NEMATODOS GASTROINTESTINALES EN OVINOS DESTINADOS

Rev MexALCienc
ABASTO
Pecu 2013;4(2):223-234

Cargas y especies prevalentes de nematodos

gastrointestinales en ovinos de pelo destinados
al abasto
Gastrointestinal nematodes burden and prevalent species
in hair sheep for slaughter

Omar Andrés López Ruvalcabaa, Roberto González Garduñob, Mario Manuel Osorio
Arcea, Emilio Aranda Ibañeza, Pablo Díaz Riverac

RESUMEN
El objetivo del trabajo fue determinar la prevalencia y conteo de nematodos gastrointestinales (ngi) de ovinos de pelo
destinados al abasto. El estudio se llevó a cabo en un rastro en Villahermosa, Tabasco, donde se analizó el contenido
gastrointestinal de 122 ovinos provenientes de diferentes municipios del estado de Tabasco (Centro, Emiliano Zapata,
Centla, Huimanguillo y Teapa) y Chiapas (Reforma). Se utilizó el procedimiento GLM del SAS para analizar la influencia de
la edad, sexo, estado fisiológico y mes de muestreo en los conteos de nematodos adultos totales y por especie. Las especies
de nematodos encontrados fueron Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis y Cooperia curticei, además el
cestodo Moniezia expansa. El 41 % (50/122) de los animales presentaron alguno de los anteriores parásitos. El mayor
porcentaje de ovinos parasitados se encontró en los municipios de Huimanguillo (54 %, 22/41) y Centro (40 %, 19/47).
De los ovinos machos sacrificados (64/122), los de desecho (8/64) tuvieron el mayor número de ngi (2190 ± 3263) y de
las hembras (58/122), las vacías (40/58) presentaron la mayor cantidad de ngi (486 ± 1120). En los ovinos de 31 a 36
meses de edad, las cargas parasitarias (49 ± 143) fueron menores que en los animales de todas las demás edades. Se
concluye que en la población de estudio la edad, sexo y estado fisiológico afectaron la prevalencia de nematodos adultos.

PALABRAS CLAVE: Haemonchus contortus, Cooperia curticei, Trichostrongylus colubriformis, Nematodos, Parasitosis.

ABSTRACT
The aim of this work was to determine the prevalence and gastrointestinal nematodes (gin) burden in hair sheep for
slaughter. The study was carried out in a slaughterhouse in Villahermosa, Tabasco. Gastrointestinal contents from 122
sheep were analyzed. The animals came from different municipalities of Tabasco (Centro, Emiliano Zapata, Centla,
Huimanguillo Teapa) and Chiapas (Reforma). The GLM procedure of SAS was used to analyze the adult nematode
counts and counts by species respect to the age, sex, physiological status and sampling month. Haemonchus contortus,
Trichostrongylus colubriformis and Cooperia curticei were the principal nematodes species found in this study and
showed the presence of the cestode Moniezia expansa. 41 % (50/122) of the animals sampled had any of the above
parasites. The highest percentage of parasitized sheep occurred in Centro (40 %, 19/47) and Huimanguillo (54 %, 22/
41). The discarded males (8/64) had the highest number of gin (2190 ± 3263). Of ewes (58/122) the open (40/58)
had the highest amount of gin (486 ± 1120). In sheep from 31 to 36 mo of age, parasite burdens (49 ± 143) were
lower than in animals of all other ages. It was conclude that in the study population age, sex and physiological status
affected the number of adult nematodes prevalent in the host.

KEY WORDS: Haemonchus contortus, Cooperia curticei, Trichostrongylus colubriformis, Nematodes, Parasitism.

Uno de los factores determinantes en la One of the detrimental factors in sheep grazing
producción de ovinos en pastoreo ha sido la production has been the gastrointestinal

Recibido el 3 de mayo de 2012. Aceptado el 13 de julio de 2012.

a Campus Cárdenas, Colegio de Posgraduados, Cárdenas, Tabasco, México.
b Unidad Regional Universitaria Sursureste. Universidad Autónoma Chapingo (UACh). Km. 7 carretera Teapa – Vicente Guerrero. Teapa, 86800, Tabasco, México.
robgardu@hotmail.com. Correspondencia al segundo autor
c Campus Veracruz, Colegio de Posgraduados, Veracruz, Ver, México.

