UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA

FACULTAD DE CIENCIA ANIMAL

Trabajo de Tesis

Parásitos protozoarios de importancia en la salud

pública, en ensaladas frescas preparadas en fritangas
del distrito III de Managua, Nicaragua 2020

Autor

Br. Imara Nohemi Ñurinda Sandoval

Asesor

MV. Martha Nohemi Rayo Rodríguez MS.c

Managua, Nicaragua
Noviembre, 2023
 UNIVERSIDAD NACIONAL AGRARIA
FACULTAD DE CIENCIA ANIMAL

Trabajo de Tesis

Parásitos protozoarios de importancia en la salud

pública, en ensaladas frescas preparadas en fritangas
del distrito III de Managua, Nicaragua 2020

Autor

Br. Imara Nohemi Ñurinda Sandoval

Asesor

MV. Martha Nohemi Rayo Rodríguez MS.c

Presentando a la consideración del honorable comité evaluador como
requisito final para optar al grado de Médico veterinario en grado de
licenciatura

Managua, Nicaragua
Noviembre, 2023
Este trabajo de graduación fue evaluado y aprobado por el honorable comité
evaluador designado por la decanatura de la Facultad de Ciencia Animal como
requisito final para optar al título profesional de:

Médico Veterinario en grado de licenciatura

Miembros del Comité Evaluador

Deleana del Carmen Vanegas M.Sc Varinia Paredes Vanegas M.Sc

Presidente Secretario

Lugar y fecha: Centro de Capacitación “Enrique Pardo Cobas” (CECAP)

Managua, Nicaragua, 23 de noviembre del 2023
 DEDICATORIA

Primeramente, a Dios por quien me ha dado la oportunidad de luchar e intentar salir adelante, a
él que me ha acompañado en esta travesía universitaria y que gracias a él he podido culminar,
por darme la fuerza, motivación y energía para culminar con el presente trabajo.

Y muy especialmente a mi abuelito Maclovio Sandoval, quien, aunque no está físicamente

presente, fue la persona incondicional que me enseñó a trabajar por mis sueños y quien tuvo fe
en mí siempre. Su amor y su recuerdo seguirá conmigo todos los días de mi vida, este logro es
en tu honor. Mi corazón aún llora por tu ausencia, pero sé que estás orgulloso de mí desde donde
estás.

Imara Nohemi Ñurinda Sandoval

i
 AGRADECIMIENTO

Primeramente, a Dios por prestarme la vida día a día y así poder llegar hasta donde estoy hoy,
a mis padres por haberme dado la vida, y por darme su apoyo durante todo el transcurso de mis
estudios

A mis padres Adolfo Ñurinda y Flavia Sandoval, a mi hermano Esteban Ñurinda y hermana
Jerlings Ñurinda, por acompañarme en los momentos más difíciles, que fueron una parte
importante para la realización de esta tesis, han sido mi apoyo en todo momento y han creído
en mí. Les agradezco mucho.

A mi tutora MV. Martha Nohemi Rayo Rodríguez MS.c, de manera muy especial por haber
tenido sobre todas las cosas paciencia conmigo, por brindarme su apoyo, conocimientos, tiempo
y esfuerzo durante la realización de este trabajo.

A mi mejor amigo Mv. Luis García Carranza, por haberme brindado su amistad durante tantos
años, por estar siempre para mí, por darme su apoyo moral durante la realización de este trabajo,
gracias por siempre estar a mi lado en las buenas y en las malas, me disté la fuerza que necesitaba
para seguir. Eres un verdadero amigo.

A la Dra. Justin Montiel por haberme abierto las puertas de su clínica y así reforzar mis
conocimientos durante mi estadía, también por haberme apoyado incondicionalmente durante
esta tesis.

Quisiera agradecer también a mi novio por su apoyo, por ser mi compañero y por las veces en
que me diste ánimos, siempre confiaste en mí y en mis capacidades durante este largo proceso
de investigación y redacción de mi tesis. Siempre estarás en mi corazón.

En fin, gracias a todas las personas que me apoyaron y me dieron ánimos cuando los necesitaba,
esperando que se puedan sentir orgullosos de mi persona, gracias a todos.

Imara Nohemi Ñurinda Sandoval

ii
 ÍNDICE DE CONTENIDO

SECCIÓN PÁGINA
DEDICATORIA i
AGRADECIMIENTO ii
ÍNDICE DE CUADROS v
ÍNDICE DE FIGURAS vi
ÍNDICE DE ANEXOS vii
RESUMEN viii
ABSTRACT ix
I. INTRODUCCIÓN 1
II. OBJETIVOS 3
2.1 Objetivo general 3
2.2 Objetivos específicos 3
III. MARCO DE REFERENCIA 4
3.1 Enfermedades trasmitidas por los alimentos (ETAS) 4
3.1.1 ETAS causadas por microorganismos 6
3.1.2 Parásitos asociados a enfermedades de origen alimentario 7
3.2 Protozoarios parásitos 8
3.2.1 Protozoarios en alimentos 8
3.3 Hortalizas 13
3.3.1 Ensaladas 13
3.3.2 Tipos de ensaladas 14
3.3.3 Ingredientes más utilizados en ensaladas 14
3.4 Método de diagnóstico para parásitos en alimentos 15
IV. MATERIALES Y METODOS 16
4.1 Ubicación del área de estudio 16
4.2 Diseño metodológico 16
4.3 Fase de campo 16
4.3.1 Toma de Muestras 17
4.4 Fase de laboratorio 17
4.4.1. Procesamiento de muestra general 18
4.4.2. Técnicas a usar en laboratorio 19

iii
 4.5 Variables evaluadas 21
4.6 Análisis de datos 22
4.7 Materiales y equipos 22
V. RESULTADOS Y DISCUSIÓN 23
5.1 Presencia de parásitos protozoario de importancia en la salud pública en ensaladas
frescas 23
5.2 Ingredientes más comunes utilizados en la preparación de ensaladas 25
5.3 Cumplimiento de indicadores de la NTON 03 059-05 27
VI. CONCLUSIONES 32
VII. RECOMENDACIONES 33
VIII. LITERATURA CITADA 34
IX. ANEXOS 45

iv
 ÍNDICE DE CUADROS
CUADRO PÁGINA
1. Variables evaluadas 21

2. Material de laboratorio utilizados 22

3. Clasificación de parásito identificado en ensaladas crudas de las fritangas 23

4. Prueba Kruskal Wallis para variable identificación de protozoarios en ensaladas 24

v
 ÍNDICE DE FIGURAS
FIGURA PÁGINA
1. Ingredientes de ensaladas crudas de las fritangas 26

2. Requisitos puesto de venta y sus alrededores 28

3. Requisitos de protección y servicio de los alimentos 29

vi
 ÍNDICE DE ANEXOS
ANEXO PÁGINA
1. Control recolección de muestras 46

2. Registro y resultados de muestras de laboratorio 47

3. Resultados de identificación de parásitos 48

4. Factores de riesgo procedimentales 49

5. Cepillado de muestra 50

6. Decantación de sobrenadante 50

7. Muestras en tubos cónicos a centrifugar 50

8. Centrifugación de muestras 50

9. Observación directa con Lugol en microscopio 51

10. Realización de frotis para técnica Ziehl Neelsen 51

11. Muestra con cloruro de sodio al 0,9% 51

12. Cystoisospora spp en solución salina 51

vii
 RESUMEN

Este estudio se realizó con el objetivo de determinar la contaminación por protozoarios en las
ensaladas frescas preparadas en las fritangas del distrito III de Managua, las fritangas son
puestos de comidas callejeras que se comercializan en Nicaragua y llegan a considerarse parte
integral de la identidad gastronómica del país, además estas llegan a ser la primera opción para
los nicaragüenses cuando se trata de comer fuera. En la presente investigación se desarrolló un
estudio no experimental, transversal de tipo descriptivo donde se recolectaron muestras de
ensaladas frescas para determinar la presencia o ausencia de parásitos protozoarios, se realizó
un muestreo por conveniencia en diez barrios del distrito III. Para el diagnóstico de parásitos, las
muestras fueron analizadas por duplicado mediante la técnica de sedimentación, utilizando método
de observación directa, de flotación y la técnica de tinción de Ziel-Neelsen modificado según
Álvarez, Travieso y col, también se identificaron los ingredientes más comunes utilizados en las
ensaladas y se realizó una evaluación del cumplimiento de la NTON 03 059-05: Norma Técnica
Obligatoria Nicaragüense para la elaboración y expendio de alimentos en la vía pública mediante
una lista de cotejo que incluían indicadores mencionados en la norma. Del total de las muestras se
logró identificar una contaminada con quiste parasitario que asemeja sus características a la
especie Isospora, que en la actualidad es conocida como Cystoisospora spp, representando el
2% de contaminación en las ensaladas, tal resultado no es significativo según la prueba de
kruskal-wallis, dado que el valor de P es de 0.4373, con respecto a los ingredientes el mas
utilizado es el repollo (col) estando presente en el 100% de las muestras. Entre los requisitos a
cumplir en los puestos de venta y sus alrededores descritos en la NTON 03 059-05 la mayor
incidencia de no cumplimiento se encuentra la presencia de cauces cercanos a los
establecimientos, mostrando un comportamiento del 24%, es decir, que 12 de los 50
establecimientos se encontraron a menos de 100 metros de un cauce, con relación al indicador
9.2 sobre la protección y servicios de los alimentos, los establecimientos incumplen entre el 98
y 90%.
Palabras clave: Comidas callejeras, hortalizas, Cystoisospora spp, Enfermedades transmitidas
por alimentos, Norma técnica obligatoria nicaragüense

