Volumen 38, Nº 2.

Páginas 21-29
A. ARTÍCULOS DE INVESTIGACIÓN / RESEARCH PAPERS IDESIA (Chile) Junio, 2020

Principales aspectos de la nodulación y fijación

biológica de nitrógeno en Fabáceas
Main aspects of the nodulation and biological fixation of nitrogen in Fabáceas
Luciana Bianco1, 2*

RESUMEN

Se han realizado numerosas investigaciones sobre la nodulación, principalmente en leguminosas de importancia agronómica.
No obstante, son muchas las especies nativas que solo se han caracterizado superficialmente y miles permanecen aún sin haber
sido exploradas. El estudio sobre la nodulación en las leguminosas nativas proporcionará conocimientos fundamentales para la
conservación y utilización de aquellas especies que se adaptan a vivir en condiciones ambientales adversas. Por ese motivo, los
objetivos de esta revisión son: a) describir los mecanismos de infección –hasta ahora conocidos– de los rizobios asociados a las
Fabáceas; b) analizar los trabajos de investigación más importantes reportados hasta la fecha sobre la morfología y estructura de
los nódulos, y c) sintetizar los avances más significativos sobre la nodulación en las tres subfamilias de Fabáceas. Se concluye que
hasta la fecha se conocen tres mecanismos de infección por parte de los rizobios: I) los hilos de infección en los pelos radicales que
sucede en géneros como Acacia, Mimosa y Prosopis, pertenecientes a la subfamilia Mimosoideae; así como en Lotus, Medicago y
Robinia, pertenecientes a la subfamilia Papilionoideae; II) el mecanismo de crack entry que ocurre en las leguminosas de la tribu
Dalbergieae, y III) la infección directa a través de la epidermis de la raíz que es característica de la tribu Genisteae. Como resultado
de la infección bacteriana se forman distintos tipos morfológicos de nódulos. Con respecto a la estructura, están constituidos por tres
tipos de tejidos que poseen una función específica en la fijación de nitrógeno. En especies sujetas a condiciones desfavorables se
observan modificaciones en la estructura, como la formación de peridermis y lenticelas. Actualmente, la subfamilia Papilionoideae
es la más estudiada en cuanto a nodulación, particularmente los géneros pertenecientes a las tribus Dalbergieae, Desmodieae,
Genisteae, Loteae, Millettieae, Phaseoleae, Sophoreae y Trifolieae.
Palabras clave: leguminosas, nativas, nódulos, rizobios.

ABSTRACT

Several investigations have been carried out on nodulation mainly in legumes of agronomic importance. However, several native
species still remain completely unexplored. The study of nodulating native legumes will provide key knowledge for the conserva-
tion and management of species with adaptation to harsh environmental conditions. Therefore, the purposes of this review are:
a) To describe the infection mechanisms of rhizobia associated with Fabaceae known until now, b) To analyze the most important
research works reported on nodule morphology and structure, c) synthesize the most significant advances on nodulation in the
three sub-families of Fabaceae. It is concluded that to date three infection mechanisms by rhizobia are known: I) The infection
threads in the radical hairs that occur in genera such as Acacia, Mimosa and Prosopis belonging to the Mimosoideae sub-family;
as well as in Lotus, Medicago and Robinia, belonging to the Papilionoideae sub-family, II) the crack entry mechanism that occurs
in legumes of the Dalbergieae tribe, and III) direct infection through the epidermis root characteristic of the Genisteae tribe. As a
result of bacterial infection different morphological types of nodules are formed. Regarding the structure, they are constituted by
three types of tissues that have a specific function in the nitrogen fixation. In species subjected to unfavorable conditions, changes
in structure are observed, such as the formation of periderm and lenticels.
Currently, the sub-family Papilionoideae is the most studied as far as nodulation is concerned, particularly the genera belonging
to the tribus Dalbergieae, Desmodieae, Genisteae, Loteae, Millettieae, Phaseoleae, Sophoreae and Trifolieae.
Keywords: Legumes, Natives, Nodules, Rhizobia.

1 Laboratorio de Morfología Vegetal, Facultad de Agronomía y Veterinaria, Universidad Nacional de Río Cuarto. Río Cuarto.
Provincia de Córdoba, Argentina.
2 Instituto Nacional de Investigación en Agrobiotecnología (INIAB CONICET-UNRC). Río Cuarto, Provincia de Córdoba,
Argentina.
* Autor por correspondencia: lbianco@ayv.unrc.edu.ar.

