Octubre - Diciembre 2021, Vol.

LXI (4), 633-641

Artículo Original

Resistencia antibiótica de Escherichia coli y Staphylococcus saprophyticus en la

infección urinaria de un hospital público
Antibiotic resistance of Escherichia coli and Staphylococcus saprophyticus in
urinary tract infection in a public hospital
https://doi.org/10.52808/bmsa.7e5.614.010
Jarvis Raraz-Vidal1,*
https://orcid.org/0000-0002-1511-5877
Henry Allpas-Gomez1
https://orcid.org/0000-0002-4026-4030
Omar Raraz-Vidal1
https://orcid.org/0000-0002-0538-1979
Recibido: 08/09/2021

Aceptado: 28/10/2021

RESUMEN
Introducción: La resistencia de antibióticos puede llegar a causar una amplia morbilidad y complicaciones. Objetivo: Determinar el perfil de
resistencia antimicrobiana de Escherichia Coli y de Staphylococcus Saprophyticus, en pacientes con infección urinaria hospitalizados en el servicio de
Medicina Interna del Hospital Municipal Los Olivos. Métodos: Estudio descriptivo, retrospectivo de corte transversal. Se realizó en el servicio de
Medicina Interna del Hospital Municipal los Olivos (HMLO). Participantes: historia clínica de pacientes hospitalizados con infección urinaria en el
servicio de Medicina Interna. Intervenciones: Según los criterios de inclusión y exclusión se obtuvieron, 96 historias clínicas (HC) del año 2013. Se
utilizó un instrumento de recolección validado. Se realizó el análisis descriptivo con software estadístico STATA versión 25. Resultados: De las 96
HC, la edad promedio fue 55,04 años, los agentes microbianos más frecuentes fueron: la Escherichia coli con 85,3%, Staphylococcus saprophyticus
4.2% y Klebsiella pneumoniae 3,1%. La prevalencia de productores de betalactamasa espectro extendido (BLEE) fue 10,4%. Los antibióticos más
resistentes fueron: trimetoprim/sulfametoxazol 89,6%, ampicilina 86%, piperacilina 84,6%, tetraciclina 79,2% y ciprofloxacino 70,8%. Los
antibióticos más sensibles fueron: amikacina 100%, imipenem 100%, ertapenem 98%, meropenem 96% y piperacilina/tazobactam 96%. Conclusión:
El uropatógeno más frecuente en pacientes con ITU hospitalizados fue la E. coli. Los antibióticos que presentaron resistencia a la E. coli fueron:
trimetoprim/sulfametoxazol, ampicilina, piperacilina, tetraciclina y ciprofloxacino, y para el S. Saprophyticus fueron: amoxicilina/ ácido clavulánico,
trimetoprim/sulfametoxazol, ceftriaxona y ciprofloxacino.

Palabras claves: Infección urinaria, resistencia, antibióticos, Escherichia coli, Staphylococcus aprophyticus.

ABSTRACT
Introduction: Resistance to antibiotics may actually cause extensive morbidity and complications. Objective: To determine the antimicrobial
resistance profile of Escherichia coli and Staphylococcus saprophyticus, in patients with urinary infection hospitalized in the Internal Medicine
service of the Los Olivos Municipal Hospital. Methods: Descriptive, retrospective cross-sectional study. It was carried out in the Internal Medicine
service of the Los Olivos Municipal Hospital (HMLO). Participants: clinical history of hospitalized patients with urinary infection in the Internal
Medicine service. Interventions: According to the inclusion and exclusion criteria, 96 clinical records (HC) from 2013 were obtained. A validated
collection instrument was used. Descriptive analysis was performed with STATA version 25 statistical software. Results: Of the 96 CHs, the average
age was 55.04 years, the most frequent microbial agents were: Escherichia Coli with 85.3%, Staphylococcus saprophyticus 4.2% and Klebsiella
pneumoniae 3.1%. The prevalence of extended spectrum beta-lactamase producers (ESBL) was 10.4%. The most resistant antibiotics were
trimethoprim / sulfamethoxazole 89.6 %, ampicillin 86 %, piperacillin 84.6 %, tetracycline 79.2 % and ciprofloxacin 70.8 %. The most sensitive
antibiotics were: amikacin 100%, imipenem 100%, ertapenem 98%, meropenem 96% and piperacillin / tazobactam 96%. Conclusion: The most
common uropathogen in hospitalized UTI patients was E. coli. The antibiotics that showed resistance to E. coli were: trimethoprim/sulfamethoxazole,
ampicillin, piperacillin, tetracycline, and ciprofloxacin, and for S. saprophyticus they were: amoxicillin/clavulanic acid, trimethoprim /
sulfamethoxazole, ceftriaxone and ciprofloxacin.

Key words: Urinary infection, resistance, antibiotics, Escherichia Coli, Staphylococcus Saprophyticus.

1
Universidad Nacional Hermilio Valdizán, Perú.
*Autor de Correspondencia: jarviervidal@hotmail.com

Introducción

La infección del trato urinario (ITU) es considerada la infección bacteriana más frecuente, que afecta al
paciente a cualquier edad, con predominio al género femenino y son prevalentes tanto en el ambiente de la comunidad o
en el hospital después de las enfermedades respiratorias (Mortazavi-Tabatabaei et al., 2019), con una sustancial carga
financiera para la sociedad (Sanyal et al., 2019). Cuando la sintomatología es leve o dudoso, los resultados de

