Revista Peruana de Biologa

ISSN: 1561-0837
lromeroc@unmsm.edu.pe
Universidad Nacional Mayor de San Marcos
Per

Ramrez, Rina; Borda, Vctor; Romero, Pedro; Ramirez, Jorge; Congrains, Carlos; Chirinos, Jenny;
Ramrez, Pablo; Velsquez, Luz Elena; Meja, Kember
Biodiversidad y endemismo de los caracoles terrestres Megalobulimus y Systrophia en la Amazonia
occidental
Revista Peruana de Biologa, vol. 19, nm. 1, abril, 2012, pp. 59-74
Universidad Nacional Mayor de San Marcos
Lima, Per

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Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Facultad de Ciencias Biolgicas UNMSM

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus

y Systrophia
ISSN
1561-0837

Biodiversidad y endemismo de los caracoles terrestres Megalobulimus

y Systrophia en la Amazonia occidental
Biodiversity and endemism of the western Amazonia land snails Megalobulimus
and Systrophia
Rina Ramrez 1, 2, Vctor Borda 1, 2, Pedro Romero 1, 2, Jorge Ramirez 1, 2, Carlos Congrains 1, 2,
Jenny Chirinos 1, 2, Pablo Ramrez 3, Luz Elena Velsquez 4, Kember Meja 5
Resumen
1 Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San
Marcos. Apartado 14-0434, Lima14, Per.
2 Laboratorio de Sistemtica Molecular y Filogeografa, Facultad de
Ciencias Biolgicas, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos,
Av. Venezuela s/n, Lima-1, Per.
3 Laboratorio de Microbiologa
Molecular y Biotecnologa, Facultad
de Ciencias Biolgicas, Universidad
Nacional Mayor de San Marcos.
4 Programa de Estudio y Control de
Enfermedades Tropicales/PECET,
Universidad de Antioquia, Calle 62
N 52 - 59, Sede de investigacin
Universitaria (SIU), Laboratorio
730, Medelln, Colombia.
5 IIAP: Instituto de Investigaciones
de la Amazonia Peruana, Apartado
784, Iquitos, Per.
E-mail Rina Ramrez:
rina_rm@yahoo.com
Presentado:
20/11/2011
Aceptado:
16/07/2012
Publicado online: 01/10/2012

En este trabajo realizamos un estudio biogeogrfico de dos gneros de caracoles terrestres amaznicos,
Megalobulimus (Strophocheilidae) y Systrophia (Scolodontidae). Se utilizaron individuos colectados en diversas
localidades de la Amazonia peruana as como informacin bibliogrfica. Se utilizaron los marcadores moleculares 5.8S-ITS2-28S rRNA y 16S rRNA para reconstruir filogenias y obtener hiptesis sobre las relaciones
evolutivas entre los gneros amaznicos y otras especies de distribucin global. La filogenia nuclear permiti
determinar la posicin evolutiva de ambos gneros y la filogenia mitocondrial permiti la diferenciacin de
las especies a nivel intragenrico. Megalobulimus form parte del clado no-achatinoideo en la filogenia de
los gastrpodos Stylommatophora, como lo esperado, pero no pudo ser demostrada su cercana a la familia
Acavidae, mientras que Systrophia qued fuera de los dos clados establecidos, formando uno basal dentro
de los Stylommatophora. El gen mitocondrial 16S rRNA permiti diferenciar a las especies de Megalobulimus,
actuando como cdigo de barras de ADN de estos caracoles comestibles. El anlisis de distribucin geogrfica
revel varios endemismos para la Amazonia peruana para especies de ambos gneros, resaltando las unidades
biogeogrficas de Chanchamayo e Inambari.
Palabras claves. 16S rRNA, ITS, sistemtica molecular, cdigo de barras de ADN, endemismos

Abstract
In this work we performed a biogeographic study of two genera of Amazonian land snails, Megalobulimus
(Strophocheilidae) and Systrophia (Scolodontidae). We used samples from different regions of the Peruvian
Amazon, as well as bibliographic information. We analyzed both nuclear (5.8S-ITS2-28S rRNA) and mitochondrial
(16S rRNA) genes to reconstruct phylogenies and obtain hypotheses concerning the evolutionary relationships
among Amazonian genera and other species with global distribution. The nuclear phylogeny allowed us to determine the evolutionary position of both genera, and the mitochondrial phylogeny permitted the differentiation
of species at the intrageneric level. We found that Megalobulimus clustered with the non-achatinoid clade within
Stylommatophora, as expected, but its relationship to family Acavidae could not be demonstrated. Systrophia
did not cluster with any of the two established clades, but formed a basal one within Stylommatophora. The
mitochondrial gene 16S rRNA allowed us to differentiate Megalobulimus species, and performed well for DNA
barcoding of these edible snails. Biogeographical analysis revealed several endemic species in the Peruvian
Amazon within both genera, highlighting the Chanchamayo and Inambari biogeographic units.
Keywords. 16S rRNA, ITS, molecular systematics, DNA barcode, endemism.

Introduccin
Amrica del Sur alberga la mayor biodiversidad del mundo,
aunque an no se conocen todas sus especies que la componen,
en especial las de la Amazonia (Vieira et al. 2008). En este continente existen grandes reas de endemismos como la cuenca
amaznica occidental, las vertientes boscosas de los Andes y el
bosque atlntico de Brasil (Moritz et al. 2000), que estn experimentando una acelerada prdida de hbitats, por lo que son
conocidas tambin como hotspots (Myers 1988; Myers et al.
2000). Los moluscos son uno de los componentes conspicuos
de esa biodiversidad, el segundo phylum con mayor nmero
de especies animales (Ponder & Lindberg 2008), pero al mismo tiempo con muy pocos estudios en la Amazonia (Bruggen
1995). Entre los ms estudiados estan los gneros Megalobulimus
(Fam. Strophocheilidae) y Systrophia (Fam. Scolodontidae); el
primero alberga caracoles comestibles y la especie de mayor
tamao en Amrica, M. popelairianus (163 mm) (Bequaert
1948), y Systrophia tiene conchas aplanadas de no ms de 25.5
mm (Ramrez 1993). Ambas familias son endmicas de Amrica
del Sur (Parodiz 1982) y los gneros mencionados estn bien
representados en la Amazonia occidental. Los Megalobulimus
(Fig. 1) son conocidos en el Per como congompes (DouroRev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

jeanni 1965; Ramrez & Cceres 1991; Borda et al. 2010), son
utilizados como alimento en Per (Castro et al. 1976; Ramrez
& Cceres 1991) y Ecuador (Bequaert 1948). Los Systrophia
constituyen los moluscos ms representativos de los bosques de
la Amazonia occidental; y especies como S. helicycloides (Fig. 2)
han permitido desarrollar estudios filogeogrficos que han demostrando los efectos histricos de la dinmica de la Amazonia
(Romero 2010).
El inters creciente por las propiedades regeneradoras o
rejuvenecedoras de la piel atribuidas a los caracoles terrestres
(Abad 1996; Wang et al. 2010) ha propiciado extracciones
indiscriminadas para su comercializacin informal. Poco es lo
que se ha logrado en el cultivo de especies nativas (Campoverde
1992; Rengifo et al. 2004), a diferencia de lo que sucede con el
introducido caracol europeo Helix aspersa que se ha convertido
en plaga de cultivos principalmente de la costa de Per.
En la actualidad se sabe que no slo la diversidad de especies,
sino que la diversidad gentica juega un papel muy importante
en la biodiversidad (Primack & Rodrguez 2001). Estudios en
genmica estn resolviendo una serie de incgnitas que permiten
un mejor aprovechamiento de la biodiversidad al emplear se-

59

Ramrez et al.

cuencias de ADN como cdigo de barras (Hebert et al. 2003a,

b); en torno a esta idea central se ha formado un consorcio a nivel
mundial (CBOL) que promueve un estndar global para identificar especimenes biolgicos. Con esta iniciativa, las especies
quedarn mejor referenciadas, aadiendo nuevas oportunidades
econmicas con especies promisorias para el biocomercio como
las correspondientes al gnero Megalobulimus. El estudio de

marcadores especficos en el genoma mitocondrial de caracoles

terrestres nativos puede proveernos de un sello de garanta para
nuestras especies y sus poblaciones con lo que no slo podamos
salvaguardar nuestros recursos sino tambin explotarlos adecuadamente (Tundisi & Matsumura-Tundisi 2008).
En este trabajo haremos un anlisis biogeogrfico, con especial
referencia a la Amazonia occidental, de dos grupos endmicos

Figura 1. Conchas de Megalobulimus spp. procedentes de Per (A-F, H-J) y Colombia (G.). (A) M. capillaceus (Dpto. San Martn). (B) M.
separabilis (Dpto. Hunuco). (C) M. leucostoma (Dpto. Cusco). (D) M. carrikeri (Dpto. Junn). (E) M. huascari (Dpto. Junn). (F) M. lichtensteini
(Dpto. Amazonas). (G) M. oblongus (Dpto. Caldas, Colombia). (H) M. maximus (Dpto. Madre de Dios). (I) M. thammianus (Dpto. Junn). (J)
M. popelairianus (Dpto. Madre de Dios).

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Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia

de Amrica del Sur, los caracoles terrestres de los gneros Megalobulimus (Strophocheilidae) y Systrophia (Scolodontidae),
enfatizando el anlisis molecular, as como un comentario sobre
el uso de congompes.
Material y mtodos
Material biolgico.- El material usado para el anlisis molecular de Megalobulimus spp. (Fig. 1) fue colectado en varias
localidades de la Amazonia peruana, as como en mercados de
abastos de Tarapoto y Juanjui (Dpto. San Martn) e Iquitos
(Dpto. Loreto: Mercado Beln), y el de Systrophia helicycloides
(Fig. 2) en el Dpto. Madre de Dios (Tab. 1). Los especimenes
fueron conservados en etanol 96% y depositados en el Departamento de Malacologa y Carcinologa del Museo de Historia
Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Figura 2. Concha de Systrophia helicycloides, familia Scolodontidae

(Per, Dpto. Madre de Dios). Vista: (A) apical, (B) umbilical y (C)
Vista apertural.