Fecha de Recepción: 3 de Diciembre, 2019.

Fecha de Aceptación: 6 Febrero, 2020.
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Introducción El éxito de las leguminosas nativas se puede

atribuir no solo a su capacidad para establecer
La familia Fabaceae (= Leguminosae) se divide simbiosis y fijar N, sino también a otras adaptaciones
en las subfamilias Caesalpinioideae, Mimosoideae como formación de micorrizas (arbusculares,
y Papilionoideae e incluye aproximadamente ectomicorrizas o ambas), formación de “cluster
750 géneros y 20.000 especies distribuidas en roots”, formación de “shovel roots” y producción
todo el mundo. Muchas especies de esta familia de sustancias para la defensa de herbívoros (Sprent
son económicamente importantes por su calidad y Parsons, 2000).
forrajera y tienen una función trascendente en la Teniendo en cuenta la relevancia económica
contribución de proteínas a la dieta de los rumiantes. y ecológica de esta familia, los objetivos de
Asimismo, son capaces de producir una buena este trabajo son: a) describir los mecanismos de
cantidad de biomasa y mejorar la calidad del suelo infección –hasta ahora conocidos– de los rizobios
(Ampomah et al., 2012). Por otro lado, algunas asociados a las Fabáceas; b) analizar los trabajos
leguminosas son importantes comercialmente ya de investigación más importantes reportados
que producen madera, leña, carbón y productos hasta la fecha sobre la morfología y estructura
farmacológicos, entre otros. Algunas especies de de los nódulos, y c) sintetizar los avances más
los géneros Albizia, Erythrina e Inga también se significativos sobre la nodulación en las tres
utilizan como plantas que dan sombra en cultivos subfamilias de Fabáceas.
como el cacao y el café (Sprent y Parsons, 2000;
Sprent, 2005). Otro aspecto relevante de esta familia Mecanismos de infección de los rizobios
es que muchas leguminosas nativas son candidatas
ideales para su uso en proyectos de restauración y Los rizobios invaden las raíces de las
rehabilitación de tierras, ya que son resistentes a la leguminosas utilizando tres mecanismos: hilos
sequía y mejoran la fertilidad del suelo mediante de infección en los pelos radicales, a través de la
la fijación biológica de nitrógeno (FBN). entrada por grietas (crack entry) o a través de las
Se ha estimado que las áreas áridas y semiáridas células epidérmicas de la raíz (Sprent et al., 2013).
ocupan una fracción del 45% de la superficie de El mecanismo más común, el cual fue estudiado
la Tierra como resultado de los niveles actuales en detalle, es a través de hilos de infección en los
de desertificación y cambio climático (Shimel, pelos radicales. En este caso, el intercambio de
2010). Aunque antes no eran económicamente señales entre el simbionte y el huésped se inicia por
importantes, en las últimas tres décadas se han vuelto la secreción de exudados de la raíz, como son los
fundamentales para mantener y mejorar el suministro flavonoides, fenoles, azúcares, ácidos dicarboxílicos
de alimentos para una creciente población mundial. y aminoácidos. En respuesta a esa secreción,
Las áreas áridas se caracterizan por presentar lluvias los rizobios sintetizan lipochitooligosacáridos
ocasionales, sequías frecuentes, radiación solar intensa, conocidos como factores Nod. Los factores Nod
temperaturas extremas y vientos fuertes. Todos estos desencadenan una serie de respuestas a nivel
factores hacen que los suelos sean pobres en materia celular, entre ellas, cambios en el citoesqueleto de
orgánica y nutrientes (Zahran, 1999). Los fertilizantes los pelos radicales como consecuencia de un flujo
orgánicos y/o inorgánicos a menudo se usan para de calcio (calcium spiking). De esta forma actúan
aumentar la fertilidad en suelos áridos y desérticos. remodelando la epidermis de la planta huésped y
Debido a esto, se observó que, en dosis altas, pueden hacen que los pelos radicales se deformen y doblen
tener efectos negativos e impredecibles en el medio para atrapar a las bacterias dentro de ese bucle. Los
ambiente y contaminar el suelo, el agua y las áreas rizobios atrapados se dividen y forman colonias
naturales. Por lo tanto, la FBN ha demostrado ser que producen focos potenciales de infección. A
una mejor alternativa para introducir N (nitrógeno) partir de ahí se comienzan a formar los hilos de
naturalmente en estos ecosistemas, haciéndolos infección que se alargan, ramifican y penetran en
productivos y sustentables. En estas zonas se debe el interior del nódulo emergente. La función de
intentar cultivar leguminosas nativas, ya que los estas estructuras es guiar a las bacterias a través del
rizobios con los cuales se asocian se encuentran pelo radical, atravesando de esta forma la corteza
adaptados al ambiente y pueden establecer simbiosis de la raíz (Oldroyd et al., 2011). Dentro del nódulo,
bajo condiciones de estrés (Sprent y Gehlot, 2010). los rizobios quedan separados del citoplasma por