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
633
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
urocultivo deberán obtenerse antes de iniciar el tratamiento y cuando la terapia empírica se utiliza, tiene que ser
reevaluado en 2 a 3 días después de iniciada la terapia (Vásquez et al., 2017).
El surgimiento de la resistencia a los antibióticos por bacterianas causantes de la infección en el tracto urinario
en ámbito comunitario y en el hospital, constituye un problema grave que amenaza con interrumpir la era del antibiótico
más utilizado como: ampicilina, amoxicilina, tetraciclina, trimetoprim-sulfametoxazol, cefalexina y cefalotina
(Mortazavi-Tabatabaei et al., 2019). Además la taza de resistencia al antibiótico por Escherichia coli de betalactamasas
de espectro extendido (BLEE) están en aumento (Huang et al., 2020; Peirano & Pitout, 2019). Así las guías
recomiendan en lo posible evitar el tratamiento empírico de antibióticos, enfatizando que los médicos deberían conocer
el grado de resistencia y sensibilidad antes de empezar el tratamiento dirigido (Bonkat et al., 2019), e implementar una
vigilancia constante en la adherencia al tratamiento, así no perder antibióticos de amplio espectro para el tratamiento
(Isberg et al., 2019).
Desafortunadamente, en el Perú, no hay muchos estudios acerca de la resistencia a antimicrobianos, que
permitan una antibioticoterapia individualizada y el uso racional. Los datos disponibles de otros países, sólo pueden
aplicarse con precaución a la situación peruana, el objetivo del estudio fue determinar el perfil de resistencia microbiana
en infección urinaria de pacientes hospitalizados en el servicio de medicina interna de un Hospital Privado en los
Olivos. Los resultados serían de ayuda para poder seleccionar una terapia más eficaz a nivel local.

Materiales y métodos

Tipo y diseño de Investigación: Estudio observacional, descriptivo, retrospectivo y transversal.

Espacio y tiempo: Área de archivos de historias clínicas (HC) del Hospital Municipal Los Olivos, Lima -
Perú. Durante todo el mes febrero del 2014.
Población: historia clínica de pacientes con infección urinaria del año 2013 que fueron hospitalizados en el
servicio de medicina interna.
Tamaño de muestra: La muestra estaba conformada por historia clínica de pacientes con infección urinaria
según los criterios de selección.
Selección de muestra: Se recolectó la información de pacientes mujeres del 2013 que presentaron infección
urinaria al menos en una oportunidad durante la etapa de estudio (se consideró sólo el primer episodio), edad ≥ 18 años
y que tengan urocultivo positivo. Criterios de exclusión: pacientes con urocultivo incompleto o ausente, pacientes con
VIH o SIDA, embarazadas, con urocultivo de otra institución y con tratamiento inmunosupresor.
Instrumentos: La ficha de recolección de información contaba con variables: demográficas, enfermedades
relacionadas y perfil de antibiograma. Este fue validado por juicio de expertos (validez de contenido: 82,4 puntos) y un
estudio piloto [kappa, fue 82,5 puntos (p<0,05)], siendo óptimo para medir la relación inter observadores y continuo en
la extrajeron de datos de la HC: edad, sexo, comorbilidades del paciente y resultados del antibiograma.
Procedimientos microbiológicos: la información se obtuvo de la historia clínica: resultado del antibiograma.
La institución contaba con un equipo automatizado “MicroScan WalkAway® System” para la detección del
microorganismo y la susceptibilidad a los antibióticos.
Aspectos éticos: Se respetaron los principios éticos en investigación según las Normas de Helsinki, el estudio
tuvo el permiso institucional y se garantizó el anonimato con códigos por paciente.
Análisis estadístico: La información se almacenó en Microsoft Excel, que permitió su manipulación en el
análisis estadístico. El software estadístico utilizado fue el STATA versión 12 para el procesamiento estadístico
(frecuencia, moda, media, desviación estándar y gráficos) y con una significancia del 95%.

Resultados
Se recolectaron 106 historias clínicas, se perdieron 10 historias porque no cumplieron los criterios de selección.
La población de estudio estaba comprendida entre 19 años y 88 años. Los agentes microbianos con mayor frecuencia de
presentación fueron: Escherichia coli (85,3%), Staphylococcus saprophyticus (4,2%) y Klebsiella pneumoniae (3,1%)
(Tabla 1).
Tabla 1. Bacterias que causan las infecciones urinarias en la población estudiada del HMLO
Bacterias Total %
Escherichia Coli 82 85,4
Staphylococcus saprophyticus 4 4,2
Klebsiella pneumoniae 3 3,1
Enterobacter aerogenes 2 2,1
Acinetobacter baumanni 1 1,0
Citrobacter freundii complex 1 1,0
Enterococcus faecalis 1 1,0
Proteus mirabilis 1 1,0
Pseudomona sp 1 1,0

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
634
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
En el antibiograma de los pacientes con infección urinaria, los antibióticos más resistentes fueron: cefepima,
cefuroxima, ciprofloxacino, tetraciclina, piperacilina, ampicilina, trimetoprim/sulfametoxazol. Los más sensibles:
amikacina, imipenem, ertapenem, meropenem, piperacilina/tazobactam (Tabla 2).

