2448 8445 Azm 38 E3812488

Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), Volumen 38, 1–33.
https://doi.org/10.21829/azm.2022.3812488
Artículo original
Mariposas bioindicadoras ecológicas en

México. Artículo de revisión
Ecological bioindicator butterflies in Mexico.

Review article
*CAROLINA ORTA S., 2JUAN ANTONIO REYES-AGÜERO,

1
3
MOISÉS ARMANDO LUIS-MARTÍNEZ, 2CARLOS ALFONSO
MUÑOZ-ROBLES, 4HERIBERTO MÉNDEZ C.
1Programa Multidisciplinario de Posgrado en Ciencias Ambientales,

Universidad Autónoma de San Luis Potosí (UASLP). Av. Manuel Nava 201, 2º
Piso, Zona universitaria, C.P. 78000, San Luis Potosí, San Luis Potosí., México.
2Instituto de Investigación en Zonas Desérticas, UASLP. Altair núm. 200, Col.
Del Llano, C.P. 78377, San Luis Potosí, San Luis Potosí, México.
3Facultad de Ciencias, UNAM. Av. Universidad 3000, Circuito Exterior s/n
Alcaldía Coyoacán, C.P.04510 Ciudad Universitaria, Ciudad de México,

México.
4Facultad de Agronomía y Veterinaria, UASLP. Km.14.5 carretera San Luis
Potosí-Matehuala, Ejido Palma de la Cruz, Apdo. Postal 32, C.P. 78321,

Soledad de Graciano Sánchez, San Luis Potosí, México.
Editor responsable: Magdalena Cruz Rosales
OPEN ACCESS RESUMEN. En México se han descrito cerca de 1,900 especies

de la superfamilia Papilionoidea (sensu lato), que incluye a todos
*Autor corresponsal: los lepidópteros diurnos en el país (Llorente-Bousquets et al.,
Carolina Orta S. 2014). Las mariposas diurnas se reconocen como un taxon
caroorta@gmail.com
ampliamente estudiado y se pueden utilizar como
Cita: bioindicadoras ecológicas. Este artículo de revisión compila la
Orta, S. C., Reyes-Agüero, J. A., información al respecto en México, identificando 58 artículos y
Luis-Martínez, M. A., Muñoz- documentos de investigación que mencionan especies
Robles, C. A., Méndez, C. H. (2022)
indicadoras, aunque solo en 16 de ellos utilizan métodos
Las mariposas bioindicadoras
ecológicas de México. Artículo de
estadísticos, en su mayoría multivariados para identificarlas
revisión. Acta Zoológica Mexicana como bioindicadoras ecológicas. La información de 179
(nueva serie), 38, 1–33. especies bioindicadoras fue compilada en dos anexos,
10.21829/azm.2022.3812488 destacando las principales características que facilitan su
elocation-id: e3812488
búsqueda en campo, como tipo de vegetación, hábitos
Recibido: 18 febrero 2022 alimentarios, fenología y grado de especialización. De las 179
Aceptado: 14 junio 2022 especies, 55 se caracterizaron para áreas conservadas, 99 en
Publicado: 30 junio 2022 áreas con disturbio y 25 en ambas condiciones. Se anexa una
CC BY-NC-SA Acta Zoológica Mexicana (nueva serie)

Atribución-NoComercial-CompartirIgual e-ISSN 2448-8445
Orta et al.: Mariposas bioindicadoras en México
lista de plantas huésped en el país para 116 especies de mariposas diurnas de las 179 identificadas,
con la finalidad de facilitar su asociación con la comunidad vegetal y sus interacciones. Por último,
se emiten recomendaciones para el diseño de un muestreo que permita utilizar a estas especies
bioindicadoras como objeto de estudio en proyectos de monitoreo ambiental a mediano plazo.
Palabras clave: Papilionoidea; lepidópteros; plantas huésped; especies indicadoras
ABSTRACT. About 1,900 species of the superfamily Papilionoidea have been described in Mexico
(sensu lato), which includes all diurnal lepidoptera in the country (Llorente-Bousquets et al., 2014).
Diurnal butterflies are recognized as a widely studied taxon and can be used as ecological
bioindicators. This review article compiles information on this subject in Mexico, identifying 58
articles and research papers that mention indicator species, although only 16 of them use statistical
methods, mostly multivariate, to identify them as ecological bioindicators. Information on 179
bioindicator butterfly’s species was compiled in annexes, highlighting the main characteristics that
facilitate their research in the field, such as vegetation type, feeding habits, phenology, and
specialization degree. Of the 179 bioindicator species, 55 were recorded in conserved areas, 99 in
disturbed areas and 25 in both conditions, although from different studies and in different habitats.
In addition, a list of host plants in the country is annexed for 116 species of the 179 identified to
facilitate their association with the respective plant community and their interactions. Finally,
recommendations are made for a sampling design that would allow the use of these bioindicator
species as an object of study in medium-term environmental monitoring projects.
Key words: Papilionoidea; lepidoptera; host plants; indicator species
INTRODUCCIÓN
El orden Lepidoptera habita la Tierra desde hace más de 110 millones de años (Heikkila et al., 2012;
Kawahara et al., 2019) y se han descrito 157,424 especies distribuidas en 45 superfamilias (van
Nieukerken et al., 2011). Su sobrevivencia se debe a una serie de adaptaciones miméticas, sistemas
de defensa químicos y físicos, y patrones conductuales, entre otros (Badger & Kenney, 2006). Las
mariposas diurnas se agrupan en la superfamilia Papilionoidea, con 18,768 especies en el mundo
(van Nieukerken et al., 2011; Llorente-Bousquets et al., 2014), y más de 1,900 en México (Llorente-
Bousquets et al., 2014), lo que representa un poco más del 10 % de la diversidad mundial.
Actualmente, el uso de especies bioindicadoras se perfila como un método prometedor

que puede permitir la detección temprana de disturbios ambientales que pongan en peligro a la
biodiversidad de los ecosistemas (Heink & Kowarik, 2010; González & Vallarino, 2014). Hay
estudios que utilizan a las mariposas diurnas como bioindicadoras (Erhardt, 1985; Andrade, 1998;
Brown & Freitas, 2000; Cleary, 2009; Abrol, 2012), y estudios que los cuestionan (Gerlach et al.,
2013; Whitworth et al., 2018; Forsberg et al., 2020) en parte porque las mariposas no reaccionan
de manera homogénea a los cambios estacionales (DeVries & Walla, 2001; Legal et al., 2020), o
físicos del ambiente, dependiendo si el efecto de borde es un ecotono natural o consecuencia de
alteraciones antropogénicas (Lourenço et al., 2019).
2
Acta Zoológica Mexicana (nueva serie)
Volumen 38, 2022
Las especies bioindicadoras son aquellas que pueden usarse como estimadoras del estatus
de otras especies o condiciones ambientales de interés que resultan difíciles, inconvenientes o
costosas para medir directamente (González & Vallarino, 2014). Para McGeoch (2007), la esencia
de la bioindicación es la predictibilidad de la relación entre una especie bioindicadora y el
parámetro ambiental de interés. Heink y Kowarik (2010) sugieren que ante la ambigüedad del
término “bioindicador” es preciso especificarlo en los estudios respectivos y propone la utilización
de la clasificación de McGeoch (2007), la cual ocupa tres categorías de bioindicadores:
ambientales, ecológicos y de biodiversidad (McGeoch, 2007; Holt & Miller, 2011). Cada una de
estas categorías tiene su objetivo de indicación y varían en la precisión con la que pueden ser
cuantificadas, así como su grado de predictibilidad.
Las especies bioindicadoras ambientales reaccionan de manera predecible a cambios en

