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ISSN Impreso: 0034­7744 ISSN digitales: 2215­2075

Reproducción y dinámica poblacional de murciélagos cavernícolas

en la Costa de Oaxaca, México

Hernández­Aguilar1* & Antonio Santos­Moreno1

1. Laboratorio de Ecología Animal, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca. Instituto Politécnico
Nacional. Calle Hornos número 1003, Colonia La Noche Buena, Santa Cruz Xoxocotlán, Código Postal 71230, Oaxaca, México;
itandehui0901@gmail.com
* Correspondencia

Recibido el 27­VIII­2019. Corregido el 13­V­2020. Aceptado el 19­V­2020.

Abstracto. Introducción: La reproducción es una fase crítica para la mayoría de los organismos vivos y en los murciélagos las
estrategias reproductivas exhiben una considerable complejidad y variabilidad. Objetivo: Describir los patrones reproductivos y la
dinámica poblacional de siete especies de murciélagos (Artibeus toltecus, Carollia perspicillata, Glossophaga soricina, Mormoops
megalophylla, Pteronotus fulvus, Pteronotus mesoamericanus y Natalus mexicanus) que descansan en una mina (La Mina) y dos
cuevas (El Apanguito y Cerro Huatulco) en el Estado de Oaxaca, en el Sureste de México. Métodos: Los muestreos se realizaron
mensualmente desde julio de 2016 hasta junio de 2017. Los murciélagos se capturaron mediante una trampa de arpa, que se colocó
en la entrada de los dormideros. Los murciélagos capturados se identificaron mediante claves taxonómicas, marcadas con un anillo de
aluminio, además se determinó sexo y clase de edad. La actividad reproductiva se modeló a través de 63 GLM para cada especie
(504 en total). El mejor modelo fue seleccionado según el Criterio de Información de Akaike (AIC). Resultados: Se capturaron y
marcaron un total de 5 836 murciélagos, clasificados en 14 especies, 10 géneros y cinco familias. Las especies más abundantes
fueron: P. fulvus y P. mesoamericanus, representando el 41 % y 32,3 % de las capturas, respectivamente. Los mormópidos M.
megalophylla, P. fulvus, P. mesoamerica­nus, junto con N. mexicanus mostraron un patrón monoestro estacional restringido, mientras
que los filostómidos A. toltecus, C. perspicillata y G. soricina mostraron un patrón poliestrico bimodal estacional. La abundancia mensual
de especies fluctuó significativamente (H= 13, gl= 11, P= 0,044) en los tres refugios a lo largo de todo el período de estudio y el GLM
mejor sustentado que incluyó las siete especies mostró que las seis variables elegidas (estación, sexo, refugio, temperatura,
precipitación y humedad) se asociaron positivamente con la actividad reproductiva. Conclusiones: La actividad reproductiva de cada
especie parece estar sincronizada con el final de la estación seca y el inicio de la estación lluviosa, así como influenciada por factores
como temperatura, humedad y lugar de descanso.

Palabras clave: cuevas; minas; monoestro; Mormoopidae; Phyllostomidae; poliestro; Segregación sexual, México.

Hernández­Aguilar, I., & Santos­Moreno, A. (2020). Reproduction and population dynamics of cave­dwelling bats in
Costa of Oaxaca, México. Revista de Biología Tropical, 68(3), 785­802.

La reproducción es una fase crítica para la mayoría la gestación y la lactancia son relativamente prolongadas
de los organismos vivos (Zortéa, 2003). Los murciélagos (Jerrett, 1979; Racey, 1982; Racey y Entwistle, 2000).
tienen estrategias de ciclo de vida que se distinguen de las Todas las especies de murciélagos presentan cuidados a
de los mamíferos de tamaño similar. Debido a que los sus crías después del nacimiento, y luego del destete, las
mamíferos pequeños se caracterizan por múltiples eventos hembras pueden alejarse de sus crías y alimentarse más
reproductivos y, en la mayoría de las especies, por un allá de las cercanías del refugio (Clark, Leslie, & Carter,
tamaño de camada pequeño (una, dos y hasta tres crías), donde1993; Burland, 1998).

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Las estrategias reproductivas de los murciélagos estudios de Jerrett (1979) y Happold y Hap­pold (1990).
exhiben una complejidad y variabilidad considerables Tres son de tipo monoestro, cuando hay una camada por
(Wilson, 1979; Racey y Entwistle, 2000). Dado que la año (monoestro estacional restringido, monoestro
reproducción, particularmente la lactancia, es estacional extendido y monoestro estacional). Otros siete
energéticamente costosa, la disponibilidad de alimento, patrones son de tipo poliestro, cuando ocurren dos y tres
que está directamente correlacionada con la precipitación, camadas por año (poliestro bimodal estacional con y sin
parece ser un factor importante que determina el inicio estro posparto, poliestro multimodal estacional con estro
de esta etapa (Thompson, 1992). posparto, poliestro bimodal continuo con estro posparto,
Por tanto, en lugares donde el alimento es abundante poliestro multimodal continuo con y sin estro posparto
durante todo el año, los animales pueden iniciar la ­trus y polioestría estacional).
reproducción en cualquier momento, pero en un entorno
dominado por cambios estacionales en el clima, donde
la disponibilidad de alimento varía, ciertas épocas del
año son más adecuadas. para repro­ducción que otros. Un aspecto importante en el estudio de los
Dependiendo de la latitud, la reproducción puede verse murciélagos es la dinámica poblacional ya que permite
limitada por la estacionalidad de los hábitats. Por evaluar tendencias futuras en sus poblaciones y por
ejemplo, en zonas templadas, donde el clima varía tanto, conocer el estado de conservación y definir
dramáticamente entre invierno y verano, la hibernación estrategias de protección (Lemos­Espinal, Rojas­
juega un papel importante en los ciclos reproductivos de González, Zúñiga­Vega, & Jaime, 2005 ).
las especies (Racey, 1978; Racey, 1982). En las zonas El conocimiento de la estructura y dinámica poblacional
tropicales, aunque las variaciones de temperatura (categorías de edad, proporción de sexos y abundancia)
pueden no ser extremas, existe un mayor o menor grado de los murciélagos a lo largo del tiempo permite estimar
de estacionalidad en los patrones de lluvia (Racey, 1982). el número de individuos que sustentan la población
(Lemos­Espinal et al., 2005). En los murciélagos de las
cavernas que pasan más de la mitad de su vida en
En la mayoría de las especies de murciélagos refugios y desarrollan allí sus principales actividades,
tropicales, tanto insectívoros como frugívoros, la actividad como la reproducción y el descanso, las condiciones
reproductiva está asociada a la precipitación. Puede ambientales (temperatura, humedad, flujo de aire e
actuar directamente sobre el inicio de la actividad intensidad lumínica) parecen ser factores importantes en
reproductiva o indirectamente por su efecto en el control la selección del refugio. , donde el tamaño de la
de la floración, fructificación y aumento de las poblaciones población de especies de murciélagos puede aumentar
de insectos de los que se alimentan los murciélagos con el tiempo (Kunz, 1982; Hill & Smith, 1984).
(Bonaccorso, 1979; Humphrey & Bonaccorso, 1979; Este estudio describe los patrones reproductivos y
Racey, 1982; Cumming y Bernard, 1997; Estrada y la dinámica poblacional de siete especies de murciélagos,
Coates­Estrada, 2001a, 2001b). Los nacimientos dos especies frugívoras (Artibeus toltecus
generalmente ocurren al inicio de las lluvias y la lactancia y Carollia perspicillata), cuatro insectívoros (Mormoops
ocurre durante el pico de esta temporada (Racey, 1982). megalophylla, Natalus mexicanus,
Los murciélagos han desarrollado patrones de Pteronotus fulvus y P. mesoamericanus) y un nectarívoro
reproducción estacionales para asegurar que tanto las (Glossophaga soricina) en México. Ambas especies de
crías como las madres lactantes encuentren condiciones Pteronotus también han sido tratadas como subespecies
favorables para su supervivencia (Racey, 1982; en otros lugares: P. davyi
Altringham, 1996). Así, muestran una variedad de subsp. fulvus y P. parnellii subsp. mesoamer­icanus,
patrones de reproducción anual, que varían tanto en el respectivamente. Aunque los patrones reproductivos de
período del año en que se produce la gestación como en estas especies han sido estudiados previamente en
el espacio entre ellos, de esta manera se relacionan con países de América como Costa Rica, Panamá y México
los cambios de clima (Jerrett, 1979). Al respecto, Racey (Fleming, Hooper, & Wilson, 1972; Bateman & Vaughan,
y Entwistle (2000) presentan diez patrones reproductivos 1974; Din­erstein, 1986; Bonaccorso, Arends , Genoud,
diferentes basados en la

