Rev. prod. anim., 32 (2), https://revistas.reduc.edu.cu/index.

php/rpa/article/view/e3475

Salud Animal

Original

Determinación de la paramfistomosis en bovinos de sacrificio en la provincia

Camagüey
Determination of Paramphistomosis in Slaughter Cattle in the Province of
Camagüey

1*
Yairis León Companioni https://orcid.org/0000-0002-5381-8258
1
Amilcar Arenal Cruz https://orcid.org/0000-0002-2836-352X
1
Yorkis Tamayo Escobar https://orcid.org/0000-0002-5879-0231
1
Roberto Vázquez Montes de Oca https://orcid.org/0000-0003-0854-3635
1
Enrique Casado Simón https://orcid.org/0000-0002-7195-5758
2
Nelson Arias Borrero https://orcid.org/0000-0002-7951-0470

1Universidad de Camagüey Ignacio Agramonte Loynaz, Facultad de Ciencias Agropecuarias,

Camagüey, Cuba.
2
Instituto de Medicina Veterinaria. Camagüey, Cuba.

*
Autor por la correspondencia(email): yairis.leon@reduc.edu.cu

RESUMEN
Antecedentes: La paramfistomosis es una parasitosis emergente. En Cuba los informes
anteriores referentes a Paramphystomum sp, se centraron fundamentalmente a la descripción de
las especies circulantes. Objetivo. Determinar la presencia de la paramfistomosis en bovinos de
sacrificio en Camagüey.

Como c i tar (APA)

León Companioni, Y., Arenal Cruz, A., Tamayo Escobar, Y., Vázquez Montes de Oca, R., Casado Simón,
E., & Arias Borrero, N. (2020). Determinación de la paramfistomosis en bovinos de sacrificio en la
provincia Camagüey. Revista de Producción Animal, 32(2).
https://revistas.reduc.edu.cu/index.php/rpa/article/view/e3475
©El (los) autor (es), Revista de Producción Animal 2020. Este artículo se distribuye bajo los términos de la licencia internacional Attribution-NonCommercial 4.0
(https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0/), asumida por las colecciones de revistas científicas de acceso abierto, según lo recomendado por la Declaración de
Budapest, la que puede consultarse en: Budapest Open Access Initiative's definition of Open Access.

I SSN 2 2 2 4 - 7 9 2 0
 Determinación de la paramfistomosis en bovinos de sacrificio en la provincia Camagüey

Métodos: Se utilizaron datos de 550 animales sacrificados de seis municipios de la provincia

entre marzo y mayo de 2017. Las variables independientes evaluadas fueron municipios y
órganos infestados.
Resultados: La prevalencia en los bovinos de sacrificio fue de un 68,54%. Se determinó que
rumen+retículo presenta diferencia significativa con respecto al rumen y retículo. A pesar de la
alta intensidad de infestación observada con Paramphistomum sp., solo el 9,4% presentó una
frecuencia superior al nivel de infestación alto (más de 1000 paramfistómidos). El municipio de
menor prevalencia fue Najasa, con diferencias significativas (p<0,05) con respecto a la media de
la prevalencia observada. La secuencia de 18S arrojó un 99,7% de identidad con Cotylophoron
cotylophorum. El análisis filogenético por el método Neighbor-Joining, con un bootstrap de 1000
réplicas, reveló que la especie de Paramphystomum encontrada tiene un 85% de probabilidad de
pertenecer al clade donde se encuentra C. cotylophorum.
Conclusiones: En Camagüey existe baja intensidad de infestación de Paramphystomum sp. en
animales sacrificados y no se encontró especificidad por un órgano en particular.

Palabras clave: Ganado vacuno, Paramphistomum, parasitología, PCR, matadero (Fuente:

MeSH)

