Diss 2021 HellenLopes mprofITVDS

MESTRADO PROFISSIONAL
USO SUSTENTÁVEL DE RECURSOS NATURAIS EM REGIÕES

TROPICAIS
HELLEN DA SILVA LOPES
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE SETE EPÉCIES DE

ASTERACEAE NA SERRA DOS CARAJÁS COM
POTENCIAL PARA USO EM RECUPERAÇÃO AMBIENTAL
Belém / PA
2021 1

Dissertação apresentada como requisito parcial para

obtenção do título de Mestre em Ciências
Ambientais, do Programa de Mestrado Profissional
em Uso Sustentável de Recursos Naturais em
Regiões Tropicais, do Instituto Tecnológico Vale
Desenvolvimento Sustentável (ITV DS).
Orientador: Dr. Maurício Takashi C. Watanabe

Coorientadora: Dra. Ana Carolina Galindo da Costa
Belém / PA
2021
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
S
L864 Lopes, Helen da Silva
Biologia reprodutiva de sete espécies de Asteraceae na Serra dos
Carajás com potencial para uso em recuperação ambiental / Hellen da
Silva Lopes – Belém, 2021.
70 f. : il.
Dissertação (Mestrado em Uso Sustentável de Recursos Naturais

em Regiões Tropicais) – Instituto Tecnológico Vale, 2021.
Orientador: Dr. Maurício Takashi Coutinho Watanabe.
Coorientaora: Dra. Ana Carolina Galindo da Costa
1. Biologia - Sistema reprodutivo. 2. Botânica - Asteraceae. 3.

Recuperação ambiental – Carajás, Serra dos (PA). I. Watanabe,
Maurício Takashi Coutinho. II. Costa, Ana Carolina Galindo da. III. Título
CDD 23. ed. 581.46098115
Bibliotecária responsável: Nisa Gonçalves / CRB 2 – 525

Dissertação apresentada como requisito parcial

para obtenção do título de Mestre em Ciências
Ambientais, do Programa de Mestrado
Profissional em Uso Sustentável de Recursos
Naturais em Regiões Tropicais, do Instituto
Tecnológico Vale Desenvolvimento Sustentável
(ITV DS).
Data de aprovação:
Banca examinadora:
_____________________________________________________________
Dr. Maurício Takashi Coutinho Watanabe
Orientador - Instituto Tecnológico Vale Desenvolvimento Sustentável (ITV DS)
_____________________________________________________________
Dra. Tereza Cristina Giannini
Membro interno - Instituto Tecnológico Vale Desenvolvimento Sustentável (ITV DS)
_____________________________________________________________
Dra. Nádia Roque
Membro externo - Universidade Federal da Bahia (UFBA)
_____________________________________________________________
Dr. Arthur Domingos de Melo
Membro externo - Universidade Federal de Pernabuco (UFPE)
AGRADECIMENTOS
Hellen da Silva Lopes
Agradeço a Deus por me guiar sempre com clareza, amor e determinação! Sem
ti Senhor, eu nada seria, toda honra e glória somente a ti!
A minha amada e linda família que juntos trilhamos cada passo dessa
caminhada. As minhas filhas que mesmo diante da sua ingenuidade entenderam e
encararam da melhor forma cada momento de ausência. Em especial a minha amada
mãe Lenimar Bandeira que sempre me acolheu com muito amor e cuidou das minhas
pequenas nos momentos difíceis.
Ao meu amado pai Bento Lopes, que mesmo não estando fisicamente ao meu
lado sei que está olhando e me protegendo sempre, trago comigo cada valor e
ensinamento de honestidade que ele sempre me passou. Saudades eternas de ti
paizinho obrigada por tudo que sempre fez por mim, por ter sido ao lado de minha
mãe meu alicerce.
Ao meu amado esposo José Estevão pela compreensão e companheirismo de
sempre, por acreditar em mim e lutar ao meu lado por dias melhores, por ser esse pai
tão maravilhoso e presente. Sem você nada teria sido possível, obrigada por seu amor
e companheirismo. Aos meus irmãos, parentes, amigos e colegas de trabalho que
sempre me apoiaram nessa caminhada.
Agradecer a minha querida secretária Ivanete mais conhecida como tia Net, por
sempre cuidar de nós com tanto amor. Obrigada por sua amizade e contribuições
positivas em minha vida.
Aos meus queridos orientadores Dr. Maurício Takashi Coutinho Watanabe e
Drª. Ana Carolina Galindo da Costa, que mesmo diante de tanto conhecimento,
sempre os compartilharam da melhor forma possível com humildade e paciência.
Muito orgulho de ter sido orientada por vocês, dois seres humanos incríveis. Obrigada
por sempre acreditarem em mim, mesmo sabendo das minhas tantas atribuições.
Mestres como vocês fazem toda diferença durante a vida acadêmica. Por mais
mestres assim! Gratidão e admiração!
Aos meus colegas de turma, professores e colaboradores do Programa
de Mestrado Profissional em Uso Sustentável de Recursos Naturais em Regiões
Tropicais do Instituto Tecnológico Vale (ITV), que sempre me incentivaram e me
ajudaram de todas as maneiras possíveis. Sem vocês tudo teria sido bem mais difícil,
obrigada por cada palavra de carinho e pelo companheirismo prestado. A Mayara
Pastore, por suas contribuições durante o desenvolvimento desse trabalho, gratidão
pelos conhecimentos e gentileza compartilhada.
Ao Instituto Tecnológico Vale (ITV), pela oportunidade e confiança. Muito
feliz em poder contribuir para a compreensão das espécies botânicas do
ecossistema canga. Sem dúvida uma das experiências mais enriquecedoras da
minha vida. Muito obrigada!
Enfim, meus eternos agradecimentos a todos que contribuíram direta ou
indiretamente para que esse momento se concretizasse. Gratidão!
RESUMO
No Bioma Amazônico, a Serra dos Carajás é um complexo montanhoso

caracterizado por platôs de rochas ferruginosas com vasta concentração de
recursos minerais e vegetação peculiar, as cangas. Os estudos sobre a biologia
reprodutiva de espécies de plantas nativas e/ou endêmicas nas cangas de
Carajás, tais como as espécies de Asteraceae selecionadas neste trabalho, são
essenciais para subsidiar ações de conservação destas espécies, além de
auxiliar no planejamento de programas de recuperação de áreas mineradas. O
presente trabalho tem como objetivo avaliar a fenologia, biologia floral e o sistema
reprodutivo de espécies nativas da vegetação de canga em Carajás, tais como
Cavalcantia glomerata, C. percymosa, Lepidaploa arenaria, L. paraensis, L.
remotiflora, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei. Para fenologia foi
utilizada a metodologia de Fournier, sendo analisadas as intensidades das fenofase
de botão, flor, fruto maduro e fruto imaturo. Além disso, foram realizadas a análise da
morfometria floral, testes para determinação do sistema reprodutivo, assim como
registros dos visitantes florais. A maioria das espécies estudadas foram classificadas
com padrão de floração anual, apresentando Lepidaploa arenaria padrão de floração
contínua. A floração teve início no primeiro semestre do ano, no período chuvoso, e
frutificação no final do semestre, no início da estação seca, com data média de frutos
maduros entre os meses de maio e julho. As flores das espécies estudadas
apresentaram características morfológicas semelhantes, apresentando hercogamia
espacial. Todas as espécies avaliadas apresentaram alta formação de frutos nos
tratamentos de autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas e controle, não
sendo identificado diferença estatística significativa entre os tratamentos. A maioria
das espécies apresentaram razão P/O maior que 2000, sendo classificadas como
xenógamas facultativas. Parapiqueria cavalcantei apresentou menor razão P/O
(154,7), sendo classificada como autógama facultativa. Nas espécies em que foi
possível registrar visitantes florais, verificamos que as mesmas são ecologicamente
generalistas, havendo diferentes guildas de insetos nas flores. A partir dos resultados
deste estudo, foi possível indicar o período de reprodução destas plantas, como estas
espécies se reproduzem e o principal período para coleta de sementes, permitindo
sua utilização com melhor planejamento em programas de conservação e
restauração de áreas degradadas.
Palavras-chave: Amazônia. Canga. Fenologia. Sistema Reprodutivo. Visitantes

Florais.
ABSTRACT
In the Amazon Rainforest, the Serra dos Carajás is a mountainous complex

characterized by plateaus of ferruginous rocks with a vast concentration of mineral
resources and peculiar vegetation, the cangas. Studies about reproductive biology
of native and / or endemic species of the cangas, such as Asteraceae’s species
studied here, are essentials in guiding the conservation of these species and in
planning recuperation programs for mining. The present study aimed to evaluate
the phenology, floral biology and the reproductive system of native species of the
canga, such as Cavalcantia glomerata, C. percymosa, Lepidaploa arenaria, L.
paraensis, L. remotiflora, Monogereion carajensis and Parapiqueria cavalcantei.
Fournier's methodology was used for phenology. The intensities of bud, flower,
ripe fruit and immature fruit were analyzed. In addition, floral morphometry, tests
to determine the reproductive system, and records of floral visitors were
performed. Most of species were classified with annual flowering pattern.
Lepidaploa arenaria has a continuous flowering pattern. Flowering started in the
first semester of the year, in the rainy season, and fruiting at the end of the first
semester, in the beginning of the dry season, with the average date of rippening
fruits between the months of May and July. The flowers showed similar traits and
spatial hercogamy. All species showed high fruit set in the treatments of
spontaneous self-pollination and / or geitonogamy and control, with no statistical
difference between them. Most species had P/O ratio greater than 2000. They
were classified as facultative xenogams. Parapiqueria cavalcantei showed a lower
P/O ratio (154.7), and it was classified as optional autogamous. In the species
which it was possible to register floral visitors we verified different guilds of insects;
the species were classified as ecologically generalists. The results of this study
indicated the reproduction period, how these species reproduce and the main
period for collecting seeds, allowing their better use in programs of conservation
and recuperation of degraded areas.
Keywords: Amazon.Canga. Phenology. Reproductive System. Floral Visitors.

LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Estatística circular dos eventos fenológicos reprodutivos das espécies

Cavalcantia glomerata, Cavalcantia percymosa, Lepidaploa arenaria, Lepidaploa
paraensis, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei em área de canga na
Floresta Nacional de Carajás, Pará. ......................................................................... 36
Tabela 2 – Correlação entre as variáveis ambientais “Precipitação total mensal” e
“Temperatura média mensal” e as fenofases reprodutivas das espécies, Cavalcantia
glomerata, Cavalcantia percymosa, Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis,
Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei em área de canga na Floresta
Nacional de Carajás, Pará. Legenda: Prec atual: Precipitação do mês corrente; Prec
1: Precipitação de um mês anterior à fenofase; Prec 2: Preciptação de dois meses
anteriores à fenofase, Prec 3: Precipitação de três meses anteriores à fenofase; Temp
atual: Temperatura média do mês corrente; Temp 1: Temperatura média de um mês
anterior à fenofase; Temp 2: Temperatura média de dois meses anteriores à fenofase;
Temp 3: Temperatura média de três meses anteriores à fenofase. .......................... 38
Tabela 3 – Valores percentuais da classificação do sincronismo da primeira data e
atividade máxima da floração das espécies Cavalcantia glomerata, Cavalcantia
percymosa, Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Monogereion carajensis e
Parapiqueria cavalcantei em área de canga na Floresta Nacional de Carajás, Pará.
.................................................................................................................................. 39
Tabela 4 – Calendário de frutos maduros das espécies avaliadas na Serra dos
Carajás, no Pará. O X indica o mês de maior porcentagem da fenofase, a cor cinza
claro, o período em que há presença da fenofase na população em menor
intensidade. A cor cinza escuro indica a data média dos frutos maduros nas espécies
estudadas. .................................................................................................................. 41
Tabela 5 – Valores percentuais da classificação do sincronismo da primeira data e
atividade máxima da frutificação das espécies Cavalcantia glomerata, Cavalcantia
percymosa, Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Monogereion carajensis e
Parapiqueria cavalcantei, em área de canga na Floresta Nacional de Carajás, Pará.
................................................................................................................................... 42
Tabela 6 – Medidas morfológicas das flores de Cavalcantia glomerata, Cavalcantia
percymosa, Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Lepidaploa remotiflora,
Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei, em área de canga na Floresta
Nacional de Carajás, Pará. ....................................................................................... 49
Tabela 7 – Sistema reprodutivo de Cavalcantia glomerata, Cavalcantia percymosa,
Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Lepidaploa remotiflora e Monogereion
carajensis, em área de canga na Floresta Nacional de Carajás, Pará. Legenda: AG:
Autopolinização e/ou Geitonogamia espontâneas; C: Controle. ............................... 51
Tabela 8 – Razão pólen/óvulo de Cavalcantia glomerata, Cavalcantia percymosa,
Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Lepidaploa remotiflora, Monogereion
carajensis e Parapiqueria cavalcantei em área de canga na Floresta Nacional de
Carajás, Pará. ........................................................................................................... 52
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Mapa de localização das áreas de estudo no interior da Floresta Nacional

de Carajás, situada na Serra dos Carajás, sudeste do Pará. .................................. 24
Figura 2 – Espécies de vegetação de canga da família Asteraceae selecionadas para
o presente estudo: (A) Cavalcantia glomerata, (B) Cavalcantia percymosa, (C)
Lepidaploa arenaria, (D) Lepidaploa paraensis, (E) Lepidaploa remotiflora, (F)
Monogereion carajensis e (G) Parapiqueria cavalcatei. ........................................... 25
Figura 3 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Cavalcantia glomerata
na Serra Norte (A-D) e Serra Sul (E-H) na FLONA de Carajás: A e E: fenofases de
botão; B e F: fenofases de flor; C e G: fenofases de fruto imaturo; e D e H: fenofases
de fruto maduro. Seta apontando direção da data média e tamanho da seta relativo
ao comprimento do vetor r, representando o grau de agregação temporal dos dados
fenológicos. ............................................................................................................... 43
Figura 4 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Cavalcantia percymosa
S11B 1 (A-D) e S11B 2 (E-H) na FLONA de Carajás: A e E: fenofases de botão; B e
F: fenofases de flor; C e G: fenofases de fruto imaturo; e D e H: fenofases de fruto
maduro. Seta apontando direção da data média e tamanho da seta relativo ao
comprimento do vetor r, representando o grau de agregação temporal dos dados
fenológicos. ............................................................................................................... 44
Figura 5 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Lepidaploa arenaria na
Serra Norte (A-D) e na Serra Sul na S11 A (E-H) e S11B(I-L) na FLONA de Carajás:
A, E e I: fenofases de botão; B, F e J: fenofases de flor; C, G e K: fenofases de fruto
imaturo; e D, H e L: fenofases de fruto maduro. Seta apontando direção da data média
e tamanho da seta relativo ao comprimento do vetor r, representando o grau de
agregação temporal dos dados fenológicos. ............................................................. 45
Figura 6 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Lepidaploa paraensis na
Serra Norte (A-D) e na Serra Sul (E-H) na FLONA de Carajás: A e E: fenofases de
fenológicos. ............................................................................................................... 46
Figura 7 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Monogereion carajensis
na Serra Norte (A-D) e na Serra Sul (E-H) na FLONA de Carajás: A e E: fenofases de
fenológicos. ............................................................................................................... 47
Figura 8 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Parapiqueria cavalcantei
na Serra Sul (A-D) na FLONA de Carajás: A: fenofase de botão; B: fenofase de flor;
C: fenofase de fruto imaturo; e D: fenofase de fruto maduro. Seta apontando direção
da data média e tamanho da seta relativo ao comprimento do vetor r, representando
o grau de agregação temporal dos dados fenológicos. ............................................. 48
Figura 9 – Visitantes florais das espécies de vegetação de canga da família
Asteraceae selecionadas para o presente estudo: (A) Cavalcantia glomerata, (G)
Cavalcantia percymosa, (H) Lepidaploa arenaria, (L) Lepidaploa remotiflora, (O)
Monogereion carajensis. .......................................................................................... 53
LISTA DE SIGLAS
FLONA – Floresta Nacional