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Cantón y Morton, 1992; Íñiguez­Dávalos, 1993; Ramírez­ incluyendo una temporada seca (octubre­abril) y una
Pulido, Armella y Castro­Campillo, 1993; Boada, Burneo, lluviosa (mayo­septiembre), con un esfuerzo de muestreo
De Vries y Tirira, 2003; García­García, Santos­Moreno y de dos noches por sitio. La captura de murciélagos se
Rodríguez­Alamilla, 2010; Torres­Flores, López­Wilchis realizó mediante una trampa de arpa (Bat Conservation
y Soto­Castruita, 2012). Los estudios ecológicos sobre and Management, Inc., Carlisle, PA, EE. UU.), de 1,5 m
la dinámica demográfica y la reproducción son de ancho por 2 m de alto, que se colocó en la entrada de
relativamente escasos. Existe un gran vacío de los dormideros entre las 18:00 y las 00:00 horas. horas
información que debe llenarse para comprender la La trampa se revisó cada 20 minutos para recolectar los
variabilidad y especialización de estas especies a lo largo individuos encontrados en la bolsa de la trampa.
de su distribución (Balmori, 1999). Con el fin de contribuir Luego los murciélagos capturados fueron colocados en
al conocimiento al respecto, este estudio describe la bolsas de tela de 15 × 20 cm para su posterior
dinámica poblacional y los patrones reproductivos de las procesamiento. La especie de cada individuo capturado
siete especies antes mencionadas. La hipótesis propuesta se determinó con la ayuda de claves de identificación
es que los patrones reproductivos de los murciélagos de Medel­lín, Arita y Sánchez (2007) y Álvarez­
pueden estar relacionados con factores climáticos como Castañeda, Álvarez y González­Ruiz (2015) y utilizando
la temperatura y la precipitación. el sistema de clasificación taxonómica propuesto por
Simmons ( 2005). También se determinó el sexo y la
clase de edad (joven o adulto).
En los machos jóvenes, los testículos son pequeños, de
MATERIAL Y MÉTODOS color claro y cubiertos de pelo, mientras que los adultos
tienen testículos más grandes, más oscuros y en su
Sitio de estudio: El estudio se realizó en tres mayoría sin pelo. Los machos se clasificaron como
dormideros ubicados en la región Costa del Estado de sexualmente inactivos o activos dependiendo de si tenían
Oaxaca, en el sureste de México. testículos inguinales o escrotales, respectivamente. En
El primer sitio corresponde a un túnel minero (15º54'52” las hembras jóvenes, los pezones son pequeños, de
N & 96º24'59” W y 1 110 msnm) ubicado en el municipio color claro y peludos, mientras que en las hembras
de Pluma Hidalgo. Los otros dos sitios son cuevas en el adultas, los pezones son más grandes, más oscuros y
municipio de Santa María Huatulco: El Apanguito carecen de pelo (Anthony, 1988). Las hembras fueron
(15º51'58” N & 96º21'13.2” W y 695 msnm) y Cerro clasificadas como reproductivamente inactivas si sus
Huatulco (15º50'59” pezones estaban cubiertos de pelo, como gestacionales
cuando el embrión podía palparse en su abdomen y
N & 96º21'04.3” W y 475 msnm). El clima de la zona es como lactantes cuando había leche en los pezones y
semicálido subhúmedo con precipitaciones en el verano estos no tenían pelo (Kunz, 1996). Finalmente, para
(Aw1) (Oficina Estatal de Información para el Desarrollo evitar contarlos nuevamente, cada individuo capturado
Rural Sustentable [OEIDRUS], 2005), y la temperatura fue marcado en el antebrazo con un anillo de aluminio
en los dormideros varía a lo largo del año. En La Mina la (National Band and Tag Company, Newport, Kentucky,
temperatura mínima es de 20.1 y la máxima de 23.5 °C. USA) identificado con un número de serie único. Se
En El Apanguito la temperatura oscila entre 21 y 25,7 °C utilizaron anillos correspondientes a la categoría A (2.9
y en Cerro Huatulco oscila entre 22,3 y 26,1 °C. La mm) para Pteronotus fulvus y Natalus mexi­canus, y
vegetación dominante en el área es bosque húmedo anillos de categoría B (4 mm) para Artibeus toltecus,
subperenne medio con plantaciones de café en el Carollia perspicillata, Glossophaga soricina, P.
sotobosque (Trejo, 2004; OEIDRUS, 2005). mesoamericanus y Mormoops megalophylla. Luego de
registrar los datos de interés y marcar a los individuos,
estos fueron liberados en su sitio de captura. Para la
realización de este estudio se otorgó licencia de colección
científica con fines docentes en el campo de la vida
Trabajo de campo: Se realizaron muestreos silvestre (20/ks­0112/10/16).
mensuales entre julio de 2016 y junio de 2017.