Extraccin, amplificacin y secuenciamiento de ADN.El ADN total fue aislado de msculo del pie de caracoles
preservados en etanol usando una modificacin del mtodo de
CTAB (Doyle & Doyle 1987; Ramrez 2004). Un segmento
variable del gen mitocondrial 16S rRNA fue amplificado por
PCR usando primers y protocolos descritos por Ramrez (2004).
Para el marcador nuclear se usaron los primers LSU1 y LSU3
de Wade y Morgan (2000), para amplificar la regin 3 del gen
5.8S rRNA (aprox. 80pb), el ITS-2 completo y la regin 5 del
gen 28S rRNA (aprox. 370pb). Ambas hebras fueron secuen-

Tabla 1. Procedencia de los especmenes de Megalobulimus y Systrophia de los que se obtuvieron secuencias en este estudio, con sus
nmeros de accesin en el GenBank (Benson et al. 2011).
Especie

Individuo

Procedencia

Coordenadas (LS/LO)

M. capillaceus

Moy-M16-6

SM. Moyobamba

60211.2 / 765826.2

Nuclear

16S rRNA

M. capillaceus

Sap-M61-10.2

SM. Saposoa

656 / 7647

JN604718

JN604726

M. capillaceus

Tar-M19-1

SM. Tarapoto

62818 / 762214.6

JN604719

JN604727

M. huascari

JSP-N47-1

JU. San Chirio del Palomar

1048'43.8'' / 7512'02.8''

JN604728

M. huascari

JLE-N46-2

JU. Mina La Esperanza

1114'27.5'' / 7522'02.6''

JN604729

M. huascari

Utc-N55-1

JU: Uctuyacu

1117'19.5' / 7519'29.4''

JN604730

M. lichtensteini

Shu-M73-17.2

CA: Shumba

532'33.07" / 7848'59.15"

JN604731

M. lichtensteini

Nar-N29-2

AM. Naranjito

549" / 7816"

JN604732

JN604725

M. lichtensteini

Nar-M88-1

AM. Naranjito

549" / 7816"

10

M. maximus

Ink-M86-1

MD. Inkaterra

1235' / 6905'

JN604720

JN604734

11

M. maximus

Ink-M100-2

MD. Inkaterra

1235' / 6905'

JN604721

JN604735

12

M. maximus

Biot-N70-2

MD. Cuzco Amaznico-Biotrop (Inkaterra)

1235' / 6905'

13

M. popelairianus

TarM-M90-13

SM. Tarapoto: Mercado

JN604737

14

M. popelairianus

TarM-N58-1

SM. Tarapoto: Mercado

JN604738

15

M. popelairianus

SapJM-M78-1

SM. Juanjui: Mercado

JN604739

16

M. popelairianus

MIq-H14-3

LO. Iquitos: Mercado

17

M. popelairianus

Ink-M85-2

MD. Inkaterra

1235' / 6905'

18

M. popelairianus

Rio-M67-9.1

SM. Rioja

649 / 771083

19

M. popelairianus

SapCH-M95-10.4

SM. Saposoa-Chambira

ca. 656 / 7647

JN604743

20

M. separabilis

HuA-N36

HU. Ambo

1007'43" / 7612'48.1"

JN604744

21

M. thammianus

DBo-N39-u

JU. Don Bosco [Chanchamayo]

1110'38.7'' / 7521'18.3''

JN604745

22

M. thammianus

Flo-N40-u

JU. La Florida (Sr. Ziga) [Chanchamayo]

1049'54.9'' / 7506'40.9''

JN604746

23

M. thammianus

Flo-N42-1

JU. La Florida (Sra Huaman) [Chanchamayo]

1050'19.0'' / 75 06' 00.8''

JN604747

24

M. thammianus

Oco-H25-1

JU. Puerto Ocopa

1105'39.2'' / 7418'31.3''

JN604748

25

M. thammianus

Biot-N27-8a

MD. Cuzco Amaznico (Inkaterra)-Biotrop

1235' / 6905'

26

S. helicycloides

Ami-CLo-P20-a

MD. Los Amigos

1234.15' / 706.06'

JN604723

27

S. helicycloides

Ink-Pal-P29-g

MD. Inkaterra

1235' / 6905'

JN604724

JN604733

JN604736

JN604740
JN604741
JN604722

JN604742

JN604749

Per, dptos. Amazonas (AM), Cajamarca (CA), Hunuco (HU), Junn (JU), Loreto (LO), Madre de Dios (MD) y San Martn (SM).

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

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Ramrez et al.
Tabla 2.Taxa usados en las filogenias moleculares basadas en el marcador nuclear >5.8S rRNA-ITS2-28S rRNA< y el marcador mitocondrial
16S rRNA. Las 72 secuencias se encuentran en el GenBank y proceden de Wade et al. (2006), Herbert y Mitchell (2009) (1), Ramrez et al.
(2011) (2), Rowson et al. (2011) (3), Moussalli et al. (2009) (4), Breure et al. (2010) (5) y del presente estudio (6).
Familia

Especie

Nmero de Accesin

Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Pulmonata, Orden Eupolmonata, Suborden Stylommatophora
Infraorden Orthurethra
Vertiginidae
Vertigo antivergo (Draparnaud 1801)
Gastrocopta armifera (Say 1821)
Enidae
Mastus pupa (Bruguire 1792)
Partulidae
Partula suturalis Pfeiffer 1855
Infraorden Mesurethra
Clausiliidae
Clausilia bidentata (Strm 1765)
Macrogastra rolphii (Turton 1826)
Cochlodina laminata (Montagu 1803)
Albinaria xantostoma (Boettger 1883)
Pinguiphaedusa platydera (Martens 1876)
Infraorden Elasmognatha
Succineidae
Succinea striata (Krauss 1848)
Athoracophoridae
Athoracophorus bitentaculatus (Quoy y Gaimard 1832)
Infraorden Sigmurethra
Orthalicidae
Bulimulus sporadicus (dOrbigny 1835)
Orthalicus ponderosus Strebel y Pfeffer 1882 (5)
Placostylus eddystonensis (Pfeiffer 1855)
Bostryx aguilari Weyrauch 1967 (2, 6)
Amphibulimulidae
Cerionidae
Ferussaciidae
Subulinidae

Achatinidae
Spiraxidae
Tesatacellidae
Streptaxidae

Strophocheilidae

Dorcasidae
Acavidae
Caryodidae
Rhytididae

Chlamydephoridae
Haplotrematidae
Corillidae
Punctidae
Charopidae

Gaeotis nigrolineata Shuttleworth 1854

Cerion incanum (Binney 1851)
Ferussacia foilliculus (Gmelin 1791)
Subulina striatella (Rang 1831)
Rumina decollata (Linnaeus 1758)
Bocageia sp.
Limicolaria kambeul (Bruguire 1792)
Euglandina rosea (Frussac 1821)
Testacella scutulum Sowerby 1821
Gonaxis quadrilateralis Preston 1910
Gonospira sp.
Augustula braueri (Martens 1898) (3)
Edentulina minor (Morelet 1851) (3)
Streptostele kilimanjaroensis Blume 1965 (3)
Megalobulimus capillaceus (Pfeiffer 1855) (6)
M. huascari (Tschudi 1852) (6)
M. lichtensteini (Albers 1854) (6)
Megalobulimus maximus (Sowerby 1825) (6)
Megalobulimus oblongus (Mller 1774)
Megalobulimus popelairianus (Nyst 1845) (6)
M. separabilis (Fulton 1903) (6)
M. thammianus (Martens 1876) (6)
Dorcasia alexandri Gray 1938
Trigonephrus globulus (Mller 1774)
Acavus phoenix (Pfeiffer 1854)
Leucotaenius proctori (Sowerby 1894)
Caryodes dufresnii Leach 1815
Rhytida stephenesis Powell 1930
Schizoglossa sp.
Natalina knysnaensis (Pfeiffer1 1846) (4)
Natalina kraussi (Pfeiffer 1846) (4)
Natalina schaerfiae (Pfeiffer 1861) (4)
Chlamydephorus burnupi
Haplotrema vancouverense (Lea 1839)
Corilla adamsi Gude 1914
Laoma sp.
Suteria ide (Gray 1850)

Nuclear

16S rRNA

AY014027
AY841286
AY014038-9
AY014042
AY014051
AY014052
AY014047
AY014048
AY841292
AY841295
AY014018
AY841299
HM027506
AY841296-7
HM116230,
JN604717
AY841301
AY014060
AY841302
AY014061
AY014065
AY014062
AY014072
AY014074
AY014075
AY014076
AY014077

JN604718-9

JN604720-1
AY014078
JN604722

HQ328370
HQ328283
HQ328274
JN604725-7
JN604728-30
JN604731-3
JN604734-6
JN604737-43
JN604744
JN604745-9

AY014079
AY014080-1
AY014082-3
AY014084-5
AY014086
AY014087
AY014088
FJ262219
FJ262230
FJ262237
AY014089
AY014090
AY014091-2
AY014093
AY014094-5
continua...