viii
 ABSTRACT

This study was carried out with the objective of determining the contamination by protozoan
parasites in fresh salads prepared in fritangas in district III of Managua. Fritangas are street food
stands that are commercialized in Nicaragua and come to be considered an integral part of the
gastronomic identity of the country; in addition, they become the first option for Nicaraguans
when it comes to eating out. In the present investigation, a non-experimental, transversal
descriptive study was developed, where samples of fresh salads were collected to determine the
presence or absence of protozoan parasites, a convenience sampling was carried out in ten
neighborhoods of district III. For the diagnosis of parasites, samples were analyzed in duplicate
by sedimentation technique, using direct observation method, flotation and the Ziel-Neelsen
staining technique modified according to Alvarez and col. The most common ingredients used
in salads were also identified and an evaluation of compliance with NTON 03 059-05:
Nicaraguan Mandatory Technical Standard for the preparation and sale of food in public places
was carried out by means of a checklist that included indicators mentioned in the standard. Of
all the samples, one was identified as contaminated with a parasitic cyst that resembles the
Isospora species, which is currently known as Cystoisospora spp, representing 2% of
contamination in the salads. This result is not significant according to the kruskal-wallis test,
given that the P value is 0.4373, with respect to the ingredients, the most used is cabbage, being
present in 100% of the samples. Among the requirements to be complied with in the stalls and
their surroundings described in NTON 03 059-05, the highest incidence of non-compliance is
the presence of watercourses near the establishments, showing a behavior of 24%, that is, 12 of
the 50 establishments were found less than 100 meters from a watercourse, in relation to
indicator 9.2 on food protection and services, the establishments do not comply between 98 and
90%.
Key words: street foods, vegetables, Cystoisospora spp, Foodborne diseases, Nicaraguan
mandatory technical standard. Parasites.

ix
 I. INTRODUCCIÓN
En esta investigación se analizaron ensaladas crudas expendidas en las fritangas con el objetivo
de conocer el grado de contaminación con protozoarios parásitos que pueden afectar la salud de
los consumidores, a su vez, se identificaron factores procedimentales que practican los
manipuladores al momento de la visita en las fritangas que puedan generar riesgos de
contaminación a los alimentos.

Las fritangas son puestos de comidas callejeras populares que se comercializan en

Nicaragua, pueden considerarse parte integral de la identidad gastronómica del país, en la
actualidad son fuente de empleo para miles de nicaragüenses que sobreviven de la venta de
comidas tradicionales las cuales se ofertan mayormente por las noches en los barrios,
esquinas y hasta restaurantes (River, 2017).

Según Todd (2020) haciendo referencia sobre la costumbre de los nicaragüenses al comer afuera
de su casa describe que:

Los nicaragüenses cuando se trata de comer fuera, su primera opción son las fritangas,
donde el menú principal es carne de res, cerdo o pollo asados acompañado con gallo
pinto (arroz frito con frijoles), tajadas de plátanos verdes o maduros fritos, aunque
también se venden comidas rápidas fritas como; tacos, enchiladas, tortas de papas
acompañados siempre por ensaladas que dependiendo del establecimiento puede estar
elaborada con vegetales como repollo, lechuga, cebolla, tomate, chiltoma (chile dulce),
todo listo para consumir.

“El consumo de alimentos crudos, como frutas y verduras, comparten un riesgo añadido a los
alimentos que se someten a algún tipo de cocción”. Chavarrías (2017)

Las enfermedades de transmisión alimentaria (ETAS) abarcan un amplio espectro de

dolencias y constituyen un problema de salud pública creciente en todo el mundo. Se
deben a la ingestión de alimentos contaminados por microorganismos o sustancias
químicas. La contaminación de los alimentos puede producirse en cualquier etapa del
proceso que va de la producción al consumo de alimentos y puede deberse a la
contaminación ambiental, ya sea del agua, la tierra o el aire. Gómez (2018)

1
Según la Organización Mundial de la Salud (OMS, 2020) “La contaminación por
microorganismos puede ser de origen bacteriano, viral y parasitario siendo este último el
causante de muchas complicaciones de salud, como diarreas, anemia y mal nutrición”.

United States Department of Agriculture (USDA, 2013) describe que:

Los parásitos son organismos que se nutren de los nutrientes y de la protección de otros
organismos conocidos como huéspedes. Éstos pueden ser transmitidos de animales a
humanos, de humanos a humanos o de humanos a animales. Muchos parásitos han
emergido como causantes de ETAS. Estos organismos viven y se reproducen dentro de
los tejidos y órganos de humanos infectados y de animales huéspedes, son
frecuentemente excretados en las heces.

“Entre los parásitos más comunes se encuentran Giardia duodenalis, Cryptosporidium parvum,
Cyclospora cayetanensis, Toxoplasma gondii, Trichinella spiralis, Taenia saginata, y Taenia
solium pudiendo estos ser muy perjudiciales a la salud”.

Los alimentos insalubres que contienen bacterias, virus, parásitos o sustancias químicas
nocivas causan más de 200 enfermedades, que van desde la diarrea hasta el cáncer. Y se
estima que cada año enferman en el mundo unos 600 millones de personas por ingerir
alimentos contaminados y que 420 000 mueren por esta misma causa. Generan un círculo
vicioso de enfermedad y malnutrición, que afecta especialmente a los lactantes, niños
pequeños, ancianos y los enfermos (OMS, 2020).

Según la (OMS 2020) “la inocuidad de los alimentos, la nutrición y la seguridad alimentaria
están inextricablemente relacionadas”. “Una de las competencias que desarrollan los médicos
veterinarios es la de garantizar la seguridad alimentaria mediante la integración entre los
controles de sanidad animal y de salud pública veterinaria”. Organización Mundial de Sanidad
Animal (OIE, 2012, p. 3). Garantizando así el acceso a alimentos inocuos y nutritivos en
cantidad suficiente que es fundamental para mantener la vida y fomentar la buena salud.

Nuestro trabajo tiene la finalidad de evaluar la situación sanitaria actual, para promover
soluciones a corto y largo plazo que garanticen la concientización, capacitación y monitoreo a
este pequeño grupo comercial del país.

2
 II. OBJETIVOS
2.1 Objetivo general

Evaluar la contaminación por protozoarios y el cumplimiento de la norma técnica obligaría

nicaragüense para la elaboración y expendio de alimentos en la vía pública NTON 03 059-
05 de las ensaladas frescas preparadas en las fritangas del distrito III

2.2 Objetivos específicos

Identificar la presencia de parásitos protozoario de importancia en la salud pública en

ensaladas frescas preparadas en las fritangas del distrito III de Managua mediante pruebas
parasitológicas rutinarias

Identificar los ingredientes más comunes que se utilizan en la preparación de las ensaladas
que se puedan asociar a contaminación parasitaria

Determinar el cumplimiento de indicadores de la norma técnica obligatoria nicaragüense

para la elaboración y expendio de alimentos en la vía pública NTON 03 059-05 mediante
una encuesta observacional

3
 III. MARCO DE REFERENCIA

3.1 Enfermedades trasmitidas por los alimentos (ETAS)

La Administración Nacional de Medicamentos, Alimentos y Tecnología Médica (ANMAT, s.f.)

indica que “Al ser esenciales para la vida, el agua y los alimentos representan un grave problema
a la salud si son ingeridos contaminados con microrganismos existentes como sustancias
nocivas que de ellos se liberan”.

González (2009) describe que “Es considerada contaminación toda aquella sustancia que no
pertenece o está asociada a cambios en las características organolépticas del alimento y que, a
su vez, es capaz de causar trastornos a la salud del individuo que lo consume”.

Para poder obtener los alimentos, existe una cadena productiva que es considerada desde
el cultivo, o en el caso de animales terrestres y acuáticos producción, hasta el consumidor
final, sin embargo, a lo largo de esta cadena pueden ocurrir situaciones que ponen en
riesgo las características organolépticas y pueden representar un peligro para su
consumo. Centros para el Control y la prevención de Enfermedades (CDC, 2017).

Reyes-Solórzano (2017) citando a la Organizacion de las Naciones Unidas para la

Alimentación y la Agricultura (FAO) nos indica que es de suma importancia que, el
monitoreo constante de la producción primaria de los alimentos sea realizado de manera
constante con el fin de crear concientización en los productores, de tal manera que, se
identifiquen todos los puntos críticos en la producción (cosecha, sacrificio, ordeño,
pesca), donde puedan entrar microorganismos y poner en riesgo la salud del consumidor
final (pp. 302-303).