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Análisis de datos: El esfuerzo de muestreo se especies juntas y luego para cada especie por separado,
calculó según la fórmula propuesta por Medellín (1993), por lo tanto, en total se ejecutaron 504 modelos.
donde las dimensiones de la trampa arpa (2 m de largo, El mejor modelo fue seleccionado según el Criterio de
1.5 m de ancho) se multiplicaron por las 6 h que estuvo Información de Akaike (AIC). Los análisis se realizaron
abierta durante los 12 meses de muestreo ( 69 noches en lenguaje de programación R a través de la interfaz R
en total; 22, 24 y 23 noches en Mina, El Apanguito y Commander (R Core Team, 2020).
Cerro Huatulco, respectivamente). El resultado se
expresó como m2 neto×h.

RESULTADOS
Para determinar el patrón reproductivo de cada
especie se siguió la clasificación propuesta por Racey y Con un esfuerzo de muestreo de 1 242 m2 neto×h,
Entwistle (2000). Dado que la distancia más grande entre se capturaron y marcaron un total de 5 836 murciélagos
refugios es de 11 km, era poco probable encontrar dos de 14 especies distribuidas en cinco familias. Las
patrones reproductivos diferentes en la misma especie. especies más abundantes fueron Pteronotus fulvus y P.
Este análisis se realizó para cada especie en cada mesoamericanus, representando 41 y 32.3 % de las
dormidero y no hubo diferencias en el patrón obtenido. capturas, respectivamente (Cuadro 1).
Además, la baja abundancia y registros de individuos La abundancia mensual de cada especie fluctuó
activos en algunas especies (por ejemplo, los 29 ind. significativamente (H = 13, gl = 11, P = 0,044) durante
capturados de Mor­moops megalophylla en la cueva de todo el período de estudio (Fig. 1A, 1B, 1C). Los
Cerro Huatulco) no permitieron identificar un patrón por mormópidos Mormoops megalo­phylla, Pteronotus
dormidero, por lo que se decidió combinar los datos de fulvus, P. mesoamericanus junto con Natalus mexicanus
cada dormidero por especie y muestran un solo patrón. mostraron un patrón monoestro estacional restringido
Los datos de temperatura y humedad relativa se mientras que los filostómidos Artibeus toltecus, Carol­lia
obtuvieron con un WM­350 WindMate® perspicillata y Glossophaga soricina mostraron un patrón
de poliestría bimodal estacional.

Medidor Meteorológico Multifunción (Speedtech La abundancia mensual y los patrones reproductivos

Instruments, USA) durante el trabajo de campo. representan datos de los tres refugios evaluados.
Los datos de precipitación mensual se obtuvieron de una En general, de los 63 GLM evaluados para las siete
estación meteorológica cercana al área de estudio (Santa especies, el modelo mejor soportado (SEA + MPR +
María Huatulco, código 20 333) proporcionada por el RHU + ROO + SEX + TEM, ω
Servicio Meteorológico Nacional (Gobierno de México, = 0,956) indicó que todas las variables contribuyen a
sf). explicar la actividad reproductiva de las siete especies
La significancia de las diferencias en el número de de murciélagos (Tabla 2). Los coeficientes β estimados
individuos capturados por especie y mes se evaluó indicaron que la actividad reproductiva de la especie se
estadísticamente con la prueba no paramétrica de asoció positivamente con las hembras (β= 2.310, P <
Kruskal­Wallis (Zar, 1996). 0.001) capturadas en la cueva El Apanguito (β= 1.501, P
Se utilizaron múltiples modelos lineales generalizados < 0.001) en la estación seca (β= 1.713) . , P < 0,001). La
(GLM) de distribución binomial (0= reproductivamente precipitación mensual fue menor a 100 mm (β= 3.569, P
inactivo, 1= estado reproductivo) para investigar las < 0.001), humedad relativa entre 80 ­ 89 % (β= 2.994, P
relaciones entre la actividad reproductiva de las siete < 0.001) y temperatura mayor a 25 ºC (β = 3.941, P <
especies de murciélagos y seis variables explicativas: 0.001) ( Tabla 3). El patrón reproductivo observado en
precipitación mensual (MPR) , humedad relativa (RHU), Mor­moops megalophylla fue de monoestría estacional
dormidero (ROO), estación (SEA), sexo (SEX) y restringida, con presencia de machos con testículos
temperatura (TEM). La función de enlace utilizada fue escrotales entre noviembre y febrero y la gestación
del tipo logit. Esto resultó en un conjunto de 63 posibles ocurrió entre febrero y
modelos candidatos. Los GLM se ejecutaron primero
para todos

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TABLA 1
Lista taxonómica y abundancias de las especies capturadas en los tres dormideros estudiados.

Capturas por dormidero

Orden quirópteros Capturas totales
La Mina El Apanguito Cerro Huatulco

Familia Emballonuridae
Balantiopteryx plegado 0 0 1 1

Familia Mormoopidae
Mormoops megalophylla 0 816 29 845

pteronotus amarillo 2 1 609 758 2 369

Pteronotus mesoamericano 112 1 682 74 1 868

Pteronotus psilotis 0 0 2 2

Familia Phyllostomidae
ronda desmodus 0 0 19 19

Glossophaga soricina 130 0 52 182

Carolus fue visto 227 0 1 228

Un artista jamaicano 0 0 17 17
Artibeus Tolteca 75 0 1 76
artibeus watsoni 7 0 0 7
Sturnira hondurensis 7 0 1 8

Familia Natalidae
natalus mexicano 4 199 5 208

Familia Vespertilionidae
Myotis pilosatibialis 6 0 0 6

Especies totales 9 4 12 14
Total de individuos 570 4 306 960 5 836

Abril. Esta especie no utilizó la cueva de El Apanguito entre febrero y abril y al inicio de la temporada de lluvias.
para lactancia y la colonia abandonó la cueva en mayo No se registraron hembras lactantes en Cerro Huatulco
(Fig. 2A). No se registraron juveniles, el 66,6 % de los y, debido a la baja abundancia de hembras lactantes en
adultos fueron machos y el 33,4 % hembras. El mejor El Apanguito (dos en mayo y dos en junio), lo más
modelo (MPR + RHU + ROO + TEM, ω= 0.993) indicó probable es que la lactancia ocurra en otro dormidero no
que cuatro de las seis variables contribuyeron a explicar identificado (Fig. 2B). El mejor modelo (SEA + RHU +
la actividad reproductiva (Tabla 2). Además, esto se TEM, ω= 0.961) indicó que tres de las seis variables
asoció positivamente con los individuos capturados en El contribuyeron a explicar la actividad reproductiva (Tabla
Apanguito (β= 1.571, P < 0.001) cuando la temperatura 2). Los coeficientes β estimados indicaron que la actividad
fue superior a 25 ºC (β = 1.752, P < 0.001), la humedad reproductiva se asoció positivamente con los individuos
tuvo valores de 70 ­ 79 % (β= 1.136, P= 0.003) y la capturados en la estación seca (β= 1.571, P < 0.001),
precipitación fue menor a 100 mm (β= 1.369, P < 0.001). cuando la humedad era de 70 ­ 79 % (β= 1.732, P=
0.005) y la temperatura superior a 25 ºC (β= 1.935, P <
0.001) (Tabla 3).
Pteronotus fulvus, la especie más abundante en
Cerro Huatulco y la segunda más abundante en El
Apanguito (758 y 1 619 individuos capturados, El patrón reproductivo observado en Pter­onotus
respectivamente), presentó un patrón monoestro mesoamericanus fue monoestría estacional restringida,
estacional restringido. comenzando con los machos con testículos escrotales
Se observaron machos con testículos escrotales de en noviembre, seguido de una gestación que comenzó
noviembre a febrero. Se observó gestación. en enero y duró hasta abril, cuando

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Fig. 1. Variación de la abundancia relativa de siete especies de murciélagos en tres dormideros encontrados en la Región Costa de Oaxaca, México.
Los números del eje X indican las capturas mensuales.

