producidas por hongos que inva­ Zoospora: Espora con flagelos que tiene movilidad en medio
den los vasos del xilema. líquido.

135
FOTOS
Foto 1. Reducción del crecimiento de Clementina de Nules
injertada sobre Citrus volkameriana en una plantación con infes­ Foto 2. Los árboles jóvenes plantados en parcelas con densi­
tación alta de Tylenchulus semipenetrans (S. Verdejo y F.J. dades altas de población de Tylenchulus semipenetrans desa­
Sorribas). rrollan poca barbada como este citrange Carrizo utilizado para
doblar una plantación (S. Verdejo y F.J. Sorribas).

Foto 4. Detalle de los síntomas en raíces de cítricos infectadas

por Tylenchulus semipenetrans. Las raíces infectadas con
aspecto sucio (a) contrastan con las raíces no parasitadas (b)
(S. Verdejo y F.J. Sorribas).
t
b

Foto 3. Síntomas en raíces de cítricos

infectadas por Tylenchulus semipenetrans.
Las raíces infectadas tienen tierra adherida
y aspecto sucio (a). En ocasiones, el cilin­
dro cortical se separa fácilmente del cilin­
dro central (b) (S. Verdejo y F.J. Sorribas).

Foto 6. Lesiones de antracnosis causadas por Colletotrichum

acutatum sobre pétalos de naranjo dulce. (L. W. Timmer).

Foto 5. Estadios del ciclo de vida de Tylen­

chulus semipenetrans. A) Juvenil de
segundo estadio, B) Macho adulto, C)
Hembra joven y D) Hembra madura. Barra Foto 7. Botones producidos por ataque de antracnosis de los péta­
= 50 pm (S. Verdejo y F.J. Sorribas). los causado por Colletotrichum acutatum en limonero. (P Moreno).

139
 Foto 8 Lesiones de antracnosis en hojas de lima Mexicana.
(L. W. Timmer).

Foto 9 Ramilla de naranjo Washington

navel afectada por Colletotrichum gloeos-
porioides (J.J. Tuset).

Foto 10 Acérvulos de conservación de Foto 11. Acérvulos con setas de Colletotrichum gloeosporioides
Colletotrichum gloeosporioides en la cor­ (J.J. Tuset).
teza de un naranjo dulce (J.J. Tuset).

140
 Foto 15. Chancro basal causado por Phytophthora sp. (J.J.
Tuset).

Foto 14. Gomosis causada por Phyto-

phthora sp. (J.J. Tuset).

Foto 17. Fruto afectado por la podredum­

bre marrón causada por Phytophthora sp.
(J.J. Tuset).

Foto 16. Aspecto general de un naranjo

Washington navel afectado por Phyto-
phthora sp. en la parte basal del tronco
(J.J. Tuset).

Foto 18. Esporangios y zoosporas de Phytophthora citrophtho- Foto 19 Limonero con síntomas de mal
ra (J.J. Tuset). secco (J.J. Tuset).

141
 Foto 20. Coloración rojiza en una rama de Foto 21 Síntomas de “mal fulminante”
limonero joven afectado por mal secco producido por la infección radicular con
(J.J. Tuset). Deuterophoma tracheiphila (J.J. Tuset).

Foto 22. Mal negro producido por Deuterophoma tracheiphila Foto 23. Mal secco en una plantación de limoneros en asocia­
(J.J. Tuset). ción con cultivos herbáceos (J.J. Tuset).

Foto 25. Lesiones producidas por Phaeoramuiaria angolensis

en frutos de pomelo Marsh (A. A. Seif, Kenia).

Foto 24. Lesiones foliares producidas por Phaeoramuiaria

angolensis en limonero Lisbon (A.A. Seif, Kenia).

142
 M IN N E O L A T A N G E L O

Foto 26. Lesiones causadas por Alternaría en hojas de tángelo Foto 27. Lesiones causadas por Alternaría en fruto de tángelo
Minneola. (L.W. Timmer). Minneola. (L. W. Timmer).

Foto 28. Lesiones de mancha grasienta causada por Mycos- Foto 29. Síntomas de mancha grasienta causados por Mycos-
phaerella citri en el haz (derecha) y el envés (izquierda) de hojas phaerella citri en fruto de pomelo. (L. W. Timmer).
de pomelo. (L.W. Timmer).