62

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia

Tabla 2. Continuacin.
Familia

Especie

Otoconchidae
Discidae

Arionidae
Philomycidae

Otoconcha dimidiata (Pfeiffer 1853)

Discus rotundatus (Mller 1774)
Anguispira alternata (Say 1816)
Euconulus fulvus (Mller 1774)
Plegma caelatura (Frussac 1821)
Ratnadvipia sp.
Elisolimax flavescens (Keferstein 1866) (1)
Vitrea crystallina (Mller 1774)
Oxychilus alliarius (Miller 1822)
Tandonia budapestensis (Hazay 1881) [= Milax budapestensis]
Triodopsis alleni (Wetherby 1883)
Cantareus aspersus (Mller 1774) [= Helix aspersa]
Helix pomatia Linnaeus 1758
Bradybaena similaris (Frussac 1821)
Cepolis streatori (Pilsbry 1889)
Monadenia fidelis (Gray 1834)
Arion hortensis Frussac 1819
Philomycus carolinianus (Bosc 1802)

Scolodontidae

Systrophia eatoni Baker 1913 (2)

Euconulidae
Helicarionidae
Ariophantidae
Urocyclidae
Pristilomatidae
Oxychilidae
Milacidae
Poligyridae
Helicidae
Bradybaenidae
Helminthoglyptidae

Nmero de Accesin

S. (Entodina) jekylli (Baker 1913) (2)

Scolodonta sp.1 (2)
Scolodonta sp.2 (2)
S. helicycloides (6)
Pulmonados no-Stylommatophora
Orden Eupulmonata
Ellobiidae
Laemodonta sp.
Orden Basommatophora
Siphonariidae
Siphonaria pectinata (L. 1758)
Orden Systellomatophora
Veronicellidae
Laevicaulis alte (Frussac 1823)
Phylum Mollusca, Clase Gastropoda, Subclase Opisthobranchia, Orden Anaspidea
Aplysiidae
Aplysia punctata Cuvier 1803

ciadas usando los servicios de Macrogen Inc (USA y Korea). La

edicin manual de las secuencias fue realizada usando Chromas
(McCarthy 1996); el ensamblaje de las secuencias consenso fue
llevado a cabo mediante Cap3win (Huang & Madan 1999).
Las secuencias fueron depositadas en el GenBank (JN604717JN604749) (Tablas 1 y 2).
Marcador nuclear.- Fueron obtenidas siete secuencias del
marcador nuclear >5.8S rRNA-ITS2-28S rRNA<, cinco correspondiendo a tres especies de Megalobulimus y dos a Systrophia
helicycloides (Tabla 1). Su inclusin en la filogenia nuclear de los
pulmonados Stylommatophora fue evaluada usando 65 secuencias del GenBank (Benson et al. 2011) (Tabla 2). Usamos como
gua la filogenia molecular de los Stylommatophora obtenida por
Wade et al. (2006). Las secuencias fueron alineadas con ClustalX2 (Larkin et al. 2007) y ajustadas manualmente mediante
el programa Bioedit (Hall 1999). El alineamiento fue llevado a
cabo por clados, antes del alineamiento general. Se excluyeron
del alineamiento regiones extremadamente ambiguas. Priorizamos la bsqueda de segmentos conservados o patrones similares
(tres o ms nucletidos); cuando haba que tomar una decisin
entre transicin y transversin, se seleccion transicin. El mejor
modelo de substitucin nucleotdica para los datos, obtenido con
el programa MrModeltest (Nylander 2004), fue GTR, con parmetro de distribucin gamma (= 0,7794) y tasa de invariantes
Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

AY014096
AY014097
AY841309
AY014098
AY014103
AY841312
EU622017
AY014113
AY014114
AY014117
AY841316
AY014128
AY841333
AY014138
AY841346
AY014142
AY014143
AY841349
HM067823,
HM116229
HM067824
HM067825
HM116227-8
JN604723-4

AY014147
AY014149-50
AY014151
AY014153-4

(0,3958). El rbol filogentico para todos los taxa fue obtenido

con el mtodo de distancia Neighbour-Joining (NJ) (Saitou &
Nei 1987), utilizando el programa PAUP* 4.0b10 (Swofford
2003), usando un procedimiento heurstico; el soporte de las
ramas fue evaluado mediante bootstrap (Felsenstein 1985) con
1000 rplicas; el rbol fue enraizado con Aplysia (Opistobranchia). El anlisis filogentico mediante Inferencia Bayesiana fue
llevado a cabo usando el programa MrBayes 3.1.2 (Huelsenbeck
& Ronquist 2001) con cuatro Cadenas de Markov Monte Carlo
corridas simultneamente por 25 millones de generaciones,
muestreadas cada 2500 generaciones y burn-in de 9000. Un
rbol de consenso y probabilidades posteriores finales fueron
calculados usando los rboles restantes. Asimismo, se realizaron
anlisis filogenticos para Megalobulimus y para Scolodontidae
(Systrophia, S. (Entodina) y Scolodonta) por separado, con sus
respectivos grupos externos, pero considerando en el anlisis
todos los sitios del alineamiento para obtener una mejor resolucin dentro de tales clados.
Marcador mitocondrial.- Se us el marcador mitocondrial 16S rRNA para evaluar las relaciones filogenticas entre
las especies de Megalobulimus, as como su potencial como
posible cdigo de barras. Se obtuvieron 25 secuencias de seis
especies procedentes de Per, no existen otras secuencias en el
GenBank. Fueron alineadas junto con otras seis secuencias de

63

Ramrez et al.

Stylommatophora como grupo externo, las ms prximas a

Megalobulimus, disponibles en el GenBank (Tabla 2). La matriz
de distancias genticas (no mostrada), con el modelo de substitucin nucleotdica Kimura 2-parmetos, as como su anlisis
mediante UPGMA, fue llevado a cabo con el programa MEGA
v.4 (Tamura et al. 2007).
La construccin de rboles filogenticos se realiz usando
los mtodos de distancia Neighbour-joining (NJ), mxima
parsimonia (MP), mxima verosimilitud (ML) e inferencia
bayesiana (IB). Se obtuvo un rbol NJ con el modelo evolutivo de Kimura 2-parmetros y eliminando los gaps slo en las
comparaciones a pares, con bootstrap de 1000 rplicas, mediante
el programa MEGA v.4. El anlisis con el mtodo de MP fue
llevado a cabo con PAUP* 4.0b10 utilizando gaps como quinto
estado, con bootstrap de 1000 rplicas. Para escoger el modelo

evolutivo que mejor se ajuste a los datos, en el anlisis filogentico de ML, utilizamos el programa jModeltest (Posada 2008)
y el criterio de informacin de Akaike corregido para muestras
pequeas (AICc); el modelo elegido fue TPM3uf+I(0.1320)+G
(=0.3650). Para el anlisis bayesiano se utiliz el programa
MrModeltest (Nylander 2004) y el criterio de informacin de
Akaike; el modelo elegido fue GTR+I+G. El anlisis ML fue
realizado con el programa PhyML (Guindon & Gascuel 2003)
(http://www.atgc-montpellier.fr/phyml). El anlisis de IB fue
llevado a cabo con MrBayes con cuatro Cadenas de Markov
Monte Carlo por 10 millones de generaciones, muestreadas
cada 1000 generaciones y burn-in de 9000.
Distribucin geogrfica.- Para el anlisis de las distribuciones se hizo el levantamiento de la informacin geogrfica
publicada por Bequaert (1948) y Simone (2006), para Megalo-

Figura 3. rbol NJ que muestra la posicin evolutiva de dos familias endmicas de Amrica del Sur en la filogenia de los pulmonados Stylommatophora. Strophocheilidae y Scolodontidae estn indicadas con llaves. Los clados "achatinoideo" y "no-achatinoideo" son segn Wade et al.
(2006). Se muestra el soporte de bootstrap en los nodos. La escala representa distancias genticas en sustituciones de nucletidos por sitio.

64

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia

bulimus (Strophocheilidae), y Ramrez (1993), para Systrophia

(Scolodontidae), as como del material usado en el anlisis
molecular. Se prepararon mapas de distribucin geogrfica,
mediante el programa DivaGis 7.4 (http://www.diva-gis.org),
para las especies descritas de Megalobulimus (Bequaert 1948;
Salgado & Coelho 2003; Simone 2006) y Systrophia (Ramrez
1993); para las especies distribuidas fuera de la Amazonia se
usaron bsicamente sus localidades tipos.
Resultados
Posicin de Megalobulimus y Systrophia en la filogenia
molecular de los Stylommatophora.- Usando un marcador
nuclear (>5.8S rRNA-ITS2-28S rRNA<) se obtuvieron cinco
secuencias de tres especies de Megalobulimus, y dos de Systrophia helicycloides. En el GenBank se obtuvo una secuencia de
Megalobulimus (M. oblongus) de Antigua (Wade et al. 2006)
y cuatro de Scolodontidae de Per (Ramrez et al. 2011). El

alineamiento de estas 12 secuencias result en 931 sitios con

presencia de indels. No hubieron haplotipos compartidos entre
las ocho especies analizadas con este marcador nuclear. El alineamiento de estas secuencias con las de distintos representantes
de moluscos pulmonados Stylommatophora (Wade et al. 2006;
Ramrez et al. 2011) result, despus de la eliminacin de las
regiones ambiguas, en 1163 posiciones (estas secuencias incluyen
un segmento de aproximadamente 500 pb del gen 28S rRNA
no amplificado para nuestras especies).
Las siete secuencias nucleares obtenidas formaron grupos
monofilticos con especies de sus respectivas familias, con
nodos muy bien soportados (NJ: 70% y 90%; IB: 1) (Fig. 3
y 4). As, las tres especies de Megalobulimus (M. capillaceus,
M. maximus y M. popelairianus) formaron un clado con M.
oblongus posicionndose como uno de los clados basales dentro
del clado no-achatinoideo de los Stylommatophora (Wade

Figura 4. rbol filogentico obtenido por inferencia bayesiana que muestra la posicin evolutiva de dos familias endmicas de Amrica del Sur
en la filogenia de los pulmonados Stylommatophora. Strophocheilidae y Scolodontidae estn indicadas con llaves. Los clados "achatinoideo"
y "no-achatinoideo" son segn Wade et al. (2006). El nmero junto a los nodos indica la probabilidad posterior para el anlisis bayesiano. La
escala representa distancias genticas en sustituciones de nucletidos por sitio.
Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

65

Ramrez et al.

Figura 5. rbol NJ usando el segmento nuclear completo obtenido

con los primers LSU1 y LSU3, donde se muestra una mejor resolucin
entre las especies de Megalobulimus analizadas (ver Figs. 3-4). El
rbol fue enraizado con el clado Orthalicoidea. Se muestra el soporte
de bootstrap en los nodos. La escala representa distancias genticas
en sustituciones de nucletidos por sitio.

Figura 6. rbol NJ usando el segmento nuclear completo obtenido

con los primers LSU1 y LSU3, donde se muestra una mejor resolucin
entre las especies de Scolodontidae analizadas (ver Figs. 3-4). El
rbol fue enraizado con el clado achatinoideo. Se muestra el soporte
de bootstrap en los nodos. La escala representa distancias genticas
en sustituciones de nucletidos por sitio.

et al. 2006). En el caso de las dos secuencias de S. helicycloides,

formaron un grupo monofiltico con otras especies de la familia
Scolodontidae (Ramirez et al. 2011). Los rboles filogenticos
obtenidos por el algoritmo NJ (Fig. 3) as como por IB (Fig.
4), si bien no produjeron topologas idnticas, coincidieron en
mostrar a Megalobulimus como uno de los grupos basales del
clado no-achatinoideo y a Scolodontidae como basal de los
Stylommatophora, junto con el clado achatinoideo.

