Articulo 2
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Ecología
Distribución, ciclo biológico y tabla de vida de Eumaeus toxea (Lepidoptera:
Lycaenidae) en la provincia fisiográfica Costa de Oaxaca, México
Distribution, biological cycle and life table of Eumaeus toxea (Lepidoptera: Lycaenidae) in the
physiographic province Coast of Oaxaca, Mexico
Noe Ruiz-García a,∗ , Brenda Yesenia Méndez-Pérez b , Mario Valerio Velasco-García a ,
Guillermo Sánchez-de la Vega a y Juana Laura Rivera-Nava c
a Instituto de Ecología, Universidad del Mar, km 3.5 Carretera Puerto Escondido-Oaxaca vía Sola de Vega, 71980 San Pedro Mixtepec, Oaxaca, México
b
Ingeniería Forestal, Universidad del Mar, km 3.5 Carretera Puerto Escondido-Oaxaca vía Sola de Vega, 71980 San Pedro Mixtepec, Oaxaca, México
c Instituto de Genética, Universidad del Mar, km 3.5 Carretera Puerto Escondido-Oaxaca vía Sola de Vega, 71980 San Pedro Mixtepec, Oaxaca, México
Resumen
La mariposa Eumaeus toxea es un herbívoro que se alimenta de Zamia paucijuga, una cícada considerada amenazada y vulnerable, con una
tendencia a la disminución y desaparición de sus poblaciones. Los objetivos del presente trabajo fueron determinar la distribución geográfica
de la mariposa, la duración de su ciclo biológico, su supervivencia y reproducción en su hospedante natural en condiciones de campo, en la
provincia fisiográfica Costa de Oaxaca. El trabajo se realizó durante el periodo de junio de 2010 a mayo de 2011. La distribución de la mariposa
fue coincidente con la distribución de su hospedante. Empleando la técnica de tablas de vida con decrementos simples y agrupados por estadios, se
requirió 47 ± 0.5 días a la urgencia del adulto, un tiempo generacional de 51 días, una supervivencia de 0.027 hasta la urgencia del adulto con una
mortalidad del 28.4% para el estadio de huevo y del 68.8% para el estadio de larva; con una tasa de reproducción neta de 0.014. Por su especificidad
con el hospedante, baja densidad poblacional y tasa neta de reproducción, la conservación E. toxea depende de la preservación de su hospedante y
del dosel arbóreo donde sobreviven sus poblaciones.
Derechos Reservados © 2014 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido
bajo los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.
Abstract
The butterfly Eumaeus toxea is an herbivore that feeds on Zamia paucijuga, an endangered and vulnerable cycad with their populations trending
to decline and disappear. The objectives of this study were to determine the geographic distribution of the butterfly and to determine the duration of
their life cycle, as well as its survival and reproduction rate when reared with its natural host under field conditions in the physiographic province
of Oaxaca Coast. The work was conducted during the period of June 2010 to May 2011. Butterfly distribution coincided with the distribution of
their host. Using the technique of single decrement and abridged life table by stages, 47 ± 0.5 days were required for adult emergence, a mean
generation time of 51 days, a survival rate of 0.027 to adult emergence with a mortality of 28.4% for the egg stage and 68.8% for the larval stage,
and a net reproductive rate of 0.014. Due to the host specificity, low population density and net reproduction rate, the conservation of E. toxea
depends on the preservation of its host and the canopy where their populations survive.
All Rights Reserved © 2014 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. This is an open access item distributed under the
Creative Commons CC License BY-NC-ND 4.0.
Keywords: Cycads; Endemism; Zamia paucijuga; Survival; Reproduction
http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2015.05.014
1870-3453/Derechos Reservados © 2014 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo
los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.
N. Ruiz-García et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 998–1003 999
97º36’18”W 96º35’16”W
16º48’30”N
16º48’30”N
Oaxaca
16
15 11 14 9 5
87 1 4 3
2
N
14 9
W E 6
11 13 5
15º47’28”N
15º47’28”N
S 8 7 4
1
Simbología 2
Sitios de muestreo
Figura 1. Área de estudio y sitios de muestreo en donde se encontraron poblaciones de Zamia paucijuga y Eumaeus toxea en la provincia fisiográfica Costa de
Oaxaca. Las coordenadas y el tipo de vegetación de los sitios están en la tabla 1.