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una membrana derivada de la planta hospedadora, Los hilos de infección en los pelos radicales
llamada membrana peribacteroidal. Luego y el mecanismo de crack entry pueden ocurrir en
comienzan a dividirse de manera sincronizada la misma planta como se observó en leguminosas
y sufren profundas alteraciones morfológicas, tropicales del género Sesbania. Este género posee
diferenciándose en bacteroides, los cuales poseen aproximadamente 60 especies, de las cuales 40
características importantes, entre las que se destaca se han reportado como nodulantes (Capoen et al.,
la expresión de la actividad nitrogenasa y de 2010). La especie más estudiada es Sesbania
ciertos citocromos que no están presentes en las rostrata, que se encuentra naturalmente en
bacterias de vida libre. Estos deben adaptarse a su suelos húmedos o inundados. Se considera que la
nuevo ambiente, de manera que se establezca una nodulación es una adaptación. Puede ser nodulada
infección persistente en el nódulo y la FBN pueda por crack entry en sus raíces en condiciones de
ocurrir. En la subfamilia Caesalpinioideae existen inundación y por hilos de infección en tallos y raíces
casos donde no hay internalización de rizobios bajo condiciones normales. Los rizobios que la
y la fijación de N se lleva a cabo en los hilos de nodulan pertenecen a los géneros Azorhizobium sp.,
infección (Sprent, 2008). El amonio asimilado es Ensifer sp., Mesorhizobium sp. y Rhizobium sp.
exportado en forma de ureídos o aminas desde los (Capoen et al., 2010).
nódulos a la parte aérea a través del xilema de la Otro caso de infección simultánea es la simbiosis
planta (Oldroyd et al., 2011). de Chamaecytisus proliferus y Bradyrhizobium sp.,
Los hilos de infección en los pelos radicales en la cual se forman hilos de infección en los
se han estudiado en detalle en leguminosas como pelos radicales que abortan y luego las bacterias
Acacia senegal (Räsänen et al., 2001), Mimosa usan el mecanismo de crack entry para completar
pudica, M. diplotricha (Chen et al., 2013) y Prosopis la colonización del huésped (Vega-Hernández
chilensis (Räsänen et al., 2001), pertenecientes a la et al., 2001).
subfamilia Mimosoideae; así como en Glycine max El tercer mecanismo conocido hasta la fecha
(Dupont et al., 2012), Lotus japonicum (Capoen es cuando los rizobios infectan directamente a
et al., 2010; Dupont et al., 2012), Medicago sativa través de la epidermis de la raíz sin formación
(Dupont et al., 2012), M. truncatula (Capoen et al., de hilos de infección. Se observa en especies de
2010) y Robinia pseudoacacia (Chen et al., 2013), la tribu Genisteae, como Lupinus sp., Mimosa
todas pertenecientes a la subfamilia Papilionoideae. scabrella y Retama monosperma. En el caso de
En el mecanismo de crack entry los rizobios M. scabrella, su raíz pierde los pelos radicales
inician la infección en áreas dañadas como resultado y se produce infección rizobiana a través de las
de la aparición de raíces laterales o adventicias. células epidérmicas. Por el contrario, en otras
La bacteria penetra a través de esas rupturas e especies de este género, la infección por rizobios
invade los espacios intercelulares, colonizando los ocurre de manera clásica, es decir, a través de hilos
tejidos subepidérmicos o la corteza de la raíz. En de infección (Sprent, 2005; Sprent et al., 2013).
este caso, algunas células corticales mueren por Después que los rizobios infectan las raíces
acción de los factores Nod y forman cavidades de las leguminosas comienza el proceso de
que son colonizadas por la bacteria. Estos sitios organogénesis, que conduce al desarrollo del
de infección parecen cumplir funciones análogas nódulo radical en el cual se alojan los rizobios que
a las que se producen en los pelos radicales que fijarán el N atmosférico. Este órgano vegetal se
sirven como origen para que los hilos de infección forma generalmente sobre las raíces, con algunas
crezcan dentro del nódulo primordial y guíen a excepciones como en Sesbania rostrata (Sprent
las bacterias (Oldroyd et al., 2011). et al., 2017).
El mecanismo de crack entry ocurre en la
especie Neptunia plena (James et al., 1992), Morfología del nódulo
que pertenece a la subfamilia Mimosoideae; y
en leguminosas de la tribu Dalbergieae, como Los nódulos pueden tener diferentes formas y
Adesmia bicolor (Bianco, 2014), Aeschynomene estructuras. Su crecimiento puede ser determinado
americana (Sprent et al., 2017) y Arachis hypogaea o indeterminado. En la Tabla 1 se describen
(Guinel, 2009), todas pertenecientes a la subfamilia las principales diferencias, entre las cuales se
Papilionoideae. encuentran el sitio donde se producen las primeras
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Tabla 1. Principales diferencias entre nódulos determinados e indeterminados.