Es de mucha importancia el conocimiento de los riesgos presentes en esta cadena, y es necesario

“considerar los alimentos de origen vegetal que se encuentran en contacto directo con la tierra,
que alberga gran cantidad de flora patógena tales como bacterias, virus y parásitos” Cortés-
Higareda (2021), también se debe de considerar las prácticas de riego y los tipos de suelo que
son utilizados para la siembra.

4
 Cisneros (2019) describe que se debe considerar de carácter urgente el cuido que se debe
tener al consumir frutas y hortalizas frescas, debido a que no pasan por procesos térmicos
para bajar los niveles de microorganismos resultan de mayor riesgo en salud pública para
los consumidores, ya que por el traslado y manipulación los procesos de desinfección
resultan poco efectivos (p. 1).

Rodríguez (2004) nos dice que, para el objetivo de reducir las enfermedades transmitidas por
los alimentos en los países a nivel mundial, “el Codex alimentarius y la FAO han estructurado
guías técnicas estandarizadas según las políticas públicas y necesidades de cada país para el
control y seguridad de los alimentos a nivel nacional, así como las importaciones de estos”.

Dentro de estas estrategias se han integrado las Buenas prácticas agrícolas (BPA),
buenas prácticas acuícolas (BPA), buenas prácticas pecuarias (BPP), buenas prácticas
de manufactura (BPM) o fabricación y el sistema de análisis de peligro y puntos críticos
de control (HACCP) como medidas para prevenir y controlar los peligros de
contaminación en la producción primaria y durante el manejo postcosecha Rodríguez
(2004).

El Instituto de Nutrición de Centro America y Panamá (INCAP, 2006) orienta que las
llamadas buenas prácticas agrícolas (BPA) incluyen prácticas destinadas a mejorar los
métodos convencionales de producción y manejo en el campo, enfatizando la prevención
y el control de peligros para la seguridad de los productos y, al mismo tiempo, reducir
sus impactos negativos. prácticas productivas sobre el medio ambiente, la fauna, la flora
y la salud de los trabajadores.

El objetivo principal de las BPA es basado en la identificacion de los peligros, y en como

establecer de forma segura sistemas apropiados para la prevencion y control, de esta manera la
Organización de las Naciones Unidas para la Alimentacion y la Agricultura (FAO, 2012) indica
que “las prácticas agrícolas mejoraran según condiciones de medio, tipo de explotación y
condicones ambientales que puedan favorecer a el área geográfica donde se este trabajando”
(pp. 1-2).

5
 Según Brito (2019) la seguridad alimentaria e inocuidad de los alimentos resulta ser una
cadena de procesos que no debe ser interrumpida por ningún factor dentro de las normas
establecidas, para que esta, no represente un riesgo a la salud pública en cuestión de
ETAS, no solo por agentes patógenos, sino porque también para la sanidad de los
alimentos es importante el valor nutricional que este debe conservar

Paredes (2010) explica que:

El termino inocuidad describe todas aquellas condiciones externas que los alimentos
requieren para que no causen daño al individuo que los consume, es importante
mencionar que los pilares requeridos para que los alimentos sean considerados inocuos
comprenden, las características nutricionales y organolépticas las cuales para el
comercio aseguran la calidad de estos.

La amplitud de la higiene de los alimentos trasciende a los métodos de cómo se

producen y se preparan los alimentos, y la manipulación que se le dé a los mismos, sean
productos sólidos o líquidos, el ambiente donde son almacenados y preparados, así como
contaminación cruzada forman un pilar fundamental para producir intoxicaciones de tipo
alimenticias que, siguiendo los estándares sanitarios en los sacrificios animales y
cultivos, no representarían un peligro al consumidor (p. 8)

3.1.1 ETAS causadas por microorganismos

Zavala y Rey (2003) Indica que los microorganismos pueden estar presentes en los
productos al momento de comprarlos. Por ejemplo, las pechugas deshuesadas y la carne
molida, envueltas en plástico, formaron inicialmente parte del cuerpo de animales vivos,
sea de pollos o de reses. Las carnes, aves, pescados, mariscos y huevos, en estado crudo,
no son estériles. Tampoco lo son las verduras y frutas frescas, tales como la lechuga, los
tomates, los brotes tiernos y melones (p. 1)

“Las enfermedades transmitidas por los alimentos son generalmente de carácter infeccioso o
tóxico y son causadas por bacterias, virus, parásitos o sustancias químicas que penetran en el
organismo a través del agua o los alimentos contaminados” (OMS, 2020).

6
 Reuben, et al. (2003) describe que existe una gran cantidad de microorganismos
asociados a bacterias que causan diferentes enfermedades de importancia en la salud
pública, entre estos se encuentran la Salmonella spp., Campylobacter jejuni, Clostridium
botulinum, Clostridium perfringens, Escherichia coli O157:H7, Listeria monocytogenes,
Salmonella (sobre más de 2300 tipos) Shigella (sobre más de 30 tipos) Staphylococcus
aureus, causando afectaciones graves a la salud.

“También se pueden presentar enfermedades de origen alimentario asociadas a virus, teniendo

entre las de mayor interés, el virus de la Hepatitis A, norovirus, Enterovirus, Hepatitis E y
enteritis por Rotavirus” Consejo Europeo de Información Alimentaria (EUFIC, 2014).

3.1.2 Parásitos asociados a enfermedades de origen alimentario

CDC (2016) describe que un parásito “es un organismo que vive sobre un organismo huésped o
en su interior y se alimenta a expensas del huésped. Hay tres clases importantes de parásitos que
pueden provocar enfermedades en los seres humanos: helmintos, protozoos y ectoparásitos”.

Estos son importantes microorganismos transmitidos por los alimentos, cuyo impacto
real sobre la salud pública es difícil de evaluar. Sus complejos ciclos de vida, sus
variadas rutas de transmisión y los prolongados períodos de tiempo transcurrido entre la
infección y los síntomas hacen que la carga de las enfermedades que provocan estos
organismos y los alimentos que actúan de vehículo para la transmisión sea poco
conocidos. European Food Safety Authority (EFSA, 2018).

USDA, (2013) refiere que “algunos de los parásitos más comunes transmitidos por los alimentos
son: Giardia duodenalis, Cryptosporidium parvum, Cyclospora cayetanensis, Toxoplasma
gondii, Trichinella spiralis, Taenia saginata (gusano plano de carne de res), and Taenia solium
(gusano plano de carne de cerdo)”.

“Parásitos, como Áscaris, Cryptosporidium, Entamoeba histolytica o Giardia, se introducen en

la cadena alimentaria a través del agua o el suelo, y pueden contaminar los productos frescos”
OMS (2020).

7
Existe un grupo importante de parásitos conocidos como protozoos, estos son organismos
unicelulares microscópicos que pueden ser de vida libre o de naturaleza parasitaria.

El hábitat de los protozoos es muy amplio. Los de vida libre pueden estar en el suelo,
agua, etc., mientras que otros pueden actuar en simbiosis o comensalismo con animales
(por ejemplo, determinados protozoos ciliados que viven en la panza de los rumiantes
sin causar ningún problema). Universidad de Las Palmas de Gran Canaria (ULPGC, s.f.,
p. 1)

3.2 Protozoarios parásitos

Rubio, et al. (2017) explica lo siguiente:

Los protozoarios son organismos unicelulares eucariontes microscópicos … sin pared

celular rígida, móviles, no fotosintéticos y que se nutren de otros seres vivos; esto los
distingue de las bacterias (procariotas), las algas (fotosintéticas) y los hongos (no
móviles y con pared rígida). Su reproducción puede ser asexual por bipartición o sexual
por isogametos o conjugación, para el intercambio del material genético.

“Los protozoarios parásitos se caracterizan por establecer relaciones simbióticas con otros
organismos vivos incluidos los seres humanos y llegan a causarles enfermedades tal como
amibiasis producida por Entamoeba histolytica” (p. 1).

3.2.1 Protozoarios en alimentos

Existen diferentes especies que parasitan los alimentos incluidos muchos protozoos entre los
más comunes que se transmiten por alimentos se encuentran Cryptosporidium parvum,
Giardia lamblia, Isospora belli y Entamoeba histolytica.

Giardia lamblia

Marie y Petri (2022a) describen a la giardiasis como una enfermedad parasitaria

intestinal presente en todo el mundo, siendo más frecuente en los Estados Unidos. La
transmisión por el agua es la fuente principal de infección, Pero también puede
adquirirse al ingerir alimentos contaminados o tener contacto con heces de una persona
infectada, lo que ocurre con frecuencia entre niños o en parejas sexuales.

8
 Mayo Clinic (2022) explica que los parásitos Giardia se pueden transmitir mediante los
alimentos, ya sea porque los manipuladores de alimentos no se lavan las manos
detenidamente o porque el producto sin procesar es irrigado o regado con agua
contaminada. Debido a que la cocción de los alimentos mata a los parásitos, los
alimentos son una fuente de infección menos frecuente que el agua, en especial en los
países industrializados.