ITV – Instituto Tecnológico Vale
RAD – Recuperação de áreas degradadas
MG – Museu Paraense Emílio Goeldi
SUMÁRIO
1 INTRODUAÇÃO 16
2 OBJETIVOS 18
2.1 OBJETVO GERAL 18
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 18
3 REVISÃO DE LITERATURA 19
3.1 FENOLOGIA 19
3.1.1 FENOLOGIA E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE ESPÉCIES 20
AMAZÔNICAS
3.1.2 FENOLOGIA APLICADA A RECUPERAÇÃO DE ÁREAS 21
3.2 BIOLOGIA FLORAL E REPRODUTIVA 21
3.3 FAMÍLIA ASTERACEAE 22
4 METODOLOGIA 24
4.1 LOCAL DE ESTUDO 24
4.2 ESPÉCIES ESTUDADAS 25
4.3 FENOLOGIA 27
4.4 BIOLOGIA FLORAL 28
4.5 SISTEMA REPRODUTIVO 29
4.6 INTERAÇÃO PLANTA/POLINIZADOR 29
4.7 ANÁLISE DOS DADOS 30
5 RESULTADOS 32
5.1 FENOLOGIA REPRODUTIVA 32
5.1.1 FLORAÇÃO: BOTÃO E FLOR 32
5.1.2 FRUTIFICAÇÃO: FRUTO IMATURO E FRUTO MADURO 33
5.2 BIOLOGIA FLORAL 49
5.3 SISTEMA REPRODUTIVO 50
5.4 VISITANTES FLORAIS 52
6 DISCUSSÃO 54
7 CONCLUSÃO 59
REFERÊNCIAS 60
ORGANIZAÇÃO DA DISSERTAÇÃO
O presente trabalho encontra-se organizado sob a forma de relatório técnico, como

disposto no Regulamento Interno do Programa de Pós-Graduação em Uso
Sustentável de Recursos Naturais em Regiões Tropicais do ITV DS.
RELATÓRIO TÉCNICO
Biologia reprodutiva de sete espécies de Asteraceae na Serra dos

Carajás com potencial para uso em recuperação ambiental
Sob autoria de
Hellen da Silva Lopes ...
PROD.TEC.ITV.DS. - N006/2021
DOI 10.29223/PROD.TEC.ITV.DS.2021.06.Lopes
Belém / PA
Março / 2021
15
1 INTRODUÇÃO
Estudos fenológicos contribuem para o entendimento da reprodução das
plantas, da organização temporal dos recursos dentro da comunidade, das interações
planta-animal e da evolução da história de vida dos animais que dependem das
plantas para alimentação, como polinizadores, herbívoros e dispersores
(MORELLATO, 1991; MORELLATO & LEITÃO-FILHO, 1992). Compreender estas
interações e as estratégias reprodutivas de plantas nativas de um dado ecossistema
são ferramentas fundamentais para manejo, conservação de áreas naturais e
recuperação de áreas degradadas (MORELLATO et al., 2000; GARCIA, et.al, 2009).
Um aspecto importante para a compreensão dos processos reprodutivos é
analisar como os fatores climáticos, tais como temperatura, precipitação, umidade e
fotoperíodo estão relacionados diretamente com eventos fenológicos das espécies
(MORELLATO et al., 1991). A possível correlação dos eventos fenológicos com os
fatores climáticos permite uma melhor compreensão sobre a dinâmica funcional dos
biomas florestais (BATALHA & MANTOVANI, 2000), como o amazônico.
A Amazônia, situada na porção norte da América do Sul, possui extensão de
aproximadamente seis milhões de km2, abrangendo nove países. O Brasil dispõe da
maior parte desse território e abriga muitas espécies nativas, sendo considerado, em
virtude disso, o país de maior biodiversidade do mundo (PERCOPE et al., 2011; TER
STEEGE et al., 2013). Nesse bioma, destacamos a Serra dos Carajás, um complexo
montanhoso que dispõe de um relevo acidentado com presença de platôs de
afloramentos de rochas ferruginosas isoladas, com uma vasta concentração de
recursos minerais em seu interior (VIANA et al., 2016).
A Floresta Nacional (FLONA) de Carajás, localizada na Serra dos Carajás,
apresenta dois ambientes fitofisionômicos distintos: um ambiente predominantemente
arbóreo, representado por formações florestais, e outro com características herbáceo-
arbustivas, denominado canga, que também apresenta formações de capão (com
predominância de arvoretas e árvores).
A vegetação da canga apresenta características peculiares, tais como solos
ácidos com altas concentração de metais e pobres em nutrientes, além de
temperaturas elevadas e alta sazonalidade (MOTA et al., 2015). Essas características
estão associadas a estreita relação com solos ricos em minério de ferro e ambientes
de variação extrema, seja pela amplitude térmica diária ou pelo regime sazonal bem
marcado (NUNES, 2009). Além disso, é composta por 1.042 espécies botânicas
16
incluindo, dentre estas, 38 endêmicas (GIULIETTI et al., 2019). Por estarem
associadas à substratos ferríferos, estas espécies estão submetidas a atividade
mineradora para extração do minério de ferro, um importante recurso no contexto da
matéria prima nacional. Desta forma a estabilidade dessas populações e do
ecossistema de canga é comprometida (GARCIA et al., 2010).
Neste contexto, a família Asteraceae é uma das mais ricas no ambiente de
canga na FLONA de Carajás, representada por 26 gêneros e 34 espécies, incluindo
dois gêneros e quatro espécies endêmicas (CRUZ et al., 2016; MOTA et al., 2018;
GIULIETTI et al., 2019). Algumas espécies do grupo são indicadas como potenciais
para recuperação de áreas degradadas (RAD), em virtude de sua grande produção
de sementes, estarem associadas aos afloramentos ferríferos e serem nativas e/ou
endêmicas, tornando-as espécies críticas para RAD (GIANNINI et al., 2016; ZAPPI et
al., 2018).
Devido a sua representatividade na flora local, para este estudo selecionamos
espécies nativas e/ou endêmicas da família Asteraceae das cangas da Serra dos
Carajás, tais como Cavalcantia glomerata (G.M.Barroso & R.M.King) R.M.King &
H.Rob, Cavalcantia percymosa R.M.King & H.Rob, Lepidaploa arenaria (Mart.exDC.)
H.Rob., Lepidaploa paraensis (H.Rob.) H.Rob., Lepidaploa remotiflora (Rich.) H.Rob.,
Monogereion carajensis G.M.Barroso & R.M.King e Parapiqueria
cavalcantei R.M.King & H.Rob., com possível potencial para RAD.
Foram investigados aspectos da biologia floral reprodutiva destas espécies,
tais como fenologia, morfologia floral, sistema reprodutivo e interação planta-
polinizador. Com este estudo foi possível ampliar o conhecimento sobre as espécies
das cangas de Carajás, apontamo o período e o modo de reprodução destas plantas
e o principal período para coleta de sementes para utilização em programas de
conservação e recuperação de áreas degradadas, uma vez que existem poucos
estudos com essa abordagem para espécies de canga (GARCIA, et.al, 2009). Desta
forma, a partir desses dados levantados, este estudo auxiliará na adoção de
estratégias eficazes para conservação do ecossistema de canga e planejamento para
recuperação de áreas mineradas da FLONA de Carajás
17
2 OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GERAL
Avaliar a biologia reprodutiva das espécies nativas da vegetação de canga,
tais como Cavalcantia glomerata, C. percymosa, Lepidaploa arenaria, L. paraensis,
L. remotiflora, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei pertencentes à
família Asteraceae.
2.1 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

✓ Conhecer o período de ocorrência das fenofases reprodutivas das espécies
avaliadas;
✓ Avaliar a intensidade das diferentes fenofases reprodutivas ao longo de um
ano;
✓ Correlacionar as diferentes fenofases reprodutivas com as variáveis
ambientais;
✓ Classificar o tipo de floração das espécies estudadas;
✓ Analisar a morfologia floral das sete espécies estudadas;
✓ Determinar o sistema reprodutivo das espécies estudadas;
✓ Realizar registros dos visitantes florais nas espécies estudadas e avaliar o
comportamento destes animais nas flores;
✓ Levantar informações que contribuam para utilização das espécies na
recuperação de áreas degradadas e conservação de áreas naturais e recuperadas.
18
3 REVISÃO DE LITERATURA
3.1 FENOLOGIA
Estudos fenológicos abordam acontecimentos biológicos repetitivos
relacionados ao clima, como os eventos de floração e frutificação, auxiliando na
compreensão dos padrões reprodutivos das plantas (LIETH, 1974; MORELLATO,
1995). A relação das diferentes fenofases (botão, flor, fruto imaturo e fruto maduro)
com as variáveis ambientais permitem a compreensão da dinâmica reprodutiva das
espécies (WRIGHT, 1991; MORELLATO & LEITÃO-FILHO ,1992; FUNCHS et al.,
2003; MUNHOZ & FELFILI, 2003; CHAMBERS et al., 2013; SOUZA et al., 2014).
Dentre os aspectos da dinâmica de populações e comunidades que o
conhecimento dos ciclos fenológicos reprodutivos das plantas proporcionam,
podemos destacar: (1) a biologia floral das espécies e suas estratégias reprodutiva
(GLEESON, 1981); (2) a interação planta-polinizador (GUSSON et al., 2006); (3) a
interação planta-dispersor (CONCEIÇÂO et al., 2007); (4) a distribuição de recursos
na comunidade (FREITAS et al., 2014); (5) a conservação das espécies
(MANTOVANI et al., 2003); (6) os efeitos das mudanças climáticas nos ciclos
reprodutivos (MORELLATO et al., 2016); e (7) a recuperação de áreas degradadas e
plano de manejo de áreas (BUISSON et al., 2017).
Dados fenológicos podem direcionar o período adequado para estudos sobre
a reprodução das espécies vegetais (PIEDADE-KIILL et al., 1999; DUTRA et al., 2009;
SOUZA et al., 2014). Além disso, possibilitam avaliar as interações plantas-
polinizador e planta-dispersor, que estão relacionados a oferta dos recursos florais,
frutos e sementes, respectivamente, disponíveis na comunidade (CONCEIÇÂO et al.,
2007; FREITAS et al., 2014).
Os fatores abióticos exercem influências sobre o ciclo reprodutivo das plantas.
Mudanças climáticas podem afetar as interações planta-animal devido a possíveis
deslocamentos temporais da data do período reprodutivo das plantas, afetando a
oferta de recursos florais na comunidade, podendo resultar em consequências
negativas para os visitantes e para a reprodução das plantas (DONNELLY et al.,
2011; MORELLATO et al., 2016). Ainda, o conhecimento sobre a dinâmica dos ciclos
reprodutivos das espécies pode direcionar o processo de conservação, recuperação
e plano de manejo de áreas (MANTOVANI et al., 2003; REYS et al., 2005; BUISSON
et al., 2017).
19
3.1.1 FENOLOGIA E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE ESPÉCIES AMAZÔNICAS
O levantamento de informações sobre a biologia reprodutiva das espécies da
vegetação canga na Amazônia, apresenta-se como uma ferramenta no
direcionamento do manejo e conservação desse ecossistema (SHEAFER et al.,
2016). No entanto, estudos fenológicos de espécies amazônicas se apresentam de
forma fragmentada, estando voltados principalmente para espécies com potencial
econômico (MUNIZ, 2008).
Nesse contexto, os estudos de biologia reprodutiva ainda são limitados em
florestas tropicais, estando, principalmente, voltados a vegetações herbáceo-
arbustivo em áreas campestres (CONCEIÇÃO et al., 2007). Há uma escassez de
trabalhos sobre fenologia, geralmente de curta duração, com enfoque para espécies
arbóreas ou lenhosas (MORELLATO, 2007), havendo também poucos estudos
voltados para o estrato herbáceo arbustivo (GALDIANO, 2017).
Embora até o momento não haja estudos publicados sobre fenologia de
espécies ocorrentes de canga na Amazônia, Vasconcelos et al. (in prep.), realizaram
um estudo sobre fenologia de algumas espécies endêmicas das cangas na FLONA
de Carajás. No estudo mencionado, todas as espécies avaliadas apresentaram ciclo
reprodutivo anual. Além disso, foi determinado no presente estudo o pico de cada
fenofase para cada espécie com todas as populações apresentando pico de
floração em março, pico de frutos imaturos em maio e pico de frutos maduros em
junho. Ainda, todas as espécies apresentaram sazonalidade para as diferentes
fenofases, sendo a água um importante estímulo para a floração.
Nas cangas do Quadrilátero Ferrífero em Minas Gerais, Garcia et al. (2009)
realizaram um estudo fenológico e demostraram que as espécies avaliadas
apresentam padrões fenológicos distintos, com espécies com floração anual
(Calyptranthes sp. e Miconia sellowiana), subanual (Coccoloba acrostichoides) e
contínua (Alibertia vaccinioides). Além disso, Garcia et al. (2009) elencaram também
a importância dos conhecimentos fenológicos para a seleção de espécies que
dispersam em diferentes períodos, mantendo a relação planta-dispersor ao longo do
ano, contribuindo para o sucesso reprodutivo das populações em programas de RAD.
Portanto, para a adoção de estratégias eficazes de conservação e recuperação
de áreas, torna-se fundamental a compreensão da dinâmica reprodutiva das espécies
alvo (MONASTERIO & SARMIENTO, 1976; MONTEIRO et al., 2006; ANTUNES,
2013). A ausência de dados sobre os padrões fenológicos na Amazônia dificulta o
20
planejamento e utilização de espécies nativas em projetos de recuperação de áreas
degradadas neste ecossistema (GARCIA et al., 2009).
3.1.2 FENOLOGIA APLICADA A RECUPERAÇÃO DE ÁREAS