Actividad Productos
Nódulos Origen Forma y tamaño
meristemática transportados

Las primeras divisiones celulares ocurren Temporal. Esférico. Amidas

en las células subepidérmicas de la
Son viables durante El tamaño varía entre 2 y 5 mm
superficie de la corteza.
Determinados

un corto período de de diámetro.

La diferenciación de las células ocurre de tiempo.
manera sincronizada y, al cabo de cierto
tiempo, estas mueren. Por lo tanto, estos
nódulos viven unas pocas semanas. Cuando
entran en senescencia, se forman nódulos
en las partes más jóvenes de la raíz.
Las primeras divisiones ocurren en Prolongada. Elongado. Ureidos
Indeterminados

el interior de la corteza, seguidas por

La senescencia no El tamaño varía desde 3 mm a
divisiones en la endodermis y el periciclo,
ocurre rápidamente. varios centímetros de longitud.
generando nuevos tejidos que son
infectados por los rizobios. Pueden ser no ramificados o muy
ramificados.

divisiones celulares, el mantenimiento del tejido ha llevado a cabo principalmente en los géneros
meristemático, la forma del nódulo y los productos de las tribus Ingeae y Mimoseae. Finalmente, en
transportados (Ferguson et al., 2010; Sprent la subfamilia Papilionoideae, que ha sido una de
et al., 2013). Estudios recientes han propuesto las más estudiadas hasta la fecha, se destacan los
otros tipos de nódulos además de los detallados géneros pertenecientes a las tribus Dalbergieae,
anteriormente: I) nódulos determinados tipo Desmodieae, Genisteae, Loteae, Millettieae,
aeschynomenoide de forma oblonga asociados Phaseoleae, Sophoreae y Trifolieae.
con raíces laterales o adventicias, presentes en las
tribus Adesmiae, Aeschynomeneae, Dalbergieae; Zona bacteriana por zona de infección
II) nódulos determinados tipo desmoide, los cuales
son esféricos, con lenticelas y están presentes Los nódulos que se forman después de la
en las tribus Loteae y Phaseoleae; III) nódulos infección bacteriana consisten en una estructura
indeterminados tipo lupinoide que forman un que contiene regiones diferenciadas. En general
collar alrededor de la raíz presentes en Listia sp. están formados por tres tipos de tejidos: el tejido
y Lupinus sp.; IV) nódulos indeterminados no meristemático, el tejido vascular y el tejido
ramificados que son comunes en la subfamilia parenquimático (Rothschild, 1970; Ferguson et al.,
Mimosoideae; V) nódulos indeterminados con pocas 2010; Sprent et al., 2013; Sprent et al., 2017).
ramificaciones presentes en especies de la subfamilia El tejido meristemático produce células para la
Papilionoideae, y VI) nódulos indeterminados formación de todos los tejidos del nódulo y para el
con muchas ramificaciones que se encuentran en automantenimiento de este. El tejido vascular está
todas las subfamilias. Es imprescindible realizar compuesto por haces vasculares que se ramifican
una investigación exhaustiva sobre estos tipos de y rodean la zona de infección, y que intercambian
nódulos, ya que generalmente pertenecen a plantas compuestos nitrogenados e irrigan al nódulo. El tejido
que son de gran importancia para la agricultura parenquimático se diferencia en parénquima cortical
(Sprent et al., 2017). En la Tabla 2 se muestran y parénquima de la zona de infección ubicada en
los distintos tipos de nódulos reportados hasta la el centro del nódulo (Figuras 1 a y b). Este último
fecha en los géneros de las tres subfamilias de puede ser uniforme (Figura 1c) o tener una mezcla
Fabáceas. En la subfamilia Caesalpinoideae, los de células infectadas y no infectadas (Figura 1d).
géneros pertenecientes a las tribus Caesalpinieae Algunas leguminosas presentan una corteza
y Cassieae han sido los más estudiados. En cuanto externa con signos de actividad de felógeno, cuyo
a la subfamilia Mimosoideae, la investigación se resultado es la formación de la peridermis. También
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Tabla 2. Tipos de nódulos en los diferentes géneros de las tres subfamilias de Fabáceas.