Foto 30. Síntomas de mancha negra causada por Guignardia Foto 31. Síntomas de melanosis causados por Diaporthe citri en
citricarpa en naranjo dulce. (L. W. Timmer). frutos de pomelo. (L. W. Timmer).

Foto 32. Síntomas de melanosis causados por Diaporthe citri en Foto 33. Picnidios y cirros de conidias de Phomopsis citri (J.J.
hojas de pomelo. (L. W. Timmer). Tuset).

143
 Foto 35. Sistema radicular de mandarino Cleopatra gravemente
afectado por Armiilaria mellea (J.J. Tuset).

Foto 34. Aspecto de un clementino injerta­

do sobre mandarino Cleopatra afectado
por Armiilaria mellea (J.J. Tuset).

Foto 36 Crecimiento micelial de Armiilaria mellea en el leño

(J.J. Tuset).

Foto 37 Cuerpos fructíferos sexuales (setas) de Armiilaria

mellea (P. Moreno).

Foto 38. Síntomas de roña en fruto de pomelo causados por el

hongo Elsinoé fawcettii. (L.W. Timmer).

Foto 39. Síntomas de roña causados por Elsinoé fawcettii en Foto 40 Síntomas de roña causados por Elsinoé australis en
hoja de mandarino. (L.W. Timmer). fruto de naranjo dulce. (L. W. Timmer).

144
Foto 41. Síntomas de la gomosis de Río Grande en pomelo. (P. Foto 42. Síntomas de podredumbre en semillero (damping-off)
Moreno). causada por Rhizoctonia solani en plantitas de naranjo amargo.
(L. W. Timmer).

Foto 43. Síntomas de cancrosls en hoja. (M. Koizumi, Japón). Foto 44. Detalle de síntomas iniciales de cancrosis en hoja de
pomelo (S. Garrón, Argentina).

Foto 45. Síntomas de cancrosis en fruto. (M.M. López). Foto 46. Detalle de una lesión de cancrosis en naranja (S.
Garrón, Argentina).

Foto 47. Hoja de naranjo dulce con síntomas de clorosis varie­ Foto 48 Naranjo dulce afectado por la clorosis variegada
gada (CVC). (M. Garnier). (CVC). (M. Garnier).

145
 Foto 49. Frutos de naranjo dulce afectados por clorosis varié- Foto 50 Xylella fastidiosa cultivada in vitro. (M. Garnier).
gada (CVC). (M. Garnier).

Foto 51. Brotes de naranjo dulce afectados por desecamiento Foto 52 Lesiones causadas por Pseudomonas syringae pv.
bacteriano (M.M. López). syringae en limón (M.M. López).

Foto 53. Síntoma del brote amarillo en los primeros estadios de Foto 54. Manchas cloróticas difusas causadas por huanglong­
una infección de huanglongbing (HBL). (M. Garnier). bing (HLB) en hojas de naranjo dulce. (M. Garnier).

Foto 55. Asimetría en fruto y aborto de semillas causados por Foto 56. Inversión de color en fruto de mandarino causada por
huanglongbing (HLB). (M. Garnier). huanglongbing (HLB). (M. Garnier).

146
 Foto 58. Síntomas de mancha bacteriana en hoja de citrumelo
(M.M. López).

Foto 57. Decaimiento causado por huang-

longbing (HBL) en estadios tardíos de la
infección. (M. Garnier).

Foto 60. Naranjo dulce Washington naveI injertado sobre naran­

jo amargo de 20 años de edad, fuertemente afectado por stub­
born. (J.M. Bové).

Foto 59. Lesiones de mancha bacteriana

en rama de citrumelo (M.M. López).

Foto 61. A) Enanismo, crecimiento arbustivo, hojas pequeñas y acucharadas y escasa producción, causados por stubborn en un naran­
jo dulce de 6 años de edad. B) Aspecto de un árbol equivalente sin stubborn. (J.M. Bové).

147
 Foto 62. Fruto con forma de bellota
(‘acorn fruit disorder’) de un naranjo nave!
afectado por stubborn. (J.M. Bové).

Foto 64. Asimetría y coloración azul en el albedo de un fruto de

pomelo afectado por stubborn. (J.M. Bové). Foto 65. Frutos de varias edades y flores en un naranjo dulce
afectado por stubborn. (J.M. Bové).

Foto 66. Morfología característica de los spiroplasmas.