Estudos fenológicos são uma ferramenta ambiental integrativa (MORELLATO
et al., 2016). Entretanto, são pouco utilizados como base para a recuperação de áreas
degradadas (MORELLATO et al., 2016). A partir da determinação do período
reprodutivo das plantas é possível direcionar a época ótima de produção de semente,
bem como sua coleta, além de compreender a competição de plantas por
polinizadores e dispersores e como os recursos estão ofertados pelas espécies de
plantas ao longo do ano, sendo esses conhecimentos úteis na seleção de espécies
para manejo e utilização em programas de recuperação de áreas (BIONDE et al.,
2007; GARCIA et al., 2009; MORELLATO et al., 2016; BUISON et al., 2017).
A utilização de sementes de espécies nativas é a mais indicada para projetos
de recuperação (BUCHAROVA et al., 2016). Em estudo realizado por Miller et al.
(2011), foi demonstrado que as informações sobre a fenologia reprodutiva das
espécies locais são relevantes para a utilização de sementes viáveis, contribuindo
para o sucesso na introdução de espécies nativas no ambiente em recuperação.
Em ecossistema de canga nos Campos Rupestres do Quadrilátero Ferrífero em
Minas Gerais, Garcia et al. (2009) realizaram um estudo fenológico com foco para
RAD. Os autores sugeriram a seleção de espécies com diferentes padrões fenológicos
em função de maior período de oferta de recursos ao longo do ano, o que poderia
aumentar a capacidade de autorregeneração da comunidade, promovendo um
processo de recuperação de áreas mais bem-sucedido. Desta forma, o estudo
fenológico viabiliza a indicação de diferentes espécies e a construção de um
calendário de coleta de sementes eficaz para RAD (GARCIA et al., 2009; BUISSON
et al., 2017).
3.2 BIOLOGIA FLORAL E REPRODUTIVA

O conhecimento sobre a biologia floral e o sistema reprodutivo das espécies
nos permite entender melhor as interações entre flores e polinizadores, as estratégias
reprodutivas das plantas, bem como a dispersão dos diásporos que influenciam
diretamente a distribuição dos indivíduos no ambiente (GLEESON, 1981; GUSSON
et al., 2006; SILVA & PINHEIRO, 2007).
21
O mecanismo de reprodução das espécies, seja por autogamia (plantas, em
sua grande maioria hermafroditas, que se reproduzem por autofertilização) ou
xenogamia (plantas que se reproduzem predominantemente por fecundação
cruzada), pode apresentar vantagens e desvantagens (OLIVEIRA & MARUYAMA,
2014).
De maneira geral, podemos destacar que espécies autógamas apresentam um
genótipo parental com elevada adaptação local e mantém sua reprodução na
ausência de polinizadores, entretanto há redução das chances de certas
recombinações genéticas, implicando negativamente na variabilidade genética
(RAMÍREZ & BRITO, 1990; JAIMES & RAMÍREZ, 1999; BARRINGER, 2007),
estando mais expostas à eventos de extinção. Já espécies xenógamas apresentam
fluxo gênico entre os indivíduos, contribuindo para um maior sucesso reprodutivo
(maior produção de frutos), entretanto, são altamente dependentes de polinização
cruzada (NUCCI, 2017).
Nessa perspectiva, Scariot et al. (1991) afirmam que as espécies xenógamas
facultativas, por combinar os dois mecanismos supracitados, “garantem um alto nível
de adaptabilidade da população às condições vigentes do ambiente associado à
manutenção de elevado potencial evolutivo através da recombinação, capacitando a
espécie para a colonização de novas e extensas áreas”. Portanto, estudos dos
mecanismos de cruzamento de espécies de plantas tornam-se necessários para
melhor compreensão de suas estratégias reprodutivas, especialmente em novos
ambientes de recuperação, além de indicar possíveis susceptibilidades das espécies
à riscos.
3.3 FAMÍLIA ASTERACEAE

A família Asteraceae destaca-se como uma das mais representativas dentre
as angiospermas, sendo composta por 25.037 espécies (PANERO & CROZIER
2016), distribuídas em aproximadamente 1700 gêneros, 13 subfamílias e 44 tribos
(PANERO et al., 2014).
Dentre as características gerais da família, destacam-se a organização das
flores em capítulos altamente modificados, anteras sinânteras, presença de ovário
bicarpelar ínfero com formação de cipsela e sépalas ausentes ou modificadas em
pápus (JANSEN & PALMER, 1988; ROQUE & BAUTISTA, 2008). Além disso,
apresentam ampla distribuição, estando presente, com exceção da Antártida, em
22
todos os continentes do mundo, sendo mais representativas em regiões semiáridas e
temperadas (ROQUE & BAUTISTA, 2008).
No Brasil, existem cerca de 2.100 espécies, agrupadas em 28 tribos e 290
gêneros, com ocorrência em todos os biomas brasileiros (BFG, 2018). Dentre as
espécies da família Asteraceae mencionadas, 1.330 são endêmicas e estão
agrupadas em 70 gêneros, apresentando ocorrência nos diferentes domínios
fitogeográficos do país (BFG, 2018).
Nas cangas da Serra dos Carajás, destaca-se como uma das famílias mais
representativas desse ecossistema, com ocorrência de 34 espécies distribuídas em
26 gêneros (CRUZ, 2016). Dentre as Asteraceae presentes da Serra dos Carajás,
quatro são endêmicas, sendo três delas de distribuição bastante restrita (GIULIETTI
et al., 2019).
Portanto, considerando a representatividade dentre as angiospermas e o
endemismo nas Asteraceae, torna-se de suma importância o desenvolvimento de
estudos que levantem informações sobre particularidades das espécies e que
possam auxiliar na conservação e manejo das áreas naturais e na recuperação de
áreas mineradas (JUSAITIS et al, 2003; SUN & RITLAND, 1998; CLAMPITT, 1987).
23
4 METODOLOGIA
4.1 LOCAL DE ESTUDO
O estudo foi realizado na FLONA de Carajás, pertencente ao bioma
Amazônico, localizada na Serra dos Carajás, no sudeste do Pará, mais
especificamente nos platôs N1 (6°01'55" S, 50°17'27" W) e N2 (6°03'32" S, 50°15'03"
W) da Serra Norte e S11A (6°20'57" S, 50°26'56" W), S11B (6°21'17" S, 50°23'28" W)
e S11C (6°22'59" S, 50°23'07" W) da Serra Sul (Figura 1). O estudo ocorreu nestes
platôs devido serem as áreas de ocorrência das espécies selecionadas.
Figura 1 - Mapa de localização das áreas de estudo no interior da Floresta Nacional de Carajás,
situada na Serra dos Carajás, sudeste do Pará.
Fonte: LOPES, 2019.
O clima de acordo com a classificação de Köppen se enquadra no tipo Aw,

apresentando um clima tropical com estações bem definidas por períodos secos
(inverno) e chuvosos (verão) (ALVARES et al., 2013). O inverno dura, em média, de
maio a outubro, e o verão, de novembro a abril, marcado por chuvas torrenciais
(SCHAEFER et al., 2016).
A média de precipitação é considerada elevada com valor de 2.033 mm ao
ano, concentrando-se o período de maior precipitação entre os meses de janeiro a
24
março. Já a umidade relativa do ar apresenta-se elevada durante todo ano com média
mensal que oscila entre 76,8 e 88,5 %. A temperatura média mensal encontra-se
entre 25,1º C e 26,3º C (VIANA et. al., 2016).
A vegetação predominante na área de estudo é caracterizada como sendo de
canga, apresentando espécies herbáceo-arbustivas anuais e perenes que constituem
as diferentes fitofisionomias (DEVECCHI et al., 2020; NUNES, 2009). A vegetação de
canga apresenta uma notável sazonalidade em função dos períodos bem definidos
de precipitação e estiagem (VIANA et al., 2016).
4.2 ESPÉCIES ESTUDADAS

Para realização do presente estudo, foram selecionadas sete espécies da
família Asteraceae presentes na vegetação de canga: Cavalcantia glomerata, C.
percymosa, Lepidaploa arenaria, L. paraensis, L. remotiflora, Monogereion carajensis
e Parapiqueria cavalcantei (Fig. 2). Foram selecionados vouchers (espécime-
testemunho) para cada espécie, sendo as mesmas identificadas e depositadas no
herbário do Museu Paraense Emílio Goeldi (MG) sob os números de coleta de Mayara
Pastore (MP 823; 827; 818; 821; 846; 828 e 519, respectivamente).
Figura 2 - Espécies de vegetação de canga da família Asteraceae selecionadas para o presente

estudo: (A) Cavalcantia glomerata, (B) Cavalcantia percymosa, (C) Lepidaploa arenaria, (D)
Lepidaploa paraensis, (E) Lepidaploa remotiflora, (F) Monogereion carajensis e (G) Parapiqueria
cavalcatei.
.
Fonte: COSTA, 2019.
25
Cavalcantia glomerata e C. percymosa são caracterizadas pelos ramos com
folhas basais deltoides e opostas, e as apicais lanceoladas e alternas com margem
denteada. Cavalcantia glomerata apresenta capitulescência glomeruliforme e
brácteas involucrais bisseriadas, enquanto C. percymosa dispõe de capitulescência
paniculiforme e brácteas involucrais em uma série (CRUZ et al., 2016).
Lepidaploa arenaria, L. remotiflora e L. paraensis apresentam algumas
características florais morfológicas em comum, tais como capítulos lilases a roxos em
arranjos escorpioides, o que dificulta a diferenciação entre elas (CRUZ et al., 2016).
Estas espécies podem se diferenciar principalmente a partir de suas características
vegetativas (CRUZ et al., 2016).
Monogereion carajensis possui tricomas pubescentes glandulares ao longo
dos ramos, pecíolos, folhas e pedúnculos, oferecendo à planta leve odor e textura
pegajosa, além de dispor de capitulescência corimbiforme ou capítulo solitário (CRUZ
et al., 2016).
Parapiqueria cavalcantei é uma erva que se caracteriza por apresentar folha
séssil, linear, capitulescência em panículas tirsóides e capítulos laxos, flores
desprovidas de pápus e corola com 4 lobos. Difere-se das demais Asteraceae
principalmente por seu tamanho de até 15 cm de altura e por ser adaptada a
ambientes úmidos e sombreados, desenvolvendo-se entre rachaduras de rochas que
ocorrem em associação com cursos d’agua intermitente (CRUZ et al., 2016).
Dentre as espécies estudadas, Cavalcantia glomerata, Lepidaploa paraensis,
Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei são endêmicas da Serra dos
Carajás, sendo indicadas, com exceção de P. cavalcantei, para restauração de áreas
mineradas (ZAPPI et al., 2018). Além disso, em função da abrangência de C.
glomerata e L. paraensis ser menor que 5000 km², porém maior que 100 km2, são
consideradas espécies endêmicas de alcance restrito. Parapiqueria cavalcantei além
de microendêmica, é considerada altamente restrita em função da sua extensão de
ocorrência ser < 100 km2, condições que a torna espécie crítica para conservação.
Monogereion carajensis é endêmica, porém possui abrangência > 5.000 km2 não
sendo classificada como espécie de alcance restrito (GIULIETTI et al., 2019). As
espécies apresentam diferentes padrões de distribuição no ambiente estudado. Foi
observado que C. percymosa, C. glomerata, L. remotiflora e M. carajensis ocupam
preferencialmente bordas de capão ou áreas perturbadas, como bordas de
26
estradas/caminhos, enquanto as demais estão predominantemente distribuídas em
ambientes menos perturbados (ou mais homogêneos) nas áreas de canga.
As espécies selecionadas neste estudo têm características que as tornam
potenciais para recuperação de áreas degradadas, tais como uma expressiva
produção de sementes, dispersão pelo vento (anemocoria), desenvolvimento em
solos inóspitos e a distribuição restrita de algumas espécies (GIANNINI et al., 2016).
4.3 FENOLOGIA
Foram selecionados de 10 a 30 indivíduos com distância mínima de um metro
de cada espécie em fase reprodutiva para o monitoramento da fenologia nas áreas
de estudo. Já para P. cavalcantei a seleção foi contínua, sendo a seleção inicial de
10 indivíduos sendo analisado um total de 35 indivíduos. Entretanto, ao longo do
monitoramento, à medida que os indivíduos selecionados morriam era realizada uma
nova remarcação, levando e consideração para a seleção dos novos indivíduos a
semelhança da fenofase, tamanho e proximidade do indivíduo substituído. Os
indivíduos foram avaliados quanto à intensidade de floração, botão e flor, e
frutificação, fruto imaturo e fruto maduro.
As fenofases foram monitoradas mensalmente, no período de abril de 2019 a
fevereiro de 2020, sendo aplicado para essa avaliação o índice de intensidade de
Founier (1974) que atende uma escala de cinco categorias que variam de 0 a 4: (0)
ausência de fenofase, 0%; (1) intensidade da fenofase entre 1 e 25%; (2) intensidade
da fenofase entre 26 e 50%; (3) intensidade da fenofase entre 51 e 75%; e (4)
intensidade da fenofases entre 76 e 100%.
Devido a pandemia de Covid-19 não foi possível coletar dados em campo para
o último mês da amostra fenológica (março de 2020). Para obtenção deste dado foi
calculado o valor médio do mês anterior, fevereiro, e do mês posterior, abril, para
cada indivíduo de cada população de cada espécie. Entretanto, este cálculo não foi
realizado para L. remotiflora, que passou a ser monitorada no mês de maio 2019, não
sendo possível realizar o fechamento da amostra fenológica de um ano.
Para cada população de cada espécie, o percentual de intensidade de Fournier
foi calculado mensalmente por meio do somatório dos valores individuais das
categorias de intensidade obtidos para todos os indivíduos, dividido pelo número total
de indivíduos multiplicado por quatro, de acordo com a fórmula [(Σ Fournier).(4N)-
1]100 (Fournier 1974). A partir desse método, foi possível avaliar o período e a
27
intensidade de ocorrência das diferentes fenofases em cada população.
A classificação quanto a estratégia de floração de cada espécie foi realizada
de acordo com os critérios de Newstrom et al. (1994): contínua (ocorrência ao longo
do ano), sub-anual (ocorre mais de uma vez por ano), anual (um evento a cada ano)
e supra-anual (a cada dois anos ou mais). Buscando avaliar a sincronia dessas fases
dentro das populações, foram avaliadas as seguintes variáveis a) data da primeira
floração, b) data do pico da floração, (c) data da primeira frutificação e (d) data do
pico de frutificação. Foram considerados eventos fenológicos assincrônicos: < 20%
de indivíduos apresentarem a mesma fenofase; sincronia baixa: 20-60% de indivíduos
na mesma fenofase e sincronia alta: > 60% de indivíduos na mesma fenofase
(BENCKE & MORELLATO, 2002).
Para verificar possível influência das condições ambientais nas diferentes
fenofases de cada espécie, foram obtidas variáveis ambientais como temperatura
média mensal, temperatura mínima mensal, temperatura máxima mensal, umidade
relativa do ar mensal e precipitação total mensal das áreas de estudo. Os dados
climáticos foram provenientes das estações meteorológicas do Instituto Tecnológico
Vale - Desenvolvimento Sustentável (ITV) do projeto Salobo (Serra Norte), no
município de Parauapebas (05° 58' 37" S 50° 08' 24" W, alt.: 209 m) e Sossego (Serra
Sul) em Canaã dos Carajás (06 ° 26 '35 "S, 50 ° 02' 05" W, alt .: 236 m), no Pará.
4.4 BIOLOGIA FLORAL