los parámetros ambientales físicos y químicos (Holt & Miller, 2011), y se utilizan una vez ya
probados los efectos (McGeoch, 2007; Pozo et al., 2014), por lo que normalmente se relacionan
con alguna sustancia contaminante (Corke, 1999; Siddig et al., 2016, Shephard et al., 2020,
Meléndez-Jaramillo et al., 2021). El uso de insecticidas (Braak et al., 2018; Peterson et al., 2019) y
otras técnicas, v. gr. control biológico contra comunidades de mariposas (Urretabizcaya et al., 2010;
Malpartida-Zeballos et al., 2013; Ibarra & Rincón-Castro, 2015), las afectan de manera importante,
teniendo como consecuencia la reducción de su riqueza y abundancia; además, el uso de
herbicidas (Pekin, 2013) afecta indirectamente a las mariposas, al dañar a sus especies vegetales
hospederas, consideradas arvenses o malezas.
Los bioindicadores de diversidad son especies o un grupo funcional cuya variación refleja
la diversidad (riqueza) de otros taxones en determinado hábitat o conjunto de hábitats (McGeoch,
2007; Pozo et al., 2014). A esta clasificación pertenecen las especies que tienen relaciones muy
estrechas con otras, ya sean vegetales o animales; por ejemplo, la existente entre algunas
mariposas riodínidas y licénidas que están asociadas con hormigas para su desarrollo larval
(Flores-Contreras & Luna-Reyes, 2017; Arellano-Covarrubias et al., 2018). En México, dos estudios
señalan especies bioindicadoras de diversidad, uno que determina especies indicadoras del tipo
de vegetación selva alta subperennifolia húmeda en la península de Yucatán (Maya-Martínez et
al., 2005), y otro que identifica 218 especies indicadoras de selvas altas perennifolias y
subperennifolias en la provincia biogeográfica del Golfo de México (Flores-Contreras & Luna-
Reyes, 2017).
Las bioindicadoras ecológicas son especies o poblaciones cuya presencia o ausencia refleja
los efectos de una alteración del hábitat y sus correspondientes estados sucesionales, problemas
derivados de su fragmentación, afectaciones por el cambio climático, o cambios de la biota
asociada a una comunidad o a un ecosistema. Su presencia se relaciona con aspectos de grados
de conservación biológica (McGeoch, 2007). En este sentido, varias investigaciones relacionan la
estructura y composición de las mariposas con la diversidad existente en el resto de la comunidad
y el estado de conservación del ecosistema (Andrade, 1998; Brown & Freitas, 2000; Fraija &
Fajardo, 2006; Molina-Martínez & León-Cortés, 2006; Sant’Anna et al., 2014; Meléndez-Jaramillo,
2017).
3
A nivel nacional, existen estudios de lepidópteros como indicadores ecológicos por su

sensibilidad a los disturbios y a los cambios en su ecosistema (Pozo & Galindo-Leal, 2006; Maya-
Martínez et al., 2009; Balam-Ballote & León-Cortés, 2010; González-Valdivia et al., 2016; Meléndez-
Jaramillo et al., 2018). Otros estudios (v. gr. De la Maza & White, 1990; De la Maza & Soberón,
1998; González-Valdivia et al., 2016) proponen a las especies frugívoras de la familia Nymphalidae
como bioindicadoras de calidad del hábitat e incorporan la variable de la coloración de las
mariposas como una característica que se asocia con las alteraciones del paisaje.
Diversos autores (Brown, 1991; Andrade, 1998; Holt & Miller, 2011; Sánchez, 2012; Pozo et
al., 2014) han descrito las características que deben cumplir las especies bioindicadoras de acuerdo
con el ámbito y la finalidad con que se pretendan utilizar. Así, las especies bioindicadoras más
adecuadas para cualquier categoría son las que cumplan con la mayoría de los siguientes criterios:
a) individuos fácilmente observables y reconocibles, manipulables en campo y en laboratorio; b)
biología e historia natural conocida; c) taxonomía estable y bien conocida; d) distribución
geográfica amplia; e) ecológicamente bien diversificados; f) patrón de riqueza fuertemente
correlacionado con otros taxones, animales o vegetales; g) sensibilidad alta y fidelidad ecológica;
h) abundantes, no furtivas, fáciles de encontrar en campo; i) con ciclos de vida cortos, entre otros.
Algunas especies como Danaus plexxipus plexxipus (Linnaeus, 1758), pueden cumplir con
todos estos criterios; sin embargo, la alteración natural como artificial del hábitat provoca
diferentes respuestas en dependencia de las características particulares de cada especie, desde su
tamaño, capacidad de dispersión, historia de vida, fenología, el tamaño de la población, ciclos de
vida, hábitos alimentarios, entre otras (Andrade, 1998; Orozco, 2006; Pozo & Galindo-Leal, 2006;
Bouyer et al., 2007; McGeoch, 2007; Balam-Ballote & León-Cortés, 2010).
El objetivo de este artículo es establecer el estado del arte sobre las mariposas como
bioindicadoras ecológicas en México y responder las siguientes preguntas: ¿Cuántas publicaciones
abordan el tema de mariposas como bioindicadoras ecológicas en México? ¿Cuáles son las
especies identificadas como bioindicadoras ecológicas y en respuesta a que estado de
conservación? ¿Qué métodos estadísticos fueron utilizados para establecer la relación entre la
especie bioindicadora y el estado de conservación de un área? ¿Cuáles son los aportes
bibliográficos que permiten identificar en campo a las especies bioindicadoras de México? y
¿Cómo contribuiría esta información para el diseño de un monitoreo ambiental eficiente? Para
lograrlo se revisó la bibliografía disponible y se subdividió en temas de interés. Finalmente se
destacan los vacíos de información y se sugieren recomendaciones para estudios posteriores y el
uso prudente del concepto de bioindicador.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se realizó una búsqueda de información enfocada principalmente a las especies de mariposas
como bioindicadoras en México, Latinoamérica y en el mundo. Se comenzó con el análisis y
revisión de artículos referentes a especies bioindicadoras en México, para ello fueron muy útiles
las revisiones bibliográficas de tres documentos compilatorios para este país (Gutiérrez, 2002;
Warren, 2005; Vargas-Fernández et al., 2016) y para la zona neotropical (Lamas, 2008; 2021). Para
4
Volumen 38, 2022
obtener la mayor cantidad de publicaciones, se exploraron diversas bases de datos académicas

como Google Scholar (www.scholar.google.com), Academia (www.academia.edu), SciELO
(www.scielo.org), Redalyc (www.redalyc.org), ScienceDirect (www.sciencedirect.com), TesiUNAM
(www.tesis.unam.mx), utilizando las palabras clave en combinación “bioindicadoras”,
“bioindicators”, “Lepidoptera”, “Papilionoidea”, “mariposas”, “butterflies”, “Mexico”, “México”. La
búsqueda no tuvo un límite temporal y se consideraron las publicaciones en español, inglés y
portugués. De igual forma, se revisaron las citas bibliográficas relevantes de los artículos obtenidos
y así se identificaron y localizaron artículos que no fueron registrados por ningún motor de
búsqueda.
La base de datos se clasificó con el gestor de referencias Mendeley; primero se identificaron

los estudios nacionales; posteriormente los documentos se clasificaron por temas: 1) catálogo de
especies, cuando el objetivo principal del estudio era realizar un registro de las especies de
mariposas en determinada área; 2) ecología de mariposas, estudios que abarcaron patrones de
distribución y su relación con otras especies o variables ambientales, de ellos se seleccionaron
todos los que mencionaron especies indicadoras y; 3) mariposas como bioindicadoras, estudios
cuyo objetivo era fundamentar y documentar las correlaciones entre mariposas y sus variables
ambientales, empleando métodos estadísticos y proponiendo especies indicadoras.
Para la compilación de especies bioindicadoras, se corroboró la nomenclatura taxonómica