Quezada y Ortega (2017) indican que “la enfermedad puede ser asintomática o presentar
manifestaciones clínicas, como dolor abdominal, náuseas y diarrea. El diagnóstico es por
detección de quistes en heces; el control es por tratamiento con fármacos” (p. 2-3).

La transmisión es fundamentalmente fecal-oral, ya que las formas infectantes (quistes)

se ingieren al llevar a la boca bebidas, alimentos, las manos, tierra o fómites que
contengan materia fecal infectada. Por este motivo la transmisión es más fácil en las
poblaciones que no disponen de instalaciones sanitarias que aseguren la inocuidad de
las aguas de bebida o presentan el riesgo de cultivos regados con aguas residuales no
tratadas o que utilizan heces humanas como abono Asociación de Médicos de Sanidad
Exterior (AMSE, 2016).

International Journal for Parasitology, (2019) señala que:

La transmisión de Giardia por los alimentos se ve potenciada por su gran resistencia a

la desinfección del agua con cloro mientras se encuentra en forma de quiste, su
capacidad de persistir viable durante largos períodos de tiempo en el medioambiente y
el gran número de quistes infecciosos que el amplio rango de hospedadores del parásito
(personas y animales) pueden desprender.

Giardia tiene capacidad de sobrevivir a bajas temperatura, por lo que los quistes que se
encuentren en la superficie de ensaladas o verduras pueden ser viables incluso después
de permanecer días en un refrigerador. Además, la dosis infecciosa es muy baja,
considerándose que la ingestión de tan solo un quiste tiene un 2% de probabilidad de
causar giardiasis.

9
Cryptosporidium parvum

Rodríguez et al. (2010) explica que Cryptosporidium parvum es un protozoo

intracelular que ocasiona enfermedad gastrointestinal en todo el mundo, ya que es un
parásito intestinal de animales domésticos y salvajes. La infección es más prevalente
en países en vías de desarrollo. El parásito se transmite inicialmente por vía fecal-oral
y en casos de epidemias se ha visto relacionado con la contaminación del agua
municipal, transmisión de persona a persona e incluso de animal a persona.

EFSA (2018) detalla que “la principal vía de transmisión de Cryptosporidium, es la vía fecal,
siendo los productos frescos los principales alimentos contaminados: frutas y verduras
consumidas crudas, marisco, leche y derivados lácteos sin pasteurizar”.

Epidemiología

Marie y Petri, (2022b) describe que

“Las especies de Cryptosporidium infectan a una amplia gama de animales. Cryptosporidium

parvum y C. hominis (antes C. parvum genotipo 1) son responsables de la mayoría de los casos
de criptosporidiasis en seres humanos.” (…) La enfermedad aparece en todo el mundo.

La criptosporidiasis es responsable del 0,6 al 7,3% de las enfermedades diarreicas en los

países desarrollados y de un porcentaje aún mayor en áreas con condiciones sanitarias
inadecuadas. Ha sido la causa de grandes brotes de diarrea transmitida por el agua en los
Estados Unidos.

Rodríguez y Royo (s.f.) explica que:

La prevalencia de este microorganismo es variable, en función de las características

socioeconómicas de la población, ya que es más frecuente en los lugares con problemas
de infraestructura en las canalizaciones de agua potable, en las piscinas, en la
eliminación de aguas residuales o con estrecho contacto con animales. (p. 2)

“En los países de clima tropical, es más frecuente en los meses cálidos y húmedos, mientras
que, en los de clima templado, como España, es más frecuente en otoño y en invierno” (p. 2).

10
Isospora belli

“Isospora belli es un protozoo coccidio taxonómicamente relacionado con los géneros

Cryptosporidium, Cyclospora y Toxoplasma pertenecientes al phylum Apicomplexa” (Farga,
s.f., p. 1). “Cuyas diversas especies infectan al hombre, a primates no humanos y otros
vertebrados, (gatos, perros, zorros y cerdos), causando la enfermedad conocida como
isosporosis” Neira, et al (2010).

Epidemiología

El CDC (s.f.) detalla que “la distribución es mundial, especialmente en áreas tropicales y
subtropicales. Se ha reportado que la infección se presenta en individuos inmunodeprimidos y
en brotes epidémicos en grupos institucionalizados en los Estados Unidos”.

Según Silva-Díaz, et al. (2018) Isospora belli es un parásito oportunista asociado con
diarrea crónica recurrente en pacientes inmunodeprimidos ya sea por el virus HIV o por
otras causas. En ellos la diarrea severa provoca deshidratación y pérdida de peso que
puede ser tan graves que lleguen a ser causa concomitante de la muerte.

Quesada-Lobo (2012) describe que la diarrea producto de la infección con C. belli en

individuos con Sida, es normalmente una diarrea tipo secretora, la cual además del
cuadro febril y de la pérdida de peso significativa, conduce a una deshidratación muy
severa que requiere hospitalización.

Transmisión

Hinojosa (2005) explica que:

Hinojosa citando a La isosporiasis es considerada una parasitosis transmitida por

fecalismo, dado que los ooquistes de Isospora pueden ser ingeridos cuando hay
contaminación fecal. Estos ooquistes poseen una cubierta transparente, y en el interior
se observa según el estadio de desarrollo en que se encuentre, uno o dos esporoblastos o
la presencia de trofozoítos (p. 100).

“Las condiciones higiénico-sanitarias son determinantes para la transmisión de este organismo,

que se adquiere por la ingestión de alimentos y agua contaminada con heces que contienen
ooquistes de este parásito” (P. 99).
11
Entamoeba histolytica

Según Gómez (2022) Entamoeba histolytica es un microorganismo parásito del intestino

en humanos. Puede parasitar a canidos y otros vertebrados. Es el agente causal de la
disentería amebiana o amebiasis. Se trata de un organismo anaerobio que puede vivir
como comensal en el intestino grueso o invadir la mucosa causando lesiones importantes
Desde el intestino puede infectar a tejidos extraintestinales hepáticos, pulmonares e
incluso cerebrales. Pueden existir cepas patógenas y no patógenas.

Marie y Petri (2022c) describe que “la amebiasis es la infección por Entamoeba histolytica. Se
adquiere por transmisión fecal-oral. En general, la infección es asintomática, pero sus síntomas
pueden ir desde diarrea leve hasta disentería grave. Las infecciones extraintestinales pueden
manifestarse como abscesos hepáticos.”

Epidemiología

Gonzales et al. (2019) describe que esta enfermedad se distribuye en todo el mundo y se
adquiere comúnmente por la ingestión de alimentos o agua contaminados. Se calcula
que entre 40 y 50 millones de personas infectadas con E. histolytica contraen colitis
amebiana o abscesos extraintestinales, que derivan en hasta 100 000 muertes por año.

Transmisión

Madrid et al. (2012) explica que la amebiasis o entamoebosis, es una parasitosis de

distribución mundial. Predomina en las zonas tropicales, pero con cifras de prevalencia
variables, dependiendo de la población estudiada y de la presencia de factores
favorecedores de la transmisión. El mecanismo de transmisión es por contaminación
fecal humana de tipo directo o indirecto. (p. 114)

Si existen condiciones de contaminación fecal humana, el quiste se diseminará en aguas,

manos, alimentos y utensilios llegando así a la boca del siguiente hospedador. Después
de la ingestión, aquellos que hayan resistido la acidez gástrica llegan al intestino delgado
donde se rompe la pared quística y se liberan trofozoítos que a su vez se multiplican por
fisión binaria (Madrid et al., 2012, p. 113).

12
3.3 Hortalizas

Se le denomina hortaliza al conjunto de plantas cultivadas en huertos. Se consume como

alimento de manera cruda o cocida a través de diferentes preparaciones. Incluye a las verduras,
legumbres verdes (habas, garbanzos, alubias, entre otras) y los guisantes (arvejas o chicharos).
A diferencia de la fruta, no es dulce, sino salada (Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural,
2016).

Latham (2002) explica que:

Los alimentos denominados hortalizas o verduras incluyen algunas frutas (por ejemplo,
tomates y calabazas), hojas (amaranto y repollo), raíces (zanahorias y nabo) e inclusive
tallos (apio) y flores (coliflor). Muchas de las plantas de las que se toman estas partes
comestibles no tienen relación botánica entre sí. Sin embargo, hortaliza es un vocablo
útil en nutrición y en terminología doméstica.

“En países en desarrollo, casi todos los tipos de hortalizas se consumen poco después de su
cosecha; a diferencia de los cereales, los tubérculos, las raíces feculentas, las legumbres, las
nueces, ellas rara vez se almacenan por períodos prolongados.” Latham (2002)

3.3.1 Ensaladas

“La palabra “ensalada” está formada con raíces latinas y significa mezcla fría de verduras
aderezadas con aceite, vinagre y sal. Sus componentes léxicos in- (hacia dentro), salsus (salado),
más el sufijo –ada (que ha recibido la acción).” Anónimo (2020).