A morfologia floral foi analisada por meio botões, flores e frutos de indivíduos
distintos de cada espécie selecionada. O material biológico foi coletado em campo e
armazenado em álcool 70%. Posteriormente, no laboratório, com auxílio de
estereomicroscópio (ZEISS StreREO Discovery.V8, Alemanha) acoplado a uma
câmera (ZEISS AxioCam ICc5, Alemanha), foram tomadas medidas das diferentes
estruturas florais utilizando o software Zen (blue edition, 2014).
Foram selecionados 10 capítulos provenientes de 10 indivíduos distintos de
cada espécie, e posteriormente selecionadas 3 flores por capítulo para análise das
estruturas, totalizando 30 flores analisadas por espécie. Entretanto, para L. remotiflora
em virtude de ter sido inclusa neste estudo no final de sua floração, foi possível
analisar apenas seis capítulos e 18 flores no total (3 por capítulo). Medições e
quantificações das estruturas foram padronizadas da seguinte maneira: número de
flores por capítulo; tipo de sépala e pétala; comprimento e diâmetro da corola;
28
comprimento do androceu (anteras + filetes) e gineceu (estigma, estilete e ovário);
assim como diâmetro do ovário.
4.5 SISTEMA REPRODUTIVO

Para determinar o sistema reprodutivo foram selecionados dez indivíduos de
cada espécie, sendo realizados os seguintes tratamentos: 1) autopolinização e/ou
geitonogamia espontâneas, e 2) controle. No tratamento 1, devido a impossibilidade
de isolar um único botão devido ao pequeno tamanho da estrutura para checar a
autopolinização, foi necessário isolar o capítulo. Desta forma, o resultado deste
tratamento pode incluir autopolinização da própria flor e entre flores do mesmo
capítulo (geitonogamia) de forma espontânea. Ainda, em virtude do pequeno tamanho
dos indivíduos, capítulos e flores de P. cavalcantei, não foi possível realizar o
experimento. Os indivíduos selecionados para cada espécie foram distintos dos
indivíduos do estudo fenológico.
No primeiro tratamento, para cada espécie, foram isolados dez capítulos
exclusivamente com botões em pré-antese em sacos de tecidos para avaliar a
capacidade de autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas. Para o tratamento
do controle, outros dez capítulos com botões em pré-antese foram marcados e as
estruturas reprodutivas ficaram livres para serem visitadas por possíveis vetores de
pólen. Após 30 dias, os tratamentos foram coletados para observação da formação
dos frutos e verificação de possíveis diferenças na formação de frutos entre os dois
tratamentos aplicados para cada espécie.
A razão pólen/óvulo de cada espécie estudada também foi determinada. Para
isso, foram utilizados 10 botões florais em pré-antese de 10 indivíduos diferentes para
cada espécie, com exceção de L. remotiflora, que foram utilizados seis botões de
indivíduos distintos. O número de grãos de pólen por flor foi contado, através de
contagem direta. A contagem dos grãos de pólen de cada antera e o número de
óvulos foi realizada com auxílio de microscópio óptico. Foi adotado o cálculo e
classificação dos sistemas reprodutivos proposto por Cruden (1977), onde o total de
grãos de pólen foi dividido pelo número de óvulos presentes em cada flor de cada
espécie.
4.6 INTERAÇÃO PLANTA/POLINIZADOR

Buscando compreender a interação entre as espécies estudadas e seus
29
visitantes florais, foram realizados, a partir de caminhada em campo, registros
fotográficos de visitantes das espécies avaliadas. Para L. paraensis e P. cavalcantei
não foi possível realizar registro de visitantes. A partir dos registros realizados, os
visitantes foram identificados com auxílio de especialistas em pelo menos a ordem
e/ou família a que pertencem, e a nível de espécie quando possível. Os registros
foram realizados ao longo do período de estudo.
4.7 ANÁLISE DOS DADOS

Para análise da fenologia foi aplicada a análise estatística circular por meio do
software ORIANA 4 (Kovach, 2002). Para aplicação da análise circular, os meses
foram convertidos em ângulos, de 0º = janeiro (nº 1) a 330º= dezembro (nº 12) em
intervalos de 30º. Para cada espécie e cada população de cada espécie foram
calculados os seguintes parâmetros: (1) ângulo médio (u) ou data média da atividade
dos eventos fenológicos, (2) o comprimento do vetor médio (r), (3) o desvio padrão
circular e (4) a significância do ângulo médio. O vetor r representa o grau de
agregação temporal dos dados fenológicos, fenofases com valores superiores a 0,5
para esse parâmetro são consideradas agregadas. Para determinar a significância do
ângulo médio, determinando uma possível sazonalidade dos eventos fenológicos
aplicou-se o teste de Rayleigh (MORELLATO et al., 2010)
Foi realizada a correlação de Spearman (r) entre as variáveis ambientais
buscando identificar aquelas não correlacionadas, e, posteriormente, aplicada a
mesma correlação entre as intensidades das fenofases de cada espécie e as
variáveis selecionadas buscando identificar se há correlação significativa entre as
mesmas. As variáveis ambientais que apresentaram correlação positiva significativa
foram temperatura média e mínima mensal (Estação Salobo: rs = 0,96; p < 0,01;
Estação Sossego: rs = 0,97; p < 0,01), temperatura média e máxima mensal (Estação
Salobo: rs = 0,86; p <0,01; ; Estação Sossego: rs = 0,96; p <0,01), temperatura máxima
e mínima mensal (Estação Salobo: rs = 0,83 ; p <0,01; Estação Sossego: rs = 0,89; p
<0,01) e precipitação total mensal e umidade relativa do ar (Estação Salobo: rs = 0,83
; p <0,01; Estação Sossego: rs = 0,87; p <0,01).
Portanto, a partir dessa análise, selecionamos as variáveis temperatura média
mensal e precipitação total do mês corrente do pico de cada fenofase, bem como um,
dois e três meses anteriores a expressão da fenofase devido a possíveis atrasos de
30
estímulo pelos fatores ambientais. As correlações foram realizadas utilizando o
software BioEstat 5.3. (AYRES et al., 2007).
Para avaliar possíveis diferenças no sucesso reprodutivo entre os tratamentos
para cada espécie estudada foi aplicado o teste Qui-quadrado utilizando o software
BioEstat 5.3. (AYRES et al., 2007).
31
5 RESULTADOS
5.1 FENOLOGIA REPRODUTIVA
Foi possível observar no presente trabalho que a maioria das espécies de
Asteraceae avaliadas apresentaram floração no primeiro semestre do ano e
frutificação no final do semestre em questão, com exceção para Monogereion
carajensis (N1/S11B) que apresentou o pico de floração e frutificação no mês de abril.
Abaixo detalhamos cada fenofase das espécies estudadas.
5.1.1 FLORAÇÃO: BOTÃO E FLOR

A partir das análises circulares verificamos que as seis espécies monitoradas,
quanto a intensidade de botões e flores, apresentaram data média de ambas as
fenofase em abril. A fenofase de botão durou de dois a onze meses e a de flor de três
a 11 meses. Dentre as espécies analisadas, Lepidaploa arenaria nos platôs S11A e
S11B apresentou maior período com botões e flores, com ocorrência de 9 e 11 meses
em ambas as fenofases. As espécies que apresentaram menor período com botões
e flores foram L. paraensis e M. carajensis, com duração de dois a três meses em
ambas as fenofases. Parapiqueria cavalcantei também apresentou curto período de
floração a nível individual, com duração de um a dois meses com botões e flores, e a
nível populacional, duração de cinco meses para ambas as fenofases. As datas e
ângulos médios da fenofase de botões e flores das espécies estudadas estão na
Tabela 1. Verificamos que todas as espécies estudadas apresentam comprimento do
vetor maior que 0.7. Além disso, o teste de uniformidade de Rayleigh revelou que as
espécies estudadas para essas fenofases apresentam sazonalidade (Tabela 1).
Embora para L. remotiflora não tenha sido possível determinar a data média e
pico da fenofase de botão e flor, foi possível observar que estas fases estiveram
presentes nos meses de maio e junho. Dentre esses dois meses de observação, esta
espécie apresentou maior concentração de botões e flores no mês de maio.
Levando em consideração as variáveis ambientais, a precipitação foi um fator
correlacionado positivamente com a fenofase de botão e flor com da maioria das
populações das espécies estudadas. Destacamos que para algumas populações
dessas espécies, esta correlação ocorreu com os dados de precipitação de dois ou
três meses anteriores a expressão da fenofase, caracterizando um atraso destas
fenofases em relação a variável ambiental. A temperatura foi um fator ambiental que
esteve correlacionado significativamente com a fenofase de botão e flor das
32
populações de C. glomerata, L. Arenaria, L. paraensis e M. carajensis localizadas na
Serra Norte (Tabela 2).
De acordo com a classificação proposta por Newstrom (1994), a maioria das
espécies estudadas foram classificadas com padrão de floração anual, uma vez que
expressam essa fenofase apenas por alguns meses durante o ano. Lepidaploa
arenaria apresentou padrão de floração classificada como contínua, com expressão
da fenofase de flor ao longo do ano.
Considerando a primeira data de floração e atividade máxima das populações
estudadas, os indivíduos das espécies C. glomerata, C. percymosa, L. arenaria (N1),
L. paraensis e M. carajensis apresentaram elevado grau de sincronismo, variando
entre 90 a 100 % para ambos os critérios avaliados (Tabela 3). Lepidaploa arenaria
(S11A) e Parapiqueria cavalcantei apresentaram baixo sincronismo entre os
indivíduos para a primeira floração com 30 e 20 % (respectivamente) e elevado
durante o pico dessa fenofase com 90 e 80%, respectivamente. Já L. arenaria (S11B)
apresentou assincronia entre os indivíduos (10%) para primeira data de floração, e
elevado sincronismo durante a atividade máxima desta fenofase (100 %).
5.1.2 FRUTIFICAÇÃO: FRUTO IMATURO E FRUTO MADURO