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parasitosis gastrointestinal, especialmente en parasites, especially in tropical and subtropical

las regiones tropicales y subtropicales, donde regions, where conditions favor their
las condiciones ambientales favorecen la proliferation(1,2). The nematode Haemonchus
proliferación de los parásitos(1,2). El nematodo contortus has been regarded as the highest
Haemonchus contortus ha sido considerado como global prevalence and one of the main causes
el de mayor prevalencia mundial y uno de los of economic losses in sheep production(3,4). In
principales causantes de pérdidas económicas en some countries besides H. contortus as the
la producción ovina(3,4). En algunos países además parasite of greatest negative impact,
de H. contortus como el parásito de mayor impacto Trichostrongylus colubriformis has also been
negativo, se ha considerado que Trichostrongylus considered(5). Other important genus are also:
colubriformis también tiene gran importancia(5). Nematodirus, Oesophagostomum, Cooperia,
Otros géneros además son: Nematodirus, Strongyloides, Teladorsargia, Chabertia,
Oesophagostomum, Cooperia, Strongyloides, Bunostomum, Trichuris and Dictyocaulus(6,7).
Teladorsagia, Chabertia, Bunostomum, Trichuris
y Dictyocaulus(6,7). For the diagnosis of the gastrointestinal parasitic
infections three methods have been mainly
Para el diagnóstico de la parasitosis used: 1) eggs count per gram of feces (EPG)
gastrointestinal se han utilizado principalmente by McMaster technique(8), 2) identification of
tres métodos: 1) el conteo de huevos por gramo infective larvae obtained from larval cultures(9),
de heces (hpg) mediante la técnica McMaster(8), and 3) postmortem studies with the necropsy
2) identificación de larvas infectantes obtenidas of dead or slaughtered animals that allow the
de cultivos larvarios(9), y 3) estudios postmortem recovery of adult parasites(10). With the first
con la necropsia de animales fallecidos o two techniques, it is not possible to differentiate
sacrificados que permiten la recuperación de among species, but allow recognizing different
parásitos adultos (10). Con las dos primeras species and genus. However, these in vivo
técnicas no es posible diferenciar entre especies, methods, are those used with greater recurrence
pero sí se distinguen diferentes clases y géneros. in research(11) to estimate the burden of parasites
Sin embargo, estos métodos in vivo, son los que in spite of the great taxonomic constraint that
se utilizan con mayor recurrencia en los trabajos represents. This situation highlights the importance
de investigación(11) para estimar las cargas de of parasitological post-mortem studies, since
parásitos a pesar de la gran limitante taxonómica species can be determined and adults counts allow
que representa. Por esta situación destaca la also to clarify aspects of immunity(3), specificity
importancia de realizar estudios parasitológicos of hosts (12), introduction of larvae during
postmortem, ya que se puede determinar la grazing(13,14), impact of parasites resistant to
especie del parásito, y además los conteos de productive variables(15), genetic variation in
adultos permiten esclarecer aspectos de resistance against parasites and in general
inmunidad(3), de especificidad de hospederos(12), pathophysiological studies involving greater
de implantación de larvas durante el pastoreo(13,14), accuracy than eggs count(16).
impacto de parásitos resistentes en variables
productivas(15), variación genética en la resistencia The objective of this study was to determine
contra parásitos y en general estudios the prevalence of species and number of
patofisiológicos que implican mayor precisión gastrointestinal nematodes in hair sheep for
que la cuenta de huevos de nematodos(16). slaughter at an abattoir in the State of Tabasco,
Mexico.
El objetivo de este trabajo fue determinar la
prevalencia de especies y conteo de nematodos The study was conducted on a rural
gastrointestinales en ovinos de pelo para abasto, slaughterhouse in the town of Jolochero, from
en un rastro en el estado de Tabasco. the municipality of Centro, Tabasco, located at

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El estudio se realizó en un rastro particular de 18° 04’ 37” N and 92° 5’ 48” W. Slaughtered
matanza rural de ovinos en la localidad de sheep came from different municipalities of the
Jolochero, del municipio de Centro, Tabasco. State of Tabasco as: Center, Emiliano Zapata,
Su ubicación geográfica es 18° 04’ 37" N y Centla, Huimanguillo and Teapa; in addition to
92° 51’ 48" O. Los ovinos sacrificados provenían reform, Chiapas. Climatic conditions in the
de diferentes municipios del estado de Tabasco municipalities where the animals were obtained
como: Centro, Emiliano Zapata, Centla, were similar(17); in the region the climate is
Huimanguillo y Teapa; además de Reforma, tropical with an average temperature of 26 °C
Chiapas. Las condiciones climáticas(17) en los and more than 2,000 mm of annual rainfall.
municipios de donde se obtuvieron los animales
fueron similares, ya que en la región el clima es The gastrointestinal contents of 122 animals
cálido-húmedo con temperatura promedio de 26 intended for slaughter were analyzed, 58 were
°C y más de 2,000 mm de precipitación anual. males and 64 females (Table 1). Before
slaughter, the place of origin, denture to
Se analizó el contenido gastrointestinal de 122 estimate the age, sex and physiological status
animales destinados al abasto, de los cuales 58 were accounted. Later the process of sacrifice
fueron hembras y 64 machos (Cuadro 1). Antes started according to the official norm NOM-033-
del sacrificio se registró el lugar de procedencia, ZOO-1995(18). It began with the stunning of the
dentadura para estimar la edad, sexo y estado animal using a captive bolt, inserted between the
fisiológico. Posteriormente los animales se skull and the first cervical vertebra; then sever
llevaron a la sala de faenado y se inició el the jugular vein for complete exsanguination and
proceso de sacrificio de acuerdo a la norma the head, tail and legs were removed. Then it
oficial NOM-033-ZOO-1995(18). Por lo cual se hung up to remove the skin and an incision along
comenzó con la insensibilización del animal the dawn of the ventral part of the animal was
mediante el uso de una puntilla, la cual se done to remove the viscera and recover the
insertó entre el cráneo y la primera vértebra gastrointestinal contents for analysis.
cervical; posteriormente, se cortó la vena
yugular para desangrarlo por completo y se The small intestine parasites were recovered
separó la cabeza, la cola y las patas. Después while the animal was hung and consisted of
se colgó para retirar la piel y se hizo una incisión removing this organ, which was accommodated
a lo largo de la línea alba de la parte ventral through one meter sections, and cut into one
del animal para extraer las vísceras y recuperar end and pressing throughout to empty the
el contenido gastrointestinal para su análisis. contents into a bucket. For recovery of abomasal