Según Fornet (2021) se afirma que la palabra ensalada proviene del italiano arcaico
insalare (probablemente del latín) y de acuerdo con su etimología literalmente quiere
decir, agregar sal. Inicialmente las ensaladas eran mezclas simples de verduras crudas o
cocidas acompañadas con aderezos de aceites, y por supuesto, sal. En algún momento
apareció el vinagre como acompañante del aderezo.

“Las primeras ensaladas se componían especialmente de hojas verdes y ciertas verduras

comestibles, con el tiempo aparecieron otros vegetales adquiriendo un carácter más complejo y
hoy pueden componerse de otros ingredientes como: quesos, productos marinos, aves, frutas o
pastas.” Padilla (2018)

13
3.3.2 Tipos de ensaladas

LarousseCocina (s.f.) divide a las ensaladas en 3 tipos, las cuales son:

Ensaladas verdes. Se preparan con hojas de verduras, siendo la lechuga la más utilizada.
Le siguen la lechuga tipo Batavia, la romana, la escarola, la achicoria rizada, la endibia
y el berro. También son importantes las verduras de hojas pequeñas: la espinaca, la
verdolaga, oruga, hierba de los canónigos, radicchio, rapónchigo y achicoria silvestre.

“Ensaladas simples. Están elaboradas por un solo ingrediente de base, crudo o cocido, que se
sirve frío con una salsa fría. Forman esta clase las verduras, carnes y crustáceos (en ensalada).”

Ensaladas compuestas. Estas preparaciones, más elaboradas, reúnen varios productos,

siempre bien surtidos. Pueden intervenir ingredientes simples o muy rebuscados, pero
siempre con un contraste de sabores. (…) Las ensaladas compuestas se sirven como
entrante, con asados calientes o fríos o como plato único.

3.3.3 Ingredientes más utilizados en ensaladas

Entre los productos vegetales más utilizados para preparar las ensaladas, tenemos
hortalizas tales como: tomate, lechuga, pepino, apio, col, berro, zanahoria, pimiento,
cebolla, remolacha; frutas como: piña, fruta bomba, plátano, aguacate, naranja, toronja;
otros no menos importantes y que por lo general se agregan ya cocinados son: papa,
habichuelas, frijoles de distintos tipos, espárragos; entre los de procedencia animal
tenemos: partes supremas de las aves, embutidos y jamones, pescados como atún,
sardinas y otros de buena calidad. Y no podemos olvidar, ni el huevo que se utiliza
generalmente hervido y es parte integrante de la ensalada en si o como decoración
recurrente en muchos platos y el queso en todas sus extensas variedades (EcuRed, 2019).

14
3.4 Método de diagnóstico para parásitos en alimentos

Según Rosales (2011) explica que:

La identificación de parásitos intestinales en alimentos es poco común comparado con

los análisis bacteriológicos que se realizan. Un factor que es importante mencionar es
que los parásitos no se multiplican en los alimentos, ni en medios nutritivos de cultivo
como las bacterias, por lo que su presencia debe ser detectada por métodos directos.
Debido a que el tamaño de huevos y protozoos de parásitos intestinales es mayor que el
de las bacterias, su presencia se puede detectar con mayor facilidad utilizando técnicas
de concentración y métodos de tinción adecuados (p. 28)

“Las técnicas desarrolladas para el análisis de parásitos intestinales en alimentos son usualmente
adaptaciones de procedimientos utilizados en heces, tejidos o suelo, pero existen pocos métodos
estandarizados para la determinación precisa del número de parásitos en muestras de alimentos.”
(p. 29)

“Entre los procedimientos utilizados en la identificación e investigación de parásitos en

hortalizas se encuentran: lavado, microscópico, flotación, sedimentación y centrifugación o
concentración siendo esta última la técnica más eficiente utilizada en hortalizas.” (p. 29).

15
 IV. MATERIALES Y METODOS

4.1 Ubicación del área de estudio

“El distrito III se considera el más grande de los siete distritos que conforman el municipio de
Managua, por su extensión territorial; fue creado el 26 de junio 2009 bajo la ordenanza
municipal No. 03-2009.” (Wikipedia, 2019).

Alcaldía de Managua (ALMA, 2011) describe que:

El Distrito III se localiza en el extremo suroeste de la ciudad, limita al norte con el

Distrito 2, al sur con el municipio de El Crucero, al este con el Distrito 1, al noroeste con
el municipio de Ciudad Sandino y al suroeste con el municipio de Villa El Carmen. Tiene
una extensión de 74Km², que equivale al 28% de la extensión del municipio (267Km²),
siendo el distrito con la mayor extensión territorial.

Cuenta con 178 Barrios residenciales, tradicionales, populares, urbanizaciones

progresivas y asentamientos espontáneos. También se encuentran ocho comarcas rurales
En la parte sur y oeste las cuales son: Nejapa, Chiquilistagua, Cedro Galán, San José de
la Cañada, Ticomo, Pochocuape y San Isidro libertador donde se concentran varias
comunidades suburbanas donde predominan extensiones no urbanizadas con suelos
agrícolas y algunas áreas boscosas (ALMA, 2011).

4.2 Diseño metodológico

Se desarrolló un estudio no experimental, transversal de tipo descriptivo donde se recolectaron

muestras de ensaladas frescas preparadas en las fritangas del distrito III de Managua, para
determinar la presencia o ausencia de parásitos protozoarios de importancia en la salud pública.
Se realizo en diez de los barrios del distrito un “muestreo por conveniencia” Otzen y Manterola
(2017).

4.3 Fase de campo

Para recolectar datos se efectuó un muestreo de las ensaladas vendidas en las fritangas del
Distrito III de Managua, para luego se analizaron en el laboratorio de parasitología de la
Universidad Nacional Agraria.

16
Para el manejo, transporte e identificación de la muestra se utilizó un control de recolección de
muestras que incluirá la siguiente información código de establecimiento y barrio. (Anexo 1)

Para control de los resultados dentro del laboratorio se usó un cuadro de registro y resultado de
muestras, que fue de mucha importancia en la identificación de los diferentes ingredientes que
posee la muestra entre los que se creen posibles son: repollo, lechuga, tomate, chiltoma
(pimiento dulce), cebolla, zanahoria, remolacha, rábano, apio y cilantro. (Anexo 2)

Además, se realizó una encuesta observacional donde se tomó en cuenta el comportamiento de

las personas al momento de la visita (Anexo 4)

4.3.1 Toma de Muestras

Las muestras de ensalada se solicitaron sean empacadas aparte para evitar contaminación
cruzada con los otros alimentos, se recepciono directamente del comerciante, luego fueron
empacadas en bolsas estériles, rotuladas con el código designado para el establecimiento. Para
su trasporte se usó una termo marca Coleman con hielo y expandido con gel refrigerante, con el
propósito de mantener la cadena de frío a 4 ºC y ser transportadas al laboratorio de parasitología
de la facultad de ciencia animal de la Universidad Nacional agraria donde fueron procesadas.

4.4 Fase de laboratorio

Procedimiento parasitológico
Las técnicas desarrolladas para el análisis de parásitos intestinales en alimentos son usualmente
adaptaciones de procedimientos utilizados en heces, tejidos o suelo, pero existen pocos métodos
estandarizados para la determinación precisa del número de parásitos en muestras de alimentos.

Entre los procedimientos utilizados en la identificación e investigación de parásitos en hortalizas

se encuentran: lavado, microscopía, flotación, sedimentación y centrifugación o concentración
siendo esta última la técnica más eficiente utilizada en hortalizas (Rosales, 2011).

Para el procedimiento de concentración se utilizó la metodología descrita por Álvarez, Traviezo

y col. Esta ha sido utilizada por muchos autores en diferentes trabajos de investigación que
demuestran su eficacia para la búsqueda de parásitos en hortalizas (Traviezo-Valles et al., 2013,
p. 8).

17
Se basa en concentración por sedimentación donde la gravidez que presentan todas las formas
parasitarias para sedimentar espontáneamente en un medio menos denso y adecuado. En este
método es posible la detección de quistes, trofozoítos de protozoarios, huevos y larvas de
helmintos.

Es la más utilizada en los estudios realizados en hortalizas, así como en frutas donde las muestras
de alimentos (hojas y tallos) son sumergidas en agua destilada durante 24 horas con el fin de
que los parásitos adheridos en las hojas como: lechugas, repollos, apio etc. se desprendan
durante este periodo de reposo, y luego de una decantación se somete a Tinción de Ziehl-
Neelsen modificada. La tinción ácido resistente resulta satisfactoria para diagnosticar ooquistes
de Cryptosporidium spp y Cyclospora spp, ya que son parásitos ácido-alcohol resistentes, a
diferencia de los hongos que no lo son (Cisneros, et al. 2019)

Por cada muestra se realizaron cuatro preparaciones en láminas portaobjetos y se siguieron los
siguientes procedimientos.

4.4.1. Procesamiento de muestra general

1. Se peso 25 gramos de muestra (ensalada) de manera estéril, en una bolsa hermética de

plástico.

2. A las muestras se le agrego el doble de peso de agua destilada.

3. Posteriormente las ensaladas se refregaron con un cepillo dental esterilizado, se dejó

sedimentar la solución del lavado durante 24 horas a temperatura ambiente para luego ser
centrifugadas.