A maioria das populações das espécies apresentaram mês médio de frutos
imaturos em abril, apresentando C. glomerata (S11B) e C. percymosa (S11B1) data
média em maio e P. cavalcantei com data média em junho (Tabela). Foi possível
observar que a fenofase de fruto imaturo para as espécies analisadas, teve uma
duração de dois a oito meses.
A data média de frutos maduros variou entre as espécies e populações
estudadas. As populações de M. carajensis apresentaram data média em abril, C.
glomerata em N2, C. percymosa em S11B 2 e L. paraensis em N1 tiveram data média
no mês de maio. Já C. glomerata (S11B), C. percymosa (S11B 1), Lepidaploa
arenaria, nos platôs S11A e S11B, L. paraensis (S11A) e P. cavalcantei apresentaram
data média de frutos maduros em junho, e a população do platô N1 de L. arenaria
apresentou data média no mês de julho. As espécies analisadas apresentaram
diferentes datas médias da fenofase de fruto maduro, com duração de três a doze
meses.
Lepidaploa arenaria, nos platôs S11A e S11B, apresentou maior período com
ambas as fenofases de frutificação, apresentanto frutos imaturos de oito a sete
33
meses, respectivamente, e frutos maduros, de 12 e 10 meses, respectivamente. As
espécies que se destacaram com menor período de frutos foram L. paraensis, M.
carajensis e P. cavalcantei. Lepidaploa paraensis e P. cavalcantei apresentaram a
fase de fruto imaturo por dois meses e M. carajensis por três meses. Já com relação
a duração de frutos maduros, L. paraensis e M. carajensis apresentaram ocorrência
desta fenofase por três meses. Parapiqueria cavalcantei também apresentou curto
período de frutos maduros a nível individual, com duração de 1 a 2 meses, e a nível
populacional, com duração de 4 meses.
As datas e ângulos médios das fenofase de fruto imaturo e maduro das
espécies estudadas estão na Tabela 1. Todas as populações das espécies estudadas
dispuseram de comprimento do vetor maior que 0.7, indicando que ambas as
fenofases estão concentradas nas datas médias mencionadas acima. O teste de
uniformidade de Rayleigh revelou que as fenofases de frutificação das espécies
estudadas apresentam sazonalidade (Tabela 1).
Embora para L. remotiflora não tenha sido possível determinar as datas médias
e picos das fenofases de fruto imaturo e maduro, foi possível observar que os frutos
imaturos estiveram presentes nos meses de maio e junho e os frutos maduros nos
meses de maio a outubro. Dentre os meses observados, os frutos imaturos
apresentaram maior concentração no mês de maio e os frutos maduros maior
concentração em junho.
Levando em consideração as variáveis ambientais, a precipitação foi um fator
correlacionado significativamente com a fenofase de fruto imaturo e maduro da
maioria das populações das espécies C. glomerata, C. percymosa, L. arenaria, L.
paraensis e M. carajensis. Destacamos que para C. glomerata em S11B, L. arenaria
em N1 e S11B, e P. cavalcantei, os frutos maduros estiveram correlacionados
negativamente com os dados do mês corrente desta variável ambiental. A
temperatura de meses anteriores foi um fator ambiental que esteve correlacionado
com as fenofases de frutificação de algumas populações das espécies estudadas da
Serra Norte. Porém, estas fenofases não estiveram correlacionadas à temperatura do
mês atual (Tabela 2).
Foi possível observar que a fenofase de fruto maduro se iniciou geralmente nos
meses chuvosos para maioria das populações avaliadas, entre março e maio,
terminando para maioria das espécies na estação seca, entre junho e outubro. A data
média e o período de maior concentração desta fenofase, esta descriminada no
34
calendário de frutificação das espécies estudadas (Tabela 4).
Considerando a primeira data de frutificação das espécies estudadas, os
indivíduos das espécies C. percymosa (S11B2), L. arenaria (N1), L. paraensis e M.
carajensis (S11B) apresentaram elevado grau de sincronismo, variando entre 80 e
100% (Tabela 3). Lepidaploa arenaria (S11A e S11B), Cavalcantia glomerata (N2), C.
percymosa (S11B1), M. carajensis (N1) e Parapiqueria cavalcantei apresentaram
baixo sincronismo, variando entre 20 e 60 %. Já Cavalcantia glomerata (S11B)
apresentou comportamento assincrônico entre os indivíduos (10%) (Tabela 5).
No momento de atividade máxima da frutificação, C. glomerata, C. percymosa,
L. arenaria, L. paraensis (N1), e Parapiqueria cavalcantei, apresentaram alta sincronia
entre os indivíduos, variando entre 70 e 100 % (Tabela 5). Monogereion carajensis
(N1) apresentou baixo sincronismo para a atividade máxima de frutificação, com 50 %
dos indivíduos nessa fenofase e L. paraensis (S11A) apresentou assincronismo
(10%).
35
Tabela 1 - Estatística circular dos eventos fenológicos reprodutivos das espécies Cavalcantia glomerata, Cavalcantia percymosa, Lepidaploa arenaria,
Lepidaploa paraensis, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei em área de canga na Floresta Nacional de Carajás, Pará.
Ângulo Desvio Comprimento Teste de

Número de Data média Teste de
Fenofase Espécie Platô médio do padrão médio do uniformidade de
observações (mês) Rayleigh (Z)
vetor circular vetor Rayleigh (p)
Cavalcantia glomerata N2 157 abril 99.82 18.63° 0.94 141.24 <0.01

Cavalcantia glomerata S11B 175 abril 102.64° 20.59° 0.93 153.79 <0.01
Cavalcantia percymosa S11B 1 159 abril 101.26° 21.11° 0.93 138.81 <0.01
Lepidaploa arenaria N1 100 abril 93.67° 11.78° 0.97 95.85 <0.01
Lepidaploa arenaria S11A 186 abril 96.14° 40.61° 0.77 112.54 <0.01
Botão
Lepidaploa arenaria S11B 209 abril 99.89° 57.11° 0.60 77.38 <0.01
Lepidaploa paraensis N1 110 abril 94.18° 11.61° 0.98 105.56 <0.01
Lepidaploa paraensis S11A 102 abril 99.92° 17.81° 0.95 92.60 <0.01
Monogereion carajensis N1 116 abril 94.70° 12.67° 0.97 110.45 <0.01
Monogereion carajensis S11B 90 abril 98.26° 16.80° 0.95 82.58 <0.01
Parapiqueria cavalcantei S11C 200 abril 106.01° 25.04° 0.90 165.20 <0.01
Cavalcantia glomerata N2 121 abril 112.58° 24.40° 0.91 100.92 <0.01