Cuadro 1. Número de ovinos para abasto de acuerdo al municipio, sexo y estado fisiológico
Table 1. Number of sheep for the slaughterhouse according to Municipality, sex and phisiologycal status

Males Females
Municipality Feedlot Discarded Total Non-pregnant Pregnant Total
Centro 28 1 29 8 10 18
Emiliano Zapata 4 0 4 3 0 3
Centla 7 1 8 0 0 0
Huimanguillo 7 6 13 24 4 28
Teapa 7 0 7 0 0 0
Reforma, Chis 0 0 0 3 4 7
No register 3 0 3 2 0 2
Total 56 8 64 40 18 58

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Los parásitos del intestino delgado se parasites, the organ was opened by midline
recuperaron mientras el animal se encontraba and was rinsed with tap water in a bucket. The
colgado y consistió en retirar todo este órgano, contents of each of the organs were diluted to
el cual se acomodó en tramos de un metro, y a liter and a sample of 300 ml was taken.
se cortó en un extremo haciendo presión a todo
lo largo para vaciar el contenido en una cubeta. Samples from the gastrointestinal contents were
Para la recuperación de parásitos del abomaso, processed at the laboratory of animal parasitology
se abrió el órgano por la línea media y se of the Unidad Regional Universitaria Sursureste
enjuagó con agua corriente en una cubeta. El (URUSSE), belonging to the Universidad Autónoma
contenido de cada uno de los órganos se aforó Chapingo (UACh). The contents of the abomasum
a un litro y se tomó una muestra de 300 ml. was tap water washed and passed through a
number 50 sieve (0.297 mm, Mont-inox) and
Las muestras del contenido gastrointestinal se number 80 (0.198 mm, Mont-inox) was used for
llevaron al laboratorio de parasitología animal small intestine. Each sample was washed with a
de la Unidad Regional Universitaria Sursureste stream of water until it flowed clean. Finally the
(URUSSE), perteneciente a la Universidad content and parasites retained in the mesh were
Autónoma Chapingo (UACh), donde se collected in a flask containing 300 ml of water.
procesaron. El contenido del abomaso se lavó
con agua corriente y se pasó a través de un After cleaning and preservation in formalin, adult
tamiz del número 50 (0.297 mm, Mont-inox) y gastrointestinal nematodes were counted and
para intestino delgado se usó el número 80 (0.198 identified. The preparation was homogenized
and an aliquot of 10 ml was placed in a Petri
mm, Mont-inox). Cada muestra se lavó a chorro
dish, where both females and males of each
de agua hasta que fluyó limpia. Finalmente el
specie were counted; this activity was performed
contenido y los parásitos retenidos en la malla,
in triplicate and in samples in which there were
se colectaron en un frasco con 300 ml de agua.
no nematodes two additional aliquots were
Después de la limpieza y su conservación en reviewed. The species were identified by the
formol, se realizó el conteo e identificación de males’ morphology by rinsing them with
Lactophenol Amann, and later reviewed under
los nematodos gastrointestinales adultos, para
a stereoscopic microscope with 10X objective.
lo cual se homogeneizó y tomó una alícuota de
For Haemonchus spp identification the
10 ml que se colocó en una caja Petri, donde
measurement of the hooks of the spicules was
se contaron tanto hembras como machos de
used(4,19), while for identification of Cooperia
cada una de las especies; esta actividad se spp and Trichostrongylus spp the measures and
realizó por triplicado y en las muestras en que form of the spicules was performed(10).
no se encontraron nematodos se revisaron dos
alícuotas adicionales. La identificación de la The physiological status for males was classified
especie se realizó por morfología de los machos into two categories: feedlot males that came
aclarándolos con Lactofenol de Amann, y from confinement or semi-housing according
posteriormente se revisaron en un microscopio to the information provided by the buyer and
estereoscópico con el objetivo 10X. Para la confirmed by the gastric contents, and discarded
identificación de Haemonchus spp se utilizó la males coming from grazing without additional
medición de los ganchos de las espículas(4,19), food. Females were appointed as pregnant when
mientras que para la identificación de Cooperia they had the presence of fetuses and open
spp y Trichostrongylus spp se registraron las discarded females those without a pregnancy.
medidas y forma de las espículas(10).
The prevalence was considered as the number
El estado fisiológico se designó para los machos of existing cases of a disease or event by the
en dos categorías, machos de engorda que total number of individuals in a given time(20).