A) , S. citri en los tubos cribosos de un naranjo con stubborn.
B) . S. citri en un cultivo in vitro. (J.M. Bové). Foto 67. Síntomas de escobas de bruja en vinca. (M. Garnier).

148
Foto 68. «Candidatus» Phytoplasma aurantifolia en los tubos Foto 69. Lima afectada por escobas de bruja en los primeros
cribosos de una vinca afectada por escobas de bruja. (M. Gar­ estadios de la enfermedad. (M. Garnier).
nier).

Foto 70. Síntomas de escobas de bruja en un estadio avanza­ Foto 71. Lima afectada por el síndrome de la madera de caucho
do de la enfermedad. (M. Garnier). mostrando ramas defoliadas y flexibles (C.N. Roistacher, Cali­
fornia).

Foto 72. Clementino con síntomas de con­ Foto 73. Corte transversal de un tronco de
cavidades gomosas en tronco y ramas (J. naranjo dulce con capas concéntricas de
Guerri). goma debidas a las concavidades gomo­
sas y zonas de color pardo inducidas por
psoriasis (L. Navarro).

149
 Foto 74. Síntoma de hoja de roble induci­ Foto 75. Hendiduras en la madera de un
do por concavidades gomosas en hoja tángelo inducidas por cristacortis (P.
joven de naranjo dulce (J. Guerri). Moreno).

Foto 76. Cresta inducida por cristacortis en la corteza de un Foto 77. Hendiduras en el borde y huellas de antiguas lesiones
mandarino (J. Guerri). en la sección transversal de un tronco de mandarino afectado
por cristacortis (L. Navarro).

Foto 78. Hendidura en la línea de injerto de un naranjo dulce cv. Foto 79. Cresta en la cara interna de la corteza que se corres­
Navelina propagado sobre citrange Carrizo (J. Guerri). ponde con la hendidura de la madera del árbol de la Foto 78 (J.
Guerri).

150
Foto 80. Mala unión de clementino de Nules con citrage Troyer
inoculado a partir del kumquat Nagami SRA153. Los injertos
son quebradizos (J. Guerri).

Foto 81. Brote de un mandarino Freemont

sano y otro afectado por el enanismo clo-
rótico (S.M. Garnsey, Florida).

Foto 82. Hoja de pomelo Redblush afectada por el enanismo

clorótico (S.M. Garnsey, Florida).

Foto 83. Brote afectado por el enanismo del mandarino satsu-

ma (P Moreno).

Foto 84. Manchas cloróticas, deformación Foto 85. Mala unión de mandarino injertado sobre Poncirus tri-
de hojas y crecimiento en zig-zag de un foliata afectado por el virus de la hoja rasgada. Los injertos de
citrange Troyer afectado por el virus de la aproximación con plantas de mandarino Cleopatra permiten
hoja rasgada (S.M. Garnsey, Florida). recuperar el árbol (P. Moreno).

151
 Foto 86. Síntomas tempranos de impietratura en naranjo dulce
(P Moreno).
Foto 87 Síntomas tardíos de impietratura en un limón rugoso (P.
Moreno).

Foto 88. Bolsa de goma en el albedo causada por impietratura

en un limón rugoso (P Moreno).

Foto 89 Síntomas de leprosis en frutos de naranjo dulce (P.

Moreno).

Foto 90. Síntomas de leprosis en brote joven de naranjo dulce

(P. Moreno).

Foto 91 Síntomas de leprosis en hojas de naranjo dulce (P.

Moreno).

Foto 92. Síntomas de mosaico amarillo en Foto 93 Hoja de lima Mexicana con protuberancias nerviales (P.
hoja de naranjo dulce (P. Moreno). Moreno).

152
 Foto 95. Manchas y flecos cloróticos en hoja joven causados
por psoriasis (P. Moreno).

Foto 94. Rama de Citrus volkameriana

con agallas en la madera (L. Navarro).

Foto 97. Descamación extensiva en tron­

co y ramas de un naranjo naveI afectado
por psoriasis B (P Moreno).

Foto 96. Descamación restringida a la parte inferior del tronco

en un naranjo dulce afectado por psoriasis A (P Moreno).

Foto 99. Reacción de shock en brotes

jóvenes de naranjo dulce de semilla inocu­
Foto 98. Corte transversal de un tronco de naranjo dulce con man­ lado con psoriasis en invernadero (L.
chas pardas en la madera producidas por psoriasis (J. Guerri). Navarro).