Tabla 2. Perfil de antibiograma en la población estudiada del HMLO

Antibiograma (%)
Antibiótico Resistente Intermedio Sensible BLEE BLAC
P:45,5 P:7,6 P:45,2 P:22,7 P:18,45
Amoxicilina/Acido clavulánico 35 50 15 - -
Ampicilina 86 - 8,6 1,1 4,3
Piperacilina/Tazobactan 1,1 2,2 96,7 - -
Piperacilina 84,6 2,2 13,2 - -
Levofloxacino 60 13,7 26,3 - -
Ciprofloxacino 70,8 6,3 22,8 - -
Cefuroxima 59,4 3,1 29,2 - -
Ceftriaxona 18,9 2,1 42,1 36,8 -
Cefotaxima 7,9 4,5 40,4 47,2 -
Ceftazidima 12,4 3,4 43,8 40,4 -
Cefepima 53,3 4,4 40 2,2 -
Amikacina - - 100 - -
Gentamicina 38,9 7,4 53,7 - -
Tobramicina 47,9 4,2 47,9 - -
Ertapenem - 1,1 98,9 - -
Meropenem 3,8 - 96,2 - -
Imipenem - - 100 12 -
Aztreonam 24,7 - 1,1 41,6 32,6
Tetraciclina 79,2 2,1 17,7 1 -
Trimepropin/Sulfamextazol 89,6 - 10,5 - -
BLEE=Betalactamasa de espectro extendido, BLAC= Betalactamasa positiva. HMLO=Hospital Municipal Los Olivos
En el antibiograma de E. coli de los pacientes con infección urinaria, los antibióticos más resistentes fueron:
ampicilina (93,9%), piperacilina (92,7%), trimetoprim/sulfametoxazol (92,7%), tetraciclina (85,4%) y ciprofloxacino
(73,2%). los antibióticos más sensibles fueron: amikacina (100%), imipenem (100%), ertapenem (98,8%),
piperacilina/tazobactam (96,3%), meropenem (95,8%) y gentamicina (51,2%) (Tabla 3).
Los mecanismos de resistencia que pueden expresar el E. coli según resultado de antibiograma son:
betalactamasas, mutación de dihidrofolato reductasas, AMPc, sobreexpresión de bombas de eflujo, presencia de gen
plasmídico, inactivación enzimática (aminoglucisos), alteración en ADN girasa, alteración en topoisomerasa IV
(quinolonas), receptor alterado en ribosomas (tetraciclina) y BLEE (Tabla 3).

Tabla 3. Perfil de resistencia de Escherichia coli sp. en la población estudiada del HMLO, 2013
Resistente Intermedio Sensible BLEE BLAC
Antibiótico
% % % % %
Amoxicilina/Acido clavulánico 23,1 53,8 23,1 - -
Ampicilina 93,9 - 3,7 1,2 1,2
Piperacilina/Tazobactan 1,2 2,4 96,3 - -
Piperacilina 92,7 2,4 4,9 - -
Levofloxacino 64,6 15,9 19,5 - -
Ciprofloxacino 73,2 6,1 20,7 - -
Cefuroxima 66,7 3,7 29,6 - -
Ceftriaxona 17,1 2,4 37,8 42,7 -
Cefotaxima 8,8 5 35 51,3 -
Ceftazidima 13,8 2,5 40 43,8 -
Cefepima 58 2,5 37 2,5 -
Amikacina - - 100 - -
Gentamicina 41,5 7,3 51,2 - -
Tobramicina 48,8 4,9 46,3 - -
Ertapenem - 1,2 98,8 - -
Meropenem 4,2 - 95,8 - -
Imipenem - - 100 - -
Aztreonam 25,9 - - 38,3 35,8
Tetraciclina 85,4 1,2 12,2 - 1,2
Trimepropin/Sulfamextazol 92,7 - 7,3 - -
BLEE=Betalactamasa de espectro extendido. BLAC= Betalactamasa positiva. HMLO=Hospital Municipal Los Olivos.+

En el antibiograma de los pacientes con infección urinaria, causados por Staphylococcus saprophyticus, los
antibióticos más resistentes fueron: tobramicina (100%), amoxicilina/ac. clavulanico (100%),
trimetoprim/sulfametoxazol (75%), ceftriaxona (75%), piperacilina (50%) y ciprofloxacino (50%). los antibióticos más
sensibles fueron: amikacina (100%), imipenem (100%), gentamicina (75%) y levofloxacino (66,7%) (Tabla 4). Los
mecanismos de resistencia que pueden expresar el S. saprophyticus según resultado de antibiograma son: presencia de
penicilinasa, inactivación enzimática en los aminoglucosidos, el ciprofloxacino presente 50% de resistencia por lo que
se observa mutación de ADN girasa, mutación de topoisomerasa IV y mutación de dihidrofolato reductasas (Tabla 4).

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
635
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
Tabla 4. Perfil de resistencia de Staphylococcus saprophyticus sp. en la población estudiada del HMLO
Resistente Intermedio Sensible BLEE BLAC
Antibiótico
% % % % %
Amoxicilina/Acido clavulánico 100 - - - -
Ampicilina - - - - 100*
Piperacilina 50 25 25 - -
Levofloxacino 33,3 - 66,7 - -
Ciprofloxacino 50 25 25 - -
Ceftriaxona 75 - 25 - -
Amikacina - - 100 - -
Gentamicina - 25 75 - -
Tobramicina 100 - - - -
Imipenem - - 100 - -
Trimepropin/Sulfamextazol 75 - 25 - -
BLEE=Betalactama de espectro extendido. BLAC= Betalactamasa positiva. HMLO=Hospital Municipal Los Olivos. *Todos los pacientes tuvieron
resistencia a la ampicilina.

Las morbilidades más frecuentes que presentaron los pacientes hospitalizados con infección urinaria fueron:
pielonefritis (45,3%), cistitis (28,6%), diabetes mellitus tipo 2 (26,2%), enfermedad autoinmune (17,9%) y enfermedad
pulmonar (15,5%) (Figura 1).

Figura 1. Enfermedades presentes en la población estudiada del HMLO

Fuente: trabajo de investigación. HMLO=Hospital Municipal Los Olivos. ACV: Accidente cerebro vascular. HTA: Hipertensión arterial.

Otro grupo de bacterias aisladas como causante de la infección del tracto urinario, en su mayoría eran sensibles
a amikacina e imipenem, sin embargo, la pseudomona sp. solo fue sensible a la amikacina. En su mayoria el resto de
antibióticos fueron resistentes en un 100% (Tabla 5).