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 NEMATODOS GASTROINTESTINALES EN OVINOS DESTINADOS AL ABASTO

provinieran de estabulación o semiestabulación For the total of gastrointestinal nematodes and

de acuerdo a la información proporcionada por by species, the prevalence was recorded by
el comprador y confirmada por el contenido municipality, sex and physiological status and
gástrico, y machos de desecho que fueron was analyzed with SAS FREQ procedure(21).
aquellos ovinos provenientes de pastoreo sin
alimentación adicional. Para las hembras se Total nematodes counts and per species were
designaron las categorías gestantes cuando analyzed with the GLM procedure of SAS(21),
tuvieran la presencia de fetos, y las vacías whereas the municipality of origin, age of
aquellas hembras de desecho sin gestación. animals, sex, physiological status and month of
sampling regarded as independent factors.
La prevalencia se consideró como el número These variables were transformed to square
de casos existentes de una enfermedad o evento root to homogenize the variance and determine
entre el número total de individuos en un the differences between independent factors
momento determinado(20). Para el total de using the Tukey test.
nematodos gastrointestinales y por especie, la
prevalencia se registró por municipio, sexo y Yijklmn= m + Mi + Oj+ Sk + EF(S)kl + EDm +
estado fisiológico y se analizó con el ED*EF(S)mkl + eijklmn
procedimiento FREQ de SAS(21).
Where: Yijklmn= response variable (total count
Los conteos de nematodos totales y por especie of nematodes and per species); m= general
se analizaron mediante el procedimiento GLM mean Mi= effect of the i-th month of sampling
de SAS (21) , considerando como factores (i= January,..., July); OJ= effect of the j-th
independientes el municipio de origen, edad de municipality of origin; SK= effect of the k-th
los animales, sexo, estado fisiológico y mes de sex; E F (S) kl = effect of the l-th status
muestreo. Estas variables se transformaron a physiological (pregnant, empty, feedlots,
raíz cuadrada para homogenizar la varianza y discarded) specifically in the k-th sex of the
determinar las diferencias entre los factores animal (male, female); EDm= effect of the m-
independientes mediante la prueba de Tukey. th age of the animal (m= 0, 1, 2, 3, 4 pairs of
teeth); ED*EF(S)mkl= effect of the interaction
Yijklmn= m + Mi + Oj+ Sk + EF(S)kl + EDm + of the age (0, 1, 2, 3, 4 pairs of teeth) and
ED*EF(S)mkl + eijklmn physiological sex-status of the animal (female
pregnant and open and male from feedlots or
Donde: Yijklmn= variable de respuesta (conteo discarded); eijklmn ~ NIID (0, s2).
total de nematodos y por especie); m= media
general; Mi= efecto del i-ésimo mes de muestreo The nematodes found in this study were
(i= enero,…, julio); O j= efecto del j-ésimo Haemonchus contortus in abomasum,
municipio de origen; Sk= Efecto del k-ésimo sexo; Trichostrongylus colubriformis in abomasum and
EF(S)kl= efecto del l-ésimo estado fisiológico intestines, Cooperia curticei and the cestode
(gestante, vacía, engorda, desecho) específico en Moniezia expansa in small intestine. The
el k-ésimo sexo del animal (machos, hembras); nematode species were identified based on
EDm= efecto de la m-ésima edad del animal (m= measures of the spicules in males of each
0, 1, 2, 3, 4 pares de dientes); ED*EF(S)mkl= species (Table 2).
efecto de la interacción de la edad (0, 1, 2, 3, 4
pares de dientes) y sexo-estado fisiológico del In the 122 sheep registered during the study, it
animal (hembras gestantes y vacías o macho de was observed that only three animals (2.5 %)
engorda y desecho); eijklmn ~ NIID (0, s2). presented M. expansa of the class cestoda (two
animals in Teapa and one in Center), while 47
Los nematodos encontrados en este estudio animals (38.5 %) were parasitized with some
fueron Haemonchus contortus en abomaso, kind of class nematoda (H. contortus, C. curticei

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Cuadro 2. Morfometría de las principales especies de nematodos machos adultos encontradas en el tracto gastrointestinal
de ovinos de pelo para abasto
Table 2. Morphometry of the main species of adult nematodes in the gastrointestinal tract of hair sheep for slaughter

Spicules (microns)
Specie Localization N Body lenght (mm) Right Left
H. contortus Abomasum 48 13.36 ± 1.70 39.8 ± 2.70* 21.0 ± 1.70*
T. colubriformis Abomasum, Small intestine 27 5.63 ± 0.85 142.2 ± 10.60 149.7 ± 12.40
C. curticei Small intestine 20 ** 153.0 ± 13.00 153.0 ± 13.00
N= number.
* Hoof measures: 407.6 ± 15.3 microns for spicles.
** No body lenght register because when fixed in formol, they enrolled.

