ROBERTO A.

ZUCCHI
ALDO MALAVASI
RICARDO ADAIME
DORI EDSON NAVA
 Catalogação njl Publicação
DIVISÃO DE BIBLIOTECA - DIBD/ESALQ/USP

Moscas-das-frutas no Brasil: conhecimento básico e aplicado; v.1 / edição de Roberto

Antonio Zucchi ...[et al.]. - - Piracicaba : FEALQ, 2023.
549 p. : il.

ISBN: 978-65-89722-12-0

1. Anastrepha 2. Controle integrado 3. Mosca-das-frutas - Brasil 4. Plantas hospedeiras

I. Zucchi, R. A., ed. 11. Malavasi, A., ed. 111. Adaime, R., ed. IV. Nava, D. E., ed. V. Título

CDD 632.774

Elaborada por Maria Angela de Toledo Leme - CRB-8/3359

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"1 ~ .
Controle biológico das
moscas-das- frutas
Beatriz Aguiar Iordão Paranhos
Clarice Diniz Alvarenga
Ricardo Adaime
Carlos Alberto Tuão Gava
Dori Edson Nava

Introdução
o uso de agentes de controle biológico para moscas-das- frutas no Brasil teve seu marco histórico
em 1937, quando foi introduzido e liberado nos pomares do estado de São Paulo o parasitoide
Tetrastichus giffardianus Silvestri (Hymenoptera: Eulophidae), para o controle de Ceratitis capi-
tata (Wiedemann) (Fonseca 1938). Outras introduções de parasitoides foram realizadas para a
implementação de programas de controle biológico (CB) clássico, entretanto o principal avanço
da pesquisa foi o inventário e a identificação das espécies de parasitoides relacionadas com seus
hospedeiros e os cultivos agrícolas que em condições naturais contribuem para o controle de mos-
cas-das-frutas.
O manejo de moscas-das-frutas passa pelo emprego de diferentes táticas de controle (Dias et al
2018). O uso de inimigos naturais em programas de CB clássico, aplicado ou por conservação, são
essenciais para o controle de tefritídeos em programas regionais e nacionais, com foco em áreas
amplas. Atualmente, no Brasil, há grupos de pesquisadores trabalhando com o desenvolvimento
de programas de CB para Bactrocera carambolae Drew & Hancock na região Norte, com o uso do
parasitoide de ovos Fopius arisanus (Sonan), e para o controle de Anastrepha fraterculus (Wie-
demann) e de C. capitata com parasitoides nativos e Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead),
especialmente no Sul e no Nordeste, Vale do São Francisco, respectivamente. Além disso, há uma
preocupação com a preservação dos predadores e dos parasitoides nos pomares, que são funda-
mentais para auxiliar no controle dos tefritídeos. Neste capítulo são apresentados os principais
agentes de biocontrole de moscas-das-frutas, as espécies candidatas a serem utilizadas nos progra-
mas e as principais estratégias disponíveis.

Agentes de controle biológico

Parasitoides nativos
Diversas espécies de himenópteros das famílias Braconidae, Figitidae, Pteromalidae e Diapriidae
são parasitoides de moscas-das-frutas no Brasil, sendo as duas primeiras famílias as que possuem

387 •••••••••
 maior quantidade de espécies descritas e que se caracterizam por serem endoparasitoides ceno-
biontes de larva-pupa (Canal & Zucchi 2000, Ovruski et al 2000). As espécies da família Ptero-
malidae são ectoparasitoides idiobiontes de pupas, enquanto as da família Diapriidae também são
parasitoides idiobiontes de pupa, mas são consideradas endoparasitoides (Paranhos et al 2019).
Atualmente, são listadas para o Brasil 29 espécies de parasitoides (Tabela 1), mas este número
provavelmente seja maior, pois novas espécies estão sendo descritas. Este número pode aumentar,
à medida que novos trabalhos de ocorrência e levantamentos populacionais sejam realizados em
regiões ainda não estudadas. Como exemplo, a Rede Amazônica de Pesquisa sobre Moscas-das-
-Frutas reuniu nos últimos 15 anos diversos pesquisadores e apresentou entre outros resultados o
registro de oito espécies de braconídeos e três de figitídeos para a Região Norte do Brasil (Adaime
et aI2018a).
Entre os braconídeos, Doryctobracon areolatus (Szépligeti) é o mais abundante e frequente e que
parasita várias espécies de moscas-das- frutas em diversos hospedeiros, sendo registrado em quase
todos os Estados do país (Canal et ai 1995, Leonel Ir, et al 1995, Leonel [r, et al 1996, Matrangolo
et al 1998, Canal & Zucchi 2000, Aguiar-Menezes et al 2001, Uchôa et al 2003, Silva & Silva 2007,
Marinho et al 2009, Thomazini & Albuquerque 2009, Silva et al 2010, Nicácio et al 2011, Nunes et
a12012, Deus & Adaime 2013). As espécies D. brasiliensis (Szépligeti) e Opius bellus Gahan também
são frequentes, mas sua distribuição geográfica é mais restrita (Salles 1996, Nunes et aI2012). Entre
os figitídeos a espécie mais frequente e abundante é Aganaspis pelleranoi (Brethes) (Guimarães et al
1999, Garcia & Corseuil2004, Nunes et al 2012).
A maior parte dos estudos com parasitoides nativos refere-se a Braconidae e Figitidae, abor-
dando sua ocorrência, distribuição e análise faunística (Leonel Ir, 1991, Canal et al 1994, Canal et
al 1995, Leonel Jr. et al 1995, Leonel [r, et al 1996, Salles 1996, Aguiar-Menezes & Menezes 1996,
Aguiar-Menezes & Menezes 1997, Matrangolo et al 1998, Guimarães et al 1999, Aguiar-Menezes et
a12001, Aguiar-Menezes & Menezes 2001, Araujo & Zucchi 2002, Aguiar-Menezes et al 2003, Gar-
cia & Corseuil2004, Guimarães et al 2004, Souza Filho et al 2007, Silva & Silva 2007, Souza Filho et
al 2009, Marinho et al 2009, Silva et a12010, Bittencourt et a12011, Nicacio et a12011, Nunes et al
2012), comportamento (Guimarães & Zucchi 2004, Silva et al 2007) e taxonomia (Canal & Zucchi
2000, Guimarães et al 2000, Marinho et al 2017). Apesar da grande quantidade de trabalhos sobre
a ocorrência e distribuição em diferentes locais do Brasil, ainda faltam informações de diversas
regiões sobre a presença de outras espécies que parasitam larvas, além de parasitoides de ovos e de
pupas. Um exemplo recente foi a descrição de duas espécies próximas de D. areolatus, nominadas
de D. whartoni e D. adaimei, braconídeos que ocorrem na região amazônica brasileira (Marinho et
al 2017). Estudos relacionados à ecologia e ao potencial de parasitismo com parasitoides nativos,
que até pouco tempo eram escassos, também tiveram recentemente avanço considerável para as
principais espécies (Gonçalves et al 2013, Gonçalves et al 2014, Gonçalves et al 2016, Poncio et ai
2016, Gonçalves et a12018, Poncio et a12018) (v. capítulo 17).

Parasitoides exóticos
A primeira introdução de parasitoide exótico de moscas-das-frutas no Brasil foi feita em 1937,
quando foram liberados nos pomares do estado de São Paulo T. giffardianus, para o controle de
C. capitata (Fonseca & Autuori 1940). Após sua liberação o parasitoide não foi mais coletado por
quase 70 anos, até ser detectado na Bahia, Rio Grande do Norte, Ceará (Costa et al 2005, Araújo et

•••••••• 3SS I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

 Tabela 1. Espécies nativas de parasitoides de moscas-das-frutas (Tephritoidea) registradas no Brasil e sua relação com hospedeiros [adaptada de
Paranhos et al (2019) com novos registros].

Famílias Subfamílias Espécies Moscas-das-frutas Referências Estágios/períodos Categorias de Formas de