ABSTRACT
Background: Paramphistomosis is an emerging parasitosis. In Cuba, previous reports of
Paramphistomum sp mainly focused on the description of circulating species. Aim: To determine
the presence of paramphistomosis in slaughter cattle in Camagüey.
Methods: The data of 550 slaughtered animals, collected between March and May 2017 from six
municipalities of the province, were used. The independent variables of the study were
municipalities and infested organs
Results: The prevalence in slaughter cattle was 68.54%. The rumen-reticulum was found to have
a significant difference with respect to rumen and reticulum. In spite of the high
Paramphistomum sp infestation density, only 9.4% showed a frequency higher than the greatest
infestation level (over 1000 paramphistomids). The municipality with the lowest prevalence was
Najasa, with significant differences (p<0.05), compared to the mean prevalence observed. The
18S sequence was 99.7% identical to Cotylophoron cotylophorum. The phylogenetic analysis
was done using the Neighbor-Joining method, with 1000 bootstrap replicas, which revealed that
the Paramphistomum species found has an 85% likelihood of pertaining to the same clade of C.
cotylophorum.
Conclusions: In Camagüey, there is a low infestation intensity of Paramphistomum sp in
slaughtered animals, with no specificity over a particular organ.

Key words: cattle, Paramphistomum, parasitology, PCR, slaughterhouse (Source: MeSH)

Recibido: 3/3/2020
Aceptado: 5/5/2020

Rev. prod. anim., 32 (2),

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León, Y., Arenal, A., Tamayo, Y., Vázquez, R., Casado, E., Arias, N.

INTRODUCCIÓN
La paramfistomosis es una enfermedad parasitaria emergente con áreas endémicas en las regiones
tropicales y subtropicales, presente en Asia, Europa, África, América y Australia (Hayider,
Mekuria y Mekibib, 2018). Las prevalencias de esta parasitosis en ganado bovino varían entre el
1,2 % en ciertas regiones de Argelia, 32,17 % en la India, 39,10 % en América y el 55.9 % al
Noroeste de España (Siben, Domatsky, Nikonov y Beletskaya, 2018).

Es producida por diferentes especies de trematodos (Digenea), pertenecientes a la superfamilia

Paramphistomoidea, donde están incluidas las principales especies que poseen interés en
medicina veterinaria. Entre ellas encontramos a Paramphistomum cervi; P. microbothrioides,
Calicophoron daubneyi, Calicophoron calicophoron y Cotylophoron cotyloforum. Tienen un
ciclo biológico indirecto en el que participan como hospederos intermediarios los moluscos de
agua dulce (Tandon, Roy, Shylla y Ghatani, 2014; Sargison, Shahzad, Mazeri y Chaudhry, 2019).
De ellos, Galba cubensis se comportó como un eficiente hospedero intermediario en el continente
americano, específicamente en Cuba (Vázquez, Sánchez, Alba, Rodríguez y Pino, 2013; Abreu,
Piña, Diéguez, Vázquez y Fimia, 2019).

La paramfistomosis tiene dos formas clínicas, una aguda intestinal causada por las formas
inmaduras y la otra crónica ruminal ocasionada por los parásitos adultos. Cuando las formas
larvales se adhieren a la mucosa, atrofian las vellosidades intestinales, producen gastroenteritis,
deshidratación y pérdida grave de la condición corporal, pues se reduce la ingesta voluntaria de
alimentos y/o reducciones en la eficiencia de absorción de los nutrientes (Sanguankiat et al.,
2016; Ploeger et al., 2017).

Los anfistómidos adultos también llevan a cabo una acción expoliadora del fluido ruminal, en
especial sobre lípidos y ácidos grasos. Por todo ello, se puede afirmar que la parampfistomosis
produce un descenso de la producción de ácidos grasos volátiles (AGV), de proteínas
microbianas en el rumen y proteínas by-pass. Como consecuencia hay disminución de la
conversión alimenticia y reducción de la producción de leche (Casas, 2018; Forbes, 2018).

En Cuba existen condiciones climáticas favorables de precipitación, humedad relativa y

temperatura (Palacio, Bertot, Molento, Vázquez, Izquierdo y Arenal, 2017). Esto permite el
desarrollo y la sobrevivencia de los estadios larvales en el pasto y del hospedero intermediario. El
objetivo de esta investigación es determinar la presencia de la paramfistomosis en bovinos de
sacrificio en Camagüey.

MATERIALES Y MÉTODOS

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 Determinación de la paramfistomosis en bovinos de sacrificio en la provincia Camagüey

Para la investigación se utilizaron los datos de la inspección visual post-mortem de 550 bovinos
sacrificados en el período marzo-mayo del 2017, en los mataderos pertenecientes a la industria
alimentaria de Camagüey.

Los animales muestreados procedieron de 6 de los 13 municipios con que cuenta la provincia
Camagüey, distribuidos de la siguiente forma: 105 de Camagüey, 92 de Jimaguayú, 60 de Minas,
135 de Najasa, 49 de Sibanicú y 109 de Vertientes.