Tabla 5. Perfil de resistencia del antibiótico según los patógenos poco prevalentes en la población estudiada del
HMLO
Microorganismo
Antibiótico Klebsiella Enterobacter Acinetobacter Citrobacter freundii Enterococcus Proteus Pseudomona
pneumoniae aerogenes baumanni complex faecalis mirabilis sp
% Akm S S S S S S S
% AmxCl - - 100 - - - -
% Amp - 100 - - - 100 -
% Azt - - - - - 100 -
% Cfp - - - - - 100 -
% Cft - - - - - - -
% Ctz - - - - - - -
% Ctx - - - - - 100 -
% Cfo - 100 - - - 100 -
% Cpf - 100 100 - 100 100 100
% Etp - - - - - - -
% Gm - 100 - - - 100 -
% Imp S S S S S S -
% Lfx - - 100 - 100 100 -
% Mp - - - - - - -
% PrTz - - - - - - -
% Pr - - - - - 100 -
% Trcl - 100 - - 100 100 -
% Tbm - - - - 100 100 -
% TpSf - 100 100 100 100 100 100
AKM: amikacina, AmxCl: amoxicilina/acidoclavulanico, Amp: ampicilina, Azt: aztreonam, Cfp: cefepima, Cft: cefotaxima, Ctz: ceftazidima, Ctx: ceftriaxona, Cfo:
cefuroxima, Cpf: ciprofloxacino, Etp: ertapenem, Gm: gentamicina, Imp: imipenem, Lfx: levofloxacino, Mp: meropenem, PrTz: piperacilina/tazobactam, Pr: piperacilina,
Trcl: tetraciclina, Tbm: tobramicina, TpSf: trimetropin/sulfametaxzol. S: sensible. Fuente: trabajo de investigación

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
636
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
Discusión
La infección del tracto urinario es una de las principales causas de tratamiento en la atención primaria de
adultos sobre todo la población femenina (Mortazavi-Tabatabaei et al., 2019). Incluso presentar ITU a repetición puede
llevar a complicaciones como: cistitis, pielonefritis aguda, sepsis y en las mujeres el aislamiento de E. coli, puede
causar amenaza de parto pretérmino (Dautt-Leyva et al., 2018; Zwane et al., 2021).
Según nuestros resultados, en el urocultivo la bacteria que más se aisló fue la Escherichia coli, (85,3%), este
resultado coincide con otros estudios donde encontraron prevalencia de la E. coli entre (80% a 94%) (Asadi Karam et
al., 2019; Lee et al., 2018). Estas prevalencias altas puede deberse a que la E. coli tiene varios factores de virulencia
(fimbrias, pilis, flagelos, toxinas) que permiten adhesión, invasión celular, diseminación y tienen la capacidad de
subvertir a la respuesta inmune del huésped, a pesar que receptores de tipo toll reconocen lipopolisacáridos, flagelos y
otros (Lüthje & Brauner, 2014).
La guía americana recomendaba como tratamiento empírico para la ITU no complicada al: cotrimoxazol
nitrofurantoína y fosfomicina si las tasas de resistencia local no superan el 20% y como tratamiento alternativo
recomiendan a fluoroquinolonas o betalactámicos (Gupta et al., 2011).
En nuestro estudio los antibióticos con más del 70% de resistencia a la E. coli fueron: cotrimoxazol,
ciprofloxacino, ampicilina y piperacilina. En nuestro estudio la E. coli tenía una resistencia del 92,7% al cotrimoxazol.
Esto debe explicarse debido que el cotrimoxazol era utilizado como primera elección en pacientes con ITU (Gupta et
al., 2011). Con el pasar del tiempo y uso indiscriminado se volvió resistente a la principal bacteria “ E. coli” causante de
ITU.(Huang et al., 2020; Lee et al., 2018; Peirano & Pitout, 2019) En otros estudios también el cotrimoxazol tuvo una
alta resistencia como en: China 30% (Yang et al., 2018), Korea que llegó a más del 40% (Kim et al., 2016), Irán a 64%
(Mortazavi-Tabatabaei et al., 2019) y África al 92%(Touati & Mairi, 2021). Pero en otros países las resistencias fueron
menores: en Francia y Alemania, las tasas de resistencia de E. coli al cotrimoxazol fueron superiores al 15% (Chervet et
al., 2018; Seitz et al., 2017). Un estudio enfatiza que el cotrimoxazol al tener reportes altos de resistencia en ITU, el
medico prescribe con menos frecuencia y este podría disminuir su resistencia y ser una alternativa de tratamiento
(Caron et al., 2017). Pero al tener alta resistencia en el tratamiento de ITU, no es posible recomendar al menos en los
países como tratamiento de primera línea.
Nuestro estudio reportó una resistencia de E. coli al ciprofloxacino en un 73% en pacientes con ITU. Se puede
explicar por el uso constante de este antibiótico sin supervisión médica y esta resistencia se deba a la resistencia del
plásmido (genes qnrA, qnrB o qnrS) (Vieira et al., 2020). Otros estudios también reportan altas tasas de resistencia al
ciprofloxacino: Africa 91% (Touati & Mairi, 2021), 88% en los EE. UU (Sanchez et al., 2013), 84% en China (Yang et
al., 2018), países de Europa resistencia más del 80% (Chervet et al., 2018; Seitz et al., 2017). Mientras que en España y
Turquía la susceptibilidad del ciprofloxacino fue de 60% (Treviño et al., 2016; Yılmaz et al., 2016). Por lo que ya no
recomiendan al cotrimoxazol, las fluoroquinolonas y las cefalosporinas como antibióticos de primera elección (Kranz et
al., 2018).
La presencia de la enzima betalactamasa es producida por enterobacterias como la E. coli, las cuales causan
resistencias a los antibióticos y son denominadas como B-lactamasas de espectro extendido (BLEE) (ur Rahman et al.,
2018). En nuestro estudio encontramos una prevalencia de 10.4% de E. coli BLEE. La prevalencia de BLEE fue similar
al estudio en Colombia (7,6%) (Pérez et al., 2011). Así mismo en Europa la tendencia esta al aumento de cepas
resistentes como: Italia y España, donde ya se sitúan en prevalencias de 10% (Arana et al., 2017; Chervet et al., 2018),
hasta puede alcanzar el 46% en la India (Fatima et al., 2018). Este aumento mundial de E. coli BLEE puede deberse al
aumento de expresión del gen CTM-M asociado al ST131 (Gonzales et al., 2019), estos son codificados por plásmidos
“IncI1” que se transmiten por medio de la conjugación y contribuyen a la diseminación de BLEE tipo CTX-M en E.
coli las cuales promueven la supervivencia bacteriana (Lee et al., 2018). Llegando a ser un problema de salud pública a
nivel mundial (Mazumder et al., 2020), que pueden causar una amplia morbilidad y un mayor costo por mayor estancia
hospitalaria y complicaciones (Pérez et al., 2011).

