2006 - Estratégias Reprodutivas de Espécies Arbóreas e A Sua

Universidade de Brasília
Instituto de Ciências Biológicas

Departamento de Ecologia
Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua

importância para o manejo e conservação florestal:
Floresta Nacional do Tapajós (Belterra-PA)
Márcia Motta Maués
Brasília - DF
2006
Universidade de Brasília
Instituto de Ciências Biológicas
Departamento de Ecologia
Tese de Doutorado
Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua

importância para o manejo e conservação florestal:
Floresta Nacional do Tapajós (Belterra-PA)
Tese apresentada ao Curso de

Pós-graduação em Ecologia da
Universidade de Brasília, como
requisito parcial à obtenção do
título de Doutor em Ecologia
Orientador: Prof. Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira
Brasília – DF
2006
Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua importância para o manejo

e conservação florestal: Floresta Nacional do Tapajós (Belterra-PA)
Tese aprovada junto ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da Universidade de Brasília
como requisito parcial para obtenção do título de Doutor em Ecologia
Banca Examinadora:
__________________________________________
Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira
Orientador – Universidade Federal de Uberlândia (UFU)
__________________________________________
Dra. Isabel Alves dos Santos
Membro Titular – Universidade de São Paulo (USP)
__________________________________________
Dr. Milton Kanashiro
Membro Titular – Embrapa Amazônia Oriental
__________________________________________
Dr. José Felipe Ribeiro
Membro Titular – Embrapa Cerrados
__________________________________________
Dr. Eddie Lenza
Membro Titular – Universidade de Brasília (UnB)
__________________________________________
Dr. John Du Val Hay
Suplente – Universidade de Brasília (UnB)
Brasília, junho de 2006

Maués, Márcia Motta
Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e sua importância
para o manejo e conservação florestal: Floresta Nacional do
Tapajós (Belterra-PA). / Márcia Motta Maués.
Brasília, DF, 2006. x + 206p.
Tese (Doutorado) – Universidade de Brasília. Instituto de

Ciências Biológicas. Curso de Pós-Graduação em Ecologia.
Brasília, DF.
Orientador: Profº Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira.
1. Ecologia. 2. Biologia vegetal. 3. Polinização. 4. Floresta

amazônica. 5. Manejo florestal. I. Título.
CDD 581.1
AGRADECIMENTOS
Meu primeiro agradecimento é feito à vida, à natureza e seus mistérios, que tentamos
decifrar humildemente com nossos estudos.
Aos meus filhos adorados, Enzo e Iago, que me enchem de amor e orgulho, e
souberam me entender com muita paciência nesses anos de estudo e ausências, sempre me
cobrindo de carinho e alegria.
Ao meu marido, José Benito, companheiro de todos os momentos, meu porto seguro e
exemplo de virtude e perseverança, com todo o meu amor.
Aos meus pais, Heraldo e Angélica Maués, exemplo de caráter e dedicação à vida
acadêmica, que me deram as bases para o ingresso nessa carreira.
Ao meu orientador, professor Paulo Eugênio A. M. de Oliveira, pela orientação e
apoio constantes no desenvolver desse estudo.
Ao Milton Kanashiro, coordenador do Projeto Dendrogene, pela amizade, confiança e
valiosas discussões em todas as etapas desse estudo.
À Embrapa Amazônia Oriental, pela minha liberação para realizar o curso de
doutorado, apoio institucional, infra-estrutura de laboratórios, transporte e recursos humanos.
À Universidade de Brasília (UnB), especialmente ao Programa de Pós-graduação em
Ecologia e seu corpo docente, pela formação acadêmica proporcionada durante a realização
do curso de doutorado.
Ao Department for International Development (DFID), pelo apoio técnico e
financeiro recebido através do Projeto Dendrogene.
Ao Núcleo do Médio Amazonas e à Base Física de Belterra da Embrapa, pelo apoio
logístico nos trabalho de campo realizados na Floresta Nacional do Tapajós.
À gerência da Floresta Nacional do Tapajós – IBAMA, através do Dr. Ângelo de Lima
Francisco, pela permissão de uso dessa floresta como área de estudo.
Um agradecimento especial a quatro pessoas muito queridas, que foram mais do que
mestres, me ajudando em diversas ocasiões, a quem eu serei eternamente grata pela amizade e
honrada pelo convívio e ensinamentos: Prof. Amots Dafni (University of Haifa, Israel), Prof.
Ingrid Williams (Rothamsted Experimental Station, UK), Dr. David Roubik (Smithsonian
Tropical Research Station, Panama) e Prof. Peter Kevan (University of Guelph, Canada)
Aos membros da banca avaliadora, pela ajuda inestimável através das valiosas
sugestões para a melhoria desse trabalho.
Ao Dr. Fernando Silveira, da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG) e Dr.
David Roubik, do Smithsonian Tropical Research Station, Panamá, pela gentil colaboração na
identificação das abelhas.
Ao Dr. Rômulo Ribon, da Universidade Federal de Ouro Preto (UFOP) e Dr.
Alexandre Aleixo, do Museu paraense Emílio Goeldi (MPEG), pela identificação das aves.
Ao Dr. Hilton Costi, do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), pelo auxílio no uso
do Microscópio Eletrônico de Varredura.
Ao Dr. Scott Miller, Projeto LBA – University of Califórnia/USA, pela
disponibilização dos dados meteorológicos da área de estudo na Floresta Nacional do Tapajós.
À professora Dalva Ribeiro, da Universidade de Brasília (UnB), pela permissão de uso
do Laboratório de Anatomia Vegetal.
Aos colegas do Projeto Dendrogene, José do Carmo, Marivana Silva, Regina Célia,
Artur Noura, pela convivência, ajuda e discussões em diversos temas relacionados a esse
trabalho.
Ao colega Moacyr B. Dias-Filho, da Embrapa Amazônia Oriental, pela valiosa ajuda
nas análises estatísticas.
Ao colega Antônio Elielson Rocha, do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), pela
confecção das ilustrações botânicas.
À Dra. Lyn Loveless, College of Wooster/USA, pela contribuição na definição desse
estudo e apoio na implementação das atividades de campo na Floresta Nacional do Tapajós.
Ao professor John Hay e à Fabiana, do Programa de Pós-graduação em Ecologia da
Universidade de Brasília (UnB), pelo apoio durante minha estadia em Brasília e pela ajuda à
distância, sempre com eficiência e presteza.
Aos funcionários do Laboratório de Entomologia da Embrapa Amazônia Oriental,
Francisco Frota, Domingos Araújo, Reginaldo Medeiros e Marcos Cordeiro, pelo auxílio nas
atividades de campo e laboratório.
Aos funcionários do Laboratório de Botânica da Embrapa Amazônia Oriental, Jair
Freitas, João Carlos e Miguel, pelo auxílio nas coletas de amostras botânicas.
Ao Francisco Frota, meu braço direito nas atividades de campo, pela responsabilidade
e bom-humor em todos os momentos.
A todos que ajudaram no trabalho de campo, Licurgo, Parente, Seu Lúcio, Gilson,
Mamá, Isaac, Demi, Preto, Buru, Benilson, Jorge Macedo, Marivana Silva, Ana Cláudia,
Peter Coventry, José Campolina, Manoel Aviz (nego), Seu Sabino, Seu Bebé, Seu Erny, Seu
João 40, Seu Jaca, Dona Ana...
Ao “amigos de Brasília” Clarissa, Raquel, Diana, Luís, Ali, Pablo, Sheila, José Brás,
Ana Paula, Saulo, Naomi e Joice, pela amizade e convivência.
Aos meus “pupilos” Fernando, Milene, Gleice e Iara, pela ajuda constante.
Aos “primos de Brasília”, Chris e Renan, e seus filhotes, Marcela e Rodrigo, pela
calorosa recepção e acolhida durante nossa estadia “fora de casa”.
Às minhas irmãs, Silvia e Renata, pela amizade incondicional e todos os momentos
felizes de convívio.
Aos meus queridos tios Beíta e Édson, por todo carinho que recebo sempre.
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“Gracias a la vida, que me ha dado tanto,
Me dio dos luceros, y cuando los abro,
Perfecto distingo lo negro del blanco,
Y en el alto cielo su fondo estrellado…”
Violeta Parra
(1917-1967)
1
SUMÁRIO
Sumário 1
LISTA DE TABELAS 6
LISTA DE FIGURAS 11
APRESENTAÇÃO 13
RESUMO 17
ABSTRACT 19
CAPÍTULO 1
I – FLORESTAS TROPICAIS, FRAGMENTAÇÃO DO HABITAT E BIOLOGIA 21
REPRODUTIVA
Resumo 21
Abstract 21
1. Introdução 23
2. Biologia reprodutiva e fragmentação de florestas tropicais, com ênfase na Amazônia 26
2.1. Fragmentação do habitat na Amazônia brasileira: causas e conseqüências 26
2.2. Efeitos da fragmentação no sucesso reprodutivo de espécies arbóreas tropicais 30
2.3. Ecologia reprodutiva de espécies arbóreas amazônicas: conhecimento atual 31
3. Manejo florestal e biologia reprodutiva 32
3.1. Exploração Convencional Madeireira na Amazônia 33
3.2. Exploração de Impacto Reduzido (EIR) 34
3.3. Manejo Florestal Sustentável: critérios e indicadores 35
4. Importância da biologia reprodutiva de espécies arbóreas como base conservacionista 36
para o manejo florestal
5. Referências bibliográficas 40
CAPÍTULO 2
II. BIOLOGIA REPRODUTIVA DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS 51
IMPORTANTES PARA O MANEJO FLORESTAL NO ESTADO DO PARÁ
Resumo 51
Abstract 52
2
1. Introdução 54
2. Materiais e Métodos 55
2.1. Área de Estudo: Floresta Nacional do Tapajós 55
2.1.1. Histórico 55
2.1.2. Clima 55
2.1.3. Geomorfologia 56
2.1.4. Vegetação 56
2.1.5. Fauna 57
2.1.6. Área de estudo (Parcela de Estudo Intensivo – PEI ou Intensive Study 59
Plot – ISP)
2.1.7. Infra-estrutura para acesso ao dossel 63
2.2. Características taxonômicas e ecológicas das espécies estudadas 65
2.2.1. Pioneiras 65
2.2.2. Clímax de crescimento rápido ou demandante de luz 68
2.2.3. Clímax de Crescimento Lento ou Tolerante à Sombra 72
2.3. Estudos de biologia reprodutiva 73
2.3.1. Fenologia e duração dos eventos reprodutivos 73
a) Fenologia da população 73
b) Fenologia floral; número de flores abertas por dia; relação flor/fruto (fruit 74
set) e fruto/semente (seed set)
2.3.2. Biologia floral 75
a) Morfologia floral (variabilidade) 75
b) Produção de néctar e fragrância, recursos florais e horário da abertura da 75
flor (antese)
c) Apresentação e viabilidade do pólen 76
d) Quantificação do número de óvulos e estimativa do número de grãos de 76
pólen; razão pólen/óvulo
e) Localização de glândulas secretoras de aroma (osmóforos); determinação 77
de recursos florais (pólen, néctar) e atrativos aos visitantes
f) Receptividade do estigma 77
2.3.3 Polinização 77
a) Observação do comportamento dos visitantes florais 77
3
b) Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa 78

guianensis
2.3.4. Sistemas reprodutivos 80
3. Resultados 83
3.1. Biologia reprodutiva de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don – Bignoniaceae 83
(parapará)
3.1.1. Fenologia reprodutiva 83
3.1.3. Agentes polinizadores e visitantes florais 89
3.1.4. Sistema reprodutivo 94
3.2. Biologia reprodutiva de Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. – Leguminosae – 97
Papilionoideae (cumaru)
3.3. Biologia reprodutiva de Carapa guianensis Aubl. – Meliaceae (andiroba) 108
3.4. Biologia da polinização de Symphonia globulifera L.f. – Clusiaceae (anani) 118
3.5. Biologia da polinização de Bagassa guianensis Aubl. – Moraceae (tatajuba) 129
3.5.4. Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa 136
guianensis
4. Discussão 139
4.1. Fenologia 139
4
4.2. Biologia floral 142

4.3. Polinização 147
4.4. Sistema reprodutivo 150
5. Considerações finais 154
6. Referências bibliográficas 156
CAPÍTULO 3
III. EFEITO DA EXPLORAÇÃO DE IMPACTO REDUZIDO NO FLUXO DE 171
PÓLEN E NA FREQÜÊNCIA E COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE
POLINIZADORES DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS IMPORTANTES PARA O
MANEJO FLORESTAL NA FLORESTA NACIONAL DO TAPAJÓS (PA)
Resumo 171
Abstract 172
1. Introdução 174
2. Materiais e Métodos 176
2.1. Áreas de estudo e espécies selecionadas 176
2.1.1. Sistemas de polinização e distribuição espacial das espécies 177
2.2. Análise da deposição de pólen 178
2.3. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores 180
3. Resultados 181
3.1. Taxa de deposição de pólen e percentual de fertilização dos pistilos 181
3.1.1 Taxa de deposição de pólen (TDP) 181
3.1.2. Percentual de fertilização dos pistilos (PFP) 183
3.2. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores 185
4. Discussão 190
5. Considerações finais 194
6. Referências Bibliográficas 196
7. Anexos 200
CAPÍTULO 4
IV. A COMPLEXA INTEGRAÇÃO ENTRE A BIOLOGIA REPRODUTIVA DE 203
ESPÉCIES ARBÓREAS E O MANEJO FLORESTAL: ESTAMOS AVANÇANDO?
5
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1
Figura 1. Áreas sob Pressão Humana no Bioma Amazônia (fonte: Barreto et al., 2005) 27
Figura 2 Pólos e fronteiras madeireiras na Amazônia Legal (fonte: Barreto et al., 29
2005)
Figura 3 Exploração madeireira: a) operador de motosserra (fonte: IPAM); b) floresta 33
após exploração convencional (fonte: FFT)
CAPÍTULO 2
Figura 1 Localização geográfica da Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, à 58
margem direita do Rio Tapajós (fonte: MMA)
Figura 2 Mapa de localização da área de estudo na Floresta Nacional do Tapajós, 61
Estado do Pará. O círculo representa a área de exploração seletiva de madeira
do Projeto de Manejo Florestal Sustentado (IBAMA/ITTO), e a área em
vermelho a Parcela de Estudo Intensivo do Projeto Dendrogene
Figura 3 Torre de madeira utilizada para o acesso à copa das árvores na Floresta 64
Nacional do Tapajós, Estado do Pará
Figura 4 Desenho esquemático da torre de madeira construída na Floresta Nacional do 64
Tapajós, Estado do Pará
Figura 5 Valores médios quinzenais de precipitação pluviométrica e média diária de 74
temperatura das mesmas quinzenas na Floresta Nacional do Tapajós, nos
anos de 2001 a 2003
Figura 6 Armadilha para captura de pólen do tipo Megastigmata suspensa sob a copa 79
de uma árvore feminina de Bagassa guianensis na Floresta Nacional do
Tapajós, PA
Figura 7 Fenologia de Jacaranda copaia durante o período de outubro de 2001 a julho 84
de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral,
FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança
foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)
Figura 8 Representação esquemática das características florais de Jacaranda copaia: 86
a) Pistilo; b) Antera; c) Flores; d) Estaminódio; e) Flor aberta mostrando os
6
verticilos reprodutivos e posição do estaminódio

Figura 9 Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso percentual de grãos 87
germinados em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia)
em diferentes concentrações de sacarose
Figura 10 Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso em percentual de grãos 87
corados em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia)
Figura 11 Quantidade do néctar produzido por flores de Jacaranda copaia, expresso em 88
volume médio no primeiro dia e no segundo dia após a abertura das flores
Figura 12 Grau brix do néctar de flores de Jacaranda copaia, expresso em percentual 89
de açúcares no primeiro dia e segundo dia de abertura das flores
Figura 13 Características das flores e visitantes florais de Jacaranda copaia: a) 92
Inflorescências; b) Botões florais e flor sem a corola; c) Flor aberta exibindo
o estaminódio; d) Visita de Bombus transversalis; e – g) Visita de Euglossa;
h) Xylocopa frontalis pilhando néctar; i) Polinização manual
Figura 14 Jacaranda copaia: a - b) Fotomicrografia dos grãos de pólen (1.420x); c) 96
Tubos polínicos no estilete sob fluorescência; d) Tubos polínicos penetrando
nos óvulos sob fluorescência; e) Fotomicrografia do estigma (46x); f)
Fotomicrografia da porção terminal do estaminódio (38x)
Figura 15 Fenologia de Dipteryx odorata durante o período de janeiro de 2002 a julho 98
de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral,
FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança
foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)
Figura 16 Representação esquemática das características florais de Dipteryx odorata: a) 100
Flor aberta; b) Estames; c) Inflorescência; d) Vexilo; e) Antera; f) Pistilo; g)
Carena ou quilha; h) Ala ou asa; i). Lóbulos petalóides. J) Sépala
Figura 17 Viabilidade do pólen de Dipteryx odorata expresso em percentual de grãos 101
corados e não corados
Figura 18 Quantidade do néctar produzido no primeiro e segundo dia de abertura das 102
flores de Dipteryx odorata, expresso em volume (µl) (colunas) e grau brix,
expresso em percentual (%) de açúcares (linhas)
Figura 19 Características florais e polinizadores de Dipteryx odorata. a) Flor aberta; b) 104
Cnemida retusa, c) Bombus transversalis; d) Epicharis affinis; e) Partamona
sp.; f) Aguna sp.); g) polinização manual; h) fruto imaturo (cinco semanas)
7
Figura 20 a) Estigma visto sob iluminação ultravioleta ; e b) Fotomicrografia do pólen 106

em Microscópio Eletrônico de Varredura (aumento de 1.830 x) de Dipteryx
odorata
Figura 21 Fenologia de Carapa guianensis durante o período de outubro de 2001 a 109
julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão
floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c)
Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)
Figura 22 Representação esquemática das características florais de Carapa guianensis. 111
a) Inflorescência e folha; b) Flor estaminada; c) Corte longitudinal da flor
estaminada; d) Pistilóide (vista superior); e) Corte transversal do pistilóide; f)
Antera; g) Flor pistilada; h) Corte longitudinal da flor pistilada; i) Estigma
(vista superior); j) Corte transversal do ovário; k) Anteróide; l) Pétalas; m)
Fruto
Figura 23 Características florais de Carapa guianensis: a) Flor masculina; b) Flor 113
feminina; c) Chrysomelidae em flor masculina; d – e) Riodinidae em flor
feminina; f) Partamona em flor masculina; g) Fotomicrografia do pólen
(32.230x); h) Pistilo sob fluorescência com grãos de pólen na superfície do
estigma emitindo tubos polínicos através do estilete
Figura 24 Viabilidade do pólen de Carapa guianensis expresso em percentual de grãos 114
corados e não corados
Figura 25 Fenologia de Symphonia globulifera durante o período de outubro de 2001 a 119
julho de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão
floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c)
Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total)
Figura 26 Representação esquemática das características florais de Symphonia 121
globulifera: a) Ramo fértil; b) Pétalas; c) Antera; d) Flor sem a corola; e)
Vista superior do estigma; f) Fruto; g) Corte longitudinal da flor
Figura 27 Variação da produção do néctar das flores de Symphonia globulifera (volume 122
+ DP) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do Tapajós
Figura 28 Variação da concentração de acúcares (grau brix + DP) do néctar das flores 122
de Symphonia globulifera (%) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do
Tapajós
8
Figura 29 Symphonia globulifera: a) Inflorescências; b) Flor e fruto; c – h) 125/

Polinizadores; (Cyanerpes caeruleus, Tachyphonus cristatus, Celeus 126
grammicus, Chlorophanes spiza, Lamprospiza melanoleuca, Thalurania
furcata); j – l)) Polinizadores, Thalurania furcata, Dacnis cayana ♂, Dacnis
cayana ♀, Cyanerpes cyaneus, Tangara punctata); m – n) Fotomicrografia
do pólen; o) Estigma sob flourescencia com tubo polínico; p)
Fotomicrografia da antera
Figura 30 Fenologia de árvores masculinas de Bagassa guianensis durante o período de 130
janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a)
Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Mudança foliar (DEP =
desfolha parcial, DET = desfolha total)
Figura 31 Fenologia de árvores femininas de Bagassa guianensis durante o período de 131
janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a)
Floração (BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS
= dispersão); c) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha
total)
Figura 32 Representação esquemática das características florais de Bagassa guianensis. 133
a) Inflorescência pistilada e folha; b) Flor pistilada aberta e corte longitudinal
do ovário; c) Pistilo; d) Inflorescência estaminada; e) Flor estaminada aberta
com estames e pistilóide; f) Estame; g) Fruto
Figura 33 Características florais de Bagassa guianensis: a) Inflorescência feminina; b) 135
Inflorescências masculinas; c) Fruto; d) Inflorescência feminina visitada por
Thysanoptera; e – f) Pistilo sob fluorescência com tubos polínicos
percorrendo o estilete e penetrando no óvulo
Figura 34 Quantidade de grãos de pólen capturados com a armadilha Megastigmata em 136
árvores femininas de Bagassa guianensis no período de julho e setembro de
2004 (colunas) e percentual de árvores masculinas em fase de floração no
período de janeiro de 2002 a fevereiro de 2004 (linhas), na Floresta Nacional
do Tapajós, Estado do Pará
CAPÍTULO 3
Figura 1 Taxa média + EP da deposição de pólen em cinco espécies arbóreas em dois 182
ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada
9
(FNE) e floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx

odorata; Cg = Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa
guianensis. Os asteriscos mostram diferenças significativas dentre as duas
situações de manejo da floresta, dentro da mesma espécie (**p < 0,05)
Figura 2 Percentual de fertilização + EP dos pistilos de cinco espécies arbóreas em 184
dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada
(FNE) e floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx
odorata; Cg = Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa
guianensis
Figura 3 Percentual de fertilização + EP de cinco espécies arbóreas em dois ambientes 185
da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta
explorada (FE)
Figura 4 Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia 186
(Bignoniaceae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA,
floresta não explorada e floresta explorada
Figura 5 Distribuição da freqüência de visitas dos sete grupos de visitantes florais em 186
flores de Jacaranda copaia (Bignoniaceae) ao longo do dia, expressa em
percentuais de visitas por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta
Nacional do Tapajós, PA. (a) Floresta não explorada; (b) Floresta explorada
Figura 6 Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata 187
(Leg – Papilionoidae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós,
PA, floresta não explorada e floresta explorada
flores de Dipteryx odorata (Leg-Pap.) ao longo do dia, expressa em
Figura 8 Percentual de visitas de três grupos de polinizadores de Symphonia 188
globulifera (Clusiaceae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós,
PA, floresta não explorada e floresta explorada
flores de Symphonia globulifera (Clusiaceae.) ao longo do dia, expressa em
10
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 2
Tabela 1 Classificação do sistema reprodutivo de espécies vegetais sensu Cruden 77
(1977)
Tabela 2 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Jacaranda copaia 90
(Bignoniaceae) na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos
de 2002 a 2004
Tabela 3 Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de polinização 95
controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Jacaranda
copaia. Os dados correspondem a frutos iniciados e frutos maduros
(percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em cada
tratamento), índice de auto-incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia
reprodutiva (RE)
Tabela 4 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Dipteryx odorata na 105
FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004
controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Dipteryx
odorata. Os dados correspondem a frutos iniciados e frutos maduros
(percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em cada
tratamento), índice de auto-incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia
reprodutiva (RE)
Tabela 6 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Carapa guianensis na 115
FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004
controlada (manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Carapa
guianensis. Os dados correspondem a percentual de pólen germinado, pistilos
fertilizados e frutos maduros (percentual de frutos formados e número
absoluto de frutos formados em cada tratamento)
Tabela 8 Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Symphonia globulifera 127
na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004
Tabela 9 Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de isolamento de 137
inflorescências de Bagassa guianensis com três tipos distintos de material
11
(sacos de tecido fino do tipo “voal”, sacos de papel impermeável e sacos de

polietileno perfurado) na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, em
2004, expresso em quantidade de infrutescências formadas e percentual de
frutificação
CAPÍTULO 3
Tabela 1 Média da taxa de deposição de pólen (TDP) e percentual de fertilização do 181
pólen (PFP) encontrado na superfície estigmática de cinco espécies arbóreas
em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não
explorada (FNE) e floresta explorada (FE) + o erro padrão (EP)
Tabela 2 Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Dipteryx 182
odorata e Symphonia globulifera na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob
duas condições de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada
– FE), e analisadas separadamente para cada condição
Tabela 3 Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Jacaranda 183
copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e
Bagassa guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições
de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE), e
analisadas em conjunto das espécies para cada condição
Tabela 4 Análise de variância do percentual de fertilização dos pistilos (PFP) em 184
Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia
globulifera e Bagassa guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob
duas condições de manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada
– FE), e analisadas em conjunto das espécies para cada condição
Anexos
Tabela 1 Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia 200
(Bignoniaceae) no período das 07:00 h às 16:00 h em dois ambientes da
FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada
(FE)
Tabela 2 Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata 200
(Leg – Papilionoidae) no período das 05:00 h às 17:00h em dois ambientes da
12
FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada

(FE)
Tabela 3 Distribuição da visitas dos três grupos de polinizadores de Symphonia 201
globulifera (Clusiaceae) no período das 05:00 h às 17:00h em dois ambientes
da FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada
(FE)
13
APRESENTAÇÃO
A floresta amazônica abriga a maior diversidade de plantas e animais dentre todos

os biomas da Terra, ocupando 59 % do território brasileiro e representando aproximadamente
40% das florestas tropicais do mundo. Cerca de 14% da área total, ou aproximadamente
17.000 km2 de cobertura florestal por ano, tem sido removida nas últimas três décadas,
principalmente devido à construção de estradas que abriram caminho para atividades
mineradoras, colonização, o agronegócio e exploração madeireira. Esta expansão das
atividades madeireiras e da fronteira agrícola na Amazônia vem ameaçando a integridade e
funcionalidade da floresta.
Para assegurar a sustentabilidade ecológica do manejo florestal seria
recomendável levar em consideração as informações relativas à biologia reprodutiva das
espécies arbóreas, para preservar a sua reprodução e a manutenção da diversidade genética
dessas plantas nas florestas manejadas. Além disso, estratégias adequadas de manejo
deveriam contemplar também a manutenção das populações de polinizadores poderiam estar
sendo afetadas pelas modificações na freqüência e composição das espécies florestais. Assim,
o desenvolvimento e a aplicação de critérios e indicadores no âmbito dos Planos de Manejo
Florestal, que garantam a manutenção da variabilidade genética das espécies e processos
correlacionados é fundamental. Entretanto, conhecimentos básicos sobre os parâmetros que
regulam os processos reprodutivos de espécies arbóreas ainda são escassos e necessitam uma
continuidade de esforço nesse sentido.
Este trabalho teve como enfoque geral o estudo da biologia reprodutiva de cinco
espécies arbóreas na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, oeste da Amazônia, a fim
de identificar pontos vulneráveis na manutenção dos processos reprodutivos mesmo no
contexto das práticas atuais de exploração madeireira de impacto reduzido.
O capítulo 1 faz uma revisão sobre a situação atual sobre as mudanças na
paisagem das florestas tropicais no mundo. São fornecidas informações sobre o estado atual
das florestas face à fragmentação do habitat, suas causas e conseqüências, com ênfase na
Floresta Amazônica. É feita uma revisão sobre o efeito da fragmentação sobre os processos
reprodutivos de espécies arbóreas tropicais e sobre o conhecimento atual da biologia
reprodutiva de espécies arbóreas na Amazônia brasileira. Este capítulo aborda ainda a questão
da exploração madeireira na Amazônia e o manejo florestal sustentado, buscando conectar as
informações sobre aspectos biológicos como base conservacionista e o manejo das espécies
florestais.
14
O Capítulo 2 caracteriza a biologia reprodutiva das espécies Jacaranda copaia

(Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae –
Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f.
(Clusiaceae) e Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae). È feita a caracterização das áreas de
estudos, descrevendo a Floresta Nacional do Tapajós, desde o histórico da sua criação, clima,
geomorfologia, vegetação, fauna, passando pelo detalhamento da Parcela de Estudo Intensivo
de 500 hectares onde a maior parte dos estudos de campo foi realizada. Além disso, cada
espécies estudada foi descrita antes de se apresentar os aspectos básicos sobre a sua fenologia
reprodutiva, troca de folhas, biologia floral, sistema reprodutivo e agentes. Os padrões
fenológicos encontrados foram identificados com base nos sistemas propostos por Gentry
(1974) e Newstron et al. (1994a, 1994b). A biologia floral envolveu a caracterização da
estrutura e morfologia floral, fotomicrografias do pólen e verticilos reprodutivos em
Microscópio Eletrônico de Varredura, recursos florais, produção de néctar (volume e
concentração de açúcares), apresentação e viabilidade do pólen, relação pólen/óvulo sensu
Cruden (1977), localização dos osmóforos, além da morfologia e receptividade do estigma. A
determinação do sistema reprodutivo foi baseada em cruzamentos controlados no campo (in
vivo) e laboratório (in vitro), e análise da germinação e crescimento dos tubos polínicos sob
microscopia de fluorescência, buscando identificar o sítio de incompatibilidade. Foi feita a
observação, coleta e/ou registro fotográfico dos visitantes florais, identificando os
polinizadores legítimos, ilegítimos (ocasionais) e pilhadores de pólen ou néctar, classificando
o sistema de polinização para cada espécie arbórea estudada.
O capítulo 3 examina o efeito da Exploração de Impacto Reduzido (EIR) no fluxo
de pólen e na freqüência e composição dos grupos de polinizadores das cinco espécies
arbóreas estudadas no capítulo 2. Os estudos de campo foram realizados em uma área de 500
ha na FLONA do Tapajós a partir de 2001, submetida a EIR em 2003. O fluxo de pólen foi
medido através da contagem do pólen depositado na superfície dos estigmas dos pistilos das
cinco espécies sob duas condições de manejo (floresta não explorada e floresta explorada).
Mediu-se ainda o percentual de germinação do pólen e fertilização dos óvulos, observando-se
o crescimento dos tubos polínicos através do estilete e a penetração nos óvulos, considerada
um indicativo da formação inicial de frutos. Foram feitas observações e registros das visitas
dos principais grupos de polinizadores de J. copaia, D. odorata e S. globulifera, verificando a
freqüência de visitas ao longo do dia e as modificações na composição e freqüência de visitas
nas duas situações de manejo (floresta não explorada e floresta explorada).
15
O Capítulo IV faz uma análise sobre a complexa integração entre a ciência básica
e a aplicada, buscando integrar os conhecimentos sobre a biologia reprodutiva das espécies
arbóreas ao manejo florestal sustentado de espécies madeireiras na Amazônia.
16
17
RESUMO
A floresta amazônica ocupa uma área de 4,9 milhões de km2, porém, nas últimas três décadas,
14% da sua cobertura florestal foi removida, principalmente devido à expansão das atividades
madeireiras e da fronteira agrícola. A legislação florestal no Brasil tem apresentado avanços
significativos, mas ainda é necessário implementar mudanças ao nível técnico e operacional.
Para realizar o manejo florestal visando a sustentabilidade, é importante levar em conta as
informações sobre a biologia reprodutiva, para preservar a reprodução e manutenção da
diversidade genética das espécies arbóreas nas áreas manejadas. Esse estudo buscou
informações sobre o processo reprodutivo de cinco espécies arbóreas com diferentes
características ecológicas, no contexto da Exploração de Impacto Reduzido (EIR): Jacaranda
copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae –
Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f.
(Clusiaceae) e Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae). Os estudos de campo foram realizados
numa área de floresta ombrófila densa da Floresta Nacional do Tapajós (PA) e em área de
plantios em Belém (PA). Foram examinados aspectos básicos sobre a fenologia reprodutiva,
biologia floral, sistema reprodutivo e agentes polinizadores. Além disso, investigou-se o
efeito da EIR sobre o fluxo de pólen e a freqüência dos grupos de polinizadores. Essas
investigações foram realizadas na FLONA do Tapajós, em duas situações de manejo: floresta
não explorada (FNE) e floresta explorada (FE). Foi obtida a taxa de deposição de pólen (TDP
= n° total de pólen encontrados no estigma / pelo nº total de estigmas analisados em cada
espécie) e o percentual de fertilização dos pistilos (PFP = n° de estigmas com tubos polínicos
penetrando nos óvulos / nº total de estigmas com presença de pólen na amostra de cada
espécie). Os resultados foram comparados por meio da análise de variância ANOVA. Os
polinizadores foram observados durante o período de maior florescimento de J. copaia, D.
odorata e S. globulifera, em turnos de seis horas, com observação direta do seu
comportamento e número de flores visitadas durante 15 minutos a cada hora. Foram
considerados nove grupos de visitantes: a) Abelhas de pequeno a médio porte; b) Abelhas de
grande porte; c) Vespídeos; d) Dípteros; e) Lepidópteros; f) Coleópteros; g) Passeriformes; h)
Beija-flores; i) Outras aves. Foi verificado que três espécies (J. copaia, C. guianensis e B.
guianensis) floresceram anualmente, enquanto D. odorata e S. globulifera tiveram
florescimento sub-anual, com dois eventos reprodutivos ao ano. O período de maior
percentual de florescimento ocorreu nos meses de menor precipitação pluviométrica (agosto a
novembro). A época de maturação dos frutos ocorreu principalmente no período chuvoso
(janeiro a maio). As características florais foram compatíveis com a lista de visitantes
observados e coletados nas flores. J. copaia e D. odorata foram classificadas como
melitófilas, uma vez que atraíram vasta diversidade de abelhas, (Centris, Euglossa, Eulaema e
Epicharis, entre outros). D. odorata apresentou grande diversidade de polinizadores (abelhas,
besouros, borboletas, mariposas, vespas e moscas). No caso de C. guianensis, as visitas de
microlepdópteros e abelhas-sem-ferrão ocorreram indiscriminadamente, e a espécie foi
considerada entomófila. S. globulifera foi a única espécie ornitófila, com visitas de
representantes de cinco famílias de aves (Thraupidae, Trochilidae, Icteridae, Picidae,
18
Ramphastidae e Psittacidae). Os Passeriformes foram considerados os principais

polinizadores. Foram encontradas fortes evidências de polinização anemófila em B.
guianensis, concordando a morfologia floral das flores e do pólen. Juntamente com o vento,
discute-se a atuação de insetos da ordem Thysanoptera como co-polinizadores. As cinco
espécies apresentaram barreiras a autofecundação. Foi observada a ocorrência de dois
sistemas de auto-incompatibilidade distintos, Auto-incompatibilidade de Ação Tardia (LSI –
Late-acting Self-incompatibility) em J. copaia e D. odorata e, Auto-incompatibilidade
Homomórfica Esporofítica (SSI – Sporophitic Self-incompatibility) em C. guianensis. Houve
diferenças na quantidade de pólen recebida nas flores dois ambientes da floresta (FNE e FE).
Em D. odorata a TDP foi maior (F1, 11 = 4,96; p = 0,05) na floresta explorada, enquanto que
para S. globulifera a TDP foi maior (F1,13 = 4,59; p = 0,05) na FNE. Para J. copaia, C.
guianensis e B. guianensis não foi possível detectar diferença significativa entre a FNE e FE
quanto à TDP. Com relação ao PFP, foi verificado que na FE, de uma maneira geral, houve
um efeito negativo significativo da EIR no percentual de fertilização das espécies após a
exploração da floresta (F1,4 = 5,74; p = 0,018). As flores de J. copaia e D. odorata receberam
os mesmos visitantes, com variações em nível de espécies. S. globulifera foi visitada por três
grupos de aves. As três espécies mostraram diferenças na composição dos grupos de visitantes
florais entre as duas situações de manejo florestal, sendo que D. odorata apresentou a
variação mais acentuada na composição dos grupos de polinizadores. As mudanças na
freqüência e composição de polinizadores das espécies estudadas podem interferir na
eficiência da polinização. A remoção de árvores diminuiu a densidade populacional das
espécies e aumentou a distância média entre indivíduos reprodutivos, o que pode ter levado a
mudanças na capacidade dos vetores de polinização realizar a transferência de pólen da
mesma maneira que ocorria antes da exploração. A EIR interferiu na dinâmica da polinização,
alterando a composição dos grupos de polinizadores e, conseqüentemente, a distribuição do
pólen entre as árvores que permanecem na floresta após a exploração.
Palavras-chave: Amazônia, Exploração de Impacto reduzido, fenologia, biologia floral,

polinização, sistema reprodutivo, fragmentação.
19
ABSTRACT
The Amazon Forest comprises an area of 4.9 km2 millions, although 14% of its forest cover
has been removed on the last three decades mainly due to timber industry and agriculture
activities. Brazilian forestry legislation has significantly improved, but it is necessary to
implement new actions on the technical and operational level. The ecological sustainability of
forest management practices must include criteria and indicators for genetic variability
maintenance and its correlated processes. In order to guarantee the forest management
sustainability, including the upholding of genetic diversity in managed forests, it is essential
to contemplate information on the reproductive biology of the target species. This study
provides information on the reproductive process of five woody trees, with different
ecological characteristics in the context of Reduced Impact Logging, or Low Impact Logging
(LIL): Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd.
(Leguminosae – Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia
globulifera L.f. (Clusiaceae), and Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae). The field studies
were carried out at the Tapajós National Forest, Western Amazon, and at the Experimental
Field of Embrapa Eastern Amazon, municipality of Belém, Pará State. Basic aspects of the
reproductive phenology, leaf changes, floral biology, reproductive system and pollination
were studied. Besides, the impact of LIL on the pollen flow and pollinators guilds were
accessed at the Tapajós National Forest under two situations: non-logged forest (NLF) and
logged forest (LF). The pollen deposition rate (PDR = n° of total pollen on the stigma / total
n° of stigmas analyzed per species) and the percentage of stigma fertilization (PSF = % of
stigmas with pollen tubes penetrating the ovules / total n° of stigmas with pollen per species)
were determined. These data were compared using analysis of variance ANOVA. The
pollinators were monitored during the main flowering period of J. copaia, D. odorata and S.
globulifera, in six hours schedules. Visual observation of the number of visits per flower and
behavior of the pollinators were accomplished each our, for 15 min, considering nine groups:
1) Small to middle sized bees; 2) Large bees; 3) Wasps; 4) Dipterans; 5) Lepidoterans; 6)
Beetles; 7) Passeriformes; 8) Hummingbirds; 9) Other birds. Among the five species, J.
copaia, C. guianensis and B. guianensis showed an annual flowering pattern, while D.
odorata and S. globulifera presented a sub-annual pattern. Within the annual flowering
species, the main flowering period was synchronized with the dry season (August to
November). The frutification occurred mainly at the wet season (January to May). Two
species (J. copaia and D. odorata) were mellithophilous, attracting a vast number of bees,
such as Centris, Euglossa, Eulaema and Epicharis. Although the floral visitors of D. odorata
were more diversified, as it was found also leaf beetles, scarab beetles, butterflies, moths and
hummingbirds as frequent visitors and pollinators. C. guianensis was considered an
enomophilous species, due to the visits of microlepidopterans and Stingless bees. S.
globulifera was the only ornithophilous species, where birds of five different families were
seen on the flowers (Thraupidae, Trochilidae, Icteridae, Picidae, Ramphastidae e Psittacidae).
The Passeriformes or perching birds of the Thraupidae family were considered the legitimate
pollinators. B. guianensis presented strong evidences of wind pollination, according to its
20
floral morphology, as well as the stigma and pollen biology. The role of thysanopterans as co-
pollinators is discussed. All the five species presented were self-incompatible (SI), with two
major SI systems: LSI (Late-acting Self-incompatibility) in J. copaia and D. odorata, and,
SSI (Sporophitic Self-incompatibility) in C. guianensis. Pollen deposition at the pistil were
different at the two situations when all the species were analyzed together. Separetely, the
PDR of D. odorata increased significantly at the logged forest (F1, 11 = 4,96; p = 0,05), but S.
globulifera showed the opposite answer, with a significant decrease of PDR at the logged site
(F1,13 = 4,59; p = 0,05). In the remaining species no significant difference was detected.
Concerning the PSF, there was an overall significant negative effect at the logged forest (F1,4
= 5,74; p = 0,018). J. copaia and D. odorata attracted the same groups of visitors, with
differences at the species level. J. copaia, C. guianensis and B. guianensis showed differences
in the composition of the floral visitors groups in both management conditions, strongly
noticed in D. odorata. The changes in the frequency and composition of pollinator guilds may
affect the pollination efficiency. The removal of trees decreased the population density and
increased the distance of flowering trees, which may have lead to changes on the pollinators’
ability to properly transfer the pollen grains among the remnant trees. The LIL affected the
pollination dynamics, changing the pollinators’ guilds composition, as well as the pollen
distribution among the trees remaining after logging.
Key words: Amazon, Low Impact Logging, phenology, floral biology, pollination,
reproductive system, fragmentation.
21
CAPÍTULO 1
I – FLORESTAS TROPICAIS, FRAGMENTAÇÃO DO HABITAT E BIOLOGIA

REPRODUTIVA
Resumo:
A floresta amazônica abriga a maior diversidade de plantas e animais dentre todos
os biomas da Terra. Ocupa uma área de 4,9 milhões de km2, com cerca de 40% do
remanescente de florestas tropicais úmidas do mundo e desempenhando um papel
fundamental na manutenção da biodiversidade. Entretanto, nas últimas três décadas 14% da
sua cobertura florestal foi removida. A expansão das atividades madeireiras e da fronteira
agrícola na Amazônia vem ameaçando a integridade e funcionalidade dessa floresta. A
legislação florestal no Brasil tem apresentado avanços significativos, mas ainda é necessário
implementar mudanças ao nível técnico e operacional. A fragmentação do habitat reduz áreas
contínuas de floresta a pequenas porções isoladas, diminuindo o número efetivo de árvores de
uma população, o número de doadores de pólen e a quantidade provável de pólen compatível
depositado nos estigmas das flores, levando a redução na taxa de frutificação. Esses fatores
podem ainda diminuir população dos agentes polinizadores, aumentar a taxa de
autofecundação, e mudar a composição das espécies de. Para realizar o manejo florestal
visando a sustentabilidade, é fundamental também levar em conta as informações sobre a
biologia reprodutiva, para preservar a reprodução e manutenção da diversidade genética das
espécies arbóreas nas áreas manejadas. Além disso, sabendo-se que nas florestas tropicais
existem espécies que compartilham os mesmos polinizadores, estratégias adequadas de
manejo deveriam considerar também como as populações de polinizadores seriam
influenciadas pelas modificações na freqüência e composição das espécies florestais. Dentro
deste contexto o estudo buscou informações sobre o processo reprodutivo de cinco espécies
arbóreas com diferentes características ecológicas de crescimento no contexto da Exploração
de Impacto Reduzido, também chamada de Baixo Impacto. As espécies selecionadas
(Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e Bagassa
guianensis) fizeram parte do grupo de espécies prioritárias para o Projeto Dendrogene –
Conservação Genética em Florestas Manejadas na Amazônia, uma iniciativa da Embrapa
Amazônia Oriental e diversos parceiros, que buscou desenvolver ferramentas adequadas ao
desenvolvimento sustentável dos recursos florestais da região.
22
Palavras-chave: Amazônia, Exploração de Impacto reduzido, polinização, fragmentação.
Abstract:
The Amazon Forest comprises an area of 4.9 km2 millions, equivalent to 40% of
the tropical world forests, with the greatest diversity of biodiversity on Earth. Despite its
importance on the biodiversity conservation, 14% of its forest cover has been removed on the
last three decades. Timber industry and agriculture activities are threatening the integrity and
functionality of the Amazon forest. Brazilian forestry legislation has significantly improved,
but it is necessary to implement new actions on the technical and operational level. The
ecological sustainability of forest management practices must include criteria and indicators
for genetic variability maintenance and its correlated processes. Habitat fragmentation reduces
continuous forest lands to small isolated areas, thus reducing the effective number of trees, the
number of pollen donors, and the amount of compatible pollen deposited on the flowers
pistils. This may lead to low fruit set. A decline on the pollinators’ population, increase on
inbreeding and changes on the pollinator species composition is also expected. In order to
guarantee the forest management sustainability, including the upholding of genetic diversity
in managed forests, it is essential to contemplate information on the reproductive biology of
the target species. Besides, the impact on the pollinators frequency and composition should
not be disregarded. Considering this, we looked for information on the reproductive process
of five woody trees, with different ecological characteristics in the context of Reduced Impact
Logging, or Low Impact Logging. The target species were: Jacaranda copaia, Dipteryx
odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera and Bagassa guianensis. They were also
studied on the Dendrogene Project – Genetic Conservation on Managed Forests in
Amazonia, an initiative of Embrapa Eastern Amazon and several partners, aiming to provide
proper tools in order to improve the sustainable development of Amazonian natural resources.
Key words: Amazon, Low Impact Logging, pollination, fragmentation.