hospedeiras de parasitismo e parasitoide exploração do
desenvolvimento hospedeiro
Braconidae Alysiinae Asobara Anastrepha sp., Canal & Zucchi (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
anastrephae A antunesi Lima 1938, A Costa (2005), Silva et ai
(Muesebeck 1958) atrigona Hende11914, (2007), Deus et ai (2009),
A bahiensis Lima 1937, A Souza et ai (2012), Outra et
coronilli Carrejo & González ai (2013)
1993, A fractura Stone 1942, A
obliqua (Macquart 1835),
A sororcula Zucchi 1979, A
striata Schiner 1868,
A zenildae Zucchi 1979
Braconidae Alysiinae Asobara obliqua N. pendula (Bezzi 1919), Souza et ai (2012) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
(Papp 1969) Neosilba sp.
Braconidae Alysiinae Idiasta delicata Anastrepha sp. Costa (2005) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
(Papp 1969)
Braconidae Opiinae Oorycfobracon A coronilli, A striata Silva et ai (2011c), Marinho Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
adaimei Marinho & et ai (2017)
Penteado-Dias
2017
Braconidae Opiinae O. areolatus A antunesi, A amita Zucchi Leonel Jr et ai (1995), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
(Szépligeti 1911) 1979, A afrigona, A bahiensis, Canal (1997), Canal &
A bistrigata Bezzi 1919, A Zucchi (2000), Creão
coronilli, A distincta Greene (2003), Costa (2005),
1934, A fraterculus (Wiedemann Pereira (2009), Deus et ai
1930), A fracfura, A/eptozona (2009), Alvarenga et ai
Hende11914, A manihoti Lima (2009), Marsaro Jr et ai
1934, A obliqua, A pickeli Lima (2010), Jesus et ai (2010),
1934, A pseudanomala Norrbom Nicacio et ai (2011), Garcia
2002, A pseudoparallela (Loew & Ricalde (2013)
1873), A serpentina
(Wiedemann 1930), A sororcula,
A striata, A rheediae Stone
1942, A turpiniae Stone 1942, A
ti) zenildae, Ceratitis capitata
(XI (Wiedemann 1824)
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Tabela 1. continuação
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() Famílias Subfamílias Espécies Moscas-das-frutas Referências Estágios/períodos Categorias de Formas de
» hospedeiras de parasitismo e parasitoide
'(' exploração do
o desenvolvimento
» hospedeiro
'{'
Braconidae Opiinae D. brasiliensis A. amita, A. fraterculus, Canal & Zucchi (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
"
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c (Szépligeti 1911) A. fractura, A. hadropickelí Canal, Alvarenga et ai (2009),
~
»
(f)
Uramoto, Zucchi 2013, A. montei Souza et ai (2012), Outra et
z Lima 1934, ai (2013)
O A. pickelí, A. serpentina,
co
?:l A. sororcula, A. zeníldae
»
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Braconidae Opiinae D. crawfordi A. coronilli Deus et ai (2013) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
r=
(Viereck 1911)
()
O Braconidae Opiinae D. fluminensis A, fraterculus, A. montei, Canal & Zucchi (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
z (Lima 1938) A. parallela (Wiedemann 1830), Alvarenga et ai (2009)
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A. pickelí,
A. hadropickeli, A.
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z pseudoparallela
~ Braconidae Opiinae D. wharloni A. atrigona Deus et ai (2009) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
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co Marinho &
»,
(f) Penteado-Dias
ri 2017
O
m Braconidae Opiinae Microcrasis Rhagolelotrypeta pastranai Aczél Canal & Zucchi (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
» lonchaeae (Lima 1954 Garcia & Ricalde (2013)
,
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1937)
ri
» Braconidae Opiinae Opiusbellus A. antunesi, A. atrigona, Canal et ai (1994), Leonel Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
o Gahan 1930 A. coronilli, A. distíncta, Jr et ai (1995), Canal &
O
A. fraterculus, A. fractura, A. Zucchi (2000), Silva &
hastata Stone 1942, A. Ronchi-Teles (2000), Creão
leptozona, (2003), Costa (2004), Jesus
A. manihoti, A. montei, et ai (2008), Alvarenga et ai
A. obliqua, A. pastranai, (2009), Marsaro Jr. et ai
A. pickelí, A. serpentina, (2010), Pereira et ai (2010),
A. sororcula, A. striata, Outra et ai (2013)
A. turpiniae, C. capitata
Braconidae Opiinae Opius itatiayensis Tomoplagia sp. Canal & Zucchi (2000) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
(Lima 1937)
Braconidae Opiinae Opius tomoplagiae T. rudolphi (Lutz & Lima 1918) Canal & Zucchi (2000) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
Lima 1938
 Tabela 1. continuação

Famílias Subfamílias Espécies Moscas-das-frutas Referências Estágios/períodos Categorias de Formas de

hospedeiras de parasitismo e parasitoide exploração do
desenvolvimento hospedeiro
Braconidae Opiinae Opiussp. Anastrepha sp., A. distincta, A. Canal & Zucchi (2000) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
leptozona, A. obliqua
Braconidae Opiinae Vtetes A. amita, A. bahiensis, A. Canal et ai (1995), Canal & Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
anastrephae coronilli, A. fraterculus, A. Zucchi (2000), Alvarenga et
(Viereck 1913) manihoti, A. obliqua, A. pickeli, ai (2009), Nicacio et (2011),
A. sororcula, A. striata, A. Outra et ai (2013), Costa
turpiniae, A. zenildae, C. capitata (2005)
Figitidae Eucoilinae Aganaspis A. bahiensis, A. coronilli, Guimarães et ai (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
nordlanderi A. striata Garcia & Ricalde (2013)
Wharton 1998
Figitidae Eucoilinae Aganaspis A. amita, A. bahiensis, A. Guimarães et ai (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
pel/eranoi (Bréthes coronilli, A. fraterculus, A. Alvarenga et ai (2009),
1924) obliqua, A. serpentina, A. Souza et ai (2012), Outra et
sororcula, A. striata, A. zenildae, ai (2013)
C. capitata
Figitidae Eucoilinae Dicerataspis Anastrepha spp., A. amita, A. Guimarães et ai (1999), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
flavipes (Kieffer zenildae, A. sororcula Abreu et ai (2019)
1909)
Figitidae Eucoilinae Lopheucoila A. amita, A. pseudoparal/ela Guimarães et ai (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
anastrephae Nicacio et ai (2011), Garcia
(Rhower 1919) & Ricalde (2013)
Figitidae Eucoilinae Odontosema A. fraterculus, A. pseudoparallela Guimarães et ai (2000) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
anastrephae
Borgmeier 1935
Figitidae Eucoilinae Odontosema A. serpentina Fernandes et ai (2013) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
albinerve Keiffer
1909
Figitidae Eucoilinae Tropideucoila Guimarães et ai (2000) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
rufipes Ashmead
1903
Figitidae Eucoilinae Tropideucoila weldi A. fraterculus, A. sororcula, A. Guimarães et ai (2000), Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
Costa Lima 1940 zenildae Souza et aI (2012)
Figitidae Eucoilinae Trybliographa Anastrepha spp. Souza-Filho et ai (2009) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
infuscata Oiaz,
CAl Galiardo & Uchôa
CO
..•. 2000
• Figitidae Eucoilinae Trybliographa sp. Anastrepha spp. Guimarães et ai (2000) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
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n Famílias Subfamílias Espécies Moscas-das-frutas Referências Estágios/períodos Categorias de Formas de

» hospedeiras de parasitismo e parasitoide exploração do
'('
o desenvolvimento hospedeiro
»
'(' Figitidae Eucoilinae Trybliographa sp. Anastrepha spp. Guimarães et ai (2000) Larva-pupa Endoparasitoide Cenobionte
""T1
;Al
C Pteromalidae Pteromalinae Pachrycrepoideus A. fraterculus Salles (1996), Souza et aí Pupa Ectoparasitoide Idiobionte
~ vindemmiae (2012)
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z (Rondani 1875)
o Pteromalidae Spalangiinae Spalangia endius Anastrepha spp. Aguiar-Menezes et ai Pupa Ectoparasitoide Idiobionte
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Walker 1839 (2003)
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Diapriidae Diapriinae Captera haywardi Anastrepha spp. Aguiar-Menezes et ai Pupa Endoparasitoide Idiobionte
r Loiácomo 1981 (2003)
n Trichopría
O Diapriidae Diapriinae ~nastrepha sp., Garcia & Corseuil (2004) Pupa Endoparasitoide Idiobionte
Z anastrephae Lima A. fraterculus
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a1201S, Araújo et aI2016), Pernambuco (Carvalho et aI2018), e em Presidente Prudente no inte-
rior de São Paulo (Montes et al201 1). Nesta mesma época também foram importadas as espécies
Diachasmimorpha tryoni (Cameron) e Psyttalia fletcheri (Silvestri) (Hymenoptera: Braconidae),
que nunca se estabeleceram no Brasil (Fonseca & Autuori 1940).
Em 1994, a Embrapa Mandioca e Fruticultura, em Cruz das Almas, Bahia, importou a segunda
espécieexótica introduzida no Brasil, D. longicaudata (Carvalho & Lara 1995) e, desde então, tem
sido criado com sucesso sobre os hospedeiros alternativos C. capitata e A. fraterculus. Estudos mais
recentestêm mostrado que sua multiplicação sobre larvas de A. fraterculus resulta em parasitoides
com ovipositores de 2 a 3 mm maiores e aumenta a progênie de fêmeas (Costa et al 2008), o que
é extremamente desejável, pois o "ingrediente ativo" do CB com parasitoides é a fêmea e, quanto
maior a sua produção numa biofábrica, melhor o custo/benefício para a aplicação do programa de
CB (Paranhos et al 2008).
Esta espécie foi liberada no estado de São Paulo em pomares de citros (Citrus spp.) e café (Cof-
fea arabica L.), sendo que nesta última cultura foi registrado um parasitismo em C. capitata de
19,8%(Walder 1997). Nestas regiões tem sido observado seu estabelecimento onde se tornou uma
dasespécies predominantes, apesar de não causar perda na biodiversidade ou extinção de espécies
nativas de parasitoides (Walder et al 2004).
Entre 1997 e 1998 foram liberados na região do Oiapoque, Amapá, cerca de 2 milhões (36,6L
de pupas parasitadas) de D. longicaudata (Walder et al 1995) para tentar conter a dispersão da
mosca-da-carambola, B. carambolae (Carvalho & Nascimento 2002), que havia sido recentemente
introduzida no Brasil (Brasil 2018), entretanto, não houve registros de estabelecimento (Carvalho
& Nascimento 2002). Na região do Recôncavo Baiano, onde foram feitas liberações inoculativas, D.
longicaudata foi recuperado 17 meses após a suspensão das liberações, em julho de 1996 (Carvalho
2005).Entretanto, durante levantamento realizado em 2004 e 2005 não se coletou nenhum espéci-
me do parasitoide exótico.
Liberações sucessivas de D. longicaudata em pomares comerciais de goiaba na região norte
de Minas Gerais mostraram que esta espécie exótica conseguiu completar o ciclo naquela região
semiárida sem afetar a população de parasitoides nativos (Alvarenga et al 2005). No período de
2011 a 2013 foi realizado um estudo de liberação no Rio Grande do Sul (Meireles et al 2016), em
pomares de nêspera [Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl.], pêssego [Prunus persica (L.) Batsch] e
araçá (Psidium cattleianum Afzel. ex Sabine) no segundo ano, onde se registrou um parasitismo de
moscas-das-frutas de 9,2, 21,2 e 15,4%, respectivamente, sendo que D. longicaudata foi o principal
agente de parasitismo, responsável por 99,1,94,0 e 88,5%, respectivamente. Esta espécie tem sido
usada com sucesso em vários países, como Estados Unidos, México, Espanha, entre outros. En-
tretanto, um grande obstáculo aos parasitoides de larvas é o tamanho dos frutos, já que em frutos
com polpa mais espessa os mesmos não podem alcançar as larvas com seus ovipositores (Sivinski
1991).Neste caso, um parasitoide de ovos poderia levar vantagens sobre os outros, já que os ovos
de tefritídeos sempre são colocados imediatamente sob o epicarpo (casca) (Wang et aI 2003).
A terceira introdução de um parasitoide exótico no Brasil foi realizada pela Embrapa Ama-
pá, em 2012, que importou F. arisanus proveniente do United States Department of Agriculture
(USDA), Pacific Basin Agricultural Research Center (PBARC), Hilo-Hawaii (Paranhos et aI2019),
para o controle de B. carambolae, presente nos estados do Amapá, Pará e Roraima (Brasil 2018).
Após passarem pelo processo de quarentena no Laboratório de Quarentena "Costa Lima" da Em-
brapa Meio Ambiente, em Jaguariúna, SP,os parasitoides foram encaminhados à Embrapa Semiá-