En el caso de las secuencias de Scolodontidae (dos del presente estudio y cuatro del GenBank) analizadas junto con cinco
secuencias del clado achatinoideo como grupo externo, result
en una mejor resolucin. En el rbol NJ (Fig. 6), las secuencias
de Systrophia helycicloides y Systrophia eatoni formaron un grupo
monofiltico junto con S. (Entodina) jekylli, y basal a stas, las
secuencias de Scolodonta spp.

El anlisis filogentico utilizando todos los sitios del alineamiento de las cinco secuencias de Megalobulimus, junto con
la de M. oblongus y otras tres como grupo externo, obtenidas
del GenBank, resulta en una mejor resolucin. En el rbol NJ
(Fig. 5), el clado Megalobulimus queda altamente sustentado
(bootstrap: 100%), as como la agrupacin de M. capillaceus
con M. oblongus.

Figura 7. Dendrograma UPGMA de distancias genticas con el

modelo se substitucin nucleotdica Kimura 2-parmetros de siete
especies de Megalobulimus de la Amazonia occidental. Est basado
en un segmento del gen mitocondrial 16S rRNA.

66

Relaciones evolutivas de las especies del gnero Megalobulimus de la Amazonia occidental sobre la base del marcador
mitocondrial 16S rRNA.- En el presente estudio se obtuvieron
25 secuencias para el marcador molecular del gen mitocondrial

Figura 8. rbol Neighbour-Joining de siete especies de Megalobulimus de la Amazonia occidental, basado en un segmento del gen
mitocondrial 16S rRNA. Se muestra el soporte de bootstrap en los
nodos. La escala representa distancias genticas en sustituciones
de nucletidos por sitio.

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia

16S rRNA, correspondientes a siete especies de Megalobulimus

procedentes de Per (Fig. 1, Tabla 1). En el GenBank no fueron
encontradas secuencias de tal marcador para el gnero Megalobulimus. El alineamiento de las 25 secuencias result en 340
sitios con presencia de indels. Se recuperaron 16 haplotipos, sin
coincidencias entre especies.
La distancia gentica encontrada, con el modelo de substitucin nucleotdica K-2p, dentro de cada especie (0 3,45%)
fue menor que la encontrada entre las especies (9,49 23,36%),
excepto para M. popelairianus y M. thammianus. La distancia gentica entre estas dos especies est entre 1,85% y 4,10%, mucho
menor que entre cualquiera de las otras especies analizadas, y
cercana a la variacin intraespecfica de otras, como por ejemplo
de M. huascari (1,54%) (Fig. 7).

Figura 9. rbol bayesiano de siete especies de Megalobulimus de la

Amazonia occidental, basado en un segmento del gen mitocondrial
16S rRNA. El nmero junto a los nodos indica la probabilidad posterior
para el anlisis bayesiano. La escala representa distancias genticas
en sustituciones de nucletidos por sitio.

El anlisis filogentico de Megalobulimus spp., junto con otros

seis taxa como grupo externo, se muestra en las Figuras 8 y 9. Las
secuencias obtenidas formaron grupos monofilticos por especie.
Las topologas de los rboles filogenticos obtenidos mediante
MP, ML e IB fueron idnticas (slo se muestra el de IB) (Fig.
9), topologa que coincidi con un clado muy bien sustentado
tambin en el rbol NJ, formado por M. huascari, M. separabilis,
M. lichtensteini, M. popelairianus y M. thammianus. En el rbol
NJ (Fig. 8), M. maximus queda basal al grupo monofiltico antes
mencionado, y M. capillaceus basal a todas. Por el contrario,
en la topologa de los rboles obtenidos por MP, ML e IB, M.
maximus y M. capillaceus forman un clado, aunque con bajo
soporte (<70%). En el primer grupo monofiltico mencionado,
hay dos clados, uno donde M. lichtensteini es basal a M. huascari
y M. separabilis, y el otro conformado por M. popelairianus y M.
thammianus (Figs. 8 y 9).
Los ejemplares prodecentes de la localidad tipo de M. thammianus (Dpto. Junn, Chanchamayo) quedaron formando un
grupo monofiltico con buen soporte con un ejemplar de Puerto

Tabla 3. Especies del gnero Megalobulimus (Strophocheilidae) con distribucin en la Amazonia. Se indica los pases y altitudes en las que
han sido reportadas.
Especie

Pas (altitud)

1.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
10.
11.

M. albus (Bland y Binney, 1872)

M. capillaceus (Pfeiffer, 1855)
M. carrikeri (Pilsbry, 1930)
M. conicus (Bequaert, 1948)
M. huascari (Tschudi, 1852)
M. indigens (Fulton, 1914)
M. intertextus (Pilsbry, 1895)
M. leonardosi (Morretes, 1952)
M. leucostoma (Sowerby, 1835)
M. lichtensteini (Albers, 1854)
M. maximus (Sowerby, 1825)

BRASIL (60m). VENEZUELA (915m). TOBAGO (89m).

PER (300-870m). BOLIVIA (300-1917m).
PER (1600-2140 m)
BRASIL (460-463m)
PER (1000-1797m)
PER
BOLIVIA (228-296m). BRASIL (119m). URUGUAY (23m).
BRASIL (220m).
PER (1070-2300m). BOLIVIA (4519m).
PER (489-1600m).
BRASIL (70-500m). BOLIVIA (251-560m). PER (198-690m).

12.

M. oblongus (Mller, 1774)

COLOMBIA: Orinoquia (467 m), Andina (352-1200 m), Caribea (0-150 m). VENEZUELA (8502,220 m). BRASIL: Amazonia (90 m), Cerrado (678 m). BOLIVIA (200-400 m). ARGENTINA (450 m).
PARAGUAY (124 m). Islas del Caribe.

13.

M. oosomus (Pilsbry, 1895)

BRASIL (37-20m)

14.

M. popelairianus (Nyst, 1952)

ECUADOR: Occidente (200-655m), Oriente (879-1220m). COLOMBIA: Amazonia (250-605m),

Orinoquia (350 m), Andina (1000-1750m). PERU (112-690m).

15.
16.
17.
18.
19.

M. santacruzii (Orbygny, 1835)

M. senezi (Jousseaume, 1884)
M. separabilis (Fulton, 1903)
M. thammianus (Martens, 1876)
M. vestitus (Pilsbry, 1926)

BOLIVIA (1600m)
COLOMBIA
PER (2000-2010m)
PERU (200-1488m). COLOMBIA (442m). Ecuador (1000-2000m).
BOLIVIA (300-400m). PER (1600m). BRASIL (1041m)

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

67

Ramrez et al.

Figura 10. Distribucin geogrfica del

gnero Megalobulimus (Strophocheilidae)
y Systrophia (Scolodontidae).

Figura 11. Distribucin geogrfica de

especies del gnero Megalobulimus
(Strophocheilidae) con distribucin en la
Amazonia.

Figura 12. Distribucin geogrfica de las

especies conocidas del gnero Systrophia
(Scolodontidae).

68

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia

Tabla 4. Especies del gnero Systrophia (Scolodontidae) y su distribucin por pases y altitudinal.

Especie

S. affinis (Pilsbry, 1900)

S. altora Weyrauch, 1967
S. calculina (Pfeiffer, 1868)
S. eatoni Baker, 1913
S. haasi Weyrauch, 1960
S. helicycloides (Orbigny, 1835)
S. impressa Haas, 1951
S. moellerdorffi Rolle, 1904
S. ortoni (Crosse, 1871)
S. pilsbryi Weyrauch, 1958
S. platysma Haas, 1951
S. polycycla (Morelet, 1860)
S. sargenti (Pilsbry, 1900)
S. siolii Haas, 1955
S. stenogyra (Pfeiffer, 1854)

S. stenogyra zischkai Blume, 1955

16. S. stenostrepta (Pfeiffer, 1856)

S. stenostrepta declinata (Pilsbry, 1900)

17. S. systropha (Albers, 1854) = S. cereonitens Haas, 1951
1.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
10.
11.
12.
13.
14.
15.

Pas

Altitud (m)

Per
Per
Amrica Del Sur
Brasil; Per; Bolivia
Per
Bolivia; Per; Colombia
Amrica Del Sur
Per
Ecuador; Per
Per
Per; Bolivia
Per
Per
Brasil
Per; Brasil
Bolivia
Per
Per
Per

120 - 1000
2100 - 2600

100-300
2100
Per (186 - 1600) / Bolivia (180-400) / Colombia (40-150)

1400-3000
Ecuador (2818)
670
Per 1400/ Bolivia 1000
3000
100
38
Per (870 - 1600)
2000
300-600

Ocopa (Oco) y otro de Madre de Dios (Biot). Por el contrario,

las secuencias correspondientes a M. popelairianus no formaron
un clado con igual soporte en las filogenias obtenidas con los
distintos mtodos filogenticos utilizados.
Distribucin geogrfica de Megalobulimus spp. en la Amazonia.- Las 67 especies conocidas del gnero Megalobulimus
(Bequaert 1948; Salgado & Coelho 2003; Simone 2006), se
encuentran en regiones tropicales y subtropicales de Amrica
del Sur, en Colombia, Venezuela, Ecuador, Per, Bolivia, norte
de Argentina, Paraguay, Uruguay y Brasil, dos especies llegan
a las islas del Caribe (Fig. 10). En la Amazonia se encuentran
registradas 19 especies (Tabla 3), distribuidas principalmente
en la Amazonia ocidental, apenas tres especies se dan solamente
en la Amazonia oriental (Brasil) (M. conicus, M. leonardosi y M.
oosomus) (Fig. 11). El Per alberga el mayor nmero especies
endmicas (M. carrikeri, M. huascari, M. indigens, M. lichtensteini y M. separabilis), Bolivia tiene una (M. santacruzii), as
como Colombia (M. senezi). Otras especies se encuentran en
dos paises, como M. capillaceus y M. leucostoma (Per y Bolivia),
M. maximus y M. vestitus estn en tres (Per, Bolivia y Brasil),
M. popelairianus y M. thammianus (Per, Ecuador y Colombia),
M. albus (Brasil, Venezuela y Tobago) y M. intertextus (Bolivia,
Brasil y Uruguay). La especie de ms amplia distribucin es
M. oblongus que se encuentra en Colombia, Venezuela, Brasil,
Bolivia, Argentina, Paraguay e islas caribeas.
Altitudinalmente, se encuentran desde el nivel del mar hasta
los 2220 m, con un registro para M. leucostoma a 4519 m (Bolivia, Totolima). Cuatro especies se encuentran por debajo de los
500 m (M. intertextus, M. conicus, M. leonardosi y M. oosomus),
tres por debajo de los 1000 m (M. maximus, M. capillaceus
y M. albus), siete llegan hasta 1600-2000 m (M. vestitus, M.
huascari, M. lichtensteini, M. popelairianus, M. thammianus,
M. santacruzii y M. capillaceus -en Bolivia-), y las que van ms
all de los 2000 m de altitud son M. leucostoma, M. carrikeri,
M. separabilis y M. oblongus. Dos especies descritas nicamente
para Per (M. indigens) y para Colombia (M. senezi) no tienen
localidad especfica.
Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