4. Al siguiente día, la solución sedimentada se filtró a través de una gasa en un colador para
remover el material grueso que pudo haberse desprendido durante el cepillado.

5. La solución obtenida se filtró y se transfirió en su totalidad a tubos cónicos y se centrifugara

a 3 000 rpm por 20 min.

6. Se decanto el sobre nadante de los tubos cónicos.

7. El sedimento se extrajo con un gotero y se colocó en una lámina porta objetos para su posterior
observación con el microscopio.

18
8. Luego se colocó un cubreobjetos en cada preparación y se procedió la búsqueda con el
objetivo de 10X y la confirmación de estructuras con el objetivo de 40X para el diagnóstico de
larvas, huevos de helmintos y trofozoítos o quistes de protozoos.

9. Se le adiciono una gota de lugol para mejor observación.

4.4.2. Técnicas a usar en laboratorio

Para evaluar la presencia de ooquistes de Giardia spp (Rosales, 2011).

Se utilizó el método de observación directa del sedimento que consiste en:

1. Decantar el sobre nadante de la muestra.

2. Centrifugar a 3 000 rpm por 20 min.

3. Descartar el sobre nadante del sedimento.

4. Extraer una gota del sedimento y colocar en un portaobjeto.

5. Adicionar una gota de lugol a la muestra.

6. Colocar un cubreobjetos y observar la muestra al microscopio con objetivo 10X y/o 40X.

Para evaluar la presencia de Isospora spp:

Se utilizará el método de flotación que consiste en:

1. Decantar el sobre nadante de la muestra sedimentada.

2. Colocar la muestra en unos tubos cónicos y centrifugarlos por 3 000 rpm por 20 min.

3. Descartar el sobrenadante del sedimento.

4. Al sedimento adicionarle cloruro de sodio saturado al tope.

5. Colocar un cubreobjeto a los tubos de ensayo.

6. Observar la muestra al microscopio con objetivo 10X y/o 20X.

19
Para evaluar la presencia de Cryptosporidium parvum, Cyclospora se utilizará la técnica de
Ziehl-Neelsen Modificado (Fabián et al., 2003).

1. Colocar el agua sedimentada en tubos cónicos y centrifugar a 3 000 rpm X 20 min.

2. Extraer de la muestra sedimentada una gota en un portaobjetos y hacer un frotis.

3. Fijar al calor el frotis al calor.

4. Adicionar una gota de metanol por 2 min.

5. Adicionar fucsina básica por 3 min.

6. Flamear hasta que desprenda vapor por 3 min.

7. Enjuagar con agua del chorro.

8. Adicionar alcohol ácido hasta que se vaya el color.

9. Cubrir la preparación con el reactivo azul de metileno durante 30 segundos.

10. Lavar a chorros con agua.

11. Llevar la muestra a la secadora de láminas.

12. Observar la muestra al microscopio con objetivo 100X. Los quistes de estos parásitos se
observarán de color de rojo/fucsia sobre fondo azul.

Se reportaron como negativas las ensaladas a las que no se les observaron huevos, quistes., ni
larvas de parásitos, y como positivas las ensaladas a las que se les observen huevos, quistes o
larvas de parásitos, en tal caso, se reportará el estadio del parásito (huevos, larvas, trofozoítos,
quistes, ooquistes), el nombre del mismo y la cantidad observada.

20
4.5 Variables evaluadas

Cuadro 1. Variables evaluadas

Variables Definición Indicadores

Identificación de Identificación Giardia: quistes (8–12 µm de longitud por 5-8 µm

protozoarios en según su estructura de ancho) núcleo: posee dos ovoides, situados
ensaladas morfológica de los simétricamente a cada lado de la línea media.
quites, ooquistes,
Cryptosporidium: ooquistes ovoides, miden de 4-7
larvas mediante
μm y tienen cuatro esporozoítos en su interior.
microscopia
Pueden ser de pared fina o generar una cubierta
gruesa.

Isospora: quistes son ovoides de 20 a 30 μm de

longitud por 10 a 20 μm de ancho; posee una pared
de doble capa y en su interior se observa una masa
esférica, granular, con un núcleo redondo y claro.

Entamoeba: quistes de forma esférica u oval, con

pared resistente, miden de 10 a 15 µm. Son de
forma redondeada y circular.

Ingredientes Tipo de vegetales Repollo, tomate, zanahoria, pepino, cilantro,

que se utilizan en la chiltoma, apio, remolacha.
elaboración de las
ensaladas
Requisitos de Cumplimento de Requisitos Puesto de venta y sus alrededores:
comercialización los requisitos Ubicación del puesto de venta y limpieza de sus
según NTON 03 establecidos en la alrededores.
059-05 norma al momento Requisitos de protección y servicio de los
de la visita alimentos: Almacenamiento y resguardo de
alimentos, limpieza de los utensilios, manipulación,
indumentaria de manipuladores.

21
4.6 Análisis de datos

Los datos recolectados de las listas de cotejos y pruebas de laboratorio fueron ingresados en una
base de datos en el programa Excel y procesados en el software estadístico Infostat utilizando
la prueba de Kruskal-Wallis para la contrastación de hipótesis, tomando en cuenta el valor de
P es > 0.05.

4.7 Materiales y equipos

Cuadro 2. Material de laboratorio utilizados

Equipos Cristalería Reactivos Otros

• Microscopio • Probetas • Fucsina básica • Bolsas de
• Centrifuga • Tubos de ensayo • Cloruro de sodio polietileno
• Stomacher • Tubos cónicos • Azul de transparentes
• Refrigerador • Porta objetos y metileno • Bolsas
• Balanza cubre objetos • Alcohol ácido stomacher
analítica • Pipetas Pasteur • Lugol • Cepillos
• Aceite de dentales
inmersión • Coladores
• Agua destilada pequeños

• Metanol

22
 V. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
5.1 Presencia de parásitos protozoario de importancia en la salud pública en ensaladas
frescas

Se logró identificar una muestra contaminada con quiste parasitario que asemeja sus
características a la especie de isospora spp, que en la actualidad es conocida como cystoisospora
spp. esto representa el 2% de contaminación en las ensaladas.

Cuadro 3. Clasificación de parásito identificado en ensaladas crudas de las fritangas

Grupo Familia Género Especie Figura

parasitario parasitaria
Protozoo Eimeriidae Isospora Cystoisospora

Según la descripción de Peña y Becerril (2019) los quistes de Isospora son ovoides y algunos
de aspecto fusiforme de 20 a 30 μm de longitud por 10 a 20 μm de ancho; posee una pared de
doble capa y en su interior se observa una masa esférica, granular, con un núcleo redondo y
claro.

“Isospora belli es un protozoo coccidio taxonómicamente relacionado con los géneros

Cryptosporidium, Cyclospora y Toxoplasma, pertenecientes al phylum Apicomplexa.
Pertenecía a la familia Eimeriidae, Orden Eucoccidia, Suborden Eimeriorina, Subclase
Coccidia, Clase Sporozoa, Phylum Apicomplexa.” (Bracho, 2017, p. 6)

Legua y Mares (2013) describe que “Cystoisospora es un parásito Coccidiano que se considera
agente de enfermedades entéricas en humanos. C. belli (anteriormente denominada Isospora
belli) fue identificada por primera vez como organismo patógeno humano entre el personal
militar durante la Primera Guerra Mundial” (p. 479).

Por lo que se considera que el ooquiste identificado mediante microscopia en la muestra

ensalada pertenece al grupo Protozoos, a la especie del género Cystoisospora (Isospora) y Filo
apicomplexa que es común encontrarlos en los alimentos.

23
Según Montañez, et al (2021) “en los últimos años, ha surgido un especial interés por los
parásitos protozoarios transmitidos por los alimentos. Están aquellos que habitan en el tracto
gastrointestinal humano como Cryptosporidium spp, Giardia intestinalis, Cyclospora
cayetanensis, Cystoisospora belli y Entamoeba histolytica”, los cuales se han visto implicados
en brotes alrededor del mundo en las últimas décadas, por lo que se consideran de importancia
para la salud pública.

Cuadro 4. Prueba Kruskal Wallis para variable identificación de protozoarios en ensaladas

Variable Barrio N Medias Medianas H P

Parasito Altagracia 5 0.00 0.00 0.53 0.4373
Bertha Calderón 5 0.00 0.00
El pilar 5 0.00 0.00
Jonathan G. 5 0.20 0.00
La esperanza 5 0.00 0.00
Nora Astorga 4 0.00 0.00
Recreo sur 5 0.00 0.00
Rene Cisneros 6 0.00 0.00
San Judas 5 0.00 0.00
Tierra prometida 5 0.00 0.00

En el cuadro anterior se observa el resultado de los datos a la prueba de Kruskal-Wallis

resultando que el valor P de la prueba es de 0.4373 considerándolo mayor a 0,05, por lo que los
resultados no son significativos.