393 ••••••••
 rido, em Petrolina, PE, para multiplicação sobre C. capitata como hospedeiro alternativo. No final
de 2015 foi iniciada uma criação de F. arisanus em B. caramboIae na Embrapa Amapá, a partir de
remessas de pupários de C. capitata irradiados, oriundos da Embrapa Semiárido. Atualmente o
parasitoide está sendo multiplicado sobre B. caramboIae na Embrapa Amapá para a realização de
estudos de bioecologia e possível liberação em campo (Bariani et al 2019).

Entomopatógenos
A aplicação de micro-organismos entomopatogênicos pode ser uma estratégia viável para o con-
trole de moscas-das-frutas, mas ainda não foi realizada em larga escala em condições de campo.
Há poucos estudos com o uso de vírus e bactérias, mas a avaliação da aplicação de fungos entorno-
patogênicos e de nematoides já apresentou resultados que permitem a sua inserção nos programas
de manejo integrado das moscas-das-frutas. Em todos os casos, a aplicação de iscas tóxicas com
atrativo alimentar associado ao entomopatógeno é a estratégia mais viável. Outras alternativas po-
dem ser aplicadas em casos específicos, como os nematoides e os fungos entomopatogênicos, que
podem atingir as pupas ainda no solo.

Vírus
Há poucos estudos realizados com infecções virais em moscas-das-frutas, mas esses estudos
mostraram a ocorrência das famílias Iflaviviridae, Reoviridae e Noraviridae como relatado em
B. oIeae Rossi na Grécia (Manousis et al 1986, Anagnou- Veroniki et aI 1997), contudo de baixa
agressividade. Um vírus causador de inclusões citoplasmáticas foi identificado na década de 1970
e outro, causador de poliedrose citoplasmática (CPV) (Picornavirales: Iflaviviridae), foi identi-
ficado em células do epitélio intestinal de larvas de B. tryoni (Froggatt) na Austrália (Moussa
1975, Bashiruddin et aI 1988). No caso de C. capitata, os primeiros relatos de infecções virais em
criação massal e campo ocorreram na década de 1980 (Plus et al 1981). Mais recentemente, Llo-
pis-Giménez et aI (2017) detectaram a presença de três picornavirus em linhagens industriais de
C. capitata ao redor do mundo, dois iflavivirus (CcaIV1 e CcaIV2) e um noravirus (CcaNV). Esses
vírus apresentaram baixa letalidade aos machos estéreis de diferentes linhagens, no entanto altas
concentrações de CcaNV reduziram a 10ngevidade dos insetos.
A ausência de vírus de alta letalidade levou à prospecção de espécies virulentas em outras ordens de
insetos. Estudos iniciais conduzidos na Europa levaram à identificação de um picornavírus causador de
paralisia em grilo (cricket paralysis vírus - CrPV) que, quando inserido em dieta de adultos de B. oIeae,
causou mortalidade de 80% com tempo letal a 50% dos insetos (TLso)de 5 dias (Manousis & Moore
1987,Manousis et al 1988). De forma geral, o uso de vírus no controle biológico de insetos tem ganhado
impulso apenas nos últimos anos (Lacey 2017) e os estudos para a obtenção de vírus em moscas-das-
-frutas e sua produção industrial ainda são iniciais e não encontram uso em condições de campo.

Bactérias
O principal grupo de bactérias entomopatogênicas em uso comercial são espécies do gênero
Bacillus (Bacillales: Bacillaceae), normalmente encontradas no solo e capazes de produzir to-
xinas com ação inseticida. Bacillus thuringiensis (Berliner) - Bt - é uma bactéria gram posi-

,••••••• 394 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

tiva, habitante do solo e formadora de endósporos, uma estrutura de resistência produzida a
partir de sinais internos (quórum sensing) e ambientais (nutrientes), e de o-endotoxinas que
formam uma estrutura cristalina proteica (proteínas Cry), comum ente tem forma bipiramidal
e é denominada cristais paraspóricos. A infecção dos insetos se dá por via oral e, no intestino,
os cristais são dissolvidos liberando uma protoxina, ativada pela digestão parcial produzida
por endoproteases intestinais que ativam as o-endotoxinas. A toxina altera a permeabilidade
celular do epitélio intestinal, causando uma ruptura do intestino médio e dando origem a uma
septicemia que culmina com a morte do inseto, esporulação e produção dos cristais que são
dispersos no ambiente.
A aplicação de misturas de esporos e cristais de diversas subespécies de Bt apresentam toxidez
a tefritídeos (Samuels et al 2002). As toxin~s Cry4C, CryDal, Cry30Ea, Cry39A, Cry40 e Cry54
produzidas pelas subespécies canadensis, darmstadiensis, israelis e kurstaki apresentam concentra-
çãoletal a 50% da população (LCso) de 40 - 60 mg cm' para C capitata (Ben-Dov 2014, Elleuch et
aI2015). No entanto, Vidal-Quist (2010) mostrou que C. capitata apresenta baixa sensibilidade a
toxinas Cry produzidas por Bt ssp. kustarski e israelis, com mortalidade <30% nas doses avaliadas
em seu estudo. A partir de trabalhos que envolveram a pré-digestão parcial utilizando endoprotea-
se intestinal de hospedeiro suscetível e solubilização em pH alcalino, o autor concluiu que a baixa
toxidez produzidas por Bt ssp. israelis (Cry4A, Cry4B, CryllA) estaria associada à baixa alcalini-
dade do intestino e à digestão inadequada das protoxinas pelas proteases intestinais de C. capitata.
Os estudos de Martins et al (2018), por outro lado, mostraram que preparações contendo cristal e
esporas de cepas brasileiras de Bt das subespécies israelis, kurstaki e oswaldocruzi causaram mor-
talidade superior a 85% em larvas e adultos. Os resultados discrepantes entre os diferentes estudos
indicam haver seletividade das cepas aos hospedeiros, e que seu emprego requer avaliações especí-
ficaspara a espécie que se objetiva controlar.
Outras toxinas, como a ~-exotoxina produzida por estirpes de Bt, também apresentam toxi-
cidade às moscas-das-frutas e causaram mortalidade de larvas de 3° instar de Anastrepha ludens
(Loew), A. oblíqua (Macquart) e A. serpentina (Wiedemann) (Toledo et al 1999, Buentello- Wong et
aI2015). A proteína CytlAa produzida ao longo do crescimento vegetativo de Bt ssp. israelís, apre-
sentou elevada toxidez a C. capitata, com LCso de 4,93 mg cm' (Robacker et al 1996, Vidal-Quist et
aI201O). De fato, no estudo de Vidal-Quist (2010) apenas Cyt l Aa, uma toxina de baixa seletividade
capaz de interagir diretamente com os fosfolipídeos da membrana celular do epitélio intestinal,
apresentou elevada toxicidade a C. capitata.
Considerando a necessidade de ingestão das preparações contendo esporos e toxinas, a forma
de aplicação mais adequada das formulações de Bt são as iscas tóxicas com atrativo alimentar, de
forma similar aos inseticidas. Os estudos de Navrozidis et al (2000) e Sabbour (2017), por exemplo,
mostraram que a aplicação em campo de isca contendo uma mistura de endósporos e toxinas de
Bt resultou em controle eficiente dos danos causados por B. oleae em azeitonas. Mesmo quando
sobreviveram à ingestão da isca tóxica, os adultos sofreram efeitos secundários que afetaram sua
reprodução, reduzindo a fecundidade, o período de oviposição e a viabilidade dos ovos. Assim é
possível concluir que há boas perspectivas da aplicação de Bt para o controle de moscas-das-frutas,
principalmente em fases em que a aplicação de iscas tóxicas com inseticidas diretamente às plantas
fica inviabilizada, devido ao risco de contaminação dos frutos por resíduos químicos. No entanto, é
necessário conhecer a toxidez dos produtos disponíveis à espécie chave de moscas-das-frutas para
cada região.