Subfamilia/ Género Aesch. Desmoid. Det. Indet. Indig. Lup. Referencia

Caesalpinioideae

Campsiandra x Sprent, 2008

Chamaecrista x* de Faria et al., 2010; Gehlot et al., 2012; Sprent et al., 2013;
Sprent et al., 2017
Dimorphandra x Sprent, 2008; de Faria et al., 2010; Sprent et al., 2017
Erythrophleum x Sprent, 2008
Melanoxylon x Sprent, 2008
Moldenhauwera x Sprent, 2008
Sclerolobium x Sprent, 2008
Tachigali x Sprent, 2008: de Faria et al., 2010
Mimosoideae

Abarema x Sprent, 2005; de Faria et al., 2010

Acacia x Räsänen et al., 2001; Sprent, 2005; Gehlot et al., 2012
Albizia x Sprent, 2005
Anadenanthera x Sprent, 2005
Archidendron x Sprent, 2005; Ng y Hau, 2009
Archidendropsis x Sprent, 2005
Balizia x de Faria et al., 2010
Calliandra x de Faria et al., 2010
Chloroleucon x Sprent, 2005
Cojoba x Sprent, 2005
Hydrochorea x de Faria et al., 2010
Desmanthus x de la Garza Requena y Valdés, 2000
Elephantorrhiza x Sprent, 2005
Havardia x Sprent, 2005
Inga x Sprent, 2005; de Faria et al., 2010
Lysiloma x Sprent 2005
Macrosamanea x Sprent, 2005; de Faria et al., 2010
Mimosa x Sprent, 2005; Sprent, 2008; de Faria et al., 2010
Paraserianthes x Sprent, 2005
Piptadeniastrum x Sprent, 2005
Prosopis x Räsänen et al., 2001
Stryphnodendron x de Faria et al., 2010
Zygia x de Faria et al., 2010
Papilionoideae

Abrus x Ng & Hau, 2009

Acosmium x Sprent, 2005
Adesmia x Lavín et al. 2001; Bianco, 2014
Aeschynomene x Sprent, 2008; Sprent et al., 2017
Anthyllis x Ampomah et al., 2012
Astragalus x Ampomah et al., 2012
Arachis x Sprent, 2008; Guinel, 2009
Baphia x Sprent, 2005
Brya x Lavín et al. 2001; Sprent, 2005
Centrolobium x Lavín et al. 2001; Sprent, 2005
Centrosema x de Faria et al., 2010
Chadsia x Sprent, 2005
Cymbosema x de Faria et al., 2010
Cytisus x Ampomah et al. 2012
Dalbergia x Ng y Hau, 2009; Lavín et al., 2001; Sprent, 2005
Dalea x Sprent, 2005
Dendrolobium x Sprent, 2005
Desmodium x Ng y Hau, 2009; Sprent et al., 2017
Diplotropis x de Faria et al., 2010
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Subfamilia/ Género Aesch. Desmoid. Det. Indet. Indig. Lup. Referencia