Análisis de la prevalencia

Examen de la necropsia helmintológica

Durante el examen post-mortem, se inspeccionaron de forma sistemática el rumen y el retículo

con el fin de detectar la presencia o ausencia de Paramphistomum sp. y la intensidad de
infestación. Cada día de trabajo se inspeccionaron todos los animales sacrificados. En el proceso
de faenado se extrajeron los pre-estómagos ligados en sus extremos con el fin de evitar pérdida
de parásitos y su contenido. La disección del Rumen coincidió con los bordes o curvaturas dorsal
y ventral y la del retículo con las curvaturas mayor y menor. Todo ello con el fin de exponer los
paramfistómidos.

Se calculó la prevalencia por municipios. Para la intensidad de infestación de los

paramfistómidos se establecieron cuatro niveles: Nulo (cero presencias), bajo (de 1 a 500), medio
(de 501 a 1000) y alto (más de 1000).

Identificación molecular de Paramphistomum sp

Extracción de ADN

Se tomaron 10 parásitos por cada rumen de animales procedentes del municipio Vertientes. Se
colocaron en alcohol al 70 %.

El ADN se extrajo mediante un tratamiento con 100 μg / ml de proteinasa K (Boeringer

Manheim, Alemania) en tampón de lisis (Tris-HCl 10 Mm, pH 8,0, EDTA 100 mM, SDS al 0,5
%) por 5 a 8 h a 60 ºC bajo agitación suave. Las muestras se trataron tres veces con fenol y una
vez con cloroformo. Luego, la fase acuosa se trató con 20 μg/ml de RNaseA (Sigma, EE. UU)
durante 1 h a 37ºC. El ADN se purificó por extracción sucesiva con fenol: cloroformo y
cloroformo, y se precipitó con dos volúmenes de etanol en acetato de sodio 0,3 M a -20ºC
durante 2 h. Después de la centrifugación, el sedimento de ADN se secó y se resuspendió en 200
μl de agua doblemente destilada.

Reacción en cadena de la polimerasa

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León, Y., Arenal, A., Tamayo, Y., Vázquez, R., Casado, E., Arias, N.

El gen del ARN ribosómico 18S (ARNr) se amplificó mediante cebadores universales 27F
adelante (5´-CCAGAATTCAGAGTTTGATCMTGGCTCA-3´) y 1492 contrario, reverso (5´-
ACCAAGCTTTACGGYTACCTTGTTAGGACTT-3´) en un termociclador (Eppendorf,
Hamburg, Germany) bajo las siguientes condiciones: desnaturalización inicial (95°C durante 5
min), seguido de 34 ciclos cada uno a 94°C por 1 min, 58°C por 1 min y 72°C por 3 min, seguido
de un paso de extensión final a 72°C por 7 min. Los productos del PCR se analizaron por
electroforesis en gel de agarosa (1 %, w/v). Los amplicones se eluyeron y los productos de ADN
purificado se secuenciaron en Myleus (MG, Brasil). Las secuencias de nucleótidos se analizaron
mediante el programa de herramienta de búsqueda de alineación local básica (BLAST). En la
determinación final de Paramphistomum sp se utilizó software MEGA 6 para el análisis de ADN
probabilístico por el método Neighbo-Joining, con un Bootstrap de 1000 réplicas. Cada especie
que se incluyó en el análisis contiene su número de referencia en GenBank.

Análisis estadístico

Se contabilizaron las variables municipios y órgano infestados (rumen, retículo y rumen+retículo)

e intensidad de infestación.

Se empleó el software STATGRAPHICS Centurión XV ver 20.2.06 del 2007 para realizar una
tabla de contingencia entre las variables intensidad de infestación y los municipios. Se
compararon las proporciones de la prevalencia de los municipios con respecto a la media. Se
realizó una comparación de la proporción media de la intensidad de infestación según los órganos
infestados. Se aplicó en todos los casos la prueba de independencia Chi-cuadrado para P<0,05.

RESULTADOS
De un total de 550 animales analizados, la prevalencia arrojó un valor del 68,54 %.