Trichostrongylus colubriformis en abomaso e T. colubriformis). Of the latter 63 % (30/47)

intestino delgado y Cooperia curticei y el cestodo were parasitized with only one the three species
Moniezia expansa en intestino delgado. La of nematodes, 2.1 % (1/47) had the
identificación de las especies se realizó con base combination H. contortus - C. curticei, 4.3 %
en las medidas de las espículas de los machos (2/47) had the combination H. contortus - T.
(Cuadro 2). colubriformis, 17 % (8/47) had the combination
C. curticei - T. colubriformis and 12.8 % (6/47)
De los 122 ovinos registrados durante el estudio, of the animals had the three species.
se observó que sólo tres animales (2.5 %)
presentaron M. expansa de la clase cestoda Similarly with the present study, in the State of
(dos animales de Teapa y uno del Centro), Guerrero (municipality of Cuetzala) it was
mientras que 47 animales (38.5 %) se reported a high prevalence of H. contortus, C.
encontraban parasitados con alguna especie de curticei and T. colubriformis(22) and also in a
la clase nematoda (H. contortus, C. curticei, T.
previous study in the State of Tabasco were
colubriformis). De estos últimos el 63 % (30/47)
identified as main species the aforementioned(23).
de los animales parasitados sólo tuvo una de las
Other countries have also stressed the
tres especies de nematodos, el 2.1 % (1/47)
tuvo la combinación H. contortus - C. curticei, importance of Haemonchus, Cooperia and
4.3 % (2/47) tuvo la combinación H. contortus - Trichostrongylus as the highest prevalence and
T. colubriformis, 17 % (8/47) tuvo la combinación cause of economic losses(7,11).
C. curticei - T. colubriformis y 12.8 % (6/47) de
The municipalities that had the largest number
los animales tuvieron las tres especies.
of parasitized animals (Table 3) were
De manera coincidente con el presente estudio, Huimanguillo (53.7 %, 22/41) and the Center
en el estado de Guerrero (Municipio de Cuetzala municipality (40.4 %, 19/47). In these locations
de Progreso) se observó alta prevalencia de H. the animals were acquired by intermediaries
contortus, C. curticei y T. colubriformis(22) y and then sold to be destined for slaughter for
también en un estudio previo en el estado de the preparation of barbecue. Because of this
Tabasco se determinaron como principales situation, it was not possible to accurately
especies las antes citadas(23). En otros países determine the origin of the production system,
se ha destacado también la importancia de since animals came from different owners and
Haemonchus, Cooperia y Trichostrongylus como with different productive management.
los de mayor prevalencia y causantes de According to the gastric content, it was
pérdidas económicas(7,11). confirmed that many of these animals came

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 NEMATODOS GASTROINTESTINALES EN OVINOS DESTINADOS AL ABASTO

Los municipios que tuvieron la mayor cantidad from grazing conditions and surely this may
de animales parasitados (Cuadro 3) fueron cause that the animals from these municipalities
Huimanguillo (53.7 %, 22/41) y el municipio were parasitized. The presence of M. expansa
del Centro (40.4 %, 19/47). En estos municipios was observed in Teapa and despite being
los animales fueron adquiridos por intermediaros stabulated animals, 28.6 % (2/7) were affected
y posteriormente vendidos para ser destinados al by this cestode. In Emiliano Zapata and Centla,
sacrificio para la elaboración de barbacoa. Debido animals were from feedlot, so the percentage of
a esta situación no fue posible determinar con parasitized animals was small. In Reforma,
precisión el sistema de producción del cual Chiapas, while they were females for discarded,
provenían los animales, ya que se trataba de none was infected. Similar results were shown in
animales de diferentes dueños y por lo tanto a previous study(23), in which sheep from the
con distinto manejo productivo. Se pudo constatar municipalities of Huimanguillo and Centro had
que muchos de estos animales provenían de the largest number of gastrointestinal parasites.
pastoreo, ya que el contenido gástrico así lo
indicaba y seguramente por esta situación los With regard to the sex of the animals, 46.6 %
animales de estos municipios estuvieron (27/58) of females had parasites, whereas in
parasitados. En el caso de Teapa se observó la males only 35.9 % (23/64) were parasitized.
presencia de M. expansa, y a pesar de ser Of the latter, the discarded were more
parasitized 88 % (7/8) than those coming from
animales estabulados, un 28.6 % de los ovinos
(2/7) estuvieron afectados por este cestodo. En feedlots, in which only 28.6 % (16/56) of
los municipios de Emiliano Zapata y Centla, se animals presented parasites (Table 3). The
differences between the two male categories
trató básicamente de animales estabulados, por
could be due to the production system. However,
lo que el porcentaje de animales parasitados fue
pequeño. En Reforma, Chiapas a pesar de que
fueron hembras de desecho, ninguna estuvo Cuadro 3. Prevalencia de parásitos gastrointestinales de
parasitada. Resultados similares se indicaron acuerdo al municipio, sexo y estado fisiológico en ovinos
en un estudio previo(23), en el cual se observó de abasto
que los ovinos provenientes de los municipios
de Huimanguillo y Centro presentaban la mayor Table 3. Prevalence of gastrointestinal parasites
cantidad de parásitos gastrointestinales. according to Municipality, sex and physiological status in
hair sheep for slaughter
Respecto al sexo de los animales, el 46.6 % (27/
Prevalence Positive Negative Total P
58) de las hembras tuvieron parásitos, mientras (%) (n) (n)
que en los machos sólo el 35.9 % (23/64)
Sex: 122 0.234ns
estuvieron parasitados. De estos últimos, los de Males 35.9 23 41 64
desecho estuvieron más parasitados (88 %, 7/8) Females 46.6 27 31 58
que los provenientes de engordas, en el cual sólo Municipality: 122 0.004**
el 28.6 % (16/56) de los animales presentaron Centro 40.4 19 28 47
Emiliano Zapata 14.3 1 6 7
parásitos (Cuadro 3). Las diferencias entre las
Centla 0 0 8 8
dos categorías de machos se pudieron deber al Huimanguillo 53.7 22 19 41
sistema de producción. Sin embargo, no fue Reforma, Chis. 0 0 7 7
posible analizar esta fuente de variación debido Teapa 57.1 4 3 7
Without register 80.0 4 1 5
a que un gran número de los ovinos eran
Physiological status: 122 0.009**
entregados por intermediarios y no se tenía Discarded males 87.5 7 1 8
manera de conocer su origen exacto. Feedlot males 28.6 16 40 56
Pregnant 50.0 9 9 18
En el caso de las hembras gestantes, el 50 % Non-pregnant 45.0 18 22 40
(9/18) presentaron nematodos adultos y las ns= non significant; **(P<0.01).