153
 Foto 100. Manchas cloróticas y pústulas Foto 101. Manchas y anillos cloróticos en
inducidas por psoriasis B en hojas adultas una hoja de limonero rugoso inducidas
de naranjo dulce (P Moreno). por un aislado de manchas anulares (P.
Moreno).

Foto 103 Colapso causado por tristeza en un naranjo dulce pro­

pagado sobre naranjo amargo (P. Moreno).

Foto 102. Pústulas inducidas por psoriasis

B en naranjo dulce en invernadero (J.
Navas-Castillo, España).

Foto 104 Defoliación, seca de ramillas y emisión de nuevos bro­ Foto 105 Frutos de pomelo injertado en naranjo amargo. Frutos
tes en el tronco de un naranjo dulce con tristeza propagado de árbol sano (arriba), o de árbol afectado por tristeza (abajo) (P.
sobre naranjo amargo (P. Moreno). Moreno).

154
 Foto 107 Clorosis nervial inducida por el
Foto 106 Orificios en la corteza inducidos virus de la tristeza en hoja de Citrus
por tristeza en naranjo dulce propagado macrophylla en invernadero (P. Moreno).
sobre patrón naranjo amargo. El síntoma
afecta únicamente al naranjo amargo (por
debajo de la línea de injerto) (P. Moreno).

Foto 108 Acorchamiento de las nerviaciones inducido por un

aislado virulento del virus de la tristeza en hojas de lima Mexi­
cana (P. Moreno).
Foto 109. Acanaladuras producidas por el
virus de la tristeza en la madera de un
naranjo dulce Pera (P. Moreno).

Foto 110. Acanaladuras en la madera y fruto de calibre reduci­

do (derecha) en comparación con un fruto de árbol sano
Foto 111 Planta de pomelo inoculada con (izquierda), producidos por el virus de la tristeza en naranjo
un aislado del virus de la tristeza que dulce Pera (P. Moreno).
causa el síndrome de ‘seedling yellows’
(derecha), en comparación con otra inocu­
lada con un aislado menos virulento
(izquierda) (P. Moreno).

155
 Foto 112 Fruto de satsuma deformado por la variegación infec­ Foto 113. Brote de mandarino Cleopatra afectado por la abolla­
ciosa (M. Cambra). dura de las hojas (M. Cambra).

Foto 114. Manchas anulares amarillas en Foto 115 Síntomas de manchas anulares
hoja de Gou Tou (P Moreno). amarillas en un fruto de naranjo navel (P
Moreno).

156
 Foto 119 Detalle de la unión de un limonero injertado en Citrus
macrophylla afectado por caquexia. Obsérvese el miriñaque en el
limonero (por encima de la línea de injerto) y la impregnación de
goma y acanaladuras en la madera en el patrón (abajo) (L. Navarro).

Foto 118 Limonero injertado sobre Citrus

macrophylla fuertemente decaído por
caquexia (P. Moreno).

Foto 121. Corte longitudinal en la corteza

Foto 120. Proyecciones en la corteza de un clementino afecta­ de un clementino injertado sobre naranjo
do por caquexia (P. Moreno). amargo afectado por caquexia. Obsérvese
el engrosamiento e impregnación de goma
de la corteza del clementino (por encima
de la línea de injerto) (J. Juárez, España).

Foto 122. Grietas verticales y descama­ Foto 123. Manchas amarillas y grietas en
ción producidas por el vlrolde de la exo- brote joven de lima Tahití (P. Moreno).
cortis en Poncirus trifoliata (N. Duran-Vila).

157
 Foto 124. Amarilleo del follaje y decaimiento de un clementino Foto 126 Enanismo inducido por apscaviroides en clementinos
injertado sobre citrange afectado por exocortis. Compárese injertados en Poncirus trifoliata. Compárese el tamaño de los
árbol afectado en primer plano con árboles sanos al fondo (J.A. árboles enanos (izquierda) con el de un árbol libre de viroides
Pina, España). (derecha). (N. Duran-Vila).

Foto 127 Necrosis puntual que causa una epinastia suave en

algunas hojas de cidro Etrog Arizona 861-S-1 inoculado con
CVd-l (N. Duran-Vila).