Cuando emergieron, las larvas se alimentaron masticando alimentaron de la parte externa de la microesporófila y la sar-
el envés y el mesófilo, siguiendo las nervaduras hacia la base cotesta de la semilla. Para pupar abandonaron el estróbilo y
de la hoja dejando la cutícula del haz; a partir del tercer crisalidaron en las hojas. Una cohorte de larvas completó su ciclo
subestadio larval mastican la hoja completa. Las larvas pupa- biológico consumiendo de 4 a 5 foliolos. Durante el periodo de
ron en el envés de las hojas formando un grupo compacto. estudio (junio 2010-mayo 2011), se pudieron observar varias
Cuando ovipositaron en los estróbilos femeninos, al eclosio- cohortes en una planta, llegando a consumir hasta el 48% del
nar las larvas se introdujeron al estróbilo por la apertura entre área foliar de la misma. Únicamente en la población ubicada en
las microesporofilas y se alimentaron de la parte interna de la selva mediana subcaducifolia conservada, las larvas se alimen-
misma; a partir del tercer y cuarto subestadio larval también se taron del raquis de la hoja dejando una galería, generalmente
Tabla 1
Ubicación geográfica, altitud, número de plantas totales, plantas con signos de herbivoría, porcentaje promedio de herbivoría y tipo de vegetación asociada en cada
sitio de muestreo de Zamia paucijuga.
Ubicación geográfica Altitud N.◦ de plantas
1 15◦ 53 58” 96◦ 48 23” 650 22 19 (34.5) BQ, conservado
2 15◦ 53 42” 96◦ 49 4” 710 60 23 (32.4) BQ, conservado
3 15◦ 54 54” 96◦ 7 37” 350 31 11 (6.2) SMSC, conservado
4 15◦ 56 7” 96◦ 47 21” 745 62 27 (48.1) BQ, conservado
5 15◦ 59 21” 96◦ 56 27” 590 40 26 (24.5) BQ, conservado
6 15◦ 59 56” 96◦ 58 18” 430 31 16 (22.1) BQ, conservado
7 15◦ 56 16” 97◦ 1 28” 495 59 18 (21.2) SBC, conservado
8 15◦ 56 47” 97◦ 4 5” 90 50 22 (11.0) SBC, conservado
9 15◦ 57 22” 97◦ 0 48” 270 30 20 (11.9) SBC, deforestado
10 15◦ 57 10” 97◦ 1 32” 360 29 4 (7.2) SBC, deforestado
11 15◦ 57 44” 97◦ 3 14” 270 111 13 (8.7) SBC, deforestado
12 16◦ 0 20” 96◦ 57 45” 645 28 16 (26.1) BQ, deforestado
13 16◦ 1 1” 96◦ 59 47” 445 16 14 (40.0) BQ, alterado
14 16◦ 1 47” 97◦ 3 60” 590 33 18 (20.5) BQ, alterado
15 16◦ 1 32” 97◦ 31 51” 121 27 21 (14.9) SBC, alterado
16 16◦ 8 57” 97◦ 27 1” 803 25 8 (5.0) SMSC, alterado
BQ: bosque de encino; SBC: selva baja caducifolia; SMSC: selva mediana subcaducifolia.
a Los números entre paréntesis indican el porcentaje promedio de herbivoría.