Cavalcantia glomerata S11B 115 abril 115.89° 25.70° 0.90 94.03 <0.01
Flor Cavalcantia percymosa S11B 2 114 abril 108.29° 22.23° 0.92 98.06 <0.01
36
Parapiqueria cavalcantei S11C 113 maio 122.38° 34.68° 0.83 78.33 <0.01
Cavalcantia glomerata N2 83 Abril 116.98° 25.49° 0.90 68.09 <0.01
Cavalcantia glomerata S11B 60 Maio 132.09° 19.94° 0.94 53.15 <0.01
Cavalcantia percymosa S11B 1 93 Maio 122.15° 28.35° 0.88 72.80 <0.01
Cavalcantia percymosa S11B 2 100 Abril 105° 21.79° 0.93 86.52 <0.01
Fruto imaturo
Parapiqueria cavalcantei S11C 38 junho 150.80° 12.32° 0.97 36.28 <0.01
Cavalcantia glomerata N2 100 mai 125.23° 27.07° 0.89 79.99 <0.01
Cavalcantia glomerata S11B 207 junho 177.64° 47.20° 0.71 104.99 <0.01
Cavalcantia percymosa S11B 1 253 junho 164.33° 45.94° 0.72 133.01 <0.01
Cavalcantia percymosa S11B 2 211 mai 137.08° 40.59° 0.77 127.71 <0.01
Lepidaploa arenaria N1 190 julho 191.09° 57.44° 0.60 69.52 <0.01
Lepidaploa arenaria S11A 280 junho 161.18° 61.45° 0.56 88.63 <0.01
Fruto maduro
Lepidaploa arenaria S11B 271 junho 161.25° 52.47° 0.65 117.12 <0.01
Lepidaploa paraensis N1 82 maio 148.43° 17.99° 0.95 74.29 <0.01
Lepidaploa paraensis S11A 64 junho 150.19° 22.15° 0.92 55.11 <0.01
Parapiqueria cavalcantei S11C 141 junho 165.91 27.58° 0.89 111.82 <0.01
Fonte: elaborado pela autora, (2021).
37
Tabela 2 - Correlação entre variáveis ambientais, Temperatura média mensal e Precipitação total mensal, e as fenofases reprodutivas das espécies estudadas em área
de canga na Floresta Nacional de Carajás, Pará. Legenda: Prec atual: Precipitação do mês corrente; Prec 1: Precipitação de um mês anterior à fenofase; Prec 2:
Preciptação de dois meses anteriores à fenofase, Prec 3: Precipitação de três meses anteriores à fenofase; Temp atual: Temperatura média do mês corrente; Temp 1:
Temperatura média de um mês anterior à fenofase; Temp 2: Temperatura média de dois meses anteriores à fenofase; Temp 3: Temperatura média de três meses
anteriores à fenofase. Os Valores com correlação significativa estão destacados em negrito.
Espécie Platô Temp atual Prec atual Temp 1 Prec 1 Temp2 Prec 2 Temp 3 Prec 3
Botão
Cavalcantia glomerata N2
rs: -0.008; p= 0.97 rs: 0.4; p=0.17 rs: -0.39; p= 0.19 rs: 0.69; p< 0.01 rs: -0.68; p < 0.01 rs: 0.81; p< 0.01 rs: -0.64; p<0.01 rs: 0.61; p< 0.05
Cavalcantia glomerata S11B
rs: 0.14; p= 0.64 rs: 0.21; p= 0.50 rs: 0.22; p= 0.47 rs: 0.46; p= 0.12 rs: 0.02; p= 0.93 rs: 0.52; p= 0.07 rs: -0.25; p= 0.41 rs: 0.75; p< 0.01
Cavalcantia percymosa S11B
1 rs: 0.14; p= 0.64 rs: 0.21; p= 0.50 rs: 0.22; p= 0.47 rs: 0.46; p= 0.12 rs: 0.02; p= 0.93 rs: 0.52; p= 0.07 rs: -0.25; p= 0.41 rs: 0.75; p< 0.01
2 rs: 0.32; p= 0.30 rs: 0.41; p= 0.18 rs: 0.0555; p= 0.86 rs: 0.57; p= 0.05 rs: -0.11; p= 0.73 rs: 0.36; p= 0.23 rs: -0.30; p= 0.33 rs: 0.70; p< 0.01
Lepidaploa arenaria
N1 rs: -0.17; p= 0.58 rs: 0.56; p< 0.01 rs: -0.65; p< 0.05 rs: 0.53; p= 0.07 rs: -0.49; p= 0.10 rs: 0.52; p= 0.08 rs: -0.35; p<= 0.25 rs: 0.28; p= 0.36
Lepidaploa arenaria S11A rs: -0.04; p= 0.89 rs:0.45; p= 0.13 rs: 0.16; p= 0.60 rs: 0.62; p< 0.05 rs: 0.28; p= 0.37 rs: 0.79; p< 0.01 rs: -0.04; p= 0.87 rs: 0.84; p< 0.01
Lepidaploa arenaria
S11B rs: -0.03; p= 0.92 rs: 0.41; p= 0.18 rs: 0.22; p= 0.48 rs: 0.53; p= 0.07 rs: 0.32; p= 0.30 rs: 0.77; p< 0.01 rs:-0.09; p= 0.76 rs:0.85; p< 0.01
Lepidaploa paraensis N1
rs: -0.17; p<=.58 rs: 0.56; p< 0.05 rs: -0.65; p< 0.05 rs: 0.53; p= 0.07 rs: -0.49; p= 0.10 rs: 0.52; p= 0.08 rs: -0.35; p= 0.25 rs: 0.28; p= 0.36
Lepidaploa paraensis
S11A rs: 0.32; p= 0.30 rs: 0.41; p= 0.18 rs: 0.05; p= 0.86 rs:0.57; p< 0.05 rs: -0.11; p= 0.73 rs: 0.36; p= 0.23 rs:-0.30; p= 0.33 rs:0.70 p< 0.01
Monogereion carajensis N1
rs: 0.04; p = 0.88 rs: 0.59; p<0.05 rs: -0.58; p< 0.05 rs: 0.65; p< 0.05 rs: -0.71; p< 0.01 rs: 0.73; p< 0.01 rs: -0.48; p= 0.10 rs: 0.42; p= 0.17
Monogereion carajensis
S11B rs: 0.32; p= 0.30 rs: 0.41; p= 0.18 rs: 0.05; p= 0.86 rs: 0.57; p< 0.05 rs: -0.11; p= 0.73 rs: 0.36; p= 0.23 rs-0.30; p= 0.33 rs: 0.70; p< 0.01
Parapiqueria cavalcantei S11C
rs: 0.082; p= 0.79 rs: 0.28; p= 0.36 rs: 0.25; p= 0.43 rs: 0.48; p= 0.11 rs: 0.04; p= 0.88 rs: 0.71; p< 0.01 rs: -0.27; p= 0.38 rs: 0.77; p< 0.01
Flor
Cavalcantia glomerata N2 rs: 0.70; p< 0.01
rs: 0.05; p= 0.85 rs: 0.38; p= 0.21 rs: -0.35; p= 0.25 rs: -0.70; p< 0.01 rs: 0.83; p< 0.01 rs: -0.68; p< 0.01 rs: 0.65; p< 0.05
Cavalcantia glomerata S11B rs: 0.21; p= 0.51 rs: 0.09; p= 0.76 rs: 0.30; p= 0.34 rs: 0.49; p= 0.10 rs: 0.05; p= 0.87 rs:0.53; p= 0.071 rs: -0.25; p= 0.45 rs: 0.70; p< 0.01
2 rs: 0.38; p= 0.22 rs: 0.34; p= 0.27 rs: 0.1109; p= 0.73 rs: 0.59; p< 0.05 rs: -0.11; p= 0.73 rs: 0.38; p= 0.21 rs:- 0.32; p= 0.30 rs: 0.68; p< 0.01
Lepidaploa arenaria
N1 rs: -0.17; p= 0.58 rs: 0.59; p< 0.05 rs: -0.58; p< 0.05 rs:0.65; p< 0.05 rs:-0.71; p< 0.01 rs:0.71; p< 0.01 rs:-0.48; p= 0.10 rs: 0.42; p= 0.17
Lepidaploa arenaria S11A
rs: -0.00; p= 0.98 rs: 0.30; p= 0.33 rs: 0.27; p= 0.39 rs 0.62; p< 0.05 rs: 0.22; p= 0.48 rs:0.71; p< 0.01 rs: -0.17; p= 0.58 rs: 0.80; p< 0.01
Lepidaploa arenaria
S11B rs: 0.07; p= 0.82 rs: 0.35; p= 0.256 rs: 0.17; p= 0.58 rs:0.35; p= 0.25 rs: 0.31; p= 0.32 rs:0.52; p= 0.07 rs: -0.11; p= 0.71 rs: 0.78; p< 0.05
rs: 0.04; p= 0.88 rs: 0.59; p< 0.05 rs: -0.58; p< 0.05 rs: 0.65; p< 0.05 rs: -0.48; p= 0.10 rs: 0.73; p< 0.01 rs: -048; p= 0.10 rs: 0.42; p= 0.17
S11A rs: 0.12; p= 0.69 rs:0.57; p< 0.05 rs: -0.11; p< 0.72 rs:0.39; p= 0.20 rs: -0.14; p= 0.65 rs:0.27; p= 0.38 rs: -0.25; p= 0.42 rs: 0.64; p< 0.05
38
rs: 0.04; p= 0.88 rs: 0.59; p< 0.05 rs: -0.58; p< 0.04 rs: 0.65; p< 0.05 rs: -0.70; p< 0.01 rs: 0.73; p< 0.01 rs: -0.48; p= 0.10 rs: 0.42; p= 0.17
S11B rs: 0.32; p= 0.30 rs: 0.41; p= 0.18 rs: 0.05; p< 0.86 rs: 0.57; p< 0.05 rs: -0.11; p= 0.73 rs: 0.36; p= 0.23 rs-0.30; p= 0.33 rs: 0.70; p< 0.01
rs: 0.05; p= 0.85 rs: 0.02; p= 0.93 rs: 0.40; p< 0.18 rs: 0.42; p= 0.17 rs: 0.14; p= 0.66 rs: 0.75; p< 0.01 rs: -0.22; p= 0.47 rs:0.67; p< 0.01
Fruto imaturo
rs: 0.09; p= 0.77 rs: 0.36; p= 0.24 rs: -0.30; p= 0.33 rs: 0.68; p< 0.01 rs: -0.71; p< 0.01 rs: 0.84; p< 0.01 rs:-0.66; p< 0.01 rs: 0.64; p< 0.05
Cavalcantia glomerata
S11B rs: 0.10; p= 0.75 rs: -0.05; p= 0.87 rs:0.38; p= 0.22 rs: -0.40; p= 0.18 rs: 0.13; p= 0.66 rs: 0.56; p< 0.05 rs: -0.18; p= 0.56 RS: 0.65; p< 0.05
2 rs: 0.35; p= 0.25 rs: 0.37; p= 0.22 rs: 0.08; p= 0.79 rs: 0.57; p< 0.05 rs: -0.11; p= 0.73 rs: 0.37; p= 0.22 rs: -0.31; p= 0.31 rs: 0.69; p< 0.01
Lepidaploa arenaria
N1 rs: 0.04; p= 0.88 rs: 0.59; p= 0.04 rs: -0.58; p< 0.05 rs:0.65; p< 0.05 rs: -0.71; p< 0.01 rs: 0.73; p< 0.01 rs:-0.48; p= 0.10 rs: 0.42; p= 0.17
Lepidaploa arenaria S11A
rs: -0.04; p= 0.88 rs: 0.23; p= 0.47 rs:0.21; p= 0.50 rs; 0.54; p= 0.06 rs: 0.26; p= 0.39 rs: 0.65; p< 0.01 rs: -0.13; p= 0.68 rs: 0.86; p< 0.01
Lepidaploa arenaria
S11B rs: -0.003; p= 0.58 rs: 0.29; p= 0.35 rs: 0.06; p= 0.83 rs: 0.47; p= 0.11 rs: 0.24; p= 0.43 rs: 0.50; p= 0.09 rs: 0.07; p= 0.82 rs: 0.82; p< 0.01
rs: 0.04; p= 0.88 rs: 0.59; p< 0.05 rs: -0.58; p< 0.05 rs: 0.65; p< 0.05 rs: -0.71; p< 0.01 rs: 0.73; p< 0.01 rs: -0.48; p= 0.10 rs: 0.42; p= 0.17
S11A rs: 0.12; p= 0.69 rs:0.57; p< 0.05 rs: -0.11; p= 0.72 rs:0.39; p= 0.20 rs: -0.14; p= 0.65 rs:0.27; p= 0.38 rs: -0.25; p= 0.42 rs: 0.64; p< 0.05
rs: 0.02; p= 0.93 rs: 0.60; p< 0.05 rs: 0.58; p< 0.05 rs: 0.63; p< 0.05 rs: -0.70; p< 0.01 rs: 0.73; p< 0.01 rs: -0.46; p= 0.12 rs: 0.40; p= 0.19
S11B rs:0.29; p= 0.34 rs: 0.42; p= 0.16 rs: 0.04; p= 0.89 rs: 0.56; p< 0.05 rs: -0.09; p= 0.76 rs: 0.35; p= 0.25 rs: -0.27; p= 0.37 rs: 0.71; p< 0.01
rs:-0.04; p= 0.88 rs: -0.49; p= 0.09 rs: 0.52; p= 0.07 rs: 0.09; p= 0.77 rs:0.27; p= 0.38 rs: 0.46; p= 0.12 rs: -0.01; p= 0.95 rs: 0.25; p= 0.42
Fruto maduro
rs: 0.10; p= 0.73 rs:0.28; p= 0.37 rs:-0.23; p= 0.47 rs: 0.67; p< 0.01 rs: -0.68; p< 0.01 rs: 0.83; p< 0.01 rs: -0.70; p<0.01 rs: 0.69; p< 0.01
Cavalcantia glomerata
S11B rs: -0.17; p= 0.59 rs:-0.75; p< 0.01 rs: 0.05; p= 0.87 rs: -0.40; p= 0.18 rs: -0.06; p= 0.84 rs: -0.05; p= 0.86 rs: -0.02; p= 0.94 rs: -0.30; p= 0.33
1 rs: -0.10; p= 0.74 rs: 0.67; p< 0.01 rs: 0.04; p= 0.89 rs: -0.41; p= 0.17 rs: -0.03; p= 0.92 rs: 0.01; p= 0.97 rs: -0.02; p= 0.80 rs: 0.33; p= 0.28
rs-0.02; p= 0.93 rs: -0.30; p= 0.33 rs: 0.01; p= 0.96 rs: 0.08; p= 0.78 rs: 0.04; p=0.90 rs: 0.36; p= 0.23 rs: -0.07; p= 0.82 rs: 0.65; p< 0.05
2
Lepidaploa arenaria N1
rs: 0.47; p= 0.11 rs:-0.68; p< 0.01 rs: 0.33; p= 0.280 rs:-0.33; p= 0.28 rs: -0.19; p= 0.53 rs: 0.00; p= 0.98 rs:-0.40; p= 0.19 rs: 0.30; p= 0.33
Lepidaploa arenaria
S11A rs: -0.11; p= 0.71 rs: 0.67; p< 0.01 rs: -0.08; p= 0.79 rs: -0.24; p= 0.43 rs: -0.11; p= 0.72 rs: 0.12; p= 0.70 rs: 0.03; p= 0.99 rs: 0.44; p= 0.14
Lepidaploa arenaria S11B
rs: -0.07; p= 0.81 rs: -0.61 p< 0.05 rs: -0.18; p= 0.55 rs: -0.13; p= 0.68 rs: -0.03; p= 0.90 rs: 0.12; p= 0.69 rs: 0.20; p= 0.52 rs: 0.37; p= 0.22
N1 rs: 0.04; p= 0.88 rs: -0.31; p= 0.32 rs: 0.21; p= 0.50 rs: 0.10; p= 0.75 rs: -0.12; p= 0.70 rs: 0.55; p< 0.05 rs: -0.45; p= 0.13 rs: 0.64; p= 0.02
Lepidaploa paraensis S11A
rs: -0.22; p= 0.48 rs: -0.47; p= 0.11 rs: -0.18; p= 0.56 rs: -0.10; p= 0.75 rs: 0.44; p= 0.14 rs: 0.22; p= 0.47 rs: 0.14; p= 0.65 rs: 0.42; p= 0.17
N1 rs: 0.08; p= 0.79 rs: 0.58; p< 0.05 rs: -0.53; p= 0.07 rs; 0.64; p< 0.05 rs: -0.73; p< 0.01 rs: 0.75; p< 0.01 rs: -0.47; p= 0.11 rs: 0.41; p= 0.17
Monogereion carajensis S11B rs:0.38; p= 0.22 rs: 0.34; p= 0.27 rs: 0.11; p= 0.73 rs: 0.58; p< 0.05 rs: -0.11; p= 0.73 rs: 0.38; p= 0.21 rs: -0.32; p= 0.30 rs:0.68; p< 0.01
Parapiqueria cavalcantei
S11C rs: -0.42; p= 0.17 rs: -0.70; p< 0.01 rs: 0.05; p= 0.85 rs: -0.19; p= 0.53 rs: 0.28; p= 0.36 rs: 0.11; p= 0.72 rs: 0.31; p= 0.32 rs:0.29; p= 0.35
39
Tabela 3 - Valores percentuais da classificação do sincronismo da primeira data e atividade máxima da floração das espécies Cavalcantia glomerata,
Cavalcantia percymosa, Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei em área de canga na Floresta Nacional
de Carajás, Pará.
Espécie Platô Floração
1° DATA (%) PICO
(%)
Cavalcantia glomeraa N2 100 100
Cavalcantia glomerata S11B 100 100
Cavalcantia percymosa S11B 90 90

1
Cavalcantia percymosa S11B 100 100
2
Lepidaploa arenaria N1 100 100
Lepidaploa arenaria S11A 30 90
Lepidaploa arenaria S11B 10 100
Lepidaploa paraensis N1 100 100
Lepidaploa paraensis S11A 90 90
Monogereion carajensis N1 100 100
Monogereion carajensis S11B 100 100
Parapiqueria cavalcantei S11C 20 80

40
Tabela 4 - Calendário de frutos maduros das espécies avaliadas na Serra dos Carajás, no Pará. O X indica o mês de maior porcentagem da fenofase, a cor
cinza claro, o período em que há a presença da fenofase na população em menor intensidade e na cor cinza escuro, a data média destes frutos maduros das
espécies estudadas.
Mês
Espécie Platô
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Cavalcantia
N2
glomerata X
Cavalcantia
S11B
glomerata X
Cavalcantia S11B
percymosa 1 X
Cavalcantia S11B
percymosa 2 X
Lepidaploa
N1
arenaria X
Lepidaploa
S11A
arenaria X
Lepidaploa
S11B
arenaria X
Lepidaploa
N1
paraensis X
Lepidaploa
S11A
paraensis X
Monogereion
N1
carajensis X
Monogereion
S11B
carajensis X
Parapiqueria
S11C
cavalcantei X
41
Tabela 5 - Valores percentuais da classificação do sincronismo da primeira data e atividade máxima da frutificação das espécies Cavalcantia glomerata,
Cavalcantia percymosa, Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei, em área de canga na Floresta
Nacional de Carajás, Pará.
Espécie Platô
Frutificação
1° DATA (%) PICO (%)
Cavalcantia glomerata N2 60 100
Cavalcantia glomerata S11B 10 100
Cavalcantia percymosa S11B 1 50 100
Cavalcantia percymosa S11B 2 100 100
Lepidaploa arenaria N1 100 100
Lepidaploa arenaria S11A 30 100
Lepidaploa arenaria S11B 20 100
Lepidaploa paraensis N1 100 100
Lepidaploa paraensis S11A 80 90
Monogereion N1 50 50
carajensis
Monogereion S11B 100 100

carajensis
Parapiqueria S11C 60 70
cavalcantei
42
Figura 3 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Cavalcantia glomerata na Serra Norte (A-D) e Sul (E-H) de Carajás: A e E: fenofases de botão;
B e F: fenofases de flor; C e G: fenofases de fruto imaturo; e D e H: fenofases de fruto maduro. Seta apontando direção da data média e tamanho da seta
relativo ao comprimento do vetor r, representando o grau de agregação temporal dos dados fenológicos.
43
Figura 4 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Cavalcantia percymosa S11B 1 (A-D) e S11B 2 (E-H) de Carajás: A e E: fenofases de botão; B
e F: fenofases de flor; C e G: fenofases de fruto imaturo; e D e H: fenofases de fruto maduro. Seta apontando direção da data média e tamanho da seta
44
Figura 5 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Lepidaploa arenaria na Serra Norte (A-D) e Sul S11 A (E-H) , S11B (I-L) de Carajás: A , E e I:
fenofases de botão; B , F e J: fenofases de flor; C , G e K: fenofases de fruto imaturo; e D, H e L: fenofases de fruto maduro. Seta apontando direção da data
média e tamanho da seta relativo ao comprimento do vetor r, representando o grau de agregação temporal dos dados fenológicos.