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TABLA 2
Cinco modelos mejor sustentados que explican la actividad reproductiva de siete especies de murciélagos en Oaxaca, México

Candidato modelo AIC ∆AIC AIC Pesos Desviación Residual

Todas las especies

MAR + MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 3 955.558 0.000 0.956 3 915.900
MAR + RHU + ROO+ SEXO + TEMP 3 959.888 4.330 0.110 3 915.600
MAR + RHU + SEXO + TEM 3 980.053 24.445 0.000 3 944.100
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 3 983.365 27.807 0.000 3 954.400
MAR + MPR + ROO+ SEXO + TEM 4 013.237 57.679 0.000 3 975.200
Artibeus Tolteca
RHU + ROO + SEXO + TEMP 72.720 0.000 0.956 61.732
MAR + SEXO 83.082 10.362 0.005 77.082
MAR + ROO+ SEXO 84.000 11.280 0.003 76.800
MAR + RHU+ SEXO 84.493 11.773 0.003 74.494
RHU + ROO 84.921 12.201 0.002 76.921
Carolus fue visto
RHU + ROO + TEMP 153.233 0.000 0,976 139.230
MAR + RHU + ROO + TEMP 164.156 10.923 0.004 151.486
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 174.641 21.408 0.000 162.600
MAR + RHU+ SEXO + TEM 175.395 22.162 0.000 165.190
MAR + MPR + RHU + ROO + TEM 178.150 24.917 0.000 162.150
Glossophaga soricina
MPR + ROO + SEXO + TEM 173.493 0.000 0,738 164,49
MAR + MPR + ROO+ TEM 177.059 3.566 0,124 153.060
MAR + MPR + RHU + ROO + TEM 178.445 4.962 0.062 152.450
MAR + MPR + RHU + TEM 178.455 5.539 0,046 152.550
MAR + MPR + ROO+ SEXO + TEM 179.032 8.607 0.010 153.030
natalus mexicano
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 49.047 0.000 0.905 27.040
MPR + RHU + SEXO + TEM 54.541 5.494 0,058 42.541
MAR + MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 56.485 7.438 0.022 40.885
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 62.634 13.587 0,10 48.634
MPR + SEXO + TEM 62.933 13.886 0.001 48.002
Mormoops megalophylla
MPR + RHU + ROO+TEM 714.454 0.000 0.993 702.450
MPR + RHU + ROO 725.480 11.030 0.004 709.610
MPR+RHU 726.120 11.670 0,003 705.480
MAR + MPR + RHU + TEM 731.260 16.810 0,000 726.400
MAR + SEXO 737.790 23.340 0.000 732.590
pteronotus amarillo
MAR+RHU+TEM 945.710 0.000 0.961 917.858
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 953.040 7.330 0.025 935.647
MAR + MPR + RHU + TEM 954.525 8.815 0.012 938.530
MPR + RHU + SEXO + TEM 958.050 12.340 0.002 938.050
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 961.468 15.758 0.000 940.858
Pteronotus mesoamericano
MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 1 512.980 0.000 0,997 1 491.000
MAR + MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM 1 524.600 11.623 0.003 1 502.380
SEXO + MPR + RHU + TEM 1 530.684 17.723 0.000 1 512.720
MAR + MPR + RHU + SEXO + TEM 1 532.396 19.423 0.000 1 512.400
MPR + RHU + ROO + TEM 1 541.520 28.523 0.000 1 521.500

MPR: precipitación mensual, RHU: humedad relativa, ROO: dormidero, SEA: estación, SEX: sexo, TEM: temperatura. En la parte superior se
destaca el modelo con mejor soporte para cada caso. AIC: Criterio de Información de Akaike, ∆AIC: diferencias en AIC entre los respectivos
modelos y el modelo mejor soportado.

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Fig. 2. Patrones reproductivos de siete especies de murciélagos, Región Costa de Oaxaca, México. Los patrones representan los datos de tres
dormideros combinados. Los números del eje X indican la proporción entre hembras adultas y machos adultos en las capturas mensuales.

792 Rdo. Biol. Demasiado. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 68(3): 785­802, septiembre de 2020
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TABLA 3
Estimación de los parámetros para el modelo mejor sustentado que explica la actividad reproductiva de siete especies
de murciélagos en Oaxaca, México

variables El coeficiente β Error Razón de probabilidades valor z PAG

Todas las especies: SEA + MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM

Interceptar 1.805 16.970 2.691 0,075 0.940
Estación

Seco 1.713 0.338 3.235 0.650 < 0,001

Lluvioso 0.961 0.356 1.117 0,058 0.005

Precipitación mensual
< 100 milímetros 3.569 0,658 6.831 0.513 < 0,001
101 ­ 200 milímetros ­9.591 196.969 ­0.031 ­0,049 0.961
> 201 milímetros 1.507 0.843 2.162 0,179 0.003

Humedad relativa
< 69% 0.036 0,189 0,837 0,194 0,846
70 ­ 79% 0,889 0,297 4.110 2.989 0.002
80 ­ 89% 2.924 0.418 5.370 6.981 < 0,001
> 90 % 1.367 0.317 4.632 3.110 0.003
Gallinero

Mío 0.763 0.170 2.660 3.483 0.001

Cave Cerro Huatulco 0,769 0.256 2.912 3.001 0.001

Cave El Apanguito 1.501 0,147 6.057 4.404 < 0,001

Sexo

Femenino 2.310 0.514 4.541 5.32 < 0,001

Masculino 0,696 0,085 2.983 3.125 0.001

Temperatura
15 ­ 19ºC 1.741 0.374 0.991 8.042 0.008
20 ­ 24ºC 1.156 0.517 0.367 8.012 0,028
> 25ºC 3.941 0.490 7.777 9.378 < 0,001
Artibeus Toltecus: RHU + ROO + SEXO + TEM

Interceptar 2.107 1.472 8.226 1.431 0,152

Humedad relativa
70 ­ 79% 0,683 0.613 0.006 1.113 0.265
80 ­ 89% 1.807 1.839 1.505 0.311 0.003
Gallinero