Foto 125 Epinastia y ena­

nismo acusado producido
por el viroide de la exocor­
tis en cidro Etrog Arizona
861-S-1 (N. Duran-Vila).

Foto 128 Necrosis inducida por CVd-ll (HSVd) en la base del

peciolo de algunas hojas de cidro Etrog Arizona 861-S-1 (N.
Duran-Vila).

Foto 130 Aspecto gene­

ral de una planta de cidro
Etrog Arizona 861-S-1 Foto 129. Necrosis generalizada del nervio central y del pecio­
inoculada con CVd-lll lo inducida por CVd-lll y CVd-IV en cidro Etrog Arizona 861 -S-
(derecha) (N. Duran-Vila). 1 (N. Duran-Vila).

158
Foto 131. Aspecto gene­
ral de una planta de cidro Foto 132 Decaimiento
Etrog Arizona 861-S-1 causado por blight en un
inoculada con CVd-IV árbol de naranjo dulce en
(derecha) (N. Duran-Vila). Florida (L. W. Timmer).

Foto 133. Decaimiento de la copa y rebrotes del patrón en un Foto 134. Decaimiento de la copa y síntomas de deficiencia de
naranjo dulce afectado por declinio en Brasil (L. V/. Timmer). cinc característicos en un naranjo dulce afectado por declina-
miento en Argentina (L. IN. Timmer).

Foto 135. Naranja afectada por Penicilllum digitatum (moho Foto 136. Clementina afectada por Penicillium italicum (moho
verde) (J.J. Tuset). azul) (J.J. Tuset).

Foto 137. Daño causado por Alternada citri en naranja (J.J. Foto 138 Desarrollo micelial y esporulativo de Botrytis cinérea
Tuset). en naranja (J.J. Tuset).

159
 Foto 139 Podredumbre amarga debida a Geotrichum candidum Foto 140. Naranja afectada por Phytophthora citrophthora
(J.J. Tuset). (podredumbre marrón) (J.J. Tuset).

Foto 141. Naranjas afectadas por fíhizopus stolonifer (J,J,

Tuset).
Foto 142. Limón afectado
por Sclerotinia sclerotio-
rum (podredumbre algo­
donosa) (J.J. Tuset).

Foto 143. Mandarina afectada por Colletotrichum gloeosporioi-

des (antracnosis) (J.J. Tuset).

Foto 144. Infección peduncular causada por Phomopsis citri en

naranja (J.J. Tuset).

Foto 145. Limón afectado

por Diplodia mutila (J.J. Foto 146. Necrosis peripeduncular en naranja Valencia (J.M.
Tuset). Martínez-Jávega).

160
Foto 147. Oleocelosis en naranja Navelina (J.M. Martínez- Foto 148. Adustiosis en limón Verna (J.M. Martínez-Jávega).
Jávega).

Foto 149. Picado en mandarina Fortune (J.M. Martínez-Jávega). Foto 150. Ennegrecimiento de glándulas oleíferas en clementi-
na (J.M. Martínez-Jávega).

Foto 151. Bronceado en pomelo Marsh (J.M. Martínez-Jávega). Foto 152. Deficiencia de nitrógeno en hojas (F. Legaz y E.
Primo-Millo).

Foto 153. Deficiencia y exceso de nitrógeno en frutos (F. Legaz Foto 154. Deficiencia y exceso de nitrógeno en frutos (F. Legaz
y E. Primo-Millo). y E. Primo-Millo).

161
 Foto 155. Deficiencia de fósforo en hojas. Nivel normal de fós- Foto 156 Deficiencia de fósforo en frutos (línea inferior) (F.
foro en hoja superior izquierda (F. Legaz y E. Primo-Millo). Legaz y E. Primo-Millo).

Foto 157. Deficiencia de potasio en hojas. Nivel normal de pota­ Foto 158. Deficiencia y exceso de potasio en frutos (F. Legaz y
sio en hoja superior izquierda (F. Legaz y E. Primo-Millo). E. Primo-Millo).

Foto 159. Deficiencia y exceso de potasio en frutos (F. Legaz y Foto 160 Deficiencia de magnesio en hojas y frutos (F. Legaz y
E. Primo-Millo). E. Primo-Millo).

Foto 161. Deficiencia de calcio en hojas (F. Legaz y E. Primo- Foto 162. Exceso de azufre en hojas. Nivel normal de azufre en
Millo). hoja superior izquierda (F. Legaz y E. Primo-Millo).