N. Ruiz-García et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 998–1003 1001
80 1,0 Huevo
Plantas con herbivoría
Herbivoría promedio
0,8
60
Subestadio larval 1
Supervivencia
0,6
Porcentaje
l2
larva
stadio
Sube
40
3
al
0,4
rv
la
io
ad
4
al
Reproducción
Edad máxima
st
rv
be
Emergencia
la
20
Su
io
0,2
ad
st
a
be
up
pa
Su
ep
Pu
Pr
0,0
0
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50
Deforestado Perturbado Conservado
Días
Condición del sitio
hembras y 25.88 ± 0.35 mm para machos. Sin embargo, una N.◦ . 2IG1003 de la convocatoria «Apoyo a la Incorporación
prueba de comparación por traslape de intervalos del 95% de de Nuevos PTC 2010».
confianza indican que las mariposas de este estudio son consi-
derablemente de mayor tamaño que las de la vertiente del golfo
(intervalo de confianza para la talla en milímetros del presente Referencias
trabajo: hembras [50.84, 52.62], machos [51.31, 53.73], y de las
de la vertiente del golfo de acuerdo con los datos de Martínez- Bailey, R., Chang, N. T., Lai, P. Y. y Hsu, T. C. (2010). Life table of cycad
Lendech et al. (2007): hembras [24.45, 26.49], machos [25.09, scale, Aulacaspis yasumatsui (Hemiptera: Diaspididae), reared on Cycas in
Taiwan. Journal of Asia-Pacific Entomology, 13, 183–187.
26.67]).
Calonje, M., Kay, J. y Griffith, M. P. (2011). Propagation of cycad collec-
La mortalidad observada en este estudio fue similar a la tions from seed: applied reproductive biology for conservation. Sibbaldia,
reportada cuando se alimentaron de Z. loddigesii; para huevo 9, 77–96.
que fue de 31.25% (p= 0.8112) y para larva de 64.9% (p= Carey, J. R. (1993). Applied demography for biologists with special emphasis
0.6653) (Castillo-Guevara y Rico-Gray, 2002). Por la metodo- on insects. New York: Oxford University Press.
logía empleada no fue posible observar canibalismo entre las Castillo-Guevara, C. y Rico-Gray, V. (2002). Is cycasin Eumaeus minyas (Lepi-
doptera: Lycaenidae) a predator deterrent? Interciencia, 27, 465–470.
larvas, un factor de mortalidad importante reportado para esta Contreras-Medina, R., Ruiz-Jiménez, C. A. y Luna-Vega, I. (2003). Caterpillars
especie (Castillo-Guevara y Rico-Gray, 2002; González, 2004). of Eumaeus childrenae (Lepidoptera: Lycaenidae) feeding on two species
La mortalidad observada hasta el estadio adulto (2.7%) fue simi- of cycads (Zamiaceae) in the Huasteca region, Mexico. Revista de Biología
lar a la reportada para otras especies de mariposas neotropicales Tropical, 51, 201–204.
Dehgan, B. (1983). Propagation and growth of cycads. A conservation strategy.
raras, como Hypna clytemnestra huebneri Butler (Nymphalidae:
Proceedings of the Florida State Horticultural Society, 96, 137–139.
Charaxinae), en la cual el 2.3% de los huevos alcanzan el estadio Garraway, E., Bailey, A. J. A., Freeman, B. E., Parnell, J. R. y Emmel, T. (2008).
adulto (Gomes-Filho, 2003). La tasa neta de reproducción esti- Population studies and conservation of Jamaica’s endangered swallowtail
mada fue considerablemente menor que la tasa de reproducción butterfly Papilio (Pterourus) homerus. Journal of Insects Conservation, 12,
de Aulascaspis yasumatsui Takagi (Hemiptera: Diaspididae), 383–397.
Gomes-Filho, A. (2003). Seasonal fluctuation and mortality schedule for imma-
considerada plaga en las especies del género Cycas (Cycadales:
tures of Hypna clytemnestra (Butler), an uncommon neotropical butterfly
Cycadaceae) en Taiwán, que fue de R0 = 111.51 en un tiempo (Nymphalidae: Charaxinae). Journal of Research on the Lepidoptera, 37,
generacional de 47.24 días (Bailey, Chang, Lai y Hsu, 2010). 37–45.
No se observaron larvas de E. toxea alimentándose de Dioon González, F. (2004). Herbivoría en una gimnosperma endémica de Colombia,
holmgrenii De Luca, Sábato y Vázquez-Torres, otra cícada endé- Zamia encephalartoides (Zamiaceae) por parte de Eumaeus (Lepidop-
tera: Lycaenidae). Revista de la Academia Colombiana de Ciencias, 28,
mica con la cual convive en las localidades 1, 2, 4, 9 y 14.