23
1. Introdução:
As florestas tropicais são os ecossistemas com maior riqueza e diversidade na

Terra, contendo de 20% a 40% das espécies de plantas e animais (Myers, 1991). Ocupavam
uma área de, aproximadamente, 1.150 ± 54 x 106 ha até o início da década de 90, estando
distribuídas principalmente na América Latina (669 ± 57 x 106 ha), África (198 ± 13 x 106 ha)
e Sudeste Asiático (283 ± 31 x 106 ha) (Achard et al., 2002; Wright, 2005). Esses valores
podem sofrer variações de acordo com a metodologia utilizada no levantamento (Wright,
2005). O Global Forest Resources Assessment 2005 realizado pela FAO, indicou a existência
de 831,5 x 106 ha na América Latina, quase 150 x 106 ha a mais do que os dados de Achard et
al. (2002).
Mudanças na paisagem das florestas tropicais vêm ocorrendo intensamente à
medida que aumenta a ocupação humana, principalmente devido à transformação dos
ecossistemas naturais para áreas cultivadas (Ramankutty & Foley, 1998). Os efeitos
antropogênicos, em função de mudanças no uso da terra, colonização de espécies invasoras,
extração de madeira e consumo de combustíveis fósseis, entre outros, podem determinar
impactos regionais ou globais (Wright, 2005).
A cada ano, cerca de 13 x 106 ha de florestas são perdidos no mundo todos pelo
desflorestamento, mas esses números tendem a diminuir devido a projetos de reflorestamento
e à expansão natural das florestas já existentes (FAO, 2005). O termo desflorestamento é
definido pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE) como “conversão de áreas de
fisionomia florestal primária por ações antropogênicas para desenvolvimento de atividades
agrosilvipastoris, detectada a partir de plataformas orbitais” (Lentini et al., 2003).
Aproximadamente a metade das florestas tropicais já foi transformada para diferentes
propósitos (Wright, 2005). As décadas de 80 e 90 registraram as maiores taxas de
desflorestamento nas florestas tropicais (Ramankutty & Foley, 1998). Na década de 90,
verificou-se que a área anual média de desflorestamento foi 5,8 x 106 ha/ano, com valores
mais elevados na América latina e Sudeste Asiático (2,5 ± 1,4 x 106 ha/ano e 2,5 ± 0,8 x 106
ha/ano, respectivamente), em comparação com a área anual média de desflorestamento da
África (0,85 ± 0,30 x 106 ha/ano). Entretanto, a taxa anual média de desflorestamento na
América Latina é a menor dos três continentes (0,38%), seguida pela África (0,43%) e
Sudeste Asiático (0,91%), o que favorece a implementação de ações que reduzam os danos à
cobertura florestal (Achard et al., 2002; Mayaux et al, 2005).
24
Além do desflorestamento, há outros fatores que alteram a cobertura vegetal das

florestas tropicais. Aproximadamente 2,3 x 106 ha da cobertura global dessas florestas é
alterada anualmente pela fragmentação (Mayaux et al., 2005), que pode ser causada pela
abertura de estradas e extração de madeiras, além dos incêndios florestais de origem natural
ou antropogênica (Wade et al., 2003). A fragmentação altera os padrões de distribuição
espacial nas florestas, afetando a biodiversidade (Laurance et al., 2000).
A Amazônia Brasileira, também conhecida como Amazônia Legal, ocupa área de
4,9 milhões de km2 (Kitamura, 1994), distribuídos nos Estados da Região Norte do país
(Acre, Amapá, Amazonas, Pará, Rondônia, Roraima e Tocantins), além dos Estados do Mato
Grosso, parte do Maranhão e de Goiás, representando 59% do território brasileiro (Lentini et
al., 2003). A população, que até 1970 era de 8,2 milhões de habitantes, mais do que dobrou
em três décadas, chegando a 21 milhões de habitantes em 2000 e a densidade demográfica
subiu de 1,7 habitantes/km2 para 4,2 habitantes/km2 (IBGE, 2000 -
http://www.ibge.gov.br/censo/default.php). Esse Bioma abriga cerca de 40% do remanescente
de florestas tropicais úmidas do mundo, desempenhando um papel fundamental na
manutenção da biodiversidade (Laurance et al., 2001) e exibindo riqueza de cerca de 40.000
espécies de plantas vasculares, das quais 30.000 são endêmicas, 1.300 espécies de aves, 425
espécies de mamíferos, 371 espécies de répteis e 427 espécies de anfíbios (Mittermeier et al.,
2003).
A região amazônica compreende a maior expansão de ecossistemas tropicais
nativos, exercendo influência direta nos ciclos biogeoquímicos globais, principalmente no
ciclo do carbono (Bernoux et al., 2001). Além do mais, a Bacia Amazônica é a maior fonte de
água doce da Terra, sendo a reciclagem da evapotranspiração e da precipitação pela floresta
responsável por grande parte do balanço hídrico regional e global (Marengo & Nobre, 2001).
Diversos experimentos utilizando modelos climatológicos mostraram que o desmatamento
pode levar à redução de até 30% no volume de chuvas e aumento da temperatura do ar, o que
levaria a drásticas alterações na estrutura e riqueza da floresta amazônica (Nobre et al., 1991).
Desta maneira, a preservação dos serviços ambientais da Amazônia, sejam os recursos
genéticos, seqüestro de carbono, ciclagem de nutrientes, regulação do clima e de gases,
prevenção da erosão e de incêndios florestais, depende de estratégias de conservação e uso
racional da biodiversidade da região (Capobianco, 2002).
Nos últimos 30 anos a Amazônia perdeu cerca de 14% de sua cobertura florestal
(Lentini et al., 2005). Apesar de enorme pressão internacional contra o desflorestamento,
cerca de 2.500 serrarias estavam em operação entre os anos de 1996/1997, consumindo o
25
equivalente a 27,8 milhões de m3 de madeira e afetando entre 10.000 e 13.000 km2 de

cobertura florestal por ano (Nepstad et al., 1999). A legislação florestal no Brasil sofreu
avanços nas últimas décadas, mas ainda é necessário implementar mudanças ao nível técnico
e operacional (Zachow, 1996). A sustentabilidade ecológica dos planos de manejo nas
florestas tropicais deve incluir critérios e indicadores que garantam a manutenção da
variabilidade genética das espécies e processos correlacionados. Contudo, conhecimentos
básicos sobre os parâmetros que regulam os processos reprodutivos de espécies arbóreas são
insuficientes (Kanashiro et al., 2002). Atualmente, a legislação que regulamenta os Planos de
Manejo Florestal Sustentado (PMFS) no Brasil vem sendo modificada com o objetivo de
incorporar informações sobre aspectos ecológicos das espécies madeireiras, principalmente
sobre o ciclo de corte e crescimento, visando garantir a sustentabilidade (Silva, 1989). Como
exemplo disso, existe a Instrução Normativa do IBAMA de Nº 7, de 22 de agosto de 2003
(http://www2.ibama.gov.br/flores/leis/in07mogno.doc) que resguarda o corte do mogno
(Swietenia macrophylla King). Entretanto, ainda não existem regulamentações especificas
levando em consideração as peculiaridades das espécies tropicais quanto aos processos
reprodutivos, que são bastante distintos, mas ainda pouco estudados. Somando-se a isso a
adoção de parâmetros como o ciclo de corte de 30 anos e o incremento do volume do estoque
de madeira (Silva & Eldik, 1999), juntamente com outros requerimentos para a
implementação dos PMFSs, podem ser insuficientes para assegurar a sustentabilidade do
manejo florestal, uma vez que os tratamentos silviculturais buscam principalmente minimizar
os danos ao incremento de volume das árvores no estoque remanescente para futuras
colheitas.
Assim, o conhecimento dos processos reprodutivos de espécies arbóreas tropicais
pode fornecer informações importantes para auxiliar nas tomadas de decisão do manejo
florestal, a fim de garantir a reprodução e manutenção da diversidade genética das espécies
nas áreas manejadas. Estratégias adequadas de manejo deveriam levar em consideração ainda
o modo pelo qual as populações de polinizadores seriam influenciadas pelas modificações na
freqüência e composição das espécies florestais, sabendo-se que nas florestas tropicais
existem grupos de espécies de plantas que compartilham os mesmos vetores de polinização e
a susceptibilidade dessas espécies quanto à exploração florestal, visando a manutenção da
capacidade reprodutiva das populações.
26
2. Biologia reprodutiva e fragmentação de florestas tropicais, com ênfase na Amazônia
2.1. Fragmentação do habitat na Amazônia brasileira: causas e conseqüências

A fragmentação do habitat na Amazônia resulta de diversos fatores, quase sempre
produto de pressão humana. No ano de 2002, cerca de 19% do bioma Amazônia encontrava-
se sob Pressão Humana Consolidada, que inclui desflorestamento, centros urbanos e
assentamentos e ocorre, sobretudo, em torno das principais estradas oficiais, rios navegáveis e
centros urbanos. As áreas de Pressão Humana Incipiente, principalmente as zonas em torno de
focos de incêndios em florestas e áreas de interesse para a mineração, representavam 28% do
bioma, estando geralmente agregadas ou adjacentes às zonas de pressão consolidada (Barreto
et al., 2005), como pode ser observado na figura 1.
O avanço da fronteira agrícola, a exploração de madeira, a abertura de estradas e
os incêndios florestais representam os principais fatores de fragmentação da floresta (Nepstad
et al., 1999; 2002). Na Amazônia, esses fatores vêm promovendo o empobrecimento da
floresta, tornando-a vulnerável a fogos de origem natural, principalmente em anos de
ocorrência do fenômeno “El Niño” (Nepstad et al., 2000).
Os determinantes do desflorestamento nas décadas de 70 e 80 foram,
principalmente, as políticas públicas, através dos incentivos fiscais concedidos para as
atividades de pecuária e agricultura (Moran, 1993), os créditos rurais subsidiados, os
programas oficiais de colonização agrícola (Laurance, 1999) e os investimentos em infra-
estrutura, os quais atraíram empreendedores e imigrantes em busca de terra na região
(Nepstad et al., 2000; Laurance et al., 2001). Na década de 90, a ampliação da rede viária, o
surgimento dos plantios de grãos, os assentamentos de reforma agrária, o avanço da
exploração madeireira, da pecuária e do agronegócio, somados aos novos projetos de infra-
estrutura como o Programa “Avança Brasil”, mantiveram a pressão sobre a floresta (Nepstad
et al., 2002; Barreto et al., 2005; Alencar et al., 2004). A agricultura itinerante, que utiliza as
práticas de “derruba-e-queima” como meio de cultivo da terra é também um agravante ao
desflorestamento na Amazônia (Myers, 1991), uma vez que cada agricultor chega a derrubar
entre um a três hectares de floresta primária por ano, que não são detectados pelo
monitoramento orbital – que não mede áreas desmatadas inferiores a 6,25 hectares (Homma,
1998; Barreto et al., 2005). Considerando a existência de cerca de 600.000 famílias de
pequenos agricultores na Amazônia (Homma, 1998), esse desmatamento oculto está elevando
consideravelmente a taxa média anual de perda de cobertura florestal.
27
Figura 1. Áreas sob Pressão Humana no Bioma Amazônia (fonte: IMAZON, 2005)
28
A taxa média oficial de desflorestamento tem girado em torno de 17.000 km2/ano

ao longo do “Arco do Desmatamento” (Fig. 2), uma faixa contínua de cerca de 3.000 km de
extensão, com largura de até 600 km, totalizando cerca de 1,7 x 106 km2 (INPE, 2002). Entre
1978 e 1994, cerca de 75% dos desflorestamentos ocorreram em uma faixa de 100 km de
largura ao longo das rodovias pavimentadas (Nepstad et al., 2000; 2001). O biênio 2002-2003
registrou uma taxa bruta de desmatamento de 23.000 km2/ano, mostrando uma tendência de
aumento no último qüinqüênio (Soares-Filho et al., 2005). Entretanto no ano de 2005 foi
divulgada uma redução de 31% na taxa de desmatamento (dos 27.000 km2 – quase a área do
Estado de Alagoas – no período anterior, caiu para cerca de 19.000 km2). Porém, ainda não há
o que comemorar considerando-se que a área desmatada permanece num patamar muito
elevado. De fato, a média anual do desmatamento de 2000 a 2005 é maior que a média da
década de 90. Provavelmente, o que fez com que a taxa de desmatamento sofresse essa
redução no ano de 2005, foi um conjunto de ações do governo no âmbito do seu programa de
combate ao desmatamento, envolvendo diversos ministérios numa ação conjunta. Dentre
essas ações, se incluem as operações integradas de combate aos crimes ambientais, a criação
de Unidades de Conservação em áreas de conflito fundiário e as medidas de combate à
grilagem de florestas públicas, aliado a uma queda significativa nos preços das commodities
agrícolas, em especial da soja, que reduziu o interesse do setor agropecuário pelo
desmatamento nesse período (LBA notícias –
http://lba.cptec.inpe.br/lba/?p=11&lg=eng&op=448).
Recentemente, Asner et al. (2005) levantou bastante polêmica ao contestar os
dados oficiais de desflorestamento. O estudo utilizou método de monitoramento que incluiu o
corte seletivo de madeira na sua análise. Como esse tipo de extração de madeira geralmente
não é detectada pelos métodos utilizados pelo INPE, os autores afirmaram que a taxa anual
média de desflorestamento poderia chegar até o dobro da oficialmente registrada. Entretanto,
Câmara et al. (2005) discordaram dos resultados apresentados por Asner e colaboradores,
argumentando que os dados apresentados pelos autores implicariam em um aumento
substancial na produção de madeira em tora na Amazônia, chegando a contabilizar 50 milhões
de m3 no ano 2000. Tais valores exigiriam uma capacidade industrial inexistente nos padrões
atuais, uma vez que as serrarias da região têm capacidade para processar 25 a 28 milhões de
m3, registrados como a média dos últimos 10 anos.
29
Figura 2. Pólos e fronteiras madeireiras na Amazônia Legal (fonte: IMAZON, 2004).

30
Após 30 anos de desenvolvimento intensivo na Amazônia, a perda de quase 14%

da cobertura florestal tem implicações sobre a perda de biodiversidade e outros serviços
ambientais, emissão de gases que contribuem para o efeito estufa, balanço hídrico, ciclos
biogeoquímicos e até influencias climáticas globais (Bernoux et al., 2001; Nobre et al., 2001;
Lentini et al., 2003; Soares-Filho et al., 2005).
2.2. Efeitos da fragmentação no sucesso reprodutivo de espécies arbóreas tropicais

A fragmentação do habitat reduz áreas contínuas de floresta a pequenas porções
isoladas, e pode diminuir o número efetivo de árvores de uma população (Cascante et al.,
2002). A perda e fragmentação de habitat da floresta resultam em perda de biodiversidade,
isolamento de populações e mudanças nos padrões de migração e dispersão das espécies
(Laurance et al., 2002). A retirada de madeira de uma floresta pode resultar na abertura de até
37% do dossel, alterando as condições microclimáticas e aumentando as chances de
inflamabilidade das áreas remanescentes (Nepstad et al., 1999). Esse processo pode afetar a
saúde reprodutiva das árvores nativas, uma vez que ocorre a redução do número efetivo de
indivíduos de uma população (Cascante et al., 2002; Fuchs et al.¸ 2003), bem como do
número de doadores de pólen e da quantidade provável de pólen compatível depositado nos
estigmas das flores (Quesada & Stoner, 2003), o que pode levar a uma redução na taxa de
frutificação e à deriva genética (Bawa, 1990; Hamrick & Murawsky, 1990; Cascante et al.,
2002; Quesada & Stoner, 2003). Esses processos podem ainda conduzir a um declínio na
população dos agentes polinizadores (Aizen & Feisinger, 1994; Cascante et al., 2002),
chegando inclusive a dizimar colônias de abelhas nativas que cujas colônias estavam alojadas
nas árvores que são abatidas (Eltz et al., 2003) afetando ainda mais o sucesso reprodutivo da
vegetação.
Estudos realizados em áreas fragmentadas de florestas tropicais têm evidenciado
redução na quantidade de pólen depositados nos estigmas das flores e, conseqüentemente,
redução na frutificação e produção de sementes (Aizen & Feisinger, 1984; Rocha & Aguilar,
2001; Cascante et al., 2002, Fuchs et al., 2003; Harris & Johnson, 2004). Além disso, foi
observado aumento da taxa de autofecundação e diminuição no número de visitantes florais e
polinizadores (Aizen & Feisinger, 1984; Cascante et al., 2002; Laurance et al., 2003) e
mudanças na composição das espécies de polinizadores (Dick, 2001; Harris &Johnson, 2004).
A fragmentação reduziu o número de doadores de pólen e aumentou as taxas de
31
autofecundação nas plantas isoladas, afetando a regeneração de duas leguminosas – Samanea

saman e Pachira quinata na Costa Rica (Cascante et al., 2002; Fuchs et a.l, 2003).
Por outro lado, estudos realizados com Dinizia excelsa (Leguminosae) na
Amazônia Central (Dick, 2001) e Swietenia humilis (Meliaceae) na Costa Rica (Boshier,
2004), mostraram que a fragmentação não estava impedindo o fluxo de pólen entre árvores
isoladas em sistemas agropastoris, mesmo quando havia indivíduos distantes até 4,5 km uns
dos outros. Em D. excelsa, houve substituição dos polinizadores efetivos em áreas de floresta
contínua, abelhas-sem-ferrão (Apidae – Meliponini), pela abelha exótica Apis mellifera
(Apidae-Apini), que foi o principal polinizador das árvores isoladas e ainda, as árvores nas
pastagens e nos fragmentos produziram três vezes mais vagens que as árvores nas áreas de
floresta (Dick, 2001). Em S. humilis, marcadores moleculares evidenciaram o fluxo de pólen,
entre fragmentos distantes até 4,5 km, mostrando que a fragmentação não representou uma
barreira para a reprodução das árvores remanescentes, mas aumentou os níveis de fluxo de
pólen a longa distância (Boshier, 2004).
Estas diferentes respostas à fragmentação são conseqüências do comportamento
dos agentes polinizadores, considerando diferentes raios de dispersão de pólen, em função de
sua capacidade de vôo. Beija-flores, abelhas euglossíneas, morcegos são considerados
polinizadores de longa distância, assim como as abelhas da tribo Euglossini que podem voar
até 23 km em busca de alimento (Janzen, 1971), em contrapartida, os meliponíneos (p.ex.
Cephalotrigona capitata e Melipona panamica) forrageiam em uma distância de 1,2 km até
1,5 km do ninho (Roubik & Aluja, 1983). Dessa forma, o alcance de vôo determina a
distância do fluxo de pólen, o que pode ser fator limitante ao sucesso reprodutivo de espécies
arbóreas em áreas fragmentadas.
2.3. Ecologia reprodutiva de espécies arbóreas amazônicas: conhecimento atual

Nas florestas tropicais, a maioria das espécies arbóreas é polinizada por animais
(Roubik & Degen, 2004), através de uma grande variedade de sistemas de polinização,
associados à diversidade das flores nas plantas nativas (Endress, 1994). Na Amazônia, os
estudos sobre a biologia reprodutiva de espécies arbóreas ainda são escassos, em parte devido
à dificuldade de se atingir o dossel, observando-se a altura das árvores nativas, que pode
chegar a 30-40m, bem como a baixa densidade populacional das espécies e o difícil acesso
aos locais de estudo (Prance, 1985). Entretanto, já são encontrados estudos sobre os processos
reprodutivos de algumas espécies arbóreas, como mostram os trabalhos de Hopkins (1984)
32
com espécies de Parkia (Leguminosae – Mimosoidae), Kanashiro (1987) sobre a heterostilia

de Cordial goeldiana, Mori & Boeke (1987) e Prance & Mori (1998) com Lecitidáceas,
Bittrich & Amaral (1996) com Symphonia globulifera (Clusiaceae), Maués & Venturieri
(1997) com Platonia insignis (Clusiaceae), Venturieri (1997) com Schizolobium amazonicum
e Sclerolobium paniculatum (Leguminosae – Caesalpinioidae), Vicentini et al. (1999) com
Moronobea coccinea (Clusiaceae), Gribel et al. (1999 e 2002) com Ceiba pentandra e
Pseudobombax munguba (Bombacaceae); Dick (2001) com Dinizia excelsa (Leguminosae –
Papilionoidae), Maués (2002) com Bertholletia excelsa (Lecythidaceae). Dentre os estudos
sobre a fenologia, destacam-se os de Araújo (1970), Alencar et al. (1979), Magalhães &
Alencar (1979), Carvalho (1980), Montagner & Yared (1983), Alencar (1991, 1994 e 1998),
Umaña & Alencar (1993), Ruiz & Alencar (1999) e Andrade Jr. & Ferraz (2000). Tais
estudos ainda são pouco representativos frente a enorme diversidade de espécies amazônicas.
3. Manejo florestal e biologia reprodutiva

A manutenção da diversidade genética e dos processos a ela associados em
populações de árvores em florestas manejadas gerado importantes debates que buscam definir
e medir as sustentabilidade do manejo florestal nas florestas tropicais através de critérios e
indicadores (Kanashiro et al., 2002). Atualmente, os Planos de Manejo Florestal Sustentado
(PMFSs) incorporam poucas regulamentações específicas que resguardem a sustentabilidade
das intervenções florestais futuras, tais como a manutenção de árvores porta-sementes (Silva ,
2001). Apesar da reconhecida importância das especificidades relacionadas aos padrões
reprodutivos das espécies, estes não foram ainda suficientemente estudados e não são
considerados nos PMFSs.
A exploração madeireira reduz a densidade de árvores e aumenta a distância entre
os indivíduos remanescentes. Caso a mobilidade dos vetores de polinização não possa garantir
adequadamente o fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes, o número de árvores
doadoras de pólen será reduzido (Roubik & Degen, 2004), ou seja, quanto menor a densidade
de indivíduos em florescimento numa população, menor o fluxo efetivo de pólen entre
indivíduos (Murawski & Hamrick, 1991). Uma vez que a exploração madeireira aumenta a
fragmentação da floresta, espera-se uma redução no fluxo gênico entre diferentes populações.
Assim, o recrutamento em florestas fragmentadas pode ser produto de um pequeno número de
árvores-mãe. (Aldrich & Hamrick, 1998). Além do mais, as síndromes zoofílicas predominam
tanto na dispersão de pólen e sementes nas florestas tropicais, com fortes evidências de casos
33
de co-evolução entre árvores e polinizadores ou dispersores (Bawa, 1990b), representando

elevada especialização que pode ser extremamente sensível a perturbações externas.
3.1. Exploração Convencional Madeireira na Amazônia

O desflorestamento na Amazônia brasileira até 1975 era inferior a 1% de seu
território, mas a partir dessa época, a taxa de desmatamento tem crescido exponencialmente
(Moran, 1993). Atualmente, a Amazônia apresenta a maior taxa absoluta de desmatamento do
mundo, com uma média de até 2 x 106 ha desmatados por ano (INPE, 2002). Essa velocidade
de destruição resulta de diversos fatores, dentre as quais se destaca o crescimento
populacional, o aumento das indústrias madeireira e mineradora, a abertura de novas estradas
permitindo acesso de fazendeiros e colonos, e ainda os incêndios florestais provocados pelo
homem ou que ocorrem espontaneamente em áreas onde houve alteração na cobertura vegetal
(Laurance et al., 2001).
a b
Fonte: IPAM Fonte: FFT
Figura 3. Exploração madeireira: a) Operador de motosserra (fonte: IPAM); b) Vista aérea de

uma floresta após exploração convencional (fonte: FFT).
Os recursos florestais da Amazônia Brasileira constituem cerca de 60 bilhões de

metros cúbicos em toras, representando quase 30% das florestas tropicais do mundo (Barros
& Veríssimo, 1996). A expansão das atividades madeireiras e da fronteira agrícola na
Amazônia Legal ameaça a integridade e funcionalidade da floresta (Gerwing & Vidal, 2002).
34
Até hoje, a maior parte da exploração florestal na Amazônia ocorre de forma

predatória e imediatista, seguindo o modelo da exploração convencional, destruindo
profundamente as áreas exploradas. A extração tradicional utiliza maquinaria pesada e
remove até 10 indivíduos/ha, danificando 2m3 de madeira para cada metro cúbico extraído
(Veríssimo et al., 1992) causando grandes impactos ecológicos, uma vez que remove até
70m3/ha/ano, resultando em até 37% de abertura do dossel, alterando as condições
microclimáticas e aumentando o risco de inflamabilidade (Nepstad et al., 1999). Isso favorece
o estabelecimento de espécies pioneiras com implicações na estrutura e na composição
florística (Gerwing & Vidal, 2002). Essas perturbações geram ainda um tremendo impacto
econômico, levando a um intervalo de até 60 anos ou mais entre os ciclos de corte ou podendo
até inviabilizar para sempre o corte na mesma área (FFT, 2000).
3.2. Exploração de Impacto Reduzido (EIR)

Dentre os tipos de exploração madeireira na Amazônia Legal (Fig. 3), o corte
seletivo ou Exploração de Impacto Reduzido (EIR), também conhecido como Exploração
Seletiva de Madeira ou Exploração de Baixo Impacto, é o menos prejudicial à floresta, uma
vez que se restringe a espécies de alto valor comercial, sendo retirados de dois a três
indivíduos por hectare ou até 19m3/ha, principalmente os de grande porte e fuste reto
(Veríssimo et al, 1992). A EIR baseia-se em tecnologia adequada, planejamento, treinamento
e desenvolvimento de mão-de-obra especializada, adotando o sistema silvicultural policíclico,
levando em consideração a baixa incidência das espécies comerciais (cerca de 80 espécies) de
forma a permitir um ciclo de corte de 30 anos, com menores danos ao solo da floresta e maior
aproveitamento de madeira (FFT, 2000).
A EIR altera, mas não destrói completamente o ambiente. A remoção de árvores
grandes pode favorecer a entrada de espécies pioneiras, aumentando a riqueza local, porém
alterando a composição original. O efeito da exploração em invertebrados indicou que,
durante a exploração, esses organismos mudam para áreas não-exploradas e depois voltam a
colonizar as clareiras, mas a proporção de espécies é alterada devido ao aumento do número
de espécies sensíveis ao distúrbio e diminuição do número de espécies de borda ou clareira
(Whitmore, 1997). A fragmentação aumenta as taxas de mortalidade de árvores e a formação
de aberturas no dossel próximo à borda (Laurance et al., 1997) aumentando a mortalidade de
espécies emergentes situadas próximas à borda dos fragmentos (Laurance et al., 2000).
35
Efeitos de ciclos repetidos de exploração podem ter conseqüências maiores, portanto é preciso
intensificar os cuidados na conservação do habitat.
3.3. Manejo Florestal Sustentável: critérios e indicadores

A sustentabilidade ecológica dos planos de manejo nas florestas tropicais deve
incluir critérios e indicadores que garantam a manutenção da variabilidade genética das
espécies e processos correlacionados. Contudo, conhecimentos básicos sobre os parâmetros
que regulam os processos reprodutivos de espécies arbóreas na Amazônia são insuficientes
(Kanashiro et al., 2002). Atualmente a legislação que regulamenta os planos de manejo no
Brasil vem sendo modificada com o objetivo de incorporar informações sobre aspectos
ecológicos das espécies madeireiras, principalmente sobre o ciclo de corte e crescimento,
visando garantir a sustentabilidade do manejo (Silva, 1989). O conhecimento da ecologia
reprodutiva pode dar embasamento para avaliar a susceptibilidade dessas espécies quanto à
exploração florestal, visando a manutenção da capacidade reprodutiva das populações.
A adoção de uma política de desenvolvimento para a Amazônia com foco no
manejo florestal sustentável seria a melhor opção de uso da terra em 83% da Amazônia Legal,
área com regime de chuvas intenso a moderado, distinto dos demais 17% do território que tem
um período de estiagem definido e pode ser destinado a atividades agropecuárias (Schneider
et al., 2000).
Uma alternativa que vêm minimizando os danos ao meio ambiente e agregando
valor ao produto florestal madeireiro é a Certificação Florestal, que tem como fundamento a
garantia de que determinado produto é originário de manejo florestal ambientalmente
adequado, socialmente justo e economicamente viável. Os produtos que têm o selo da
certificação são aqueles produzidos com madeira de florestas certificadas. O Forest
Stewardship Council (FSC), com seu representante no Brasil, Conselho Brasileiro de Manejo
Florestal (FSC – Brasil) é um organismo que define e publica Princípios e Critérios
universais, bem como padrões nacionais ou regionais, conforme o tipo de floresta, que
abrangem os aspectos econômicos, sociais e ambientais. Desta forma, os padrões do FSC
incluem diferentes perspectivas de diferentes setores da sociedade sobre o que representa o
bom manejo florestal, sendo aplicados mundialmente. O Princípio nº 6 do FSC – Impacto
Ambiental, preconiza que o manejo florestal deve conservar a diversidade ecológica e seus
valores associados, os recursos hídricos, os solos, os ecossistemas e paisagens frágeis e
singulares, mantendo, aumentando ou restaurando as funções ecológicas vitais, incluindo a
36
regeneração e a sucessão natural das florestas; a diversidade genética e a diversidade das

espécies e do ecossistema; os ciclos naturais que afetam a produtividade do ecossistema
florestal, enfim, a integridade das florestas (FSC – Brasil, http://www.fsc.org.br/index.cfm). No
Brasil, desde 1996 a Sociedade Brasileira de Silvicultura (SBS) em parceria com algumas
associações do setor florestal, instituições de ensino e pesquisa, organizações não
governamentais e com apoio de alguns órgãos governamentais, vêm trabalhando com um
programa voluntário denominado Cerflor – Programa Brasileiro de Certificação Florestal, que
surgiu para atender uma demanda do setor produtivo florestal do país. A SBS estabeleceu
acordo de cooperação com a ABNT para desenvolver os princípios e critérios para florestas
nativas (Inmetro – Cerflor, http://www.inmetro.gov.br/qualidade/cerflor.asp)
4. Importância da biologia reprodutiva de espécies arbóreas como base

conservacionista para o manejo florestal
Dentre os estudos de ecologia florestal, um dos aspectos mais importantes é o
entendimento dos mecanismos de polinização e biologia floral. A complexidade dos
processos reprodutivos das espécies arbóreas da floresta amazônica é ainda um vasto campo a
ser explorado, devido em parte à dificuldade de se atingir o dossel, observando-se a altura das
árvores nativas, que pode ultrapassar os 30m, bem como a própria densidade populacional das
espécies e o difícil acesso aos locais de estudo (Prance, 1985).
Até o início da década de 70, acreditava-se que a maioria de espécies arbóreas das
florestas tropicais, semelhantes às espécies das regiões temperadas, apresentava
autocompatibilidade, devido principalmente à baixa densidade das árvores, ao padrão
assincrônico de florescimento e a “restrita” mobilidade de seus agentes polinizadores (Corner,
1954; Federov 1966). Em um estudo pioneiro sobre o sistema reprodutivo de espécies
arbóreas em floresta tropical na Estação Ecológica La Selva, Costa Rica em 1974, Bawa
demonstrou que cerca de 76% das espécies apresentavam fecundação cruzada (alogamia) à
luz dos estudos pioneiros de Ashton (1969), contestando cientificamente as idéias de Corner
(1954) e Federov (1966). A partir daí, diversos estudos foram realizados corroborando esses
resultados (Bawa et al., 1985; Bawa, 1990b, 1990b; Hopkins, 1984; Prance, 1985; Mori &
Boeke, 1987).
Estudos de campo têm demonstrado que os processos reprodutivos das espécies
arbóreas da Amazônia brasileira podem variar bastante quanto a presença de sistemas de
incompatibilidade, ocorrência temporal dos eventos fenológicos em nível de populações, intra
37
e inter-especificamente, diversidade de agentes de polinização e estratégias para atração dos

polinizadores (Hopkins, 1984, 1998; Mori & Boeke, 1987; Bittrich & Amaral, 1996; Prance &
Mori, 1998; Gribel et al., 1999, 2002; Maués, 2001, 2004; Quesada et al., 2003). A
fragmentação da floresta reduz o tamanho efetivo da população arbórea, diminuindo o número
de indivíduos reprodutivos, e, conseqüentemente, o número de doadores de pólen e a
quantidade de pólen depositada nas flores, podendo ser acompanhada por um decréscimo na
população de polinizadores e formação de frutos (Bawa, 1990a; Aizen & Feisinger, 1994;
Cascante, et al., 2002, Quesada et al., 2003), além de promover alterações na estrutura
genética da população de árvores remanescentes (Loveless & Hamrick, 1984). Guariguata
(1998) evidenciou que a produção de frutos e sementes é menor em florestas exploradas e que
a remoção de indivíduos de uma determinada espécie pode aumentar o nível de endogamia
nos indivíduos remanescentes, refletindo na produção e qualidade (viabilidade) das sementes
e comprometendo a manutenção da capacidade reprodutiva das espécies exploradas.
O raio de dispersão de pólen e sementes nas populações arbóreas varia em função
do agente polinizador ou dispersor. Abelhas da família Euglossinae podem percorrer até 23
km em vôo orientado (Janzen, 1971), por outro lado, abelhas nativas de pequeno porte, como
os meliponíneos, têm um raio de ação muito menor, sendo de 1,5 e 1,2 km para as espécies
Cephalotrigona capitata e Melipona panamica, respectivamente (Roubik & Aluja, 1983). O
mesmo pode se dizer sobre a dispersão das sementes, que pode ocorrer em grandes distâncias
quando levadas por pássaros, morcegos ou pela água, ou ser bastante restrita, quando o agente
é a gravidade ou o vento (van der Pjil, 1982). A estrutura floral também é um fator limitante,
visto que condiciona os polinizadores legítimos a serem compatíveis com o tamanho e
disposição dos elementos florais. A coloração, o horário de abertura, os recursos ofertados
(quantidade e qualidade) e a morfologia floral, são parâmetros que resultam nas síndromes de
polinização, um conjunto de características que deve funcionar em perfeita harmonia e
sincronismo, para se alcançar o sucesso reprodutivo (Proctor et al., 1996). A ruptura de um
elo nesta complexa cadeia poderá afetar a reprodução de uma determinada espécie, com
reflexos negativos na manutenção da estrutura das populações da floresta.
Dessa forma, para realizar o manejo florestal visando a sustentabilidade, é
fundamental levar em consideração as informações relativas à biologia reprodutiva para
garantir a reprodução e manutenção da diversidade genética das espécies nessas áreas
manejadas. Além disso, uma estratégia adequada de manejo deveria levar em consideração
também o modo pelo qual as populações de polinizadores seriam influenciadas pelas
38
modificações na freqüência e composição das espécies florestais, sabendo-se que nas florestas
tropicais existem grupos de espécies que compartilham os mesmos vetores de polinização
(Bawa, 1990a).
As espécies selecionadas para esse estudo fizeram parte do grupo de espécies
prioritárias para o Projeto Dendrogene – Conservação Genética em Florestas Manejadas na
Amazônia (http://www.cpatu.embrapa.br/dendro/index.htm). O projeto foi uma iniciativa da
Embrapa Amazônia Oriental e diversos parceiros nacionais e internacionais, com suporte
financeiro do Department for International Development (DFID), cujo objetivo principal foi
avaliar os impactos da exploração madeireira na biodiversidade florestal, visando o uso
sustentável da floresta. Dentre as atividades desenvolvidas pelo projeto, destacam-se as
pesquisas ecológicas e genéticas antes e após a exploração madeireira de sete espécies
arbóreas com importância ecológica e econômica na Amazônia, denominadas espécies-
modelo, que representaram três grupos ecológicos (pioneiras, clímax de crescimento rápido
ou demandantes de luz e clímax de crescimento lento ou tolerantes à sombra) e capresentaram
diferentes características reprodutivas (sistemas de reprodução, polinização,
incompatibilidade). Este projeto buscou desenvolver ferramentas para melhorar a conservação
em florestas manejadas na Amazônia brasileira e assim contribuir para o desenvolvimento
sustentável dos recursos naturais da região (Kanashiro et al., 2002). Após a geração das
informações básicas, o projeto previu a aplicação dos resultados gerados em modelos de
simulação genética, visando elucidar os processos e as conseqüências genéticas associadas a
exploração e a fragmentação florestal, utilizando o programa ECO-GENE (Degen et al., 1996;
Degen & Watson, 2004). A modelagem fundamentada na complexidade dos fatores
ecológicos e genéticos possibilita a avaliação de cenários, com mudanças em variáveis,
relacionadas à exploração nos planos de manejo (Silva, 2005), permitindo a geração de
critérios que sejam incorporados em programas computacionais de apoio à decisão de manejo
florestal, como o software Trema, que foi desenvolvido para ser uma ferramenta de uso nas
operações relativas ao inventário florestal e planejamento da exploração.
Dentro do contexto do Projeto Dendrogene, o objetivo principal desse estudo foi
gerar conhecimento sobre os processos reprodutivos de cinco espécies arbóreas amazônicas
de importância madeireira, com características distintas quanto aos sistemas de polinização,
buscando identificar pontos vulneráveis nos processos reprodutivos às intervenções florestais
da exploração de impacto reduzido (EIR), na Floresta Nacional do Tapajós, oeste da
Amazônia. Para isso, foi feita a caracterização da biologia reprodutiva das seguintes espécies:
39
Bagassa guianensis Aubl. Moraceae, Carapa guianensis Aubl. Meliaceae, Dipteryx odorata
(Aubl.) Willd. Leguminosae – Papilionoidae, Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae
e Symphonia globulifera L.f. Clusiaceae, bem como a estimativa do efeito da EIR no fluxo de
pólen e na freqüência e composição das guildas de polinizadores. O trabalho finaliza com uma
discussão acerca das conseqüências da exploração madeireira sobre os processos reprodutivos
de espécies arbóreas de valor econômico na Amazônia.
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51
CAPÍTULO 2
II. BIOLOGIA REPRODUTIVA DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS

IMPORTANTES PARA O MANEJO FLORESTAL NO ESTADO DO PARÁ
Resumo:
A biologia reprodutiva de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae),
Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl.
(Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae) e Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae)
foi caracterizada. Os estudos de campo foram realizados na Floresta Nacional do Tapajós
(PA) e na área experimental da Embrapa Amazônia Oriental, em Belém (PA). Foram
examinados aspectos básicos sobre a fenologia reprodutiva, biologia floral, sistema
reprodutivo e agentes polinizadores. Três espécies (J. copaia, C. guianensis e B. guianensis)
apresentaram padrão de florescimento anual, enquanto D. odorata e S. globulifera tiveram um
padrão sub-anual de florescimento, uma vez que o florescimento apresentou dois eventos ao
ano. Dentre as espécies anuais, o período de maior percentual de florescimento na população
ocorreu nos meses de menor precipitação pluviométrica (agosto a novembro). Em J. copaia,
esse evento teve duração de até quatro semanas por árvore e flores com longevidade de um
dia, inserindo-se na classificação de florescimento breve, porém ao nível de população o
florescimento foi considerado anual intermediário ou cornucópia. Em C. guianensis o
florescimento foi prolongado e intermitente, considerado anual estendido ou multiple bang,
enquanto que B. guianensis apresentou variação no padrão cornucópia, pois a floração
individual das árvores femininas durou entre três a quatro semanas, mas nas árvores
masculinas as inflorescências tiveram longevidade entre seis a oito semanas, sendo
classificada como anual intermediária. A época de maturação dos frutos ocorreu
principalmente na época chuvosa (janeiro a maio). Três espécies (J. copaia, D. odorata e S.
globulifera) têm flores perfeitas ou hermafroditas, C. guianensis é monóica e B. guianensis é
dióica. As características florais foram compatíveis com a lista de visitantes observados e
coletados nas flores. As espécies J. copaia e D. odorata foram classificadas como melitófilas,
uma vez que atraíram vasta diversidade de abelhas, (Centris, Euglossa, Eulaema e Epicharis,
entre outros), entretanto, os visitantes florais de D. odorata foram mais diversificados, sendo
encontradas abelhas, besouros, borboletas, mariposas, vespas e moscas. Essa diversidade de
polinizadores legítimos é vantajosa para a espécie, pois permite a manutenção dos serviços de
52
polinização na ausência de um dos grupos de polinizadores. No caso de C. guianensis, a visita

de microlepdópteros e abelhas-sem-ferrão ocorreu indiscriminadamente, e assim a espécie foi
considerada entomófila. A espécie S. globulifera foi a única espécie ornitófila, sendo
registradas visitas de representantes de pelo menos cinco famílias de aves (Thraupidae,
Trochilidae, Icteridae, Picidae, Ramphastidae e Psittacidae). As aves da família Thraupidae,
da ordem Passeriformes, foram os mais freqüentes, seguidos pelos beija-flores. Ambos foram
considerados os polinizadores legítimos, pela sua freqüência de visitas e maneira de contato
com os verticilos reprodutivos. Foram encontradas fortes evidências de polinização anemófila
em B. guianensis, concordando com sua morfologia floral e características relacionadas ao
pólen e estigma. Juntamente com o vento, discute-se a possibilidade de co-participação de
insetos da ordem Thysanoptera no processo de polinização. Quanto ao sistema reprodutivo,
todas as espécies apresentaram barreiras a autofecundação, ou seja, não houve sucesso na
frutificação quando as flores foram polinizadas com auto-pólen. A partir das análises de
pistilos usados nos testes de polinização com microscopia de fluorescência, foi observado que
havia pelo menos dois sítios de incompatibilidade, remetendo a dois sistemas distintos, Auto-
incompatibilidade de Ação Tardia (LSI – Late-acting Self-incompatibility) em J. copaia e D.
odorata e, aparentemente, Auto-incompatibilidade Homomórfica Esporofítica (SSI –
Sporophitic Self-incompatibility) em C. guianensis. Discute-se a susceptibilidade do processo
reprodutivo das espécies em relação à exploração florestal.
Palavras-chave: Fenologia, biologia floral, polinização, sistema reprodutivo, melitofilia,

ornitofilia, anemofilia, abelhas, Passeriformes.
Abstract:
This study describes the reproductive processes of Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don
(Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa
guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae), and Bagassa
guianensis Aubl. (Moraceae). The field studies were carried out at the Tapajós National
Forest, Western Amazon, and at the Experimental Field of Embrapa Eastern Amazon,
municipality of Belém, Pará State. Basic aspects of the reproductive phenology, leaf changes,
floral biology, reproductive system and pollination were studied. Among the five species, J.
copaia, C. guianensis and B. guianensis showed an annual flowering pattern, while D.
odorata and S. globulifera presented a sub-annual pattern. Within the annual flowering
53
species, the main flowering period was synchronized with the dry season (August to
November). In J. copaia, this event lasted for three to four weeks per tree and four months in
the population, therefore it was considered a brief flowering species at the individual level and
cornucopia at the population level. C. guianensis demonstrated a different behavior, with a
long lasting flowering period among the population, however intermittent at the individual
level, classified as annual extended or multiple bang. B. guianensis showed a variation on the
cornucopia pattern, as the female inflorescences lasted up to four weeks and the male
inflorescences had a extended longevity of six to eight weeks, thus is was considered annual
intermediate. The fruit maturation occurred mainly at the wet season (January to May). J.
copaia, D. odorata and S. globulifera exhibit perfect flowers, afterward are hermaphoditic,
while C. guianensis is monoecious and B. guianensis is dioecious. Floral characteristics were
compatible with the visitors observed on the flowers. Two species (J. copaia and D. odorata)
were mellithophilous, attracting a vast number of bees, such as Centris, Euglossa, Eulaema
and Epicharis. Although the floral visitors of D. odorata were more diversified, as it was
found also leaf beetles, scarab beetles, butterflies, moths and hummingbirds as frequent
visitors and pollinators. This is an advantage for the species, since it allows the maintenance
of pollination services if a pollinator vector is absent. C. guianensis was considered an
enomophilous species, due to the visits of microlepidopterans and Stingless bees. S.
globulifera was the only ornithophilous species, where birds of five different families were
seen on the flowers (Thraupidae, Trochilidae, Icteridae, Picidae, Ramphastidae e Psittacidae).
The Passeriformes or perching birds of the Thraupidae family were the most frequent visitors,
followed by the hummingbirds. Considering the last species, B. guianensis, strong evidences
of wind pollination were found, according to its floral morphology, as well as the stigma and
pollen biology. In cooperation with the wind, the possibility of participation of tiny insects
belonging to the Thysanoptera order in the pollination process is discussed. Concerning the
reproductive system, all the species presented were self-incompatible (SI). The analysis of
controlled pollinated pistils under fluorescence microscopy, revealed two major SI systems,
LSI (Late-acting Self-incompatibility) in J. copaia and D. odorata, and, apparently, SSI
(Sporophitic Self-incompatibility) in C. guianensis. The vulnerability of the reproductive
processes of the five species is discussed in relation to logging practices.
Key words: Phenology, floral biology, pollination, reproductive system, mellithophily,

ornithophily, anemophily, bees, Passeriformes.
54
1. Introdução:
A fragmentação da floresta é uma realidade que vem acompanhada de números

alarmantes nas florestas tropicais no mundo todo. O avanço da fronteira agrícola, a exploração
de madeira, a abertura de estradas e os incêndios florestais representam os principais fatores
de fragmentação da floresta (Nepstad et al., 1999; 2002). Dentre os principais efeitos da
fragmentação do habitat nos processos reprodutivos estão a redução no tamanho efetivo da
população arbórea, diminuindo o número de indivíduos reprodutivos, e, conseqüentemente, o
número de doadores de pólen e a quantidade de pólen depositada nas flores, podendo ser
acompanhada por um decréscimo na população de polinizadores e formação de frutos (Bawa,
1990a; Aizen & Feisinger, 1994; Cascante et al., 2002, Quesada et al., 2003), além de
alterações na estrutura genética da população de árvores remanescentes (Loveless & Hamrick,
1984). No entanto, pouco se conhece sobre os processos de polinização e reprodução das
espécies arbóreas que vêm sendo exploradas na floresta amazônica, apesar de algumas delas
encontrarem-se ameaçadas de drástica diminuição nos estoques naturais.
A estrutura floral é um fator limitante à polinização, visto que condiciona os
polinizadores legítimos a serem compatíveis com o tamanho e disposição dos elementos
florais. A coloração, horário de abertura, recursos ofertados (quantidade e qualidade) e a
morfologia floral, são parâmetros que determinam as síndromes de polinização, um conjunto
de características que deve funcionar em perfeita harmonia e sincronismo, para se alcançar o
sucesso reprodutivo (Proctor et al., 1996). Além disso, as espécies arbóreas amazônicas
possuem diferentes sistemas de auto-incompatibilidade, com variações na ocorrência temporal
dos eventos reprodutivos, e processos de polinização (Hopkins, 1984, 1998; Mori & Boeke,
1987; Bittrich & Amaral, 1996; Prance & Mori, 1998; Gribel et al., 1999; Maués, 2001).
A ruptura de um elo nesta complexa cadeia dos processos reprodutivos poderá
afetar a sobrevivência das espécies arbóreas tropicais, com reflexos negativos na manutenção
da estrutura das populações e sua conseqüente adaptação e diversidade das florestas tropicais.
Dessa forma, o objetivo deste trabalho é caracterizar os processos reprodutivos de
cinco espécies arbóreas na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, com ênfase nos
aspectos relacionados à biologia floral, sistema reprodutivo e agentes de polinização, a fim de
identificar pontos vulneráveis aos processos reprodutivos no contexto das práticas atuais de
exploração madeireira, mesmo em casos de exploração de impacto reduzido (EIR).
55
2. Materiais e Métodos:
2.1. Área de Estudo: Floresta Nacional do Tapajós

Os estudos de campo foram desenvolvidos principalmente na Floresta Nacional
do Tapajós, situada a oeste do Estado do Pará, região norte do Brasil, cerca de 50 km ao sul
da cidade de Santarém. A FLONA do Tapajós é delimitada a oeste com o Rio Tapajós, a leste
com a BR-163 (Rodovia Santarém-Cuiabá), ao sul com o Rio Cupari e ao norte com o
paralelo 2º45’ (Fig. 1). Abrange uma área de aproximadamente 545.000 hectares na região do
Baixo Amazonas, incluindo parte dos municípios de Belterra, Aveiro, Placas e Rurópolis.
Está localizada entre os paralelos de 2º 45’ e 4º 10’ de latitude sul e entre os meridianos de
54º 45’ e 55º 30’ (Espírito-Santo et al., 2005). É definida pela Lei do Sistema Nacional de
Unidades de Conservação da Natureza (SNUC – lei 9.985/2000) como sendo uma área com
cobertura florestal de espécies predominantemente nativas, tendo como objetivo básico o uso
múltiplo sustentável dos recursos florestais e a pesquisa científica, com ênfase em métodos
para exploração sustentável, sendo permitida a permanência de população tradicional
existente quando da sua criação (Soares, 2004).
2.1.1. Histórico
As Florestas Nacionais, também chamadas FLONAs, são um dos 12 tipos de
Unidades de Conservação existentes no Brasil, pertencentes ao Grupo II, “Unidades de Uso
Sustentável”, nos quais é permitido o uso de parte dos seus recursos, uma vez que se assegure
sua conservação. Atualmente as FLONAS estão sob a administração do IBAMA, mas quando
foi criada no ano de 1974 pelo Decreto nº 73.684 de 19 de fevereiro de 1974, a FLONA do
Tapajós, estava subordinada ao extinto Instituto Brasileiro de Desenvolvimento Florestal
(IBDF), órgão que era vinculado ao Ministério da Agricultura (Soares, 2004).
2.1.2. Clima
O clima, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo AmW, caracterizado
por um período seco de dois a quatro meses (com precipitação chegando até 60 mm)
(Espírito-Santo et al, 2005). A média anual de precipitação pluviométrica é de 2.000 mm,
variando entre 600 mm a 3.000 mm. As chuvas ocorrem com maior intensidade entre os
meses de dezembro a junho, período que concentra até 70% da precipitação anual. A umidade
56
relativa do ar é superior a 80% o ano todo (Soares, 2004). A temperatura média anual é de 25
°C, sendo que a temperatura mínima pode atingir 18,4 °C e a máxima 32,6 °C (Carvalho,
1992). Essa região pode passar por períodos severos de estiagem durante os anos de
ocorrência do fenômeno El Niño (Nepstad et al., 2001)
2.1.3. Geomorfologia
Geologicamente a região coberta pela FLONA do Tapajós é constituída pela
Formação Barreiras, do Período Cenozóico (RADAMBRASIL, 1976). É caracterizada por
apresentar duas unidades morfológicas bem distintas: o Planalto Rebaixado do Médio
Amazonas (PRMA) e o Planalto Tapajós-Xingu (PTX). O PRMA é uma unidade
morfoestrutural que se estende desde a Planície Amazônica acompanhando a margem direita
do Rio Amazonas até o PTX, nas proximidades do Rio Tapajós. O PRMA apresenta cotas
altimétricas de cerca de 100 m, relevos dissecados com a forma tabular, drenagem adensada
com insipiência de afundamento e a formação de lagoas. Possui ainda colinas com ravinas e
vales encaixados com superfícies aplainadas, inundadas periodicamente. O PTX apresenta
cotas de 120 a 170 m, sendo recortado pelo Rio Tapajós, com cotas de decaimentos entre o
planalto e a margem do Rio Tapajós de aproximadamente 150 m (RADAMBRASIL, 1976). É
formada por sedimentos de origem continental, como arenitos e argilitos e secundariamente
conglomerados. O tipo predominante de solo é o Oxisol (Haplustox), ocupando 37,1% da
área, dominado por argila mineral rica em Kaolinita, livre de “zona dura” (hardpan) ou óxido
de ferro nos primeiros 12 metros, também chamado de Latossolo Amarelo distrófico, pela
classificação brasileira, caracterizado por diferentes texturas, geralmente profundo, ácido,
friável e revestido por florestas densas. O segundo tipo principal encontrado é o Ultisol, ou
Argissolo Vermelho-Amarelo, que ocupa 25,3% da área (Silva et al., 1983; Espírito-Santo et
al., 2005). A altitude da região está a 175 m acima do nível do mar (Carvalho, 2001).
2.1.4. Vegetação
A cobertura vegetal da FLONA do Tapajós é constituída por floresta de terra
firme, classificada como Floresta Ombrófila Densa, segundo o IBGE (Carvalho, 2001) ou
floresta alta com emergentes e ocorrência rara de palmeiras. Em uma classificação mais
detalhada, Dubois (1976) distinguiu seis grandes tipos e diversos sub-tipos de vegetação: 1)
Floresta alta com babaçu (Orbignya phalerata Mart.); 2) Floresta alta sem babaçu; 3)
Complexo de florestas baixas; 4) Complexo de florestas cipoálicas e cipoal; 5) Florestas
57
inundadas; e 6) Capoeiras. O estrato superior é constituído principalmente por castanheira

(Bertholletia excelsa), angelins (Hymenolobium excelsum, Pithecelobium racemosum e
Dinizia excelsa), tauari (Couratari sp.), maçaranduba (Manilkara huberi), faveiras (Vatairea
sericea, Parkia spp., Piptadenia suaveolens), jatobá ou jutaí-açu (Hymenaea courbaril),
andiroba (Carapa guianensis) e ipê ou pau-d´arco (Tabebuia serratifolia). O sub-bosque é
aberto, caracterizando-se pela presença de canela-de-jacamim (Rinorea flavescens), envira-
surucucu (Duguetia echinophora), acariquarana (Rinorea guianensis) e arataciú (Sagotia
racemosa). Dentre as espécies de valor comercial, as mais abundantes são a andiroba (C.
guinensis), com 3,8 árvores por hectare, maçaranduba (M. huberi) e jarana (Holopyxidium
jarana) (Silva, et al., 1985).
Nas duas últimas décadas, a FLONA do Tapajós vem sendo usada para atividades
controladas de extração de madeira e pesquisas sobre manejo sustentável de florestas (Silva,
1989; Silva et al., 1995; Carvalho, 2001; Kanashiro et al., 2002). Antes da sua criação,
aparentemente os únicos distúrbios haviam sido causados por atividades de caça, coleta de
frutas comestíveis, sangramento de látex da Hevea brasiliensis (Willd. ex A. Juss.) Müll.
Arg., e pela extração seletiva de Manilkara huberi Standley (maçaranduba), Cedrela odorata
L. (cedro vermelho) e, possivelmente, Cordia goeldiana Hub. (freijó-cinza) e Aniba duckei
Kostermans (pau-rosa), há aproximadamente 50 anos atrás. Com a possível exceção do
pequeno tamanho da população remanescente de Cedrela, Cordia e Aniba, não se consideram
que estes distúrbios tenham causado um impacto significativo na estrutura ou composição da
floresta (Carvalho, 1992; Lopes, 1993).
2.1.5. Fauna
O conhecimento sobre a fauna da Floresta Nacional do Tapajós está restrito a
levantamentos sobre aves e mamíferos, com levantamentos sobre a avifauna da floresta e sub-
bosque (Henriques et al., 2003), efeito da fragmentação, corte de madeira e fogo na avifauna
(Barlow et al., 2006), distribuição da avifauna em clareiras e no sub-bosque (Wunderle et al.,
2005), predação de sementes de Bertholletia excelsa – Lecythidaceae por roedores (Peres et
al., 1997) e estratificação da comunidade de morcegos na floresta (Bernard, 2001).
58
Figura 1. Localização geográfica da Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, à

margem direita do Rio Tapajós (fonte: MMA).
59
2.1.6. Parcela de Estudo Intensivo – PEI ou Intensive Study Plot - IS)

Os estudos de biologia reprodutiva foram realizados, principalmente, em uma
parcela de 500 hectares, pertencente ao projeto Manejo da Floresta Nacional do Tapajós para
Produção Sustentada de Madeira Industrial (ITTO PD 68/89), do Instituto Brasileiro do Meio
Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), uma parceria da Organização
Internacional de Madeiras Tropicais e Departamento para o Desenvolvimento Internacional
(ITTO/DFID) com o Governo Brasileiro (Ministério das Relações Exteriores – MRE /
Agência Brasileira de Cooperação – ABC), que foi concedida à exploração florestal de
impacto reduzido (EIR) através da empresa Agropecuária Treviso Ltda.
Este projeto teve como objetivo instalar um modelo de manejo florestal que
garantisse a produção sustentada de madeira, visando a obtenção de dados técnicos, sociais e
ambientais que pudessem orientar a gestão das Florestas Nacionais e ações governamentais
destinadas ao setor florestal brasileiro. O projeto teve ainda a finalidade de difundir os
conhecimentos adquiridos para os diferentes segmentos sociais envolvidos com a atividade
florestal. Dentre as principais etapas cumpridas pelo projeto ITTO, destacam-se: a) O
mapeamento da área total do projeto a ser manejada (3.222 ha); b) O Inventário Florestal; c)
A preparação do Plano de Manejo Florestal e aprovação do Estudo e Relatório de Avaliação
do Impacto Ambiental (EIA/RIMA); d) A definição do Contrato para Exploração Florestal;e)
A seleção das empresas para realização da exploração mediante Edital Público; A elaboração
do Plano de Exploração; e f) O treinamento em Exploração de Impacto Reduzido (EIR) para o
pessoal envolvido na execução do projeto (MMA/Ibama – Projeto OIMT – ITTO PD 68/89,
2004 http://www.ibama.gov.br/projetotapajos/index.htm).
A exploração florestal foi realizada entre novembro de 1999 a dezembro de 2003,
sob a supervisão do IBAMA, obedecendo a parâmetros que estabeleceram até 40 m³ de
madeira cortada por hectare. O diâmetro mínimo por espécie foi de 45 cm para Carapa
guianensis (andiroba), Marmaroxylum racemosum (angelim-rajado), Diplotropsis spp.
(sucupiras), Sclerolobium spp. (tachis), Protium spp. e Trattinickia spp. (breus) e Euplassa,
Nectandra, Licaria, Ocotea, Aniba, Adenostephanus (louros); 75 cm para Hymenaea
courbaril (jatobá), Caryocar villosum (piquiá) e Ceiba pentandra (sumaúma) e 55 cm para as
demais espécies. A extração de Bertholletia excelsa (castanheira), Aniba roseodora (pau
rosa), Copaifera spp. (copaíba), Aniba canelilla (preciosa), Hevea brasiliensis (seringueira) e
foi proibida, assim como das palmáceas de um modo geral e, no mínimo, 10% de qualquer
espécie explorada, que seriam reservadas como árvores porta sementes (MMA/Ibama –
60
Projeto OIMT – ITTO PD 68/89, 2004 http://www.ibama.gov.br/projetotapajos/#). O transporte e

a comercialização cumpriram o estabelecido na legislação vigente aplicável a qualquer
colheita florestal. Durante e após a exploração, foram conduzidas atividades de
monitoramento e pesquisas sobre os impactos decorrentes da exploração florestal (flora,
fauna, solos e ambiente em geral) (Soares, 2004).
A parcela de 500 ha recebeu também a denominação de Parcela de Estudo
Intensivo (PEI) ou Intensive Study Plot (ISP). Nesse local foram realizados estudos sobre
ecologia e genética de Bagassa guianensis Aubl. Moraceae (tatajuba), Carapa guianensis
Aubl. Meliaceae (andiroba), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. Leguminosae – Papilionoidae
(cumaru), Hymenaea courbaril L. Leguminosae – Caesalpinioideae (jatobá), Jacaranda
copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae (parapará), Manilkara huberi (Ducke) Standley
Sapotaceae (maçaranduba) e Symphonia globulifera L.f. Clusiaceae (anani). Essas espécies
foram denominadas espécies-modelo, no âmbito do projeto Dendrogene – Conservação
Genética em Florestas Manejadas na Amazônia, coordenado pela Empresa Brasileira de
Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA, Amazônia Oriental) em convênio com o Departamento
para o Desenvolvimento Internacional do Reino Unido (DFID).
Esse projeto teve como objetivo contribuir para o uso sustentável das florestas
tropicais na Amazônia brasileira, através do desenvolvimento de mecanismos de predição dos
impactos do manejo florestal (fragmentação da floresta) na ecologia de regeneração, estrutura
genética e processos reprodutivos de espécies arbóreas sob risco potencial de exploração e uso
comercial.
Foi realizado um inventário florestal incluindo todas as espécies arbóreas com
importância madeireira com DAP igual ou superior de 45 cm na Parcela de Estudo Intensivo.
Para as sete espécies-modelo do projeto Dendrogene, o inventário incluiu todos os indivíduos
com DAP igual ou superior a de 20 cm. Em uma sub-parcela de 100 ha, foi feito o inventário
das espécies-modelo com DAP igual ou superior a 10 cm (Fig. 2) (Kanashiro et al., 2002).
61
Figura 2. Mapa de localização da área

de estudo na Floresta Nacional do
Tapajós, Estado do Pará. O círculo
representa a área de exploração
seletiva de madeira do Projeto de
Manejo Florestal Sustentado
(IBAMA/ITTO), e a área em
vermelho a Parcela de Estudo
Intensivo do Projeto Dendrogene.
62
Esse inventário resultou em uma lista com cerca de 180 táxons (considerando que
para alguns espécimes a identificação não foi além do gênero). Embora a diversidade de
espécies tenha sido relativamente elevada, a abundância foi concentrada em um grupo restrito
de espécies, que representam cerca de 50% do número total de espécies identificadas. Destas,
as mais comuns foram as do gênero Pouteria (Sapotaceae) com 10%, seguido por Manilkara
huberi (Sapotaceae) com 5,1%, o grupo dos tauaris (dominado por Couratari stellata –
Lecythidaceae) com 4,9% e Carapa guianensis (Meliaceae) com 4,7%. Ainda, apenas seis
espécies (ou 3,3% do número total de espécies) ocorreram numa quantidade superior a um
indivíduo por hectare, as quais foram: o grupo Pouteria – 3 árvores/ha; Manilkara huberi –
1,52 árvores/ha; o grupo Tauari – 1,45 árvores/ha; Carapa guianensis – 1,39 árvores/ha;
Lecythis lúrida – 1,04 árvores/ha; e, Minquartia guianensis – 1,01 árvores/ha. (A. Lacerda,
dados não publicados).
As espécies escolhidas para os estudos sobre a biologia reprodutiva representam
três grupos ecológicos (pioneiras, clímax de crescimento rápido ou demandantes de luz e
clímax de crescimento lento ou tolerantes à sombra) e foram selecionadas em função de sua
importância ecológica e comercial, considerando ainda diferentes sistemas de polinização e
expressão sexual, de forma que possam ser usadas como referência para outras espécies com
características reprodutivas semelhantes. A seleção de espécies foi realizada considerando
critérios como alto valor comercial da madeira, alta pressão de exploração, ampla distribuição
geográfica, escassez de informações ecológicas, vetores de fluxo de pólen e sementes,
fenologia de florescimento, distribuição espacial, e sistemas reprodutivos (Dendrogene 2000,
Relatório do Workshop de Implementação do projeto). Dessa forma, as seguintes espécies
foram selecionadas:
1) Pioneiras: Jacaranda copaia e Bagassa guianensis;
2) Clímax de Crescimento Rápido ou Demandantes de luz: Dipteryx odorata e
Carapa guianensis;
3) Clímax de Crescimento Lento ou Tolerantes à Sombra: Symphonia
globulifera.
Nesse trabalho não foram incluídas as espécies Manilkara huberi e Hymenaea
courbaril, devido a dificuldades na coleta de dados no campo. M. huberi é uma espécie que
apresentou florescimento supra-anual, sendo registrado seu florescimento somente no período
de maio a julho de 2001, quando estavam sendo selecionados os indivíduos que fariam parte
do monitoramento fenológico das sete espécies-alvo do Projeto Dendrogene, abrindo-se
63
trilhas nas parcelas para permitir a locomoção da equipe de campo e definindo-se os métodos
de coleta de dados. Por esse motivo, os dados sobre florescimento de M. huberi ficaram
prejudicados, uma vez que o início do monitoramento fenológico só ocorreu a partir do mês
de outubro de 2001, quando já não havia mais flores nos indivíduos selecionados. Durante os
três anos subseqüentes de monitoramento, a espécie não apresentou nenhum evento
reprodutivo. No caso de H. courbaril, a dificuldade de alcançar a copa das árvores em idade
reprodutiva (não menos que 50 metros de altura) constituiu uma limitação à instalação da
torre de madeira que permitiria o acesso às flores para as investigações sobre a biologia floral,
testes de polinização controlada e observação dos visitantes e polinizadores, prejudicando o
conjunto da proposta de estudo.
Estudos complementares sobre a biologia floral e sistema reprodutivo de C.
guianensis, D. odorata e J. copaia foram realizados em plantios existentes na Área
Experimental da Embrapa Amazônia Oriental, município de Belém (PA), em função da
facilidade ao acesso, proximidade entre os indivíduos e baixo porte das árvores. Essa área de
estudo está localizada nas coordenadas 01º24’36’’ e 01º25’41’’ S; 48º24’11’’ e 48º27’17’’ W.
O tipo climático de Belém segue o padrão Afi, de acordo com a escala de Köppen (1923),
caracterizado por temperatura média anual de 25,9 ºC (variando entre 21 ºC e 31,6 ºC);
umidade relativa do ar média de 84% e precipitação pluviométrica de 2.900 mm/ano. As
árvores que estudadas fazem parte de plantios com 25 a 50 anos de idade.
2.1.7. Infra-estrutura para acesso ao dossel:

Foram construídas quatro torres de madeira, com o objetivo de permitir acesso à
copa das árvores para os estudos de biologia reprodutiva (coleta de flores, testes de
polinização controlada, captura e/ou observação de polinizadores). As torres foram
construídas com dois tipos de madeira, Manilkara huberi (maçaranduba) nos esteios e peças
de sustentação (aproximadamente 1.800 m3) e Caryocar villosum (piquiá) nas escadas, tábuas
e assoalho (aproximadamente 1.900 m3). A altura variou entre 32 e 40 metros, e o espaço útil
no topo era constituído por uma plataforma de 2 m2 que permitia a permanência de até quatro
pessoas. A base da torre foi fixada com uma sapata de concreto em cada eixo, e, para maior
sustentação, na metade da altura da torre e no topo foi colocada uma cinta de cabo de aço, de
onde partiam quatro cabos de aço de ¾” de cada canto, que foram estendidos até o chão da
floresta e fixados com esticadores (Figs. 3 e 4). A distribuição das torres nas parcelas foi
arranjada de modo que a torre nº 1 permitia acesso a duas espécies (C. guianensis e S.
64
globulifera), a torre nº 2 permitia acesso a uma árvore de J. copaia, a torre n° 3 dava acesso à
copa de D. odorata e a torre nº 4 permitia acesso a uma árvore de B. guianensis. Assim,
houve acesso à copa de um indivíduo de cada espécie.
Figura 3. Torre de madeira utilizada

para o acesso à copa das árvores na
Floresta Nacional do Tapajós,
Estado do Pará.
Figura 4. Desenho esquemático da

torre de madeira construída na
Floresta Nacional do Tapajós,
Estado do Pará.
65
2.2. Características taxonômicas e ecológicas das espécies estudadas:
2.2.1. Pioneiras:
Jacaranda copaia (Aubl.) D Don: O gênero Jacaranda Jussieu reúne 49 espécies
Neotropicais, representados por árvores de tamanho médio a grande, bem como arbustos,
distribuindo-se desde a Guatemala e Antilhas até o norte da Argentina (Gentry, 1992). No
Brasil, a maioria das espécies ocorre nos cerrados e outros ambientes mais secos ao redor da
Amazônia (Bittencourt, 2003). Jacaranda copaia é a única espécie deste gênero amplamente
distribuída na Amazônia. Originalmente descrita como Bignonia copaia Aubl. (Embrapa
Amazônia Oriental, 2004b), trata-se de uma pioneira, normalmente encontrada colonizando
áreas de clareiras e/ou degradadas (Guariguata et al., 1995), podendo alcançar o dossel da
floresta, entretanto sendo mais comum no sub-bosque (Ribeiro et al., 1999). É conhecida pelo
nome de parapará ou caroba na Amazônia. Dentre os nomes mais usados em outros países
destacam-se: “cigarillo”, no Panamá e “puti” ou “futui”, na Guiana. O nome científico
Jacaranda copaia vem do nome vulgar “copaia”, da tribo dos Galibis, da Guiana Francesa.
Existem duas subespécies, J. copaia copaia e J. copaia spectabilis que diferenciam-se por
uma característica na bainha foliar: a subespécie copaia tem folhas menores, com 5 a 9 pinas,
folíolos oblongo-elípticos com a base simétrica e peciólulos com 2-4 mm, os quais quando
secos, são escuros na face abaxial, e frutos maiores: 9-13 cm x 710 cm. A subespécie
spectabilis tem folhas maiores, com 5 a 20 pinas, folíolos rombóideo-elípticos com base
assimétrica e sésseis, os quais quando secos, apresentam cor oliva na face abaxial, e frutos
menores: 6-12 cm x 3-6 cm (EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004b). J. copaia copaia
apresenta distribuição espacial uniforme ou regular em ambientes naturais (Parrota et al.,
1995), sendo encontrada no Brasil (Pará, Amazonas, e Amapá), Guiana Francesa, Guiana e
Suriname (Vattimo, 1980).
Jacaranda copaia copaia possui folhas opostas, compostas, bipinadas com até
165 cm de comprimento, com 5 a 9 pinas, cada pina pode medir entre 5-25 cm, contendo de 5
a 9 folíolos. A nervura central dos folíolos não tem pêlos (tricomas), ou tem poucos, esparsos
e em ambas as faces, e a lâmina dos folíolos é glabra, medindo até 8 cm de comprimento. As
inflorescências estão dispostas em panículas terminais, com flores de cálice curto,
campanulado e estreitado na base, corola de cor azul-púrpura (violeta) na parte externa e nos
lóbulos e internamente de cor branca. Os filetes dos estames férteis estão fundidos à corola
pela base, onde são encontrados pelos glandulares. Os estames didínamos estão dispostos em
66
pares, sendo dois anteriores mais longos, e dois posteriores mais curtos. Há um quinto estame
não funcional (estaminódio) mais logo que os estames funcionais, pubescente desde a porção
média até a distal onde se nota um tufo de tricomas glandulares. O estigma é filiforme e
bilamelado, com sensibilidade táctil, fechando-se ao toque do visitante/polinizador (Gentry,
1974). O fruto é do tipo cápsula, plano, com duas valvas que se abrem quando as sementes
amadurecem. Depois da deiscência da cápsula, as sementes com alas membranosas, hialinas e
leves, ficam livres e são dispersas pelo vento (EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004b). O
florescimento ocorre anualmente no período menos chuvoso (agosto a outubro), evidenciando
flores de cor violeta extremamente vistosas. O florescimento estende-se por até quatro
semanas na população. A frutificação ocorre no início do período chuvoso, de janeiro a março
(Maués et al., 1999a).
Gentry (1974) propôs um sistema de classificação para flores e os padrões de
fenologia de florescimento de Bignoniaceae. De acordo com esse sitema, as flores de J copaia
seriam do tipo Anemopaegma, sendo polinizadas por abelhas de médio a grande porte,
geralmente euglossinas e antophorinas, as quais fazem contato com estames e estigma com a
região dorsal do tórax. Essas flores podem também ser visitadas por polinizadores ilegítimos
e/ou pilhadores de pólen e néctar, dos grupos Trochlidae, Trigonini, Lepidoptera e Xylocopa
spp. Os padrões fenológicos propostos por Gentry estão relacionados à duração do
florescimento e quantidade de flores abertas por dia, o que teria ligação com as diferentes
estratégias dos polinizadores. Nesse sistema, a floração de J. copaia seria classificada no Tipo
3, denominado Cornucópia, caracterizado por apresentar uma floração massiva durante 3-10
semanas, concentrada em um ciclo na estação seca ou chuvosa, com inflorescências grandes e
vistosas, localizadas no nível do dossel, flores com duração de um dia de antese diurna e
pequena produção de néctar, e centenas de flores abrindo no ponto mais alto do florescimento.
Esse padrão de florescimento seria o mais primitivo na família Bignoniaceae.
A madeira de J. copaia possui como características gerais cerne e alburnos
indistintos, branco a branco-amarelado, anéis de crescimento pouco distintos, pouco brilho e
cheiro imperceptível, densidade leve, sendo utilizada em carpintaria, interiores, móveis,
laminados, compensados, caixas, etc. Devido a baixa densidade, vem sendo largamente
utilizada em indústrias de compensado (Loureiro et al., 1979). Os indivíduos adultos podem
alcançar entre 30 e 35 m de altura e até 75 (raramente 85) cm de diâmetro na FLONA do
Tapajós (Silva et al., 1985) em condições naturais. A utilização de J. copaia em sistemas
agroflorestais, programas de reflorestamento e recuperação de áreas degradadas vêm sendo
67
testados na América do Sul e Central, apresentando bons resultados (Butterfield, 1996;

Montagnini, 1992; Peck & Bishop, 1992; Brienza et al., 1991).
Bagassa guianensis Aubl.: É uma espécie pioneira conhecida popularmente no

Brasil como tatajuba, encontrada em toda bacia Amazônica até as Guianas e o Suriname, onde
é chamada pelo nome de “bagasse” (Vega, 1976; Berg, 2001). Pertence à família Moraceae,
tribo Artocapeae, juntamente com outros 11 gêneros, dos quais Artocarpus é bastante
conhecido pelos seus representantes A. heterophyllus (jaca) e A. altilis (fruta-pão). As
espécies pertencentes à tribo Artocarpae são geralmente monóicas ou dióicas, com
inflorescências de formas variadas, incluindo racemos, capítulos, espigas, globos, discos e
formas solitárias, indicando ausência de uniformidade no grupo, ao contrário do que ocorre
com as outras tribos de Moraceae, e sugerindo a necessidade de uma revisão do grupo, com
uma possível subdivisão em três subtribos (Berg, 1988, 2001 apud Datwyler & Weiblen,
2004). Bagassa é um gênero monoespecífico, cuja espécie B. guianensis é dióica, condição
considerada primitiva na família Moraceae, e numa revisão feita recentemente passaria a
integrar a tribo Moreae, saindo de Artocarpeae (Datwyler & Weiblen, 2004). Possui
inflorescências masculinas pendentes em forma de espiga, geralmente associadas a anemofilia
(Berg, 2001). Na FLONA do Tapajós, ocorre em baixa densidade populacional, com até 0,2
árvores/ha (considerando indivíduos acima de 45 cm de DAP), atingindo até 35-50 m de
altura e 200 cm de DAP (Silva et al., 1985; EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004a), com
aleatoriedade na proporção de indivíduos masculinos e femininos (Silva, 2005). Por outro
lado, em duas áreas de floresta ombrófila densa na região de Paragominas e Moju, no Estado
do Pará, há predominância de indivíduos masculinos, os quais além de serem mais
abundantes, apresentaram maior quantidade de árvores nas classes superiores de diâmetro em
comparação com os femininos. O período de floração nas árvores femininas é de duas a
quatro semanas e nos masculinos de um a dois meses, com maior ocorrência no período de
menor pluviosidade (Silva, 2005).
É a única espécie das Moraceae com folhas opostas e decussadas; suas folhas
apresentam ainda lâmina tri-nervada, inteira a tri-lobada, sendo a margem inteira a crenada,
com estípulas livres, laterais. Possui inflorescências dispostas aos pares ou solitárias, situadas
nas axilas foliares, pedunculadas e com brácteas. As inflorescências estaminadas são em
forma de espiga, com uma região estéril abaxial, com flores contíguas, dispostas em linhas
aproximadamente longitudinais, com perianto tetra-partido, dois estames livres, anteras
68
basifixas, latrorsas, com presença de pistilóide. As inflorescências pistiladas são globosas, em

forma de capítulos, com flores muito próximas uma das outras, com perianto tetra-lobado a
tetra–partido, ovário livre e dois estigmas filiformes. A atribuição de polinização anemófila
por alguns autores decorre do fato de que o pólen é liberado a partir de longas e pendentes
inflorescências estaminadas, que são movimentadas pelo vento, em árvores emergentes e
decíduas (Berg, 2001). A dispersão dos frutos maduros ocorre principalmente na transição do
período seco para o chuvoso, nos meses de outubro a janeiro. A dispersão de sementes é
zoocórica, incluindo aves, morcegos, macacos, veados, antas, jabutis, entre outros
(Roosmalen, 1985).
Devido às propriedades físicas da sua madeira, é espécie de grande importância
comercial. A madeira é durável e resistente a fungos e aprodrecimento, além de
moderadamente resistente em condições submersas. Apresenta cerne amarelo quando recém-
cortado, depois se tornando dourado ao ser exposto ao ar, com superfície lustrosa,
ligeiramente áspera ao tato. Sua contração durante a secagem é excepcionalmente pequena
para uma madeira do seu peso. A textura é grossa, de fácil trabalhabilidade, sendo usada na
fabricação de móveis de alta qualidade, lâminas decorativas, tacos e tábuas para assoalhos,
construção naval, cabos para ferramentas, artigos de esporte, etc., além de ser considerada
promissora para a produção de celulose (Vega, 1976; Realino & Bueno, 1979; Tomazello
Filho et al., 1983; Corrêa, 1985).
2.2.2. Clímax de crescimento rápido ou demandante de luz:

Dipteryx odorata (Aubl.) Willd.: O gênero Dipteryx Schreber reúne 29 espécies
com distribuição neotropical. Dipteryx odorata é uma espécie emergente demandante de luz
(Ribeiro et al., 1999), com distribuição espacial randômica em florestas primárias (Parrota et
al., 1995). Ducke (1942) revisou o gênero Dipteryx (Syn. Coumarouma) descrito por Screber
em 1791, na época agregando apenas 13 espécies, com distribuição na América central, onde
destaca-se D. panamensis, no centro-oeste e nordeste brasileiro (p.ex. D. alata), e na floresta
amazônica (p.ex. D. odorata). “Cumaru” é o nome brasileiro de uma semente (“fava”)
provida de aroma forte e característico, empregada na perfumaria e na medicina, que já foi
exportada em grandes quantidades para Europa e América do Norte. Existem outras quatro
espécies conhecidas pelo nome comum de “cumaru verdadeiro” (D. odorata, D. rosea, D.
punctata e D. trifoliata), as quais são árvores com madeira muito dura e pesada, flores rosadas
e com fragrância conspícua, frutos com pericarpo oleoso e aromático e sementes oleosas com
69
forte aroma devido à presença da cumarina (Ducke, 1939). No Brasil os nomes comuns de D.
odorata são: cumaru amarelo, cumaru do Amazonas, cumaru-da-folha-grande, cumaru-ferro,
cumaru-rosa, cumaru-roxo, cumaru-verdadeiro, cumbari, muirapagé ou muira payé, kumbarú,
parú e cumbari, entre outros. Em inglês é conhecido como “Tonka bean tree” (Vasconcelos et
al., 2001).
As árvores de D. odorata apresentam folhas alternas, compostas de 4-8 folíolos
subopostos a alternos, coriáceos, com ráquis alada e com um prolongamento muito além do
último folíolo; 4 a 6 folíolos (em ramos estéreis até 8), alternos ou opostos, sem pontos
transparentes, nunca planos, fechando-se em forma de “V”, com base arredondada e ápice
acuminado, agudo ou cuspidado. Possui inflorescências em forma de panículas eretas e
terminais, medindo cerca de 7-22 cm de comprimento, com flores hermafroditas,
pedunculadas, bastante distanciadas entre si; cálice formado por duas sépalas marrom-
esverdeadas, pubérolas; corola pentâmera, com coloração branca a rosada, com um vexilo
(pétala estandarte), duas do tipo asa e duas do tipo carena; androceu composto por 10 estames
monadelfos, anteras rimosas introrsas; gineceu unicarpelar, uniloculado, ovário súpero e
estigma papiloso. O fruto é uma drupa com pericarpo amargo não comestível para o homem,
endocarpo lenhoso com uma semente aromática, que contém até 30% de um óleo amarelo-
claro conhecido por cumarina, utilizado na indústria cosmética e medicinal. O tronco é
cilíndrico, ritidoma de cor amarelo-cinza, casca pardo-amarelada claro, bastante lisa; alburno
amarelo com aroma de feijão verde ou ervilhas (Ducke, 1939; EMBRAPA Amazônia
Oriental, 2004c).
A madeira de D. odorata é muito pesada, possui parênquima axial distinto,
paratraqueal aliforme do tipo losangular, às vezes formando pequenos arranjos oblíquos;
poros visíveis a olho nu, numerosos, solitários na maioria, geminados e múltiplos de 3-5,
alguns contendo uma substância escura no seu interior; raios no topo, finos e numerosos, bem
distribuídos, só vistos com auxílio de lupa, na face tangencial são baixos e estratificados, na
radial bem distintos e contrastados; canais secretores ausentes; camadas de crescimento pouco
visíveis, demarcadas por fibras de parede mais espessas que formam zonas escuras
(Vasconcelos et al., 2001); cerne castanho-amarelo escuro; alburno bege-claro; grã revessa;
textura média; cheiro desagradável quando verde, desaparecendo após a secagem, gosto
indistinto; moderadamente difícil de serrar, moderadamente fácil de aplainar; é difícil de
pregar e aparafusar, recomendando-se uma pré-furação, por outro lado, a superfície aplainada
é lisa e recebe bom acabamento com tintas e vernizes; é usada na construção pesada,
70
dormentes, móveis pesados, cabos e objetos torneados, postes e pilares, e laminados

decorativos (INPA, http://mapara.inpa.gov.br/madeira/).
O florescimento é assincrônico e ocorre em dois períodos do ano, no final do
período chuvoso e no auge da estiagem, com numerosas flores de coloração rosa intenso a
púrpura, que liberam uma fragrância bastante agradável e adocicada (Maués et al., 1999b).
Trata-se de uma espécie madeireira importante, devido à resistência, alta densidade e
durabilidade da madeira. Os indivíduos adultos atingem até 30-35 m em altura e até 115 cm
em diâmetro (Silva et al., 1985).
Carapa guianensis Aubl.: O gênero Carapa Aublet pertence à família Meliaceae,

que reúne importantes espécies madeireiras como o mogno (Swietenia macrophylla) e o cedro
(Cedrela odorata). Carapa é representado por duas espécies: Carapa guianensis, com
distribuição desde o sul da América Central até a Colômbia, Venezuela, Suriname, Guiana
Francesa, Brasil, Peru, Paraguai e nas ilhas caribenhas, desde as Antilhas até Cuba e Trinidad
e Tobago; e Carapa procera, com distribuição mais abrangente, ocorrendo na região central e
oeste da África e na América do Sul, principalmente nas Guianas e região central da
Amazônia (Pennington et al., 1981; EMBRAPA Amazônia Oriental, 2004d).
Carapa guianensis é uma árvore decídua de dossel que pode alcançar até 55 m de
altura, mas normalmente alcançam 25-30m, com fuste cilíndrico e sapopemas na parte basal,
com diâmetro de até 200 cm (Ferraz et al., 2001; Fournier, 2001; Silva, 1985). É conhecida
pelo nome vernacular de andiroba no Brasil e Peru. Em inglês é chamada de “crabwood”,
recebendo ainda outros nomes em diferentes países: “cedro macho” (Costa Rica), “bateo”
(Panamá), “mazabalo” (Colômbia), “carapa” (Venezuela), “krapa” (Suriname), “figueroa” e
“tangare” (Equador). A copa é ampla e esgalhada, com ramificações acima dos primeiros 2 m
de altura no caule adulto. A casca é rugosa, com cerca de 2 cm, castanho-acinzentada-clara,
com manchas de diversas cores, lenticelosa, com placas retangulares, descamamento lento,
vermelha internamente, cheiro característico. As folhas são compostas, espiraladas,
paripinadas, com folíolos opostos (6 a 10 pares), elípticos a elíptico-lanceolados, algumas
vezes elíptico-oblongos e raramente lanceolados; ápice de médio a agudo, obtuso ou
amplamente acuminado; base oblíqua muito assimétrica; (raro 10) de 18 a 40 (raro 50) cm de
comprimento por (raro 4) 6 a 14 (raro 18) cm de largura, folíolos jovens verde-claros,
brilhantes na face superior e os adultos verde-escuros; nervuras laterais de 6 a 20 pares
(Pennington et al., 1981; Ferraz et al., 2002).
71
As inflorescências de C. guianensis são amplo expandidas, multi-ramificadas,

axilares ou subterminais, subtendidas por brácteas estéreis subuladas, com 35 cm (raro 20) a
60 cm (raro 80) de comprimento, algumas vezes com pubescência tinhosa, címulos terminais
agrupados (Pennington et al., 1981). As flores são unissexuais (monóicas), actinomorfas,
diclamídeas, apopepétalas, com cerca de 1 cm de diâmetro; subsésseis ou sésseis; receptáculo
discóide carnoso; quatro sépalas imbricadas, livres, arredondadas, margem inteira, 1-2 mm de
comprimento, glabras, cor creme; quatro pétalas contortas, livres, cuculadas, margem inteira,
2-5mm de comprimento, glabras, cor creme, com estrias longitudinais mais escuras: tubo
estaminal cilíndrico ou urceolado, com cerca de 5 mm de altura por cerca de 6 mm de
diâmetro, também de cor creme, dividido no ápice em oito apêndices truncados, emarginados
ou irregularmente lobados e glabros, 8 anteras ou anteróides rimosas, subasifixas, globosas,
interlobulares, inclusas no tubo; um carpelo com ovário súpero, inserido no centro do
receptáculo, glabro, tetralobular, externamente com formações glandulíferas esféricas,
proeminentes, irregularmente distribuídas, destacando-se pela coloração mais clara,
tetralocular, com 2 a 4 (raro 6) óvulos por lóculo, placentação axilar; óvulos anátropos;
estilete terminal, curto; estigma achatado discóide, 0,5 mm de altura por 1,1mm de diâmetro;
nectário em forma de almofada ou de prato fortemente bordeado. Pistilóide, nas flores
masculinas, delgado, angular, com loculi bem desenvolvidos; óvulos vestigiais muito
pequenos; estilete fino, de 3 a 5mm de comprimento; cabeça do estilete delgado e não
glandular (Pennington et al., 1981).
O fruto é do tipo cápsula globosa, subglobosa ou fracamente quadrangular, com 4
valvas lenhosas ou sublenhosas, 4 estrias verrugosas, com 5 a 10 (raro 12) cm de
comprimento e 6 a 8 (raro 10) cm de diâmetro, e sementes em número de 1 a 2 por valva,
angulares devido à compressão mútua, com 4 a 5 cm de diâmetro, podendo ser considerado
indeiscente (Pennington et al., 1981) ou deiscente (Roosmalen, 1984), uma vez que as valvas
se separam com o impacto da queda do fruto ao solo (Loureiro et al.., 1979); a superfície
oposta das sementes é circundada por hilo e a sarcotesta é lisa, de cor marrom escuro,
(Pennington et al., 1981). A presença de catáfilos lenticelados grossos e duros, providos de
nectários extra-florais, no ápice dos râmulos e entre os pecíolos é outra característica da
espécie (Ribeiro et al., 1999)
C. guianenis é uma espécie de uso múltiplo. A madeira é moderadamente pesada,
e resistente à secagem sem apresentar maiores danos; cerne castanho-escuro com brilho
notável, distinto do alburno, castanho-pálido; grã regular proporcionando boa
72
trabalhabilidade; textura média, um pouco grosseira, recebendo bom acabamento; cheiro

indistinto; resistente ao ataque de cupins, mas não durável à umidade. O óleo extraído das
sementes é usado na preparação de sabão e cosméticos. Populações tradicionais usam o óleo
como repelente de insetos, e no tratamento de artrite, distensões musculares e alterações dos
tecidos cutâneos (Shanley et al., 2002; Plowden, 2004).
2.2.3. Clímax de Crescimento Lento ou Tolerantes à Sombra:

Symphonia globulifera L.f.: É uma espécie com ampla distribuição nas florestas
tropicais, encontrada nas Américas desde o sudeste do México, na maior parte da América
Central, parte das Índias Ocidentais, Amazônia e Guianas, além da região tropical da África
Ocidental e Madagascar (Fournier, 2002; Gill et al., 1998). É conhecida pelo nome vernacular
de anani na Amazônia brasileira e em outros estados extra-amazônicos onde ocorre. Seu
habitat natural são os ecossistemas ripários, mais precisamente igapós e várzeas, sendo menos
abundante na terra firme (Loureiro et al., 1979). Até o momento, apenas uma espécie é
reconhecida na região Neotropical e na África Ocidental, entretanto são registradas mais de
16 espécies em Madagascar (Maguire, 1964 citado por Gill et al., 1998). As variações
morfológicas encontradas nas populações de S. globulifera neotropicais sugerem a
necessidade de uma revisão taxonômica do grupo. Na Guiana Francesa, Loubry (1994) citado
por Bittrich & Amaral (1996) sugeriu que podem existir duas espécies sob a designação de S.
globulifera, que são diferenciadas por características morfológicas e ecológicas (p. ex.,
ocorrência em habitat periodicamente inundável ou em terra-firme).
A espécie é representada por árvores de crescimento lento, de sub-dossel a dossel,
podendo atingir 20 a 30 metros de altura (Fournier, 2002) e até 55 cm de diâmetro na FLONA
do Tapajós (Silva et al., 1985). O tronco é alongado, estreito e cilíndrico. A presença de látex
amarelo e raízes escoras (adventíceas) na base do tronco são características da espécie. Folhas
opostas, glabras, margem íntegra, peninérvea, com nervuras intersecundárias bem
desenvolvidas e veias terciárias subparalelas às secundárias; inflorescências cimosas
subumbeliformes, terminais ou axilares, com 5-25 flores hermafroditas pentâmeras, globosas,
sem aroma, sendo as pétalas de coloração vermelha 5-6 maiores que as sépalas purpúreas,
livres, carnosas e imbricadas, formando uma câmara que armazena o néctar; 15 estames
unidos na base formando um tubo fechado, aberto em cinco fascículos de forma triangular na
porção terminal, com três estames cada; gineceu com ovário súpero incluso no tubo estaminal,
tetra a pentalocular, com 1-2 óvulos por lóculo, estilete com 2,5 mm a 3,5 mm de
73
comprimento, dividido no ápice em cinco lobos em forma de cone alongado, cada um com um
poro apical; os lobos estigmáticos ocupam os espaços entre os fascículos do androceu, de
modo que o poro do estigma fique na mesma altura que as anteras; uma secção longitudinal
nos lobos estigmáticos mostra a existência de um canal, cujas paredes internas são
constituídas de diversas camadas de células elongadas que podem atuar como tecido de
transmissão. Os frutos são do tipo baga globosa ou ovóide, indeiscentes, com paredes
delgadas a coriáceas, 1-2 sementes escuras (Bittrich & Amaral, 1996; Freitas et al., 1998; Gill
et al., 1998).
A madeira é moderadamente pesada, com cerne bege Rosado ou rosa claro
uniforme, alburno bege em claro e superfície lisa (Oliveira et al., 1998). O látex resinoso em
sido usado com propriedades medicinais pela população tradicional ou para calafetar canoas e
como cola. Uma vez que esse látex não tem cheiro quando é queimado, é também usado como
combustível para lamparinas (Stevens et al., 2001; Denis M. Kearns, Missouri Botanical
Garden, <http://www.mobot.org/MOBOT/research/ven-guayana/clusiaceae/symphoni.html>).
2.3. Estudos de biologia reprodutiva:
2.3.1. Fenologia e duração dos eventos reprodutivos:
a) Fenologia da população:
Os estudos foram conduzidos na Parcela de Estudo Intensivo da FLONA do
Tapajós, no período de outubro de 2002 a julho de 2004, e consistiu em observações semanais
sobre a ocorrência dos eventos de floração (botão floral e flor), frutificação (fruto verde e
fruto maduro, disseminação) e mudança foliar (folha nova e folha madura; desfolha parcial e
desfolha total), segundo o método de Fournier & Charpantier (1975). Foram monitorados com
auxílio de binóculo com aumento mínimo de 10x25 cerca de 50 a 60 indivíduos de cada
espécie, da seguinte forma: C. guianensis (±60 árvores), D. odorata (±60 árvores), J. copaia
(±60 árvores), S. globulifera (±50 árvores) e B. guianensis (±60 árvores), representando um
total de cerca de 290 indivíduos. Sempre que necessário, foram coletadas amostras de plantas
em fase de florescimento para o preparo de exsicatas que foram depositadas no Herbário IAN
da Embrapa Amazônia Oriental. Os registros fenológicos foram inseridos em uma base de
dados denominada Base de Dados do Tapajós, desenvolvida nos anos de 2002-2004, em
FoxPro for Windows (A. Noura, dados não publicados). Os dados fenológicos foram
74
correlacionados a registros meteorológicos cedidos pelo Projeto LBA coletados em uma torre
de 45 metros de altura, situada a 5 km da área de estudo (Fig. 5). Os principais parâmetros
investigados foram a duração da floração na população, a ocorrência de sincronia ou
assincronia entre indivíduos, a frutificação ou aborto de frutos, a dispersão de frutos e
sementes, a periodicidade dos eventos reprodutivos – anual, sub-anual, supra-anual, (sensu
Newstron et al., 1994a, 1994b), o período médio de florescimento por árvore, o ponto médio
de florescimento (data) da população, o percentual de florescimento da espécie por ano e o
intervalo de florescimento de todas as árvores.
28 270
240
27
210
Precipitação pluviométrica (mm)

180
26
Temperatura (°C)
150
120
25
90
60
24
30
23 0
J F M A M J J A S O N D
Meses
Figura 5. Valores médios quinzenais de precipitação pluviométrica e média diária de

temperatura das mesmas quinzenas na Floresta Nacional do Tapajós, nos anos de
2001 a 2003.
b) Fenologia floral; número de flores abertas por dia; relação flor/fruto (fruit
set) e fruto/semente (seed set):
A fenologia floral foi investigada acompanhando-se o período compreendido
desde o lançamento da gema floral até a senescência, com ênfase no período compreendido
entre a antese e a abscisão, visando determinar a longevidade da flor. Foi determinado o
número médio de flores abertas por dia, a relação entre o número de flores lançadas e o
número de frutos resultantes da polinização natural (fruit set), bem como o número de
sementes por fruto (seed set), em até cinco inflorescências de cinco indivíduos das espécies C.
guianensis, D. odorata, J. copaia e S. globulifera. Para B. guianensis, essas características
75
foram registradas em apenas dois indivíduos femininos, utilizando-se até 30 inflorescências

em cada árvore.
2.3.2. Biologia floral:
a) Morfologia floral (variabilidade):

Foram feitas coletas de flores e/ou inflorescências para análise da estrutura e
morfologia, as quais foram preservadas em meio líquido (FAA e etanol a 70%). Informações
básicas, tais como coloração e odor foram obtidas a partir de flores frescas. As flores
preservadas em meio líquido foram utilizadas para avaliar o tamanho e a forma com o
auxílio de estereomicroscópio Olympus SHZ e microscopia eletrônica de varredura. O
sistema sexual foi determinado, classificando-se as flores em hermafroditas, monóicas e
dióicas. Os estigmas foram classificados em secos ou úmidos (Heslop-Harrison & Shivana,
1979). Fotografias e ilustrações científicas foram feitas para auxiliar as análises da
morfologia floral. O pólen foi fotomicrografado sob Microscópio Eletrônico de Varredura
(MEV). As imagens foram obtidas no Laboratório Institucional de Microscopia Eletrônica
de Varredura do Museu Paraense Emílio Goeldi, utilizando-se um microscópio eletrônico
LEO modelo 1450VP. Os grãos de polen foram montados em suportes de alumínio com 10
mm de diâmetro, através de fita adesiva dupla face de Carbono. A seguir foram metalizados
com Au utilizando-se corrente de 25 mA, em atmosfera de Ar de 2.10-1 mbar durante
02'30''. As imagens foram geradas por detecção de elétrons secundários, utilizando-se
aceleração de voltagem de 12,5 kV e distâncias de trabalho variáveis entre 7 e 13 mm.
b) Produção de néctar e fragrância, recursos florais e horário da abertura da

flor (antese):
A produção de néctar (volume em µl) e o percentual de açúcares (grau brix) foram
medidos com microcapilares de vidro e refratômetro Bellingham & Stanley modificado para
pequenas amostras, em pelo menos 30 flores previamente ensacadas de cada espécie (Kearns
& Inouye, 1993). O horário da plena abertura da flor (antese) foi determinado, bem como da
oferta de recursos florais (néctar, pólen, aroma, óleos, etc).
76
c) Apresentação e viabilidade do pólen

O horário da deiscência das anteras e a oferta de pólen aos visitantes florais foi
determinado. A viabilidade do pólen foi testada utilizando-se DAB (Rodriguez-Riano &
Dafni, 2000), teste de Baker (Dafni, 1992; Dafni et al., 2005) e/ou germinação em substrato
de agar a 0,6% e sacarose (em concentrações de 5%, 10%, 20%, 30% e 40%, conforme a
melhor taxa de germinação). Nos testes de germinação, o pólen foi semeado em placas de
Petri e mantido em incubadora Yamato IL-700 a 28 ºC durante 12 a 48 horas, para depois ser
feita a contagem dos grãos germinados em microscópio Nikon FXA, considerando-se
somente aqueles cujo tubo polínico apresentava tamanho igual ou maior que o pólen. Após os
testes com DAB, os grãos de pólen viáveis tornavam-se marrons, indicando a ocorrência de
atividade enzimática, e os que não estavam viáveis mantinham a coloração inalterada. O teste
Baker detecta a presença da enzima álcool desidrogenase. Após os testes, os grãos de pólen
viáveis tornam-se azul ou púrpura, indicando a ocorrência de atividade enzimática, e os que não
estão viáveis mantém a coloração inalterada.
d) Quantificação do número de óvulos e estimativa do número de grãos de

pólen; razão pólen/óvulo:
Para a contagem dos óvulos, flores frescas foram dispostas em placa de Petri e
umedecidas com água destilada e dissecadas com o auxílio de pinças e bisturi, contando-se o
número de óvulos presentes no ovário de cada espécie. A estimativa do número de grãos de
pólen foi feita com flores em fase de pré-antese, antes da deiscência da antera, das quais
foram removidas as anteras fechadas, maceradas levemente com bastão de vidro em um
cadinho com 0,9 ml de etanol a 70%, três gotas de corante azul de metileno 0,1% e quatro
gotas de detergente neutro. Os tecidos vegetais das anteras esmagadas foram retirados e a
solução transferida para um recipiente de vidro com capacidade de 10 ml, no qual foi
adicionado etanol até completar 1 ml. Para contagem de pólen, foi retirado 1 µl da solução
com o auxílio de micropipeta Nichiryo e transferido para um hemacitômetro JHS, onde
procedeu-se a contagem total do pólen em microscópio Nikon FXA. Foi feita a estimativa do
número de grãos de pólen por antera baseado no fator de diluição, multiplicando pelo número
de anteras na flor.
Os resultados obtidos permitiram classificar o sistema reprodutivo de acordo o
padrão proposto por Cruden (1977), como é apresentado na tabela 1:
77
Tabela 1. Classificação do sistema reprodutivo de espécies vegetais sensu Cruden (1977).
Sistema reprodutivo Razão pólen/óvulo

Cleistogamia 2,7 – 5,4
Autogamia obrigatória 18,1 – 39,0
Autogamia facultativa 31,9 – 396,0
Xenogamia facultativa 244,7 – 2.588,0
Xenogamia obrigatória 2.108,0 – 195.525,0
e) Localização de glândulas secretoras de aroma (osmóforos); determinação

de recursos florais (pólen, néctar) e atrativos aos visitantes:
Os osmóforos foram localizados utilizando-se solução de vermelho-neutro 0,1%
(Kearns & Inouye 1993), submergindo flores frescas na solução durante 60 minutos, que
depois foram lavadas em água corrente e examinadas sob estereoscópio para identificar as
regiões coradas de vermelho ou vinho, que indicam a presença dos osmóforos. Os recursos
florais e atrativos foram identificados através de observação visual direta ou sob
estereomicroscópio.
f) Receptividade do estigma:
A receptividade do estigma foi testada com três reagentes: Peroxtesmo KO (Dafni
& Maués, 1998), peróxido de hidrogênio (H2O2) a 3% (Kearns & Inouye, 1993) e/ou DAB
(Rodrigues-Riano & Dafni, 2000). A solução de Peroxtesmo KO indica a presença da enzima
peroxidase e o local de maior receptividade do estigma adquire uma coloração azul ou roxa na
presença desta enzima. O peróxido de hidrogênio (H2O2) indica a receptividade por meio da
formação de bolhas de ar. O teste com DAB indica também a presença de atividade
enzimática e a região de maior receptividade no estigma torna-se marrom. Todos os reagentes
foram utilizados no campo em flores frescas, seguindo o mesmo procedimento: colocava-se
uma a duas gotas da solução sobre o estigma, aguardava-se cerca de 1 minuto e observava-se
diretamente ou com auxílio de lupa de mão.
2.3.3. Polinização:
a) Observação do comportamento dos visitantes florais:

Observações diretas sobre o comportamento dos visitantes nas flores foram
acompanhadas da coleta de espécimes para identificação e registro fotográfico. Este
78
procedimento foi realizado em todos os locais de estudo, sempre que possível. Durante as
visitas, o local de contato do visitante com as partes florais foi observado, bem como a
movimentação destes entre as flores.
Durante as observações sobre os visitantes florais, foram identificados os
visitantes ilegítimos, aqueles que visitam as flores em busca de recursos florais, mas não
contribuem para a polinização, quer seja por ter tamanho ou comportamento incompatíveis.
As interações entre esses visitantes e os visitantes legítimos (polinizadores efetivos) foram
observadas, registrando-se aquelas que possam afetar negativamente a ação dos polinizadores
(p. ex., comportamento territorialista), resultando em prejuízos ao sucesso reprodutivo.
Os insetos foram coletados com rede entomológica, montados e identificados por
especialistas e/ou por comparação com exemplares do acervo das coleções entomológicas da
Embrapa Amazônia Oriental e do Museu Paraense Emílio Goeldi. A identificação das abelhas
seguiu a classificação de Michener (2000). Espécimes “voucher” foram depositados na
coleção da Embrapa Amazônia Oriental. Para os demais visitantes (aves), não foram feitas
coletas e sim o registro fotográfico e observações visuais diretas. A identificação das aves
seguiu a classificação de Sick (1997).
b) Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa

guianensis:
Em função do sistema sexual de B. guianensis, uma espécie dióica, associado às
características morfológicas e funcionais das inflorescências masculinas e femininas, foi feito
um experimento utilizando-se uma armadilha para captura de pólen denominada
“Megastigmata” (Dafni et al., 2005), que consiste em uma estrutura de madeira com três
plataformas de madeira medindo 10x10 cm, e oito palhetas de plástico rígido, com cinco
orifícios de 10 mm por palheta. As palhetas foram distribuídas duas a duas em cada
plataforma, e recebiam fita adesiva transparente em toda sua extensão, de um lado apenas, de
forma a ter uma superfície pegajosa, ficando com essa superfície voltada para cima de forma a
capturar o pólen transportado pelo vento (Fig. 6). As armadilhas foram construídas com
madeira leve (Pinnus sp.) e suspensas com uma corda atada à extremidade superior do eixo
central até alcançarem a altura da copa de árvores femininas e masculinas. Esse experimento
foi conduzido durante o período de maior florescimento da espécie, nos meses de julho a
setembro de 2004. A instalação das armadilhas foi feita sempre a partir das 6:00 horas da
manhã, permanecendo até no máximo às 16:00 horas. Quando chovia, as armadilhas foram
79
recolhidas imediatamente. A cada duas horas, foram retiradas 4-5 palhetas aleatoriamente, as
quais foram acondicionadas em sacos de papel até ser feita a montagem das lâminas.
Figura 6. Armadilha para

captura de pólen do tipo
Megastigmata suspensa sob a
copa de uma árvore feminina de
Bagassa guianensis na Floresta
Nacional do Tapajós, PA.
Em seguida, no laboratório, colocava-se uma gota de corante biológico (azul de

metileno 0,1%) em cada orifício da palheta de forma a cobrir toda fita adesiva exposta,
deixando agir por 20 minutos, e depois se retirava a fita cuidadosamente, recortando a parte
que estava com o corante, colando esses pedaços em uma lâmina de microscopia, cobrindo
com uma lamínula e selando com esmalte incolor, para análises posteriores. Foi feita a análise
das lâminas em microscópio ótico, buscando evidências de anemofilia, através da
identificação de grãos de pólen de B. guianensis nas lâminas. A identificação do pólen foi
feita com base nas características morfológicas (tamanho, formato, ornamentação) e uma
coleção de referência que permitia distinguir o pólen de tatajuba de outros tipos polínicos.
80
Além desse experimento, foram feitas investigações do efeito do isolamento de

inflorescências femininas sobre a produção de frutos, com três tipos diferentes de material, da
seguinte forma:
Sacos de tecido fino do tipo “organza” (30 inflorescências): esse material impedia a
entrada de insetos, mas não evitava a entrada do pólen através de sua malha;
Sacos de papel impermeável (30 inflorescências): esse material impedia completamente
a entrada de pólen;
Sacos de polietileno perfurado próprios para experimentos de polinização (PBS
International Pollination Bags) (30 inflorescências): os orifícios dos sacos permitiam
tanto a entrada de insetos, quanto do pólen trazido pelo vento;
Controle (Polinização aberta ou natural) (38 inflorescências): não foi colocada
nenhuma barreira à polinização.
O isolamento e etiquetagem das inflorescências foram feitos no mês de agosto de
2004, utilizando inflorescências sem flores pistiladas abertas, em fase de botão floral. As
inflorescências permaneceram isoladas por quatro semanas, após esse período, os sacos foram
removidos para não prejudicar o desenvolvimento das infrutescências. O acompanhamento do
experimento foi conduzido até o completo amadurecimento das infrutescências e
disseminação.
2.3.4. Sistemas reprodutivos
Para a realização dos testes de polinização controlada em J. copaia, D. odorata e

C. guianensis, botões florais em fase de pré-antese foram protegidas com sacos de polietileno
transparentes perfurados (PBS - International Pollination Bags), para impedir a entrada de
insetos. Os testes utilizados foram: a) Autopolinização Induzida; b) Autopolinização
Espontânea; e c) Polinização cruzada ou Xenogamia, seguindo a metodologia proposta por
Radford et al. (1974). Um grupo de flores foi utilizado para obter a taxa de polinização
natural (controle). Os testes utilizados foram realizados da seguinte forma:
Autopolinização espontânea (AE): um dia antes da antese as flores foram protegidas
com sacos de papel impermeável e deixadas sem manipulação por 24 a 72 horas, quando
foram coletadas e fixadas em FAA (formaldeído 5%: ácido acético 5%: álcool etílico
90%);
81
Autopolinização induzida (AI): seguiu-se o mesmo procedimento adotado no tratamento

anterior, porém no dia seguinte do ensacamento retirou-se o saco de papel e realizou-se
a polinização manual da flor com seu próprio pólen;
Polinização cruzada ou Xenogamia (XEN): as flores foram protegidas um dia antes da
antese, e no dia seguinte foram polinizadas manualmente com o pólen de flores
doadoras de pólen coletadas em árvores distintas. Após 24 a 72 horas, as flores foram
coletadas e fixadas em FAA;
Controle (CONT): Foram marcadas flores para polinização aberta no campo
O número de flores de cada espécie arbóreas usadas em cada tratamento variou da
seguinte maneira:
Jacaranda copaia: 5.372 (AE); 2.099 (AI); 2.524 (XEN); 6.932 (CONT).
Dipteryx odorata: 8.255 (AE); 3.206 (AI); 3.091 (XEN); 6.477 (CONT)
Carapa guianensis: 1.919 (AE); 759 (AI); 324 (XEN); 2.812 (CONT)
Os testes de polinização controlada em C. guianensis forma realizados em
laboratório (polinização in vitro), não sendo possível acompanhar o desenvolvimento de
frutos. Todos os demais foram feitos no campo.
Após a análise dos resultados, foi calculado o Índice de Auto-incompatibilidade
(ISI) sensu Bullock (1985), como segue:
ISI = frutos formados através de autopolinização induzida

frutos formados através de polinização cruzada
Considera-se 0,25 como o limite máximo de ISI indicativo de

autocompatibilidade. Foi também utilizado o Índice de Eficácia Reprodutiva (RE), sensu Ruiz
& Arroyo (1978), que permite estimar a eficácia relativa da polinização natural (aberta), da
seguinte forma:
RE = frutos formados através de polinização natural

frutos formados através de polinização cruzada
82
As flores dos quatro tratamentos foram fixadas em FAA e preparadas para

observação da germinação do pólen e crescimento do tubo polínico sob fluorescência,
conforme a metodologia de Martin (1959). As flores foram dissecadas sob estereoscópio,
removendo-se os pistilos. Após lavagem em água corrente, os pistilos foram tratados por oito
a 24h em solução 8N de hidróxido de sódio (NaOH) para clarificar e amaciar o tecido, e
permitir uma penetração adequada do corante biológico. Após esse período os pistilos foram
lavados com água corrente por 30 minutos, para remoção do NaOH e posteriormente foram
imersos por 4 horas em solução 0,1N de fosfato de potássio (K3PO4) com azul de anilina a
0,1%. A análise dos pistilos foi feita em sala escura para melhor visualização dos tubos
polínicos, em microscópio eletrônico com epifluorescência Leica MPS 30.
83
3. Resultados:
3.1. Biologia reprodutiva de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don – Bignoniaceae

(parapará)
3.1.1. Fenologia reprodutiva

Na FLONA do Tapajós, as árvores de J. copaia floresceram anualmente com
elevada sincronia, com maior intensidade entre os meses de setembro a novembro, com
alguns indivíduos florescendo tardiamente entre os meses de dezembro e fevereiro, não
ultrapassando 16,6% do total de árvores monitoradas. A floração ocorreu no período de menor
índice pluviométrico, durando no máximo quatro meses na população, iniciando geralmente
em outubro e terminando em dezembro. O ponto máximo de florescimento ocorreu sempre
nos meses de outubro em 2001 e novembro em 2002 e 2003, quando até 97% dos indivíduos
monitorados estavam florescendo (Fig. 7a).
O período de desenvolvimento dos frutos foi verificado entre os meses de
novembro a março, e a dispersão das sementes ocorreu durante o período de maior
intensidade de chuvas, nos meses de fevereiro a maio. Em dezembro de 2002, 94,1% das
árvores possuíam frutos em fase de desenvolvimento, que foram dispersos principalmente em
abril (54,2%). No ano de 2003 e 2004, o mês de janeiro representou 86,6% e 94,6%,
respectivamente, de árvores com frutos, disseminados principalmente no mês de março do
ano subseqüente (Fig. 7b). O fruto maduro é uma cápsula septífraga, plana, com 8,6 cm de
comprimento por 4,2 ± 0,8 cm de largura e 247,3 ± 15,1 sementes aladas (n = 26). As
cápsulas abrem ainda na copa das árvores, e as sementes são dispersas pelo vento.
As árvores são caducifólias. Observou-se a queda total da folhagem durante dois
episódios em 2002 (90,2% em março e 21,6% em setembro), mas em 2003 houve uma queda
nesse percentual, ficando restrita a 31,2 das árvores no mês de março, mas em 2004 o
percentual de caducifólia voltou a aumentar, registrando-se 67,4% no total de indivíduos
monitorados. O surgimento de folhas novas ocorre no período que antecede a fenofase de
florescimento, principalmente entre os meses de junho a agosto (Fig. 7c).
84
100 BFL FLO

a
80
% de indivíduos
60
40
20
0
o n d j f m a m j j a s o n d j f m a m j j a s o n d j f m a m j j
100 FRU DIS

b
80
% de indivíduos
60
40
20
0
DEP DET
100 c
80
% de indivíduos
60
40
20
0
2001 2002 2003
2004
Figura 7. Fenologia de Jacaranda copaia durante o período de outubro de 2001 a julho de

2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO =
flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c) Mudança foliar (DEP =
desfolha parcial, DET = desfolha total).
85
3.1.2. Biologia floral

Jacaranda copaia apresenta inflorescências eretas, terminais, do tipo panícula,
com uma média de 48,6 cm de diâmetro por 37 cm de comprimento, apresentando, em média,
1.922 flores por inflorescência (n = 9), com abertura de 93 flores por dia. As flores começam
a abrir da base para o ápice da inflorescência, e esse processo leva em média 35 ± 11 (n = 5)
dias para cada inforescência. As flores possuem em média 37,6 mm de comprimento (21,5
mm – 42,3 mm) e 23,5 mm de diâmetro na borda da corola, são hermafroditas, diclamídeas,
oligostêmones, com cálice curto, glabro, gamosépalo e campanulado de coloração marrom 5-
dentado, e corola gamopétala, zigomorfa, tubular-infundibuliforme, com cinco lacínios livres,
de cor azul-púrpura (violeta) na parte externa e nos lóbulos e internamente de cor branca,
pubérula; androceu com estames didínamos, dialistêmones, inclusos, filetes pubescentes na
base, estaminódio hialino central exerto a sub-exerto, bastante pubérulo na porção média e
terminal, com tricomas glandulares, anteras livres, basifixas e rimosas; gineceu com estilete
alongado medindo cerca de 1,5 cm, estigma seco, filiforme e bilamelado, coberto de papilas
elongadas no interior dos lobos, com sensibilidade táctil, fechando-se ao toque do
visitante/polinizador, ovário súpero, bicarpelar e bilocular, com uma média de 243 ± 30 (208
– 328; n = 20) óvulos alinhados. As flores ficam orientadas verticalmente com uma leve
inclinação em relação ao eixo da inflorescência (Fig. 8).
O fruto é uma cápsula septicida plana, deiscente, com duas valvas que se abrem
quando maduro. Com a deiscência da cápsula, as sementes com alas membranosas, hialinas e
leves, ficam livres e são dispersas pelo vento ainda na copa das árvores. O fruto maduro
contém em média 241 ± 26 (n = 25) sementes.
Os grãos de pólen são médios (aproximadamente 22 x 22,5 µm), isopolares,
tricolpados, formato levemente triangular a prolato-esferoidal, com exina tectada. A razão
pólen/óvulo (sensu Cruden, 1977) foi 125,2, indicando autogamia facultativa. A antese
ocorreu a partir das 7:00 h da manhã até as 8:30 h, e as flores permanecem 24 h totalmente
íntegras. Após esse período, o perianto se solta do pedúnculo e cai, mas o pistilo permanece
funcional por até 48 horas. A receptividade do estigma durou de 24 a 48 horas, e a região de
maior receptividade concentrou-se na porção interna dos lobos, principalmente nas papilas.
86
Figura 8. Representação esquemática das características florais de Jacaranda copaia: a)

Pistilo; b) Antera; c) Flores; d) Estaminódio; e) Flor aberta mostrando os verticilos
reprodutivos e posição do estaminódio. (ilustrador: A. E. Rocha)
87
Nos testes de viabilidade do pólen, verificou-se que na germinação em sacarose a

melhor concentração foi a de 25%, quando se obteve 70,8% e 61,74% de formação de tubo
polínico de pólen de flores recém abertas (1º dia) e abertas a mais de 24 h (2º dia),
respectivamente, indicando alta viabilidade no horário das 8:00 h às 9:00 h da manhã,
diminuindo gradativamente nos horários posteriores (Fig. 9). No teste com DAB, verificou-se
alta viabilidade (75,5%) às 9:00 h em flores recém abertas, porém para as flores abertas o dia
anterior, a viabilidade foi bastante reduzida, alcançando no máximo 23,4% às 8:00 horas da
manhã, diferente do que havia sido encontrado no teste de germinação do pólen (Figura 10).
1°dia 2°dia
100
80
% de germinação
60
40
20
0
7,5 15 20 25 35 40
concentração de sacarose
Figura 9. Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso percentual de grãos germinados

em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia) em diferentes
concentrações de sacarose.
1°dia 2°dia
100
80
% pólen corado
60
40
20
0
08:00 09:00 10:00 11:00 12:00
hora
Figura 10. Viabilidade do pólen de Jacaranda copaia expresso em percentual de grãos

corados em flores recém-abertas (1° dia) e abertas no dia anterior (2° dia).
88
Os atrativos primários de J. copaia são o pólen e néctar, ofertados aos visitantes

florais e polinizadores em pequenas quantidades por flor, mas ao se observar a vasta oferta de
flores abertas por dia, esses atrativos constituem uma expressiva fonte de recursos. A
coloração violeta/lilás das flores funciona como um importante atrativo aos visitantes. O
aroma liberado pelas flores é bastante discreto e agradável. Os osmóforos ou glândulas
produtoras de odor foram encontrados em quase toda a extensão da corola, tanto na face
interna quanto na face externa, com maior concentração nas porções média e distal da face
externa e porções média e basal da face interna, ao longo de toda extensão do estaminódio,
principalmente na porção mediana e nos tricomas capitado, bem como nos estames e lobos
estigmáticos.
O néctar é produzido em pequenas quantidades ao longo do período de
longevidade da flor. O volume médio encontrado no primeiro dia de vida das flores foi de
1,01 µl (± 0,2, n = 20; valor mínimo 0,5 µl e máximo 1,5 µl) e para as medições feitas após
um dia de vida, a média foi de 1,06 µl (± 0,3, n = 32; valor mínimo 0,5 µl e máximo 2 µl),
como consta da figura 11. A semelhança entre os valores encontrados pode indicar que não há
produção em maiores quantidades após a abertura da flor.
1°dia Vol 2°dia Vol

1,2
1
volume do néctar (µl)
0,8
0,6
0,4
0,2
0
09:00 10:00 11:00
hora
Figura 11. Quantidade do néctar produzido por flores de Jacaranda copaia, expresso em
volume médio no primeiro dia e no segundo dia após a abertura das flores.
89
A concentração de açúcares variou entre 23% e 41 % no dia de abertura da flor ,

com uma média de 28,5% ± 4,4 (n = 19) e entre 20% e 53 % após 24 horas, com valor médio
de 34,7% ± 6,7 (n = 31) (Fig. 12).
1°d brix 2°d brix

60
50
% de açúcares
40
30
20
10
0
09:00 10:00 11:00
hora
Figura 12. Grau brix do néctar de flores de Jacaranda copaia, expresso em percentual de
açúcares no primeiro dia e segundo dia de abertura das flores.
3.1.3. Agentes polinizadores e visitantes florais

Foi encontrada uma riqueza de 61 espécies distintas de visitantes florais, incluindo
desde abelhas de médio a grande porte, até lepidópteros, coleópteros, dípteros, vespas e beija-
flores. As abelhas de médio porte dos gêneros Euglossa e Centris foram os visitantes mais
freqüentes. Essas abelhas foram, na maioria das vezes, os primeiros visitantes, chegando nas
flores em fase de pré-antese, por volta das 7:30 horas da manhã, auxiliando no processo de
abertura das flores ao forçar gentilmente o afastamento das pétalas. As visitas de Centris
duravam não mais que 6 segundos (3 – 6 s, n = 46), e o recurso coletado foi principalmente o
néctar. As abelhas Euglossinas também foram bastante ativas em suas visitas, porém o tempo
de permanência nas flores foi maior do que o tempo dispensado pelas Centris em suas visitas,
variando entre 8 a 12 segundos (n = 55). As espécies Centris (Heterocentris) analis, C.
(Hemisiella) dichrootricha, C. (Hemisiella) trigonoides e outras quatro espécies do gênero
não identificadas, além, de Euglossa chlorina, E. analis e outras quatro espécies de Euglossa
não identificadas, foram consideradas os polinizadores legítimos mais relevantes de J. copaia,
em função da compatibilidade entre o tamanho corporal das mesmas e as flores, o contato
direto com os verticilos reprodutivos e a alta freqüência de visitas (Tabela 2, Fig. 13).
90
Tabela 2. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Jacaranda copaia