700 - 1200

Las especies endmicas de Per se encuentran en las vertientes

orientales de los Andes, entre 489 y 2140 m de altitud, en los
departamentos de Junn, Hunuco y Cajamarca-Amazonas. Las
de Bolivia se encuentran entre 1200 1600 m, en los departamentos de Chuquisaca y La Paz. Las especies endmicas de la
Amazonia de Brasil estn a 20-200 m de altitud, en la regin
oriental.
M. popelairianus, que posee la concha de mayor tamayo (163
mm), es la especie de ms amplia distribucin en la Amazonia. Es
encontrada en Per en bosques de la vertiente oriental de los Andes y selva baja (112-690 m); en Ecuador (Gram et al. 2009) se
encuentra tanto en bosques del Occidente (200-655 m) como del
Oriente (879-1220 m), y en Colombia (Hernndez-Camacho
1992) ha sido registrada en las regiones de Amazonia (250-605
m), Orinoquia (350 m) y Andina (1000-1750 m) (Tabla 3).
Distribucin geogrfica de Systrophia spp.- La familia Scolodontidae, que est constituida por caracoles terrestres carnvoros,
es endmica del neotrpico, con mayor distribucin en Amrica
del Sur. Systrophia es uno de sus gneros y est practicamente
restringida a la Amazonia occidental (Figs. 10 y 12), encontrada
en ambientes boscosos, entre la hojarasca. De las 17 especies 11
estn restringidas a Per. De las otras especies, S. eatoni ha sido
registrada para el sur de Per (Madre de Dios), Bolivia y Brasil
(Ros Madeira y Mamor), S. helicycloides (Fig. 2) para Bolivia,
Per y Colombia, S. siolii para Brasil (Par) y S. stenogyra en
Per y Bolivia.
La mayora de las especies (10) son encontradas hasta un
mximo de 1600 m de altitud, y cinco especies llegan a altitudes
entre 2000 y 3000 m (Tabla 4).
Discusin
Clasificacin de las familias de gastrpodos Neotropicales: Strophocheilidae y Scolodontidae.- Megalobulimus
(Strophocheilidae) y Systrophia (Scolodontidae) pertenecen a
familias de caracoles terrestres endmicas de Amrica del Sur,
con origen gondwnico, y muy antiguas dentro de los pulmonados Stylommatophora (Leme 1975; Parodiz 1982). La familia

69

Ramrez et al.

Strophocheilidae est considerada dentro de la superfamilia

Acavoidea Pilsbry 1895 (Hausdorf & Bouchet 2005), cuyos
representantes se distribuyen en Amrcia del Sur, suroccidente
de frica, Madagascar, las Seychelles, Sri Lanka y el oriente de
Australia (Emberton 1990). Wade et al. (2006) usaron una sola
secuencia en la filogenia nuclear de los Stylommatophora, la
que qued agrupada con la nica secuencia de Corilla (familia
Corillidae) en los rboles NJ (46%) e IB (0,83); nosotros hemos usado seis secuencias de Megalobulimus, las que formaron
un grupo monofiltico fuertemente sustentado (NJ: 70%; IB:
1), pero no form un clado con sustento con ninguna otra
secuencia. El resultado de Wade et al. (2006) puede deberse al
artefacto de long branch atraction, lo cual puede ser corregido
incrementando el nmero de secuencias (Bergsten 2005); no
obstante ello, no se pudo confirmar la posicin de las especies
de Megalobulimus de la Amazonia occidental dentro de la superfamilia Acavoidea, aunque es claramente un miembro del clado
no-achatinoideo (Figs. 3 y 4).
Por el contrario, las relaciones evolutivas de los caracoles
terrestres carnvoros de la familia Scolodontidae Baker, 1925 no
han tenido mayor consenso; en la ltima clasificacin de familias
de gastrpodos ha quedado dentro de la superfamilia Rhytidoidea Pilsbry, 1893 (Hausdorf & Bouchet 2005). La filogenia con
el marcador molecular nuclear no respalda esa posicin ni su
inclusin en el clado no-achatinoideo, al contrario de lo que
sucedi con Megalobulimus; los gneros Systrophia y Scolodonta
formaron un clado monofiltico fuertemente sustentado e independiente de los dos clados formales de los Stylommatophora
(Wade et al. 2006), achatinoideo y no-achatinoideo (Figs. 3
y 4). En el rbol filogentico NJ (Fig. 3), el clado Scolodontidae
resulta basal, por dabajo del clado achatinoideo, mientras
que en el de inferencia bayesiana, los achatinoideos estn en
posicin basal, por lo que ms bien deberan considerarse tres
clados en la filogenia de los pulmonados Stylommatophora
(Ramrez et al. 2011).
Endemismos en la Amazonia Occidental.- Las especies de
caracoles terrestres de las familias Strophocheilidae y Scolodontidae son endmicas de Amrica del Sur, con parientes cercanos
en frica (Parodiz 1982). Strophocheilidae est relacionada con
la familia Dorcasiidae, presentes en el sur de frica (Leme 1975).
Scolodontidae haba sido relacionada a diversas familias, hasta
que su inclusin en la filogenia molecular de los Stylommatophora la mostr como un grupo cercano al clado achatinoideo,
muchos de ellos presentes slo en frica. Los gneros Systrophia
(Scolodontidae) y Megalobulimus (Strophocheilidae) estn bien
representados en la Amazonia. Las especies del gnero Systrophia
son habitantes conspcuos de la Amazonia occidental, con endemismos importantes en Per; estn restringidas al rea endmica
denominada Amazonia suroccidental (SWAm) (Sigrist & Carvalho 2009). Por el contrario, el gnero Megalobulimus tiene amplia
distribucin, ocupando regiones tropicales y subtropicales. En la
Amazonia, se encuentran ms restringidas al occidente, en el rea
endmica SWAm; la especie M. popelairianus tiene ms amplia
distribucin tanto en altitud como en latitud, adems ha sido
reportada tambin para el rea endmica de la Amazonia Norte
(NAm) (Fig. 11). Megalobulimus oblongus ha sido reportada en
las dos otras reas endmicas de la Amazonia, la suroriental y
la nortea (Sigrist & Carvalho 2009), pero tambin est en el
norte de Colombia (Gtting 1978) y Venezuela (Baker 1926)
e islas caribeas (Bequaert 1948) (Fig. 11).

70

En el departamento de Junn (Per) se encuentra la mayor

diversidad del Gnero Megalobulimus (M. huascari, M. carrikeri,
M. popelairianus y M. thammianus), donde se encuentra uno de
los mayores centros de endemismos en Per, la unidad Chanchamayo (Lamas 1982). Es importante resaltar que en el anlisis
filogentico basado en el gen mitocondrial 16S rRNA, las tres
especies endmicas de Per (M. huascari, M. separabilis y M.
lichtensteini) formaron un grupo monofiltico, donde las especies
M. huascari y M. separabilis son hermanas. Estas dos especies
tambin se encuentran ms prximas geogrficamente (Dptos.
Junn y Hunuco, respectivamente) que la basal M. lichtensteini
presente en el norte de Per (Dptos. Cajamarca y Amazonas).
Estos resultados dan ms soporte a la generalizacin de que la
Amazonia occidental y los bosques tropicales de los Andes estn
entre las mayores reas de endemismos (Moritz et al. 2000;
Young 2007; Pacheco et al. 2009), y los estudios moleculares
estn dando indicios de que albergan la mayor concentracin de
especies endmicas de reciente evolucin en relacin a la parte
baja de la Amazonia (Moritz et al. 2000).
La familia Scolodontidae tiene amplia distribucin en Amrica del Sur, y uno de sus gneros, Systrophia, es endmica de la
Amazonia occidental, con la mayor diversidad en las vertientes
orientales de los Andes en Per. Es interesante notar que hay
una coincidencia en la distribucin de Systrophia eatoni (Fig.
12) con la de Megalobulimus maximus (Fig. 11), las cuales
estn reportadas para las selvas del sur oriente de Per, Bolivia
y Brasil (Rondonia). Tal distribucin coincide con la unidad
biogeogrfica Inambari de Lamas (1982), identificada sobre la
base de especies endmicas de mariposas, delimitada en el norte
por el ro Purs (Per), extendindose en el noroeste de Bolivia
y suroeste de Brasil.
Sistemtica y Cdigo de barras de ADN
Megalobulimus spp. de la Amazonia.- En el anlisis filogentico de siete de las 11 especies de Megalobulimus presentes
en Per, todas las secuencias 16S rRNA usadas se agruparon
monofilticamente por especie, con buen soporte bootstrap y
probabilidad posterior (Figs. 8 y 9). La taxonoma de Megalobulimus ha sido considerada como muy confusa debido a la gran
variacin que presentan sus conchas (Leme 1973), que era todo
lo que se usaba para su identificacin, cuando Bequaert (1948)
hizo la revisin de la familia Strophocheilidae. Sobre esa base, el
autor junt especies nominales como sinnimas o considerndolas subespecies. As, consider a M. huascari (Tschudi, 1852)
como una subespecie de M. maximus (Sowerby, 1825), lo cual
no es sustentado por nuestros resultados, donde las secuencias
16S rRNA de M. huascari formaron un clado filogenticamente
lejano de M. maximus. Por otro lado, Bequaert (1948) consider a M. popelairianus (Nyst, 1845), el caracol ms grande del
gnero, muy cercanamente relacionada a M. maximus, tanto
que la dejaba provisionalmente como una especie distinta.
Ambas especies son conocidas en Per con el nombre vulgar de
congompe, donde la primera est ampliamente distribuida,
principalmente en la selva baja, mientras que la segunda ha sido
reportada slo para Madre de Dios. Nuevamente, el anlisis
filogentico muestra que M. popelairianus no slo es una especie
distinta sino que tampoco est cercanamente relacionada a M.
maximus. La concha de M. popelairianus es muy variable, lo
que llev a Martens (1876) a describir otras tres variedades
(thammianus, dohrnianus y connectens), al presente consideradas
Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia

como sinnimas de M. popelairianus (Simone 2006). Ejemplares del complejo de especies M. popelairianus colectados en
distintas localidades del Per formaron un grupo monofiltico,
en donde los de la localidad tipo de M. thammianus (Martens,
1876), Chanchamayo (Junn, Per), formaron un clado bien
sustentado junto con otros dos ejemplares de Madre de Dios, lo
que podra respaldar a M. thammianus como una especie vlida.
Para definir el verdadero estatus taxonmico de M. popelairianus
y M. thammianus se requiere de un anlisis ms extensivo, donde
se incluya ejemplares procedentes de la amplitud de sus distribuciones geogrficas, ambas especies estn reportadas tambin
para Ecuador y Colombia (Tab. 3).
La concha de M. capillaceus (Pfeiffer 1855) tiene el peristoma
rojo, por lo que ha sido confundida con otras dos especies que
tambin lo presentan (M. oblongus y M. separabilis) (Bequaert
1948). Recientemente, Borda (2011) deslind este problema
taxonmico mediante anlisis del sistema reproductor, encontrando que son especies vlidas, con M. separabilis muy diferente
de M. capillaceus y M. oblongus; estas dos ltimas presentan
sinapomorfas en el epifalo y en el oviducto libre. Asimismo,
que lo reportado para Bolivia podra no corresponder a M.
capillaceus. Nosotros hemos encontrado, mediante la filogenia
molecular sobre la base del rADN nuclear, que efectivamente M.
capillaceus y M. oblongus forman un grupo monofiltico (Figs.
3-5), y que, con el anlisis filogentico sobre la base del marcador
mitocondrial 16S rRNA, M. capillaceus est totalmente alejada
de M. separabilis (Figs. 8-9).
Una identificacin rpida y segura de las especies es altamente necesaria, por bioseguridad, autenticacin alimentaria,
contra comercio ilegal, etc., lo que ahora es posible gracias a la
biologa molecular (Wong & Hanner 2008; Ferri et al. 2009).
La identificacin taxonmica de especies ampliamente usadas
en alimentacin humana es primordial, aun fuera de los mbitos
cientficos. La identificacin taxonmica de las especies de moluscos comercializados a nivel local, al momento actual requieren
de una carta de presentacin que pueda elevar su credibilidad
para el biocomercio a nivel internacional, como sucede con
peces, por ejemplo (Handy et al. 2011). La biologa molecular
est ayudando grandemente en esta tarea, al permitir caracterizar
a las especies mediante cdigo de barras de ADN, al igual que
los cdigos de barras de los productos en los supermercados; un
segmento del gen mitocondrial de la citocromo oxidasa C subunidad I (COI) ha sido propuesto como el marcador de estndar
global para animales (Hebert et al. 2003a, b; Hebert & Gregory
2005; Hajibabaei et al. 2007). Sin embargo, se ha encontrado
que el gen 16S rRNA es tan bueno o mejor que el COI, para
algunos grupos como anfibios (Vences et al. 2005) e Hydrozoa
(Cnidaria) (Moura et al. 2008). Asimismo, para moluscos se
haba encontrado que el gen 16S rRNA provea suficiente variacin intraespecfica como para tambin ser usado en estudios
poblacionales, fuera de su comprobada eficiencia para resolver
relaciones filogenticas entre especies o categoras taxonmicas
superiores (Chiba 1999; Ramirez et al. 2009), y a la fecha ya
ha sido utilizado especficamente como cdigo de barras en
bivalvos de la familia Pectinidae (Feng et al. 2011) y en babosas
del gnero Arion (Barr et al. 2009). Una de las razones que se
aduce para respaldar al COI como estndar global es que existen
primers universales para su amplificacin por PCR (Folmer et al.
1994); no obstante, para los bivalvos Pectinidae no amplific en
lo absoluto (Feng et al. 2011). En el caso particular de caracoles
Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

del gnero Megalobulimus, la amplificacin del marcador 16S

rRNA mostr 100% de eficacia, no as el COI (Congrains 2010;
R. Ramrez, obs. pers.). Las especies de Megalobulimus aqu
analizadas tuvieron haplotipos 16S rRNA privados y formaron
grupos monofilticos, con distancias intraespecfica menores a
las interespecficas, conformando cdigo de barras para ellas.
Tales distancias fueron menores entre M. popelairianus y M.
thammianus, aunque formaron grupos monofilticos recprocos.
Systrophia (Scolodontidae) .- Entre los gneros de la familia
Scolodontidae, Systrophia sensu estricto puede ser identificado
de inmediato por su concha, as como Drepanostomella y Guestieria. En una filogenia morfolgica de la familia Systrophiidae
(=Scolodontidae) (Ramrez 1993, 1995), Systrophia s.s. es grupo
hermano de S. (Systrophiella) los que forman un grupo monofiltico con Wayampia [=Scolodonta (Hausdorf 2006)] y Happia.
Entodina no fue incluida en el anlisis por falta de material con
parte blanda, as que qued en su mismo estatus taxonmico,
un subgnero de Systrophia segn Vaught (1989). En la filogenia molecular con el marcador nuclear obtenida en el presente
trabajo, la especie S. (Entodina) jekylli form un clado con las
especies S. (Systrophia) helicycloides y S. (S.) eatoni. Sin embargo
se necesita incluir en la filogenia muchas ms secuencias de
Entodina, y otros gneros para entender las relaciones evolutivas
dentro de la familia Scolodontidae.
La identificacin por medio del cdigo de barras de ADN
con el marcador estndar, un segmento del COI, ha sido aplicada en Systrophia helicycloides (Romero & Ramrez 2011). Las
distancias genticas intraespecficas encontradas sobrepasaron
la distancia gentica de 2% propuesta para discriminar especies
(Hebert et al. 2003a). S. helicycloides present dos grupos de
haplotipos con distancias genticas intraespecficas mayores
a 4%, pero los especmenes correspondientes no mostraron
diferencias morfolgicas; tal resultado fue concidente con el
marcador mitocondrial 16S rRNA (Romero 2010). Esta es una
prueba ms de que an falta mucho por hacer en el estudio de
diversidad molecular de moluscos, y en general de invertebrados,
especialmente de la Amazonia, para poder hacer generalizaciones
en relacin a cdigo de barras de ADN, como ya se hace para
muchos grupos de vertebrados.
Usos y amenazas
Megalobulimus es muy apreciado por el poblador amaznico,
y en el Per est incluido en su culinaria (Ros et al. 1973;
INIA 2006), son vendidos en los mercados de ciudades de la
Amazonia peruana, siendo los ms representativos los de Iquitos (Dpto. Loreto) (Castro et al. 1976) y Tarapoto (Dpto. San
Martn) (Ramrez y Cceres 1991). Tambin se comercializa
espordicamente en el mercado de La Parada (Lima), donde
se ha observado la venta de M. popelairianus y M. lichtensteini,
por las supuestas bondades de la baba de caracol sobre la piel;
por motivos semejantes se ha observado la comercializacin
de M. oblongus en el mercado de Medelln (Colombia) (M.
Restrepo, com. pers.).
El consumo de caracoles del gnero Megalobulimus ya haba
sido reportado en 1895 por Pilsbry para Ecuador. Pero tambin
se han encontrado evidencias de su uso por pobladores prehispnicos, no slo de la amazonia, sino tambin de Ecuador
(Stahl 2005), Per (Rodriguez 2006), y Brasil (Mello & Coelho
1989), inclusive de que fue transportado a la costa del Per hace

71

Ramrez et al.

ms de 5 mil aos, como dan fe los restos encontrados en Caral

(Shady 2000).
Otro uso comn que le dan a Megalobulimus spp., as como
a otras especies de moluscos terrestres, es para curar problemas
respiratorios, algo muy difundido en la zona de Chanchamayo,
Per (Ramrez et al. 2003); en Brasil, caracoles de la especie M.
oblongus son usados especficamente para curar el asma (Alves
& Dias 2010; Barbosa & Alves 2010).
Las conchas de Megalobulimus y otras especies de moluscos
han sido y continuan siendo usados como ornamentos o como
elemento para la confeccin de artesanas (Brownrigg 1996).
En la guarnicin de Pantoja (Per, Loreto), el techo abovedado
de una gruta para la Virgen Mara est cubierto completamente
con conchas de congompe de la especie M. popelairianus, la ms
grande de la Amazonia (R. Ramrez, obs. pers.).
El uso milenario de estas especies se da por simple extraccin
de su medio natural (Castro et al. 1976; Ramrez & Cceres
1991). Se han realizado intentos para su crianza (Rengifo et al.
2004) y manejo (Campoverde 1992), pero hasta el momento
no se conoce que se haya logrado su produccin comercial.
La mayora de especies de Megalobulimus habitan en el suelo
con abundante hojarasca, en reas boscosas, y al parecer no se
adaptan facilmente a condiciones de cautiverio, sin embargo M.
capillaceus en Per (Ramrez & Cceres 1991), y M. oblongus en
Colombia (Gtting 1978) y Venezuela (Baker 1926), podran
tener condiciones para ser cultivadas por vivir cerca al hombre.
La extraccin indiscriminada de congompes est causando
la disminucion de sus poblaciones, como lo reconocen los
mismos pobladores; a esta amenaza se suma la destruccin del
hbitat, no slo por la extraccin de madera sino tambin por
el crecimiento de las ciudades (Garca-Villacorta 2009), y la
mineria del oro como en la amazonia de Madre de Dios (Per).
La destruccin de la Amazonia es irreversible (Vieira et al. 2008)
y con ello la potencial extincin de muchas especies endmicas
y recursos naturales.
Agradecimientos
El material biolgico utilizado en el presente trabajo procede
de colectas realizadas como parte de proyectos de investigacin de
R. Ramrez, en el Instituto de Investigacin en Ciencias Biolgicas
Antonio Raimondi de la Facultad de Ciencias Biolgicas, y en
el Museo de Historia Natural, financiados por la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos (VRI PEM2007B28; VRI-CSI N
061001015, 071001045, 081001071, 091001041, 101001091 y
111001241), CONCYTEC (1984 1987 y 1994), la Asociacin
para la Conservacin de la Cuenca Amaznica (ACCA) (www.
acca.org.pe) y la ONG Inka Terra Asociacin (ITA) (http://www.
itaperu.org). Agradecemos al Dr. W.E.Duellman, Director del
Programa BIOTROP, por el apoyo brindado en Cuzco Amaznico
(ahora INKATERRA); a F. Encarnacin y C. Ascorra (Bioamaz)
en Aguas Negras; a N. Pitman, C. Ituarte, y M.G. Cuezzo en el
CICRA; a J. Purisaca, H. Mndez y G. Villarroel por el apoyo
logstico en INKATERRA. Tambin a C. Caldern, A. Ruiz,
T. Robalino, por su asistencia de campo en San Martn, y a las
familias Ziga, Huaman y Castro en Chanchamayo. Estamos
muy agradecidos por conseguir congompes a E. Correa, J. Mesas,
C. Daz y S. Vaca; y a M. Quispe, D. Fernndez y P. Matos por
el cuidado de los caracoles vivos. Al INRENA por los permisos
para trabajo en reas reservadas.