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hembras vacías tuvieron valores cercanos a esa it was not possible to analyze this source of
cifra (44.7 %, 18/40). En otros estudios(24,25) variation since a large number of sheep were
se ha indicado que existe mayor prevalencia de delivered by intermediaries and there was no
nematodos gastrointestinales en ovinos machos way to know its exact origin.
que en hembras debido a la diferente resistencia
genética entre sexos derivado de la distinta In the case of pregnant females, 50 % (9/18)
producción de hormonas(26). Sin embargo, la presented adult nematodes and open females
menor frecuencia encontrada en los machos had similar values (44.7 %, 18/40). Other
que se sacrificaron en el rastro, seguramente studies(24,25) had indicated a higher prevalence
fue por el número de animales que provenían of gastrointestinal nematodes in males than in
de sistemas de producción en estabulación females, due to different genetic resistance
(machos de engorda), en cambio las hembras between them, resulting from the different
eran básicamente de desecho, provenientes de hormones produced(26). However, the lesser
sistemas de producción en pastoreo, lo que frequency found in males that were slaughtered
posiblemente explique esta distinta prevalencia at the abattoir, surely was due to the number
de parásitos entre hembras y machos del of animals that came from pen production
presente estudio. Por esta situación las systems (feedlot males); on the contrary,
conclusiones que se han encontrado en estudios females arriving at the abattoir were basically
de parasitosis con relación al sexo de los animales discarded animals, coming from grazing
no pueden ser aplicadas en los estudios de rastro, systems, which may explain the different
en los cuales existe un acondicionamiento en prevalence between sexes in this study. For
estabulación principalmente en los machos, y this situation the conclusions found in studies
por lo tanto cambia la prevalencia de parásitos of parasitic diseases in relation to the sex cannot
respecto a los valores indicados en estudios en be applied in slaughterhouse studies, in which
campo. there is a conditioning indoors, mainly in males,
and therefore changes the prevalence of
El conteo promedio de parásitos adultos en el parasites with respect to the values indicated
tracto gastrointestinal de los animales fue de in field studies.
351 ± 1018. Se observaron diferencias para el
número total de nematodos y para los conteos The average count of adult parasites in the
de cada especie (P<0.05) respecto al sexo, estado gastrointestinal tract of animals was 351 ±
fisiológico y la edad de los animales (Cuadro 4). 1018. Differences in the total number of
Mientras que no se observaron diferencias en la nematodes and the counts of each species were
cantidad de parásitos encontrados entre los observed (P<0.05) regarding to sex,
meses de estudio, excepto en H. contortus. physiological status and the age of the animals

Cuadro 4. Cuadrados medios y significancia de las variables independientes analizadas

Table 4. Square means and significance of the independent variables analyzed

Total Haemonchus Cooperia Trichostrongylus

DF nematodes contortus curticei colubriformis
Month 5 1057204 ns 16072 * 163658 ns 461243 ns
Sex 1 3696711 * 28710 * 420275 ns 1156060 ns
Physiological status 3 13059463 ** 44445 ** 1884034 * 4149914 **
Age 5 3781694 ** 22803 ** 1020595 * 2153842 **
Age* Physiological status 8 1193812 ns 21026 ** 636391 ns 893185 ns

DF= degrees of freedom. ns=non significant; *(P<0.05); **(P<0.01).

