Profi pályafutását az Aberdeen együttesénél kezdte 1978-ban, de előtte már az 1977–78-as idényben kölcsönben szerepelt. A legnagyobb sikereit az 1980-as évek elején, Sir Alex Ferguson irányítása alatt érte el. Négyszer nyerték meg a skót kupát, kétszer a ligakupát és háromszor a skót bajnokságot (1980, 1984, 1985). 1983-ban pedig KEK győzelmet ünnepelhetett.
Alex Ferguson 1986-ban a Manchester United menedzsere lett és két évvel később leigazolta Leightont 500 000 fontért. Itt három szezont töltött, de két alkalommal is kölcsönbe került. Először az Arsenalhoz, majd az 1991–92-es szezonban a Readinghez. 1992-ben hazatért a Dundee-ba. 1993-ban először ismét kölcsönbe került a Sheffield United-hez, majd a Hibernian igazolta le. Négy idény alatt mindössze egy bajnokiról hiányzott és több mint 150 mérkőzésen védte a kaput. A Hibernian-nél töltött időszaka sikeresnek mondható, ismét bekerült a válogatottba, melynek köszönhetően huszonhárommal növelte meg válogatottságainak a számát.
Pályafutásának utolsó klubcsapata az Aberdeen volt, ahová 1997-ben tért vissza. Utolsó mérkőzése, a 2000-es skót kupa döntője nem sikerült jól számára, ugyanis már a 3. percben le kellett cserélni sérülés miatt és csapata is kikapott 4–0 arányban. 41 évesen és 302 naposan a skót labdarúgó-bajnokság történetének legidősebb pályára lépő játékosa volt egészen 2007-ig.
Tagja a volt az 1982-es labdarúgó-világbajnokságon részt vevő válogatott keretének, de egyszer sem lépett pályára. A vb után 1982. október 13-án mutatkozhatott be egy NDK elleni találkozón. Az 1986-os, 1990-es és az 1998-as világbajnokságon az összes mérkőzésen Leighton védte a skót válogatott kapuját. A válogatottban utoljára 1998. október 10-én szerepelt egy Észtország elleni Európa-bajnoki selejtezőn. 1982 és 1998 között összesen 91 alkalommal húzhatta magára a címeres mezt.