y se actualizó acorde a las listas taxonómicas de referencia publicadas por Vargas et al. (2016) para
Papilionidae, Pieridae y Nymphalidae, exceptuando la subfamilia Satyrinae; Llorente et al. (2006)
para Lycaenidae y Riodinidae, y Warren et al. (2016) para Hesperiidae. Para el cotejo de los
nombres de las especies vegetales y su pertenencia a familias botánicas se utilizó la página World
Flora Online (WFO, 2022).
RESULTADOS
Se revisaron 219 documentos, 58 estudios mencionan mariposas indicadoras de hábitat y de
alteraciones del ambiente en México; de ellos 37 son empíricos, ya que infieren la indicación con
base en los resultados de la presencia o ausencia de las especies encontradas, sin un análisis
estadístico que relacione las características ambientales con las especies identificadas como
indicadoras. Los otros 21 estudios sustentan sus propuestas con base en análisis estadísticos, en
su mayoría multivariables. De estos últimos, solo uno se desarrolló con enfoque de indicadoras
ambientales relacionando mariposas con el gradiente de contaminación en áreas urbanas y
suburbanas (Meléndez-Jaramillo et al., 2021), cuatro son estudios con enfoque de indicadoras de
diversidad; los dos primeros identifican especies exclusivas de selvas altas y medianas perennifolias
y subperennifolias del Golfo de México y la península de Yucatán (Maya-Martínez et al., 2005;
Flores-Contreras & Luna-Reyes, 2017); el tercero relaciona especies indicadoras y su fenología con
cambios climáticos (Pozo et al., 2008), y el cuarto identifica especies indicadoras de cambios en
los gradientes altitudinales desde el matorral submontano y bosque de encino hasta el bosque
mesófilo de montaña (Meléndez-Jaramillo et al., 2019). Los 16 estudios restantes tienen enfoque
de bioindicadoras ecológicas, realizados en su mayoría en el sur de México donde destacan los
5
estados de Campeche y Chiapas. En contraste, 31 % de los estados carece de estudios sobre el

tema (Fig. 1).
En el Anexo 1 se presenta la lista con 179 especies de mariposas bioindicadoras en México,

en 16 estudios identifican especies indicadoras de hábitats con disturbio y conservados con base
en análisis estadísticos, realizados en los estados de Campeche (Pozo & Galindo-Leal, 2006; Vester
et al., 2007; Pozo et al., 2014; Cavanzón-Medrano et al., 2018), Chiapas (Molina-Martínez & León-
Cortés, 2006; Balam-Ballote & León-Cortés, 2010; León-Cortés et al., 2019), Morelos (Legal et al.,
2020), Nuevo León (Friesen, 2019), Quintana Roo, Yucatán (Maya-Martínez et al., 2009), San Luis
Potosí (Rodríguez, 2021), Tabasco (González-Valdivia et al., 2011b; González-Valdivia et al., 2016),
Tamaulipas (Meléndez-Jaramillo et al., 2017; Meléndez-Jaramillo et al., 2018) y Veracruz (Raguso
& Llorente-Bousquets, 1990). El 65 % de las especies registran alguna información sobre su planta
huésped, fitofagia, voltinismo, grado de especialización, tipo de hábitat y ubicación geográfica
estatal. El 31 % son especies consideradas únicamente como bioindicadoras de áreas conservadas,
55 % son bioindicadoras de áreas con disturbio y 14 % fueron identificadas en ambas categorías,
aunque en diferentes estudios y hábitats (Cuadro 1).
Figura 1. Número de estudios con mariposas indicadoras realizados en la república mexicana.
6
Volumen 38, 2022
Algunas especies de Nymphalidae, Papilionidae y Pieridae fueron mencionadas como

bioindicadoras ecológicas en más de un estudio; las más frecuentes se muestran en la figura 2. En
el caso de las especies de las familias Hesperidae, Lycaenidae y Rionidae, se propusieron una sola
vez, a excepción del licénido Eumaeus toxea (Godart, [1824]), registrado como indicador de
disturbio en dos estudios (Anexo 1).
Cuadro 1. Número de especies bioindicadoras ecológicas de la superfamilia Papilionoidea en México. *En

diferentes estudios y/o hábitats.
Familia Bioindicadoras de Bioindicadoras de De ambas condiciones* Total
conservación áreas con disturbio
Nymphalidae 26 59 20 105
Pieridae 8 19 4 31
Hesperiidae 10 6 1 17
Papilionidae 7 7 14
Lycaenidae 3 6 9
Riodinidae 1 2 3
Total 55 99 25 179
Figura 2. Especies de mariposas mencionadas con mayor frecuencia en la literatura y porcentajes por
familia de mariposas bioindicadoras (área roja= de disturbio; área verde= de conservación).
7
El 19 % de la familia Nymphalidae, el 13 % de Pieridae y el 6 % de Hesperiidae fueron

especies identificadas como indicadoras de ambas categorías ambientales (Cuadro 1). En algunos
casos podrían haber respondido a preferencias de condiciones de hábitat abierto y no como
respuesta al disturbio, por ejemplo Nathalis iole Boisduval, 1836, Danaus plexippus plexippus
(Linnaeus, 1758), Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763) y Phoebis sennae marcellina (Cramer,
1777), consideradas bioindicadoras de conservación en un área abierta, un humedal en una reserva
ecológica en Chiapas (León-Cortés et al., 2019); pero bioindicadoras de disturbio en áreas de selvas
bajas (Meléndez-Jaramillo et al., 2017, Legal et al., 2020). Otro caso es Morpho helenor montezuma
Guenée, 1859 que se consideró indicadora de disturbio en el bosque mesófilo de montaña (Balam-
Ballote & León-Cortés, 2010) pero indicadora de conservación en la selva baja subcaducifolia (Pozo
& Galindo-Leal, 2006).
Identificar una especie en ambas condiciones sugiere que, aunque puede ser bioindicadora
de buen estado de conservación para un hábitat en particular, no la excluye de encontrarse en
otro tipo de hábitat con disturbio, siempre que comparta algunas variables ambientales parecidas
a las del hábitat conservado o viceversa, como pueden ser condiciones climáticas similares
(temperatura y humedad), presencia de plantas huésped, y cercanía a las islas o remanentes de
hábitat conservado o de disturbio. Por lo tanto, para seleccionar mariposas bioindicadoras, lo
primero es reconocer en cuál hábitat o tipos de vegetación fueron identificadas como tales (Fig.
3) y a partir de ahí, considerar aquellas encontradas en áreas similares a las de interés.
Figura 3. Riqueza de especies bioindicadoras ecológicas registradas por tipo de hábitat en México. ASUB=
Área suburbana, AURB= Área urbana, BMM= Bosque mesófilo de montaña, BPE= Bosque de pino encino,
HUM= Humedal, HUM URB= Humedal urbano, PAS= Pastizal, RIP= Vegetación riparia, SAMP= Selvas altas
y medianas perennifolias, SBC= Selva baja caducifolia, SBEC= Selva baja espinosa caducifolia, SBSC= Selva
baja subcaducifolia, SBSC-VS= Selva baja subcaducifolia vegetación secundaria, SMSP= Selva mediana
subperennifolia, SM-VS= Selva mediana vegetación secundaria, VS= Vegetación sabanoide.
8
Volumen 38, 2022
Las mariposas bioindicadoras de disturbio son las que predominan en casi todos los tipos
de vegetación y hábitats; áreas urbanas, pastizales, vegetación sabanoide y secundaria solo
registran de disturbio (Fig. 3). Para el bosque de pino-encino (Rzedowski, 2006) sólo hay registro
de cuatro especies indicadoras de áreas conservadas, Pterourus pilumnus (Boisduval,1836),
Electrostrymon guzanta (Schaus, 1902), Anaea troglodyta aidea (Guérin-Méneville, [1844]) y
Phyciodes graphica graphica (R. Felder, 1869). Para humedales, bosque mesófilo (Rzedowski, 2006)
y el resto de los tipos de selvas (Miranda & Hernández, 1963) se registraron mariposas indicadoras
de conservación, de disturbio o en ambas categorías (Anexo 1).
Tanto el tipo de vegetación como los hábitats en los que ocurren son el componente
principal e indicador de las especies bioindicadoras que se pueden encontrar en un ecosistema;
sin embargo, existen factores ecológicos, climáticos y temporales ajenos a las especies (como
fenómenos meteorológicos, la estación seca o de lluvias) que determinan su presencia. Otras
características fundamentales propias de cada especie son el voltinismo, grado de especialización
y presencia de plantas huésped.
En las especies bioindicadoras, el voltinismo es una característica relevante ya que asegura