Aunque no existan datos estadísticamente significativos, es importante destacar que la ingesta

de alimentos contaminados con quistes maduros de isospora pueden provocar infecciones
gastrointestinales afectando la salud pública. A su vez se debe de considerar que estos quistes
son muy resistentes, a las condiciones medioambientales pudiendo permanecer viables durante
meses en ambientes frescos y húmedos (Farga, s.f., p. 1). Por lo tanto, es necesario tomar
medidas de higiene y asegura la adecuada preparación de las ensaladas para prevenir la
propagación de estos parásitos y garantizar la inocuidad de las ensaladas.

24
Hablando sobre la presencia de parásitos en ensaladas, existen estudios como el de Hinostroza
(2019) en el que se evaluó muestras de ensaladas obtenidas al azar; y reportando contaminación
en 72 % de las muestras, encontrando la presencia de enteroparásitos (protozoarios); entre los
cuales se reportaron a Cryptosporidium parvum (72 %), Isospora sp. un (8 %) y Giardia sp. (8
%).

También Regis, et al (2014) en su estudio con ensaladas de lechuga listas para el consumo en
restaurantes determinó que de un total de 90 muestras analizadas el 70,0% (63/90) presentó
contaminación con parásitos, las muestras de lechuga servidas en restaurantes, por su parte,
presentaron un menor grado de contaminación, ya que el 30,0% (9/30) presentaron
contaminación por parásitos. las formas parasitarias encontradas en las muestras lisas y rizadas
comercializadas in natura fueron huevos y larvas de Strongyloides sp., huevos de
anquilostomiasis, larvas de estrongílidos, huevos de Hymenolepis sp., ooquistes de coccidios,
quistes de Entamoeba sp. y ooquistes de Isospora sp. de los cuales en 2 de 30 muestras
entendiéndose que el 6,6% de las muestras de alface crespa estaba contaminada con ooquistes
de isospora spp. Datos muy similares con respecto a la especie encontrada en nuestro trabajo.

A diferencia de lo anterior, Rodriguez (2013) en su estudio con ensaladas, realizada en la ciudad

de Maracay en Venezuela, no reportaron contaminación parasitaria de ninguna forma, ni huevos
de helmintos, ni quistes de protozoarios, en las muestras analizadas.

5.2 Ingredientes más comunes utilizados en la preparación de ensaladas

Las ensaladas son una combinación de varias hortalizas cortadas en trozos que se consumen
crudas, en Nicaragua común mente están compuestas por repollo (col) y otros vegetales u
hortalizas. En el siguiente grafico se pueden observar los ingredientes de las ensaladas en
recepcionadas en las fritangas del distrito III.

25
Figura 1: Ingredientes de ensaladas crudas de las fritangas

120
100%
100
80%
80

60

40
18% 22%
20 10% 8% 6% 2%
0
Repollo Zanahoria Tomate Pepino Remolacha Apio Cilantro Chiltoma

Los ingredientes más utilizados para preparación de ensaladas es el repollo (col), seguido de la
zanahoria, pepino, tomate y otros en menos proporciones.

Es importante considerar que en este estudio la mayoría de las muestras presentaba como
ingrediente principal el repollo, siendo esta una de las hortalizas que se ha reportado con mayor
presencia parasitaria en diferentes estudios. Agobian, et al (2013) que “en su estudio donde
analizaron 120 repollos utilizando la técnica de Álvarez modificada por Traviezo y col,
reportaron el 10,83% de contaminación por enteroparásitos de diferentes especies de
importancia en la salud pública” (p. 10).

Al igual que Cisneros et al (2019) determinaron contaminación parasitaria en hierbabuena, apio

y repollos comercializados en el mercado mayoreo de Managua, reportando contaminación con
blastocystis hominis con un porcentaje de 41.6% y el menor porcentaje se obtuvo en
Ancylostomidae spp con 1%. A pesar de no haber encontrado cystoisospora se encontraron otro
tipo de parásitos del grupo protozoo.

26
En secuencia a lo anterior se han presentado estudio que sustentan contaminación parasitaria en
hortalizas como en el caso del estudio realizado por Polo, et al (2016) en el cual se analizaron
105 muestras de hortalizas y se encontró contaminación con huevos y larvas de parásitos en
100% de las muestras siendo encontrada Isospora spp en 61,9% de ellas. Demostrando de esta
manera que la presencia de formas parasitarias es muy frecuente en estos tipos de alimentos.

Según Rivas (2004) las condiciones y medidas tomadas durante la precosecha, cosecha y
postcosecha pueden propiciarse a condiciones que conlleven a la contaminación cruzada del
producto con otros productos agrícolas o con los trabajadores que posteriormente afectan la
calidad microbiológica de las frutas y los vegetales. Esto constituye un riesgo de contaminación
con microorganismos patógenos.

En su estudio encontró presencia de huevos y quistes de parásitos intestinales en 102 muestras

de hortalizas que se consumen crudas; como lechuga, apio, espinaca, culantro y zanahoria que
son expedidas en el mercado central de la ciudad de Guatemala. Lo anterior fundamenta que
las ensaladas pueden presentar contaminación debida al origen de sus materias primas al igual
que deficiencias en el lavado y procesamiento de estas.

5.3 Cumplimiento de indicadores de la NTON 03 059-05

La Norma Técnica Obligatoria Nicaragüense (NTON) para la elaboración y expendio de

alimentos en la vía pública dicta ciertos requisitos, entre los requisitos mencionados se
encuentran: los relativos a los ingredientes, lugar o área de preparación, para la preparación
preliminar y final, así también como los de comercialización. El objetivo de la ley es establecer
los requisitos sanitarios con fin de garantizar la salud pública de los consumidores (Normas
Juridicas de Nicaragua, 2005). En nuestro estudio solo se identificaron los requisitos de
comercialización por ser la etapa en la que se facilitó el cotejo de los datos.

En base a esto es necesario recalcar que los alimentos vendidos en las calles pueden considerarse
más susceptibles a agentes contaminantes en cualquier eslabón de la cadena; debido
principalmente a prácticas antihigiénicas durante su preparación, manipulación y transporte,
falta de higiene personal, procesos inadecuados en la preparación, instalaciones inadecuadas y
mal manejo de desechos y residuos que atraen vectores como moscas y roedores (León-Cruz et
al., 2018)

27
En las siguientes figuras se muestra el comportamiento en los establecimientos de las fritangas
visitadas en base a una lista de cotejo según los requisitos de comercialización que estipula
NTON 03 059-05.

Figura 2: Requisitos puesto de venta y sus alrededores

Basureros 2%

Animales D. 6%

Aguas residuales 8%

P. Causes 24%

Calle Asfaltada 86%

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90

Entre los requisitos a cumplir en la comercialización descritos en la NTON 03 059-05 la mayor

incidencia se encuentra la presencia de causes cercanos a los establecimientos, mostrando un
comportamiento del 24%, es decir que 12 de los 50 establecimientos se encontraron a menos de
100 metros de un cauce, según FAO, 2009 a como se cita en Barbosa, 2012 describe que la falta
de higiene, el poco acceso a fuentes de agua potable y eliminación de desechos, así como
ambientes insalubres como la proximidad a alcantarillas y basureros públicos son determinantes
para aumentar los riesgos para la salud pública en los alimentos.

Otro estudio realizado por Martín y Mayona (2009) en Bogotá encontraron que el 27% de los
puestos de venta callejera presentan un deficiente manejo de basuras, y se encuentran expuestas
al medio ambiente y frecuentadas por moscas, difiriendo de los resultados del nuestro donde se
evidencio la presencia de basureros cercanos en el 2% de establecimientos.

28
En el estudio realizado por Flórez et. al, (2007) refiere que el 8.3% de los establecimientos de
venta de comida en Colombia no se encontraba en lugares adecuados defiriendo de los datos
encontrados en nuestra investigación en la que se identificó el 86% de establecimientos se
encontraron en lugares donde las calles son asfaltadas y solo el 14 % incumple con la norma y
se puede considerar que este incumplimiento contribuye a la propagación de agentes patógenos
debido al polvo que se encuentra en los alrededores de dichos establecimientos.

Con respecto a la presencia de animales domésticos como los perros, gatos, pájaros o roedores
pueden poner en peligro la seguridad de los alimentos que consumimos. En nuestro estudio se
evidencio que el 6% tenía presencia de perros en su local, poniendo en riesgo la seguridad de
los alimentos, pues aun cuando ellos estén sanos, podrían transportar microorganismos
patógenos en sus pelos o patas y convertirse así en fuente de contaminación en la cocina.
Ministerio de salud Perú (2008)

Figura 3: Requisitos de protección y servicio de los alimentos

No cubre la ensalada 16% 84%

No usa tenaza 18% 82%

Cobra la misma persona 72% 28%

No Porta Mascarilla 90% 10%

No Porta delantal 96% 4%

No Porta gorro 98% 2%

No Utiliza guantes 98% 2%

Incumple Cumple

29
En la figura anterior se enuncia el comportamiento de los establecimientos de fritangas al
complimiento de la NTON 03 059-05 con relación al indicador 9.2 sobre la protección y
servicios de los alimentos, del cual los establecimientos incumplen altos porcentajes como el
caso de la utilización de indumentaria completa (guantes, gorro, delantal, mascarilla) que en su
mayoría incumplieron entre el 98 y 90%.