395 •••••••••.
 Fungos
Os fungos entomopatogênicos são os agentes de controle microbiano aplicados contra o maior
número de espécies de artrópodes pragas. Eles são responsáveis por cerca de 80% das doenças
em insetos, com ocorrências enzoóticas e epizoóticas, com importante papel regulador de po-
pulações nos ecossistemas naturais. Ao contrário dos demais entomopatógenos, os fungos são
os únicos capazes de penetrar diretamente no tegumento dos insetos utilizando um complexo
enzimático que envolve proteases e quitinases (Mascarin et aI2018). Vários isolados de Metarhi-
zium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Ascomicotina: Claviceptaceae) e Beauveria bassiana
(Bals.) Vuillemin (Ascomicotina: Cordyceptaceae) tem apresentado potencial para o controle de
adultos ou larvas de várias espécies de moscas-das-frutas (Quesada-Moraga et ai 2006, Almeida
et al 2007, Ortu et al 2009).
A aplicação de fungos entomopatogênicos em isca tóxica ou em dispositivos de dispersão utili-
zando paraferomônio ou atrativo alimentar, pode ser uma estratégia viável para o controle de adultos
que adentrern às áreas de cultivo antes que ocorra a oviposição, ou em áreas de vegetação nativa. Esta
abordagem do uso de fungos entomopatogênicos pode ter seu efeito potencializado já que podem ser
dispersos dentro das populações alvo pelos próprios indivíduos - transferência horizontal (Scholte et
al 2004). Os insetos atraídos às iscas contendo o inóculo do patógeno poderão disserniná-los dentro
da população através de interações sociais como o leck, a cópula, montas homossexuais e recópula
(Dimbi 2003, Maniania et al 2006, Quesada-Moraga et al 2008, Dimbi et al 2009).
Nos estudos realizados na Embrapa Semiárido, localizada em Petrolina, Pernambuco, formula-
ções de M. anisopliae e B. bassiana virulentos a adultos de C. capitata aplicadas misturadas a uma
solução de atrativo alimentar resultou em mortalidade de até 80% entre fêmeas e machos, indistin-
tamente, e mostraram a ocorrência de transferência horizontal de propágulos infectivos dentro da
população (Leal et a12018). Resultados similares obtidos também no México confirmaram a hipó-
tese de que a transferência horizontal pode aumentar a eficiência de controle dos fungos aplicados
como iscas tóxicas (Fig. 1) (San Andrés et al 2014, Navarro-Llopis et a12015). No entanto, devido
à suscetibilidade destes fungos às condições climáticas, sua utilização deve ser preferencialmente
realizada com formulações em óleo com cepas conhecidamente virulentas que apresentam maior
proteção contra a dessecação e radiação UV (Gava et a12012).

Figura 1. Possiveis formas de transferência horizontal entre indivíduos da população de moscas-das-

frutas de propágulos infectivos de fungos entomopatogênicos obtidos em dispositivos de liberação ou em
aplicação em isca tóxica ou um dispersor. O dispositivo é um dispersor de formulação de conídios de fungos
entomopatogênicos contendo um atrativo sexual ou alimentar (A) envolvido por uma tela ou membrana (B), a
qual é aplicada a formulação do bioinseticida (Ilustração: Carlos Gava) .

•••••••• 396 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

 Embora o controle de adultos utilizando fungos tenha grande potencial, é no controle de pupas
que a aplicação de entomopatógenos encontra maior eficiência. As larvas de moscas-das-frutas dei-
xam os frutos no final do ciclo larval e penetram no solo, onde passam todo o período pupal, que
dura em torno de 8 dias nas condições tropicais. Uma vez no solo, as pupas tornam-se protegidas
para a maioria dos inimigos naturais, porém vulneráveis aos fungos e nematoides entomopato-
gênicos, já que, em última análise, o solo é o reservatório natural destes agentes biológicos (Klein
2018). Contudo, ainda há poucos estudos para sua recomendação segura. Nos estudos conduzidos
no Quênia para controle de B. invadens Drew, por exemplo, Ekesi et al (2011) alcançaram até 52%
de redução na infestação de frutos com a aplicação de M. anisopliae no solo, combinada com a
aplicação de inseticida à base de spinosad como isca tóxica.
No Brasil, alguns estudos indicaram o potencial da aplicação de M. anisopliae e B. bassiana para
o controle de C. capitata e A. fraterculus (Destéfano et al2005, Mochi et al2006, Almeida et al2007,
Souza 2010). Brito et al (2019) avaliaram o efeito de isolados amazônicos de Metarhizium no con-
trole de imaturos e adultos de B. carambolae em aplicações de solo. A mortalidade de imaturos em
solo estéril tratado com M. anisopliae foi de 70%. Além disso, 100% dos adultos emergidos desse
substrato morreram até 5 dias após a emergência (Fig. 2). Esse isolado causou mortalidade de ima-
turos em solo não estéril, porém seu efeito ficou mais evidente após a emergência dos adultos (70%
de mortalidade até 10 dias após a emergência). Além destes, Isaria fumosorosea (anteriormente
Paecilomyces fumosoroseus) é altamente patogênico a A. fraterculus (Carneiro & Salles 1994).

Figura 2. Bactrocera
carambolae infectada
por Metarhizium
anisopliae, isolado
CPAF-AP 3.8. (foto
Adilson Lopes Lima)

Nas condições de cultivo irrigado no Vale do São Francisco, a aplicação ao solo de cepas vi-
rulentas de B. bassiana e M. anisopliae resultaram em mortalidade de C. capitata superior a 70%.
Quando os fungos são aplicados ao solo os insetos podem ser infectados durante a penetração no
solo, antes da formação de pupas - com mortalidade de pupas (Fig. 3C, Fig. 4); durante a fase de
pupas - com mortalidade tanto de pupas quanto de insetos recém-emergidos, identificados como
insetos doentes e incapazes de alçar vôo e cadáveres ainda dentro da massa do solo; mortalidade
em insetos adultos, 3 a 10 dias após a emergência, com exteriorização dos fungos, indicando a in-

397 ••••••••
 fecção durante o seu deslocamento para a superfície do solo. Experimentos em colunas contendo
solo não estéril resultaram em mortalidade de 63%, com efeito residual de 35-40 dias (Gava et aI
2021). Resultados similares foram obtidos por Cossentine et al (2011), com a incorporação de
conídios de M. brunneum no solo para o controle de RhagoIetis indifferens Curran. Os resultados
mostraram diferença de eficiência entre as cepas utilizadas indicando a necessidade de avaliações
específicas para as espécies de moscas-das- frutas e condições edafodimáticas.

Figura 3. Ação de iscas tóxicas em Ceratitis capitata. A) mosca morta após ingestão de Metarhizium anisopliae LCB255; B)
moscas mortas após ingestão de de Beauveria bassiana LCB289 (B); C) pupários de C. capitata colonizados no solo tratado com
formulação aquosa de B. bassiana LCB289. (fotos: Carlos Gava)

90

80

70

60
*Q)
-o 50 Figura 4. Mortalidade
eu de Ceratitis capitata
-o
eu 40 em diferentes fases de
t desenvolvimento em
o
~ 30 resposta à aplicação
de formulação solúvel
20
em água de conídios de

10 isolados de 8eauveria
bassiana ao solo, durante
O a irrigação por aspersão.
Bb LCB52 Bb LCB53 Bb LCB56 Bb LCB62 Bb LCB66 Bb LCB81

• Pupa O Doentes O Adultos

Nematoides
Os nematoides entomopatogênicos (NEPs) vivem no solo e a maioria das espécies estudadas per-
tencem aos gêneros Steinernema (Rhabditida: Steinernematidae) e Heterorhabditis (Rhabditida:
Heterorhabditidae) que, em contato com insetos, são capazes de penetrar principalmente por aber-
turas naturais (Shapiro-Ilan et al 2017). Uma vez dentro da cavidade corporal, introduzem bacté-
rias mutualísticas dos gêneros Xenorhabdus ou Photorhabdus que passam a colonizar a hemocele,

.•••••• 398 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

causando a morte dos insetos. Os nematoides se multiplicam e abandonam os cadáveres após a
morte dos insetos, dispersando-se no solo. Outros gêneros de NEPs também têm sido relatados,
mas apenas Steinernema e Heterorhabditis têm encontrado uso comercial.
Os NEPs apresentam estratégias diferentes de busca de hospedeiros: algumas espécies se
locomovem ativamente no solo em busca de presas, enquanto outras preparam emboscada à
espera de presas em movimento no solo. Assim como os fungos, os nematoides são organis-
mos com potencial para o controle de moscas-das-frutas na fase de pupa, que ocorre no solo
(Dolinski 2016).
Do ponto de vista prático, os NEPs podem ser aplicados ao solo utilizando-se os mesmos
equipamentos convencionalmente usados para a aplicação de nutrientes (fertirrigação) em
áreas irrigadas. Em experimento realizado em campo, Heterorhabditis bacteriophora causou
76% de mortalidade de larvas de A. ludens (Toledo et al 2005) e a aplicação de juvenis de S.
carpocacapsae e Heterorhabiditis sp. causou mortalidadé de pupas de C. capitata ao redor de
70% quando aplicados ao solo (Rohde et al 2012). No Brasil, Barbosa-Negrissoli et al (2009)
selecionaram linhagens nativas de nematoides entomopatogênicos para o controle de A. [rater-
culus, com resultados promissores. No entanto, algumas características do solo podem reduzir
a sua eficiência. A textura e o teor de água no solo são importantes para o seu deslocamento,
portanto solos argilosos com baixa porosidade ou solos com baixo teor de umidade reduzem
a eficiência de controle dos NEPs (Toledo et al 2014). Williams et al (2013) mostraram que o
teor de matéria orgânica do solo também afeta a eficiência de controle dos nematoides, inde-
pendentemente da estratégia de forrageamento. Aparentemente, em solos orgânicos os nerna-
toides têm maior facilidade de deslocamento, uma vez que, geralmente, têm maior porosidade
e menor teor de partículas dispersas, aumentando a eficiência de ambos os principais gêneros
de NEPs (Koppenhõfer & Fuzy 2006, Williams et aI2013).