que su presencia o ausencia se deba a los parámetros ecológicos con las que se están relacionando
y no a una diapausa obligatoria consecuente a su voltinismo. Sin embargo, de las 179 especies
bioindicadoras (Anexo 1), solo 26 presentan información de voltinismo, 20 especies se registran
multivoltinas, es decir, que es frecuente encontrarlas en cualquier época del año, y seis univoltinas
v. gr. Baronia brevicornis brevicornis Salvin, 1893, Danaus gilippus thersippus (H. W. Bates, 1863),
Dryas iulia moderata (Riley, 1926), Marpesia chiron marius (Cramer, 1779), Siproeta stelens
biplagiata (Fruhstorfer, 1907) y Parides photinus (Doubleday,1844), que solo se encuentran en una
estación o periodo. De las 153 especies restantes no se encontró registro de esta característica.
El grado de especialización se reportó en el 39 % de las especies encontradas como

bioindicadoras. De las 179 especies que se reportan, 38 son generalistas (nueve en ambientes
conservados, 24 de disturbio, cinco en ambas), 28 especialistas (siete en ambientes conservados,
18 de disturbio y tres en ambos), cuatro se clasificaron como generalistas y en otros estudios como
especialistas (dos en ambientes conservados: Astraptes fulgerator azul (Reakirt, [1867]) y Anaea
troglodyta aidea, y dos de disturbio: Euptoieta claudia daunius (Herbst, 1798) y Agraulis vanillae
incarnata [Riley,1926]), y en 109 especies no se encontró registro de esta característica (Anexo 1).
Otra característica relevante es el conocimiento de las plantas huéspedes que permite

asociar la presencia-ausencia de determinadas especies bioindicadoras a un tipo de hábitat o
vegetación. Con base en el Anexo 1, se elaboró un catálogo con las plantas huésped registradas
para México, encontrando información solo para 116 especies (Anexo 2). Considerando que las
orugas pueden ser polífagas (cuando se alimentan de varias especies de plantas de diferentes
familias botánicas), oligófagas (se alimentan de un grupo restringido de especies, usualmente de
la misma familia botánica) o monófagas (que dependen de un solo género) (Hernández, 2010;
Mulanovich, 2007), se clasificó a 25 especies como monófagas, 48 oligófagas y 43 polífagas (Fig.
4).
9
Por último, una característica que se es de gran utilidad conocer en las especies
bioindicadoras es su tipo de alimentación en estadio imago, ya que permite determinar la técnica
de recolecta y muestreo. De las 179 especies citadas en el Anexo 1, 77 son nectarívoras, 51
acimófagas y 16 fueron reportadas para ambos hábitos (Fig. 4). Las técnicas de recolecta están
directamente vinculadas con los hábitos alimentarios y con el gradiente altitudinal del sitio de
muestreo. De esta forma, si el estudio se realiza en una elevación menor a 1,500 m en ambientes
tropicales, lo ideal es la combinación de la red entomológica para especies nectarívoras y las
trampas Van Someren-Rydon para especies acimófagas. Además de la red entomológica, es
necesario desarrollar métodos que permitan el muestreo en el dosel, ya que existen
predominancias para este estrato en este tipo de hábitats, especialmente mariposas riodínidas. Al
incrementar la elevación, prevalecen los subtipos templados en los sitios de muestreo; en ellos, el
uso de las trampas pierde relevancia (Vargas-Fernández et al., 1992; 1999; DeVries & Walla, 2001;
Pozo et al., 2005; Arellano-Covarrubias et al., 2018). En la figura 5, se presenta una propuesta para
el muestreo de la fauna, poniendo más énfasis en el registro y estudio de las especies
bioindicadoras y las técnicas adecuadas en las diferentes condiciones ambientales y sus pisos
altitudinales.
Figura 4. Porcentajes del registro del tipo de alimentación reportada para mariposas en sus estadios larval
e imago.
Uso de métodos estadísticos para designar especies bioindicadoras

Se identificaron 16 estudios sobre especies bioindicadoras con base en análisis estadísticos. Los
métodos estadísticos no multivariados utilizados fueron la ecuación de modelos enzimáticos de
Michaelis-Menten (Raguso & Llorente-Bousquets, 1990), análisis de regresiones lineales simples
(Molina-Martínez & León-Cortés, 2006) y pruebas de chi-cuadrada X2 (Balam-Ballote & León-
Cortés, 2010). El 81 % restante utilizó métodos multivariados de ordenación y clasificación para
analizar la relación entre los parámetros ecológicos de sitios conservados o con disturbio contra
10
Volumen 38, 2022
los datos de presencia-ausencia de las especies; se han usado principalmente de ordenación. El

análisis canónico de correspondencia (ACC) fue el más utilizado (siete estudios), le sigue el índice
de valor de indicador (IndVal) (cuatro estudios) y el análisis de escalamiento multidimensional no
métrico (NMDS) (tres estudios). Solo dos utilizaron análisis de clasificación, como el método de
grupos de pares no ponderados con media aritmética (UPGMA), en combinación con otros tipos
de análisis de clasificación, como el NMDS o el ACC (Cuadro 2).
Se debe mencionar que el término “especies indicadoras” ha sido utilizado desde antes del
auge de los análisis multivariados, aunque de manera empírica, señalando especies exclusivas a
un tipo de vegetación o condición del hábitat. Este conocimiento es un importante antecedente
en este campo de investigación. Los 37 estudios empíricos con base en observaciones de
presencia/ausencia, sin relacionarlas con parámetros ambientales a través de un análisis
estadístico se realizaron en los estados de: Baja California (Brown et al., 1992), Campeche (Pozo &
Galindo-Leal 2000; Pozo et al., 2003), Chiapas (Marín et al., 2009; De la Maza, 2010; De la Maza &
De la Maza, 2015), Ciudad de México (Luis-Martínez & Llorente-Bousquets, 1990; Guzmán, 2014),
Coahuila (Hernández-Jerónimo et al., 2019), Estado de México (Hernández-Mejía et al., 2008;
Hernández-Mejía, 2009; Sánchez-Jasso et al., 2019), Guerrero (Vargas-Fernández et al., 1992;
Sánchez, 2012; Figueroa-Fernández et al., 2014), Hidalgo (Pérez, 2017; Martínez-Sánchez et al.,
2020), Jalisco (Vargas-Fernández et al., 1999), Morelos (De la Maza, 1975; Luna-Reyes et al., 2010,
2012; Legal et al., 2017; De la Maza & De la Maza, 2021b), Oaxaca (Arellano-Covarrubias et al.,
2018; Luis-Martínez et al., 2020), Puebla (Barranco, 2016; De la Maza, 2021), Querétaro (Ramírez-
Segura & Wallace-Jones, 2017), Quintana Roo (De la Maza & Soberón, 1998; León-Cortés et al.,
2003), San Luis Potosí (De la Maza, 1988; De la Maza & White, 1990; Hernández, 2019), Sinaloa
(Cárdenas-Lugo et al., 2015), Tabasco (Dénommée, 2010; González-Valdivia et al., 2011a) y
Veracruz (Ross, 1967).
Figura 5. Secuencia sugerida para trabajar con el catálogo de mariposas bioindicadoras del Anexo 1.
11
Cuadro 2. Análisis estadísticos utilizados para la definición de especies bioindicadoras.