Mío ­ ­ ­ ­ ­

Sexo

Femenino 1.031 0,596 1.537 1.728 0.004

Masculino 0,619 0,458 0.356 0,156 0.084

Temperatura
15 ­ 19ºC ­0,959 6.180 0.001 ­0.005 0.996
20 ­ 24ºC 2.401 1.328 7.090 1.808 < 0,001

Carollia perspicillata: RHU + ROO + TEM

Interceptar ­0,221 0,977 0.801 ­0,226 0.821

Humedad relativa
70 ­ 79% 1.044 0,295 0.002 0.012 0.790
80 ­ 89% 1.584 0.481 1.502 3.294 0.005
Gallinero

Mío ­ ­ ­ ­ ­

Rdo. Biol. Demasiado. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 68(3): 785­802, septiembre de 2020 793
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TABLA 3 (Continuación)

variables El coeficiente β Error Razón de probabilidades valor z PAG

Temperatura
15 ­ 19ºC 0.584 0.571 0.205 2.772 0,596
20 ­ 24ºC 1.760 6.180 3.201 0.004 0.005

Glossophaga soricina: MPR + ROO + SEXO + TEM

Interceptar 3.7597 1.0651 42.934 3.530 0.0004

Precipitación mensual
< 100 milímetros 1.073 0.565 1.300 5.437 < 0,001
> 201 milímetros 0.865 0,634 0,046 2.733 0.003
Gallinero

Mío 1.891 0,476 2.118 0.056 < 0,001

Cave Cerro Huatulco 1.328 0.321 0.409 0.870 0.061
Sexo

Femenino 1.050 0.731 1.266 0.160 0.004

Masculino 0.604 0.402 0,666 0.354 0,872

Temperatura
15 ­ 19ºC ­1.631 0.562 0.275 ­2.790 0,737
20 ­ 24ºC 1.914 0,685 6.147 2.795 < 0,001
> 25ºC ­4.485 1.353 0.011 ­3.313 0.549
Natalus mexicanus: MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM

Interceptar 12.046 8.397 1.703 0.000 0,999

Precipitación mensual
< 100 milímetros 2.534 0.381 9.078 0.006 < 0,001
> 201 milímetros 0,476 0,839 0,878 0,136 0,691

Humedad relativa
70 ­ 79% 0.269 0.067 0.565 0.001 0,299
80 ­ 89% 2.793 1.024 3.163 2.729 0.004
> 90 % 0,046 1.604 0.009 1.213 0.424
Gallinero

Mío ­0,121 0.680 0.266 ­0.002 0,499

Cave Cerro Huatulco ­0,621 0.111 0,657 ­0,645 0,689

Cave El Apanguito 3.163 0.253 8.715 0.741 < 0,001

Sexo

Femenino 1.999 0.841 10.004 0.568 < 0,001

Masculino ­3.974 0,452 0.022 ­0.004 0.996

Temperatura
15 ­ 19ºC ­0.613 0,643 0,232 ­0.037 0,729
20 ­ 24ºC ­0,120 0.216 0.032 ­0.405 0.621
> 25ºC 1.526 0,742 9.235 0.655 < 0,001

Mormoops megalophylla: MPR + RHU + ROO + TEM

Interceptar 2.061 1.164 1.191 0,028 0.978

Precipitación mensual
< 100 milímetros 1.369 0.039 4.358 0.586 < 0,001
101 ­ 200 milímetros ­0,791 0.930 0.358 ­0,026 0,878

Humedad relativa
< 69% 0.604 0.256 0.546 2.363 0,189
70 ­ 79% 1.136 0.578 2.970 0,856 0.003
80 ­ 89% 0.143 0.215 0.866 0.664 0.506
> 90 % ­1.387 9.4352 0,639 ­0.020 0.984

794 Rdo. Biol. Demasiado. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 68(3): 785­802, septiembre de 2020
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TABLA 3 (Continuación)

variables El coeficiente β Error Razón de probabilidades valor z PAG

Gallinero

Cave Cerro Huatulco ­0,567 9.4345 0.580 0.019 0.984

Cave El Apanguito 1.571 0.356 6.658 0.587 < 0,001

Temperatura
15 ­ 19ºC ­0,186 0.367 0.003 ­0.005 0.932
20 ­ 24ºC 0,612 0,479 1.346 0.343 0.005
> 25ºC 1.752 0,742 2.235 0.555 < 0,001
Pteronotus mesoamericanus: MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM

Interceptar ­8.952 3.646 0.0001 ­0,025 0.980

Precipitación mensual
< 100 milímetros 12.220 3.646 4.258 0.034 < 0,001
> 201 milímetros 7.223 3.635 1.371 0.020 0.984

Humedad relativa
< 69% 0.559 0,293 0.571 1.908 0.0564
70 ­ 79% 0,887 0.243 0,775 2.310 0.0427
80 ­ 89% 1.191 0.212 3.290 5.597 < 0,001
> 90 % 1.909 0.222 6.746 8.582 < 0,001
Gallinero

Mío ­1.297 0.403 0.271 ­3.217 0.001

Cave Cerro Huatulco ­1.294 0.428 0,274 ­3.022 0.002

Cave El Apanguito 1.976 0.273 6.367 6.285 < 0,001

Sexo

Femenino 1.870 0,378 5.380 0.112 < 0,001

Masculino ­0.834 0.154 0,434 ­5.406 0.001

Temperatura
15 ­ 19ºC 0.932 0,378 0,187 6.659 0,059
20 ­ 24ºC 0,686 0.540 0.933 10.517 0.067
> 25ºC 3.917 0,452 3.019 8.660 < 0,001

Pteronotus amarillo: MAR + RHU + TEM

Intercepción 3.917 27.980 0.502 0.000 0,999
Estación

Seco 1.432 0.545 5.774 0,687 < 0,001

Lluvioso 0,017 0.456 1.117 0,589 0,675

Humedad relativa
< 69% 0.235 0.284 0,789 0,828 0.407
70 ­ 79% 1.732 0.578 2.456 0,678 0.005
80 ­ 89% 1.297 2.501 1.055 0.001 0.005
> 90 % ­2.434 1.339 0.201 ­0.024 0.980

Temperatura
15 ­ 19ºC ­1.913 0.253 0,049 ­0.002 0.918
20 ­ 24ºC ­2.451 0,798 0.424 ­0.001 0.939
> 25ºC 1.935 0.465 8.233 0,677 < 0,0001