Erythrina x Rothschild, 1970; Sprent, 2005
Harpalyce x Sprent, 2005
Indigofera x Sprent et al., 2013;
Kotschya x Sprent, 2005
Flemingia x Ng y Hau, 2009
Glycine x Ferguson et al., 2010
Lathyrus x Ampomah et al., 2012
Leptoderris x Sprent, 2005
Lespedeza x Ng y Hau, 2009
Lotus x Guinel, 2009; Ferguson et al., 2010; Ampomah et al., 2012
Lupinus x Sprent, 2008; Guinel, 2009; Sprent et al., 2013; Sprent
et al., 2017
Maackia x Sprent, 2005
Machaerium x Lavín et al., 2001de Faria et al., 2010
Melilotus x Guinel, 2009; Ampomah et al., 2012
Medicago x Guinel, 2009; Ferguson et al., 2010; Ampomah et al., 2012
Millettia x Ng y Hau, 2009
Myrocarpus x Rothschild, 1970
Ononis x Ampomah et al., 2012
Ormosia x Sprent, 2005; Ng y Hau, 2009
Oxytropis x Ampomah et al., 2012
Phaseolus x Rothschild, 1970; Sprent, 2008; Guinel, 2009; Ferguson
et al., 2010
Phyllodium x Ng y Hau, 2009
Pisum x Ferguson et al., 2010
Pericopsis x Sprent, 2005
Platymiscium x Lavín et al., 2001; Sprent, 2005
Poecilanthe x de Faria et al., 2010
Pongamia x Ferguson et al., 2010
Pterocarpus x Lavín et al., 2001; Sprent, 2005
Rhynchosia x Ng y Hau, 2009; Gehlot et al., 2012
Robinia x Chen et al., 2013
Sophora x Sprent, 2005
Swartzia x Sprent, 2005; de Faria et al., 2010
Tadehagi x Ng y Hau, 2009
Tephrosia x de Faria et al., 2010
Tetragonolobus x Guinel, 2009
Tipuana x Lavín et al., 2001; Sprent, 2005
Trifolium x Guinel, 2009; Ferguson et al., 2010; Ampomah et al., 2012
Ulex x Ampomah et al., 2012
Vicia x Guinel, 2009; Ampomah et al., 2012
Vigna x Guinel, 2009

Abreviaturas: Tipo de nódulos: Aesch. = aeschynomenoide; Desmoid. = desmoide; Det. = determinado; Indet. = indeterminado;
Indig. = indigoferoide; Lup. = lupinoide.

se ha encontrado que las especies expuestas a muestran signos de adaptación, como la presencia
períodos prolongados de sequía, como Rhynchosia de lenticelas (Gehlot et al., 2012).
aurea, Tephrosia leptostachya y Vachellia
jacquemontii, poseen en su peridermis capas de Estudio de nodulación
suber o corcho y células que contienen sustancias en las tres subfamilias de Fabáceas
fenólicas y taninos. Estas adaptaciones morfológicas
y estructurales en los nódulos ayudan a retener la En esta última década, el análisis de los
humedad y, por lo tanto, evitan la deshidratación. caracteres moleculares y morfológicos de la
En especies como Indigofera linifolia que habitan nodulación ha llevado a cambios importantes
en ambientes inundados los nódulos también en la taxonomía en las leguminosas. Además
 Principales aspectos de la nodulación y fijación biológica de nitrógeno en Fabáceas 27

Figura 1. Cortes transversales de nódulos mostrando la estructura interna. (a y c): Adesmia bicolor, (b y
d): Robinia pseudoacacia.
Abreviaturas: PC: = Parénquima cortical, TM = Tejido meristemático, TV = Tejido vascular. ZI: = Zona
de infección. Las barras de escala = 25 μm, 50 µm y 100 μm.