El Staphylococcus Saprophyticus es un coco no hemolítico grampositivo, coagulasa negativa, que es una causa
común de infecciones del tracto urinario (ITU) no complicadas, particularmente en mujeres jóvenes sexualmente
activas. Con menos frecuencia, es responsable de complicaciones que incluyen pielonefritis aguda, uretritis, epididimitis
y prostatitis (Ehlers & Merrill, 2021).

Se conoce que los espermicidas y las candidiasis afectan la flora vaginal, aumentando el riesgo de colonización
e infección por S. saprophyticus (Kuroda et al., 2005). El S. saprophyticus también produce ureasa, que hidroliza la
urea y produce un derivado del amoníaco. Así es como la célula metaboliza el nitrógeno, se sabe que la actividad ureasa
es un factor causante de infección en las infecciones urinarias (Ehlers & Merrill, 2021). Esto explica porque el
Staphylococcus Saprophyticus es la segunda bacteria que se aisló en el antibiograma representado un 4,2%, este
resultado coincide con otro estudio donde se identificó una prevalencia de S. Saprophyticus (3%) (Orden et al., 2008).
Sin embargo, en otros estudios mencionan que las pacientes mujeres con sospecha de ITU que asistieron a consultorio
(sin criterio para hospitalizar) sin cita previa tuvieron cultivos positivos para S. Saprophyticus y prevalencias altas (5% -
Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
637
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
20%) (Ehlers & Merrill, 2021; Sousa et al., 2013). Esto puede explicarse debido que en las mujeres jóvenes
sexualmente activas, se encuentran prevalencias altas (Ehlers & Merrill, 2021), esta información coincide con otras
investigaciones donde las mujeres de 15 a 29 años, se había aislado S. Saprophyticus un 12,5% en el antibiograma
(Eriksson et al., 2013). También hay reportes que hay un aumento anormal del cociente de infecciones urinarias de S.
saprophyticus/Escherichia coli se triplicó de 0,0084 a 0,025 (Málaga, 2014).

En nuestro estudio los antibióticos con más del 50% de resistencia a S. Saprophyticus fueron: amoxicilina/
acido clavulánico, trimetoprim/sulfametoxazol, ceftriaxona y ciprofloxacino. Según la literatura la resistencia de los
estafilococos a estos antibióticos se debe principalmente a dos mecanismos: bombas de expulsión activa del antibiótico
y modificación del punto de unión del antibiótico al ribosoma bacteriano por metilación (Ehlers & Merrill, 2021).
Nuestros hallazgos coinciden con otros estudios, donde se describe que la mayoría de S. Saprophyticus son resistentes a:
ampicilina, ácido nalidíxico y cotrimoxazol (Jhora & Paul, 2011). Sin embargo, hay un reporte de baja resistencia para
el trimetoprim/sulfametoxazol (Schito et al., 2009). Otro investigador incluso describe más familias de antibióticos
resistentes a S. saprophyticus según los resultados del antibiograma: eritromicina (58%), clindamicina (46%),
gentamicina (37%), ciprofloxacina (34%), tetraciclina, cloranfenicol (25%) y oxacilina (25%) (Hashemzadeh et al.,
2021). Esto explica las constantes recurrencias de la ITU en la mujer y régimen antibiótico inadecuado que conlleva a
altas resistencias de los antibióticos, como lo encontrado en otro estudio, donde el Staphylococcus Saprophyticus,
presentó una alta resistencia a ampicilina, tetraciclina y eritromicina (92,31%) (Khoshbakht et al., 2012).

Aún queda alternativas de tratamiento para el Staphylococcus Saprophyticus en pacientes que presenten
recidiva al tratamiento de primera línea y estos antibióticos son: imipenem, gentamicina (Jhora & Paul, 2011),
nitrofurantoína y vancomicina (Khoshbakht et al., 2012), las cuales se deben tener cuidado en el uso indiscriminado
según lo recomendado por la Sociedad de Enfermedades Infecciosas de América (IDSA) (Gupta et al., 2011).
Son diversos factores que llevan a la resistencia a los antibióticos como: automedicación, venta sin receta
médica (Barker et al., 2017), dosis incorrecta (Wistrand-Yuen et al., 2018), terapia irregular, hospitalización prologada,
hemodiálisis (ur Rahman et al., 2018; Mazumder et al., 2020), ingesta de alimentos de origen animal que fueron
expuestos a antibióticos (Landers et al., 2012). Llevando a la resistencia de varios fármacos de primera línea como la
nitrofurantoina, cotrimoxazol, quinolonas, b-lactámico y otros (Bonkat et al., 2019; Gupta et al., 2011; Mortazavi-
Tabatabaei et al., 2019; Sanyal et al., 2019). Por lo que es importante evaluar los patrones de sensibilidad a los
antibióticos y la preparación de estrategias antibióticas fiables pueden conducir a mejores resultados para la inhibición y
el control de las infecciones del patógeno (Pormohammad et al., 2019), .
Una de nuestras limitaciones del estudio fue: datos de recurrencia de ITU, tratamiento o antibiograma como
antecedente. Los datos de estudio solo fueron en pacientes femeninos. Se recomienda en posteriores estudios estudiar
los genes de resistencia a los antibióticos.