Estudio Método estadístico utilizado Especies
Raguso & Llorente- Pruebas de independencia 2 x 2 G. 51
Bousquets (1990)
Molina-Martínez & Transformaciones logarítmicas y regresiones lineales 6
León-Cortés (2006) simples.
Pozo & Galindo- Análisis de un escalamiento multidimensional no métrico 39
Leal (2006) (NMDS), análisis canónico de coordenadas principales (CAP)
y análisis de correspondencia canónica (ACC).
Vester et al. (2007) Análisis multivariables de permutaciones no paramétricas 7
(ANOVA), análisis permutacional de dispersiones
multivariables (PERMDISP), análisis permutacional de
varianzas multivariables (PERMANOVA) y análisis de
escalamiento multidimensional no métrico (NMDS).
Maya-Martínez et al. Análisis de correspondencia sin tendencia (DCA), análisis de 7
(2009) correspondencia canónica (ACC) y diagramas de ordenación.
Balam-Ballonte & Pruebas de X2, ANOVA y análisis de correlación. 63
León-Cortés (2010)
González-Valdivia et Análisis de escalamiento multidimensional no métrico 14
al. (2011b) (NMDS), análisis de apareamiento de medias aritméticas no
ponderadas (UPGMA), método de asignación del Valor de
indicador o (IndVal) y correlaciones de Pearson.
Pozo et al. (2014) Análisis canónico de coordenadas principales (CAP) y 16
análisis canónico de correspondencia (ACC).
González-Valdivia et Análisis de apareamiento de medias aritméticas no 26
al. (2016) ponderadas (UPGMA), análisis de correspondencia canónica
(ACC), análisis de similitud (ANOSIM) y análisis de similitud
porcentual (SIMPER).
Meléndez-Jaramillo Índice de similitud Bray-Curtis y análisis de correspondencia 9
et al. (2017) AC.
Cavanzón-Medrano Análisis de escalamiento multidimensional (MDS), análisis 1
et al. (2018) con coeficientes de correlación de Spearman y pruebas de
Kruskall-Wallis.
Meléndez-Jaramillo Índice de similitud Bray-Curtis e índice de valor indicador 21
et al. (2018) (IndVal).
Friesen (2019) Análisis de correspondencia canónica (ACC). 2
León-Cortés et al. Regresiones logísticas múltiples, análisis de correspondencia 39
(2019) canónica (ACC) y análisis de especies indicadoras, valor de
indicador o (IndVal).
Legal et al. (2020) Redes neuronales artificiales, mapas de algoritmos 30
autoorganizados (SOM) y análisis cladísticos.
Rodríguez (2021) Análisis de componentes principales (PCA) e índice de valor 15
indicador (IndVal).
12
Volumen 38, 2022
DISCUSIÓN
Mariposas bioindicadoras en México
La bibliografía sobre mariposas en México es amplia, solo hasta el año 2014, había
aproximadamente 2,300 artículos y otros tipos de documentos, como tesis y reportes (Gutiérrez,
2002; Lamas, 2008; Pozo et al., 2014). Para este artículo de revisión se compiló la mayor cantidad
de información disponible acerca de mariposas bioindicadoras con un enfoque ecológico, así
como acerca de sus hábitos alimentarios y aspectos ecológicos y fenológicos, ya que de acuerdo
con los criterios de selección para especies bioindicadoras, es indispensable el conocimiento que
permita establecer claramente cuáles son sus relaciones ecológicas con los demás elementos del
ecosistema que habitan (Paoletti, 1999). Sin embargo, tal como se menciona en los resultados,
faltan estudios rigurosos, ya que la mayoría (63.8 %) son empíricos, y en muchos casos la definición
de especies indicadoras fue circunstancial y no era el objetivo principal del estudio. Las zonas
áridas y semiáridas del país son las que más carecen de estudios lepidoptero-faunísticos,
especialmente con enfoque de bioindicadoras.
En cuanto a los estudios que sí tenían como objetivo identificar especies bioindicadoras, la
mayoría utilizó el ACC, el cual se considera una variación del análisis de componente principales
(PCA) y es uno de los primeros análisis multivariados utilizados en ecología. La desventaja del uso
de PCA es que responde mejor a las relaciones lineales entre variables, pero en los ecosistemas
hay muchas variables que se interconectan, que son discontinuas, no normales y que tienen
influencia en el desarrollo de los seres vivos, por lo que los análisis NMDS, se consideran más
adecuados en los estudios de ecología de comunidades (McCune & Grace, 2002). Sin embargo,
de los análisis estadísticos registrados, el único que tiene por objeto central identificar especies
indicadoras es el IndVal propuesto por Dufrene y Legendre (1997), y que de acuerdo con McGeoch
(2007), identifica especies “especializadas” con alta especificidad y fidelidad a una circunstancia o
condición; o a especies “generalistas” que abarcan una mayor gama de estadios ecológicos y
tienen un nivel intermedio de especificidad (McGeoch, 2007). La finalidad del IndVal, es calcular el
valor de asociación de cada especie con un tipo de hábitat particular; cuatro estudios en México
lo utilizan y consideran el criterio de grado de conservación para relacionarlas (González-Valdivia
et al., 2011b; Meléndez-Jaramillo et al., 2018; 2019; Whitworth et al., 2018; León-Cortés et al., 2019;
Sharma et al., 2020; Rodríguez, 2021).
El 86 % de especies bioindicadoras con más estudios se agruparon en las familias

Nymphalidae, Pieridae y Papilionidae, y el 14 % en las familias Hesperiidae, Lycaenidae y
Riodinidae (Anexo 1). La mayoría de las especies de la familia Hesperiidae incumplen con las
características que definen a las especies bioindicadoras, como sugieren Andrade (1998), Brown
(1991), Holt y Miller (2011), Sánchez (2012) y Pozo et al. (2014); esto debido a que presentan una
taxonomía muy compleja y sus individuos son difíciles de capturar e identificar en campo, a pesar
de ser la familia con mayor riqueza biológica (Warren, 2000); lo anterior las coloca en desventaja
al ser poco estudiadas. No obstante, se registraron 18 especies en 13 artículos, siendo Astraptes
fulgerator azul, Cogia calchas (Herrich-Schäffer, 1869) y Achlyodes pallida (R. Felder, 1869) las más
citadas, en cinco artículos cada una. De igual forma, por localizarse en microhábitats muy
específicos y volar en el dosel, la recolecta y observación de muchas especies de la familia
Riodinidae, sea difícil, y por ello muchas de las investigaciones faunísticas las registran como poco
13
abundantes (Arellano-Covarrubias et al., 2018), lo que también descartaría a la mayoría de ellas

como bioindicadoras, aun cuando fueron identificadas tres en la presente recopilación (Calephelis
yautepequensis R. G. Maza & Turrent, 1977, Emesis emesia (Hewitson, 1867), Emesis tenedia C.
Felder & R. Felder, 1861). Con respecto a la familia Lycaenidae, se identificaron nueve especies,
pero al igual de Hesperiidae, la mayoría incumple con el criterio de fácil identificación.
Otra explicación de los porcentajes de representatividad de cada familia podría estar

relacionado con su tamaño. Pozo (2006) encontró una tendencia en Calakmul, Campeche, en
donde las especies pequeñas suelen ser univoltinas, y las de mayor tamaño multivoltinas. Respecto
a esto, algunos autores (Gilbert & Singer, 1975; Kitahara & Fuji, 1994; 2005; Nylin, 2009) sugieren
una relación directa entre las especies multivoltinas y generalistas vs. univoltinas y especialistas,
debido a que las multivoltinas, al ser generalista tiene recursos a lo largo de todo el año, y las
univoltinas son especialistas temporales, pues los recursos de los que depende son efímeros y
muy estacionales (Kitahara & Fujii, 1994). Por lo tanto, se podría inferir que el hallazgo de especies
univoltinas se presentará cuando existan las condiciones óptimas para su desarrollo, lo que
corresponde generalmente en la época de lluvias o al final de ésta. Esta característica resulta
relevante para el monitoreo de especies bioindicadoras con la finalidad de identificar los periodos
de muestreo, aunque este tipo de información aún es desconocida para el 83 % de las especies
de mariposas registradas como bioindicadoras en el Anexo 1.
Las especies bioindicadoras pueden ser especialistas o generalistas en función de los