(Bignoniaceae) na FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de
2002 a 2004.
Visitantes florais Local Categoria* Recurso+
INSECTA
HYMENOPTERA
Apidae
Aparatrigona impunctata (Ducke, 1986) Bel/Tap O P
Bombus brevivillus Franklin, 1913 Bel/Tap P N
Bombus transversalis (Olivier, 1789) Bel/Tap P N
Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804) Bel P N, P
Centris (Heterocentris) dichrootricha (Moure, 1945) Tap P N, P
Centris (Centris) flavifrons (Fabricius, 1775) Bel O N
Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, 1841 Bel/Tap P N, P
Centris sp. 1 Bel/Tap P N, P
Centris sp. 2 Bel/Tap P N, P
Epicharis (Epicharis) rustica (Olivier, 1789) Bel O N
Epicharis (Hoplepicharis) affinis Smith, 1874 Bel P N
Epicharis (Parepicharis) zonata Smith, 1854 Bel O N
Epicharis sp. 1 Tap O N
Eufriesea mussitans (Fabricius, 1787) Bel O N
Eufriesea surinamensis (Linnaeus, 1758) Bel O N
Eufriesea sp. Bel O N
Euglossa analis Westwood, 1840 Tap P N, P
Euglossa chlorina (Dressler, 1982) Bel P N, P
Euglossa sp. 1 Tap P N, P
Eulaema meriana (Olivier, 1789) Bel O N
Eulaema nigrita Lepeletier, 1841 Bel P N
Exomalopsis sp. 1 Bel O P
Exomalopsis sp. 2 Bel O P
Melipona compressipes (Fabricius, 1804) Tap O N, P
Meliponina (6 espécies) Tap O P
Paratetrapedia sp. 1 Bel O P
Paratetrapedia sp. 2 Bel O P
Xylocopa frontalis (Olivier, 1789) Bel R N
Megachilidae
Megachile (Chrysosaurus) ruficornis Smith, 1853 Tap O N
Andrenidae
Oxaea sp. Tap O N
Halictidae
Augochlora (Augochlora) esox (Vachall, 1911) Bel O N
Ceratina sp. 1 Tap O N
Pseudoaugochlora sp. 1 Bel O N, P
Pseudoaugochlora sp. 2 Tap O N, P
91
Vespidae
Synoeca virginea (Fabricius, 1804) Bel/Tap O N
DIPTERA
Bibionidae
1 espécie não identificada Tap O P
Syrphidae
Ornidia obesa Fabricius, 1775 Bel O P
COLEOPTERA
Chrysomelidae
4 espécies não identificadas Tap O P
Scarabaeidade
Cnemida leprieuri Arrow 1899 Tap O P
Cnemida retusa (Fabricius, 1801) Tap O P
Scarabaeinae (2 espécies) Tap O P
LEPIDOPTERA
Pieridae
Phoebis statira (Cramer, 1777) Bel/Tap O, R N
Phoebis trite (Linnaeus, 1758) Tap O,R N
Lycaenidae
1 espécie não identificada Tap O N
Nymphalidae
Philaetria dido (Linnaeus, 1763) Tap O N
AVES
Trochilidae
Anthracothorax nigricollis (Vieillot, 1817) Bel/Tap O N
Glaucis hirsuta Gmelin (1788) Tap O N
Hylocharis sapphirina Gmelin (1788) Tap O N
Thalurania furcata (Gmelin, 1788) Bel O N
Topaza pella (Linnaeus, 1758) Tap O N
Bel = Belém; Tap = Floresta Nacional do Tapajós

*
p = polinizador legítimo; o = polinizador ocasional; r = pilhador de pólen/néctar
+
Recursos florais utilizados pelos visitantes/polinizadores (N = néctar; P = pólen)
Observou-se que durante as visitas de abelhas euglossinas, além da coleta de

néctar as abelhas coletavam também o pólen, provavelmente sendo esse o motivo de suas
visitas serem mais prolongadas que das abelhas do gênero Centris, as quais aparentemente
coletavam apenas o néctar, atuando como coletores passivos de pólen (sensu Thorp, 2000). O
formato da flor facilita o comportamento de coleta de pólen por esses coletores passivos, uma
vez que no movimento de entrada e saída da corola as abelhas passavam pelo espaço entre o
estaminódio e as paredes internas das pétalas, tocando as anteras com a parte superior do
tórax e da cabeça, onde o pólen era depositado em pequenas porções.
92
a b
c d
g
e f
h i
Figura 13. Características das flores e visitantes florais de Jacaranda copaia: a)

Inflorescências; b) Botões florais e flor sem a corola; c) Flor aberta exibindo o
estaminódio; d) Visita de Bombus transversalis; e – g) Visita de Euglossa; h)
Xylocopa frontalis pilhando néctar; i) Polinização manual.
93
Dessa forma, a coleta passiva de pólen pelos Centridini parece ocorrer durante
todo o período de visitas, e ao sair das flores, as abelhas removem o pólen, transferindo para
as pernas posteriores, mas sempre permanecendo ainda grãos de pólen na região de contato
acima descrita, o que permite a transferência desses materiais (pólen) durante as próximas
visitas em outras plantas.
O período de visitação às flores estendeu-se das 7:30 h até às 17:00 h,
observando-se maior movimentação entre as 8:00 h e 10:30 h, com alta freqüência de abelhas
dos gêneros Centris, Euglossa, Bombus, Epicharis e Eulaema. Essas abelhas visitavam as
flores comportando-se como polinizadores legítimos, ou seja, entravam no tubo corolínico e
mantinham contato com os órgãos reprodutivos, tocando nas anteras e no estigma com o
corpo, enquanto realizavam a coleta de pólen ou néctar.
As abelhas dos gêneros Exomalopsis, Eufriesea, Oxaea e Ceratina, assim como os
dípteros, coleópteros, meliponinas e halictídeos foram visitantes esporádicos, com baixa
freqüência de visitas. As abelhas de tamanho diminuto, tais como as Exomalopsis,
meliponinas e halictídeos usavam o estaminódio como plataforma de pouso e guia para o
nectário.
As visitas de Xylocopa frontalis ocorreram intervalos irregulares, desde a antese
até o final do dia. Apesar de visitantes freqüentes, essas abelhas em nada contribuíam para o
sucesso da polinização. Suas visitas ocorreram desde a fase de pré-antese até o final do dia,
através da aproximação em vôo direto em direção às flores, que eram abraçadas pelo primeiro
par de pernas de forma a permitir o seu suporte na flor. Em seguida as abelhas introduziam as
peças bucais na base da corola, na altura do nectário, fazendo um orifício em forma de fenda
longitudinal, por onde inseriam a glossa para pilhar o néctar. Após a visita dos Xylocopinae,
lepidópteros do gênero Phoebis agiam como pilhadores secundários, aproveitando o orifício
para a pilhagem de néctar. Em algumas visitas, borboletas da família Lycaenidae introduziam
a probóscide de modo normal, pela abertura da corola, permanecendo por até 10 s coletando
néctar. As borboletas foram visitantes tardios, geralmente iniciando as visitas a partir das
09:00 h, prolongando-as até as 15:30 h, nas horas mais quentes do dia. Os beija-flores
visitaram esporadicamente as flores nas inflorescências que estavam posicionadas nos ramos
mais altos das árvores de J. copaia. O beija-flor-brilho-de-fogo (Topaza pella) foi a espécie
mais freqüente na Floresta Nacional do Tapajós, seguida pelo beija-flor-safira (Hylocharis
sapphirina) e o beija-flor-tesoura-verde (Thalurania furcata) foi a mais encontrada em
Belém. Esses visitantes introduziam a cabeça na corola para coletar o néctar acumulado ao
redor do disco nectarífero, e eventualmente recebiam uma pequena carga de pólen na porção
94
superior basal do bico ou na fronte, o que permitia a transferência do pólen para outras flores
nas visitas subseqüentes, sendo assim considerados polinizadores ocasionais.
Não foram observadas interações agonísticas entre os visitantes florais, uma vez
que tanto os polinizadores legítimos quanto os ilegítimos alternavam-se nas visitas sem
interações agressivas entre si.
3.1.4. Sistema reprodutivo

Os resultados obtidos nos experimentos de polinizações controladas constam da
tabela 3. Não houve formação de frutos nas 5.372 flores destinadas ao teste de
autopolinização espontânea, assim, desconsiderou-se a necessidade de realização do teste para
investigar formação de sementes por agamospermia (apomixia) nessa espécie. Das 2.099
flores autopolinizadas manualmente (autopolinização induzida), apenas dois frutos iniciaram
o desenvolvimento, representando 0,06% do total de pistilos autopolinizados, porém após
quatro a cinco semanas esses frutos foram abortados. Dentre os 2.524 pistilos que receberam
pólen de árvores diferentes (polinização cruzada), verificou-se a formação inicial de 469
frutos (21,7%), porém apenas 173 frutos atingiram o estágio de completo desenvolvimento,
representando 6,5% do total de pistilos polinizados. A taxa de polinização natural foi de
1,06%, registrando-se a formação de 91 frutos dentre 6.932 flores destinadas a esse
tratamento.
Constatou-se que a polinização cruzada manual promoveu a formação de seis
vezes mais frutos do que foi observado em condições naturais, sem nenhuma manipulação
(polinização natural ou aberta) e que a exclusão da visita de polinizadores realizada no testes
de autopolinização espontânea não resultou na formação de frutos, o que evidencia a
dependência dessas interações para a reprodução da espécie.
Foi comprovado que J. copaia é uma planta obrigatoriamente alógama, com um
sistema de auto-incompatibilidade ovariano, uma vez que ocorre a germinação do pólen na
superfície estigmática e o crescimento dos tubos polínicos através do tecido de transmissão do
estilete, com rara formação inicial de frutos, porém a grande maioria das flores
autopolinizadas não apresentou desenvolvimento ovariano visível e não formou frutos.
95
Tabela 3. Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de polinização controlada

(manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Jacaranda copaia. Os dados
correspondem a frutos iniciados e frutos maduros (percentual de frutos formados e
número absoluto de frutos formados em cada tratamento), índice de auto-
incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia reprodutiva (RE)
Tratamento N° de flores usadas Frutos iniciados Frutos maduros

Autopolinização espontânea 5.372 0 (0) 0 (0)
Autopolinização induzida 2.099 0.06% (1) 0 (0)
Polinização cruzada 2.524 21.7% (469) 6.5% (173)
Controle 6.932 5% (414) 1.06% (91)
ISI 0
RE 0,5
Nas análises dos pistilos submetidos aos testes de polinização controlada em

microscópio com epifluorescência, foi comprovado que após 24 horas havia germinação do
pólen tanto nos pistilos das flores autopolinizadas (91,7%) quanto naqueles submetidos à
polinização cruzada (93,7%), sendo verificado que os tubos polínicos em ambas as situações
atravessavam toda a extensão do estilete através do tecido de transmissão, alcançando o
ovário, mas somente aqueles provenientes de plantas diferentes (polinização cruzada)
fertilizaram os óvulos, uma vez que era possível visualizar a penetração dos tubos polínicos
no óvulo, o que não ocorria nos casos dos pistilos autopolinizados. (Fig. 14). No campo, foi
observado que a partir do quarto ou quinto dia após as polinizações cruzadas, já era possível
visualizar claramente o desenvolvimento do ovário revelado pelo aumento do seu tamanho.
Por outro lado, os pistilos autopolinizados que permaneceram nas árvores para
acompanhamento do desenvolvimento dos frutos sofreram abscisão após 48 ou 72 horas da
polinização manual, não resultando na formação de frutos.
O ISI encontrado para J. copaia foi zero, uma vez que não houve a formação de
frutos oriundos de autopolinização e o RE foi 0,5.
96
a b
c d
e f
Figura 14. Jacaranda copaia: a - b) Fotomicrografia dos grãos de pólen (1.420x); c) Tubos
polínicos no estilete sob fluorescência; d) Tubos polínicos penetrando nos óvulos
sob fluorescência; e) Fotomicrografia do estigma (46x); f) Fotomicrografia da
porção terminal do estaminódio (38x).
97
3.2. Biologia reprodutiva de Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. – Leguminosae –

Papilionoideae (cumaru)

As árvores de D. odorata floresceram com um padrão assincrônico nos anos de
2002 e 2003. Em 2002, foram registrados dois picos de florescimento, sendo o de maior
representatividade no período chuvoso com 34,3% dos indivíduos e o outro no período de
menor pluviosidade, no mês de novembro, com apenas 11,6% dos indivíduos. Já em 2003,
observou-se uma tendência inversa, com o florescimento de até 8,3% dos indivíduos no mês
de abril e até 33,7% em setembro. Assim, a fenologia reprodutiva ocorreu em dois episódios
durante o ano, como está representado na figura 15a.
A ocorrência de frutos foi registrada principalmente no mês de março de 2002,
quando 72,9% das árvores monitoradas apresentaram frutos. Nos anos de 2003 e 2004, a
presença de frutos em desenvolvimento foi registrada praticamente o ano todo, com maior
intensidade nos meses de outubro a abril (Fig. 15b). Os frutos são do tipo drupa, com
endocarpo lenhoso e uma única semente aromática. A dispersão dos frutos ocorreu
intermitentemente ao longo do ano, sendo mais pronunciada entre os meses de novembro a
março. Os frutos têm dispersão epizoocórica, sendo consumidos ainda na copa das árvores por
morcegos e aves, e no chão da floresta após caírem pela força da gravidade, por mamíferos de
médio porte.
As árvores são perenifólias, com até 85,7% dos indivíduos trocando folhagem nos
meses que antecedem a fase de florescimento, principalmente observada entre os meses de
maio a setembro, mas foram também encontradas poucas árvores com desfolha total no mês
de agosto (no máximo 6,3%) (Figura15c).
98
50 BFL FLO a
40
% de indivíduos
30
20
10
0
j f m a m j j a s o n d j f m a m j j a s o n d j f m a m j j
80 FRU DIS b
60
% de indivíduos
40
20
0
DEP DET c
100
80
% de indivíduos
60
40
20
0
2002 2003 2004
Figura 15. Fenologia de Dipteryx odorata durante o período de janeiro de 2002 a julho de
99

Dipteryx odorata é uma espécie arbórea com inflorescências eretas, terminais, do tipo
panícula, com uma média de 9,8 cm (6 – 14 cm) de diâmetro por 12,9 cm (7 – 22 cm) de
comprimento, com 2 a 8 ramos por inflorescência, reunindo em média 52,6 flores por
inflorescência (n = 6), com a abertura de 14,9 flores por dia.
O comprimento da flor variou de 21,9 mm a 25,4 mm (23,6 ± 1,1; n = 15); diâmetro da
borda floral de 23,42 mm a 32,1 mm (28,8 ± 2,5; n = 15). São hermafroditas, papilionáceas,
diclamídeas, polistêmones, com cálice com duas sépalas ferrugíneas livres de coloração
marrom-ocre; corola dialipétala, zigomorfa, com uma pétala estandarte, duas pétalas do tipo
asa e duas pétalas do tipo carena, corola com pétalas brancas na parte basal e rosada no ápice,
glabras, de coloração branca ao rosa intenso; androceu composto por 10 estames diadelfos,
inclusos, filetes glabros, anteras dorsifixas, bitecas, com deiscência longitudinal; gineceu
unicarpelar, unilocular, ovário súpero, estilete terminal cilíndrico e estigma úmido, papiloso,
medindo entre 9 mm a 14,8 mm (11,7 ± 1,8; n = 46) (Figs. 16 e 20a).
Os botões florais levaram de sete a quatorze dias em desenvolvimento até a véspera da
antese. As flores iniciam o processo de antese nas primeiras horas da manhã, por volta das
5:00 h até as 5:30h, exalando odor forte e adocicado, estando a maioria aberta às 6:30 h. A
seqüência de abertura das flores na inflorescência ocorre da base para o ápice. A duração das
flores é de um dia. O início da senescência é marcado pela queda das pétalas do tipo vexilo e
asas no dia seguinte à antese, persistindo as sépalas, quilha, estames e pistilo, que caem à
medida que o fruto se desenvolve ou cerca de três dias depois, quando não fecundadas.
Em estigmas de D. odorata tratados com solução de peróxido de hidrogênio a 6%, a
receptividade estigmática foi identificada desde a antese até 24 horas depois, sendo que a
parte central do estigma foi considerada a zona de maior receptividade. Os grãos de pólen são
médios (cerca de 25,8 x 28,6 µm), tricolporados, prolato-esferoidais, com exina tectada
(Figura 20b). No teste da viabilidade os grãos permaneceram viáveis desde o início do dia,
imediatamente após a antese, até o final da tarde, com pequena redução na viabilidade ao final
do dia. O período de maior viabilidade foi compreendido entre as 9:00 h e 15:00 h, com taxas
de 96,9% a 91,1% de grãos de pólen viáveis (Fig. 17).
100
g
d
e
f
i j
Figura 16. Representação esquemática das características florais de Dipteryx odorata: a) Flor
aberta; b) Estames; c) Inflorescência; d) Vexilo; e) Antera; f) Pistilo; g) Carena ou
quilha; h) Ala ou asa; i) Lóbulos petalóides. J) Sépala. (ilustrador: A. E. Rocha)
101
corado (viável) não corado
100
% de grãos de pólen
80
60
40
20
0
09:00 11:00 13:00 15:00
hora
Figura 17. Viabilidade do pólen de Dipteryx odorata expresso em percentual de grãos corados
e não corados.
As flores tratadas em solução de vermelho neutro revelaram que as glândulas

secretoras de aroma estão localizadas principalmente na pétala estandarte (vexilo). O aroma
exalado pelas glândulas secretoras (osmóforos) é intenso e adocicado, análogo a aroma de
frutas frescas, sendo percebido pelo olfato humano mesmo a uma distância de 30 metros, sob
a copa de uma árvore florida. Supõe-se que esse atributo seja um atrativo primário aos
polinizadores, principalmente as abelhas e besouros, que se orientam pelo aroma para
localizar uma árvore com flores.
Os recursos oferecidos pelas flores de D. odorata são o pólen e o néctar. A
concentração de açúcares no néctar aumenta ao longo do dia, provavelmente devido à
evaporação. A concentração de açúcares em flores recém-abertas foi de 36,3% ± 3,2 (30% a
42%; n = 19). Para flores no segundo dia após a antese, a média foi de 34,9% ± 4,5 (23% a
43%; n = 20), conforme consta da figura 18.
Nos horários de maior concentração de açúcares no néctar (10:00 h às 12:00h), o
volume variou de 0,5 a 1,5 µl, com média de 0,9 µl ± 0,4 (n= 17), e de 1 a 3,5 µl, com média
de 2 µl ± 0,7 (n= 20), em flores no primeiro e segundo dia de vida, respectivamente.
102
brix vol
40 2,5
2
38
% de açúcares
1,5
volume
36
34
0,5
32 0
1°d 2°d
idade da flor
Figura 18. Quantidade do néctar produzido no primeiro e segundo dia de abertura das flores
de Dipteryx odorata, expresso em volume (µl) (colunas) e grau brix, expresso em
percentual (%) de açúcares (linhas).
A estimativa de grãos de pólen por flor foi de 16.391,7 ± 5.155,31 (n = 60).

Considerando que o gineceu é uniovular, esse mesmo valor aplica-se a razão pólen/óvulo. A
relação pólen/óvulo obtida sugere o sistema reprodutivo de xenogamia obrigatória, de acordo
com a classificação de Cruden (1977). A apresentação do pólen ocorre paralelamente à
abertura da flor, através da deiscência longitudinal completa das anteras.

Foi constatada a presença de uma elevada riqueza de abelhas da família Apidae
visitando as flores de D. odorata (tabela 4). As abelhas aproximavam-se em vôo direto, ou
sobrevoando em reconhecimento antes de pousarem nas flores, usando a pétala estandarte
como apoio, abraçando as pétalas do tipo carena com o primeiro par de pernas, de forma que
permitisse o seu afastamento e introdução da cabeça e/ou das peças bucais para coletar néctar.
Algumas vezes um leve movimento vibratório era verificado, provavelmente auxiliando na
coleta do pólen. Após cerca de 5 a 8 segundos, as abelhas afastavam-se em busca de outras
flores da mesma planta ou saíam em vôo em linha reta. As abelhas que permaneciam na
mesma árvore, visitavam entre 2 e 5 flores antes de ir embora.
103
Os coleópteros da subfamília Rutelinae foram os visitantes que realizaram as

visitas mais demoradas e duas das espécies, Cnemida retusa e C. leprieuri, com um
comportamento peculiar. Esses insetos permaneciam entre 5 e 30 minutos, muitas vezes
observando-se macho e fêmea de C. retusa em cópula, alimentando-se de pólen. Os demais
representantes da subfamília apenas visitavam as flores para coleta de pólen, em visitas curtas
de 5 a 10 segundos (Fig. 19).
Os lepidópteros foram visitantes freqüentes em durante o dia todo. As visitas
duravam em média 6 segundos, registrando-se uma riqueza de oito espécies pertencentes a
cinco famílias.
Os beija-flores faziam visitas curtas, em um número pequeno de flores de uma
mesma planta, desapareciam por 10 a 15 minutos e retornavam para outra seqüência de
visitas. Estas visitas sequenciais foram observadas principalmente no final da tarde, entre as
16:00 h e 17:30 h, porém ocorreram também visitas matinais.
Dentre os visitantes florais observados nas flores de D. odorata, os principais
polinizadores foram abelhas da família Apidae, tais como: Bombus transversalis,
Cephalotrigona femorata, Centris lanipes, C. hyptidis, Epicharis. (Amepicharis) nigricollis,
E. (Hoplepicharis) affinis, E. rustica, Epicharis sp., Eufriesea sp., Eulaema meriana, E.
nigrita, Partamona testacea, Partamona sp., Trigona williana, T. truculenta; e Halictidae
(Augochloropsis sp.). Outras abelhas da tribo Meliponina, tais como Plebeia minima,
Cephalotrigona femorata e Trigonisca sp., foram considerados polinizadores ocasionais,
devido a baixa freqüência de visitas e incompatibilidade entre seu tamanho corporal diminuto
com as flores de D. odorata.
Dentre os coleópteros da família Scarabaeidae, subfamília Rutelinae, uma espécie
foi considerada como polinizador um efetivo, Cnemida retusa, enquanto os demais foram
polinizadores ocasionais (Cnemida lepreuri, Pelidnota prasina, Macraspis sp., Canthon sp.).
Outros polinizadores ocasionais foram alguns lepidópteros das famílias Papilionidae
(Heraclides chiansiades), Hesperiidae (Astrapes fulgerator, Proteides mercurius, Aguna sp.)
e Nymphalidae (Hamadryas arinome, Philaetria dido).
A presença dos visitantes florais foi observada a partir das 6:00 h, iniciando com a
presença dos lepidópteros. A maioria das abelhas iniciou a visitação nas flores a partir das
8:00 h. O período de maior atividade dos polinizadores foi entre 10:00 h até 12:00 h, que foi
também o período de maior concentração de açúcares no néctar.
104
a a b
c d
e f
g h
Figura 19. Características florais e polinizadores de Dipteryx odorata. a) Flor aberta; b)

Cnemida retusa, c) Bombus transversalis; d) Epicharis affinis; e) Partamona sp.; f)
Aguna sp.); g) polinização manual; h) fruto imaturo (cinco semanas).
105
Tabela 4. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Dipteryx odorata na FLONA

do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004.
INSECTA
HYMENOPTERA
Apidae
Bombus transversalis (Oliver, 1789) Bel/Tap P N
Centris (Hemisiella) lanipes (Fabricius, 1775) Tap P
Centris (Paracentris) hyptidis (Ducke, 1988) Tap P
Centris sp.1 Bel P N, P
Cephalotrigona femorata (Smith, 1854) Tap O
Ceratina sp. Tap P
Epicharis (Amepicharis) nigricollis (Friese, 1924) Tap P
Epicharis (Epicharis) rustica (Olivier, 1789) Bel P N
Epicharis (Hoplepicharis) affinis (Smith, 1874) Bel P N
Epicharis sp. 1 Bel P N
Epicharis sp. 2 Bel P N
Eufriesea sp. 1 Tap P
Eulaema meriana (Olivier, 1789) Bel P N
Eulaema nigrita (Lepeletier, 1841) Bel P N
Meliponina (+ 5 espécies não identificadas) Tap O N, P
Partamona sp. 1 Bel/Tap P
Partamona testacea (Klug, 1807) Tap P
Plebeia minima (Gribodo, 1893) Tap O
Trigona truculenta (Almeida, 1984) Tap P
Trigona williana (Friese, 1900) Tap P
Trigonisca sp. 1 Tap O P
Xylocopa frontalis (Oliver, 1789) Bel O N
Halictidae
Augochloropsis sp. (Halictidae) Tap O
Vespidae
Polybia sp. Tap R P
Polybia quadricincta de Saussure, 1854 Tap R P
Synoeca virginea Fabricius, 1804 Tap R P
COLEOPTERA
Chrysomelidae
2 espécies não identificadas Bel/Tap O P
Scarabaeidae P
Canthon sp. 1 Tap O
Cnemida leprieuri Arrow, 1899 Tap P
Cnemida retusa (Fabricius, 1801) Tap P
Macraspis sp. 1 Bel O
Pelidnota prasina Burmeister 1844 Tap O
LEPIDOPTERA
Papilionidae
Heraclides chiansiades (Westwood, 1872) Tap O N
Hesperiidae
Aguna sp. 1 Tap O N
Astrapes fulgerator Walch. 1775 Tap O N
Proteides mercurius (Fabricius, 1787) Tap O N
106
Nymphalidae
Hamadryas arinome (Lucas, 1853) Tap O N
Philaetria dido (Linnaeus, 1763) Tap O N
AVES
Trochilidae Tap O N
Florisuga mellivora (Linnaeus, 1758) Bel/Tap P N
Thalurania furcata (Gmelin, 1788) Tap P N
*
+

Tanto os pistilos submetidos à polinização cruzada (n = 3.091) quanto os pistilos
autopolinizados manualmente (n = 3.206) iniciaram a formação de frutos, apresentando 465
(15%) frutos originados de polinização cruzada e 268 (8,3%) frutos autopolinizados até a
quarta semana, o que indicou a ocorrência de autocompatibilidade em D. odorata. Entretanto,
foi verificado que os frutos que estavam sendo formados a partir de autopolinizações foram
abortados espontaneamente até a 17ª semana de desenvolvimento, resultando em apenas cinco
frutos maduros do total inicial de 268 frutos, ou o equivalente a 0,15% do total de flores
polinizadas. Para os 465 frutos formados a partir de polinização cruzada, essa taxa foi de
4,1% (127 frutos), estando mais de 10 vezes acima da taxa natural de frutificação, uma vez
que para 6.477 flores marcadas como controle ou polinização aberta, apenas 19 frutos
maduros foram formados, o equivalente a 0,3% do total de flores. No teste de autopolinização
espontânea, onde 8.255 flores foram protegidas da ação dos polinizadores, houve a formação
de dois frutos, representando 0,02% do total de flores (tabela 5).
Figura 20. a) Estigma visto sob iluminação ultravioleta ; e b) Fotomicrografia do pólen em

Microscópio Eletrônico de Varredura (aumento de 1.830 x) de Dipteryx odorata.
107

(manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Dipteryx odorata. Os dados
correspondem a frutos iniciados e frutos maduros (percentual de frutos formados e
número absoluto de frutos formados em cada tratamento), índice de auto-
incompatibilidade (ISI) e índice de eficácia reprodutiva (RE).
Tratamento N° de flores usadas Frutos iniciados Frutos maduros
Autopolinização espontânea 8.255 0,19% (16) 0,02% (2)
Autopolinização induzida 3.206 8,35% (268) 0,15% (5)
Polinização cruzada 3.091 15,04% (465) 4,10% (127)
Controle 6.477 3,52% (228) 0,29 (19)
ISI 0,03
RE 0,14
Os resultados dos experimentos de polinização controlada comprovaram que essa

espécie é xenogâmica obrigatória, apesar de ter ocorrido uma taxa bastante reduzida de
autocompatibilidade. A taxa de autofecundação inicial de 8,3% confirmou a ocorrência de
autofertilização, porém drástica redução na taxa de frutos maduros (0,15%) refletiu a presença
de uma barreira na formação de frutos através de autopolinização. Os grãos de pólen dos
pistilos submetidos à autopolinização induzida germinaram em um período de 72h após as
polinizações, porém com uma velocidade de germinação bastante lenta. Este mesmo período
de germinação foi encontrado nos pistilos das flores com polinização aberta no campo. Por
outro lado, os grãos de pólen encontrados nos pistilos submetidos à polinização cruzada
germinaram a partir de 48 horas. Observou-se que a velocidade de crescimento do tubo
polínico foi mais rápida nas flores submetidas à polinização cruzada em relação às submetidas
à autopolinização, embora em ambos os casos tenha ocorrido fertilização do óvulo e iniciação
de formação de frutos. A presença de tubos polínicos e de óvulos fertilizados evidenciados
através dos testes de microscopia de fluorescência e o desenvolvimento inicial de frutos
oriundos de pistilos autofertilizados indicam que não existe um sistema de auto-
incompatibilidade clássico que impeça o processo de fertilização do óvulo em D. odorata.
O Índice de Auto-Incompatibilidade (ISI) igual a 0,03 indicou que D. odorata é
uma espécie auto-estéril, e a estimativa da eficácia da polinização natural (controle) através
do Índice de Eficácia Reprodutiva (RE) foi de 0,14.
108
3.3. Biologia reprodutiva de Carapa guianensis Aubl. – Meliaceae (andiroba)

O período de florescimento de C. guianensis seguiu um padrão anual assincrônico
na FLONA do Tapajós, durante todo o período de monitoramento das fases fenológicas, com
maior intensidade entre os meses de setembro a abril, observando-se dois picos bem definidos
nos meses de novembro de 2001, quando até 98,2% árvores monitoradas possuíam flores
abertas e em fevereiro de 2003, com 88,6% de florescimento. Nos meses de junho e julho foi
registrada uma drástica redução nessa fenofase, com no máximo 17,6% de florescimento nos
indivíduos monitorados. A floração prolongou-se praticamente pelo ano todo na população,
sendo discretamente mais intensa no período de menor precipitação pluviométrica (Fig. 21a).
O período de desenvolvimento dos frutos foi registrado entre os meses de outubro
a julho e a dispersão das sementes ocorreu durante o período de maior intensidade de chuvas,
nos meses de janeiro a abril (Fig. 21b). Os frutos maduros são do tipo cápsula septígraga com
com quatro a cinco valvas de consistência sublenhosa, com rugosidades ao longo das valvas,
medindo 9,6 cm de comprimento por 8,8 cm de diâmetro, sendo praticamente esférico. A
dispersão é principalmente barocórica, ou seja, os frutos maduros caem pela força da
gravidade, sendo dispersos secundariamente por mamíferos de médio a grande porte. Em
ambientes com cursos d’água próximos às árvores, ocorre também a dispersão hidrocórica.
As árvores são perenifólias, com uma fase de mudança foliar que antecede a
fenofase de florescimento, principalmente observada entre os meses de maio a outubro no ano
de 2002, abril a outubro de 2003 e janeiro a junho de 2004 (Fig. 21c).
De acordo com a classificação de Gentry (1974), C. guianensis segue o padrão
steady-state, uma vez que são encontrados indivíduos com flores praticamente ao longo do
ano todo; ou subanual, segundo os padrões propostos por Newstron et al. (1994a, 1994b).
109
BFL FLO
100 a
80
% de indivíduos
60
40
20
0
FRU DIS
100
b
80
% de indivíduos
60
40
20
0
100 DEP DET
80
c
% de indivíduos
60
40
20
0
2001 2002 2003 2004
Figura 21. Fenologia de Carapa guianensis durante o período de outubro de 2001 a julho de
110

Carapa guianensis possui inflorescências amplo-espalhadas, espiraladas,
ramificadas, axilares ou subterminais, subtendidas por brácteas estéreis subuladas, com
tamanho bastante variável, devido ao seu crescimento contínuo por até seis meses, tendo sido
encontradas inflorescências variando entre 36 cm até 73 cm de comprimento (54,8 ± 10,1 cm,
n = 18), no auge da produção de flores com um número extremamente variado de flores
abertas, sendo em média 132 flores abertas por dia (± 16,9; n = 7), ainda contendo em média
32,7 botões (± 21,6; n = 7). O primeiro par de ráquilas é oposto e os demais estão dispostos de
forma espiralada.
As flores são unissexuais, cartáceas, muitas vezes sésseis, algumas vezes
subsésseis, ou, muito raramente, pediceladas, com pedicelo robusto, glabro ou esparso
pubescente; cálice tetralobado com duas sépalas menores posicionadas mais externamente e
duas maiores internas, de coloração verde, imbricadas, com frisos avermelhados nas bordas;
corola predominantemente com quatro (raro cinco) pétalas coguladas, com a face interna
verde clara e a face externa variando entre totalmente verde claro à metade verde claro e
metade com frisos longitudinais marrom-avermelhados; o androceu nas flores masculinas
com tubo estaminal cilíndrico ou urceolado dividido no ápice em oito (raramente nove)
lóbulos truncados, emarginados ou irregularmente lobados, glabros, alternando-se com oito
(raro nove) estames funcionais com anteras de 0,5 mm (0,5 – 0,6 mm; n = 50) de
comprimento, com deiscência longitudinal, subsésseis, dorsifixas, bitecas, inclusas no tubo e
pistilóide delgado, com lóculos bem desenvolvidos e óvulos vestigiais diminutos; as flores
femininas apresentam o pistilo com ovário súpero, quadrangular, glabro e amplo,
parcialmente submerso no nectário, com quatro (raro cinco) lóculos, placentação axial,
geralmente com quatro (raro dois ou três) óvulos por lóculo, sendo em média 15 óvulos por
flor (± 2,7; variando entre 8 – 20, n = 25), estilete terminal curto e estigma discóide, úmido,
com uma película em toda superfície, medindo aproximadamente 1,7 mm (1,6 – 1,7 mm; n =
30) de diâmetro; tubo estaminal formado como na flor masculina, diferenciando-se pela
presença de anteróides indeiscentes (anteras não funcionais) (Fig. 22).
111
g
b
c h
d i
k j
e
f
Figura 22. Representação esquemática das características florais de Carapa guianensis. a)

Inflorescência e folha; b) Flor estaminada; c) Corte longitudinal da flor estaminada;
d) Pistilóide (vista superior); e) Corte transversal do pistilóide; f) Antera; g) Flor
pistilada; h) Corte longitudinal da flor pistilada; i) Estigma (vista superior); j) Corte
transversal do ovário; k) Anteróide; l) Pétalas; m) Fruto. (ilustrador: A. E. Rocha)
112
Os frutos podem ser considerados deiscentes do tipo cápsulas septífragas

globulares a 4-anguladas, com 6,5 cm a 10 cm de diâmetro, contendo entre 12 a 16 sementes
grandes, angulares, semelhantes em textura à cortiça, com cerca de 3,8 cm de diâmetro e 4,7
cm de comprimento, pesando cerca de 25 g. Alguns autores classificam os frutos como
indeiscentes, uma vez que abertura das valvas não é suficiente para liberar as sementes
angulosas que se separam do fruto geralmente após a queda.
C. guianensis é uma planta monóica, com flores estaminadas e pistiladas (Figs.
23a, 23b), dispostas em uma mesma inflorescência. As flores femininas são mais longevas e
persistentes, durando de dois a três dias sem sinais aparentes de senescência, que começa a ser
notada entre o terceiro e quarto dia, com a mudança na coloração das pétalas para um tom
mais escuro, amarelo-alaranjado, associada à perda do viço, porém permanecendo firmemente
inseridas nas ráquilas por até 15 dias. As flores masculinas têm longevidade de, no máximo,
um dia, e sua abscisão ocorre espontaneamente ou a partir de um leve toque após esse
intervalo de tempo.
A abertura das flores é noturna. Cerca de oito horas antes da abertura da flor
feminina já se observava um ligeiro afastamento das pétalas, deixando um pequeno orifício no
centro do botão floral, por onde o estigma é exposto. A antese é concluída entre as 19:00 h e
20:00 h. As flores estaminadas abrem no mesmo horário que as pistiladas, e a deiscência das
anteras ocorre um pouco antes da flor estar totalmente aberta, por entre as 18:30 h e 19:30h.
No momento da exposição do pólen as anteras têm cor amarela claro, mas com o passar das
horas observa-se uma alteração na coloração, passando para o amarelo escuro. O pólen
também tem coloração amarelada.
A receptividade do estigma inicia na fase de pré-antese, prolongando-se por até 72
horas. A região de maior receptividade concentra-se na bordadura do estigma discóide,
seguida pela porção mediana lateral do disco. Verificou-se a presença de exsudado na metade
inferior da área lateral do estigma, onde os grãos de pólen ficam aderidos. O pistilóide da flor
masculina não reagiu com nenhum dos testes realizados, dessa forma não evidenciando
receptividade.
Os grãos de pólen são médios, oblato-esferoidais (aproximadamente 26 µm),
isopolares, 4-colporados, brevicolpados e superfície finamente ondulada-reticulada (Fig. 23g).
A estimativa média de grãos de pólen por flor foi de 6.132 grãos (3.000 - 11.120, n = 14). Os
grãos de pólen são expostos após a deiscência total das anteras, constituindo um aglomerado
facilmente separável, ligeiramente exerto.
113
a b
c d
e f
g h
Figura 23. Características florais de Carapa guianensis: a) Flor masculina; b) Flor feminina;
c) Chrysomelidae em flor masculina; d – e) Riodinidae em flor feminina; f)
Partamona em flor masculina; g) Fotomicrografia do pólen (32.230x); h) Pistilo sob
fluorescência com grãos de pólen na superfície do estigma emitindo tubos polínicos
através do estilete.
114
A viabilidade média ficou acima de 80%, desde a abertura até cerca de 14:00 h,
período em que as flores estaminadas começavam a sofrer abscisão ao menor toque (Fig. 24).
A razão pólen/óvulo foi de 408,8, classificando a espécie como xenógama facultativa sensu
Cruden (1977).
corados não corados

100
80
% grãos corados
60
40
20
0
07:00 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00
hora
Figura 24. Viabilidade do pólen de Carapa guianensis expresso em percentual de grãos

corados e não corados.
As flores masculinas e femininas exalam um aroma agradável, forte e adocicado,

semelhante ao aroma de jasmim, desde a abertura, sendo mais intenso entre as 5:00 h e 6:30 h
da manhã (cerca de 10 a 12 horas após a antese). Nos testes com vermelho neutro, foram
localizados osmóforos na borda do estigma das flores femininas e nas pétalas, as quais
apresentaram pontuações vermelho-intenso, bem próximas uma das outras, principalmente na
metade superior, bem como na base do tubo estaminal e nos nectários. A base do tubo
estaminal das flores masculinas e as pétalas das flores masculinas e femininas coraram mais
intensamente.
Além do pólen, as flores de andiroba ofertam néctar aos visitantes, porém esse
recurso é produzido em porções bastante reduzidas, sendo encontrado nas flores pistiladas
como um exudato levemente perceptível, na base das pétalas, pelo lado interno da câmara
corolínica circundando o ovário. Não foi possível coletar o néctar para avaliar a concentração
de açúcares e o volume.
115

Os visitantes florais foram pouco freqüentes e basicamente constituídos por
insetos de pequeno porte das classes Hymenoptera e Lepidóptera (Fig. 23).
Tabela 6. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Carapa guianensis na

FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004.
INSECTA
HYMENOPTERA
Apidae
Cephalotrigona cfr. femorata (Smith, 1854) Tap O P
Plebeia sp. 1 Tap O P
Tetragona clavipes (Fabricius, 1804) Tap/Bel O N, P
Tetragonisca angustula (Lepeletier, 1811) Tap/Bel O N, P
Trigona fulviventris (Guérin, 1848) Tap/Bel R N
Trigona sp. 1 Tap O N, P
Trigona williana (Friese, 1900) Tap O N, P
Vespidae
Polybia sp. 1 Tap R P
Synoeca virginea (Fabricius, 1804) Bel/Tap R P
Sphecidae
1 espécie não identificada Tap R N
COLEOPTERA
Chrysomelidae
2 espécies não identificadas Bel/Tap O P
DIPTERA
Syrphidae
Ornidia obesa (Fabricius, 1775) Tap O N, P
Sarcophagidae
LEPIDOPTERA
Riodinidae
4 espécies não identificadas Tap P N, P
Lycaenidae
3 espécies não identificadas Tap P N, P
ORTHOPTERA
Blatellidae
*
+
Foram encontrados lepidópteros da família Riodinidae e Lycaenidae, que são

borboletas de tamanho variando entre 2,5 cm e 3 cm (envergadura da asa), representadas por
sete espécies distintas. Esses insetos visitavam as flores em um horário bastante específico,
116
entre as 5:30 h e 6:30 h da manhã, coincidindo com o período de que as flores apresentaram
maior intensidade de fragrância, que deve ser um atrativo a esses visitantes. Observou-se que
tanto os Riodinidae quanto os Lycaenidae visitavam flores pistiladas e estaminadas
indiscriminadamente, para coleta de néctar e pólen, em visitas que duravam até três minutos.
O seu comportamento foi compatível com o de polinizadores legítimos.
O outro grupo mais relevante de visitantes florais foi constituído por abelhas
nativas sem ferrão, Apidae – Meliponina, visitando principalmente as flores masculinas em
busca de pólen. Essas abelhas visitavam as flores entre as 5:30 h da manhã até cerca de 10:00
horas, em visitas de até 15 s de duração. Raramente as meliponinas visitavam as flores
femininas, portanto sua atuação como polinizadores legítimos é questionada, apesar da
compatibilidade de tamanho com as flores de C. guianensis. O horário de visitas coincide com
o período de liberação do pólen e receptividade do estigma, mas a freqüência reduzida e a
falta de visitação nas flores pistiladas não as tornam polinizadores eficientes.
Outros visitantes menos freqüentes foram os representantes das famílias
Chrysomelidae, Sarcophagidae e Blatellidae, que fizeram visitas noturnas, na maioria das
vezes para coleta de pólen, não sendo encontrados nas flores femininas. Ornidia obesa,
Synoeca virginea, Polybia sp. e os Sphecidae visitaram as flores masculinas durante o dia
para coletar néctar e pólen, mas não foram considerados polinizadores, ao contrário, as vespas
foram pilhadoras de pólen. A lista de visitantes florais consta da tabela 6.