se han incrementado notablemente los estudios (Tabla II*) los nódulos se consideran del tipo
de los géneros y las especies de rizobios que las primitivo, ya que tienen bacteroides retenidos
nodulan (Sprent et al., 2017). Aunque la literatura dentro de los hilos de infección durante todo el
en nodulación y FBN en leguminosas nativas que período de FBN. En este caso las bacterias son
crecen en diferentes partes del mundo es abundante rechazadas porque la planta no las reconoce
(Sprent et al., 2013), se sabe poco hasta la fecha como beneficiosas (Sprent, 2007; Sprent et al.,
sobre la capacidad de varias especies para formar 2013). Dentro de esta sub-familia existen especies
nódulos y fijar N en su ecosistema natural. Solo como Campsiandra laurifolia, Erythrophleum
el 20% de las leguminosas nativas que pertenecen suaveolens y Melanoxylon brauna que se consideran
a las tres subfamilias de las Fabáceas se han importantes para la construcción, producción de
estudiado en detalle. Los resultados de estos estudios taninos, producción de carbón y usos medicinales
confirmaron que la nodulación es más frecuente en (Sprent y Parsons, 2000).
las subfamilias de Mimosoideae y Papilionoideae Con respecto a la subfamilia Mimosoideae
en comparación con Caesapinioideae, en cuyo (78 géneros y 3.270 especies), incluye árboles y
caso solo se ha examinado el 23% de sus especies arbustos que crecen no solo en zonas tropicales y
(Sprent, 2007). subtropicales, sino también en zonas secas. Se ha
En la subfamilia Caesalpinioideae la mayoría de informado que varios géneros de esta subfamilia
los géneros (171 géneros y 2.250 especies) incluyen poseen capacidad para nodular (Tabla II). Los
árboles ampliamente distribuidos en los trópicos nódulos son de crecimiento indeterminado con
húmedos y a menudo en los mismos hábitats que diversos grados de ramificación e infección a través
aquellos donde crecen especies noduladas de las de los pelos radicales (Sprent et al., 2013; Sprent
otras subfamilias. Los nódulos en general tienen et al., 2017). Especies de esta subfamilia como
un crecimiento indeterminado con ramificaciones. Acacia Senegal, Albizia lebbeck, Anadenanthera
En algunas especies del género Chamaecrista colubrina y Enterolobium cyclocarpum son
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utilizadas para la construcción, producción de Conclusiones

madera, forraje, drogas alucinógenas y plantas de
sombra para otros cultivos (Sprent y Parsons, 2000). En las leguminosas de las tres subfamilias
Dentro del género Prosopis hay especies que son de Fabáceas, los rizobios invaden las raíces a
importantes por su tolerancia a la sequía y a la sal, través de tres mecanismos: hilos de infección
por lo cual son utilizadas para la recuperación de en los pelos radicales, crack entry o a través
tierras. También se destacan comercialmente porque de las células epidérmicas de la raíz. Como
producen madera, miel, medicinas y taninos, y son resultado de la infección bacteriana se forman
utilizadas como forraje (Sprent, 2005). distintos tipos morfológicos de nódulos. Con
Finalmente, la subfamilia Papilionoideae respecto a la estructura de los nódulos, se ha
(764 géneros y 13.800 especies) es una de las más demostrado que están formados por tres tipos
estudiadas. Se caracteriza por presentar árboles, de tejidos: el meristemático, el vascular y el
arbustos pequeños y hierbas anuales o perennes con parenquimático. Cada tejido cumple una función
una distribución cosmopolita que se extiende desde específica en la formación y desarrollo del
los trópicos hasta el ártico. Investigaciones previas nódulo y en el proceso de FBN. En especies
(Sprent, 2007; Sprent et al., 2013; Sprent et al., sujetas a condiciones ambientales como sequía o
2017) han confirmado que la nodulación ocurre inundación, se observan algunas modificaciones
en la mayoría de sus géneros (Tabla II), lo que ha en la estructura interna, como la formación
evidenciado diferentes mecanismos de infección de peridermis y lenticelas. Actualmente la
bacteriana y estructura de nódulos. Dentro de esta subfamilia Papilionoideae es la más estudiada
subfamilia se destacan especies como Andira inermis, en cuanto a nodulación, particularmente los
Hymenolobium excelsum, Robinia pseudoacacia, géneros pertenecientes a las tribus Dalbergieae,
Swartzia madagascariensis y Xanthocercis Desmodieae, Genisteae, Loteae, Millettieae,
madagascariensis, que son importantes porque Phaseoleae, Sophoreae y Trifolieae.
producen madera, carbón, taninos, drogas medicinales Debido a su importancia a nivel económico
y frutos comestibles. Robinia pseudoacacia también y ecológico sería conveniente continuar con los
es utilizada para la rehabilitación de tierras (Sprent estudios para identificar especies de leguminosas
y Parsons, 2000). Algunas especies dentro de esta nativas que presenten alta capacidad para la
subfamilia también tienen importancia a nivel nodulación y FBN, a fin de aplicar estrategias de
agronómico, como Arachis hypogaea (Guinel, 2009) manejo y conservación, y prevenir el avance de
y Glycine max (Dupont et al., 2012). la desertificación en regiones áridas.

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