El uropatógeno más frecuente en pacientes con ITU hospitalizados fue la E. coli, seguido Staphylococcus
Saprophyticus y Klebsiella pneumoniae. Los antibióticos que presentaron mayor resistencia a la E. coli fueron:
trimetoprim/sulfametoxazol, ampicilina, piperacilina, tetraciclina y ciprofloxacino. Asimismo, los antibióticos que
mostraron mayor resistencia para el Staphylococcus Saprophyticus fueron: amoxicilina/ acido clavulánico,
trimetoprim/sulfametoxazol, ceftriaxona y ciprofloxacino.

Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Agradecimientos
Agradecemos al Hospital Municipal Los Olivos, mi familia y otros profesionales de la salud, en apoyo
institucional, revisión del estudio y apoyo logístico.

Referencias
Arana, D. M., Rubio, M., & Alós, J.-I. (2017). Evolution of antibiotic multiresistance in Escherichia coli and Klebsiella
pneumoniae isolates from urinary tract infections: A 12-year analysis (2003-2014). Enfermedades Infecciosas Y
Microbiologia Clinica, 35(5), 293-298. https://doi.org/10.1016/j.eimc.2016.02.018.
Asadi Karam, M. R., Habibi, M., & Bouzari, S. (2019). Urinary tract infection: Pathogenicity, antibiotic resistance and
development of effective vaccines against Uropathogenic Escherichia coli. Molecular Immunology, 108, 56-67.
https://doi.org/10.1016/j.molimm.2019.02.007.
Barker, A. K., Brown, K., Ahsan, M., Sengupta, S., & Safdar, N. (2017). Social determinants of antibiotic misuse: A
qualitative study of community members in Haryana, India. BMC Public Health, 17(1), 333.
https://doi.org/10.1186/s12889-017-4261-4.

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
638
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
Bonkat, G., Bartoletti, R., Bruyère, F., Cai, T., & Geerlings, S. (2019). EAU Guidelines on Urological infections 2019.
Disponible en: https://uroweb.org/wp-content/uploads/EAU-Guidelines-on-Urological-infections-2019.pdf.
(Acceso septiembre 2021).
Caron, F., Wehrle, V., & Etienne, M. (2017). The comeback of trimethoprim in France. Medecine Et Maladies
Infectieuses, 47(4), 253-260. https://doi.org/10.1016/j.medmal.2016.12.001.
Chervet, D., Lortholary, O., Zahar, J.-R., Dufougeray, A., Pilmis, B., & Partouche, H. (2018). Antimicrobial resistance
in community-acquired urinary tract infections in Paris in 2015. Medecine Et Maladies Infectieuses, 48(3), 188-
192. https://doi.org/10.1016/j.medmal.2017.09.013.
Dautt-Leyva, J. G., Canizalez-Román, A., Acosta Alfaro, L. F., Gonzalez-Ibarra, F., & Murillo-Llanes, J. (2018).
Maternal and perinatal complications in pregnant women with urinary tract infection caused by Escherichia coli.
The Journal of Obstetrics and Gynaecology Research, 44(8), 1384-1390. https://doi.org/10.1111/jog.13687.
Ehlers, S., & Merrill, S. A. (2021). Staphylococcus Saprophyticus. En StatPearls. StatPearls Publishing. Disponible en:
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK482367/. (Acceso septiembre 2021).
Eriksson, A., Giske, C. G., & Ternhag, A. (2013). The relative importance of Staphylococcus saprophyticus as a urinary
tract pathogen: Distribution of bacteria among urinary samples analysed during 1 year at a major Swedish
laboratory. APMIS: Acta Pathologica, Microbiologica, et Immunologica Scandinavica, 121(1), 72-78.
https://doi.org/10.1111/j.1600-0463.2012.02937.x.
Fatima, S., Muhammad, I. N., Usman, S., Jamil, S., Khan, M. N., & Khan, S. I. (2018). Incidence of multidrug
resistance and extended-spectrum beta-lactamase expression in community-acquired urinary tract infection
among different age groups of patients. Indian Journal of Pharmacology, 50(2), 69-74.
https://doi.org/10.4103/ijp.IJP_200_17.
Gonzales, E., Patiño, L., Ore, E., Martínez, V., Moreno, S., Cruzado, N. B., Rojas, R., Quispe, M. del C., Carbonell, I.,
Villarreal, F., Maza, G., Olivo, J., Vicuata, R., & Bustamante, D. (2019). β-lactamasas de espectro extendido
tipo CTX-M en aislamientos clÃ-nicos de Escherichia coli y Klebsiella pneumoniae en el Instituto Nacional de
Salud del Niño-Breña, Lima, Perú. Revista Medica Herediana, 30(4), 242-248.
https://doi.org/10.20453/rmh.v30i4.3659.
Gupta, K., Hooton, T. M., Naber, K. G., Wullt, B., Colgan, R., Miller, L. G., Moran, G. J., Nicolle, L. E., Raz, R.,
Schaeffer, A. J., Soper, D. E., Infectious Diseases Society of America, & European Society for Microbiology and
Infectious Diseases. (2011). International clinical practice guidelines for the treatment of acute uncomplicated
cystitis and pyelonephritis in women: A 2010 update by the Infectious Diseases Society of America and the
European Society for Microbiology and Infectious Diseases. Clinical Infectious Diseases: An Official
Publication of the Infectious Diseases Society of America, 52(5), e103-120. https://doi.org/10.1093/cid/ciq257.
Hashemzadeh, M., Dezfuli, A. A. Z., Nashibi, R., Jahangirimehr, F., & Akbarian, Z. A. (2021). Study of biofilm
formation, structure and antibiotic resistance in Staphylococcus saprophyticus strains causing urinary tract
infection in women in Ahvaz, Iran. New Microbes and New Infections, 39, 100831.
https://doi.org/10.1016/j.nmni.2020.100831.
Huang, Y., Zeng, L., Doi, Y., Lv, L., & Liu, J.-H. (2020). Extended-spectrum β-lactamase-producing Escherichia coli.
The Lancet. Infectious Diseases, 20(4), 404-405. https://doi.org/10.1016/S1473-3099(20)30115-8.
Isberg, H. K., Hedin, K., Melander, E., Mölstad, S., & Beckman, A. (2019). Increased adherence to treatment guidelines
in patients with urinary tract infection in primary care: A retrospective study. PLOS ONE, 14(3), e0214572.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0214572.
Jhora, S. T., & Paul, S. (2011). Urinary Tract Infections Caused by Staphylococcus saprophyticus and their
antimicrobial sensitivity pattern in Young Adult Women. Bangladesh Journal of Medical Microbiology, 5(1),
21-25. https://doi.org/10.3329/bjmm.v5i1.15817.
Khoshbakht, R., Salimi, A., Shirzad Aski, H., & Keshavarzi, H. (2012). Antibiotic Susceptibility of Bacterial Strains
Isolated From Urinary Tract Infections in Karaj, Iran. Jundishapur Journal of Microbiology, 6(1), 86-90.
https://doi.org/10.5812/jjm.4830.
Kim, J. H., Sun, H. Y., Kim, T. H., Shim, S. R., Doo, S. W., Yang, W. J., Lee, E. J., & Song, Y. S. (2016). Prevalence
of antibiotic susceptibility and resistance of Escherichia coli in acute uncomplicated cystitis in Korea: Systematic
review and meta-analysis. Medicine, 95(36), e4663. https://doi.org/10.1097/MD.0000000000004663.
Kranz, J., Schmidt, S., Lebert, C., Schneidewind, L., Mandraka, F., Kunze, M., Helbig, S., Vahlensieck, W., Naber, K.,
Schmiemann, G., & Wagenlehner, F. M. (2018). The 2017 Update of the German Clinical Guideline on
Epidemiology, Diagnostics, Therapy, Prevention, and Management of Uncomplicated Urinary Tract Infections