Predadores
O uso de predadores em programas de supressão populacional de moscas-das-frutas, pela falta
de especificidade, torna-se ineficiente (Carvalho et al 2000), embora em condições naturais
a predação represente o maior fator de mortalidade. Sugayama (2000) observou predação de
mais de 90% de pupas de A. fraterculus durante o período de frutificaçâo de Eugenia involucra-
ta De. e Acca sellowiana (O. Berg) Burret (Myrtaceae). Da mesma forma, Bressan-Nascimento
(2001), registrou durante a frutificação de Spondias dulcis Parkinson em condições de campo,
ação predatória acentuada em pupários de A. obliqua, quando o estado de diapausa desta es-
pécie foi prolongado.
Entre os principais insetos predadoras de moscas-das- frutas podem ser citados formigas, es-
tafilinídeos e carabídeos (Eskafi & Kolbe 1990, Sugayama 2000, Fernandes et al 2012), sendo as
formigas as mais importantes predadoras, conforme demonstrado por Aluja et al (2005), Orsini et
al (2007) e Fernandes et al (2012). Além de insetos, outros predadores, como aranhas, pássaros e
roedores, também podem contribuir para a predação de larvas, pupas e adultos de moscas-das-fru-
tas nos agroecossistemas (Sugayma 2000, Orsini et al 2007).

399 ••••••••
 Controle biológico conservativo

Manejo das plantas hospedeiras de moscas-das-frutas

Ações que privilegiem a manutenção de ambientes naturais, reconhecidamente mais resilientes,
são uma necessidade premente, especialmente se considerarmos a crescente substituição de am-
bientes naturais por sistemas agrícolas convencionais, notadamente menos biodiversos (Adaime
et ai 2018a). Assim, é recomendável a realização de estudos sobre moscas-das-frutas em áreas de
vegetação nativa praticamente inalterada, considerando que o rápido desmatamento dos trópicos
pode estar causando o desaparecimento ou até mesmo a extinção de muitas espécies e, consequen-
temente, ameaçando as espécies de parasitoides nativos associados (Aluja 1999).
López et ai (1999), em estudo realizado no México, demonstraram a importância da proteção
da vegetação nativa pelo papel que desempenha como reservatório de parasitoides de moscas-
-das-frutas. Diante disso, a conservação ou o cultivo de plantas hospedeiras silvestres podem,
por exemplo, promover o controle natural de espécies de moscas-das-frutas consideradas pragas
(Newton et ai 2009).
Aluja (1999) ressaltou a importância das plantas silvestres e sugeriu que em regiões onde os
produtores têm poucos recursos, as seguintes ações podem ser promovidas como alternativas ao
uso de inseticidas: 1) a preservação de habitats onde parasitoides se desenvolvem; 2) incremento
artificial de certos reservatórios de parasitoides e de espécies de árvores promotoras e multiplica-
doras da biodiversidade.
Mais recentemente, Aluja et ai (2014) propuseram três categorias de plantas frutíferas de
interesse para o controle biológico conservativo de moscas-das-frutas: 1) plantas multiplicado-
ras de parasitoides: espécies que servem como hospedeiros alternativos para moscas-das-frutas
pragas quando seus hospedeiros comerciais não estão disponíveis, que são excepcionalmente
vulneráveis ao parasitismo; 2) plantas reservatório de parasitoides: árvores nativas ou introduzi-
das em cujos frutos as moscas-das-frutas não-pragas servem como hospedeiras de parasitoides
generalistas que são capazes de atacar tefritídeos pragas em outras espécies de frutas cultivadas
comercialmente; e 3) plantas reservatório de parasitoides baseadas em espécies não chave de
moscas-das-frutas: espécies nativas ou introduzidas que não são economicamente importantes
localmente, mas que abrigam moscas-das-frutas que seriam pragas em outras circunstâncias e
que servem como hospedeiros para parasitoides de importantes pragas na vizinhança.
Na Amazônia brasileira, algumas espécies vegetais [á estão sendo pesquisadas e, embora pouco
conhecidas, podem cumprir um papel importante na manutenção da comunidade de parasitoides
(Deus & Adaime 2013). Adaime et ai (2018a) discutiram o potencial de três plantas nativas da
Amazônia em atuar na manutenção ou incremento da população de parasitoides de moscas-das-
-frutas do gênero Anastrepha Schiner. As principais informações apresentadas pelos autores são
sumarizadas a seguir.
a) Spondias mombin L. (Anacardiaceae): Conhecida como taperebazeiro, é uma espécie de
exploração extrativista ou cultivada em pomares domésticos, que apresenta grande importância
social e econômica para as regiões Norte e Nordeste do Brasil. Seus frutos são consumidos in
natura ou em formas processadas, como polpas, sucos, geleias, néctares e sorvetes, de excelente
qualidade e alto valor comercial. Trata-se de uma espécie em domesticação, sendo os conheci-
mentos e tecnologias disponíveis sobre ela ainda insuficientes para o cultivo em escala comercial
(Sacramento & Souza 2009). Na Amazônia brasileira, sete espécies de Anastrepha já foram regis-

•••••••• 400 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

tradas em taperebá, predominando Anastrepha obliqua (Macquart), considerada praga dessa es-
pécie vegetal (Silva et aI2011a, Deus et aI2016). Associados a essas espécies de moscas-das-fru-
tas, quatro espécies de Braconidae já foram registra das em S. mombin no Amapá (D. areolatus,
O. bellus, A. anastrephae e U anastrephae), além de uma espécie de Figitidae (A. pelleranoi). Esse
hospedeiro também parece exercer importante função como reservatório natural das populações
de parasitoides de moscas-da-frutas, motivo pelo qual merece ser estudado em maior detalhe
(Sousa et a12016b, Adaime et aI2018a). Os índices de parasitismo são variáveis, podendo chegar
a mais de 40% ou até mesmo 50% dos pupários (Cunha et ai 2011, Deus et ai 2013, Sousa et ai
2014, Almeida et a12016, Adaime et aI2018a). Sousa et ai (2021a) fizeram uma análise de quase
duas décadas das amostras de frutos de S. mombin coletadas na Amazônia Oriental e demonstra-
ram claramente o potencial da planta co~mofonte e reservatório de parasitoides de moscas-das-
-frutas. Os autores concluíram que a conservação dos habitats que contêm esta espécie vegetal é,
portanto, crucial para a manutenção do serviço ecossistêrnico de controle biológico fornecidos
por esses parasitoides.
b) Geissospermum argenteum Woodson (Apocynaceae): É uma espécie de dossel de grande
porte, frequentemente encontrada em florestas de platô e vertente (Ribeiro et ai 1999). A qui-
neira, como é conhecida, é uma planta sem importância econômica, embora seja frequente-
mente utilizada para fins medicinais por populações tradicionais (DeFilipps et ai 2004). Seus
frutos são hospedeiros de A. atrigona Hendel (Diptera: Tephritidae) e, no Amapá, os índices
de infestação chegam a mais de 1.200 pupários/kg de fruto (Sousa et aI2013). Em média, 70%
dos frutos são infestados, podendo chegar a mais de 90%. A infestação média é de aproxima-
damente 8 pupários/fruto, podendo chegar a mais de 12 (Sousa et ai 2014). Seis espécies de
Braconidae (A. anastrephae, D. areolatus, D. crawfordi, D. whartoni, D. adaimei e O. bellus) já
foram associados a A. atrigona em G. argenteum no Amapá (Adaime et ai 2018a). Os índices
de parasitismo de A. atrigona em G. argenteum são variáveis, chegando ao máximo de 8,6%
(Silva et ai 2011b). Ainda que esse índice não seja elevado, isso é compensado pela grande
infestação e pela boa representatividade da espécie vegetal na floresta de terra firme da Ama-
zônia (Adaime et aI2018a). Por exemplo, no sul do Amapá já foram obtidos até 90 parasitoides
por quilo de frutos infestados (Silva et ai 2011 b). Recentemente, Sousa et ai (2021 b) avaliaram
o potencial desta espécie vegetal como reservatório de parasitoides de moscas-das-frutas em
um fragmento de floresta de terra firme no Amapá e concluíram que a floresta abriga cerca de
2.500 parasitoides por ha.
c) Bellucia grossularioides (L.) Triana (Melastomataceae): Planta que cresce em áreas de vege-
tação alterada e não alterada, sendo adaptada a vários tipos de solo. É uma das mais importantes
espécies pioneiras em termos de número de indivíduos por área na Amazônia Central. Floresce e
frutifica por longos períodos ou continuamente ao longo do ano (Bentos et ai 2008). Na Amazônia
brasileira, seus frutos conhecidos como goiaba-de-anta, são comum ente infestados por A. coronilli
Carrejo & González, uma espécie do grupo fraterculus, sem importância econômica, associada es-
pecialmente a espécies de Melastomataceae (Norrbom et ai 2012, Adaime et aI2018b). Na região,
foram registradas cinco espécies de parasitoides Braconidae (Asobara anastrephae, D. areolatus, D.
crawfordi, O. bellus e U. anastrephae), além de duas espécies de Figitidae (A. nordlanderi e A. pelle-
ranoi) associadas a A. coronilli em B. grossularioides (Adaime et aI2018a). Em amostras coletadas
no Amapá, o índice de parasitismo chegou a 28% dos pupários (Deus et ai 2013), que resultou em
62 parasitoides (D. areolatus e A. pelleranoi) por quilo de fruto.