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alcanzó su punto máximo (77%). Los primeros nacimientos que cuatro de las seis variables contribuyeron a explicar
ocurrieron también en abril y aumentaron con el inicio de la actividad reproductiva (Tabla 2). La actividad
la temporada de lluvias en mayo y junio (Fig. 2C). Los reproductiva se asoció positivamente con las hembras (β=
individuos capturados fueron en su mayoría adultos (98,6 %). 1.031, P= 0.004), cuando la humedad relativa presentó
El mejor modelo (MPR + RHU + ROO + SEXO + TEM, ω= valores entre 80 ­ 89 % (β= 1.807, P= 0.003) y la
0.997) indicó que cinco de las seis variables contribuyeron temperatura de 20 ­ 24 ºC (β= 2,401, P < 0,001) (Tabla 3).
a explicar la actividad reproductiva (Tabla 2). La actividad
reproductiva se asoció positivamente con las hembras (β= Los datos de machos de Carollia perspicillata
1.870, P < 0.001) capturadas en la cueva El Apanguito (β= sugirieron un patrón de polioestría bimodal estacional. En
1.976, P < 0.001), cuando la temperatura era superior a el primer período, sólo se registraron machos activos de
25 ºC (β= 3.917, P < 0.001). , precipitación mensual julio a octubre y no se registraron hembras gestantes o
menor a 100 mm (β= 12.220, P < 0.001) y humedad lactantes en este período.
relativa mayor al 90 % (β= 1.909, P < 0.001) (Cuadro 3). El segundo período fue de enero a abril.
Se registraron machos con testículos escrotales de enero
a abril y hembras gestantes y lactantes de enero a abril
Natalus mexicanus presentó un patrón monoestral
(Fig. 2F). Los individuos adultos representaron el 82 % de
estacional restringido a partir de marzo y abril, con la
las capturas y el resto fueron juveniles, de los cuales el 97
aparición de hembras gestantes, seguidas de hembras
% se registraron en abril. El mejor modelo (RHU + ROO +
lactantes en mayo y junio. No hubo registros de varones
TEM, ω= 0,976) indicó que tres de las seis variables
con testículos escrotales (Fig. 2D). Todos los individuos
contribuyeron a explicar la actividad reproductiva (Tabla
capturados eran adultos, excepto un individuo juvenil, que 2). Los coeficientes β estimados indicaron que esto se
fue observado en junio. El mejor modelo (MPR + RHU +
asocia positivamente cuando la humedad relativa presenta
ROO + SEXO + TEM, ω= 0.905) indicó que cinco de las
valores entre 80 ­ 89 % (β= 1.584, P= 0.005) y una
seis variables contribuyeron a explicar la actividad
temperatura de 20 ­ 24 ºC (β= 1.760, P= 0.005) ( Tabla 3).
reproductiva (Tabla 2). Se asoció positivamente con las
hembras (β= 1.999, P < 0.001) capturadas en El Apanguito
(β= 3.163, P < 0.001), cuando la humedad presentó
valores entre 80 ­ 89 % (β= 2.793, P= 0.004), la temperatura
Glossophaga soricina mostró un patrón de poliestría
fue superior a 25 ºC (β= 1.526, P < 0.001) y precipitación
bimodal estacional con dos períodos reproductivos. El
menor a 100 mm (β= 2.534, P < 0.001) (Cuadro 3).
primero ocurrió entre agosto y noviembre, y el segundo se
observó de febrero a mayo. Se registraron machos con
testículos escrotales de septiembre a noviembre, marzo
y mayo. Se observaron hembras gestantes de agosto a

Artibeus toltecus, un murciélago filostómido, exhibió noviembre y de febrero a abril (Fig. 2G). Los adultos

un patrón de poliestría bimodal estacional. constituyeron el 75 % de las capturas. El mejor modelo

El primer período reproductivo se observó de julio a (MPR + ROO + SEXO + TEM, ω= 0.738) indicó que cuatro

noviembre y el segundo entre enero y abril. Se observaron de las seis variables contribuyeron a explicar la actividad
hembras gestantes de julio a octubre, noviembre y enero­ reproductiva (Tabla 2). Los coeficientes β estimados
abril. Se registraron machos con testículos escrotales de indicaron que esto se asoció positivamente con las
julio a octubre y de enero a abril (Fig. 2E). La especie no hembras (β= 1.050, P= 0.004) capturadas en la Mina (β=
utilizó ningún refugio para la lactancia. Los individuos 1.891, P < 0.001), cuando la precipitación fue menor a 100
adultos constituyeron el 88 % de las capturas y todos los mm (β= 1.073, P < 0.001 ) y la temperatura de 20 ­ 24 ºC
juveniles se registraron en marzo. El mejor modelo (RHU (β= 1.914, P < 0.001) (Tabla 3).
+ ROO + SEXO + TEM, ω= 0,956) indicado

796 Rdo. Biol. Demasiado. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 68(3): 785­802, septiembre de 2020
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DISCUSIÓN (Fleming et al., 1972; Racey, 1982; Dinerstein, 1986;

Estrada y Coates­Estrada, 2001a). Esta estrategia
Según los resultados obtenidos y las hipótesis reproductiva se ha observado en especies que basan
propuestas, las abundancias mensuales de especies de su dieta en frutas e insectos (Bradbury & Veherencamp,
murciélagos variaron entre refugios (excepto Glossophaga 1976; Racey, 1982; Cumming & Bernard, 1997; Racey &
soricina) y solo para Mormoops megalophylla y Pteronotus Entwistle, 2000).
fulvus entre estaciones. Además, para las siete especies
de murciélagos se identificó al menos un patrón La influencia de la estacionalidad puede no ser tan
reproductivo. Las especies de murciélagos variaron en marcada principalmente en especies que tienen más de
el momento del inicio y la duración de sus períodos un ciclo estral al año, es decir, especies que muestran
reproductivos. La actividad reproductiva de la especie actividad reproductiva durante la mayor parte del año,
está influenciada por las seis variables seleccionadas en donde también se ha observado que los picos de
los GLM (época, sexo, dormidero, temperatura, actividad reproductiva no coinciden significativamente
precipitación y humedad relativa), destacando la con los periodos de mayor disponibilidad de alimento
temperatura, que estuvo presente en el mejor modelo (por ejemplo C. perspicillata). Esto podría deberse al tipo
de las siete especies estudiadas, mientras que la de alimento que consume la especie. Por ejemplo, en C.
humedad y la precipitación estuvieron presentes en los perspicillata el elemento principal y más importante de
modelos de seis y cuatro especies, respectivamente. El su dieta son los frutos de Piper y Solanum, los cuales
dormidero, a excepción de P. fulvus, también influye en dan frutos durante todo el año (Fleming, 1991; Estrada,
la actividad reproductiva de todas las especies de Coates­Estrada, & Meritt, 1993). Además, otros autores
murciélagos estudiadas. Además, en el modelo mejor han sugerido que esta especie presenta más bien una
sustentado de todas las especies y por separado, la estrategia generalista, es decir, es capaz de consumir
probabilidad de actividad reproductiva fue mayor para otro tipo de recursos que están disponibles durante una
las hembras capturadas en El Apanguito o La Mina en determinada temporada, pudiendo extender su dieta a
la época seca (octubre­abril), cuando la precipitación es insectos cuando la disponibilidad de El fruto del flautista
menor a 100 mm. . Por tanto, en las especies de es bajo (Mello, Schittini, Selig y Bergallo, 2004a, 2004b).
murciélagos el inicio y la duración de sus periodos
reproductivos variarán según factores climáticos y
características ecológicas de la especie y sus dormideros. Otros factores importantes en la actividad
reproductiva de los murciélagos, según los GLM, fueron
la humedad relativa y la temperatura. En los filostómidos
la probabilidad de actividad reproductiva es mayor
En general, excepto Artibeus toltecus y Natalus cuando la humedad relativa es de 80 ­ 89 % y la
mexicanus, la mayor abundancia de machos con temperatura es de 20 ­ 24 ºC, mientras que en los
testículos escrotales ocurrió en la estación seca media, mormópidos ocurre a temperaturas superiores a 25 ºC y
de noviembre a enero. Las hembras gestantes se menor humedad relativa (70 ­ 79 %), en el caso de
observaron al final de la estación seca, mientras que los Pteronotus fulvus y Mormoops megalo­phylla, y mayor
nacimientos ocurrieron al inicio de la estación lluviosa, (90 %) para P. mesoameri­canus. Estas condiciones se
en mayo, junio y julio. presentan en los meses de mayo y junio y los cambios
La actividad reproductiva puede estar sincronizada con más evidentes se pudieron observar en El Apanguito,
el inicio de la temporada de lluvias, principalmente en donde se desarrolló la formación de colonias de
especies monoestro, aunque en especies poliestras maternidad de miles de hembras de P. mesoamericanus,
bimodales, al menos un período reproductivo coincide P. fulvus,
con la temporada de lluvias cuando hay mayor abundancia y se observó N. mexicanus . En abril, las hembras de P.
de recursos alimentarios disponibles para las hembras mesoamericanus dominaron el dormidero, representando
lactantes que tienen mayores necesidades energéticas, el 90 % de los individuos presentes en la cueva. En el
como han sugerido previamente algunos autores mismo mes, hembras provenientes de diferentes sitios
se congregaron para