230
 NEMATODOS GASTROINTESTINALES EN OVINOS DESTINADOS AL ABASTO

La cantidad promedio de H. contortus fue de (Table 4). While the number of parasites found
20 ± 73 por animal. Sólo el 8 % de los animales in the months of study were similar, except for
(2/26) tuvieron altos conteos de H. contortus H. contortus.
con 383 y 800 ejemplares. El 35 % de los
ovinos parasitados con H. contortus (9/26) The average counting of H. contortus was 20
tuvieron menos de 10 ejemplares, 38 % de los ± 73 per animal. Only 8 % of the animals (2/26)
ovinos (10/26) tuvieron entre 10 y 100 had high counts of H. contortus with 383 and
nematodos y el 19 % (5/26) tuvieron entre 800 in each one. Thirty five (35) % of sheep
100 y 200. Los conteos de esta especie fueron parasited with H. contortus (9/26) had fewer than
mayores durante el mes de enero (104 adultos) 10 specimens, 38 % of sheep (10/26) had
y junio (51 adultos) y bajos conteos promedio between 10 and 100 nematodes and 19 % (5/
en febrero, marzo, mayo y julio (menos de 2). 26) had between 100 and 200. This species counts
were higher during the month of January (104
Para C. curticei, el promedio general fue de adults) and June (51 adults) and low average
151 ± 627 nematodos. El 12 % de los animales counts in February, March, May and July(2).
(3/25) tuvieron más de 2,000 adultos, y en el
otro extremo una gran proporción de animales For C. curticei, the general average was 151 ±
parasitados con esta especie (56 %, 14/25) 627 nematodes; 12 % of the animals (3/25)
tuvieron menos de 100 ejemplares adultos, had more than 2,000 adults, and at the other
mientras que el resto (32 %, 8/25) tuvieron end a large proportion of animals parasitized
entre 100 y 1,000 ejemplares. with this species (56 %, 14/25) had less than
100 adults, while the remaining 32 % (8/25)
T. colubriformis tuvo un promedio de 179 ± had between 100 and 1,000 individuals.
693 parásitos por animal. Los mayores conteos
ocurrieron sólo en el 15 % de los animales (3/ T. colubriformis averaged 179 ± 693 parasites
19) que superaron los dos mil parásitos adultos, per animal. Higher counts occurred only in 15 %
y en el otro extremo el 58 % de los animales of the animals (3/19) which exceeded two
(11/19) presentaron cargas menores a 500 thousand adult parasites; and at the other end
parásitos. 58 % of the animals (11/19) presented burden
less than 500 parasites.
Los machos de desecho fueron los más
infectados por nematodos adultos (2,190), Discarded males were the most infected with
mientras que de las hembras, las vacías fueron adult nematodes (2,190), while from the
las que tuvieron la mayor carga (486) (Cuadro females, the open had the greatest burden (486)
5). A pesar de que un mayor porcentaje de
ovejas estuvieron parasitadas en los conteos
de nematodos, tuvieron menor número de ngi Cuadro 5. Número promedio de nematodos adultos
que los machos, por lo que se confirma lo encontrados en el tracto gastrointestinal, por sexo y estado
indicado por varios autores respecto a la mayor fisiológico de ovinos de abasto
susceptibilidad de los machos a los Table 5. Average number of adult nematodes found in the
nematodos(11,24,26). En este caso en particular, gastrointestinal tract of sheep for slaughter
los altos conteos en los machos de desecho y
en las hembras vacías se atribuyeron a que Physiological Standard
Sex status N Mean deviation
provenían de pastoreo, y a pesar de que las
ovejas gestantes también en muchos casos Females Non-pregnant 40 486b 1120
fueron de desecho, los conteos sólo fueron de Pregnant 18 106b 200
106 nematodos adultos. En el caso de los Males Discarded 8 2190a 3263
machos de engorda los resultados se atribuyen Feedlots 56 11b 36
a que provenían en su mayoría de estabulación. abc Within a column means without a common superscript differ (P<0.05).