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
639
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
in Adult Patients. Part II: Therapy and Prevention. Urologia Internationalis, 100(3), 271-278.
https://doi.org/10.1159/000487645.
Kuroda, M., Yamashita, A., Hirakawa, H., Kumano, M., Morikawa, K., Higashide, M., Maruyama, A., Inose, Y.,
Matoba, K., Toh, H., Kuhara, S., Hattori, M., & Ohta, T. (2005). Whole genome sequence of Staphylococcus
saprophyticus reveals the pathogenesis of uncomplicated urinary tract infection. Proceedings of the National
Academy of Sciences of the United States of America, 102(37), 13272-13277.
https://doi.org/10.1073/pnas.0502950102.
Landers, T. F., Cohen, B., Wittum, T. E., & Larson, E. L. (2012). A review of antibiotic use in food animals:
perspective, policy, and potential. Public health reports (Washington, D.C.: 1974), 127(1), 4–22.
https://doi.org/10.1177/003335491212700103
Lee, D. S., Lee, S.-J., & Choe, H.-S. (2018). Community-Acquired Urinary Tract Infection by Escherichia coli in the
Era of Antibiotic Resistance. BioMed Research International, 2018, 7656752.
https://doi.org/10.1155/2018/7656752.
Lüthje, P., & Brauner, A. (2014). Virulence factors of uropathogenic E. coli and their interaction with the host.
Advances in Microbial Physiology, 65, 337-372. https://doi.org/10.1016/bs.ampbs.2014.08.006.
Málaga, G. (2014). Las enfermedades crónicas no transmisibles, un reto por enfrentar. Revista Peruana de Medicina
Experimental y Salud Publica, 31(1), 06-08. Disponible en:
http://www.scielo.org.pe/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1726-46342014000100001&lng=es&tlng=es.
(Acceso septiembre 2021).
Mazumder, R., Abdullah, A., Ahmed, D., & Hussain, A. (2020). High Prevalence of blaCTX-M-15 Gene among
Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Escherichia coli Isolates Causing Extraintestinal Infections in
Bangladesh. Antibiotics (Basel, Switzerland), 9(11), E796. https://doi.org/10.3390/antibiotics9110796.
Mortazavi-Tabatabaei, S. A. R., Ghaderkhani, J., Nazari, A., Sayehmiri, K., Sayehmiri, F., & Pakzad, I. (2019). Pattern
of Antibacterial Resistance in Urinary Tract Infections: A Systematic Review and Meta-analysis. International
Journal of Preventive Medicine, 10. https://doi.org/10.4103/ijpvm.IJPVM_419_17.
Orden, B., Martínez-Ruiz, R., & Millán-Pérez, R. (2008). ¿Qué estamos aprendiendo de Staphylococcus saprophyticus?
Enfermedades Infecciosas y Microbiología Clínica, 26(8), 495-499. Disponible en:
https://medes.com/publication/44188. (Acceso septiembre 2021).
Pailhoriès, H., Cassisa, V., Chenouard, R., Kempf, M., Eveillard, M., & Lemarié, C. (2017). Staphylococcus
saprophyticus: Which beta-lactam? International Journal of Infectious Diseases: IJID: Official Publication of the
International Society for Infectious Diseases, 65, 63-66. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2017.10.001.
Peirano, G., & Pitout, J. D. D. (2019). Extended-Spectrum β-Lactamase-Producing Enterobacteriaceae: Update on
Molecular Epidemiology and Treatment Options. Drugs, 79(14), 1529-1541. https://doi.org/10.1007/s40265-
019-01180-3.
Pérez, N., Pavas, N., & Rodríguez, E. I. (2011). Resistencia a los antibióticos en Escherichia coli con beta-lactamasas
de espectro extendido en un hospital de la Orinoquia colombiana. Infectio, 15(3), 147-154.
https://doi.org/10.1016/S0123-9392(11)70078-9.
Pormohammad, A., Nasiri, M. J., & Azimi, T. (2019). Prevalence of antibiotic resistance in Escherichia coli strains
simultaneously isolated from humans, animals, food, and the environment: A systematic review and meta-
analysis. Infection and Drug Resistance, 12, 1181-1197. https://doi.org/10.2147/IDR.S201324.
Sanchez, G. V., Adams, S. J. E., Baird, A. M. G., Master, R. N., Clark, R. B., & Bordon, J. M. (2013). Escherichia coli
antimicrobial resistance increased faster among geriatric outpatients compared with adult outpatients in the USA,
2000-10. The Journal of Antimicrobial Chemotherapy, 68(8), 1838-1841. https://doi.org/10.1093/jac/dkt110.
Sanyal, C., Husereau, D. R., Beahm, N. P., Smyth, D., & Tsuyuki, R. T. (2019). Cost-effectiveness and budget impact
of the management of uncomplicated urinary tract infection by community pharmacists. BMC Health Services
Research, 19(1), 499. https://doi.org/10.1186/s12913-019-4303-y.
Schito, G. C., Naber, K. G., Botto, H., Palou, J., Mazzei, T., Gualco, L., & Marchese, A. (2009). The ARESC study: An
international survey on the antimicrobial resistance of pathogens involved in uncomplicated urinary tract
infections. International Journal of Antimicrobial Agents, 34(5), 407-413.
https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2009.04.012.
Seitz, M., Stief, C., & Waidelich, R. (2017). Local epidemiology and resistance profiles in acute uncomplicated cystitis
(AUC) in women: A prospective cohort study in an urban urological ambulatory setting. BMC Infectious
Diseases, 17(1), 685. https://doi.org/10.1186/s12879-017-2789-7.