Peñaherrera (2010) reporta que el 50% del personal encuestado afirmó que utiliza gorro en las
zonas de manipulación de alimentos siendo un dato mucho mayor a los encontrados en este
estudio, en muchas ocasiones esta infracción a la norma se debe por falta de conocimiento,
vigilancia y recursos. En relación con la mascarilla en el mismo estudio se confirma que casi
siempre el personal de concina utiliza mascarilla al momento de manipular los alimentos, es
decir un 40%.

Sobre la protección de los alimentos según la norma, en este estudio se evidencio que el 16 %
de las fritangas no protegen las ensaladas en recipientes herméticos, también que en el 72% de
los comerciantes tienen la costumbre de servir alimentos y manipular dinero posteriormente sin
realizar desinfección de sus manos, además de tomar en cuenta que al momento de manipular
alimentos el 98% de manipuladores no utilizan guantes, Ramos (2017) describe que solo el
31% refiere utilizar guantes durante la manipulación, difiriendo significativamente a este
estudio, los hallazgos encontrados son una práctica de riesgo debido a la microbiota que
sobrevive en los billetes y monedas pudiendo ocasionar una contaminación cruzada por el
incumplimiento de las normas.

En el estudio realizado en comercios en el estado Falcon, Venezuela de Morales et al. (2014)

detectó que en 42 (16 %) de las 185 muestras de billetes estudiados, presentaron en su superficie
algún tipo de formas infectantes (huevos, ooquistes y/o quistes) de protozoarios/cromistas y/o
helmintos de parásitos/comensales intestinales de interés médico-zoonótico, demostrando de
esta manera el factor de riesgo que representa para la salud humana, la manipulación simultanea
de dinero con alimentos.

30
También Martín y Mayona (2009) describe en su estudio deficiencias en la manipulación e
higiene de los alimentos, destacando el manejo simultáneo de dinero y de alimentos, así como
el uso de joyas (anillos, relojes, aretes) y empleo de barniz para uñas, para el caso de las mujeres
y que solo el 13% de las ventas cumple con buenas prácticas de manufactura siendo inferior al
28% encontrado en nuestro estudio.

En referencia al uso de tenaza para la manipulación de alimentos, Ramos (2017) realizó un

estudio en el que se evidencio que el 56,1% (37) utilizan las pinzas para la manipulación de los
alimentos, difiriendo significativamente a nuestro estudio en el que se evidenció que 82% utiliza
tenazas para servir los alimentos y un 18% no utiliza, convirtiéndose en un riesgo para la salud
de los consumidores pudiendo provocar una contaminación cruzada en el alimento.

De lo antes descrito se puede considerar que la mayoría de los establecimientos incumple con
los requisitos de comercialización de La Norma Técnica Obligatoria Nicaragüense (NTON) para
la elaboración y expendio de alimentos en la vía pública (NTON 03 059-05).

31
 VI. CONCLUSIONES

El parásito identificado fue isospora spp actualmente conocida Cystoisospora, que es uno de los
protozoarios que mayormente causan enfermedades transmitidas por alimentos y se han
encontrado presentes en diversos estudios parasitológicos en hortalizas y vegetales y el cual se
han visto implicado en brotes alrededor del mundo en las últimas décadas, por lo que se
consideran de importancia para la salud pública.

Según características morfológicas del quiste presente en la muestra contaminada, concierne al

grupo de parásitos protozoos perteneciente al conjunto apicomplexa, familia Eimeriidae género
isospora, hoy conocido como cystoisospora.

De las muestras analizadas se describe que los ingredientes más utilizados son repollo con un
100%, seguido por zanahoria con 80%, tomate 18%, pepino 22%, remolacha 10%, apio 8%,
cilantro 6% y por último chiltoma 2%.

Acerca del cumplimiento de los indicadores de la NTON 03 059-05 se evidenció que respecto
al indicador de requisitos al puesto de venta y sus alrededores, la mayor incidencia está en la
presencia de cauces cercanos, mostrando un comportamiento del 24% es decir que 12 de los 50
establecimientos se encontraban a menos de 100 metros de un cauce.

Con respecto al cumplimiento del indicador 9.2 sobre la protección y servicio de alimentos
descritos en la NTON 03 059-05 del cual los establecimientos incumplen altos porcentajes con
en el caso de instrumentaría (guantes, gorro, delantal, mascarilla) que en su mayoría incumplen
entre el 98 y 90%.

32
 VII. RECOMENDACIONES

A las autoridades competentes como el MINSA el realizar vigilancia parasitológica continua en

las diferentes fritangas en los barrios de la capital, así mismo deben ser dirigidas a establecer
mecanismos de control y prevención respecto al procesamiento de estos.

Para todas las entidades reguladoras de la calidad de los alimentos brindar charlas a los
expendios de comidas callejera, para así mejorar la manipulación y conservación de las
ensaladas enfatizando el procesamiento del repollo, que a este se le deben quitar todas las hojas
externas dado que estas son las que están en mayor contacto con la tierra, también acerca del
lavado minucioso de vegetales ya sean, tomate, zanahoria, remolacha, pepino, apio; puesto que
también se encuentran en contacto directo con el suelo. (Dirección General de Salud Ambiental
e Inocuidad Alimentaria, MINSA, Perú, 2020) Además, luego de haber sido rallado el repollo
habría que adicionarle cloro (50-100 ppm) con un tiempo de contacto de 5 minutos.

A los propietarios de expendios y manipuladores de alimentos realizar una correcta

higienización de vegetales y hortalizas, que se enfaticen en las buenas prácticas de manufactura,
las 5 claves de la inocuidad.

Implementar un correcto lavado de los utensilios utilizando productos desinfectantes, antes de

ser puestas para el consumo de la población, con esto se reduciría la posibilidad de infección
por parásitos. Para esto es recomendable utilizar un enjuague durante 20 minutos en una
solución de cloro, con una concentración de 5ppm, para desinfectar equipos y utensilios en
contacto con los alimentos. (Organismo Internacional Regional de Sanidad Agropecuaria
(OIRSA), 2020)

A los grandes y pequeños productores de hortalizas es necesario que, donde son producidos, se
apliquen buenas prácticas agrícolas, tanto en la obtención de biol, composta, estiércol completo
y abono. Para asegurar que estas provengan de fincas certificadas, y así disminuir la incidencia
de parásitos en estos.

33
 VIII. LITERATURA CITADA

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44
IX. ANEXOS

45
 Universidad Nacional Agraria

Anexo 1: Control recolección de muestras

Recolección de muestras
N° Fecha Nombre del N° de muestra Código y nombre del Observaciones
barrio establecimiento

46
 Universidad Nacional Agraria

Anexo 2: Registro y resultados de muestras de laboratorio

Registro y resultados de muestras en el laboratorio

Producto Tipo de prueba Sedimentación

Laboratorio Fecha de recepción

Código de almacenamiento Volumen sembrado

Fecha provista para análisis Lugar de almacenamiento

Ingredientes Repollo Lechuga Tomate Cebolla Pimiento zanahoria Remolacha Rábano Pepino Apio Cilantro
de la
muestra
Resultados:

Observaciones:

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 Universidad Nacional Agraria

Anexo 3: Resultados de identificación de parásitos

Resultados encontrados

Fecha: # Muestra: Código de muestra:

Parásitos Observaciones

Cryptosporidium Larva Quiste Ooquiste

parvum Si No # Si No # Si No #

Toxoplasma gondii Larva Quiste Ooquiste

Si No # Si No # Si No #

Giardia lamblia Larva Quiste Ooquiste

Si No # Si No # Si No #

Entamoeba Larva Quiste Ooquiste

histolytica Si No # Si No # Si No #

Otros

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 Universidad Nacional Agraria

Anexo 4: Factores de riesgo procedimentales

Factores de riesgo procedimentales

Nombre del Código del Barrio y zona Fecha Hora

establecimiento establecimiento

Indicadores Si No Observaciones

Establecimiento posee baño María para exhibir

alimento
La ensalada está en panas herméticas cerradas

Despachadores utilizan gorros, guantes,

cubrebocas
Despacha y cobra la misma persona

Almacena la ensalada en pana cerrada

Utiliza pinzas para servir la ensalada

Utiliza las manos para manipular la ensalada

Prepara la ensalada al momento de la visita

Hay basureros cerca del establecimiento

Se observaron animales domésticos al momento

de la visita
Hay cauces cercanos al establecimiento

La misma persona sirve, despacha y cobra

Existe caja de cobro

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Anexo 5: Cepillado de muestra Anexo 6: Decantación de sobrenadante

Anexo 7: Muestras en tubos cónicos a Anexo 8: Centrifugación de muestras

centrifugar

50
Anexo 9: Observación directa con Lugol en Anexo 10: Realización de frotis para
microscopio técnica Ziehl Neelsen

Anexo 11: Muestra con cloruro de sodio al Anexo 12: Cystoisospora spp en solución
0,9% salina

51