45
Figura 6 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Lepidaploa paraensis na Serra Norte (A-D) e Sul (E-H) de Carajás: A e E: fenofases de botão; B
46
Figura 7 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas Monogereion carajensis na Serra Norte (A-D) e Sul (E-H) de Carajás: A e E: fenofases de botão; B
47
Figura 8 – Gráficos circulares das fenofases reprodutivas de Parapiqueria cavalcantei na Serra Sul (A-D) de Carajás: A: fenofases de botão; B: fenofases de
flor; C: fenofases de fruto imaturo; e D: fenofases de fruto maduro. Seta apontando direção da data média e tamanho da seta relativo ao comprimento do
vetor r, representando o grau de agregação temporal dos dados fenológicos.
48
5.2 BIOLOGIA FLORAL
As flores das espécies estudadas apresentaram características morfológicas
semelhantes, tais como a disposição agrupada em capítulos, simetria actinomorfa e o
cálice modificado em pápus, corola gamopétala, pentâmeras, hermafroditas e
androceu com cinco estames. Verificamos que as anteras bitecas, sinânteras, são
soldadas entre si e formando um tubo que envolve o estilete bífido. O gineceu é
formado por um ovário ínfero, dois carpelos, um lóculo e um óvulo. Embora tenham
apresentado semelhanças na quantidade das estruturas do gineceu, dispõem de
tamanhos distintos de ovário.
Verificamos que o número de flores variou entre as espécies, M. carajensis
apresentou o maior número de flores por capítulo com média de 39 ± 6,21 mm e
Cavalcantia percymosa o menor com média de 5 ± 0,67 mm (Tabela 6).
O comprimento e diâmetro das flores foi distinto para cada espécie, sendo a
flor (comprimento da corola e ovário) de Lepidaploa arenaria a maior (10,09 ± 0,38
mm) e a de Parapiqueria cavalcantei a menor (1,41± 0,11 mm). Além disso, exibiram
coloração que variam de lilás a roxo, nas espécies do gênero Lepidaploa e
Monogereion, e flores brancas, nas espécies do gênero Cavalcantia e Parapiqueria.
Tabela 6 - Medidas morfológicas das flores de Cavalcantia glomerata, Cavalcantia percymosa,

Lepidaploa arenaria, Lepidaploa paraensis, Lepidaploa remotiflora, Monogereion carajensis e
Parapiqueria cavalcatei, em área de canga na Floresta Nacional de Carajás, Pará.
Estruturas C. C. percymosa L. arenaria L. L. remotiflora M. carajensis P. cavalcantei
Florais glomerata paraensis
Média (mm) Média (mm) Média Média Média (mm) Média (mm) Média (mm)
(mm) (mm)
Número de 24 ±4.45 5 ± 0.67 21 ± 1.79 17 ± 1.18 22 ± 4.18 39 ± 6.21 10 ± 0.97
flores por
capítulo
Comprimento da 2.67±0.29 3±0.17 10.09 ± 9.51 ± 0.84 5.35±2.76 4.48 ± 0.26 1.41± 0.11
flor 0.38
Diâmetro da 1± 0.24 1.15± 0.12 3.38 ± 0.51 2.85 ± 0.74 0.72±0.26 1.1 ± 0.11 0.41± 0.07
corola
Comprimento da 1.54± 0.18 1.69± 0.12 8.31 ± 0.54 7.51 ± 0.72 4.60±1.48 2.86 ± 0.18 0.59± 0.06
corola
Comprimento do 0.91± 0.95 0.9± 0.54 5.32 ± 0.26 4.18 ± 0.5 3.52±0.3 1.74 ± 0.11 0.36± 0.12
Filete
Tamanho da 0.56± 0.06 0.52± 0.20 3.26 ± 0.4 2.49 ± 0.18 1.41± 0.02 0.85 ± 0.12 0.1± 0.03
Antera
Comprimento do 1.13± 0.14 1.32± 0.09 1.78 ± 0,12 2 ± 0.18 0.75± 0.01 1.62 ± 0.14 0.82± 0.06
ovário
49
Diâmetro do 0.3± 0.06 0.38± 0.04 0.88 ± 0.05 0.98 ± 0.07 0.31± 0.01 0.39 ± 0.04 0.14± 0.04
ovário
Estilete + 2.94± 0.38 2.29± 0.20 8.63 ± 0.19 7.88 ± 0.77 5.07± 0.15 3.57 ± 0.42 0.69± 0.06
estigma
O comprimento do estilete apresentou-se superior ao do filete em todas as

espécies, e as anteras posicionadas abaixo do estigma, havendo, portanto, ou
hercogamia espacial, ou seja, um distanciamento entre as estruturas reprodutivas
masculinas e femininas.
Para as espécies L. arenaria, L. paraensis e Parapiqueria cavalcantei o estilete
apresentou comprimento semelhante ao da corola. Entretanto, nas flores de C.
glomerata, C. percymosa, L. remotiflora e Monogereion carajensis o estilete e estigma
sobrepassam a corola (Tabela 6). Dentre as espécies do gênero Lepidaploa
estudadas, L. remotiflora apresentou medidas menores para maioria das as estruturas
florais.
Cavalcantia. percymosa apresentou número de flores por capítulo inferior (5±
0.67) ao de C. glomerata (24± 4,45). Contudo, C. glomerata e C. percymosa possuem
medidas semelhantes para maioria das estruturas florais. As medidas das estruturas
florais de Parapiqueria cavalcantei, com exceção do número de flores e comprimento
do ovário, foram inferiores aos das demais espécies estudadas (Tabela 6).
5.3. SISTEMA REPRODUTIVO
Observamos formação de frutos nos tratamentos de autopolinização e/ou
geitonogamia espontâneas e controle em todas as espécies avaliadas. A formação de
frutos por autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas sugere que as espécies
analisadas são autocompatíveis. Verificamos que não houve diferenças significativas
entre a formação de frutos nos tratamentos de autopolinização e/ou geitonogamia
espontâneas e controle de cada espécie. Os resultados dos tratamentos do
experimento para determinar o sistema reprodutivo das espécies avaliadas e seus
respectivos testes estatísticos estão apresentados na tabela 7.
50
Tabela 7. Sistema reprodutivo de Cavalcantia glomerata, Cavalcantia percymosa, Lepidaploa arenaria,
Lepidaploa paraensis, Lepidaploa remotiflora e Monogereion carajensis, em área de canga na Floresta
Nacional de Carajás, Pará. Legenda: AG: Autopolinização e/ou Geitonogamia espontâneas; C:
Controle.
Espécie Local Tratamento Nº de Nº de Nº de Sucesso Teste
indivíduos flore frutos reprodutivo estatístico
s (%)
Cavalcantia S11B AG 12 155 107 69.0 χ2:0.331; g.l.:1;
glomerata S11B C 14 281 182 64.7 p:0.6
Cavalcantia S11B AG 20 103 65 63.1 χ2:1.314; gl:1;
percymosa S11B C 31 145 109 75.1 p:0.28
Lepidaploa S11B AG 26 541 495 91.4 χ2:1.863; gl:1;
arenaria S11B/ C 29 598 594 99.3 p:0.18
N1
Lepidaploa S11B/ AG 9 166 161 96.9 χ2:1.206; gl:1;
paraensis N1 p:0.29
S11B C 10 163 140 85.8
Lepidaploa S11B AG 10 227 208 91.6 χ2:0.604; gl:1;
remotiflora S11B C 8 180 178 98.8 p:0.46
Monogereion S11B AG 4 19 19 100 χ2:0.274; gl: 1;
carajensis S11B C 6 30 25 83.3 p:0.70
Embora não haja diferença estatística significativa entre os tratamentos

aplicados, as taxas de frutificação variaram para as espécies estudadas,
apresentando as espécies C. percymosa, L. arenaria e L remotiflora maior frutificação
em condições naturais, e C. glomerata, L. paraensis e Monogereion carajensis maior
número de frutos por autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas (Tabela 7).
Dentre as espécies estudadas L. arenaria, seguida de L. remotiflora,
apresentou sucesso reprodutivo maior que 90% para ambos os tratamentos (Tabela
7). Cavalcantia percymosa e C. glomerata apresentaram sucesso em ambos os
tratamentos de 69 e 63,1 % para autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas e
64,7 e 75,1 % para controle, respectivamente (Tabela 7).
Monogereion carajensis, embora tenha apresentado o menor número de flores
e frutos nos experimentos de sistema reprodutivo, apresentou sucesso reprodutivo de
100% na autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas e 83,3 % no em condições
naturais. Foi possível observar que embora disponha de maior número de flores e
frutos em condições naturais apresenta maior frutificação por autopolinização e/ou
geitonogamia espontâneas.
As espécies C. glomerata, Cavalcantia percymosa, L. arenaria, L. paraensis,
51
L. remotiflora e M. carajensis apresentaram razão P/O maior que 2000, sendo
classificadas como xenógamas. Já P. cavalcantei apresentou menor razão pólen
óvulo (154,7), sendo classificada como uma espécie autógama facultativa. Os valores
obtidos estão apresentados na tabela 8.
Tabela 8. Razão pólen/óvulo de Cavalcantia glomerata, Cavalcantia percymosa, Lepidaploa arenaria,

Lepidaploa paraensis, Lepidaploa remotiflora, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei em
área de canga na Floresta Nacional de Carajás, Pará.
Espécie Mé Mé Relação Sistema
dia nº dia nº de pólen/óvulo reprodutivo
pólen/flor óvulos
Cavalcantia glomerata 3,042.90 1 3,042.90 Xenogamia
Cavalcantia percymosa 2,556.50 1 2,556.50 Xenogamia
Lepidaploa arenaria 2,927.70 1 2,927.70 Xenogamia
Lepidaploa paraensis 2,223.00 1 2,223.00 Xenogamia
Lepidaploa remotiflora 2,005.17 1 2,005.17 Xenogamia
Monogereion carajensis 3,370.1 1 3,370.1 Xenogamia
Parapiqueria cavalcantei 154. 7 1 154. 7 Autogamia