patrones de utilización de recursos en dos aspectos del nicho ecológico (tiempo y alimento). Las
mariposas son fitófagas obligadas en su fase larvaria, lo que provoca una relación forzosa con su
planta huésped. Pueden ser polífagas, oligófagas o monófagas en función de cuantas especies de
plantas utilizan para su desarrollo (Mulanovich, 2007; Hernández, 2010). En los resultados se
observó un desconocimiento de la fitofagia larvaria en el 35 % de las especies encontradas. Sin
embargo, en algunos casos se reconocen algunas generalidades para incrementar el conocimiento
de éstas, por ejemplo, una mariposa polífaga suele ser considerada generalista (Friesen, 2019) y
multivoltina (Shapiro, 1974; Vargas-Fernández et al., 1999); y una monófaga especialista (Montero-
A. & Ortiz-P., 2013) y univoltina (Shapiro, 1974; Vargas-Fernández et al., 1999).
El conocimiento de la relación larva-planta huésped permite comprender mejor la dinámica

entre comunidades e inferir cómo los cambios en la composición vegetal afectan a las mariposas,
y viceversa. El estatus de una comunidad de mariposas refleja, en parte, el de la comunidad vegetal,
de forma que la presencia de las especies bioindicadoras está indudablemente influenciada por la
presencia, distribución espacial y abundancia de su planta huésped (Montero-A. & Ortiz-P., 2013),
aunque existen excepciones como: Anaea troglodyta aidea, Asterocampa leilia (W. H. Edwards,
1874), Danaus gilippus thersippus (H. Bates, 1863), Eunica tatila tatila (Herrich-Schäffer, [1855]),
Euptoieta claudia daunius, Euptoieta hegesia meridiana Stichel, 1938, Memphis pithyusa pithyusa
(R. Felder, 1869), Phoebis sennae marcellina y Zerene cesonia cesonia (Stoll, 1790), que presentan
hábitos migratorios (Pozo et al., 2008; Hobson et al., 2021).
Los imagos presentan dos hábitos alimentarios (nectarívoros y acimófagos), hábito

relevante si se pretenden utilizar con fines de monitoreo y con ello realizar diseños de muestreo
14
Volumen 38, 2022
eficientes. El hábito hidrófilo es una conducta que se da principalmente en machos que requieren
alcanzar la madurez sexual (Vásquez et al., 2017), y se presenta tanto en especies nectarívoras
como acimófagas. Las especies acimófagas pertenecen a la familia Nymphalidae: subfamilias
Satyrinae, Biblidinae, Charaxinae y algunas especies de Nymphalinae (Shapiro, 1974; Vargas-
Fernández et al., 1992; Sirua, 2006; Freitas et al., 2014; Martínez-Noble et al., 2015). Este gremio,
otorga una ventaja para su estudio, pues al recolectarse con la técnica de la trampa Van Someren-
Rydon con base en frutos fermentados, son fácil de censar. La estandarización del uso de esta
técnica disminuye el sesgo atribuible al recolector y su pericia con el uso de la red entomológica,
y garantiza la representación de su riqueza y abundancia de los especímenes obtenidos. En
México, esta técnica de trampeo ha reportado mayor eficiencia en el bosque tropical
subcaducifolio y disminuye conforme al ascenso altitudinal, principalmente hacia los tipos de
vegetación templados, en parte debido a una mayor presencia de especies nectarívoras que
acimófagas (Shapiro, 1974; Vargas-Fernández et al., 1992).
Más del 50 % de las especies bioindicadoras presentan hábitos acimófagos que facilita su
uso en un monitoreo biológico. En el 20 % de las especies que no se observó de manera explícita
su tipo de alimentación; algunas generalidades muestran que las familias Hesperiidae, Lycaenidae,
Papilionidae, Pieridae, Riodinidae y un 50 % de las especies de Nymphalidae son nectarívoras
(Vargas-Fernández et al., 1992; Freitas et al., 2014). La mayoría de las especies que viven en hábitats
templados y de alta montaña son nectarívoras, y el hábito acimófago es típico en mariposas de
hábitats tropicales y subtropicales, como sucede del 50 al 75 % de las especies tropicales de
Nymphalidae (Hernández-Mejía et al., 2008; Hernández-Mejía, 2009; Freitas et al., 2014; Martínez-
Noble et al., 2015).
Uso de especies bioindicadoras: diseño de muestreo

Hay dos posibilidades que determinan el tipo de muestreo. A priori, cuando se cuenta con un
catálogo previo de mariposas del sitio, y a posteriori, cuando se carece de dicha lista. Para realizar
un estudio de especies bioindicadoras con conocimiento a priori, el primer paso es identificar el o
los tipos de vegetación del área de estudio (Brown, 1991; Schulze et al., 2001), posteriormente
seleccionar y definir cuáles especies serán el objeto de búsqueda, así como sus plantas huésped
(Anexo 2) y hábitos alimentarios de los imagos, esto permitirá identificar los sitios con mayor
probabilidad de encontrarlas (Waltz & Covington, 2004). De esta forma, es importante tomar en
cuenta la distribución geográfica, los gremios alimentarios y la fenología al momento de diseñar
el muestreo. El conocimiento de su fenología facilitará la identificación de la mejor temporada
para su recolecta, y los hábitos de vuelo permitirán identificar el estrato de vegetación en el que
se debe realizar la búsqueda (Montero, 2014); es decir, conocer el objeto y propósito de búsqueda
eficientiza el potencial uso de las especies bioindicadoras (Fleishman & Murphy, 2009). Así, es
posible probar una hipótesis asociando los parámetros ambientales con la presencia o ausencia
de las especies bioindicadoras.
En la posibilidad a posteriori, la opción es realizar el estudio del hábitat que considere a la

comunidad de mariposas y los parámetros ambientales con los que se pretende asociar su
presencia para determinar si son bioindicadoras de un ambiente conservado o perturbado. Pozo
et al. (2005) mencionan que para realizar un estudio de especies bioindicadoras sin conocimiento
15
previo (tipo a posteriori), se sugiere que los sitios de muestreo se definan mediante el método de
búsqueda dirigida, con el cual los transectos o puntos de muestreo se deberán establecer donde
esté la mayor cantidad de plantas en floración, claros con suficiente radiación solar y fuentes
naturales o artificiales de humedad. Diversos estudios coinciden en dos épocas para la mejor
recolecta de mariposas: a) al final de la época seca y b) al final del periodo de lluvias, lo cual ocurre
para la mayor parte de México en los meses de abril-mayo en la época seca, y a los meses de
septiembre-noviembre para la época húmeda (Balcázar, 1993; Vargas-Fernández et al., 1999; Pozo
et al., 2005; Lourenço et al., 2020), debido a que la mayoría de las especies univoltinas emergen
uniéndose a las multivoltinas, generando un aumento de riqueza en la temporada, aunado a una
mayor floración (Luis-Martínez & Llorente-Bosuquets, 1990; Vargas-Fernández et al., 1992).
Un muestreo adicional en las semanas más húmedas permitirá identificar los picos
poblacionales de determinadas especies de una comunidad. En los estudios sobre riqueza de
mariposas se estima que un 20-30 % corresponde a especies con registro único o especies raras,
con cinco o menos ejemplares (Pozo & Galindo-Leal, 2006; Pozo et al., 2008), las cuales son
omitidas en los análisis estadísticos para la identificación de especies bioindicadoras, debido a su
alta probabilidad de variación mensual o anual; aunque sí son consideradas para los cálculos de
índices de diversidad generales (Lang & Bühler, 2012). Los registros históricos permiten identificar
patrones anómalos, como ausencias, explosiones de poblaciones o presencias intermitentes
anuales (Nowicki et al., 2008; Dennis et al., 2013; De la Maza, 2021b), derivados de algún fenómeno
natural o disturbio atribuible al cambio climático o al cambio de uso de suelo; aunque en muchos
casos, estas variaciones poblacionales suceden por razones aún desconocidas (Lang & Bühler,
2012). Por lo tanto, es recomendable realizar estudios de especies bioindicadoras de mediano y/o
largo plazo (Grøtan et al., 2012), para lo que es recomendable optimizar los recursos económicos
y al menos realizar tres muestreos anuales (Graça et al., 2017).
Dependiendo el objetivo de estudio, los parámetros ambientales de asociación que