El nivel de intensidad de infestación predominante en todos los municipios fue el bajo con un
46,18% (Fig. 1). De ellos, Vertientes y Camagüey con el 9,82 % y 9,45 % de los casos
respectivamente alcanzaron los mayores valores, mientras que Sibanicú, con solo el 4,73 % de los
casos, fue el de menor intensidad de infestación en este nivel.

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 Determinación de la paramfistomosis en bovinos de sacrificio en la provincia Camagüey

Fig. 1 Resultado de la Tabla de Contingencia para la Intensidad de infestación según los municipios.

Nota: los valores representados corresponden a la frecuencia observada de cada municipio según
la intensidad de infestación.

El análisis de comparación de proporciones evidenció diferencias significativas de la media del

municipio Najasa con respecto al resto de los municipios (Fig. 2). La proporción que se obtuvo
en el resto de los municipios en estudio se encuentra entre los límites establecidos, según su
frecuencia observada.

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León, Y., Arenal, A., Tamayo, Y., Vázquez, R., Casado, E., Arias, N.

Fig. 2: Comparación de proporciones de la prevalencia de los municipios con respecto a la media.

LSD: Límite Decisión Superior LC: Línea Central LDI: Límite Decisión Inferior.

Al realizar un análisis de proporciones con un 95 % de confianza entre la intensidad de

infestación según los órganos infestados se comprobó que el nivel rumen+retículo es el que
presenta diferencias significativas con respecto al rumen y retículo (Fig. 3).

Fig. 3: Comparación de la proporción media de la intensidad de infestación según los órganos infestados.
LSD: Límite Decisión Superior LC: Límite Central LDI: Límite Decisión Inferior.

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Se secuenciaron 348 bases nitrogenedas de la región intergénica ribosomal del 18S. Los
individuos encontrados en la provincia Camagüey tienen una identidad del 99,7 % con
Cotylophoron cotylophorum.

El mejor alineamiento de la secuencia según BLAST se muestra en la Fig. 4 El único cambio que
se observó es una transición de timina por citosina. No aparece ningún espacio en el alineamiento
de la secuencia (E 3e-175). Otras especies mostraron identidades entre 93 y 99%, con menos
cobertura de la secuencia.

Fig. 4: Mejor alineamiento de la secuencia según BLAST.

El análisis filogenético indicó que la especie encontrada en estos muestreos tiene un 85 % de

probabilidad de pertenecer al clade donde se encuentra Cotylophoron cotylophorum (Fig. 5). Sin
embargo, Bacillus licheniformis no tiene ninguna probabilidad de pertenecer a este grupo, lo que
confirma que el análisis es correcto.

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León, Y., Arenal, A., Tamayo, Y., Vázquez, R., Casado, E., Arias, N.

Fig. 5: Análisis filogenético de acuerdo al método Neighbo-Joining (Bootstrap de 1000 réplicas). Secuencias de
referencia que se muestran por especie (10) y sus respectivos números de acceso GenBank. Cotylophoron
cotylophorum JX678257.1, Calicophoron shillongensis, JX678251.1, Orthocoelium orthocoelium JX678255.1,
Fischoederius elongatus KU530203.1, Fischoederius cobboldi KU530202.1, Orthocoelium orthocoelium
JX678255.1, Olveria bosi JX678253.1, Gastrothylax crumenifer JQ688412.1, Carmyerius dollfusi KP639636.1,
Explanatum explanatum KY068130.1. La secuencia KT924442.1 de Bacillus licheniformis se usó como un grupo
externo.

DISCUSIÓN
Al analizar la prevalencia obtenida, se comprobó que obtuvimos valores similares (68,54 %) a los
de Cauquil et al. (2016) en el Archipiélago Melanesio francés de Nueva Caledonia, quienes
determinaron una prevalencia del 70 % de paramfistomosis en vacas adultas. Los autores
refirieron que estos niveles podrían ser porque esta parasitosis no se considera un problema
clínico o de producción en Nueva Caledonia y el tratamiento dirigido a este parásito es
improbable, lo que se corresponde con la situación actual de Cuba. Este elevado nivel de
prevalencia también está influenciado por las características del ecosistema en la provincia de
Camagüey. El mismo está constituido por terrenos bajos llanos, típicos de sabanas inundables en
períodos lluviosos, lo que resulta en una mayor dispersión del hospedero intermediario.