72

Literatura citada
Abad R. 1996. Therapeutic and cosmetic compositions for treatement
of skin. United States Patent. Patent N 5,538,740.
Alves R. & T. Dias. 2010. Usos de invertebrados na medicina popular
no Brasil e suas implicaes para conservao. Tropical
Conservation Science 3 (2): 159-174.
Baker H. 1925. Agnathomorphous aulacopoda. Nautilus 38: 86-89.
Baker H.B. 1926. The Mollusca collected by the University of
Michigan-Williamson Expedition in Venezuela, Part IV.
Occasional Papers, University of Michigan Museum of
Zoology 167: 1-65.
Barbosa J. & R. Alves. 2010. Um ch de que? Animais utilizados
no preparo tradicional de bebidas medicinais no agreste
Paraibano. BioFa 4 (2): 1-12.
Barr N., A. Cook, P. Elder, J. Molongoski, et al. 2009. Application
of a DNA barcode using the 16SrRNA gene to diagnose
pest Arion species in the USA. J. Moll. Stud. 75: 187191.
Bequaert, J.C. 1948. Monograph of the Strophocheilidae, a Neotropical family of terrestrial mollusks. Bull. Mus. comp.
Zool. 100 (1): 1-210.
Benson D.A., I. Karsch-Mizrachi, D.J. Lipman, et al. 2011. GenBank.
Nucleic Acids Research 39: D32D37.
Bergsten J. 2005. A review of long-branch attraction. Cladistics
21: 163-193.
Borda V. 2011. Especies de Megalobulimus (Mollusca, Megalobulimidae) con peristoma rojo del Per: discriminacin,
estatus taxonmico y descripcin de una nueva especie.
Tesis para optar el Ttulo Profesional de Bilogo. Facultad
de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de
San Marcos.
Borda V., R. Ramrez & P. Romero. 2010. Glndula pediosa de
moluscos terrestres y sus implicancias evolutivas, con
nfasis en Megalobulimus. Revista Peruana de Biologa
17 (1): 43-52.
Breure A.S.H., D.S.J. Groenenberg & M. Schilthuizen. 2010. New
insights in the phylogenetic relations within the Orthalicoidea (Mollusca: Gastropoda), based on 28S sequence
data. Basteria 74: 25-31.
Brownrigg L.A. 1996. Categories of faunal and floral Economic resources of the native communities of the Peruvian amazon
in 1993. Journal of ethnobiology 16 (2): 185-211.
Bruggen A.C. van. 1995. Biodiversity of the mollusca: time for a new
approach. In: A.C.van Bruggen, S.M. Wells and Th.C.M.
Kemperman, eds. Biodiversity and conservation of the
Mollusca. Eleventh International Malacological Congress,
Siena, Italy 1992. Backhuys, Oegstgeest- Leiden, the
Netherlands. Pp. 1-18.
Campoverde L. 1992. Posibilidades de Manejo del Caracol Terrestre
Megalobulimus maximus como recurso protenico en San
Martn. Tesis Magster Scientiae. Lima Per. 83 pp.
Castro N., J. Revilla & M. Neville. 1976. Carne de monte como una
fuente de protenas en Iquitos, con referencia especial en
monos. Revista Forestal del Per 6: 19-23.
Chiba S. 1999. Accelerated evolution of land snails Mandarina in the
oceanic Bonin Islands. Evolution 53: 460-471.
Congrains C. 2010. Ayudando a descifrar el enigma taxonmico,
el cdigo de barras de ADN de Megalobulimus spp.
(Mollusca, Gastropoda) del Departamento de San Martn
Per. Ttulo profesional. UNMSM, EAP. Gentica y
Biotecnologa. Lima.
Dourojeanni M.J. 1965. Denominaciones vernaculares de insectos
y algunos otros invertebrados en la Selva del Per. Rev.
per. Entom. 8 (1): 131-137.
Doyle J.J. & J.L. Doyle. 1987. A rapid DNA isolation procedure
for small amounts of fresh leaf tissue. Phytochemical
Bulletin 19: 11-15.

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)

Biodiversidad y endemismo de Megalobulimus y Systrophia

Emberton K.C. 1990. Acavid Land Snails of Madagascar: Subgeneric
Revision Based on Published Data (Gastropoda: Pulmonata: Stylommatophora). Proceedings of the Academy of
Natural Sciences of Philadelphia 142: 101-117.
Felsenstein J. 1985 Confidence limits on phylogenies: an approach
using the bootstrap. Evolution 39: 783-791.
Feng Y., Q. Li, L. Kong & X. Zheng. 2011. DNA barcoding and
phylogenetic analysis of Pectinidae (Mollusca: Bivalvia)
based on mitochondrial COI and 16S rRNA genes. Mol.
Biol. Rep. 38 : 291299.
Ferri G., M. Al, B. Corradini, et al. 2009. Species Identification
Through DNA Barcodes. Genetic Testing and Molecular
Biomarkers 13 (3): 421-426.
Folmer O., M. Black, W. Hoeh, et al. 1994. DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I
from diverse metazoan invertebrates. Molecular Marine
Biology and Biotechnology 3 (5): 294-299.
Garca-Villacorta R. 2009. Diversidad, composicin y estructura
de un hbitat altamente amenazado: los bosques estacionalmente secos de Tarapoto, Per. Rev. peru. biol. 16
(1): 81-92.
Gtting K-J. 1978. Lista preliminar de los caracoles terrestres de la
regin septentrional de Colombia. An. Inst. Inv. Mar.-Punta
Betn (Santa Marta, Colombia) 10: 101-110.
Gram C.H., J.L. Parra, C. Rahbek & J.A. McGuire. 2009. Phylogenetic structure in tropical hummingbird communities.
PNAS 106 (2): 1967319678.
Guindon S. & Gascuel O. 2003. A simple, fast, and accurate algorithm to estimate large phylogenies by maximum likelihood.
Systematic Biology 52 (5): 696-704.
Hajibabaei M., G.A. Singer, P.D. Hebert & D.A. Hickey. 2007. DNA
barcoding: how it complements taxonomy, molecular
phylogenetics and population genetics. Trends Genet. 23
(4): 167-72.
Hall T. 1999. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment
editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symp. Ser. 41: 9598.
Handy S.M., J.R. Deeds, N.V. Ivanova, et al. 2011. A single-laboratory validated method for the generation of DNA barcodes
for the identification of fish for regulatory compliance. J
AOAC Int. 94 (1): 201-10.
Hausdorf B. 2006. The systematic position of Scolodonta Dring,
1875 and Scolodontidae H. B. Baker, 1925 (Gastropoda:
Pulmonata). Zoologischer Anzeiger 245 (3-4): 161-165.
Hausdorf B. & P. Bouchet. 2005. Working classification of the Gastropoda. Pulmonata, pp. 263-283. In: P. Bouchet and J.P.
Rocroi, eds. Classification and nomenclator of gastropod
families. Malacologia 47 (1/2): 1-397.
Hebert. P., A. Cywinska, S.L. Ball & J.R. deWaard. 2003a. Biological
identifications through DNA barcodes. Proc. R. Soc. Lond.
B 270: 313321.
Hebert P. & T. Gregory. 2005. The promise of DNA barcoding for
taxonomy. Syst. Biol. 54: 852-859.
Hebert P., S. Ratnasingham & J.R. deWaard. 2003b. Barcoding
animal life: cytochrome c oxidase subunit 1 divergences
among closely related species. Proc. R. Soc. Lond. B
(Suppl.) 270: S96S99.
Herbert D.G. & A. Mitchell. 2009. Phylogenetic relationships of the
enigmatic land snail genus Prestonella: the missing African
element in the Gondwanan superfamily Orthalicoidea
(Mollusca: Stylommatophora). Biol. J. Linn. Soc. Lond.
96 (1): 203-221.
Hernndez-Camacho J. 1992. Caracterizacin Geogrfica De Colombia, In: G. Halffter, comp. La Diversidad Biolgica
de Iberoamrica I. Volumen Especial, Acta Zoolgica
Mexicana, nueva serie. Instituto de Ecologa, A.C., Xalapa,
Mxico. Pp. 45-54.
Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (April 2012)