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
640
 Octubre - Diciembre 2021, Vol. LXI (4), 633-641
Sousa, V. S., Rabello, R. F., Dias, R. C., Martins, I. S., Santos, L. B., Alves, E. M., Riley, L. W., & Moreira, B. M.
(2013). Time-based distribution of Staphylococcus saprophyticus pulsed field gel-electrophoresis clusters in
community-acquired urinary tract infections. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 108(1), 73–76.
https://doi.org/10.1590/s0074-02762013000100012.
Touati, A., & Mairi, A. (2021). Plasmid-Determined Colistin Resistance in the North African Countries: A Systematic
Review. Microbial Drug Resistance, 27(1), 121-133. https://doi.org/10.1089/mdr.2019.0471.
Treviño, M., Losada, I., Fernández-Pérez, B., Coira, A., Peña-Rodríguez, M. F., Hervada, X., & Study Group
SOGAMIC for the study of resistance in Galicia. (2016). [Surveillance of antimicrobial susceptibility of
Escherichia coli producing urinary tract infections in Galicia (Spain)]. Revista Espanola De Quimioterapia:
Publicacion Oficial De La Sociedad Espanola De Quimioterapia, 29(2), 86-90. Disponible en:
https://seq.es/seq/0214-3429/29/2/trevino11mar2016.pdf. (Acceso septiembre 2021).
ur Rahman, S., Ali, T., Ali, I., Khan, N. A., Han, B., & Gao, J. (2018). The Growing Genetic and Functional Diversity
of Extended Spectrum Beta-Lactamases. BioMed Research International, 2018, e9519718.
https://doi.org/10.1155/2018/9519718.
Vásquez, V., Ampuero, D., & Padilla, B. (2017). Urinary tract infections in inpatients: That challenge. Revista Espanola
De Quimioterapia: Publicacion Oficial De La Sociedad Espanola De Quimioterapia, 30 Suppl 1, 39-41.
Disponible en: https://seq.es/seq/0214-3429/30/suppl1/08vasquez.pdf. (Acceso septiembre 2021).
Vieira, D. C., Lima, W. G., & de Paiva, M. C. (2020). Plasmid-mediated quinolone resistance (PMQR) among
Enterobacteriales in Latin America: A systematic review. Molecular Biology Reports, 47(2), 1471-1483.
https://doi.org/10.1007/s11033-019-05220-9.
Wistrand-Yuen, E., Knopp, M., Hjort, K., Koskiniemi, S., Berg, O. G., & Andersson, D. I. (2018). Evolution of high-
level resistance during low-level antibiotic exposure. Nature Communications, 9(1), 1599.
https://doi.org/10.1038/s41467-018-04059-1.
Yang, B., Yang, F., Wang, S., Wang, Q., Liu, Z., Feng, W., Sun, F., & Xia, P. (2018). Analysis of the spectrum and
antibiotic resistance of uropathogens in outpatients at a tertiary hospital. Journal of Chemotherapy (Florence,
Italy), 30(3), 145-149. https://doi.org/10.1080/1120009X.2017.1418646.
Yılmaz, N., Ağuş, N., Bayram, A., Şamlıoğlu, P., Şirin, M. C., Derici, Y. K., & Hancı, S. Y. (2016). Antimicrobial
susceptibilities of Escherichia coli isolates as agents of community-acquired urinary tract infection (2008-2014).
Turkish Journal of Urology, 42(1), 32-36. https://doi.org/10.5152/tud.2016.90836.
Zwane, T., Shuping, L., & Perovic, O. (2021). Etiology and Antimicrobial Susceptibility of Pathogens Associated with
Urinary Tract Infections among Women Attending Antenatal Care in Four South African Tertiary-Level
Facilities, 2015–2019. Antibiotics, 10(6), 669. https://doi.org/10.3390/antibiotics10060669.

Boletín de Malariología y Salud Ambiental. Volumen LXI. Octubre - Diciembre 2021. ISSN:1690-4648
641