401 •••••••
 Uso de produtos fitossanitários seletivos
Atualmente o uso de agrotóxicos continua sendo a principal estratégia de manejo de moscas-das-
-frutas. As aplicações podem ser por cobertura total (todo pomar) ou por uso de iscas tóxicas
(parte do pomar), sendo esta última forma a que proporciona menos riscos de resíduos e que causa
menor impacto ao ambiente e à comunidade de insetos benéficos como abelhas, parasitoides e
predadores (Nava & Botton 2010). Entretanto, para ambos os sistemas de aplicação de inseticidas
devem ser utilizados produtos com seletividade aos insetos benéficos.
Em estudo para avaliar a seletividade de contato de inseticidas e o efeito sobre o parasitismo
de D. longicaudata em A. fraterculus, Scheunemann et al (2016) determinaram que os insetici-
das Dipel WP [Bacillus thuringiensis, varo kurstaki (0,1)], Match EC [lufenurom (0,1)], Dimilin
[diflubenzurom (0,025)] e Altacor [clorantraniliprole (0,014)] foram classificados como inócuos
(Classe 1). O inseticida Mospilan [acetamiprido (0,04)] foi classificado como moderadamente
nocivo (Classe 3) e o Imidan 500 WP [fosmete (0,2)], Perfekthion [dimetoato (0,08)], Sumithion
500 EC [fenitrotiona (0,2)], Supracid 400 EC [metidationa (0,1)], Suprathion 400 EC [metidatio-
na (0,1)], Tracer [espinosade (0,015)], Decis 25 EC [deltametrina (0,04)] e Malathion 1000 EC
[malationa (0,2)] foram classificados como nocivos (Classe 4), segundo a classificação estabele-
cida pela "Internati nal Organization for Biological and Integrated Control ofNoxious AnimaIs
and Plants" (IOBC).
Em outro estudo, Bernardi et al (2019) avaliaram o efeito de iscas tóxicas empregadas por meio
de ingestão para o controle de C. capitata sobre D. longicaudata. Os atrativos alimentares Ana-
med", Biofruit, Cera'Irap", Flyral", Isca Samaritá", Isca Samaritá Tradicional" e melaço de cana-
-de-açúcar em mistura com o inseticida organofosforado [malathion l.0 grama de ingrediente ati-
vo (g.í.a.l.Lvl ] e a formulação comercial Gelsura" na proporção de 1:2 e 2:1 (v/v) (água e produto
comercial, respectivamente), apresentaram elevada toxicidade sobre "adultos de D. longicaudata
(mortalidade> 90%), 96 Horas Após Exposição (HAE), sendo classificadas como nocivas (Classe
4). Da mesma forma, a Isca Samaritá Tradicional" e melaço de cana-de-açúcar em formulações
com inseticidas espinosade e espinetoram (0.096 g a.i, L-I) foram moderamente nocivos (Classe 3).
Em contraste, os atrativos como Anamed", Biofruit, Cera'Irap", Flyral" e Isca Samaritá Tradicio-
nal" em combinação com o espinosade e espinetoram e a formulação Success" 0.02CBTM (spinosad
0.24 g a.i. L-I) foram classificadas como inócuas (mortalidade < 10%), até 96 HAE (Classe 1). Essas
formulações não apresentaram reduções na taxa de parasitismo e emergência de D. longicaudata
na geração FIem larvas de C. capitata, demonstrando tIue as formulações de iscas tóxicas à base
de espinosinas são adequadas para o uso combinado com o CB empregando D. longicaudata para
o manejo de C. cap ita ta.

Espécies de parasitoides usadas em programas de

controle biológico
O CB aplicado de moscas-das-frutas, realizado por meio de liberações inundativas de para-
sitoides, que são produzidos massalmente em biofábricas, tem sido amplamente utilizado em
vários países (Carvalho & Nascimento 2002). Nesse método, são usados, principalmente, os
himenópteros das subfamílias Opiinae (Braconidae) e Eucoilinae (Figitidae), que têm sido os
agentes de maior relevância no controle de larvas de dípteros frugívoros (Nunes et al 2011,
Guimarães et a/2003) .

••••••• 402 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

 Produção em laboratório
o desafio do CB aplicado é produzir, em laboratório, inimigos naturais que consigam buscar suas
presas ou hospedeiros na natureza a um custo competitivo. Agentes de CB de qualidade são aqueles
capazes de controlar o inseto-praga alvo após sua liberação em campo (Van Lenteren 2003).
O desempenho do parasitoide está relacionado à qualidade do hospedeiro (Schmidt 1994), à
adaptabilidade e à capacidade intrínseca da linhagem sob as condições de cada agroambiente (Pra-
tissoli et al 2002). O hospedeiro pode ser nutricionalmente inadequado ou insuficiente para que
o parasitoide complete seu desenvolvimento, e neste caso, as condições nutricionais e ambientais
nas quais se desenvolveu o hospedeiro, podem afetar a razão sexual, o tempo de desenvolvimento,
a fecundidade e a longevidade do parasitoide (Vinson & Iwantsch 1980). Desta forma, o desempe-
nho do parasitoide está relacionado não só às técnicas de liberação e condições do ambiente onde é
liberado, mas principalmente à qualidade do hospedeiro (Bai et aI 1992, Schmidt 1994). Portanto, a
escolha do hospedeiro sobre o qual o parasitoide será criado é de suma importância para o sucesso
do programa de controle biológico.
Diachasmimorpha longicaudata é capaz de se multiplicar sobre diferentes hospedeiros, o que
representa uma vantagem muito importante quando o controle precisa ser feito em áreas onde
várias espécies da praga coexistem (Carvalho & Nascimento 2002, Ovruski et al 2003), além de
facilitar o estabelecimento do inimigo natural no ambiente.
Na criação de D. longicaudata para o controle de moscas-das-frutas, tanto C. capitata (Ovruski
et al 2003) quanto A. fratercuIus (Ovruski et al 2007) se mostraram hospedeiros adequados. Para
aumentar a eficiência deste parasitoide larva-pupa, pode-se criá-lo sobre larvas de A. fratercuIus,
que, por ser um hospedeiro maior que C. capitata, resulta em parasitoides mais robustos e fêmeas
com ovipositores de 2 a 3 mm maiores (Costa et al 2008). No entanto, apesar do tamanho do hos-
pedeiro ser um fator determinante para a qualidade do parasitoide, atualmente a utilização de A.
fratercuIus é inviabilizada pelos maiores gastos econômicos com mão de obra e dieta artificial.
Foi verificado que quando larvas maiores de C. capitata foram utilizadas na criação de D. Ion-
gicaudata, houve um aumento na porcentagem de parasitismo, no número de fêmeas na progênie
e na longevidade das fêmeas da progênie, o que pode proporcionar vantagens econômicas quando
utilizadas para liberação aumentativa no campo (Oliveira et aI2014).
Esta preferência por hospedeiros maiores pode ser uma adaptação das fêmeas do parasitoide
para produzir descendentes mais eficientes na busca por hospedeiros, uma vez que o tamanho do
hospedeiro poderia influenciar no tamanho do parasitoide (Lawrence et al 1976, Godfray 1994).
Segundo [ervis (2005), o maior tamanho do parasitoide pode também afetar positivamente a fer-
tilidade e a fecundidade. No entanto, de acordo com Cicero et ai (2011), diferenças no tamanho
do hospedeiro ou na qualidade não necessariamente influenciam parâmetros reprodutivos, o que
foi corroborado por Meirelles et al (20l3), que observaram que as fêmeas criadas a partir de larvas
de A. fratercuIus foram mais pesadas, mas não tiveram maior fertilidade e tampouco maior fe-
cundidade. Alguns parasitoides podem alocar recursos para buscar o hospedeiro, tendo meios de
reprodução de algum modo fixo. Na verdade, parasitoides são capazes de compensar as diferenças
na qualidade do hospedeiro modificando sua estratégia de alocação de recursos (Cicero et aI20 12).
A viabilidade da criação de D. longicaudata sobre diferentes hospedeiros e o seu efeito sobre os
custos de produção e a eficiência na supressão da praga, são informações que possibilitam deter-
minar qual espécie se deve utilizar para programas de CB. É relevante a constatação de que D. lon-
gicaudata parasita eficientemente ambos os hospedeiros, A. fratercuIus e C. capitata, independente

403 ••••••••
 da espécie sobre a qual foi criada e mesmo na presença das duas espécies de moscas-das-frutas (Sá
et aI2018). Este comportamento indica que este braconídeo, além de eficiente no controle, é capaz
de suprimi-Ias onde ambas as espécies coexistem.