Huang X. & A. Madan. 1999. CAP3: A DNA Sequence Assembly

Program. Genome Research., 9: 868-877.
Huelsenbeck J. & F. Ronquist. 2001. MRBAYES: Bayesian inference
of phylogenetic trees. Bioinformatics. 17 (8): 754-5
INIA. 2006. Proyecto Conservacin in situ de cultivos nativos y sus
parientes silvestres PER/98/G33. ANEXO 7 del Informe
Anual 2005 y de Cierre. Sitios Objetivo del Proyecto:
Costa Central, Selva Alta, Selva Baja, Sierra Centro, Sierra
Centro Sur, Sierra Norte. Parte II - 3. Direccin de Investigacin Agraria - DIA, Sub Direccin de Investigacin
de Recursos Genticos y Biotecnologa - SUBDIRGEB.
http://www.inia.gob.pe/genetica/insitu/informes/Informe%20Anual%202005/GEF/LM-039/general.pdf
Lamas G. 1982. A preliminary zoogreographical division of Peru,
based on buterfly distributions (Lepidoptera, Papilionidae).
In: G.T. Prance, ed. Biological diversification in the Tropics. N.Y.: Columbia V. Press. Pp. 336-357.
Larkin M.A., G. Blackshields, N.P. Brown, et al. 2007. Clustal W
and Clustal X version 2.0. Bioinformatics 23: 2947-2948.
Leme J.L.M. 1973. Anatomy and systematics of the Neotropical
Strophocheiloidea (Gastropoda, Pulmonata) with the
description of a new family. Arquivos de Zoologia, So
Paulo 23 (5): 295-337.
Leme J.L.M. 1975. Ensaios filogenticos em Pulmonata e sua
importncia na nova conceituao da superfamlia Strophocheiloidea. Arq. Mus. Nac., RJ 55: 79-84.
Martens E.v. 1876. Die Bulimus-Arten aus der Gruppe Borus. Novit.
Conchol. 1 (5): 1-26.
McCarthy C. 1996. Chromas: version 1.3. Griffith University,
Brisbane, Australia.
Mello E. & A. Coelho. 1989. Moluscos encontrados no sambaqui
de Camboinhas, Itaipu, Niteri, estado do Rio de Janeiro,
Brasil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro 84 (4):
377-380.
Moritz C., J.L. Patton, C.J. Schneider & T.B. Smith. 2000. Diversification of Rainforest Faunas: An Integrated Molecular
Approach. Annu. Rev. Ecol. Syst. 31: 533563.
Moura C.J., D.J. Harris, M.R. Cunha & A.D. Rogers. 2008. DNA
barcoding reveals cryptic diversity in marine hydroids
(Cnidaria, Hydrozoa) from coastal and deep-sea environments. Zoological Scripta 37: 93-108.
Moussalli A., D.G. Herbert & D. Stuart-Fox. 2009. A phylogeny
of the cannibal snails of southern Africa, genus Natalina
sensu lato (Pulmonata: Rhytididae): assessing concordance
between morphology and molecular data. Mol. Phylogenet.
Evol. 52 (1): 167-182.
Myers N. 1988. Threatened biotas: Hotspots in tropical forests.
The Environmentalist 8 (3): 187-208.
Myers N., R.A Mittermeier, C.G Mittermeier, et al. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403:
853858.
Nylander J.A.A. 2004. MrModeltest v2. Program distributed by the
author. Evolutionary Biology Centre, Uppsala University.
Pacheco V., R. Cadenillas, E. Salas, et al. 2009. Diversidad y endemismo de los mamferos del Per. Rev. peru. biol. 16
(1): 5-32.
Parodiz J. 1982. Distribution and origin of the continental South
America malacofauna. Malacologia 22 (1-2): 421-425.
Pilsbry H. 1893. Manual of Conch. (2) 8.
Pilsbry H. 1894-95. Manual of Conch. (2) 9.
Ponder W.F. & D.R. Lindberg. 2008. Molluscan evolution and
phylogeny: an introduction. In: Ponder and Lindberg,
ed. Phylogeny and evolution of the Mollusca. Berkeley:
University of California Press. Pp. 1-17.
Posada D. 2008. jModelTest: Phylogenetic Model Averaging. Molecular Biology and Evolution 25: 1253-1256.

73

Ramrez et al.
Primack R.B. & E. Rodrigues. 2001. Biologia da Conservao.
Londrina-Paran, Brasil. 327 pp.
Ramrez R. 1993. A generic analysis of the family Systrophiidae
(Mollusca: Gastropoda): Taxonomy, Phylogeny and Biogeography. Master of Arts (Systematics and Ecology).
University of Kansas, Department of Systematics and
Ecology (Lawrence, KS, USA). 218 pp.
Ramirez R. 1995. A new generic arrangement of the family Systrophiidae (Gastropoda, Stylommatophora) based on a
phylogenetic hypothesis. XII Intern. Malacol. Congr.,
Vigo, Espaa, Sept. 3-8 1995. (Resmenes, p. 426-427).
Ramrez R. 2004. Sistemtica e Filogeografia dos Moluscos do
Ecossistema de Lomas do Deserto da Costa Central
do Peru. Tese de Doutorado em Zoologia. PURS, Brasil.
Ramrez R. & S. Cceres. 1991. Caracoles terrestres (Mollusca,
Gastropoda) comestibles en el Per. Boletn de Lima
(77): 67-74.
Ramrez R., C. Paredes & J. Arenas. 2003. Moluscos del Per. Rev.
Biol. Trop. 51 (suppl. 3): 225 284.
Ramrez R., J. Ramirez, & P. Ramrez. 2011. The enigmatic phylogenetic position of Scolodontidae: A third Stylommatophoran
clade. In: Monica Ammon Fernandez et al., comp. Tpicos
em Malacologia: Ecos do XIX Encontro Brasileiro de
Malacologia. Rio de Janeiro: Sociedade Brasileira de
Malacologa. Pp. 118-126.
Ramirez J., R. Ramrez, P. Romero, et al. 2009. Posicin evolutiva
de caracoles terrestres peruanos (Orthalicidae) entre los
Stylommatophora (Mollusca: Gastropoda). Rev. peru.
biol. 16 (1): 51-56.
Rengifo A., P. Padilla & L. Mori. 2004. Caracterizacin morfolgica
del congompe Megalobulimus maximus (Sowerby 1825)
y posibilidades de su cultivo, Iquitos Per. Manejo de
Fauna Silvestre en Latinoamrica (Revista electrnica),
Memorias VI Congreso Internacional sobre Manejo de
Fauna Silvestre en la Amazonia y Latinoamrica, 5 10
Septiembre 2004, Iquitos - Per, pp. 269-275.
Ros M., M.J. Dourojeanni & A. Tovar. 1973. La fauna y su aprovechamiento en Jenaro Herrera (Requena, Per). Revista
Forestal del Per 5 (1-2): 1-23. http://cedinfor.lamolina.
edu.pe/Articulos_RFP/
Rodrguez M. 2006. Arte rupestre en el departamento de San Martn. Tesis para optar el Ttulo profesional de Licenciado
en Arte. Univ. Nac. Mayor de San Marcos. Lima, Per.
Romero P. 2010. Filogeografa de Systrophia helicycloides: El reflejo
de la dinmica del bosque lluvioso tropical en los genes
16S rRNA y COI de moluscos terrestres. Tesis para optar
Grado de Magster, UPG. Fac. Ciencias Biolgicas, Univ.
Nac. Mayor de San Marcos. Lima, Per.
Romero P. & R. Ramrez. 2011. Divergencia intraespecfica y cdigo
de barras de ADN en Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae). Rev. peru. biol. 18 (2): 201-208.
Rowson B., P. Tattersfield & W.O.C. Symondson. 2011. Phylogeny
and biogeography of tropical carnivorous land-snails
(Pulmonata: Streptaxoidea) with particular reference to
East Africa and the Indian Ocean. Zool. Scr. 40 (1): 85-98.

74

Saitou N. & M. Nei. 1987. The neighbour-joining method: a new

method for reconstructing phylogenetic trees. Mol. Biol.
Evol. 4: 406-425.
Salgado N. & A. Coelho. 2003. Moluscos terrestres do Brasil (Gastrpodes operculados ou no, exclusive Veronicellidae,
Milacidae e Limacidae). Rev. Biol. Trop. 51 (Suppl. 3):
149-189.
Shady R. 2000. Sustento socioeconmico de la sociedad de CaralSupe en los orgenes de la Civilizacin en el Per. Arqueologa y Sociedad 13: 49-66.
Simone L.R.L. 2006. Land and freshwater molluscs of Brazil. EGB,
Fapesp, So Paulo. 390 pp.
Sigrist M.S. & C.J. Carvalho. 2009. Historical relationships among
areas of endemism in the tropical South America using
Brooks Parsimony Analysis (BPA). Biota Neotropica, 9
(4): 79-90. Instituto Virtual da Biodiversidade, Brasil.
Stahl P.W. 2005. Selective faunal provisioning in the southern
highlands of Formative Ecuador. Latin American Antiquity
16 (3): 313-328.
Swofford D. L. 2003. PAUP*. Phylogenetic Analysis Using Parsimony (*and Other Methods). Version 4. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts.
Tamura K, J. Dudley, M. Nei & S. Kumar. 2007. MEGA4: Molecular
Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version
4.0. Molecular Biology and Evolution 24: 1596-1599.
Tundisi J.G. & T. Matsumura-Tundisi. 2008. Biodiversity in the
Neotropics: ecological, economic and social values. Braz.
J. Biol. 68(4, Suppl.): 913-915
Vaught K. 1989. A classification of the living Mollusca. Melbourne,
Florida: American Malacologist, Inc.
Vences M., M. Thomas, A. van der Meijden, et al. 2005. Comparative performance of the 16S rRNA in DNA barcoding of
amphibians. Front. Zool. 2: 5.
Vieira I., P. Toledo, J. Silva & H. Higuchi. 2008. Deforestation and
threats to the biodiversity of Amazonia. Braz. J. Biol. 68(4,
Suppl.): 631-637.
Wade C. & P. Mordan. 2000. Evolution within the gastropod mollusks; using the ribosomal RNA gene-cluster as an indicator of phylogenetic relationships. Journal of Molluscan
Studies 66: 565-570.
Wade C., P. Mordan & F. Naggs. 2006. Evolutionary relationships
among the Pulmonate land snails and slugs (Pulmonata,
Stylommatophora). Biological Journal of the Linnean
Society 87 (4): 593-610.
Wang W., J. Yi, S. Ke & M. Halmela. 2010. Gastropod Biological Fluid, Method of Making and Refining and Use.
United States Patent Application Publication. Pub. N
US2010/0233111 A1. USPTO No: 19760WO01, Date of
Filing: 06/24/2008.
Wong, E. H.-K. & R.H. Hanner. 2008. DNA barcoding detects market
substitution in North American seafood. Food Research
International 41: 828837.
Young B. 2007. Distribucin de las especies endmicas en la vertiente oriental de los Andes en Per y Bolivia. NatureServe,
Arlington, Virginia, EE UU.

Rev. peru. biol. 19(1): 059 - 074 (Abril 2012)