162
Foto 163. Deficiencia de hierro en hojas (F. Legaz y E. Primo- Foto 164 Deficiencia de hierro en frutos (linea inferior) (F. Legaz
Millo). y E. Primo-Millo).

Foto 165. Deficiencia de zinc en hojas (F. Legaz y E. Primo- Foto 166. Deficiencia de manganeso en hojas (F. Legaz y E.
Millo). Primo-Millo).

Foto 167 Deficiencia de cobre en hojas (F. Legaz y E. Primo- Foto 168 Deficiencia de cobre en brote y rama (F. Legaz y E.
Millo). Primo-Millo).

Foto 169. Deficiencia de cobre en frutos (J. M. del fíivero, Foto 170 Deficiencia de boro en hojas (F. Legaz y E. Primo-
España). Millo).

163
 Foto 172. Deficiencia de molibdeno en hojas. Nivel normal de
molibdeno en hoja superior izquierda (F. Legaz y E. Primo-Millo).

Foto 171. Exceso de boro en hojas (F.

Legaz y E. Primo-Millo).

Foto 173 Clementina Fina con clareta (izquierda) y fruto sano

(derecha) (M. Agustí y S. Zaragoza).

Foto 174 Frutos de mandarina Fortune con rajado (M. Agustí y

S. Zaragoza).

Foto 175 Fruto de mandarina Satsuma con bufado (M. Agustí y

S. Zaragoza).

Foto 176. Frutos de naranja dulce Lanelate afectados de granu­

lación. La alteración se presenta preferentemente en la zona Foto 177 Estado inicial del colapso de la corteza (pateta de
peduncular (M. Agustí y S. Zaragoza). rata) de una naranja dulce Navelate (M. Agustí y S. Zaragoza).

164
Foto 178 Fruto de mandarina Fortune con picado de la corteza Foto 179 Fruto de clementina de Nules con síntomas de pixat
(M. Agustí y S. Zaragoza). (M. Agustí y S. Zaragoza).

FotO 180 Caída de frutos de un naranjo dulce Navelate que no Foto 181. Clementina de Nules afectada de golpe de sol (M.
ha sido tratado con 2,4-D tras unos días de fuertes vientos en el Agustí y S. Zaragoza).
mes de enero (M. Agustí y S. Zaragoza).

Foto 182. Endoxerosis en limón (M. Agustí y S. Zaragoza). Foto 183. Daños causados por una helada: formación de cris­
tales de hesperidina y salida de zumo por rotura de las vesícu­
las (M. Agustí y S. Zaragoza).

Foto 184 Efecto de una fuerte granizada acompañada de vien­

to (M. Agustí y S. Zaragoza).

165
 Los cítricos sufren numerosas enfermedades cau­
sadas por agentes abióticos y bióticos, que limitan
su rendimiento y a veces las posibilidades de cultivo.
Entre las enfermedades de origen biótico, las causa­
das por virus, viroides, micoplasmas, fitoplasmas y
algunas bacterias, están estrechamente asociadas al
material vegetal y se dispersan al propagar yemas
infectadas. Algunas de ellas también se dispersan
por medio de vectores, generalmente insectos. Las
demás enfermedades están estrechamente relacio­
nadas con las condiciones medioambientales en que
se desarrolla el cultivo. Por ello, la importancia rela­
tiva de cada una de ellas en las distintas zonas citrí-
colas es muy variable.
En este libro se describen las distintas enfermeda­
des que afectan a los cítricos en las condiciones
españolas y de la cuenca del Mediterráneo en gene­
ral. Se han incluido también algunas enfermedades
de gran importancia económica en otras zonas citrí-
colas que no están presentes en el área mediterrá­
nea, considerando la posibilidad de que en el futuro
pudieran ser introducidas. Se ha dedicado un capí­
tulo a describir las medidas generales de prevención
y control de enfermedades, como el saneamiento,
cuarentena y certificación, que completan las medi­
das específicas recomendadas para cada una de
ellas. El libro presenta una información puesta al día,
en un lenguaje sencillo que resultará asequible a
cualquier lector no especializado en el tema.

ZK
/ ^ S o c ie d a d
— 7 J Española
___y/ de Fitopatología

Ediciones <9788471 4862<

Mundi-Prensa www.mundiprensa.com
ISBN: 84-7114-86Í