Eficiência de Diachasmimorpha longicaudata em campo

A liberação de um parasitoide é o ato de soltar este inimigo natural no campo para que reduza o
índice populacional de um determinado inseto-praga (Pinto & Parra 2002). Em locais que apresen-
tam baixos índices naturais de parasitismo de moscas-das-frutas, o CB com liberações inundativas
de inimigos naturais é de grande valia dentro do manejo integrado (Canal & Zucchi 2000).
Um dos entraves para o desenvolvimento de programas de CB com o uso de parasitoides é a
falta de informações sobre a melhor tecnologia de liberação nas diversas regiões do Brasil. Portan-
to, para que se possa recomendar uma espécie para o CB, numa determinada cultura e região, é
necessário antes conhecer sua atuação em campo (Zachrisson & Parra 1998, Pinto & Parra 2002).
A eficiência do parasitoide D. Iongicaudata após sua liberação em campo depende do tamanho
do fruto, já que em frutos menores o parasitismo é maior (Sivinski 1991). Coelho et aI (2016) en-
contraram uma taxa mais elevada de parasitismo em acerolas que em goiabas e mangas. Isto ocorre
porque o ovipositor do parasitoide não alcança todas as larvas no interior dos frutos.
As primeiras liberações de D. Iongicaudata no Brasil foram realizadas na Bahia, onde cerca de
50 mil espécimes foram liberados em campo, sendo recuperados 104 indivíduos em goiaba (Psi-
dium guajava L.), carambola (Averrhoa caramboIa L.), pitanga (Eugenia brasiliensis Lam.) e manga
(Mangifera indica L.). O parasitoide exótico foi capaz de parasitar larvas das moscas-das-frutas em
todas as fruteiras estudadas, demonstrando ser capaz de localizar as larvas de espécies neotropicais
e de atuar no CB desta praga, complementando a ação dos parasitoides nativos (Carvalho et ai
2000). Em liberações de D. Iongicaudata realizadas em pomares de goiaba na região semiárida do
norte de Minas Gerais (aproximadamente 69 mil espécimes), Alvarenga et al (2005) recuperaram
um baixo número de adultos (37 no total). Entretanto, os autores concluíram que, apesar da baixa
taxa de recuperação, D. Iongicaudata possui chances de se estabelecer, já que conseguiu completar
o ciclo nessas condições. Em cafezais, também no norte de Minas Gerais, essa espécie foi capaz de
exercer o parasitismo e de completar seu ciclo em larvas de C. capitata, infestando frutos de café
após a liberação, mesmo com o baixo número de espécimes recuperados (Camargos 2010).
Os resultados das liberações inundativas de D. longicaudata em outros países têm sido expres-
sivos. Em pomares de manga no município de Frontera Hildago, Chiapas, México, a liberação de
D. Iongicaudata (l.000 parasitoides/ha) suprimiu 2,7 vezes a população de Anastrepha spp., numa
área de l.600 hectares, obtendo-se índices de parasitismo de 68,7% (Montoya et al 2000). Testes de
redução populacional de Anastrepha suspensa (Loew) realizados pelo Departamento de Agricultu-
ra dos Estados Unidos (USDA) demonstraram que houve uma redução de 90 a 95% na população
da praga após a liberação semanal de 20 a 60 mil parasitoides/km" (200 a 600 parasitoides/ha) (Si-
vinski 1996).
Alguns fatores, como o número de pontos de liberação, a técnica, a frequência e o intervalo
entre liberações, a arquitetura, a idade da planta e as condições climáticas, interferem na eficiência
em liberações inundativas e, consequentemente, na eficiência dos parasitoides no campo. Além
destes fatores, a presença de outros inimigos naturais, a preferência hospedeira, o número de inse-
tos liberados, entre outros, também podem alterar a eficiência do parasitoide (Pinto & Parra 2002).

•••••••• 404 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

 Segundo Jirón & Mexzon (1989), na Costa Rica D. longicaudata foi encontrado parasitando em
maior proporção espécies do gênero Anastrepha. Ovruski et ai (2011) realizaram em laboratório
testes de livre escolha com D. longicaudata, utilizando-se larvas de C. capitata e A. fraterculus, e
concluíram que as fêmeas desse parasitoide não têm uma preferência significativa para as larvas
dessas espécies. No entanto, no ensaio sem livre escolha, as fêmeas mostraram uma significativa
preferência por parasitar larvas de A. fraterculus, quando este foi o mesmo hospedeiro no qual foi
criado. Diante disso, para se desenvolver metodologias para liberações inundativas é necessário
realizar pesquisas adicionais sobre preferência hospedeira em campo, para melhor definir a especi-
ficidade de fêmeas deste parasitoide para sinais químicos de larvas de ambas as espécies de moscas.

Dispersão
A dispersão pode ser usada para designar a difusão e migração dos indivíduos de uma população,
ou pode ser relacionada com a distribuição espacial dos indivíduos de uma população em um
dado momento (Dobzhansky 1973, Kareiva 1983, Turchin 1998). O conhecimento da capacidade
de dispersão de parasitoides é uma ferramenta importante na determinação do número de pontos
de liberação e, consequentemente, na elaboração de metodologias que viabilizem a eficiência deste
grupo de insetos no campo, principalmente em liberações inundativas. A determinação do número
de pontos de liberação por unidade de área possui papel fundamental na adoção do programa de
liberação de um agente de controle biológico, uma vez que os custos de liberação estão diretamente
relacionados a este número (Zachrisson & Parra 1998).
O processo de busca realizado pelo parasitoide no campo é dividido em quatro fases: a loca-
lização do habitat do hospedeiro, a localização do hospedeiro propriamente dito, a aceitação do
hospedeiro e o parasitismo (Vinson 1985). As características intrínsecas de cada cultura, em fun-
ção da condição microclimática criada por ela mesma, podem afetar essa capacidade de busca, pela
variação da temperatura em cada condição (Biever 1972). Diferentes distâncias entre pontos de li-
beração podem resultar em variação na taxa de parasitismo numa cultura, como consequência das
características biológicas do parasitoide, por exemplo, a sua capacidade de voo e/ou as caracterís-
ticas inerentes à própria cultura, que pode funcionar como uma barreira fí ica, dificultando a dis-
persão dos parasitoides. Portanto, estas variações dependem tanto do tipo e do desenvolvimento da
cultura estudada quanto das características biológicas do parasitoide escolhido (Bueno et aI2012).
Paranhos et al (2007) avaliaram os padrões de dispersão de D. longicaudata em citrus no inte-
rior de São Paulo e verificaram que os parasitoides chegaram a uma distância de 40 m, dispersan-
do-se mais durante o verão do que no inverno. Em liberação da mesma espécie realizada em pomar
de goiaba na região norte do estado do Rio de Janeiro, Leal et ai (2008) observaram a visitação
de fêmeas do parasitoide em unidades de parasitismo dispostas a 20 m de distância, após 24 h da
liberação. Camargos et ai (2016) avaliaram a dispersão de D. longicaudata criado no hospedeiro
C. capitata em cafezal irrigado nos meses de dezembro a abril, na região norte de Minas Gerais. O
clima do local é considerado semiárido com temperatura média de 25°C. A distância média, 24 h
após a liberação, foi de 35,2 m e a área média de dispersão de 1.899,3 m".
Camargos et ai (2018) avaliaram se a criação de D. longicaudata sobre larvas hospedeiras de
diferentes espécies influencia na sua capacidade de dispersão e no parasitismo de larvas de C. capi-
tata e de A. fraterculus, quando liberado em um pomar de goiabeiras irrigadas na região semiárida.
Os autores concluíram que os parasitoides criados em A. fraterculus foram mais eficientes, já que

405 ••••••••
 resultou em altos índices de parasitismo a maiores distâncias e os parasitoides foram capazes de
permanecer por mais tempo no pomar de goiaba. Além disso, o parasitoide da linhagem Anastre-
pha atingiu uma área de dispersão média de 27.300 m", o que levou os autores a recomendarem
para uma área de goiaba a liberação de 3.000 parasitoides a cada 2,7 ha (""1.000 parasitoides/ha).
Os parasitoides braconídeos podem orientar-se para o habitat de seus hospedeiros, guiados
por substâncias químicas voláteis liberadas diretamente pelas plantas ou pelas estruturas atacadas,
como resultado direto ou indireto da atividade de alimentação do hospedeiro (Turlings et al 1993,
Segura et a! 2012) e/ou por substâncias voláteis que atraem o parasitoide ao habitat do hospedeiro
(Vinson 1976, Segura et al 2012).
Um composto específico liberado por larvas de várias espécies de Tephritidae é capaz de au-
mentar a capacidade de busca de D. longicaudata por hospedeiros a curtas distâncias (Stuhl et al
2011). Além disso, fêmeas dessa espécie podem usar sinais químicos produzidos tanto pelo habitat
quanto pelas larvas hospedeiras durante a busca pelo hospedeiro (Segura et al 2012). No entanto,
o que se tem de informações sobre estes voláteis e sua função são ainda resultados de laborató-
rio. Apesar de D. longicaudata ser amplamente estudado, inclusive com relação aos voláteis que o
atraem para o hospedeiro, conhecimentos adicionais devem ser obtidos em condições de campo,
como por exemplo, se a eficiência de D. Iongicaudata pode ser aumentada utilizando-se tais voláteis
como forma de aumentar sua capacidade de busca e, desta forma, se dispersar mais eficientemente.
Além dos voláteis, os parasitoides podem também ser influenciados pela arquitetura das plan-
tas do pomar onde eles são liberados. Oliveira (2019) avaliou o padrão de dispersão de fêmeas
de D. Iongicaudata liberadas em pomares de manga e acerola no semiárido em Pernambuco. Foi
constatado que no pomar de manga as fêmeas se dispersaram para todos os lados, sem seguir uma
direção específica, enquanto as que foram liberadas em pomar de acerola tiveram uma dispersão
mais direcionada. O maior espaçamento entre plantas no pomar de manga permitiu que os para-
sitoides seguissem o sentido das linhas de plantio e entre as plantas, se dispersando de forma mais
homogênea, porém em menores distâncias, já que o maior espaçamento pode ter influenciado o
microclima no interior da área, afetando a dispersão. Já no pomar de acerola o menor espaçamento
entre as plantas serviu de barreira física ao inseto, levando a uma dispersão mais direcionada, mas
ao mesmo tempo não impediu que os parasitoides voassem para distâncias maiores, provavelmente
devido ao microclima mais favorável no pomar.