deberán estar incluidos en el muestreo son: a) condiciones del hábitat (cobertura vegetal, especies
exóticas, cercanía a área urbanizadas, etc.), aquellas que correspondan a describir un sitio como
conservado o con disturbio, b) niveles de contaminación o, c) especies (animales o vegetales)
asociadas, que deben estar dentro o muy cercanos al sitio de muestreo (Siddig et al., 2016). En el
25 % de los estudios revisados determinaron empíricamente la magnitud de alteración del
ambiente (Raguso & Llorente-Bousquets, 1990; Balam-Ballote & León-Cortés, 2010; Meléndez-
Jaramillo et al., 2018; León-Cortés et al., 2019). Esta situación evidencia otra debilidad en el uso de
especies bioindicadoras, que es el planteamiento por parte de los autores, el gradiente de
disturbio del sitio. Debido a que algunos estudios pueden reportar hábitat alterados o modificados
sin especificar en que magnitud, al comparar resultados de la biodiversidad de mariposas
encontradas en diferentes sitios con características de conservación aparentemente similares,
podrían diferir cuando la alteración no es en la misma magnitud, ni tiene el mismo origen o causa.
Los estudios de Brown (1991), Sant’Anna et al. (2014) y Lourenço et al. (2019) demuestran
que las comunidades de mariposas varían gradualmente conforme se amplía el ecotono, y su
respuesta es diferente si el cambio de estructura de la vegetación es por causas naturales o
antropógenas. El cambio en la composición de la comunidad de mariposas no es estricto con los
16
Volumen 38, 2022
cambios de hábitat, pero sí se refleja en los cambios de abundancia en dependencia de los

requerimientos para su desarrollo (Balam-Ballote & León-Cortés, 2010); lo anterior es otra posible
explicación de porqué algunas especies identificadas como indicadoras de sitios conservados, en
otros lugares son indicadoras de disturbio. Por lo tanto, para ambos diseños de muestreo a priori
y a posteriori, se sugiere usar una metodología para cuantificar la cantidad o intensidad de
disturbio (Martorell & Peters, 2005; Rodríguez, 2021), con el que se pretenda realizar la asociación
de bioindicación, y de esta forma tener una mayor claridad de la magnitud del disturbio al
momento de comparar hábitats similares.
Pozo et al. (2014) proponen una metodología para realizar un monitoreo con mariposas
bioindicadoras donde se detalla el proceso de selección para este grupo, así como métodos
estadísticos para el análisis de los resultados; sin embargo, no profundiza en la necesidad de
determinar el grado de disturbio, lo cual es necesario si se desea que la información resultante sea
replicable y se pueda utilizar en otras condiciones ambientales similares en cualquier otro sitio.
Bioindicadoras ecológicas: ¿Conservación, disturbio o ambas?

Definir el grado de disturbio al que se hace referencia puede aclarar situaciones como las que se
presentan en los resultados, donde 26 especies se identifican como bioindicadoras de
conservación y de disturbio al mismo tiempo. Una primera explicación es que sus registros
suceden en condiciones contrastantes de tiempo (estación del año) o condición de la vegetación;
la explicación se puede deber a que no se establecieron los mismos criterios para definir el tipo y
grado de disturbio que afectaba a cada uno de los hábitats considerados; por ejemplo, donde el
sitio de muestreo fue un área de reserva ecológica conservada pero cerca de ambientes urbanos
(León-Cortés et al., 2019), esto pudo haber influenciado los resultados del muestreo.
Algunos autores consideran que el incremento de la fragmentación del hábitat beneficia a

las especies generalistas o euritópicas al registrar el aumento de su población a medida que el
hábitat se altera (Waltz & Covington, 2004; Kitahara & Fujii, 2005; Bobo et al., 2006; Molina-
Martínez & León-Cortés, 2006), debido a que ocupan una mayor amplitud en uno o varios factores
del ambiente, como mayor cantidad de plantas hospederas y/o multivoltinismo (Kitahara & Fujii,
2005; Pérez, 2017), así como zonas de forrajeo de los imagos en lugares abiertos. En los resultados
se observó que un 62 % de las especies generalistas identificadas eran bioindicadoras de áreas
con disturbio, pero un 25 % fue indicadora de ambientes conservados, y el 13 % restante fueron
relacionadas con ambas condiciones de conservación.
Por el contrario, una especie especialista o estenotópica tiene una amplitud limitada en los
factores ambientales en los que vive, como una dieta especializada en su estado larval, o son
generalmente univoltinas, con densidades de población bajas y una distribución geográfica
reducida. Suelen ser especies de localización difícil y extremadamente sensibles a los cambios
ambientales, lo que las hace muy vulnerables a la extinción (Kitahara & Fujii, 2005). Sin embargo,
en los resultados se encontró que un 64 % de las especies especialistas identificadas eran
bioindicadoras de áreas con disturbio, y solo un 25 % de ambientes conservados.
17
Aunque en los resultados 109 especies carecen de asignación de especies generalistas o

especialistas, las que sí la tienen impiden confirmar con absoluta certeza que una especie
generalista corresponda a sitios con disturbio o una especialista a sitios conservados. Holt y Miller
(2011) sugieren que las especies bioindicadoras tengan una adaptación moderada a la variabilidad
ambiental, pero que su respuesta sea perceptible a los cambios; es decir, que mientras se
identifiquen claramente los parámetros de variación y su respuesta, especies especialistas y
generalistas pueden funcionar como bioindicadoras ecológicas indistintamente.
Por otro lado, algunas mariposas suelen tener distribución amplia e inclusive ser
migratorias, esto hace factible que en hábitats conservados se encuentren individuos
característicos de áreas con disturbio, o viceversa, siendo esta una de las razones de la importancia
de hacer muestreos anuales y descartar con certeza a las especies migratorias que podrían haberse
presentado de manera esporádica o circunstancial en determinado año. Los muestreos anuales
también permiten robustecer los índices de bioindicación como el IndVal, y así establecer una
hipótesis de bioindicación a mediano o largo plazo.
Prospectiva del uso de bioindicadoras en México

La relevancia de considerar todos los aspectos que permitan explicar la presencia de mariposas
bioindicadoras, es para diseñar un sistema de monitoreo que ayude a definir el nivel de alteración
o conservación de un hábitat; algunos sistemas de monitoreo en algunos países ya son utilizados
con esta finalidad, v. gr. Alemania, Bélgica, España, Finlandia, Francia, Irlanda, Países Bajos, Reino
Unido, Suecia y Suiza (Dennis et al., 2013; van Swaay et al., 2015; 2019; Schmucki et al., 2020). Un
ejemplo de cómo trabajan estos sistemas es el esquema de monitoreo de mariposas del Museo
de Ciencias Naturales de Granollers, Cataluña, España: Catalan Butterfly Monitoring Scheme
(CBMS: www.catalanbms.org), el cual funciona con apoyo de la sociedad civil y que mantiene
monitoreada una selección de especies de mariposas relevantes caracterizadas por su fácil
identificación.
Aun cuando no exista un índice estandarizado de bioindicación con mariposas en México,

con programas estadísticos libres como R, se pueden utilizar técnicas de análisis multivariable
como el SOM Self-Organizing Maps (Legal et al., 2020), que se basan en el uso de modelos de
sistemas conexionistas (conocidos como redes neuronales artificiales), donde a través de la
autoorganización se reconocen patrones, y se identifican las relaciones intrínsecas entre éstos y
otros estímulos o respuestas, lo que permite el aislamiento de influencias externas potencialmente
sesgadas o subjetivas (Yin, 2008). En Europa, se han desarrollado otros paquetes estadísticos como
BRCindicadores, que funciona con estimaciones anuales de abundancia o presencia de especies,
y las agregan a un valor indicador escalado con intervalos de confianza (Dennis et al., 2019; van
Swaay et al., 2019). Existe también el paquete RBMS R Butterfly Monitoring Schemes, cuyo objetivo
es facilitar la implementación de métodos estadísticos y matemáticos para calcular índices de
abundancia relativa a partir de series de tiempo anuales de conteos de mariposas, considerando
los patrones temporales relacionados con su fenología (Comay et al., 2020; Schmucki et al., 2020;
2021).
18
Volumen 38, 2022
En México se requiere trabajar en el diseño de un índice que permita analizar e interpretar