Em nenhuma das 1.919 flores destinadas à autopolinização espontânea, bem como nas
759 flores usadas nos testes de autopolinização induzida, houve germinação do pólen na
superfície do estigma, e, conseqüentemente, não houve formação de frutos. Dentre as 324
flores usadas nos testes de xenogamia em condições de laboratório (polinização cruzada in
vitro), foram encontrados 192 pistilos com pólen germinado, correspondendo a 59,3% do total
de flores manipuladas, e desse total, 52,1% (100 pistilos) exibiram crescimento do tubo
polínico e fertilização dos óvulos. Como os testes de xenogamia foram realizados em
laboratório, não foi possível obter o percentual de frutos formandos com esse tratamento.
A taxa de polinização natural foi de 1,7%, registrando-se a formação de 49 frutos
dentre as 2.812 flores destinadas a esse tratamento (tabela 7).
117

(manual) e polinização aberta ou natural (controle) em Carapa guianensis. Os
dados correspondem a percentual de pólen germinado, pistilos fertilizados e frutos
maduros (percentual de frutos formados e número absoluto de frutos formados em
cada tratamento).
Pólen Pistilos Frutos
Tratamento N° de flores
germinado fertilizados maduros
Autopolinização espontânea 1.919 0 0 0
Autopolinização induzida 759 0,1% (1) 0 0
Polinização cruzada* 324 59,3% (192) 30,9% (100) na
Controle 2.812 na na 1,7% (49)
*in vitro; na = não avaliado
Foi constatado que a exclusão de visitas de agentes de polinização no teste de

autopolinização espontânea impediu a formação de frutos, mostrando a dependência do
serviço prestado pelos polinizadores para a reprodução da espécie. Além disso, há fortes
indícios de que C. guianensis é uma planta obrigatoriamente alógama, uma vez que ocorreu
inibição da germinação do pólen em 99,9% dos pistilos autopolinizados.
118
3.4. Biologia da polinização de Symphonia globulifera L.f. – Clusiaceae (anani)

Na FLONA do Tapajós, o florescimento de S. globulifera nos anos de 2002 a
2004 ocorreu anualmente, com dois eventos distintos, sendo o primeiro menos expressivo,
registrado durante o período chuvoso, entre os meses de fevereiro e junho e o segundo, com
maior intensidade e sincronismo, registrado entre os meses de julho a novembro. No ano de
2002, foram registrados três picos de florescimento nos meses de março (64,1%), junho
(35,1%) e outubro (49,2%). Em 2003 e 2004, o florescimento durante o período chuvoso foi
mais discreto, atingindo no máximo 9,1% em abril de 2003 e 7,7% em maio de 2004. Nesse
intervalo, a floração mais expressiva foi observada em setembro de 2003, quando até 73,2%
das árvores monitoradas estavam com flores (Fig. 25a).
O desenvolvimento dos frutos ocorreu entre os meses de julho de 2002 a fevereiro
de 2003, com maior representatividade no mês de novembro de 2002 (63%) e entre os meses
de setembro de 2003 a março de 2004, como maior percentual registrado também no mês de
novembro (78,7%). Durante o florescimento no período de menor precipitação pluviométrica,
era comum encontrar frutos em avançado estagio de maturação que haviam sido formados na
floração do primeiro semestre (Fig. 27b). Os frutos são do tipo drupa, com estigma
marcescente, medindo 2 a 4 cm de diâmetro (esféricos), de coloração verde a amarelada
quando maduros, com uma a três sementes elipsóides. A maturação dos frutos ocorreu
principalmente no mês de março, registrando-se até 55,8% de disseminação de frutos maduros
em 2004, coincidindo com o período de maior intensidade de chuvas na região. A dispersão é
zoocórica, com uma grande variedade de animais consumindo os frutos maduros ainda na
copa das árvores (macacos, ave, morcegos) e após sua queda (mamíferos de pequeno a médio
porte). As árvores são perenifólias, observando-se a de troca de folhas principalmente nos
meses de fevereiro e julho, antecedendo as fases de floração.
119
ba
100 BFL FLO
80
% de indivíduos
60
40
20
0
100 FRU DIS c

80
% de indivíduos
60
40
20
0
100 DEP DET
80
% de indivíduos
60
40
20
0
2002 2003 2004
Figura 25. Fenologia de Symphonia globulifera durante o período de outubro de 2001 a julho
de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração (BFL = botão floral, FLO =
120

Symphonia globulifera apresenta inflorescências cimosas subumbeliformes com
média de 5,7 (± 4,8; 1 – 14 flores; n = 30) flores abertas por dia, de um total de até 23 flores
por inflorescência. As flores são actinomorfas, diclamídeas, hermafroditas, globosas a
subglobosas, com 22,9 mm de comprimento por 35,3 mm de diâmetro; cálice dialisépalo,
quincuncial, com cinco lóbulos mais largos que longos, de coloração esverdeada com bordas
avermelhadas, medindo cerca de 5 mm de comprimento; corola pentâmera, dialipétala, sendo
as pétalas rígidas, fortemente imbricadas, rotundas, de cor vermelho intenso a vermelho claro,
às vezes com bandas esbranquiçadas, sendo a porção distal vermelho-escura a vinho, com
cerca de 10 mm de diâmetro, curvadas para o ápice formando uma câmara globosa onde o
néctar é armazenado; androceu com filetes monadelfos terminando em cinco lobos
triangulares de cor vermelho escuro a marrom, com 3-(4) anteras em cada, adnatas aos lobos
do tubo estaminal, extrorsas, com deiscência valvar, liberando pólen envolvido em uma
substância pegajosa, como um tipo de resina; gineceu com estilete e ovário inclusos no tubo
estaminal, cinco lóculos e dois óvulos por lóculos, estigma seco, pentalobado, com lobos em
forma de cones curvados, de cor bege claro a marfim, com um orifício apical em cada. O
estilete mede cerca de 4 mm de comprimento.
As flores estão orientadas quase totalmente em uma posição vertical em relação
ao eixo do ramo onde as inflorescências ficam inseridas (Fig. 26). Após a antese estar
completa, as anteras e o estigma posicionam-se acima do nível da corola, e cada lobo do
estigma se projeta acima e por entre as duas anteras adjacentes, de modo que as superfícies do
estigma e das anteras fiquem no mesmo nível. Há um nectário bem desenvolvido circundando
a base do tubo estaminal.
As flores são extremamente vistosas à distância, devido ao vermelho vivo das
pétalas, e sua morfologia lembra o formato de uma coroa. Não foi detectado nenhum aroma
perceptível ao olfato humano nas flores abertas, portanto não foi aplicado o teste olfativo. Na
presença do vermelho neutro, apenas as anteras ficaram pigmentadas de cor-de-vinho.
121
Figura 26. Representação esquemática das características florais de Symphonia globulifera: a)

Ramo fértil; b) Pétalas; c) Antera; d) Flor sem a corola; e) Vista superior do
estigma; f) Fruto; g) Corte longitidinal da flor. (ilustrador: A. E. Rocha)
122
A antese é noturna, ocorrendo entre 0:00 h e 4:00 h. O néctar é produzido

copiosamente, podendo atingir 25,7 µl/hora, com três picos distintos ao longo do dia (Fig.
27). Quando não visitadas para coleta de néctar, este recurso transborda das flores, gotejando
como chuva ao balançar os ramos. O grau brix variou entre 9,1% até 10,8%. Apesar da
existência de pólen e resina, o atrativo primário aos visitantes é o néctar, salvo no caso das
visitas de abelhas pilhadoras de pólen. (Fig. 28).
Volume
80
70
60
volume (ml)
50
40
30
20
10
0
6.30 7.30 8.30 9.30 10.30 11.30 12.30 13.30 14.30 15.30
hora
Figura 27. Variação da produção do néctar das flores de Symphonia globulifera (volume +
DP) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do Tapajós.
Concentração de açúcar
20
15
% de açúcar
10
0
6.30 7.30 8.30 9.30 10.30 11.30 12.30 13.30 14.30 15.30
hora
Figura 28. Variação da concentração de acúcares (grau brix + DP) do néctar das flores de
Symphonia globulifera (%) no período das 6:30h às 15:30h, na FLONA do Tapajós.
123
A deiscência das anteras ocorreu a partir das 6:00 h até cerca de 7:00 h. Uma vez
que o pólen está envolto numa substância pegajosa, não há meios de ocorrer a transferência e
deposição de pólen nos lobos estigmáticos pelo vento ou gravidade, seja entre flores distintas
ou na mesma flor. É obrigatória a existência de um vetor biótico para promover o fluxo de
pólen.
As flores continuam íntegras durante aproximadamente um dia, entrando em
senescência 24 horas após a antese, iniciada com o desprendimento das pétalas e conseqüente
abcisão da corola, permanecendo o gineceu e androceu desprotegidos por vários dias (até duas
semanas), desidratando gradativamente e caindo na ausência de fecundação.
A viabilidade do pólen é bastante elevada, atingindo até 100% entre as 8:00 h e
10:00 h, iniciando desde a antese e prolongando-se até o dia posterior, quando apresenta uma
discreta redução, ficando em 94%. Os grão de pólen são envoltos por substância viscosa,
evidente nas fotomicrografias em Microscópio Eletrônico de Varredura. Os grãos são
relativamente grandes (cerca de 44,3 µm), esferoidais, isopolar-radiosimétricos,
estefanoporados (5-6 porados), com exina tectada. Devido à apresentação do pólen envolto na
substância pegajosa, não foi possível fazer a contagem para estimar sua quantidade por flor, e,
conseqüentemente, obter a razão pólen/óvulo. A receptividade do estigma concentra-se no
ápice dos lobos, mais especificamente nos poros, ocorrendo desde a antese até o dia seguinte.

Os visitantes observados foram aves de pequeno porte pertencentes a seis famílias,
predominando os da classe Passeriformes. Na FLONA do Tapajós houve uma riqueza de 21
espécies de aves (Tabela 8), sendo as mais freqüentes Cyanerpes caeruleus (saí-de-perna-
amarela), Cyanerpes cyaneus (saíra-beija-flor), Dacnis cayana (saí-azul), Chlorophanes spiza
(saí-verde), Hemithraupis guira (saíra-de-papo-preto), Lamprospiza melanoleuca (pipira-de-
bico-vermelho), Melanerpes cruentatus (benedito-da-testa-vermelha), Psarocolius viridis (japu-
verde), Tachyphonus cristatus (tiê-galo), Tangara punctata (saíra-negra) e Tangara velia (saíra-
diamante) todos considerados polinizadores legítimos de S. globulifera. Os beija-flores
Anthracothorax nigricollis (beija-flor-de-veste-preta), Florisuga melivora (beija-flor-azul-de-
rabo-branco), Heliothryx auritus (beija-flor-de-bochecha-azul), Hylocharis sapphirina (beija-
flor-safira), Thalurania furcata (beija-flor-tesoura-verde) e Threnetes leucurus (balança-rabo-de-
garganta-preta) também foram classificados como polinizadores, embora pareçam ser menos
eficientes que os passeriformes. As espécies Pyrrura picta (tiriba-de-testa-aul), Aratinga
124
leucophtalma (periquitão-maracanã), Brotogeris chrysoptera (periquito-de-asa-dourada), Celeus

grammicus (picapauzinho-chocolate) e Pteroglossus sp. (araçari), foram classificados como
polinizadores ocasionais. Os psitacídeos foram menos freqüentes que todos os demais, porém
seu comportamento na coleta de néctar acarretava a deposição de pólen no bico e na fronte,
tornando-os aptos a atuarem como polinizadores. Os pica-paus, por sua vez, foram bastante
habituais, mas considerados pouco eficientes devido ao seu tamanho avantajado em relação às
flores, apesar de realizarem visitas de longa duração, como no caso de Celeus grammicus, que
passavam até 30 minutos numa mesma árvore, visitando cerca de 50 flores, recebendo pólen na
porção mediana a distal do bico. O pica-pau Melanerpes cruentatus foi outro visitante assíduo,
realizando visitas de média duração (até 10 minutos), e seu tamanho foi mais compatível com a
flor do anani do que o tamanho de C. grammicus.
Os beija-flores foram visitantes assíduos, realizando visitas bastante rápidas, de 3 a 4 s
para cada flor, visitando entre cinco e seis flores de cada inflorescência por vez, exibindo
comportamento territorialista entre indivíduos da mesma espécie ou de espécies distintas,
demonstrado através de interações agonísticas com perseguições e contato corporal violento.
Cada conjunto de visitas durava entre 5 a 20 minutos. Durante as coletas, essas aves
aproximavam-se das flores pairando no ar ao inserirem o bico entre o tubo estaminal e as pétalas,
até alcançarem o nectário. O contato entre o bico dos beija-flores e as anteras ocorria
freqüentemente. Observou-se que as flores visitadas pelos beija-flores foram, preferencialmente,
as que estavam localizadas mais expostas na copa da árvore, recebendo mais raios solares.
As visitas dos passeriformes iniciavam por volta das 5:30 h e geralmente ocorriam em
grupos de até 12 aves de três a quatro espécies diferentes, quase sempre representados por casais.
Esses passarinhos pousavam nos galhos mais próximos das inflorescências, usando-os como
poleiro para se aproximarem das flores, inserindo o bico por entre o tubo estaminal e as pétalas
para coletar néctar e com esse movimento recebiam uma amostra de pólen na cabeça e/ou fronte
e na parte distal do bico. As visitas duravam entre 5 e 15 minutos, sendo que para cada flor o
período de visita durava de 1 a 2 minutos. Cada ave visitava cerca de 20 a 30 flores no total,
percorrendo o maior numero possível de flores abertas numa inflorescência e depois passando
para outras, onde repetia o mesmo comportamento. Após um conjunto de visitas, as aves se
afastavam da copa de S. globulifera até uma nova assembléia chegar nas inflorescências. Os
intervalos entre as visitas desses bandos duravam entre 20 a 40 minutos. Observou-se que
durante as visitas os passeriformes vocalizavam bastante (Fig. 29).
125
a b
c d
e f
g h
Figura 29. Symphonia globulifera: a) Inflorescências; b) Flor e fruto; c – h) Polinizadores;

(Cyanerpes caeruleus, Tachyphonus cristatus, Celeus grammicus, Chlorophanes
spiza, Lamprospiza melanoleuca, Thalurania furcata) (continua...)
126
ig jh
k l
m n
o p
Figura 29. j – l)) Polinizadores, Thalurania furcata, Dacnis cayana ♂, Dacnis cayana ♀,
Cyanerpes cyaneus, Tangara punctata); m – n) Fotomicrografia do pólen; o)
Estigma sob flourescencia com tubo polínico; p) Fotomicrografia da antera.
127
Foram observadas visitas de insetos das ordens Hymenoptera e Lepidoptera nas flores
abertas. As abelhas coletavam néctar ou pólen, quase sempre perfurando a corola para ter acesso
ao néctar. As borboletas muitas vezes utilizavam os orifícios abertos pelas abelhas ou coletavam
o néctar que gotejava das flores. Nenhum foi considerado polinizador, uma vez que suas visitas
foram claramente ilegítimas.
Em Belém, as espécies mais freqüentes foram Ramphocelus carbo carbo (bico-de-prata)
e Thraupis episcopus episcopus (saí-guaçu-azul), seguidos por Thalurania furcata e Florisuga
mellivora. Os passeriformes visitavam as flores pela manhã e pela tarde, pousando nos ramos
próximos às flores para coletar o néctar. Os beija-flores foram mais freqüentes no período da
manhã, comportando-se de maneira característica para coletar néctar, pairando no ar e
inserindo o longo bico no exíguo espaço entre as pétalas e o tubo estaminal, em visitas rápidas
(2 a 4 segundos). Não se observou superposição de visitas intra ou interespecificamente.
Tabela 8. Visitantes florais e agentes polinizadores coletados em Symphonia globulifera na

FLONA do Tapajós e Belém, no Estado do Pará, nos anos de 2002 a 2004.
AVES
APODIFORMES
Trochilidae
Anthracothorax nigricollis (Vieillot, 1817) Tap P N
Florisuga mellivora (Linnaeus, 1758) Bel/Tap P N
Heliothryx auritus (Gmelin, 1788) Tap P N
Hylocharis sapphirina (Gmelin, 1788) Tap P N
Thalurania furcata (Gmelin, 1788) Bel/Tap P N
Threnetes leucurus (Linnaeus, 1766) Tap P N
PASSERIFORMES
Thraupidae
Chlorophanes spiza (Linnaeus, 1758) Tap P N
Cyanerpes caeruleus (Linnaeus, 1758) Tap P N
Cyanerpes cyaneus (Linnaeus, 1766) Tap P N
Dacnis cayana (Linnaeus, 1766) Tap P N
Hemithraupis guira (Linnaeus, 1766) Tap P N
Lamprospiza melanoleuca (Vieillot, 1817) Tap P N
Ramphocelus carbo carbo (Pallas, 1674) Bel P N
Tachyphonus cristatus (Linnaeus, 1766) Tap P N
Tangara punctata (Linnaeus, 1766) Tap P N
Tangara velia (Linnaeus, 1758) Tap P N
Thraupis episcopus episcopus (Linnaeus, 1766) Bel P N
Icteridae
Psarocolius viridis (Statius Muller, 1776) Tap O N
PICIFORMES
Picidae
Celeus grammicus (Natterer & Malherbe, 1845) Tap O N
128
Melanerpes cruentatus (Boddaert, 1783) Tap O N

Ramphastidae
Pteroglossus sp. Tap O N
PSITTACIFORMES
Psittacidae
Aratinga leucophtalma (Statius Muller, 1776) Tap O N
Brotogeris chrysoptera (Linnaeus,1766) Tap O N
Pyrrhura picta (Statius Muller, 1776) Tap O N
INSECTA
LEPIDOPTERA
Papilionidae
Heraclides chiansiades (Westwood, 1872) Tap R N
Pieridae
Phoebis trite (Cramer, 1777) Tap R N
Nymphalidae
Hamadryas arinome (Lucas, 1853) Tap R N
Philaetria dido (Linnaeus, 1763) Tap R N
HYMENOPTERA
Apidae
Trigona truculenta (Almeida, 1984) Tap R N
Trigona williana (Friese, 1900) , Tap R P, N
*
+
Quanto ao sistema reprodutivo, apesar de não terem sido feitos testes de campo
com polinização controlada nesse estudo, Bittrich & Amaral (1996) sugeriram que a espécie
possui autocompatibilidade facultativa, uma vez que dentre 118 autopolinizações realizadas,
houve a formação de 28 frutos. Entretanto, estudos realizados por Degen et al. (2004) na
Guiana Francesa, mencionam uma elevada taxa de cruzamento multiloco (tm = 0,920),
indicando que a espécie é preferencialmente alógama, apesar da existência de uma parcela
significativa de endogamia biparental (tm – ts = 0,156), que os autores interpretaram como
resultado de uma dispersão de pólen limitada na área de estudo.
129
3.5. Biologia da polinização de Bagassa guianensis Aubl. – Moraceae (tatajuba)

Bagassa guianensis tem um padrão anual de florescimento anual, entretanto a
percepção da ocorrência de flores abertas nas inflorescências pistiladas é praticamente
impossível de ser feita a partir de observações visuais com binóculo, pois a estrutura da
inflorescência em fase não fértil (quando existem apenas “botões florais”) pouco difere da sua
fase fértil, verificada quando ocorre a emissão de estigmas. Para se ter certeza da fase de
floração nas plantas femininas, foi necessário coletar inflorescências e examiná-las de perto
para verificar a presença de estigmas. Nas plantas masculinas não havia esse problema, uma
vez que as inflorescências em forma de espiga denotavam claramente a ocorrência de
florescimento. Observou-se um sincronismo no florescimento de plantas pistiladas e
estaminadas, sendo que o período de ocorrência dessa fenofase foi mais longo para as plantas
estaminadas (junho a dezembro, com algumas plantas florescendo entre fevereiro e abril), do
que o registrado para as plantas femininas (julho a novembro, com maior intensidade no mês
de agosto), conforme observado na figura 30a e 30b.
A dificuldade de identificar a fase de florescimento nas árvores femininas torna-se
patente quando verificamos que a frutificação foi registrada em até 100% das árvores
monitoradas no mês de novembro de 2002 e 91,2% no mês de setembro de 2003, enquanto
que se registrou apenas 39% de árvores com flores em setembro de 2002 e 17,8% em agosto
de 2003, períodos que deveriam estar com percentuais equivalente de indivíduos com flores
(Fig. 31a).
A fase de frutificação estendeu-se de maio de 2002 a fevereiro de 2003 e de
dezembro de 2003 a fevereiro de 2004. O ponto máximo de disseminação de frutos ocorreu
nos meses de janeiro de 2002 (72,7%), janeiro de 2003 (67,2%) e janeiro de 2004 (83,3%), na
época de maior precipitação pluviométrica na região do Baixo Amazonas (Fig. 31b).
Foi observada a ocorrência de caducifolia total em até 43,7% simultaneamente nas
árvores femininas e em 24,2% das árvores masculinas, no mês de julho, precedendo o início
da floração (Fig. 31c).
130
BFL FLO
100 a
80
% de indivíduos
60
40
20
0
j f m a m j j a s o n d j f m a m j j a s o n d j f
100
DEP DET b
80
% de indivíduos
60
40
20
0
2002 2003 2004
Figura 30. Fenologia de árvores masculinas de Bagassa guianensis durante o período de

janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração
(BFL = botão floral, FLO = flor); b) Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET
= desfolha total).
131
100
BFL FLO a
80
% de indivíduos
60
40
20
0
FRU DIS
100
b
80
% de indivíduos
60
40
20
0
100 DEP DET
80
c
% de indivíduos
60
40
20
0
2002 2003 2004
Figura 31. Fenologia de árvores femininas de Bagassa guianensis durante o período de

janeiro de 2002 a fevereiro de 2004, na Floresta Nacional do Tapajós: a) Floração
(BFL = botão floral, FLO = flor); b) Frutificação (FRU = fruto, DIS = dispersão); c)
Mudança foliar (DEP = desfolha parcial, DET = desfolha total).
132

Bagassa guianensis é uma planta dióica. As árvores femininas têm inflorescências
pedunculadas globosas, do tipo capítulo, medindo entre 1 a 2,5 cm de diâmetro, reunindo
centenas de flores contíguas com perianto tepalóide carnoso tetralobado e pubérulo, de cor
verde, ovário monocarpelar, com um único óvulo, estigma filiforme bipartido e pubérulo a
tomentoso, medindo entre 1 a 1,5 mm, sendo um lóbulo mais curto que o outro. As
inflorescências femininas são formadas por um conjunto de flores adnatas com um eixo
central carnoso, sendo reconhecidas como flores pela emissão do estigma (Fig. 32). Que
ocorre praticamente simultaneamente numa inflorescência e em até 10 dias numa árvore. As
inflorescências permanecem com flores em “antese” (estágio onde as flores ficam com
estigmas expostos) permanecem nesse estágio por até duas semanas. O estigma é seco, hialino
e filiforme, conferindo uma aparência pubescente ao capítulo, observando-se o escurecimento
dos estigmas ao final do ciclo, seguido de sua abscisão. A fase de maturação do fruto é
denotada pelo intumescimento do perianto sepalóide, que confere um formato irregular à
superfície do capítulo, que nessa fase está se transformando em uma infrutescência.
As árvores masculinas apresentam inflorescências do tipo espiga medindo entre
3,5 a 12 cm de comprimento, com centenas de flores estaminadas perfiladas com perianto
tepalóide membranoso tetrapartido ou tetralobado, pubérulo, com dois estames livres e
excertos, anteras basifixas, e um pistilóide. A coloração predominante é verde, mas as anteras
que à princípio são rosadas mudam para marrom quando entram em senescência, alterando a
cor das inflorescências para um tom entre o verde e o marrom. As anteras abrem quase todas
ao mesmo tempo, liberando o pólen seco e pulverulento durante vários dias. A duração de
uma inflorescência pistilada é longa, de até três semanas, não sendo registrada a abscisão das
anteras e sim da inflorescência como um todo, ficando depositadas no solo, sob a copa das
árvores por um período muito longo, sendo possível encontrar inflorescências secas sob o
folhiço da floresta, provenientes do florescimento do ano anterior. Tanto as inflorescências
femininas quanto as masculinas estão posicionadas nas axilas foliares, sendo opostas,
solitárias ou em dupla (Fig. 33).
133
b c
g
d
Figura 32. Representação esquemática das características florais de Bagassa guianensis. a)

Inflorescência pistilada e folha; b) Flor pistilada aberta e corte longitudinal do
ovário; c) Pistilo; d) Inflorescência estaminada; e) Flor estaminada aberta com
estames e pistilóide; f) Estame; g) Fruto. (ilustrador: A. E. Rocha)
134
As observações ao nível da copa foram feitas principalmente nas árvores

femininas, em função da realização dos testes sobre o sistema reprodutivo e eventos
associados à polinização. Assim, observou-se que na fase de plena antese das flores
femininas, um suave odor bastante agradável é liberado nas primeiras horas da manhã, entre
às 5:30 e 7:30 horas. A receptividade dos estigmas tem também longa duração, uma vez que
os testes com Peroxtesmo KO revelaram a presença atividade enzimática em inflorescências
com diferentes períodos de tempo decorridos desde a emissão dos estigmas, sugerindo que o
tempo prolongado de exposição dos estigmas é compatível com a sua funcionalidade.
As inflorescências estaminadas oferecem pólen em abundância aos visitantes
florais. Por outro lado, não foi encontrado nenhum recurso primário ofertado nas
inflorescências pistiladas. Os grãos de pólen são muito pequenos (cerca de 5 x 7 µm),
diporados, oblato-esferoidais, com sexina granulada.

Foi observado que os únicos visitantes nas flores de Bagassa guianensis foram
diminutos insetos pertencentes à família Thripidae, conhecidos popularmente como tripes ou
lacerdinhas. Esses insetos medem cerca de 2 a 3 mm de comprimento e são facilmente
transportados pelo vento.
Sua presença nas inflorescências pistiladas foi registrada em diversas ocasiões ao
longo do dia, sempre em grandes aglomerados que eram trazidos por lufadas de vento através
do dossel da FLONA do Tapajós, permanecendo nas inflorescências em grupos de até cinco
indivíduos por cerca de 5 minutos em média. O horário de visita dos tripes foi notado, na
maioria das vezes, entre as 8:00 e 11:00 horas da manhã. A presença desses insetos não foi
observada todos os dias, mas considerando-se o longo tempo de disponibilidade de flores
abertas com estigma receptivo, sua atuação como polinizadores coadjuvantes, associados ao
vento, é considerada relevante para o sucesso reprodutivo de B. guianensis. Os mesmos
insetos foram também coletados nas inflorescências masculinas, reforçando a hipótese de sua
importância como co-polinizadores.
A constância dos tripes nas inflorescências indica que esses insetos são atraídos
pelas flores, provavelmente devido ao aroma emitido pelas mesmas. Nas inflorescências
masculinas, esses agentes podem coletar pólen como recompensa floral, mas nas
inflorescências femininas, aparentemente não há recompensa aos visitantes (pólen ou néctar),
portanto acredita-se que sua atração a essas inflorescências pode ocorrer “por engano”
135
(mistake-pollination), devido ao aroma exalado ser o mesmo que nas inflorescências

masculinas. Esse equívoco acaba por favorecer a polinização de B. guianensis.
a b
c d
e f
Figura 33. Características florais de Bagassa guianensis: a) Inflorescência feminina; b)

Inflorescências masculinas; c) Fruto; d) Inflorescência feminina visitada por
Thysanoptera; e – f) Pistilo sob fluorescencia com tubos polínicos percorrendo o
estilete e penetrando no óvulo.
136
3.5.4. Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa

guianensis
A ocorrência de transporte de pólen mediado pelo vento na área de estudo,
medido através da instalação de armadilhas para captura de pólen do tipo Megastigmata
mostraram forte evidências de anemofilia.
Esse experimento foi feito no auge do período de florescimento da espécie, nos
meses de julho e agosto de 2004. Os resultados confirmaram que o pólen da tatajuba estava
sendo disperso pelo vento e chegava até as inflorescências pistiladas, uma vez que as
armadilhas instaladas ao nível da copa de árvores femininas apresentaram pólen aderido em
sua superfície. As análise em laboratório revelaram a presença de diversos tipos polínicos
sendo transportados pelo vento na FLONA do Tapajós, e o pólen de Bagassa guianensis foi
identificado em 238 das 574 amostras analisadas conforme consta da figura 34.
n° pólen FLO
300 60
250 50
quantidade de pólen
% de florescimento
200 40
150 30
100 20
50 10
0 0
9/7
13/7
15/7
20/7
22/7
27/7
28/7
29/7
5/8
18/8
24/8
31/8
período
Figura 34. Quantidade de grãos de pólen capturados com a armadilha Megastigmata em

árvores femininas de Bagassa guianensis no período de julho e setembro de 2004
(colunas) e percentual de árvores masculinas em fase de floração no período de
janeiro de 2002 a fevereiro de 2004 (linhas), na Floresta Nacional do Tapajós,
Estado do Pará.
137
Foram encontrados entre 30 e 251 grãos de pólen aderidos às palhetas usadas na

armadilha Megastigmata nos 12 dias em que o experimento foi realizado, com uma média de
19,8 (± 12,2) grãos por amostra. Dessa maneira, verifica-se claramente que o pólen da
tatajuba é transportado pelo vento e, 40,7% do pólen encontrado nas armadilhas instaladas sob
a copa de árvores femininas é pólen conspecífico.
Além do experimento de captura de pólen, os resultados da exclusão de pólen em
inflorescências femininas com três tipos distintos de material (sacos de tecido, papel
impermeável e polietileno perfurado), comparado a um grupo de inflorescências marcadas
como controle da polinização natural (aberta), mostraram que a taxa de polinização aberta é
bastante elevada, uma vez que das 58 inflorescências etiquetadas como controle do
experimento, 63,8% resultaram em infrutescências maduras. Com relação às inflorescências
isoladas, registrou-se a formação de apenas uma infrutescência (3,3%) dentre as 30 que foram
protegidas com sacos de pano, e o mesmo foi registrado para aquelas isoladas com sacos de
acetato perfurado. Nas 30 inflorescências protegidas com sacos de papel impermeável não
houve formação de infrutescências (Tabela 9).
Tabela 9. Percentagem (%) de frutificação através de tratamentos de isolamento de

inflorescências de Bagassa guianensis com três tipos distintos de material (sacos de
tecido fino do tipo “voal”, sacos de papel impermeável e sacos de polietileno
perfurado) na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará, em 2004, expresso em
quantidade de infrutescências formadas e percentual de frutificação.
Tratamento n° inflorescências n° infrutescências % frutificação
Pano 30 1 3,3
Papel 30 0 0
Acetato 30 1 3,3
Controle 58 37 63,8
Dessa maneira, observa-se claramente que a barreira imposta pelo material

impermeável (sacos de papel), impediu completamente a entrada de pólen e,
conseqüentemente, a formação de frutos. Por outro lado, os sacos de pano impediam a entrada
dos agentes bióticos (tripes), mas não impediram a entrada do pólen, e os sacos de polietileno
perfurados não impediam nem a entrada dos insetos, nem de pólen trazido pelo vento, mas
ambos resultaram no mesmo percentual de formação de frutos.
138
Com base nesses resultados, podemos inferir que Bagassa guianensis comportou-
se como uma planta preferencialmente anemófila (Faegri & van der Pijl, 1979), com uma
reduzida participação de agentes bióticos, através dos insetos da ordem Thysanoptera, família
Thripidae, uma vez que estes insetos foram encontrados tanto nas inflorescências femininas
quanto nas masculinas, mas sua participação na transferência eficiente de pólen ainda é
questionada.
139
4. Discussão
4.1. Fenologia:
Padrões fenológicos reprodutivos de espécies tropicais arbóreas são definidos pela
época de ocorrência, duração e freqüência do florescimento (Gentry, 1974; Newstron et al.,
1994a, 1994b; Bawa et al., 2003). O sistema de classificação de Gentry (1974), descreve
cinco padrões de florescimento e os associa aos sistemas de polinização. Newstron et al.
(1994a; 1994b) propuseram uma nova classificação de padrões fenológicos baseados na
freqüência de ocorrência, duração, amplitude, período de ocorrência, sincronia e regularidade
dos episódios, que vem sendo adotada mais recentemente. Os padrões propostos por esses
autores são baseados em uma escala de tempo anual, como segue: a) Contínuo (florescimento
interrompido por intervalos curtos e escassos); b) Sub-anual (florescimento em ciclos
múltiplos e irregulares na maioria dos anos); c) Anual (florescimento concentrado em um
único ciclo principal no ano); Supra-anual (florescimento em ciclos multianuais). Essa
classificação foi usada no estudo de Sakai et al. (1999) para espécies arbóreas da Malásia.
A vasta literatura sobre a fenologia reprodutiva de plantas tropicais tem abordado
principalmente a época de ocorrência associada à sazonalidade do florescimento em nível de
comunidades (Frankie et al., 1974; Opler et al., 1980; Newstron et al., 1994a; 1994b), mas
alguns estudos vincularam a fenologia de florescimento a diferentes grupos de polinizadores
(Dulmen, 2001).
Nesse estudo, foi observado que três das espécies (Jacaranda copaia, Carapa
guianensis e Bagassa guianensis) apresentaram um padrão de florescimento anual (Newstron
et al.,1994a; 1994b), enquanto Dipteryx odorata e Symphonia globulifera tiveram um padrão
sub-anual de florescimento. O padrão anual é o mais previsível e comum nas plantas tropicais,
e geralmente ocorre na mesma época a cada ano, podendo ser dividido em três subclasses: a)
Anual breve: chamado big bang por Gentry (1974), com duração de quatro semanas, no
máximo; b) Anual intermediário: chamado cornucópia por Gentry (1974) e sazonal por
Frankie et al. (1974), com duração de dois a três meses; e c) Anual estendido: com duração
acima de três meses, sendo comum encontrar nessa subclasse espécies com florescimento
anual intermediário em nível de indivíduo e anual estendido em nível de população
(Newstron et al., 1994b).
Dentre as espécies anuais, o período de maior percentual de florescimento na
população foi sincronizado com os meses de menor precipitação pluviométrica (agosto a
140
novembro). Em J. copaia, esse evento fenológico teve duração de até quatro semanas por
árvore e flores com longevidade de um dia, inserindo-se na classificação de florescimento
breve (Newstron et al., 1994b) ou big bang, (Gentry, 1974), porém ao nível de população o
florescimento pode ser considerado anual intermediário (Newstron et al., 199ab) ou
cornucópia (Gentry, 1974). C. guianensis teve um comportamento distinto, com
florescimento bastante prolongado e intermitente, sendo considerado anual estendido sensu
Newstron et al. (1994b) ou multiple bang (Gentry, 1974). B. guianensis apresentou uma
variação no padrão cornucópia, pois a fase de “flor aberta” dos capítulos (inflorescências) das
árvores femininas durou entre três a quatro semanas para cada árvore, e, por conseguinte, as
flores tiveram a mesma longevidade, mas nas árvores masculinas as inflorescências tiveram
uma longevidade maior, entre seis a oito semanas por árvore. Dessa forma foi classificada
como anual intermediária sensu Newstron et al. (1994b)
Em D. odorata as plantas estudadas mostraram um padrão assincrônico de
florescimento, com no máximo 34,3% indivíduos florescendo em sincronia na época chuvosa
(2002) e 33,7% (2003) florescendo na época de estiagem, com uma alternância de épocas de
floração entre os anos de monitoramento. Uma vez que o florescimento ocorreu mais de uma
vez ao longo do ano na população de árvores estudadas, a espécie teve um padrão de
florescimento sub-anual, de acordo com Newstron et al. (1994b). Por outro lado, S.
globulifera apresentou três picos de florescimento no ano de 2002, com 64,1% em março,
35,1% em junho e 49,2% em setembro, e apenas um pico em 2003, com 73,2% em setembro,
sendo encontrado, de fato, as mesmas árvores florescendo duas vezes ao ano. Essa espécie foi
também classificada como sub-anual sensu Newstron et al. (1994b), que consideram esse
padrão o menos previsível entre as árvores tropicais, apresentando episódios múltiplos de
florescimento na maioria dos anos, com ciclos altamente irregulares, tendo sido chamado de
multiple-bang (Gentry, 1974), episódico (Bullock et al., 1983), intermitente (Berg, 1989) e
periódico (Haber & Frankie, 1989).
Esses padrões de floração têm relação direta com os processos reprodutivos e
sistemas de polinização, interferindo na competição e manutenção dos polinizadores
(Newstron et al., 1994b). Para os polinizadores, a duração do florescimento é importante no
sentido de permitir o estabelecimento de áreas de forrageamento baseadas em imagens
visuais. Dessa forma, há dois padrões claramente associados a diferentes grupos de
polinizadores, o florescimento estendido (FE), relacionado à polinizadores que utilizam linhas
de coleta (trapliners) e o florescimento massal (FM), ligado aos polinizadores oportunistas. O
primeiro tipo (FE) pode ser associado aos padrões contínuo, sub-anual e anual, enquanto que
141
o segundo tipo (FM), está mais ligado aos padrões sub-anual, anual breve ou supra-anual
sensu Newstron et al. (1994a, 1994b). O florescimento estendido favorece a polinização em
plantas com baixa densidade populacional, possibilitando o forrageamento à longa distância.
Para D. odorata, C. guianensis e S. globulifera, a presença de polinizadores trapliners
(abelhas, mariposas e aves, respectivamente) é vantajosa para a manutenção da integridade
dos processos reprodutivos. No caso das outras espécies, J. copaia, o florescimento massal e
sincronizado resulta na atração de uma grande variedade de polinizadores, e a abundância de
flores apesar de induzir os polinizadores a permanecerem forrageando na mesma planta,
também promove interações agonísticas entre os mesmos, que estimula a movimentação
desses agentes entre diferentes árvores em florescimento (Newstron et al., 1994b).
Na Amazônia, o período de menor precipitação pluviométrica concentra o
florescimento da maioria das espécies arbóreas (Carvalho, 1980; Alencar, 1988; 1994; Leão,
1990; Leão & Yared, 1999; Oliveira & Leão, 1999). Todas as cinco espécies estudadas
tiveram episódios de florescimento mais intensos nesse período, sendo que duas floresceram
exclusivamente na época de estiagem (J. copaia e B. guianensis). Entretanto, as demais
espécies (D. odorata, S. globulifera e C. guianensis) floresceram na época chuvosa e no
período de estiagem. Estudos anteriores feitos com as mesmas espécies, mostraram resultados
similares. B. guinensis floresceu nos terços finais do período e transição chuvas/estiagem,
entre os meses de junho a setembro na FLONA do Tapajós (PA) (Silva, 2005).Estudos
realizados na Amazônia têm mostrado grandes variações nos períodos de florescimento de D.
odorata, com registros de florescimento tanto no período chuvoso (Alencar et al., 1979;
Alencar, 1998; Leão & Carvalho, 2001) quanto na época de estiagem (Carvalho, 1999). S.
globulifera floresceu entre maio a setembro, coincidindo com o final do período chuvoso e
início de período de estiagem, no estuário do rio Amazonas (PA) (Freitas et al., 1998). Na
região de Manaus, C. guianensis, apresentou um período de florescimento mais intenso na
época chuvosa (dezembro a março) e no período de menor pluviosidade (outubro e novembro)
o florescimento foi mais discreto (Ferraz et al., 2002). Dessa forma, os resultados aqui
descritos são corroborados pelos estudos acima mencionados.
A fase de maturação e disseminação dos frutos das cinco espécies ocorreu,
principalmente, no final do período de estiagem e início do período chuvoso, com exceção de
D. odorata, que apresentou um fluxo contínuo de formação e disseminação de frutos.
As espécies J. copaia e B. guianensis foram classificadas como caducifólias, uma
vez que as árvores perderam completamente a folhagem em um determinado período do ano.
142
As demais espécies apresentaram uma fase de troca de folhagem antecedendo o

florescimento, sendo mais pronunciada em D. odorata.
A época de ocorrência dos eventos fenológicos pode afetar profundamente a
sobrevivência e sucesso reprodutivo das árvores em florestas tropicais (Sakai et al., 2005). A
predominância de florescimento das espécies na época de menor pluviosidade está de acordo
com os estudos feitos em outras florestas tropicais, explicados como uma estratégia de seleção
que evita o florescimento em dias de chuva intensa, que pode ocasionar danos às flores e
inibir a atividade dos polinizadores, que são resguardados com o florescimento em períodos
de estiagem, quando a chuva costuma ocorrer somente no período vespertino, não interferindo
nas interações entre os polinizadores e as flores (Newstron et al., 1994b). Em florestas
tropicais, o clima é continuamente quente e úmido, por isso os determinantes dos ciclos
fenológicos parecem estar relacionados a mudanças periódicas no regime de chuvas, causadas
por movimentos nas zonas intertropicais de convergência, um evento sazonal nos trópicos, ao
invés das diferenças na temperatura e duração do dia, como ocorre em florestas tropicais
secas. Os picos na irradiação solar podem influenciar os picos na queda de folhas e
florescimento (van Shaik et al., 1993), o que se observou com a maior intensidade de
florescimento das cinco espécies estudadas na época de estiagem. Além disso, o florescimento
em época seca e a dispersão na época chuvosa podem ter um caráter fortemente adaptativo,
uma vez que a disponibilidade de água é um fator fundamental a germinação das sementes e
sobrevivência das plântulas nos trópicos, onde é ampla a ocorrência de sementes recalcitrantes
(van Shaik et al., 1993). Esses fenômenos formam uma importante estratégia de preservação
dos ciclos reprodutivos das espécies arbóreas tropicais.
4.2. Biologia floral:

As espécies estudadas apresentaram três tipos diferentes de sistema sexual e flores
associadas a quatro sistemas ou síndromes de polinização. Três espécies têm flores perfeitas
ou hermafroditas (Jacaranda copaia, Dipteryx odorata e Symphonia globulifera), uma é
monóica (Carapa guianensis) e última (Bagassa guianensis), dióica.
As flores polinizadas por agentes bióticos específicos (flores zoofílicas) ou
agentes abióticos (anemófilas) apresentam um conjunto de características que convergem para
uma determinada síndrome de polinização, que pode funcionar como uma ferramenta
importante na predição do tipo de polinizador adaptado às características da flor (Endress,
1994). As interações planta-polinizador indicam haver uma relação mutualística com fortes
143
evidências de co-evolução (Feisinger, 1983), que levaram as plantas a desenvolver uma

variedade de adaptações para atrair diferentes visitantes de maneira a torná-los polinizadores
eficientes (Endress, 1994).
Dentre os atributos característicos típicos de flores de abelhas exibidos por J.
copaia, destacam-se a presença de flores com antese diurna, aroma discreto e agradável,
coloração lilás, recursos florais e órgãos sexuais protegidos, néctar produzido em quantidade
reduzida e com elevado teor de açúcar, convergindo dessa forma para a síndrome de
melitofilia (Faegri & van der Pijl, 1979; Proctor et al., 1996), consistente com o sistema de
polinização encontrado. Para Gentry (1974), as flores dessa espécie são do tipo
Anemopaegma, polinizadas por abelhas de médio a grande porte. A razão pólen/óvulo sensu
Cruden (1977) indicou que a espécie é autocompatível. Considerando que os grãos de pólen
não ficam expostos, sendo liberados gradativamente pelas anteras que, apesar de terem
abertura longitudinal, as valvas não ficam totalmente abertas, observou-se que a liberação do
pólen é feita em pequenos agregados, que são expelidos das anteras através da movimentação
dos visitantes. Esse processo evita desperdícios e prolonga a disponibilidade de pólen aos
visitantes florais, e pode ser a razão da baixa quantidade de pólen produzida pelas flores. Em
Arrabidea conjugata Correia et al. (2005) observaram esse mesmo padrão de liberação do
pólen.
Uma peculiaridade presente nas flores de J. copaia é o estaminódio, responsável
pela atração visual e olfativa dos visitantes e pelo estreitamento do caminho no interior da flor
Endress (1994), restringindo o acesso ao néctar a abelhas de língua longa (Proctor et al.,
1996; Walker-Larsen & Harder, 2000). Outros autores têm atribuído diferentes funções para
esse órgão. Morawetz (1982) citado por Bittencourt (2003) relacionou a mudança de
coloração do estaminódio com a senescência da flor, sendo um indicativo da ausência de
néctar. Vieira et al. (1992) sugeriram uma tripla função para o estaminódio de J. caroba: a)
Orientação visual devido ao contraste na cor do estaminódio e da corola; b) Guia olfativo
devido a presumível liberação de aroma pelos tricomas glandulares encontrados em toda sua
extensão; e c) Facilitador no contato entre o polinizador e os órgãos sexuais, devido à
diminuição do espaço interno da corola. Aliado a essas funções, Bittencourt (2003) propôs
uma quarta função, que seria a ampliação do espectro de polinizadores, uma vez que o
estaminódio é usado como guia de nectário por abelhas de pequeno porte, como os
halictídeos, que podem assim atuar como polinizadores. O estaminódio de J. copaia reúne
144
todas essas funções, sendo considerado um atributo fundamental na atratividade e seleção dos
polinizadores.
As flores de D. odorata por sua vez, possuem coloração branca a rosada, antese
diurna, presença de uma pétala modificada (vexilo) funcionando como plataforma de pouso,
forte odor adocicado, recursos florais e verticilos reprodutivos protegidos, produção de néctar
inclusive em flores no segundo dia após antese e grande quantidade de pólen, convergindo do
mesmo modo para a síndrome de polinização por abelhas (melitófila). O horário da oferta dos
recursos florais e a concentração de açúcares no néctar foram compatíveis com o tipo de
flores atrativas a abelhas. A intensidade do aroma exalado pelas flores abertas, do tipo
adocicado lembrando frutas frescas, também é um atrativo para esses polinizadores (Robacker
et al., 1988). As flores de Dipteryx panamaensis apresentam características muito
semelhantes às encontradas em D. odorata, com exceção da quantidade de néctar produzido
pelas flores de D. panamaensis, que pode alcançar até 12 microlitros (Perry & Starret, 1980).
As demais espécies apresentaram características totalmente distintas. C.
guianensis é uma planta com atributos que a qualificam para a polinização por mariposas,
pois diversas características encontradas nas suas flores são comuns em flores polinizadas por
mariposas, tais como a antese noturna, aroma forte (perceptível à longa distância) e agradável,
coloração branca ou creme, néctar e pólen produzidos em pequenas quantidades (Faegri &
van der Pijl, 1979). Apenas a forma tubular, tão característica de flores polinizadas por esses
agentes, não observada na espécie, o que possibilita a sua polinização por outros insetos
compatíveis com a morfologia floral. As espécies do gênero Carapa foram pouco estudadas
quanto as suas características reprodutivas, com exceção de alguns trabalhos sobre dispersão
de sementes realizados por Forget et al. (1999), Guariguata et al. (2002) com Carapa procera
e Ferraz et al. (2002) com C. guianenis e C. procera.
No caso de S. globulifera, as flores reúnem diversos atributos característicos de
ornitofilia (Faegri & van der Pijl, 1979; Proctor et al., 1996), tais como: coloração vermelho-
escarlate, extremamente atrativa a pássaros a curta e longa distância; ausência de aroma,
néctar produzido em abundância com baixa concentração de açúcares e armazenado na flor
por capilaridade; disponibilidade diurna de recursos; ovário protegido; estrutura dos tecidos
do perianto, gineceu e androceu bastante rígida e resistente; estames unidos; órgãos
reprodutivos expostos e posicionados longe da região de armazenamento de néctar; ausência
de aroma; e pólen envolto em um tipo de óleo-resina que facilita a aderência em superfícies
lisas como o bico dos pássaros.
145
Essa última característica trata-se de um fenômeno raro entre as árvores tropicais,

oferecendo vantagem no transporte e proteção contra pilhadores, fungos e ressecamento (que
leva à perda da viabilidade) (Bittrich & Amaral 1996). Observou-se que a viabilidade do
pólen permaneceu elevada nos testes realizados com flores de até dois dias reforçando esta
hipótese. Essa propriedade já foi descrita para outras espécies da família Clusiaceae. No caso
de Platonia insignis Mart., o pólen disponível em grande quantidade está envolto em óleo,
impedindo o transporte pelo vento e facilitando a aderência no bico e região frontal da cabeça
dos polinizadores que pertencem à família Pisittacidae (Maués & Venturieri 1996, 1997), da
mesma maneira que em Moronobea coccinea Aubl.(Vicentini & Fischer 1996). A presença de
óleo e resina em flores tropicais é geralmente associada à visita de grupos especializados de
abelhas que utilizam estes recursos na alimentação da prole e calafetagem do ninho (Endress
1994). O gênero Clusia tem oito espécies com flores secretoras de resina (Armbruster 1984).
Em Clusia nemorosa G.Mey. os polinizadores são abelhas da família Euglossinae (Lopes &
Machado 1998). A resina produzida pelas anteras do anani atraiu abelhas Melipinina do
gênero Trigona.
O estigma de S. globulifera, caracterizado pela presença poros no ápice dos
lóbulos pode corresponder ao tipo descrito por Schill et al. (1985) citado por Endress (1994),
chamado “Röhrennarben” = estigma tubular, no qual a superfície receptiva está relativamente
oculta em um tubo. A zona de maior receptividade do estigma sendo concentrada nos poros
de cada lobo, coincide com o local de penetração dos tubos polínicos verificado em Platonia
insignis (Maués & Venturieri, 1996). Bittrich & Amaral (1996) relatam a presença de um
pequeno canal partindo dos poros estigmáticos de S. globulifera, formado vários dias antes da
antese, cujas paredes apresentam diversas camadas de células alongadas ricas em citoplasma,
servindo possivelmente como um tecido transmissor para o crescimento do tubo polínico. O
néctar diluído de S. globulifera, produzido em quantidade abundante caracteriza as flores
como do tipo “nectar-flower = flor nectarífera” sensu Endress (1994).
A espécie B. guianensis apresentou diversos atributos favoráveis à polinização
anemófila sensu Faegri & van der Pijl (1979), como por exemplo, a presença de
inflorescências femininas e masculinas com centenas flores diminutas, com corola tepalóide
reduzida, sem atrativos visuais, sendo as flores pistiladas com estigma filiforme, semelhantes
à tricomas e as flores estaminadas com pólen pequeno e seco, produzido em grande
quantidade, dispostas em inflorescências pendentes e facilmente movimentadas pelo vento. A
anemofilia pode ser um fenômeno mais freqüente em espécies Neotropicais arbóreas, como se
146
observa em duas espécies da família Moraceae, Chlorophora tinctoria e Throphis racemosa

(Bullock, 1994). Para Datwyler & Weiblen (2004), a dioicia das Moráceas é uma condição
ancestral, e a monoicia teria evoluído independentemente entre duas a quatro vezes na família,
a partir de um ancestral dióico, ao contrário do que é geralmente aceito para outros grupos.
Quanto aos sistemas de polinização, os autores mencionam a ocorrência de dois tipos básicos,
entomofilia e anemofilia, destacando a ocorrência de uma condição aparentemente
plesiomórfica relacionada com a anemofilia, condicionada à presença de estames inflexos nos
botões florias, os quais liberam o pólen explosivamente no momento da deiscência das
anteras, encontrada nos gêneros Bagassa, Sorocea e Maclura. As características morfológicas
do pólen fortalecem os indícios de anemofilia, uma vez que os grãos são secos, tem um
tamanho extremamente reduzido (cerca de 5 x 7 µm), são esferoidais-ovalados e não possuem
escultura conspícua na exina.
Outra característica que merece atenção diz respeito aos tipos polínicos de cada
espécie e sua relação com o estigma e tipos de polinizadores. Foram encontrados cinco tipos
diferentes de grãos de pólen, variando entre diminutos grãos diporados (B. guianensis), a
grãos médios tricolpados (J. copaia), tricolporados (D. odorata), 4-colporados (C. guianensis)
e estefanocolporados (S. globulifera). A ornamentação da exina foi sempre discreta, na
maioria tectada (J. copaia, D. odorata, S. globulifera), ondulada-reticulada (S. globulifera) e
granulada (B. guianensis). William & Adam (1999) mencionam que a escultura do pólen pode
estar relacionada ao modo de dispersão do pólen e a especializações para o seu transporte
pelos polinizadores, onde grãos ricamente ornamentados seriam transportados
preferencialmente por abelhas e grãos com superfície lisa e seca seriam transportados pelo
vento (Faegri & van der Pijl, 1979). Na prática, tem sido constatado que abelhas não coletam
sempre pólen ornamentado (Roubik, 1989).
Descobertas recentes têm mostrado que o tecido do estigma é capaz de
discriminar grãos de pólen, reconhecendo pólen conspecífico e rejeitando pólen de espécies
alheias, e esta seletividade é acompanhada por uma tremenda diversidade na superfície celular
das estruturas reprodutivas masculinas e femininas (Edlund et al., 2004). Os principais pontos
envolvidos nesse processo são a adesão pólen-estigma, a hidratação e germinação do pólen e a
emergência e crescimento do tubo polínico (Edlund et al., 2004), que estão relacionados aos
tipos básicos de estigma: secos e úmidos (Heslop-Harrison & Shivana, 1977). Os estigmas de
plantas auto-incompatíveis rejeitam auto-pólen através da inibição da hidratação, germinação,
e crescimento do tubo polínico. O tipo e número de aberturas estão relacionados á
147
vulnerabilidade a desidratação, que limita a viabilidade e germinabilidade (Edlund et al.,

2004). Nesse sentido, o pólen de J. copaia seria mais vulnerável a perda da funcionalidade
que o pólen de D. odorata, B. guianensis, S. globulifera e C. guianensis, mesmo sabendo que
o pólen dessas duas últimas espécies possui mais de três aberturas, entretanto ambos possuem
um invólucro que deve protegê-los da desidratação.
4.3. Polinização:
De fato as características florais foram compatíveis com a lista de visitantes
observados e coletados nas flores de todas as espécies.
As duas espécies melitófilas, Jacaranda copaia e Dipteryx odorata, atraíram uma
vasta diversidade de visitantes florais, mas a primeira restringiu os polinizadores efetivos de
acordo com o tamanho corporal ou tamanho da língua, visto que abelhas de médio porte (p.
ex. Centris, Euglossa, Eulaema e Epicharis) foram os grupos mais eficientes na polinização.
Essas abelhas têm comportamento de forrageamento do tipo “traplining”, ou seja, seguem
uma rota de coleta que é percorrida diariamente. Isso favorece o fluxo de pólen na população
e a polinização cruzada. A câmara corolínica das flores de parapará é compatível com abelhas
de pequeno a médio porte, sendo assim um fator limitante à entrada de abelhas corpulentas.
Essas abelhas, por sua vez, representadas por algumas espécies de Epicharis, Bombus e
Oxaea até conseguiam penetrar na câmara, mas com alguma dificuldade. No caso de
Xylocopa frontalis, seu tamanho era completamente incompatível com o tamanho da flor, e o
comportamento registrado de pilhagem de néctar através de um orifício feito na base da
corola já foi registrado em muitas outras espécies da família Bignoniaceae (Vieira et al.,
1992; Galetto, 1995; Correia et al., 2005).
Os visitantes florais de D. odorata foram mais diversificados, sendo encontradas
abelhas de pequeno, médio e grande porte, besouros, borboletas, mariposas, vespas e moscas.
Porém, as abelhas dos gêneros Bombus, Centris, Epicharis, Eulaema, Eufriesea, Partamona e
Trigona foram os polinizadores legítimos, devido à compatibilidade entre seu tamanho e
comportamento na coleta dos recursos florais. Foram encontradas 27 espécies de abelhas nas
flores de D. odorata, uma diversidade semelhante à encontrada por Perry & Starret (1980) em
D. panamaensis. Flores que atraem abelhas de médio a grande porte tendem a apresentar
cores contrastantes, além de serem morfologicamente especializadas, como se encontra nas
famílias Bignoniaceae, Fabaceae (Leg-Papiplionoideae), Melastomtaceae e Orchidaceae
(Bawa, 1990). As abelhas de grande porte dos gêneros Eulaema (Apinae, Apini, Euglossina),
148
Centris (Apinae, Centridini), Xylocopa (Xylocopinae) e Epicharis (Apinae, Centridini), assim

como Partamona (Apinae, Meliponina) têm mostrado uma tendência a forragear no estrato
superior das florestas tropicais, e essa capacidade de suportar altas temperaturas e exposição
ao sol pode estar condicionada a fisiologia, anatomia interna e termorregulação das abelhas de
grande porte e coloração clara nas abelhas de pequeno porte abelhas (Roubik, 1993). Essa
diversidade de polinizadores legítimos é vantajosa para a espécie, pois permite a manutenção
dos serviços de polinização na ausência de um dos grupos de polinizadores.
Carapa guianensis teve um grupo mais restrito de visitantes florais, constituído
principalmente por microlepidópteros da família Riodinidae e abelhas-sem-ferrão (Apidae,
Meliponina). Não houve uma síndrome floral clássica direcionando para um grupo ou para
outro, por isso considerou-se a espécie simplesmente entomófila.
Symphonia globulifera foi a única espécie ornitófila do grupo. Dentre os
visitantes, foram observadas cinco famílias, Trochilidae, Thraupidae, Icteridae, Picidae,
Ramphastidae e Psittacidae, com 24 espécies distintas. As aves da família Thraupidae, ou
passeriformes, foram os mais freqüentes, seguidos pelos beija-flores. Passarinhos de copa de
11 espécies foram considerados os polinizadores legítimos mais importantes, pela sua
freqüência de visitas e maneira de contato com os verticilos reprodutivos. Essas aves utilizam
poleiros para coletar recursos florais. Assim, a arquitetura das árvores de anani favorece a sua
visitação, proporcionando pequenas hastes próximas às flores para o pouso.
Estudos sobre a biologia da polinização de S. globulifera realizados na Amazônia
Central (Bittrich & Amaral, 1996) e Guiana Francesa (Gill et al., 1998) compararam a
eficiência entre os passeriformes e beija-flores na polinização, chegando a conclusões
diferentes. Bittrich & Amaral (1996) afirmaram que os principais polinizadores foram os
beija-flores, mas os outros autores discordam, afirmando que os passeriformes são os
polinizadores legítimos. As observações realizadas na região de Belém coincidem com os
resultados de Gill et al. (1998). Os passeriformes realizavam visitas mais demoradas e
freqüentes que os beija-flores e outros grupos, principalmente no período da manhã, pousando
nos ramos das árvores em busca do néctar armazenado nas flores.
Casos de ornitoflia em espécies arbóreas da Amazônia são relatados para
Moronobea coccinea (Vicentini et al., 1996), Platonia insignis (Maués & Venturieri, 1997),
envolvendo psitacídeos como polinizadores legítimos para as duas espécies. Os demais
estudos estão restritos a polinização de plantas herbáceas por beija-flores, como em Heliconia
149
acuminata (Bruna et al., 2004). Para Bittrich & Amaral (1996), plantas polinizadas por beija-
flores raramente têm porte arbóreo, em contraposição a plantas polinizadas por passeriformes.
Foram ainda registradas visitas de insetos (abelhas e borboletas) em S. globulifera,
mas esses visitantes apenas pilhavam os recursos florais, não contribuindo para a polinização. As
abelhas muitas vezes perfuravam as a base das pétalas para alcançar o néctar o coletavam o pólen
envolto em óleo das anteras.
Algumas espécies da família Moraceae têm mecanismos complexos e
especializados de polinização, tais como o mutualismo entre vespas da família Agaonidae e
Ficus (Kjelberg et al., 2001), moscas galhadoras da família Cecidomyiidae, fungos
zigomicetos e Artocarpus (Sakai et al., 2000), assim como tripes e Castilla elastica (Sakai,
2001). A tribo Morae, que inclui a espécie Bagassa guianensis como proposto por (Datwyler
& Weiblen, 2004), possui uma condição aparentemente plesiomórfica quanto à presença de
estames inflexos na fase de botão floral, geralmente associados a um pistilóide. À medida que
o filete dos estames é alongado ainda na fase de botão, as anteras são orientadas ao longo do
pistilóide, de forma que com a abertura da flor estaminada as anteras são arremetidas e abrem
explosivamente, liberando o pólen em uma nuvem. Essa característica é associada à
polinização anemófila. Os resultados do experimento para captura de pólen em B. guianensis
evidenciaram nitidamente a presença de pólen aderido à armadilha Megastigmata, que foram
transportados pelo vento na área de estudo. Os testes de exclusão de pólen com sacos
impermeáveis (papel), semipermeáveis (pano) e permeáveis (polietileno) ao pólen,
corroboraram a importância do vento no sucesso reprodutivo da espécie. A presença de tripes
nas inflorescências masculinas e femininas levanta a possibilidade desses insetos serem
coadjuvantes no processo de polinização, atuando em co-participação na polinização. A
ocorrência de dois vetores efetivos de polinização, vento e insetos, é chamada ambofilia por
Bullock (1994), sendo encontrada em espécies anemófilas cujas flores permitem o acesso a
insetos visitantes. Entretanto, algumas flores anemófilas podem ser exploradas por insetos que
não contribuem para a polinização. A polinização anemófila é uma característica freqüente na
família Moraceae, e, como sugeriu Stebbins (1970) citado por Bullock (1980), deve ter sido
um atributo evoluído a partir de ancestrais anemófilos adaptados a ambientes de clima tropical
seco, que invadiram ambientes tropicais úmidos e desenvolveram adaptações secundárias à
polinização entomófila.
As evidências de anemofilia em B. guianensis foram reforçadas pelas seguintes
características:
150
B. guianensis é uma árvore emergente, cuja copa ultrapassa o estrato superior da floresta
(dossel), atingindo entre 45-55 metros de altura;
As inflorescências femininas são do tipo globoso e reúnem flores pistiladas diminutas,
praticamente aclamídeas (com corola tepalóide reduzida), estigma filiforme bipartido,
conferindo um aspecto pubescente ao capítulo;
As inflorescências masculinas são do tipo espiga, pedunculadas, com flores estaminadas
diminutas praticamente nuas (com corola tepalóide reduzida), com duas anteras
basifixas rimosas;
As inflorescências femininas permanecem entre duas e três semanas na fase de “flor” –
com os estigmas expostos – e quase não há diferença morfológica entre as fases com
botões florais, flores ou frutos, a não ser pela presença dos estigmas na fase com flores e
o aumento do tamanho dos capítulos – transformando-se em infrutescências – na fase de
desenvolvimento dos frutos;
As inflorescências estaminadas são pendentes e facilmente movidas pelo vento;
O pólen é pequeno e seco, e é liberado copiosamente pelas centenas de flores
estaminadas;
Os estigmas filiformes e curtos ajudam a capturar o pólen e a longevidade das flores
pistiladas, de até três semanas, aumentam as chances de fertilização;
Não há atrativos visuais nas flores estaminadas e pistiladas, ambas têm cor esverdeada a
marrom, sem se destacarem da folhagem das árvores;
O florescimento coincide com o período de menor pluviosidade e maior intensidade de
vento na região;
A visita de agentes bióticos resumiu-se a presença episódica de nuvens de minúsculos
insetos da família Thripidae, que pousavam nas flores pistiladas trazidos pelo vento,
sendo também encontrados nas flores estaminadas.
4.4. Sistema reprodutivo:

As três espécies estudadas quanto ao sistema reprodutivo, Jacaranda copaia,
Dipteryx odorata, Carapa guianensis, apresentaram barreiras a autofecundação, ou seja,
foram auto-incompatíveis quando as flores foram polinizadas com pólen do mesmo indivíduo.
A auto-incompatibilidade (AI ou SI, do inglês Self-incompatibility) traduz-se na incapacidade
de plantas com flores hermafroditas férteis frutificarem através da autopolinização. Existem
151
três tipos mais comumente estudados de sistemas de auto-incompatibilidade em plantas

tropicais, todos regulados em nível alélico, que são (1) Auto-incompatibilidade Homomórfica
Esporofítica (SSI, do inglês Sporophytic Self-incompatibility); (2) Auto-incompatibilidade
Homomórfica Gametofítica (GSI, do inglês Gametophytic Self-incompatibility); e (3) Auto-
incompatibilidade Heteromórfica ou Heterostilia (HetSI, do inglês Heteromosphic Self-
incompatibility) nos quais o crescimento do tubo polínico é inibido na superfície estigmática
(SSI), no tecido de transmissão do estilete (GSI), ou por mecanismos relacionados à distilia
(quando envolve dois morfos distintos na população) (Gibbs, 1990), todos por meio de
mecanismos fisiológicos controlados geneticamente, ou seja, pré-zigóticos (Gibbs & Bianchi,
1999). Os dois tipos anteriores, SSI e GSI também são pré-zigoticamente controlados.
Além desses mecanismos, Seavey & Bawa (1986) já haviam proposto a existência
de um sistema de AI ovariana chamado Auto-incompatibilidade de Ação Tardia (LSI, do
inglês Late-acting Self-inpompatibility), que se apresenta em quatro categorias: (1) inibição
ovariana de tubos polínicos incompatíveis antes de alcançarem o óvulo; (2) inibição da pré-
fertilização no óvulo; (3) rejeição pós-zigótica do embrião; e (4) inibição em nível do óvulo,
para a qual detalhes citológicos ainda não foram bem estabelecidos. Tudo indica que em J.
copaia o mecanismo de AI pode ser classificado como ovariano ou de ação tardia, estando de
acordo com a primeira categoria proposta por Seavey e Bawa (1986), onde ocorre a inibição
da fertilização do óvulo. Por outro lado, a ausência de um mecanismo específico de
impedimento do crescimento dos tubos polínicos no estigma e estilete e atraso no aborto dos
pistilos autopolinizados torna difícil diferenciar a auto-incompatibilidade de ação tardia (LSI)
de processos de depressão endogâmica (Gibbs et al. 1999)
Estudos preliminares restritos a testes de campo (Maués et al., 2004) conduziram
a uma conclusão errônea de que J. copaia teria o sistema de auto-incompatibilidade
homomórfico esporofítico (SSI), uma vez que os pistilos submetidos a autopolinizações
sofreram abscisão após 24 a 48 horas. Somente a partir das análises de pistilos usados nos
testes de polinização através de microscopia de fluorescência, detalhes importantes do sistema
de incompatibilidade em J. copaia se revelaram, evidenciando um fenômeno diferente do que
se esperava somente com base nas observações no campo. Assim, comprovou-se em
laboratório que o sistema de auto-incompatibilidade era do tipo ovariano, de ação tardia (LSI),
uma vez que os tubos polínicos de auto-pólen cresciam normalmente até alcançarem o ovário,
e só então havia a rejeição, não penetrando nos óvulo. Descartou-se a ocorrência de GSI, uma
vez que nesse caso o crescimento dos tubos polínicos é inibido ainda no estilete, o que não foi
152
o caso. A família Bignoniaceae possui várias espécies com esse sistema de auto-
incompatibilidade, como está descrito para Chorisia e Tabebuia (Gibbs & Bianchi, 1993);
Dolichandra cynanchoides e Tabebuia nodosa (Gibbs & Bianchi, 1999), Tabebuia aurea e T.
ochracea (Barros, 2001); Jacaranda macrantha (Bittencourt, 1981 citado por Bittencourt,
2003); Jacaranda racemosa (Bittencourt, 2003). Estudos realizados por James et al. (1998)
comprovaram a auto-esterilidade de J. copaia, evidenciando taxas de polinização cruzada
multilocus (tm = 0.943 ± 0,044).
O mesmo tipo de sistema de auto-incompatibilidade (LSI) foi encontrado em D.
odorata, com a diferença que os frutos originados a partir de autopolinização induzida foram
gradativamente abortados até a 17a semana de desenvolvimento, apesar de que a maioria
sofreu abscisão na primeira semana após a fertilização. A distinção nesse caso, é que ocorria a
fertilização dos óvulos nos pistilos autopolinizados, de acordo com a terceira categoria
proposta por Seavey & Bawa (1986), onde ocorre a rejeição pós-zigótica. Esses resultados
foram bastante similares aos encontrados por Perry & Starret (1980) em D. panamensis, onde
foi verificada a ocorrência de um mecanismo de auto-incompatibilidade ovariana, atuando
tardiamente na rejeição de frutos originários de flores submetidas a autofertilizações, e queda
dos frutos imaturos até a oitava semana após as polinizações. Os resultados dos testes de
polinização controlada evidenciaram ainda que houve 10 vezes mais frutos formados nos
testes de polinização cruzada do que nos testes de autopolinização e polinização aberta
(controle). Em D. panamensis ocorreu uma baixa taxa de autopolinização (0,02%; n= 109)
comparado à polinização cruzada (0,28%; n = 77) e as flores expostas à visitação de insetos
(controle) resultaram em 0,04% (n = 68) de frutificação (Perry & Starret 1980).
Em um estudo de simulação proposto por Roubik & Degen (2004) para a mesma
comunidade arbórea da Floresta Nacional do Tapajós (PA), J. copaia e D. odorata foram
consideradas auto-estéreis. Para J. copaia, a distância média de dispersão de pólen foi de
147,9 m (± 42 m), considerando que a distribuição espacial da espécie nesse local é regular
(1,8 árvores ≥ 20 cm DAP por hectare), e para D. odorata a distancia média de dispersão do
pólen foi duas vezes maior (335,6 m ± 72,5 m), e sua distribuição espacial randômica (0,16
árvores ≥ 20 cm DAP por hectare), ou seja, apresentando uma densidade populacional dez
vezes menor que J. copaia. A diversidade de polinizadores de longo alcance de vôo seria uma
garantia à manutenção da saúde reprodutiva dessas espécies.
No caso de Carapa guianensis, não houve germinação do pólen nos pistilos
autopolinizados. A rejeição do pólen na superfície estigmática permite inferir que a espécie
153
apresenta um sistema de auto-incompatibilidade esporofítica (SSI), apesar de que seriam

necessários estudos mais acurados para comprovar esse pressuposto. Estudos realizados por
Hall et al. (1994) na Costa Rica, mostraram que C. guianenis é uma espécie auto-estéril, uma
vez que a taxa de polinização cruzada multilocus foi muito próxima a 1 (tm = 0,967 e tm =
0,9.86, em duas populações distantes entre si). Os testes reprodutivos através de polinização
manual revelaram total rejeição de auto-pólen nas flores submetidas ao teste de
autopolinização, o que foi corroborado pelo aborto dos pistilos usados nesse tratamento e
pelas análises em microscópio com epifluorescência. Nos pistilos submetidos à polinização
cruzada, o índice de germinação do pólen e crescimento dos tubos polínicos foi bastante
elevado (59,3%) após as primeiras 24 horas, e a taxa de pistilos fertilizados, com a penetração
dos tubos polínicos nos óvulo (30,9%) também foi bastante expressiva. Não foi possível
realizar esses testes de polinização cruzada no campo, portanto não temos dados sobre o
percentual de frutos que resultariam desse tratamento, mas acredita-se que pelos valores
iniciais de germinação de pólen e fertilização dos óvulos, bem superior ao encontrado para as
demais espécies acima mencionadas, J. copaia (21,7%) e D. odorata (15,4%), poderia indicar
uma tendência a uma taxa de frutificação também elevada.
Bagassa guianensis, por tratar-se de uma espécie dióica, é, conseqüentemente
exclusivamente alógama. Na Parcela de Estudo Intensivo da Floresta Nacional do Tapajós
(PA), uma área de 500 hectares, a proporção de ocorrência de árvores do sexo feminino e
masculino (razão sexual) foi1,13, considerando indivíduos com DAP ≥ 45 cm, sendo 36
árvores masculinas e 31 árvores femininas, e a distância máxima e mínima entre árvores de
sexos diferentes foi de 187 (± 282) a 342 (± 282) metros, respectivamente.
154
5. Considerações finais
De uma forma geral todas as espécies aqui estudadas são xenógamas, o que requer
a presença de um vetor de polinização que faça a transferência eficiente de pólen entre as
árvores. Com exceção das evidências de anemofilia em Bagasa guianensis, houve
predominância de vetores de polinização bióticos, representados principalmente por abelhas,
além dos lepidópteros e aves. Existem diversos estudos apontando uma crise na polinização
de plantas tropicais devido, principalmente, à fragmentação do habitat, expansão agrícola, uso
de herbicidas e pesticidas, introdução de abelhas exóticas e as mudanças climáticas globais
(Kearns et al., 1998). A fragmentação do habitat tem o potencial de interferir negativamente
nas interações planta-polinizador, resultando em visitas menos eficientes e freqüentes, bem
como baixa resposta reprodutiva em remanescentes de florestas nativas, devido a mudanças
causadas nas comunidades de polinizadores (Harris & Johnson, 2004).
Considerando a saúde reprodutiva das espécies estudadas, o efeito da Exploração
de Impacto Reduzido de espécies comercialmente importantes poderia afetar mais as espécies
com polinizadores de baixa mobilidade, florescimento assincrônico e irregular, baixa
densidade populacional e obrigatoriamente xenógamas. Nesse sentido, C. guianensis seria
uma espécie mais susceptível, não fosse sua elevada densidade populacional, que conferiria
uma maior resiliência à manutenção da capacidade reprodutiva nas florestas manejadas. D.
odorata e S. globulifera, da mesma forma, seriam também mais sensíveis às mudanças na
estrutura populacional, considerando que sua densidade populacional já é bastante reduzida
em florestas primárias, e diminuiria ainda mais após a EIR. Essas três espécies parecem reunir
maiores evidências de susceptibilidade à exploração madeireira, e merecem atenção especial
nos planos de manejo. É importante atentar também para B. guianensis, que por ter baixa
densidade populacional e ser além disso dióica, deve sofrer maiores efeitos de um
planejamento de exploração que desconsidere essas características.
O sistema reprodutivo de uma planta determina sua dependência do polinizador
(Dafni, 1992). Plantas alógamas são inteiramente dependentes de um vetor para mediar a
transferência de pólen e, por conseqüência, alcançar o sucesso na fertilização (Bawa, 1990). O
grau de compatibilidade de uma planta pode afetar a probabilidade de sucesso na fertilização,
em função da escassez de seu polinizador, assim, a auto-incompatibilidade reduz o pool de
doadores potencias de pólen, aumentando a probabilidade de troca inadequada de pólen
compatível (Burd, 1994). Assim, além dos cuidados na preservação de estoques viáveis de
155
espécies arbóreas em florestas manejadas, capazes de manter os processos reprodutivos com a

manutenção do fluxo de pólen compatível entre árvores distintas, é fundamental atentar para a
conservação dos polinizadores, que são os principais responsáveis por mediar o transporte do
pólen e realizar a polinização cruzada nas árvores tropicais.
156
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170
171
CAPÍTULO 3
III. EFEITO DA EXPLORAÇÃO DE IMPACTO REDUZIDO NO FLUXO DE

PÓLEN E NA FREQÜÊNCIA E COMPOSIÇÃO DOS GRUPOS DE
POLINIZADORES DE CINCO ESPÉCIES ARBÓREAS IMPORTANTES PARA O
MANEJO FLORESTAL NA FLORESTA NACIONAL DO TAPAJÓS (PA)
Resumo:
Nesse estudo foi acompanhado o efeito da Exploração de Impacto Reduzido (EIR)
sobre aspectos relacionados ao processo reprodutivo de Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don
(Bignoniaceae), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa
guianensis Aubl. (Meliaceae), Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae) e Bagassa guianensis
Aubl. (Moraceae) na Floresta Nacional do Tapajós, oeste do Pará. Investigou-se a
transferência do pólen na polinização natural, através da quantidade de pólen depositado na
superfície estigmática, o percentual de pistilos com pólen nos quais houve germinação do
pólen e/ou fertilização dos óvulos, bem como a composição e freqüência dos grupos de
polinizadores que visitaram as flores. Essas investigações foram realizadas em duas situações
de manejo, floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE), numa área de 500 ha de
floresta ombrófila densa, buscando evidências do efeito da EIR. Foi obtida a taxa de
deposição de pólen (TDP = n° total de pólen encontrados no estigma / pelo nº total de
estigmas analisados em cada espécie) e o percentual de fertilização dos pistilos (PFP = n° de
estigmas com tubos polínicos penetrando nos óvulos / nº total de estigmas com presença de
pólen na amostra de cada espécie). Os resultados foram comparados individualmente para
cada espécie e para todas as espécies em conjunto, por meio da análise de variância ANOVA.
Os polinizadores foram observados durante o período de maior florescimento das espécies J.
copaia, D. odorata e S. globulifera, em turnos de seis horas, com observação direta do seu
comportamento e número de flores visitadas durante 15 minutos a cada hora. Foram
considerados nove grupos principais de visitantes: a) Abelhas de pequeno a médio porte; b)
Abelhas de grande porte; c) Vespídeos; d) Dípteros; e) Lepidópteros; f) Coleópteros; g)
Passeriformes; h) Beija-flores; i) Outras aves. Os resultados quanto à TDP das cinco plantas
investigadas mostraram que, de um modo geral, houve diferenças na quantidade de pólen
recebida nas flores dois ambientes da floresta (FNE e FE), sendo que em D. odorata a TDP
foi maior (F1, 11 = 4,96; p = 0,05) na floresta explorada, enquanto que para S. globulifera a
172
TDP foi maior (F1,13 = 4,59; p = 0,05) na floresta não explorada. Para J. copaia, C. guianensis
e B. guianensis não foi possível detectar diferença significativa entre a área explorada e não-
explorada quanto à TDP. Com relação ao PFP, foi verificado que na floresta explorada, de
uma maneira geral, houve um efeito negativo significativo da EIR no percentual de
fertilização das espécies após a exploração da floresta (F1,4 = 5,74; p = 0,018). As flores de J.
copaia e D. odorata receberam os mesmos visitantes, com variações em nível de espécies. S.
globulifera foi visitada por três grupos de aves. As três espécies mostraram diferenças na
composição dos grupos de visitantes florais entre as duas situações de manejo florestal, sendo
que D. odorata apresentou a variação mais acentuada na composição dos grupos de
polinizadores. As mudanças na freqüência e composição de polinizadores das espécies
estudadas podem interferir na eficiência da polinização. A remoção de árvores diminuiu a
densidade populacional das espécies e aumentou a distância média entre indivíduos
reprodutivos, o que pode ter levado a mudanças na capacidade dos vetores de polinização
realizar a transferência de pólen da mesma maneira que ocorria antes da EIR
Palavras-chave: Exploração de Impacto Reduzido, fluxo de pólen, fertilização, polinizadores.
Abstract:
This study examined the effect of Low Impact Logging (LIL) on aspects related to
the reproductive process of Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don (Bignoniaceae), Dipteryx
odorata (Aubl.) Willd. (Leguminosae – Papilionoidae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae),
Symphonia globulifera L.f. (Clusiaceae) and Bagassa guianensis Aubl. (Moraceae), at the
Tapajós National Forest, Western Amazon region. Investigations on the pollen flow from
open pollination were carried out, by means of the amount of pollen grains deposited at the
stigma surface. The percentage of pistils with pollen germination and ovule penetration, as
well as the frequency and composition of pollinators were verified. The study was conducted
under two situations, non-logged forest (NLF) and logged forest (LF), in a 500 ha plot. The
results covered the pollen deposition rate (PDR = n° of total pollen on the stigma / total n° of
stigmas analyzed per species) and the percentage of stigma fertilization (PSF = % of stigmas
with pollen tubes penetrating the ovules / total n° of stigmas with pollen per species). These
data were compared individually for each species and for all the species together, using
analysis of variance ANOVA. The pollinators were monitored during the main flowering
period of J. copaia, D. odorata and S. globulifera, in six hours schedules. Visual observation
173
of the number of visits per flower and behavior of the pollinators were accomplished each
our, for 15 min, considering nine groups: 1) Small to middle sized bees; 2) Large bees; 3)
Wasps; 4) Dipterans; 5) Lepidoterans; 6) Beetles; 7) Passeriformes; 8) Hummingbirds; 9)
Other birds. The results showed that pollen deposition at the pistil were different at the two
situations when all the species were analyzed together. Separetely, the PDR of D. odorata
increased significantly at the logged forest (F1, 11 = 4,96; p = 0,05), but S. globulifera showed
the opposite answer, with a significant decrease of PDR at the logged site (F1,13 = 4,59; p =
0,05). In the remaining species no significant difference was detected. Concerning the PSF,
there was an overall significant negative effect at the logged forest (F1,4 = 5,74; p = 0,018).
Considering the floral visitors, J. copaia and D. odorata attracted the same groups of visitors,
with differences at the species level. J. copaia, C. guianensis and B. guianensis showed
differences in the composition of the floral visitors groups in both management conditions,
strongly noticed in D. odorata. The changes in the frequency and composition of pollinator
guilds may affect the pollination efficiency. The removal of trees decreased the population
density and increased the distance of flowering trees, which may have lead to changes on the
pollinators’ ability to properly transfer the pollen grains among the remnant trees.
Key words: Low Impact Logging, pollen flow, fertilization, pollinators.