Competição interespecífica
Quando são usadas mais de uma espécie de parasitoide para se controlar uma determinada praga,
devem ser observados os efeitos da competição entre essas espécies, pois em alguns casos, uma
pode se sobrepor a outraís), não resultando em efeito benéfico adicional. Dessa forma, deve-se
preconizar que o uso de mais de uma espécie objetiva aumentar a eficácia de controle.
No superparasitismo pode ocorrer uma competição intraespecífica entre indivíduos da mesma
espécie - e no múltiplo parasitismo, a heteroespecífica - entre indivíduos de espécies diferentes.
O superparasitismo pode ter efeitos benéficos para algumas espécies, como D. longicaudata, pois
aumenta o número de fêmeas na progênie, já que provavelmente estas são mais resistentes na com-
petição com o sexo oposto (Montoya et al 2012). No múltiplo parasitismo, as diferentes espécies
podem competir igualmente ou uma pode se sobrepor à outra. No segundo caso, quando a espécie
menos competitiva é nativa, ela pode ter meios de se manter naquele ambiente, buscando um rni-

••••••••• 406 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

cro-habitat que lhe favoreça de alguma forma (Aluja et al 2013). Entretanto, em casos de espécies
introduzidas, que já estão estabelecidas naquele habitat, a introdução de uma nova espécie mais
resistente na competição interespecífica pode causar o desaparecimento da espécie mais fraca (Ei-
tam et al 2004).
Existem vários tipos de competição interespecífica entre parasitoides de moscas-das-frutas.
Pode ser externa, que envolve os fatores extra fruto, como o tamanho do ovipositor da fêmea e,
neste caso, fêmeas com ovipositores maiores apresentam vantagens competitivas já que conseguem
alcançar larvas hospedeiras em frutos de polpas espessas (Sivinski et aI 2001). Além disso, existem
maneiras de evitar a competição antes das fêmeas ovipositarem e uma delas é o não desperdício
de ovos em hospedeiros onde haja a detecção de feromônios de oviposição ou sinais deixados por
fêmeas conspecíficas ou heteroespecíficas (Paranhos et aI2013).
Existe também a competição interna entre larvas conspecíficas ou heteroespecíficas e, neste
caso, a vencedora pode ser a maior, devido ao estágio mais avançado de desenvolvimento, ou
a que tem desenvolvimento mais rápido, no caso de heteroespecífica ou a que parasita estágios
mais precoces do hospedeiro, por exemplo, F. arisanus, que parasita ovos, em relação àqueles que
atacam larvas.
Diante destes conceitos, antes da escolha de uma ou mais espécies de parasitoides exóticos, é
recomendável que se realize estudos de competição entre as espécies exóticas e as principais es-
pécies de parasitoides nativos do habitat onde será feita a liberação. No caso de múltiplas espécies
exóticas, os estudos devem ser realizados entre elas, para se determinar se o uso de mais de uma
seria realmente mais eficiente.
No México, estudos mostraram que o uso contínuo do parasitoide exótico D. longicaudata não
diminuiu a abundância de espécies nativas, pois estas últimas possuem espaços livres para compe-
tição (Aluja et aI2013). Estudos entre esta espécie exótica e as duas principais nativas do Brasil, D.
areolatus e U anastrephae, mostraram que na competição externa, U anastrephae consegue detec-
tar hospedeiros previamente parasitados pelos heteroespecíficos e, na competição interna não há
vantagem com o exótico D. longicaudata, mas vence D. areolatus (Paranhos et al 2013). Ou seja,
apesar de D. areolatus ter um grande ovipositor que o favorece na competição externa (Sivinski et
a12001), as suas larvas têm mandíbulas pequenas comparadas com as das outras duas espécies, por
isso perde na competição interna (Aluja et al 2013). Por esse motivo, D. areolatus deve ter desa-
parecido da Flórida, onde não era nativo (Eitam et ai 2004). Por outro lado, no México, onde esta
espécie é nativa, mesmo diante da inferioridade de competição das larvas com a espécie exótica
liberada há décadas, ela consegue se manter no habitat, provavelmente porque existem espécies de
Anastrepha que são seus hospedeiros naturais e não são atacadas pelo exótico D. longicaudata, que
poderiam ser o seu espaço livre de competição (Aluja et al 2013).
Em relação a F. arisanus, em estudos realizados para verificar a competição com o nativo D.
areolatus sobre a mosca-das-frutas nativa A. fraterculus, foi observado que o exótico parasita mi-
nimamente a mosca nativa e, portanto, sua liberação no Brasil não seria um risco para D. areola-
tus, que é a principal espécie nativa de parasitoide no país (Paranhos et al 2020). Este parasitoide
consegue distinguir os ovos de C. capitata e A. fraterculus, mesmo quando ambos são oferecidos
para oviposição, e prefere C. capitata (exótica) em relação a A. fraterculus (nativa), indicando que
ele não deslocaria espécies nativas que atacam as moscas-das-frutas também nativas (Paranhos et
al 2020).
Quando a competição ocorre entre os exóticos, F. arisanus e D. longicaudata, os dois são

407 •••••••.
 fortes competidores, tendo D. longicaudata a desvantagem de parasitar o hospedeiro em fases
mais avançadas (larvas de 30 instar) comparado ao parasitoide de ovos, F. arisanus (Paranhos
et al 2013). Entretanto, dependendo da fruta que é infestada por C. capitata, eles podem ser
mais ou menos eficientes no parasitismo e podem afetar negativamente ou não seu heteroes-
pecífico. Em acerolas, por exemplo, F. arisanus teve sua eficiência diminuída na competição
com o heteroespecífico, neste caso, indica-se o uso de apenas D. longicaudata para controlar
esta praga (Coelho et aI2016).

Considerações finais
A escolha dos agentes biológicos que poderão compor um programa de CB para as moscas-das-
-frutas deve levar em conta vários fatores, como: a eficiência sobre a espécie alvo e seu fruto hos-
pedeiro, a facilidade de multiplicação em criação mas sal, a capacidade de busca, sobrevivência e
dispersão no ambiente natural, condições climáticas, além dos efeitos de competição interespecífi-
ca, de modo que não afete os inimigos naturais já presentes no habitat. Estes podem ser entomopa-
tógenos, parasitoides nativos, exóticos ou ambos. Se possível, devem ser usados mais de um agente,
e de preferência um para cada estágio de desenvolvimento do inseto. Entretanto, suas ações devem
ser complementares e sinérgicas, para que aumente a eficiência de controle.
Ressalta-se que o CB é apenas uma das ferramentas para serem usadas no manejo integrado e,
entre essas, o controle cultural, que é a limpeza dos pomares e a destruição dos frutos infestados,
é altamente recomendável. Em algumas condições, pode-se também recorrer ao controle químico,
de modo a evitar que o fruticultor tenha grandes prejuízos e, neste caso, os inseticidas escolhidos
devem levar em conta sua eficiência, seletividade aos inimigos naturais, persistência no meio am-
biente e resíduos nos frutos (LMR). A utilização de iscas tóxicas deve ser a alternativa à aplicação
de cobertura e, para essa finalidade, inseticidas que agem por ingestão são mais seletivos às espécies
não alvo (parasitoides e predadores).
O CB conservativo é muito importante em todos os casos, para que seja aumentado o leque
de agentes biológico no controle daís) praga(s), principalmente em espécies de moscas-das-fru-
tas nativas, como as do gênero Anastrepha, que ocorrem nas matas nativas, adjacentes às planta-
ções comerciais.
É possível a associação de parasitoides com entomopatógenos, por exemplo, usando-se para-
sitoides de ovos, de larvas e entomopatógenos para as..fases de pupa e adultos. A técnica do inseto
estéril (TIE), tem sido usada com muito sucesso em associação com o CB em vários países.
De uma maneia geral, no planejamento de um programa de CB, recomendam-se os seguintes passos:
1. Levantamento de frutíferas hospedeiras comerciais e nas matas adjacentes;
2. Identificação das principais espécies de moscas que estão causando danos;
3. Levantamento dos inimigos naturais na área de tratamento;
4. Monitoramento e coleta de frutos para verificar a flutuação e a densidade populacional da
espécie-alvo ao longo do ano;
5. Elencar os agentes biológicos mais promissores a serem utilizados, locais ou exóticos;
6. Verificar a eficiência no controle, associado ou não a outros agentes;
7. Verificar a viabilidade econômica e ecológica do CB conservativo ou a possibilidade técnica
e financeira de se multiplicar um ou mais agentes em biofábricas;
8. Determinar o período de emprego dos agentes biológicos, a área tratada e a densidade de

••••••••• 408 I MOSCAS-DAS-FRUTAS NO BRASIL: CONHECIMENTO BÁSICO E APLICADO

 liberação em campo para um controle biológico efetivo;
9. Buscar informações de trabalhos já desenvolvidos ou realizar pesquisas para determinar a
aplicação/liberação, a dose/quantidade e o intervalo entre aplicações/liberação;
10. Validar a eficiência no controle, em campo aberto.
Finalmente, é importante incentivar empresas privadas a registrarem os agentes de controle
biológico e produzi -los em escala industrial, para ter estas tecnologias desenvolvidas e disponibili-
zadas aos fruticultores.

409 •••••••••
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