5.4 VISITANTES FLORAIS

Foram observados diferentes visitantes florais nas espécies Cavalcantia
glomerata, Lepidaploa arenaria, L. remotiflora e Monogereion carajensis. As espécies
mencionadas foram visitadas por diferentes grupos de insetos pertencentes as ordens
Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepidoptera (Fig. 9), podendo ser classificadas
como espécies ecologicamente generalistas.
As flores de Cavalcantia glomerata foram visitadas por duas espécies de vespa
(Hymenoptera) pertencentes a família Vespidae (Fig. 1 A– B), duas espécies de
borboletas e duas de mariposa (Lepdoptera) (Fig. 1 C – F). Já as flores de C.
percymosa foram visitadas por uma única espécie de mosca da família Syrphidae
(Fig. 1 G).
Lepidaploa arenaria apresentou visitantes florais de três ordens distintas, duas
espécies de besouros (Coleoptera), uma espécie abelha, Apis mellifera
(Hymenoptera) e uma espécie de borboleta, sendo, dentre as espécies avaliadas, a
que apresentou maior diversidade de guildas de visitantes registrados (Figura 1 H –
52
K). Lepidaploa remotiflora foi visitada por duas espécies de abelhas, uma pertencente
à família Halictidae e Apis mellifera, e uma de borboleta (Figura 1 L – N).
Monogereion carajensis foi visitada por quatro visitantes florais, um besouro e
quatro abelhas (Fig. 1 O – S), dentre elas Apis mellifera (Fig. 1 Q) e Tretragona sp.
(Fig. 1 S). Embora M. carajensis tenha sido visitada por apenas insetos de duas
ordens, apresentou, juntamente com C. glomerata e L. arenaria o maior número de
visitantes florais.
Figura 9 - Visitantes florais das espécies de vegetação de canga da família Asteraceae selecionadas
para o presente estudo: (A) Cavalcantia glomerata, (G) Cavalcantia percymosa, (H) Lepidaploa
arenaria, (L) Lepidaploa remotiflora, (O) Monogereion carajensis.
Fonte: COSTA, 2019.
53
6 DISCUSSÃO
A floração anual e sazonal identificada nas espécies estudadas está associada
ao período de maior precipitação da Serra dos Carajás. Os fatores climáticos como
chuva e temperatura geralmente estão associados a fenofase de floração
(BORGIGNON & PICCOLO 1981; MORELLATO & LEITÃO -FILHO, 1990). A água
estimula o desenvolvimento e maturação das estruturas florais e posterior abertura
dos botões florais (MORELLATO, 1992; PEREIRA & MANTOVANI, 2007; BELO et al.,
2013). Dessa forma, durante o período de estiagem as fenofases de botão e flor
apresentam baixa intensidade ou estão ausentes (PEREIRA et al., 2008). O padrão
de floração anual apresenta maior regularidade, quando comparado aos demais
padrões de floração, estando a fenofase de floração geralmente associada a uma
época do ano (NESWTRON et al., 1994). Esse padrão de floração também foi
observado para outras espécies de Asteraceae (KARAM et al., 2002; COSTA et al.,
2016; ARAÚJO et al., 2011; CORRÊA et al. 2018).
Neste estudo, a precipitação dos meses anteriores foi correlacionada
positivamente com as fenofases de floração. Os atrasos de estímulos principalmente
para as espécies anuais, podem estar relacionados ao esforço inicial da planta para o
desenvolvimento vegetativo, sendo alocado posteriormente, esse esforço para
desenvolvimento reprodutivo (JANSEN, 1967).
Para espécies anuais, que possuem período de floração e frutificação muito
curto, como Parapiqueria cavalcantei e Monogereion carajensis, a umidade
proporcionada pela precipitação dos meses anteriores apresenta-se como um fator
essencial para induzir a rápida germinação e desenvolvimento das fenofases
reprodutivas (RAMÍREZ, 2002; VASCONCELOS et al., in prep.). Já para espécies
perenes com floração contínua, como Lepidaploa arenaria a água atua como indutor
da floração, havendo pico desta fenofase no período chuvoso (VASCONCELOS et al.,
in prep.). Entretanto, a presença de floração ao longo do ano com menor intensidade,
possivelmente ocorre em função da capacidade da planta em reservar energia,
diminuindo assim o intervalo de floração e frutificação na população
(RAMÍREZ, 2002). Dessa forma, as plantas perenes e anuais, como as estudadas
nesta dissertação, direcionam seus recursos e esforços reprodutivos de acordo com
a disponibilidade hídrica, conforme seus ciclos de vida e estratégias reprodutivas
(LEHTILA & LARSSON, 2005).
A sazonalidade ambiental devido a precipitação e temperatura também é um
54
fator relacionado ao alto sincronismo de floração apresentado pela maioria das
espécies, uma vez que a disponibilidade de água associada a temperaturas elevadas
contribui para a disponibilidade de nutrientes e posterior florescimento dos indivíduos
(MORELLATO, 1992). A alta sincronia contribui também para o processo de
polinização, visto que o florescimento simultâneo entre os indivíduos de uma mesma
espécie favorece maior atração de polinizadores. Porém, quando esse sincronismo
ocorre simultaneamente entre as espécies, pode promover a competição por
polinizadores, comprometendo a eficiência da interação planta polinizador
(MITCHELL et al, 2009).
Entretanto, em populações anuais com rápida floração como Parapiqueria
cavalcantei e Monogereion carajensis, pode ocasionar efeitos negativos para
polinização cruzada em virtude da quantidade de recursos ofertados simultaneamente
entre os indivíduos de cada espécie. Esse processo pode reduzir a intensidade de
transferência do pólen pelos polinizadores saciados mais rapidamente, além de
favorecer a herbívoria (ELZINGA et al. 2007). Para espécies de floração contínua
como Lepidaploa arenaria, a segregação da floração ao longo do ano reduz a
competição por polinizadores e predadores, favorecendo o processo reprodutivo da
espécie (ELZINGA et al. 2007).
O início do período de frutificação das espécies estudadas na estação chuvosa
e pico de frutos maduros no início da estação seca, está associado a fatores que
viabilizem o sucesso da dispersão e consequente desenvolvimento de novas plântulas
destas espécies (MORELLATO et al. 2000; PEDRONI et al. 2002).
A presença dos frutos maduros das espécies estudadas no período seco
favorece o processo de dispersão, uma vez que a presença de pápus na maioria das
espécies viabilizam a dispersão dos frutos pelo vento (anemocoria). Desta forma, o
período e duração de frutificação em ambientes com estações distintas bem definidas,
como verificado em Carajás, está diretamente relacionado ao tipo de fruto e síndrome
de dispersão verificado nas espécies estudadas (MORELLATO et al., 1989). Esse
processo de dispersão apresenta-se como uma importante estratégia reprodutiva em
ambientes naturais, uma vez que a dispersão ao final do período seco e inicio do
chuvoso, favorece a germinação através do processo de hidratação e posterior
estabelecimento de novas plântulas (PIRANI et al., 2009). Esse padrão de frutificação
também foi observado para outras espécies de Asteraceae em ambientes sazonais
(ANTUNES, 2013; COSTA et al., 2016 CORRÊA et al., 2018).
55
A indicação do período de pico de frutos maduros das espécies estudadas entre
maio e junho, favorece o planejamento de coleta de sementes viáveis antes de sua
dispersão no ambiente, viabilizando a formação de banco de sementes para a
utilização em programas de conservação e recuperação de áreas degradadas
(MERRITT et al., 2011).
Os dados fenológicos obtidos neste estudo, também se apresentaram como
uma ferramenta na compreensão de outros aspectos da biologia floral e reprodutiva
das espécies estudadas, permitindo melhor compreensão dos processos de
polinização e sistemas reprodutivos (GLEESON, 1981; GUSSON et al., 2006). As
espécies estudadas apresentam características florais relacionadas a um sistema de
polinização generalista (OLLERTON et al., 2007). Dentre os atributos podemos
destacar, flores pequenas, abertas e com fácil acesso (FAEGRI & PIJL, 1979;
OLLERTON et al., 2007; MARTINS & FREITAS, 2018), características comuns em
Asteraceae (CRUZ et al., 2016; VIEIRA et al., 2012). Logo, os atributos morfológicos,
aliados ao fácil acesso dos recursos disponíveis para os diferentes grupos de
visitantes, viabilizaram essa generalização (MARTINS & FREITAS, 2018; OLLERTON
et al. 2007).
Além disso, o alto grau de sincronismo da fase de floração entre os indivíduos
de cada espécie pode estar associado a com presença de diferentes ordens de
visitantes florais, tais como Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepdoptera
observadas nestas espécies. Quanto maior a quantidade de indivíduos floridos de
uma mesma espécie, maior quantidade de recursos disponíveis, intensificando a
atração de visitantes (ELZINGA et al., 2007; GARCIA et al., 2009). A presença de
diferentes ordens de visitantes florais registrados, confirma o generalismo ecológico
nas espécies estudadas (ARROYO et al., 1982; OLLERTON et al. 2007).
Trabalhos sobre polinização na família vem apontando este sistema de
polinização em diversas espécies. Em trabalho realizado por Grombone-Guaratini et
al. (2004) com Bidens alba, B. pilosa, B. subalternans e Avelino (2005) com
Lychnophora ericoides também identificaram diferentes ordens de insetos visitantes,
como Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepidoptera. Em estudo de redes de
interações realizado em ambiente de canga por Pinto et al. (2019) na Serra dos
Carajás, eles apontam frequência na ocorrência de um sistema generalista em
diferentes espécies e localidades de canga, ressaltando a importância desse sistema
para a estabilidade das interações planta polinizador. Além disso, alguns estudos de
56
polinização em angiospermas, vêm identificando interações generalistas e apontando
essas interações como bastante frequentes na natureza ( PINTO et al, 2019;
BARONIO et al., 2016; FENSTER et al., 2004; WASER & OLLERTON 2006;
WASER et al., 1996).
Embora os visitantes florais possam atuar como possíveis polinizadores
realizando a reprodução cruzada entre diferentes indivíduos, verificamos alta
formação de frutos por autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas. A
hercogamia espacial, um mecanismo morfológico que geralmente impede a
autopolinização espontânea (WEBB & LOID, 2011), presente nas espécies estudadas,
não impediu este modo de reprodução. A autogamia pode ter sido viabilizada em
virtude da apresentação secundária do pólen em Asteraceae, que através da
elongação do estilete promove o arraste e acúmulo dos grãos de pólen no tubo
formado pelas anteras sinânteras (LEPPIK, 1970; GROMBONE-GUARATINI et al.,
2004). Além disso, o tamanho pequeno das flores, viabiliza a partir de uma hercogamia
curta, o contato dos polinizadores com a estrutura reprodutivas da mesma flor,
favorecendo ainda mais essa estratégia reprodutiva (CRUDEN, 1977, WEBB & LOID,
2011). Ainda, a idade das flores também pode contribuir para o sucesso por
autopolinização, promovendo a partir do envelhecimento a aproximação das
estruturas reprodutivas, induzindo a autofecundação tardia (GOODWILLIE & WEBER,
2018).
Já a geitonogamia, que ocorre entre flores distintas do mesmo indivíduo, pode
ser viabilizada em função das flores estarem muito próximas em um mesmo capítulo,
apresentando a vantagem de haver maior variabilidade genética quando comparada
a autopolinização na mesma flor (CARDOSO et al., 2018)
Embora se espere baixa razão pólen/óvulo nas espécies com apresentação
secundária de pólen, a razão pólen/óvulo verificada nas espécies estudadas indica
que as mesmas produzem um número de grãos de pólen muito maior do que o
necessário na autopolinização, podendo ser esse fator, uma tentativa dessas espécies
de viabilizar a polinização cruzada (CRUDEN, 2000).
Portanto, a formação de frutos por autopolinização e/ou geitonogamia
espontâneas e a possibilidade de realização de reprodução cruzada encontradas nas
espécies estudadas é uma estratégia reprodutiva vantajosa, uma vez que além de
disporem de polinizadores em condições naturais que podem realizar a polinização
cruzada, há alto sucesso reprodutivo por autopolinização e/ou geitonogamia
57
espontâneas, evidenciando independência de polinizadores para as espécies
avaliadas. Resultados semelhantes foram observados em representantes de
Asteraceae, tais como Eupatorium intermedium (Cruz, 2009), Eremanthus
erythropappus (Vieira et al., 2012) e Adesnostemma brasilianum (Godinho, 2007), que
apresentaram sistema de reprodução misto, podendo reproduzir-se tanto por
xenogamia como por autogamia.
Nessa perspectiva, a autogamia para pequenas populações, como espécies
endêmicas, apresenta-se como uma importante estratégia, pois além de assegurar a
reprodução na ausência de polinizadores favorece a permanência de genes mais
aptos ao ambiente, viabilizando a distribuição dessas espécies através desse
sistema reprodutivo (PIRATELLI et al., 1998; HOLSINGER, 2000; BARRINGER ,
2007; EBAR & LANGLOTZ, 2005). Entretanto, a xenogamia favorece a variabilidade
genética, redução da depressão endogâmica, e o desenvolvimento de progênie com
maior flexibilidade adaptativa, aumentando a capacidade de colonização
(PATERNIANI, 1974; OLIVEIRA & MARUYAMA, 2014; NUCCI, 2017). Assim,
espécies xenógamas e autógamas simultaneamente, dispõem de vantagens
evolutivas no ambiente que as tornam mais aptas a colonização de novas e extensas
áreas (SCARIOT et al.,1991).
Portanto, as espécies estudadas apresentam vantagens reprodutivas no
ambiente por dispor de ambas as estratégias reprodutivas. Ainda, a distribuição em
borda como vistos para C. percymosa, C. glomerata, L. remotiflora e M. carajensis é
um indicativo da capacidade de colonização dessas espécies. Dessa forma,
sugerimos que estas espécies podem ter grande potencial para uso em programas de
conservação e recuperação de áreas degradadas. Entretanto, estudos com com
abordagem em biologia reprodutiva em espécies de cangas ainda são escassos,
tornado-se necessário mais estudos que levantem informações sobre a reprodução
dessas plantas e contribua para a utilização de espécies nativas em programas de
conservação e RAD (GARCIA, et.al, 2009).
58
7 CONCLUSÃO
Neste estudo abordamos diversos aspectos da reprodução das espécies
Cavalcantia glomerata, C. percymosa, Lepidaploa arenaria, L. paraensis, L.
remotiflora, Monogereion carajensis e Parapiqueria cavalcantei, plantas nativas e/ou
endêmicas das cangas da Amazônia. Destacamos a verificação do período de
reprodução destas plantas, indicando que as espécies de Asteraceae avaliadas
apresentaram início da floração no período chuvoso entre com pico de botão e flor no
mês de abril, e período de frutificação variados, com pico de produção de frutos com
sementes maduras entre os meses de maio e julho. Os eventos fenológicos das
espécies foram sazonais.
A floração e frutificação foram correlacionados, principalmente, com a
precipitação. A maioria das espécies estudadas foram classificadas com padrão de
floração anual, apresentando Lepidaploa arenaria padrão de floração contínua. As
flores das espécies estudadas apresentaram características morfológicas
semelhantes, apresentando hercogamia espacial, sendo a maioria das espécies
classificadas como xenógamas facultativas. Além, disso foi possível determinar que
as espécies se reproduzem por autopolinização e/ou geitonogamia espontâneas,
havendo também alta formação de frutos no tratamento controle. Nas espécies em
que foi possível realizar registros dos visitantes verificamos que elas são
ecologicamente generalistas, havendo diferentes guildas de insetos nas flores.
Dessa forma, a partir destas informações, este estudo contribui para a
compreensão da biologia reprodutiva dessas espécies. Além disso, direciona o melhor
período para coleta de sementes em campo, auxiliando no planejamento mais eficaz
para utilização das espécies estudadas em programas de conservação e recuperação
de áreas mineradas.
59
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MESTRADO PROFISSIONAL

USO SUSTENTÁVEL DE RECURSOS NATURAIS EM REGIÕES

HELLEN DA SILVA LOPES

BIOLOGIA REPRODUTIVA DE SETE EPÉCIES DE

BIOLOGIA REPRODUTIVA DE SETE EPÉCIES DE

Dissertação apresentada como requisito parcial para

Orientador: Dr. Maurício Takashi C. Watanabe

Dissertação (Mestrado em Uso Sustentável de Recursos Naturais

1. Biologia - Sistema reprodutivo. 2. Botânica - Asteraceae. 3.

CDD 23. ed. 581.46098115

Bibliotecária responsável: Nisa Gonçalves / CRB 2 – 525

HELLEN DA SILVA LOPES

Dissertação apresentada como requisito parcial

No Bioma Amazônico, a Serra dos Carajás é um complexo montanhoso

Palavras-chave: Amazônia. Canga. Fenologia. Sistema Reprodutivo. Visitantes

In the Amazon Rainforest, the Serra dos Carajás is a mountainous complex

Keywords: Amazon.Canga. Phenology. Reproductive System. Floral Visitors.

Tabela 1 – Estatística circular dos eventos fenológicos reprodutivos das espécies

Figura 1 – Mapa de localização das áreas de estudo no interior da Floresta Nacional

FLONA – Floresta Nacional

O presente trabalho encontra-se organizado sob a forma de relatório técnico, como

Biologia reprodutiva de sete espécies de Asteraceae na Serra dos

2.1 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

3.1.2 FENOLOGIA APLICADA A RECUPERAÇÃO DE ÁREAS

3.2 BIOLOGIA FLORAL E REPRODUTIVA

3.3 FAMÍLIA ASTERACEAE

Fonte: LOPES, 2019.

O clima de acordo com a classificação de Köppen se enquadra no tipo Aw,

4.2 ESPÉCIES ESTUDADAS

Figura 2 - Espécies de vegetação de canga da família Asteraceae selecionadas para o presente

4.4 BIOLOGIA FLORAL

4.5 SISTEMA REPRODUTIVO

4.6 INTERAÇÃO PLANTA/POLINIZADOR

4.7 ANÁLISE DOS DADOS

5.1.1 FLORAÇÃO: BOTÃO E FLOR

5.1.2 FRUTIFICAÇÃO: FRUTO IMATURO E FRUTO MADURO

Ângulo Desvio Comprimento Teste de

Cavalcantia glomerata N2 157 abril 99.82 18.63° 0.94 141.24 <0.01

Cavalcantia glomerata N2 121 abril 112.58° 24.40° 0.91 100.92 <0.01

Fonte: elaborado pela autora, (2021).

Cavalcantia glomerata S11B 100 100

Cavalcantia percymosa S11B 90 90

Lepidaploa arenaria S11A 30 90

Lepidaploa arenaria S11B 10 100

Lepidaploa paraensis N1 100 100

Lepidaploa paraensis S11A 90 90

Monogereion carajensis N1 100 100

Monogereion carajensis S11B 100 100

Parapiqueria cavalcantei S11C 20 80

Cavalcantia glomerata S11B 10 100

Cavalcantia percymosa S11B 1 50 100

Cavalcantia percymosa S11B 2 100 100

Lepidaploa arenaria N1 100 100

Lepidaploa arenaria S11A 30 100

Lepidaploa arenaria S11B 20 100

Lepidaploa paraensis N1 100 100

Lepidaploa paraensis S11A 80 90