Rdo. Biol. Demasiado. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 68(3): 785­802, septiembre de 2020 797
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gestación completa y cuidado y desarrollo de las crías Apanguito y recapturados en Cerro Huatulco, que la
(corroboramos mediante recapturas que algunas hembras especie presenta segregación sexual durante la lactancia.
procedían tanto de La Mina como de Cerro Huatulco); En mayo, las hembras abandonan El Apanguito y se
mientras que los machos de P. mesoamericanus trasladan a otro dormidero no identificado, mientras que
abandonan la cueva, mostrando segregación de sexos los machos se dirigen al Cerro Huatulco (colonia
durante este período. Este comportamiento ha sido formada exclusivamente por machos). Este
reportado en Sinaloa (Bate­man & Vaughan, 1974) y comportamiento ha sido reportado en Venezuela
Colima en México (Torres­Flores et al., 2012). (Bonaccorso et al., 1992), Ecuador (Boada et al., 2003)
y México (Torres­Flores et al., 2012). Aunque se han
El patrón de monoestría estacional restringido observado variaciones en bosques secos donde M.
observado en Pteronotus fulvus concuerda con lo megalophylla no abandona completamente el dormidero,
reportado por otros autores (Wilson, 1973; Bateman & lo que, según la hipótesis propuesta por Torres­Flores et
Vaughan, 1974; Jiménez­Guzmán & Ceballos, 2005). al. (2012), podría indicar un ajuste en las estrategias
Debido al bajo número de hembras lactantes registradas reproductivas según el hábitat, la disponibilidad de
(0.2 % en El Apan­guito y ausente en Cerro Huatulco), alimentos o la competencia.
se puede inferir que la lactancia se lleva a cabo en un
dormidero alternativo y es probable que ocurra entre Torres­Flores et al. (2012) mencionaron que cuando
mayo y septiembre, al igual que lo ha ocurrido. ha sido comienza el período reproductivo de la especie en un
reportado por otros autores en México (Adams, 1989; refugio, las especies más abundantes tenderán a utilizar
Jiménez­Guzmán & Ceballos, 2005; Torres­Flores et una mayor área de percha y desplazarán a otras cuya
al., 2012). Según el estudio realizado por Torres­Flores abundancia disminuye drásticamente. Este
et al. (2012) en Cueva El Salitre, Colima, México, existen comportamiento se pudo observar en Pteronotus
variaciones en el tiempo y duración del período mesoamericanus en El Apanguito, donde las abundancias
reproductivo. En este estudio la reproducción ocurrió de aumentan considerablemente a partir de marzo, con la
diciembre a enero como lo demuestran los machos con llegada de hembras preñadas que cubren una mayor
testículos escrotales y las hembras gestacionales de área de posada. Esta puede ser la razón por la que M.
febrero a abril, mientras que en El Salitre se registraron megalophylla, P. fulvus y N. mexicanus se ven obligados
machos activos en enero­abril, septiembre y noviembre­ a abandonar la cueva.
diciembre y las hembras gestacionales en agosto­ Apanguito para realizar el parto y lactancia en otros
Noviembre y marzo­noviembre. dormideros alternativos. Sin embargo, el abandono de la
cueva por parte de estas especies podría estar
relacionado con sus requerimientos fisiológicos durante
Estas variaciones podrían explicarse por ajustes en las la época reproductiva, debido a que el mejor modelo
estrategias reproductivas de las especies según el GLM soportado para esta especie (MPR + RHU + ROO
hábitat, ya que en El Salitre el hábitat es un relicto de + TEM) indicó que la actividad reproductiva se ve
bosque caducifolio de tierras bajas, mientras que en este favorecida principalmente por factores ambientales como
estudio es bosque medio subperennifolia. temperatura (> 25 ºC), precipitación (< 100 mm) y
humedad relativa (70 ­ 79 %). En mayo, cuando la cueva
El patrón de monoestría estacional restringido El Apan­guito está completamente abandonada, la
observado en Mormoops megalophylla y Nata­lus temperatura era de 21 ºC y 92 % de humedad relativa.
mexicanus también concuerda con lo reportado en otros
estudios (Sánchez­Hernández, Chávez­Tapia, Núñez­ Probablemente estas características inadecuadas sean
Garduño, Ceballos­Corona, & Gurrola­Hidalgo, 1985; las que obliguen a la especie a desplazarse a otros sitios.
Bonaccorso et al. , 1992; Rezsutek & Cameron, 1993; Además, se sabe que los mormópidos tienen preferencia
Boada et al., 2003; En el caso de M. megalophylla se por refugios con temperaturas superiores a 30 °C en
pudo corroborar a través de individuos marcados en El otros refugios (Rezsutek & Cameron, 1993; Ávila­Flores
& Medellín, 2004; Torres­Flores & Santos­Moreno, 2017;