las tendencias poblacionales de las mariposas bioindicadoras. El uso de este tipo de índices,
aplicado a proyectos de monitoreo a mediano y largo plazo, fortalecen las hipótesis de cambio
positivo o negativo en un entorno. En este sentido y conociendo su alta sensibilidad a las
condiciones meteorológicas, el conocimiento profundo acerca de la fenología de las mariposas
puede ser una herramienta que permita identificar otras afectaciones sutiles del cambio climático,
además de las evidentes por la pérdida y transformación del hábitat.
Actualmente en el país, es posible avanzar en el desarrollo de herramientas para monitoreo

y conservación, utilizando el conocimiento que se tiene de este taxón e identificación de las
especies bioindicadoras aquí presentadas, aunado al uso de las megabases de datos disponibles
como las del Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI), la Comisión Nacional para el
Conocimiento y uso de la Biodiversidad (CONABIO), y otras plataformas promovidas por
organizaciones no gubernamentales como Naturalista (https://www.naturalista.mx/), permitiendo
avanzar hacia una estandarización de la información y de sus resultados. Lo anterior es una
oportunidad para un área de investigación que proponga y estandarice esquemas de monitoreo
y se acompañen con índices que permitan entender las tendencias poblacionales de las especies
bioindicadoras.
CONCLUSIONES
A pesar de que México contiene aproximadamente el 10 % de la riqueza de Papilionoidea (sensu
lato) del mundo, son pocos los trabajos en los que se han citado o utilizado sus especies como
bioindicadores del estado de conservación de un ambiente, y en general, existe una carencia de
investigaciones sobre lepidopterofauna con este enfoque, especialmente en las regiones áridas y
semiáridas del país, las cuales se destacan por sus endemismos.
La información recopilada en este artículo es un valioso insumo para el diseño de un

sistema monitoreo ambiental con fines de conservación, ya que brinda una orientación sobre
cuáles mariposas son bioindicadoras de conservación y cuáles de disturbio, y en que hábitats.
La mayoría de las especies bioindicadoras ecológicas encontradas (86 %) se agruparon en

las familias Nymphalidae, Pieridae y Papilionidae, que incluyen las especies de mayor tamaño y
notoriedad. Los hábitats más estudiados han sido las selvas bajas, medianas y altas, destacando
las especies de la familia Nymphalidae, probablemente por la facilidad de la técnica de muestreo
utilizada, la trampa Van Someren-Rydon, la cual es altamente efectiva en estos tipos de vegetación
AGRADECIMIENTOS. Agradecemos a la Dra. María del Carmen Pozo por sus comentarios y
sugerencias que permitieron mejorar este manuscrito. Al CONACYT por la beca doctoral (no.
774086) brindada para la elaboración de este artículo. Así como a los revisores anónimos de la
revista AZM, ya que la realización de su cuidadosa tarea mejoró sustancialmente este texto.
19
LITERATURA CITADA
Abrol, D. P. (2012) Pollinators as bioindicators of ecosystem functioning. Pp. 509–544. En:
Pollination Biology: Biodiversity Conservation and Agricultural Production. Springer,
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https://doi.org/10.1007/978-94-007-1942-2_16
Andrade, C. M. G. (1998) Utilización de las mariposas como bioindicadoras del tipo de hábitat y
su biodiversidad. Revista Académica Colombiana Ciencias, 22 (84) 407–421. Disponible en:
https://www.researchgate.net/publication/265594873 (consultado 18 enero 2021).
Arellano-Covarrubias, A., Llorente-Bousquets, J., Luis-Martínez, A. (2018) Distribución y
fenología de la familia Riodinidae (Lepidoptera: Papilionoidea) en el bosque tropical
subcaducifolio de Oaxaca, México. Revista de Biología Tropical, 66 (2), 503–558.
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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), Volumen 38, 1–33.

Mariposas bioindicadoras ecológicas en

Ecological bioindicator butterflies in Mexico.

*CAROLINA ORTA S., 2JUAN ANTONIO REYES-AGÜERO,

1Programa Multidisciplinario de Posgrado en Ciencias Ambientales,

Alcaldía Coyoacán, C.P.04510 Ciudad Universitaria, Ciudad de México,

Potosí-Matehuala, Ejido Palma de la Cruz, Apdo. Postal 32, C.P. 78321,

Editor responsable: Magdalena Cruz Rosales

OPEN ACCESS RESUMEN. En México se han descrito cerca de 1,900 especies

CC BY-NC-SA Acta Zoológica Mexicana (nueva serie)

Palabras clave: Papilionoidea; lepidópteros; plantas huésped; especies indicadoras

Key words: Papilionoidea; lepidoptera; host plants; indicator species

Actualmente, el uso de especies bioindicadoras se perfila como un método prometedor

Las especies bioindicadoras ambientales reaccionan de manera predecible a cambios en

A nivel nacional, existen estudios de lepidópteros como indicadores ecológicos por su

obtener la mayor cantidad de publicaciones, se exploraron diversas bases de datos académicas

La base de datos se clasificó con el gestor de referencias Mendeley; primero se identificaron

Para la compilación de especies bioindicadoras, se corroboró la nomenclatura taxonómica

estados de Campeche y Chiapas. En contraste, 31 % de los estados carece de estudios sobre el

En el Anexo 1 se presenta la lista con 179 especies de mariposas bioindicadoras en México,

Figura 1. Número de estudios con mariposas indicadoras realizados en la república mexicana.

Algunas especies de Nymphalidae, Papilionidae y Pieridae fueron mencionadas como

Cuadro 1. Número de especies bioindicadoras ecológicas de la superfamilia Papilionoidea en México. *En

El 19 % de la familia Nymphalidae, el 13 % de Pieridae y el 6 % de Hesperiidae fueron

En las especies bioindicadoras, el voltinismo es una característica relevante ya que asegura

El grado de especialización se reportó en el 39 % de las especies encontradas como

Otra característica relevante es el conocimiento de las plantas huéspedes que permite

Uso de métodos estadísticos para designar especies bioindicadoras

los datos de presencia-ausencia de las especies; se han usado principalmente de ordenación. El

Cuadro 2. Análisis estadísticos utilizados para la definición de especies bioindicadoras.

El 86 % de especies bioindicadoras con más estudios se agruparon en las familias

abundantes (Arellano-Covarrubias et al., 2018), lo que también descartaría a la mayoría de ellas

Otra explicación de los porcentajes de representatividad de cada familia podría estar

Las especies bioindicadoras pueden ser especialistas o generalistas en función de los

El conocimiento de la relación larva-planta huésped permite comprender mejor la dinámica

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Uso de especies bioindicadoras: diseño de muestreo

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Dependiendo el objetivo de estudio, los parámetros ambientales de asociación que

cambios de hábitat, pero sí se refleja en los cambios de abundancia en dependencia de los

Bioindicadoras ecológicas: ¿Conservación, disturbio o ambas?

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La información recopilada en este artículo es un valioso insumo para el diseño de un

La mayoría de las especies bioindicadoras ecológicas encontradas (86 %) se agruparon en

Hernández, R. M. del R. (2019) Diversidad y abundancia de mariposas diurnas en la Reserva de

Biología, UNAM, México. Disponible en: http://132.248.9.195/pd1999/277945/277945.pdf

secundaria en Victoria, Tamaulipas, México. Ecología y Comportamiento Entomología

Colombia, 25 pp. Disponible en: www.bio-

Sánchez-Jasso, J. M., Estrada-Álvarez, J. C., Medina, J. P., Estrada-Fernández, B. Y. (2019)

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