231
 Omar Andrés López Ruvalcaba, et al. / Rev Mex Cienc Pecu 2013;4(2):223-234

Los machos de desecho fueron los animales (Table 5). While a greater percentage of ewes
con mayor número de H. contortus, con un had higher nematode counts, females had
promedio de 126 ± 279 parásitos; seguidos de smaller number of gin than males, so it is
las hembras gestantes, machos de engorda y confirmed the increased susceptibility of the
hembras vacías con cargas de 22 ± 90, 11 ± male to nematodes as indicated by various
36 y 9 ± 35 parásitos respectivamente. Para el authors(11,24,26). In this case in particular, high
caso de T. colubriformis y C. curticei, tanto counts in discarded males and open females
hembras como machos de desecho fueron los were attributed to the grazing system, and
que tuvieron el mayor número de nematodos although the pregnant ewes in many cases were
de esta especie (Figura 1). discarded, counts were only 106 adult
nematodes. In feedlot males results are
En la categoría de hembras vacías hubo attributed mostly to the confinement system.
animales que estaban terminando su lactancia,
ya que la glándula mamaria aún tenía Discarded males presented the highest number
producción de leche y debido a que es en esta of H. contortus, with an average of 126 ± 279
etapa fisiológica donde la inmunidad contra parasites; followed by pregnant females, males
nematodos gastrointestinales es menor, se le for fattening and open females with burdens of
atribuye a esta causa la mayor cantidad de 22 ± 90, 11 ± 9 and 36 ± 35 parasites
parásitos encontrados en comparación con las
respectively. In the case of T. colubriformis and
ovejas gestantes(27). Cabe destacar que las
C. curticei, both females and males of discarded
ovejas gestantes en su mayoría se encontraban
were those who had the largest number of
entre el primer y segundo tercio de gestación,
nematodes (Figure 1).
lo cual pudiera explicar el pequeño número de
nematodos adultos en las ovejas gestantes, ya In open females there were animals ending
que el incremento en la eliminación de huevos
their lactation (the mammary gland still had
de nematodos se ha registrado cerca del parto
milk production) and because in this
y durante la lactancia(28).
physiological stage immunity against
En los ovinos de 31 a 36 meses, los conteos gastrointestinal nematodes is lower, probably
totales de ngi (49 ± 143) fueron menores que this cause the largest number of parasites found
en los ovinos de 13 a 18 y de 19 a 30 meses
de edad (821 ± 2184 y 891 ±1526,
respectivamente). Los menores conteos de H. Figura 1. Conteo de nematodos por especie de acuerdo
contortus se observaron en los ovinos de 19 a al sexo y estado fisiológico de los animales
36 meses (0 a 0.25 nematodos), y los mayores Figure 1. Nematodes per specie according to sex and
fueron en animales de 13 a 18 meses y de más physiological status
de 37 meses de edad (58 y 48 nematodos,
1200
respectivamente). En T. colubriformis los Haemonchus contortus
menores conteos se obtuvieron en los ovinos 1000 Cooperia curticei

de 31 a 36 meses de edad (1.3 nematodos) y Trichostrongylus colubriformis

800
la mayor cantidad en los de 19 a 30 meses de
Number

edad (739 nematodos) (Cuadro 6). 600

400
La variabilidad en la cantidad de nematodos
gastrointestinales observada entre las edades 200
registradas de los animales, no puede ser
comparada con los resultados indicados en otros 0
Open Pregnant Disposal Fattening
estudios(11,25,29) en los que se ha concluido Females Males
que conforme se incrementa la edad de los Sex and physiological status

232
 NEMATODOS GASTROINTESTINALES EN OVINOS DESTINADOS AL ABASTO

Cuadro 6. Número de nematodos adultos con relación a la edad de los animales

Table 6. Number of adult nematodes according to age

Age Nematods
(months) N H. contortus C. curticei T. colubriformis Total nematodes
0-12 57 14.47ab 230.2a 66.8bc 270±1025a
13-18 14 58.50a 65.0a 697.6ab 821±2184a
19-30 8 0.00b 152.3a 738.6a 891±1526a
31-36 21 0.25b 41.3a 1.3c 49±143b
37-48 8 47.88ab 45.1a 16.6bc 110±162a
> 49 4 47.00ab 104.0a 96.0abc 264±528a
abc W ithin a column means without a common superscript differ (P<0.05).

ovinos, estos crean resistencia adquirida contra in comparison with the pregnant sheep(27). It
nematodos gastrointestinales, debido al distinto should be noted that pregnant ewes were mostly
origen de los animales destinados al abasto. found between the first and second third of
gestation, which could explain the small number
Se concluye que las especies de nematodos of adult nematodes, since the increase in the
encontrados en este estudio fueron Haemonchus elimination of nematodes eggs has been found
contortus, Trichostrongylus colubriformis y close to calving and during lactation(28).
Cooperia curticei, también se observó la presencia
del cestodo Moniezia expansa. En la población de In sheep from 31 to 36 mo old, total counts of
estudio la edad, sexo y estado fisiológico afectaron gin (49 ± 143) were lower than in sheep from
la cantidad de nematodos recuperados en 13 to 18 and 19 to 30 mo of age (821± 2184
abomaso e intestino delgado. Tanto hembras y and 891 ± 1526 gin, respectively). Minor counts
machos destinados al abasto tuvieron similar of H. contortus were observed in sheep from
prevalencia de nematodos gastrointestinales. Sin 19 to 36 mo (0 to 0.25 nematodes), and the
embargo, los conteos de nematodos fueron highest values obtained were in animals from
mayores en los machos que en las hembras. 13 to 18 mo and more than 37 mo of age (58
and 48 nematodes, respectively). In T.
colubriformis lower counts were obtained in
sheep 31 to 36 mo of age (1.3 nematodes) and
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