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Ayala­Téllez, Iñiguez­Dávalos, Olvera­Vargas, Vargas­ 19 ºC, la humedad entre 85 ­ 90 % y el nivel del agua
Contreras, & Herrera­Lizaola, 2018). aumenta. Por tanto, se descarta la disponibilidad de
Las temperaturas máximas no superan los 27 °C en otros túneles cercanos sin flujo de agua y con temperatura
ninguno de los refugios observados en este estudio. y humedad más adecuadas (según los modelos mejor
Por tanto, sería útil investigar las variaciones en las sustentados, la probabilidad de actividad reproductiva
características ambientales de los refugios, así como los aumenta en tres (C. perspicillata, OR= 3.201), seis ( G.
requerimientos específicos de cada especie en estudios soricina, OR = 6.147) y siete (A. toltecus, OR = 7.777)
posteriores que corroboren estas hipótesis. veces más cuando la temperatura va de 20 ­ 24 ºC). Les
ofrece la oportunidad de dar a luz y amamantar de
The seasonal bimodal polyoestry pattern observed forma más segura, ya que, a diferencia del túnel
in the phyllostomids Artibeus tolte­cus, Carollia muestreado, no presenta corriente de agua durante todo
perspicillata and Glossophaga soricina agrees with el año, suponiendo un peligro para las crías si caen y
reports from México (Michoacán, Sánchez­Hernández et mueren ahogadas.
al., 1985; Jalisco, Iñiguez­Dávalos, 1993; Guerrero,
Almazán­Catalán, Sánchez­Hernández, Rome­ro­
Almaraz, Sánchez­Vasquez, & González­Pérez, 2015; En el caso de G. soricina, se ha reportado que es una

Ramírez­Pulido et al., 1993; Oaxaca, García­García et especie que puede posarse en variedad de sitios y formar colonias
al., 2010; Colima, Torres­Flores et al., 2012), Costa Rica de maternidad (Álvarez, Willing, Jones & Webster, 1991; Uribe &
(Flem­ing et al., 1972; Dinerstein, 1986), Panama Arita, 2005). Una colonia puede estar en una casa abandonada
(Fleming et al., 1972), and Brazil (Mello & Fernández, ubicada a 150 m del túnel muestreado. La colonia permaneció
2000). The best supported GLMs of the three species durante todo el periodo de muestreo de este estudio; sin embargo,

showed temperature and roost as important variables in no fue posible capturar individuos y confirmar que las hembras
common (A. toltecus: RHU + ROO + SEX + TEM, C. acuden a ese dormidero durante el parto y la lactancia. A diferencia
perspicillata: RHU + ROO + TEM, G. soricina: MPR + del túnel con corriente de agua, la casa abandonada representa un
ROO + SEX + TEM), while the precipitation was only for mejor refugio para el crecimiento de la descendencia y contra las
G. soricina and the temporality for none of the three. adversidades.

Los resultados de este estudio muestran que los

Este patrón reproductivo, polioestría bimodal ciclos reproductivos de las especies de murciélagos
estacional, se caracteriza por dos ciclos estrales por año, estudiadas están relacionados con al menos seis
uno al final de la estación seca (marzo­abril) y otro al variables (época, sexo, dormidero, temperatura,
final de la estación lluviosa (julio­agosto) (Hill & Smith, precipitación y humedad), destacando la temperatura, la
1984). En las poblaciones estudiadas este patrón se humedad relativa y el sitio de descanso de la especie.
observó en A. toltecus, mientras que en G. soricina el Los estudios futuros deberían aumentar el número de
segundo período comienza más tarde, en septiembre­ variables e incluir otras variables, por ejemplo, peso,
noviembre en La Mina. La ausencia de hembras lactantes masa metabólica o disponibilidad de alimentos, para
de A. toltecus y G. soricina en La Mina, donde se ayudar a sacar conclusiones más sólidas sobre los
encuentran las colonias más grandes (Cuadro 1), indica procesos reproductivos de las especies de murciélagos neotropicales.
que los nacimientos ocurren en uno de los túneles Además, los estudios de citología vaginal pueden ser
cercanos entre enero y septiembre como se sugiere complementarios y generar resultados más específicos
(Webster & Jones, 1982 ; Álvarez & Álvarez­Castañeda del tiempo y duración de los patrones reproductivos de
1991; Cloutier & Thomas, 1992; Almazán­Catalán et al., los murciélagos.
2015). Además, en estos meses la temperatura y
humedad en La Mina descienden por debajo de Declaración ética: los autores declaran que todos
están de acuerdo con esta publicación y realizaron
aportes significativos; que no hay

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conflicto de intereses de cualquier tipo; y que seguimos M. megalophylla, P. fulvus, P. mesoamericanus junto con N. mexicanus
mostraron un patrón monoestro estacional,
todos los procedimientos y requisitos éticos y legales
mientras que los filostómidos A. toltecus, C. perspicillata
pertinentes. Todas las fuentes financieras se indican y G. soricina mostraron un patrón poliéstrico estacional bimodal. La
completa y claramente en la sección de agradecimientos. abundancia mensual de las especies fluctuó significativamente (H= 13,
Un documento firmado ha sido archivado en los archivos df= 11, P= 0.044) en los tres refugios a lo largo del periodo de estudio
y el GLM mejor respaldado que incluyó las siete especies mostró que
de la revista.
las seis variables elegidas (temporada, sexo, refugio, tempera­tura,
precipitación y humedad) se asociaron positivamente con la actividad
AGRADECIMIENTOS reproductiva. Conclusiones: la actividad reproductiva de cada especie
parece estar sincronizada con el final de la temporada seca y el
comienzo de la temporada de lluvias, e influenciada por factores como
A las autoridades de Pluma Hidalgo y Santa María
temperatura, humedad y el sitio de refugio.
Huatulco por su apoyo y asistencia durante el estudio. A
M. Calixto, M. Sori­ano, A. García. A. Matus, D. Roca,
E. Ruiz, E.
Palabras clave: cuevas; minas; monoéstrico; Mormoo­pidae;
Caballero, J. Arellanes, J. López, L. Jiménez, L. Pacheco,
Phyllostomidae; poliéstrico; segregación sexual, México.
M. Sánchez y R. Prado por su valiosa ayuda durante el
trabajo de campo. Al Instituto Politécnico Nacional de
México por el apoyo financiero para la realización del
estudio (proyectos SIP­20161645 y SIP­20171154 para REFERENCIAS
el segundo autor), y al Consejo Nacional de Ciencia y
Adams, JK (1989). Pteronotus davyi. Especies de mamíferos, 346, 1­5.
Tecnología de México por la beca otorgada al primer
autor. .
Almazán­Catalán, J.A., Sánchez­Hernández, C., Romero­Almaraz,
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utilizando una trampa de arpa que fue colocada en la entrada de los
Nacional de Ciencias Biológicas de México, 34, 223­229.
refugios. La especie de los murciélagos capturados fue determinada
con claves de identificación taxonómica, además fueron marcados con
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cinco familias. Las especies más abundantes fueron: P. fulvus y P.
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mesoamericanus, que representaron el 41 y el 32.3 % de las capturas,
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respectivamente. Los mormópidos
Ayala­Téllez, H.L., Iñiguez­Dávalos, L.I., Olvera­Vargas, M., Vargas­
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