233–243.
No se observaron estadios larvales diferentes alimentándose Inegi, Conabio e INE (Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informá-
de la misma planta como fue el caso de Eumaeus childre- tica, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad e
nae Gray alimentándose de Ceratozamia mexicana Brongn. Instituto Nacional de Ecología. (2008). Ecorregiones terrestres de México.
y Zamia fischerii en poblaciones de la Huasteca (Contreras- Escala 1:1,000.000. México, D. F.: Inegi.
Marler, T. C. (2010). Cycad mutualist offers more than pollen transport. Ameri-
Medina, Ruiz-Jiménez y Luna-Vega, 2003); tampoco se observó
can Journal of Botany, 97, 841–845.
alimentándose de plántulas, como fue el caso de Dioon edule Marschalek, D. A. y Deutschman, D. H. (2008). Hermes copper (Lycaena [Her-
Lindl., en Veracruz (Vovides, 1990). Aunque las larvas consu- melycaena] hermes: Lycaenidae): life history and population estimation of
men gran cantidad del tejido foliar durante un año, no ocasionan a rare butterfly. Journal of Insects Conservation, 12, 97–105.
daño serio a las plantas, pues únicamente ocupan de 4 a 5 foliolos Martínez-Lendech, N., Córdoba-Aguilar, A. y Serrano-Meneses, M. A. (2007).
Body size and fat reserves as possible predictors of male territorial status
de una hoja para completar su ciclo de vida.
and contest outcome in the butterfly Eumaeus toxea Godart (Lepidoptera:
Nuestras observaciones indican que cuando se alimentan de Lycaenidae). Journal of Ethology, 25, 195–199.
los estróbilos femeninos no ocasionan daño a la semilla, contra- Nicolalde-Morejón, F., Vovides, A. P. y Stevenson, D. W. (2009). Taxonomic
rio a lo que ocurre cuando se alimentan de estróbilos femeninos revision of Zamia in Mega-Mexico. Brittonia, 61, 301–335.
de Z. loddigesii (Castillo-Guevara y Rico-Gray, 2002), porque se Rivera-Nava, J. L., Velasco-García, M. V., Ruiz-García, N., Ruiz-Jiménez, C.
A., Méndez-Pérez, B. Y. y Sánchez-de la Vega, G. (2011). Ciclo y tabla de
alimentaron de la sarcotesta durante el proceso de liberación de
vida de Eumaeus toxea en Zamia sp. en la costa de Oaxaca. En III Congreso
la misma proporcionándole beneficio. La sarcotesta tiene efecto Mexicano de Ecología. 3-7 de abril. Boca del Río, Veracruz, México.
inhibidor en la germinación (Dehgan, 1983) y su remoción es Rodarte-García, R. (1997). Ecosistemas y biodiversidad en la costa oaxaqueña.
un procedimiento necesario para su germinación (Calonje, Kay Acercamiento descriptivo altitudinal. Ciencia y Mar, 1, 44–48.
y Griffith, 2011). Aun cuando no se cuentan con estudios de Salas-Morales, S. H., Saynes-Vásquez, A. y Schibli, L. (2003). Flora de la
costa de Oaxaca, México: lista florística de la región Zimatán. Boletín de la
conservación de esta especie de mariposa, es claro que su conser-
Sociedad Botánica de México, 72, 21–58.
vación está directamente relacionada con la preservación de las Schneider, D., Wink, M., Sporer, F. y Lounibos, P. (2002). Cycads: their evo-
poblaciones de la cícada hospedante y cobertura arbórea donde lution, toxins, herbivores and insect pollinators. Naturwissenschaften, 89,
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Semarnat (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales). (2010). Norma
Oficial Mexicana Nom-059-Semarnat-2010, Protección ambiental-Especies
Agradecimientos
nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especi-
ficaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo.
Este trabajo fue financiado parcialmente por el Programa Diario Oficial de la Federación. 30 de diciembre de 2010. Segunda Sección.
para el Mejoramiento del Profesorado (PROMEP), proyecto México.
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