La prevalencia en Italia que reportaron Sanna et al. (2016) fue de un 55,9 % en vacas adultas,
resultado que se puede considerar elevado pues más del 50 % de los animales están afectados con
la paramfistomosis, lo que podría ser consecuencia de la presencia de reservorios de agua, lagos,
ríos y disponibilidad de hospederos intermedios adecuados en estos lugares. Así mismo ocurre en
Etiopía, donde se determinaron prevalencias de 51,82 % (Ayalew, Tilahun, Aylate, Teshale y

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 Determinación de la paramfistomosis en bovinos de sacrificio en la provincia Camagüey

Getachew, 2016). Esto ocurre probablemente porque existen factores ambientales favorables
similares a las de nuestro país para el desarrollo de los moluscos de agua dulce.

La diferencia entre las proporciones de la prevalencia de los municipios pudo estar condicionado
por las características de los ecosistemas, precipitaciones y temperatura que poseen cada uno e
incluso, puede estar asociado a las formas productivas ganaderas en los lugares que se hace
indispensable realizar embalses o tranques para garantizar el abasto de agua a los animales. Todo
ello puede traducirse en condiciones propicias para el crecimiento y desarrollo del hospedero
intermediario.

Cuando los animales inspeccionados presentan infestación en rumen+retículo, es mayor que

cuando la infestación ocurre en un solo órgano, ya sea rumen o retículo. Esto demuestra que no
existe especificidad tópica de las duelas por rumen o retículo, a pesar que, desde el punto de vista
anatómico, el retículo no presenta las mismas condiciones que el rumen para su establecimiento.

En Galicia, España, se registró una proporción de 94,3 % en el rumen y solo un 5,7 % en el

retículo (González-Warleta et al., 2013). Los autores infirieron que la menor carga en este último
órgano puede estar relacionada con la escasez de papilas y por la acumulación de CO2 y metano
presente. Además, la forma de las papilas en el atrio ruminal pueden tener un efecto protector
sobre los tremátodos y la presencia de una capa fluida puede favorecer la ingesta de nutrientes
por parte del parásito.

Los resultados moleculares obtenidos confirman los de Kotrla y Prokopic (1973) quienes
determinaron, según su morfología, que en Cuba circulaba el Cotylophoron cotylophorum.
Asimismo, evidenciaron que, en Camagüey, entre las especies encontradas era la que más
abundaba. Sin embargo, durante esta investigación no se encontró ninguna de las otras especies
detectadas por estos autores, lo que implicaría un estudio molecular específico para estas
variedades.

La confirmación de la presencia de esta especie está en concordancia con uno de los géneros
(Cotylophoron) determinados por Alarcón y Velásquez (2009) en regiones tropicales y
subtropicales de mayor impacto en la producción ganadera de América. Estos investigadores
demostraron que C. cotylophorum es una de las especies que circulan en Colombia. Así mismo,
Morales, Pino y Moreno (2015) informaron su presencia en Venezuela en los estados Aragua,
Zulia y Bolívar. En el sureste de Irán, ésta fue la segunda especie con mayor prevalencia (20%)
detectada en mataderos de bovinos (Khedri et al., 2015).

CONCLUSIONES

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León, Y., Arenal, A., Tamayo, Y., Vázquez, R., Casado, E., Arias, N.

Se detecta paramfistomosis en los bovinos de sacrificio en tres mataderos de Camagüey, con

diferencias entre los municipios.

Se demuestra baja intensidad de infestación en los animales de abasto, sin encontrar especificidad
por un órgano en particular.

La especie de Paramphystomum que circula en los bovinos de sacrificio pertenece al clade donde
se encuentra Cotylophoron cotylophorum.

La alta prevalencia de esta especie evidencia que la paramfistomosis constituye una enfermedad
desatendida en las poblaciones bovinas cubanas.

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larvas de Paramphistomidae (Trematoda: Digenea) en Cuba. Revista Cubana de
Medicina Tropical, 65(3), 394-397.

CONTRIBUCIÓN DE LOS AUTORES

Concepción y diseño de la investigación: YLC, AAC, YTE, RVM, ECS, NAB; análisis e
interpretación de los datos: YLC, AAC, YTE, RVM; redacción del artículo: YLC, YTE.

CONFLICTO DE INTERESES

Los autores declaran que no existen conflicto de intereses.

Rev. prod. anim., 32 (2), https://revistas.reduc.edu.cu/index.php/rpa/article/view/e3475