174
1. Introdução:
Há um consenso generalizado de que a rápida antropização do habitat em

paisagens tropicais está afetando as delicadas interações mutualísticas entre plantas e
polinizadores, levando ao declínio do sucesso reprodutivo (Kearns et al., 1998; Cunningham,
2000; Harris & Johnson, 2003).
A floresta amazônica já perdeu cerca de 30% de sua cobertura vegetal desde a
intensificação da ocupação humana iniciada na década de 70 (Lentini et al., 2005), e a
exploração madeireira constitui um dos principais fatores de fragmentação da floresta
(Nepstad et al., 2002). A manutenção da diversidade genética e processos correlacionados em
populações arbóreas em florestas manejadas têm sido amplamente discutidos, e pesquisadores
têm questionado a sustentabilidade do manejo florestal (Bawa & Seidler, 1998) e a
certificação florestal (Bennet, 2000). Os Planos de Manejo Florestal Sustentado (PMFSs) em
vigor atualmente no Brasil, incorporam poucas regulamentações específicas que resguardem a
sustentabilidade das intervenções florestais futuras (Silva, 2001).
A exploração madeireira reduz a densidade de árvores e aumenta a distância entre
os indivíduos remanescentes. Caso a mobilidade dos vetores de polinização não possa garantir
adequadamente o fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes, o número de árvores
doadoras de pólen será reduzido (Roubik & Degen, 2004), pois a diminuição na densidade
dos indivíduos em florescimento numa população afetaria o fluxo efetivo de pólen (Murawski
& Hamrick, 1991). Além disso, as síndromes zoofílicas predominam tanto na polinização
quanto na dispersão de sementes nas florestas tropicais, com fortes evidências de casos de co-
evolução entre árvores e polinizadores ou dispersores, representando uma elevada
especialização que pode ser extremamente sensível a perturbações externas (Harris &
Johnson, 2004).
A Exploração de Impacto Reduzido (EIR), ou Exploração de Baixo Impacto (EBI)
é menos prejudicial à floresta, já que através dessa intervenção são retirados somente de dois
a três indivíduos por hectare ou até 19m3/ha, em contraposição aos 10 indivíduos/ha e danos
de até 2m3 por metro cúbico extraídos na exploração convencional (Veríssimo et al., 1992).
Entretanto, a remoção de árvores de grande porte pode favorecer a colonização de espécies
pioneiras, alterando a composição original (Whitmore, 1997).
Diversos estudos têm mostrado que, de uma maneira geral, a fragmentação das
florestas tropicais afeta negativamente a reprodução de espécies vegetais, devido à redução na
175
atividade dos polinizadores (Aizen & Feisinger, 1994; Cunningham, 2000), na deposição de
pólen compatível (Cunningham 2000; Ghazoul et al., 1998, 2000; Cascante et al., 2002), e na
produção de frutos e sementes (Aizen & Feisinger, 1994; Cascante et al., 2002; Cunningham,
2000; Fuchs et al., 2002; Ghazoul et al., 1998, 2000). Esses impactos são menos evidentes
nas plantas polinizadas por vetores de grande mobilidade, capazes de percorrer longas
distâncias e, dessa forma, manter a conectividade entre os indivíduos isolados, como mostram
os trabalho de Dick et al. (2003), Gribel & Gibbs (2002) e Herrerias-Diego et al. (2006).
Investigações sobre o impacto da EIR na reprodução de espécies arbóreas
tropicais ainda são escassas. Assim, esse estudo avaliou o efeito da EIR sobre o fluxo de
pólen e grupos de polinizadores em cinco espécies arbóreas na Floresta Nacional do Tapajós,
Estado do Pará, através da determinação de alterações na quantidade de pólen depositado na
superfície estigmática, germinação e fertilização dos óvulos, bem como na freqüência de
visitas e composição dos grupos de polinizadores que ocorreram em uma área explorada e
outra área não explorada dessa floresta.
Dessa forma, esse estudo buscou responder as seguintes perguntas:
1) A Exploração de Impacto Reduzido reduz a quantidade de pólen depositada nos
estigmas de Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera
e Bagassa guianensis?
2) A Exploração de Impacto Reduzido altera a composição e a freqüência dos
grupos de agentes polinizadores de Jacaranda copaia, Dipteryx odorata e Symphonia
globulifera?
176
2. Materiais e Métodos
2.1. Áreas de estudo e espécies selecionadas:

A Floresta Nacional do Tapajós encontra-se na Região do Baixo Amazonas, no
oeste da Amazônia (2.89ºS 54.95ºW), e compreende uma área de aproximadamente 600.000
hectares de floresta ombrófila densa. Está localizada a cerca de 90 m acima do nível do Rio
Tapajós. O tipo de solo predominante é o Oxisol (Haplustox), que tem predominância de
argila mineral do tipo kaolinita, livre de concreções ou óxido de ferro nos primeiros 12 metros
da camada superior (Nepstad et al., 2002). O tipo climático de acordo com a classificação de
Köppen é AmW, caracterizado por apresentar um período anual de estiagem de 2 a 3 meses e
precipitação anual média de 2.000 mm (600 mm a 3.000 mm) (Espírito-Santo et al., 2005). A
temperatura média anual é de 25 °C (18,4 ºC a 32,6 °C) (Carvalho, 1992).
Essa floresta tem sido submetida a intervenções florestais e estudos de manejo
florestal sustentado (Silva et al., 1985; Carvalho, 2001; Kanashiro et al., 2002). Desde 1999
até 2004, um projeto de Exploração Florestal de Impacto Reduzido (EIR) foi conduzido em
3.222 hectares pela Empresa Agropecuária Treviso Ltda, sob a supervisão do Instituto
Brasileiro de Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) e da International Tropical Timber
organization (ITTO) (MMA/Ibama – Projeto OIMT – ITTO PD 68/89, 2004
<http://www.ibama.gov.br/projetotapajos/index.htm>).
Os estudos foram realizados em uma área de 500 hectares que foi denominada
Parcela de Estudo Intensivo (PEI) ou Intensive Study Plot (ISP), uma vez que nesse local
foram realizados estudos sobre ecologia e genética de Bagassa guianensis Aubl. Moraceae
(tatajuba), Carapa guianensis Aubl. Meliaceae (andiroba), Dipteryx odorata (Aubl.) Willd.
Leguminosae – Papilionoidae (cumaru), Hymenaea courbaril L. Leguminosae –
Caesalpinioideae (jatobá), Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae (parapará),
Manilkara huberi (Ducke) Standley Sapotaceae (maçaranduba) e Symphonia globulifera L.f.
Clusiaceae (anani), e denominadas espécies-modelo, no âmbito do projeto Dendrogene –
Conservação Genética em Florestas Manejadas na Amazônia, coordenado pela Empresa
Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA, Amazônia Oriental) em convênio com o
Departamento para o Desenvolvimento Internacional do Reino Unido (DFID).
Nessa parcela, foi realizado um inventário florestal incluindo todas as espécies
arbóreas com importância madeireira igual ou acima de 45 cm de Diâmetro à Altura do Peito
(DAP), sendo que para as sete espécies-modelo do projeto Dendrogene, o inventário incluiu
177
todos os indivíduos com DAP igual ou acima a de 20 cm, descendo a 10 cm em uma

subparcela de 100 ha (Kanashiro et al., 2002). A PEI foi submetida à EIR no ano de 2003,
onde foram retirados até 40 m³ de madeira por hectare. O diâmetro mínimo permitido para a
remoção de árvores por espécie foi de 45 cm para C. guianensis e 55 cm para as demais
espécies (J. copaia, D. odorata, S. globulifera e B. guianensis).
Uma área contígua a PEI, com 100 hectares de extensão, foi usada nesse estudo
como “área testemunha” ou “controle” (Floresta Não Explorada – FNE) para as coletas de
flores usadas na determinação da TDP e PFP. A área apresenta as mesmas características
físicas e biológicas descritas para a área de floresta explorada.
Dentre as sete espécies-modelo do Projeto Dendrogene, foram selecionadas cinco
espécies (Jacaranda copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e
Bagassa guianensis) para os estudos do impacto da EIR sobre o fluxo de pólen e grupos de
polinizadores.
2.1.1. Sistemas de polinização e distribuição espacial das espécies:

Todas as espécies acima relacionadas apresentam sistemas reprodutivos com
xenogamia obrigatória e diferentes grupos de polinizadores que podem funcionar como
grupos funcionais ou guildas, dependendo de alguns fatores tais como a partilha de recursos.
J. copaia é polinizada principalmente por abelhas de médio porte, como os Euglossina e
Centridini; D. odorata reúne uma variedade de polinizadores mais ampla, destacando-se
abelhas nativas (Euglossina, Meliponina, Centridini), várias famílias de lepidópteros e
coleópteros (Scarabaeidae: Rutelinae); C. guianensis é polinizada por abelhas nativas sem
ferrão (Meliponina) e microlepidópteros (Riodinidae e Lycaenidae); S. globulifera é
polinizada por aves (passeriformes e beija-flores) e B. guianensis reúne fortes indícios de ser
polinizada por um vetor abiótico, o vento, com co-participação de diminutos insetos da ordem
Thysanoptera (ver capítulo 2).
Quanto à densidade populacional, levantamentos realizados na mesma floresta
para árvores com DAP ≥ 45 cm, mostraram que C. guianensis tem distribuição agregada e até
3,8 indivíduos/ha; J. copaia tem distribuição regular, com 0,3 indivíduos/ha; D. odorata e B.
guianensis apresentam distribuição espacial randômica, com 0,1 indivíduos/ha e 0,2
indivíduos/ha, respectivamente (Silva et al., 1985). S. globulifera não teve representantes com
essa classe diamétrica, mas é encontrada em classes inferiores (DAP ≥ 10 cm), com até 0,2
indivíduos/ha (Espírito-Santo et al., 2005). Num levantamento realizado em 100 ha da PEI em
178
2001, para indivíduos com DAP ≥ 20 cm, foram encontrados os seguintes resultados: C.
guianensis = 6,14 indivíduos/ha; J. copaia = 1,8 indivíduos/ha; S. globulifera = 0,81
indivíduos/ha; D. odorata = 0,13 indivíduos/ha; e, B. guianensis = 0,34 indivíduos/ha (J. C.
Lopes, dados não publicados).
A caracterização detalhada dos processos reprodutivos das espécies acima
relacionadas, incluindo a fenologia, biologia floral, sistema reprodutivo e agentes
polinizadores consta do Capítulo 2 dessa tese.
2.2. Análise da deposição de pólen:

Para determinar o efeito da Exploração de Baixo Impacto na deposição de pólen,
foram amostradas flores de pelo menos seis árvores de cada espécie em uma área de floresta
não explorada e outras seis árvores, no mínimo, em uma área de floresta explorada, na
Floresta Nacional do Tapajós, como segue:
Jacaranda copaia: nove árvores na floresta não explorada (350 pistilos) e sete árvores na
floresta explorada (450 pistilos);
Dipteryx odorata: sete árvores na floresta não explorada (330 pistilos) e nove árvores na
Carapa guianensis: nove árvores na floresta não explorada (232 pistilos) e seis árvores na
Symphonia globulifera: nove árvores na floresta não explorada (500 pistilos) e seis
árvores na floresta explorada (300 pistilos);
Bagassa guianensis: seis árvores na floresta não explorada (460 pistilos) e sete árvores na
As coletas das flores foram feitas de forma aleatória no campo, durante o pico de
florescimento de cada espécie. Para alcançar as inflorescências, foi utilizada a técnica de
alpinismo arbóreo (Single Rope Technique – SRT), como descrito por Perry (1978). Após as
coletas, foram preservadas em etanol a 70% somente as flores senescentes, com pelo menos
um dia após a antese, para minimizar as chances de tempo insuficiente para ter havido a
deposição de pólen. O tamanho das amostras variou de acordo com a espécie, em função da
disponibilidade de flores e boas condições de acesso à copa das árvores em floração.
179
No laboratório, os pistilos foram removidos, lavados em água corrente e tratados

com solução de NaOH 8N para suavizar, clarificar e facilitar a penetração do corante,
utilizando uma estufa Yamato DX 600 à temperatura de 60 ºC. O tempo de permanência dos
pistilos na solução de NaOH variou entre 20 a 90 minutos, de acordo com a espécie (J. copaia
= 20 min; D. odorata = 30 min; C. guianensis = 30 min; S. globulifera = 60 min; e B.
guianensis = 90 min). Em seguida, os pistilos foram lavados em água corrente e submersos
em solução 0,1% de Azul de Anilina, diluída em tampão de fosfato por 4 a 12 horas (Martin,
1959). Após esse procedimento, os pistilos foram dispostos em lâminas de microscopia e
cobertos com lamínula, sendo suavemente pressionados para permitir o afastamento do tecido
do estilete e facilitar a visualização do pólen e tubos polínicos em microscópio com
epifluorescência Leica DMLS. Os seguintes parâmetros foram registrados: a) quantidade
(número) de grãos de pólen depositados na superfície estigmática; b) presença de tubo(s)
polínico(s) no tecido de transmissão do estilete; e c) penetração (fertilização) do(s) tubo(s)
polínicos no(s) óvulo(s). Com os resultados, foi obtida a taxa de deposição de pólen (TDP),
considerando o número total de pólen encontrados na superfície de cada estigma dividido pelo
número total de estigmas analisados em cada espécie nos dois ambientes, separadamente
(floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE) e o percentual de fertilização (PFP)
dos pistilos, considerando a presença de tubos polínicos penetrando nos óvulos de cada
estigma dividido pelo número total de estigmas com presença de pólen na amostra de cada
espécie nas duas situações de manejo da floresta, separadamente (floresta não explorada –
FNE e floresta explorada – FE).
Os dados relativos à taxa de deposição de pólen foram comparados considerando-
se as duas situações da floresta (FNE e FE), individualmente para cada espécie, por meio de
GLM (General Linear Model) ANOVA (análise de variância). Os dados foram transformados
(função logarítmica) visando à homogeneidade das variâncias, sendo confirmada pelo teste de
Levene. O teste de Levene foi utilizado para verificar possíveis diferenças na
heterogeneidade, pois esse teste compara a homogeneidade das variâncias de duas amostras e,
em relação a outros métodos empregados para este mesmo fim, é menos sensível aos preceitos
de normalidade dos dados (Zar, 1998). Os registros de fertilização dos pistilos foram
analisados por meio de ANOVA fatorial, e previamente transformados em arcoseno da raiz
quadrada dos valores originais.Todas as análises foram feitas por meio do software
STATISTICA for Windows, versão 5.5 (Stat Soft. Inc., EUA).
180
2.3. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores:

Os visitantes florais foram registrados visualmente por um mesmo observador
para minimizar erros de amostragem, e estão relacionados nas tabelas 2, 4 e 8 do Capítulo 2.
Para acesso ao dossel, foram usadas torres de madeira com 30 a 40 metros de altura, providas
de uma plataforma de 2 m2 no topo (Fig. 4, Capítulo 2). As observações foram realizadas em
dois momentos, no ano de 2002, antes da EIR e no ano de 2004, após a EIR, Dessa forma,
foram considerados dois ambientes, floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE).
Durante o pico de florescimento de cada espécie, foram feitas observações diretas
sobre os a atividade de visitas dos principais polinizadores, iniciando imediatamente após a
antese das flores e prolongando-se por todo o período de exposição das flores abertas. Quando
necessário, foram usados binóculos com 10x25 de aumento e câmera fotográfica para o
registro dos visitantes. O monitoramento da freqüência e duração das visitas dos polinizadores
foi feito em intervalos de 15 minutos a cada hora, em períodos de seis horas de trabalho,
adaptando-se a metodologia descrita por Dafni et al. (2005), considerando nove grupos
principais de visitantes: a) Abelhas de pequeno a médio porte (Anthophorini –
Tapinotaspidini, Centridini, Euglossina, Halictidae, Megachilidae, Meliponina); b) Abelhas
de grande porte (Xylocopa, Eulaema, Eufriesea, Epicharis); c) Vespídeos; d) Dípteros; e)
Lepidópteros; f) Coleópteros; g) Passeriformes; h) Beija-flores; i) Outras aves.
As observações visuais totalizaram aproximadamente 48 horas de monitoramento
para cada espécie arbórea, em cada ambiente, sem contar as observações adicionais que
incluíram a coleta dos visitantes para a identificação taxonômica realizada previamente.
181
3. Resultados:
3.1. Taxa de deposição de pólen e percentual de fertilização dos pistilos

3.1.1. Taxa de deposição de pólen (TDP)
Os resultados encontrados quanto à TDP na superfície estigmática das cinco
espécies investigadas mostraram que, de um modo geral, houve diferenças na quantidade de
pólen recebida nas flores dois ambientes (floresta não explorada e floresta explorada). Para J.
copaia e S. globulifera houve uma redução na quantidade de pólen encontrada nos estigmas
das flores da floresta explorada, enquanto que para D. odorata, C. guianensis e B. guianensis
houve um aumento na quantidade de pólen depositada nas flores do mesmo tipo de floresta.
Entretanto, esses resultados referem-se aos valores absolutos, desconsiderando as variações na
amostragem e diferenças na quantidade de pólen encontrada em cada pistilo isoladamente, já
que em todas as espécies analisadas, foram encontradas flores que receberam uma carga
maior de pólen do que outras, resultando em um amplo espectro como mostra a tabela 1.
Tabela 1. Média da taxa de deposição de pólen (TDP) e percentual de fertilização do pólen

(PFP) encontrado na superfície estigmática de cinco espécies arbóreas em dois
ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e
floresta explorada (FE) + o erro padrão (EP).
Espécies FNE FE
TDP + EP PFP + EP TDP + EP PFPF + EP
Jacaranda copaia 31,75 ± 6,45 23,11 ± 4,3 25,97 ± 4,7 20 ± 3,77
Dipteryx odorata 0,62 ± 0,14 13,85 ± 5,44 1,1 ± 0,33 5 ± 1,63
Carapa guianensis 9,41 ± 1,92 28,22 ± 5,2 14,88 ± 1,7 37,83 ± 3,42
Symphonia globulifera 5,09 ± 1,65 35,33 ± 8,42 1,56 ± 0,73 35,33 ± 8,42
Bagassa guianensis 0,52 ± 0,26 23,8 ± 9 0,9 ± 0,23 35 ± 8,8
A taxa de deposição de pólen, o percentual de pistilos que receberam pólen e o

percentual de fertilização dos pistilos polinizados apresentaram grande variação entre as
espécies, em função das diferenças na biologia reprodutiva de cada uma, como consta na
tabela 1.
Quando foram analisadas as taxas de deposição de pólen (TDPs) em cada espécie
separadamente, a análise de variância mostrou que em D. odorata a TDP foi maior (F1, 11 =
4,96; p = 0,05) na floresta explorada (tabela 3), tendência já constatada com a contagem do
182
pólen na superfície estigmática das flores coletadas na área de floresta não explorada (Tabela
1). Já para S. globulifera, ocorreu o inverso, a TDP foi maior (F1,13 = 4,59; p = 0,05) na
floresta não explorada, como registrado na tabela 3, e detectado na contagem do pólen nos
estigmas das flores coletadas nesse ambiente (Tabela 2, Fig. 1).
Tabela 2. Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Dipteryx odorata e

Symphonia globulifera na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições de
manejo (floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE), e analisadas
separadamente para cada condição.
efeito SS gl MS F p
Dipteryx odorata 2,889 1, 11 2,889 4,962 0,047**
Symphonia globulifera 6,013 1, 13 6,013 4,596 0,051**
ns = Não significativo; ** p < 0,05; *** p < 0,01. Fatorial ANOVA GLM (General Linear Model); Dados com
transformação logarítmica.
Figura 1. Taxa média + EP da deposição de pólen em cinco espécies arbóreas em dois

floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx odorata; Cg =
Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa guianensis. Os
asteriscos mostram diferenças significativas dentre as duas situações de manejo da
floresta, dentro da mesma espécie (**p < 0,05).
183
Para as outras três espécies, J. copaia, C. guianensis e B. guianensis, não foi

possível detectar diferença significativa entre a área explorada e não-explorada quanto à taxa
de deposição de pólen, apesar de aparentemente existir essa diferença ao se analisar a figura 1,
porém é importante atentar para o elevado erro padrão encontrado nas análises (Tabela 1).
A análise de variância da TDP de todas as espécies analisadas em conjunto, em
relação às duas situações de manejo da floresta, mostrou que houve diferença significativa
entre a floresta não explorada e floresta explorada (F1, 59 = 5,74; p = 0,01), conforme consta
da tabela 3.
Tabela 3. Análise de variância da taxa de deposição de pólen (TDP) em Jacaranda copaia,

Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e Bagassa guianensis
na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições de manejo (floresta não
explorada – FNE e floresta explorada – FE), e analisadas em conjunto das espécies
para cada condição.
Efeito SS gl MS F p
Espécie 110,18 4 27,545 27,535 0,000***
Floresta 0,966 1 0,966 0,966 0,329 ns
Espécies*floresta 12,909 4 3,227 3,226 0,018*
Erro Padrão 59,021 59 1,000
transformação logarítmica.
3.1.2. Percentual de fertilização dos pistilos (PFP)

Com relação ao PFP, constatou-se também uma grande diferença entre as
espécies, como está representado na figura 2. Analisando-se cada espécie separadamente,
verificou-se que após a EIR o PFP de J. copaia e D. odorata diminuiu consideravelmente. O
oposto foi constatado em C. guianensis e B. guianensis, com o aumento do PFP. Em S.
globulifera não houve diferença perceptível.
184
48 FNE FE
40
% de fertilização
32
24
16
0
Jc Do Cg Sg Bg
Figura 2. Percentual de fertilização + EP dos pistilos de cinco espécies arbóreas em dois

floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx odorata; Cg =
Carapa guianensis; Sg = Symphonia gloulifera; Bg = Bagassa guianensis.
As análises de variância mostraram que houve diferença significativa entre as

duas situações de manejo. Foi verificado que na floresta explorada, de uma maneira geral,
houve uma redução na fertilização dos pistilos analisados, comprovada com a análise
estatística, que mostrou um efeito negativo significativo no PFP das espécies após a
exploração da floresta (F1,4 = 5,74; p = 0,018), conforme se observa na tabela 4 e figura 3.
Tabela 4. Análise de variância do percentual de fertilização dos pistilos (PFP) em Jacaranda

copaia, Dipteryx odorata, Carapa guianensis, Symphonia globulifera e Bagassa
guianensis na Floresta Nacional do Tapajós, PA sob duas condições de manejo
(floresta não explorada – FNE e floresta explorada – FE), e analisadas em conjunto
das espécies para cada condição.
Efeito SS gl MS F p
Espécies 1,114 4 0,278 4,519 0,002**
Floresta 0,354 1 0,354 5,741 0,019**
Espécies*floresta 0,215 4 0,053 0,874 0,485 n.s.
Erro padrão 3,638 59 0,061
transformação arcoseno.
185
Figura 3. Percentual de fertilização + EP de cinco espécies arbóreas em dois ambientes da

Floresta Nacional do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta
explorada (FE).
3.2. Composição e freqüência dos grupos de polinizadores

Foram registradas visitas de cerca de 140 espécies distintas de visitantes nas flores
das cinco espécies na Floresta Nacional do Tapajós, os quais foram reunidos em nove grupos
em função da freqüência de visitas. O monitoramento dos visitantes envolveu apenas três das
cinco espécies (J. copaia, D. odorata e S. globulifera), as quais tiveram a maior riqueza de
espécies de polinizadores e freqüência de visitas bem distribuídas ao longo do dia.
De uma maneira geral, observou-se que as flores de J. copaia e D. odorata foram
visitadas pelos mesmos grupos visitantes, com variações em nível de espécies, sendo
representadas por sete grupos: abelhas grandes, abelhas pequenas, vespas, dípteros,
lepidópteros, coleópteros e beija-flores. No caso de J. copaia, tanto na floresta não explorada,
quanto na explorada, houve uma predominância de abelhas pequenas (69,9% e 76,9%,
respectivamente), observando-se um discreto aumento de visitas desses insetos na floresta
explorada. O segundo grupo mais freqüente foi a de abelhas grandes, com 14,1% na floresta
não explorada e 7,9% na floresta explorada, seguida por lepidópteros, que mostraram uma
tendência inversa, com 8,4% na floresta não explorada e 14,1% na floresta explorada e beija-
flores, com 8,6% na floresta não explorada, reduzindo drasticamente para 1,1% na floresta
explorada. Vespas, dípteros e coleópteros foram encontradas em percentuais abaixo de 1%, e
somente na floresta não explorada (Fig. 4).
186
100 não explorada explorada
80
% de visitas
60
40
20
0
abelha gr abelha pq vespídeos dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores
Figura 4. Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia

(Bignoniaceae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA, floresta
não explorada e floresta explorada.
Foi observado que as abelhas visitaram as flores em todos os horários,

indiscriminadamente. Os lepidópteros foram mais freqüentes no período vespertino, assim
como os beija-flores. As vespas e os coleópteros só ocorreram na floresta não explorada, os
primeiros no período da manhã e os demais no período da tarde. Os beija flores foram mais
assíduos no período vespertino (Fig. 5).
a abelha pq abelha gr vespas lepidópteros coleópteros beija-flores b

100%
80%
60%
40%
20%
0%
07:00 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 07:00 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00
Figura 5. Distribuição da freqüência de visitas dos sete grupos de visitantes florais em flores
de Jacaranda copaia (Bignoniaceae) ao longo do dia, expressa em percentuais de
visitas por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta Nacional do Tapajós,
PA. (a) Floresta não explorada; (b) Floresta explorada.
187
Quanto a D. odorata, houve uma mudança acentuada na composição e freqüência

dos visitantes de acordo com o tipo de ambiente, uma vez que na floresta não explorada, o
grupo com maior freqüência de visitas foi a de abelhas pequenas (45,1%), seguido por abelhas
grandes (23,5%) e lepidópteros (18,7%). Na floresta explorada, as freqüências de visitas dos
grupos mudaram bastante, constatando-se uma predominância de visitas de beija-flores
(39,4%), seguidos pelos lepidópteros (30,6%) e pelas abelhas pequenas (13,1%). Vespas,
dípteros e coleópteros foram menos freqüentes, variando entre 0,6 a 7%, de acordo com o
ambiente (Fig. 6).
50 não explorada explorada
40
% de visitas
30
20
10
0
abelha gr abelha pq vespídeos dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores
Figura 6. Percentual de visitas de sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata (Leg –

Papilionoidae) em dois ambientes da Floresta Nacional do Tapajós, PA, floresta não
explorada e floresta explorada.
Quanto à distribuição das visitas ao longo do dia, os primeiros horários

imediatamente após a antese (entre 5:00 h e 7:00h) foram dominados por visitas de abelhas.
As abelhas permaneceram como os visitantes mais assíduos em todos os horários no ambiente
de floresta não explorada, mas na floresta explorada as visitas foram mais concentradas no
período da manhã. Os lepidópteros foram mais freqüentes a partir das 10:00 h, nos dois
ambientes e os beija-flores exibiram um aumento de visitas entre as 8:00 h e 11:00h e no final
da tarde. Os demais grupos de visitantes, vespas, dípteros e coleópteros, ocorreram
principalmente pelo período da manhã (Fig. 7).
188
a abelha pq abelha gr vespas dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores b
a
100%
80%
60%
40%
20%
0%
05:00
06:00
07:00
08:00
09:00
10:00
11:00
12:00
13:00
14:00
15:00
16:00
17:00
05:00
06:00
07:00
08:00
09:00
10:00
11:00
12:00
13:00
14:00
15:00
16:00
17:00
de Dipteryx odorata (Leg-Pap.) ao longo do dia, expressa em percentuais de visitas
por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta Nacional do Tapajós, PA. (a)
Floresta não explorada; (b) Floresta explorada.
Com relação a S. globulifera, apenas três grupos de visitantes participaram de fato

no processo de polinização, os passeriformes, os beija-flores e uma categoria que incluiu aves
de outras famílias, com exceção de Thraupidae e Trochilidae. Foi observado que os
passeriformes foram os visitantes mais assíduos, seguidos pelos beija-flores e demais aves. De
uma maneira geral, o tipo de ambiente não alterou substancialmente as freqüências de visitas.
Foi observado um discreto aumento no percentual de visitas dos passeriformes e beija-flores
na floresta explorada, em detrimento de visitas de outras aves, pois os passeriformes passaram
de 53,4% para 61,4% na floresta explorada e os beija-flores passaram de 28,3% para 32,4%
no mesmo ambiente. As demais aves reduziram o percentual de visitas de 18,4% registrado na
floresta não explorada, para 6,1% após a intervenção na floresta (Fig. 8).
Figura 8. Percentual de 70
não explorada explorada
visitas de três grupos de

60
polinizadores de
50
Symphonia globulifera
% de visitas
(Clusiaceae) em dois 40
ambientes da Floresta 30
Nacional do Tapajós,
20
PA, floresta não
explorada e floresta 10
explorada. 0
passeriformes beija-flores outras aves
189
A distribuição das visitas durante o período de observações mostrou que os

passeriformes e beija-flores ocorreram indiscriminadamente em todos os horários
monitorados na floresta não explorada, com uma pequena alteração na floresta explorada,
onde se observou um aumento na freqüência de visitas de beija-flores no período vespertino.
Os visitantes pertencentes ao grupo das “outras aves” foram mais freqüentes no período da
manhã (Fig. 9).
a passeriformes beija-flores outras aves b

100%
80%
60%
40%
20%
0% a
05:00
06:00
07:00
08:00
09:00
10:00
11:00
12:00
13:00
14:00
15:00
16:00
17:00
05:00
06:00
07:00
08:00
09:00
10:00
11:00
12:00
13:00
14:00
15:00
16:00
17:00
de Symphonia globulifera (Clusiaceae.) ao longo do dia, expressa em percentuais de
visitas por grupo de visitantes em cada horário, na Floresta Nacional do Tapajós,
PA. (a) Floresta não explorada; (b) Floresta explorada.
190
4. Discussão
A exploração madeireira de impacto reduzido (EIR) vem sendo considerada uma

importante atividade econômica nas florestas tropicais (Veríssimo et al., 1992; Lentini et al.,
2003). Esse tipo de manejo da floresta tem sido foco de estudos econômicos e ecológicos, e é
apontada como uma alternativa de uso da terra financeiramente viável com danos ambientais
reduzidos (Pearce et al., 1999). Entretanto, a fragmentação da floresta pode afetar diretamente
os processos reprodutivos de espécies arbóreas devido à redução da população de agentes
polinizadores causada pela perda de locais de nidificação (Eltz et al., 2003), ou indiretamente,
pela diminuição na população de árvores doadoras de pólen (Cascante et al., 2002; Fuchs, et
al. 2003).
Esse estudo mostrou que a EIR na Floresta Nacional do Tapajós afetou tanto a
taxa de deposição de pólen (TDP) nas flores das cinco espécies arbóreas analisadas, quanto a
formação inicial de frutos, avaliada através do percentual fertilização dos pistilos (PFP) nos
pistilos das flores que receberam pólen. Houve uma diferença negativa significativa entre as
duas situações da floresta (floresta não explorada e floresta explorada) com relação aos dois
parâmetros, TDP e PFP, quando foram analisadas todas as cinco espécies em conjunto. Essa
tendência foi comprovada com os resultados as análises estatísticas da TDP para duas das
cinco espécies (D. odorata e S. globulifera), que mostraram uma redução significativa na
quantidade de pólen depositada na superfície estigmática na floresta submetida à EIR. Essas
duas espécies são encontradas em baixa densidade populacional na área de estudo, e são
polinizadas por vetores distintos, insetos e aves, respectivamente. A remoção de árvores
diminuiu a densidade populacional das espécies e aumentou a distância média entre
indivíduos reprodutivos, o que pode ter levado a mudanças na capacidade dos vetores de
polinização realizar a transferência de pólen da mesma maneira que ocorria antes da EIR.
Considerando que os polinizadores visitam as flores em busca de recursos (pólen
e néctar), mudança no tamanho e densidade populacional da vegetação pode afetar a
freqüência de visitas às flores, reduzindo o fluxo de pólen, que por sua vez conduz a limitação
na capacidade reprodutiva e, conseqüentemente, na manutenção da população em si (Harris &
Johnson, 2004). Esse processo pode atingir proporções alarmantes em casos extremos, sendo
chamado de “Efeito de Allee”, como mostra o estudo de Lamont et al. (1993) com Banksia
goodii, onde a indivíduos em populações de tamanho muito reduzido (<200 m2) não
produziam mais sementes.
191
Alguns autores sugerem que o Efeito de Allee é mediado pelos polinizadores,

sendo resultado da redução nos serviços de polinização, quando determinadas plantas ocorrem
em populações de tamanho reduzido ou esparsas (Forsyth, 2003). Estudos realizados por
Ghazoul et al. (1998) com Shorea surinamensis sugerem que o elevado sucesso reprodutivo
da espécie é dependente de polinização cruzada mediada pelo polinizador legítimo (Trigona
sp.) em áreas alteradas, e por isso a espécie poderia estar sujeita a este efeito, com
conseqüências na estrutura genética da população.
Guariguata (1998) mostrou que a produção de frutos e sementes é menor em
florestas exploradas e que a remoção de indivíduos de uma determinada espécie pode
aumentar o nível de endogamia nos indivíduos remanescentes, o que refletiria na quantidade e
qualidade (viabilidade) das sementes produzidas, comprometendo a manutenção da
capacidade reprodutiva das espécies exploradas. D. odorata, uma espécie melitófila auto-
incompatível, poderia até ser susceptível a esse efeito, considerando-se o assincronismo no
período de florescimento da população e a baixa densidade dos indivíduos na floresta, porém,
paradoxalmente, a TDP foi significativamente maior na floresta explorada. Constatou-se uma
mudança acentuada na composição e freqüência dos grupos de polinizadores após o corte de
madeira, com drástica diminuição na presença dos polinizadores legítimos (abelhas) e um
aumento nas visitas de polinizadores ocasionais (lepidópteros e beija-flores). Situação
semelhante foi encontrada por Dick (2001) com Dinizia excelsa na Amazônia Central, onde
se verificou a substituição dos polinizadores nativos em fragmentos florestais por um
polinizador exótico, Apis mellifera, que manteve o fluxo de pólen entre indivíduos distantes
entre si por até 3,2 km. Em Swietenia humilis, marcadores moleculares revelaram fluxo de
pólen entre fragmentos distantes até 4,5 km, mostrando que a fragmentação não representou
uma barreira para a reprodução das árvores remanescentes (Boshier, 2004).
Para S. globulifera, apesar dos dados mostrarem que houve um impacto negativo
na taxa de deposição de pólen, os polinizadores são aves nectarívoras de dossel que costumam
forragear em bandos cobrindo grandes distâncias, e, conseqüentemente, mediando o
transporte de pólen entre indivíduos isolados. A redução na taxa de deposição de pólen
encontrada na área de floresta explorada pode estar relacionada a alterações na composição
das guildas de aves na área de estudo e sua eficiência na polinização, uma vez que Barlow et
al. (2006) e Wunderlee et al. (2005) mostraram claramente que a exploração florestal na
Floresta Nacional do Tapajós alterou a composição das comunidades de aves. Até mesmo
pequenas diferenças na composição e abundância de guildas de polinizadores podem ter um
192
impacto demográfico mensurável nas populações vegetais, uma vez que espécies diferentes de
polinizadores, ainda que dentro da mesma guilda, transportam quantidades diferentes de pólen
(Thomson, 2001).
Para as demais espécies não houve diferença significativa nas TDPs entre as duas
áreas de floresta (FNE e FE), o que pode estar relacionado à densidade populacional e alcance
de vôo dos polinizadores. J. copaia tem densidade média e é polinizada por abelhas solitárias,
Centris e Euglossa, principalmente. Os Euglossini costumam fazer vôos de longa distância,
com raio de ação de vários quilômetros (Janzen, 1971; Janzen et al., 1982), dessa forma o
fluxo de pólen em árvores remanescentes de J. copaia após a EIR continuaria sendo feito
satisfatoriamente. C. guianensis é polinizada por microlepidópteros e meliponinas, que têm
uma mobilidade mais restrita do que as abelhas que polinizam J. copaia, abelhas nativas de
pequeno porte, como os meliponíneos, têm um raio de ação muito menor, variando de 1,5 a
1,2 km para as espécies Cephalotrigona capitata e Melipona panamica, respectivamente
(Roubik & Aluja, 1983). Entretanto a elevada densidade populacional apresentada por C.
guianensis compensaria a reduzida mobilidade dos seus polinizadores, assegurando a
manutenção do fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes após a intervenção florestal.
No caso de B. guianensis, apesar de ser uma espécie dióica com fortes evidências
de anemofilia e baixa densidade populacional, não foi detectado nenhum efeito negativo da
EIR sobre a taxa de deposição de pólen. Analisando o sistema de cruzamento de B.
guianensis, Silva (2005) encontrou uma distância média de dispersão de pólen de 850 m.
Considerando-se ainda que a espécie ocupa o estrato emergente do dossel da floresta, o
transporte do pólen à longa distância mediado pelo vento minimizaria o efeito negativo da
remoção de árvores no fluxo de pólen.
O PFP apresentou diferença significativa entre as duas situações de manejo,
quando as espécies foram analisadas em conjunto, evidenciando um efeito negativo da EIR. A
fertilização está condicionada à presença de pólen compatível no estigma e sua germinação,
sendo um indicativo da formação inicial de frutos. Foi verificado que todas as espécies, com
exceção de B. guianensis foram afetadas de maneira significativa pela EIR. Observando-se
que não houve diferença na TDP entre as duas situações, mas houve uma redução
significativa na fertilização dos pistilos para J. copaia e D. odorata, podemos inferir que
houve um aumento na deposição de auto-pólen nos indivíduos da área explorada, situação
também observada em Shorea surinamensis por Ghazoul & McLeish (2001), na qual os
polinizadores visitavam as árvores isoladas e seguiam diretamente para a colônia, ao invés de
193
visitarem outras árvores, reduzindo a taxa de polinização cruzada. No caso de C. guianensis e

S. globulifera, o aumento no PFP pode até indicar um fato positivo numa análise inicial, mas
seria preciso analisar as progênies formadas a partir desses cruzamentos para saber como seria
a estrutura genética da população de árvores remanescente dessas espécies após a EIR.
Schulze et al. (2005) mostraram através de modelos de simulação sobre o impacto da
exploração madeireira de três espécies amazônicas (Manilkara huberi, Hymenaea courbaril e
Tabebuia impetiginosa) que ao se aplicar ciclos de exploração de 30 anos, a quantidade de
indivíduos disponíveis para a exploração será drasticamente mais baixa a cada corte. Silva
(2005) sugere que a EIR poderá afetar a proporção entre indivíduos masculinos e femininos,
caso ocorra uma exploração maior em um dos dois grupos de árvores, e esse desequilíbrio na
proporção de irmãos-completos poderá aumentar nas descendências das árvores maternas
remanescentes ao corte, o que poderá implicar na perda de diversidade genética nos
descendentes originados após a exploração madeireira.
A eficiência do polinizador é determinada por um conjunto de fatores incluindo
sua morfologia (aparelho bucal, pilosidade, tamanho corporal), comportamento de visita ás
flores (contato com anteras e superfície estigmática) e padrões de movimentação entre as
flores (constância e fidelidade de visitas) (Herrera, 2000). Há fortes evidências que após a
EIR os polinizadores aumentaram as visitas nas flores de uma mesma árvore, depositando
auto-pólen nas flores, em detrimento das visitas às flores de árvores distintas, e como as
espécies estudadas são alógamas, a polinização foi afetada negativamente, com redução no
percentual de formação inicial de frutos.
194
5. Considerações finais
A susceptibilidade quanto à ruptura dos processos reprodutivos das cinco espécies

estudadas em relação à EIR foi investigada em diferentes aspectos. De uma maneira geral,
todas as espécies são alógamas, apresentando mecanismos de auto-incompatibilidade
distintos, o que requer a polinização cruzada entre indivíduos distintos mediada por vetores de
polinização.
J copaia foi menos susceptível que as demais espécies, provavelmente devido a
características ecológicas, tais como o fato de ser uma espécie pioneira, com floração massiva
e sincronizada, polinizada por abelhas que voam longas distâncias. C. guianensis igualmente
foi pouco afetada pela alteração no habitat, apesar de ser uma espécie monóica, com
florescimento prolongado na população, polinizada por agentes de curto alcance de vôo em
comparação com as demais espécies, porém, o fato de ser uma espécie com alta densidade
populacional, mesmo a retirada de alguns indivíduos com a EIR não foi suficiente para
interferir na dinâmica de fluxo de pólen entre os indivíduos remanescentes. O mesmo
observou-se para B. guianensis, que pode ter sido favorecida em um primeiro momento por
ocupar o estrato emergente do dossel e ser polinizada pelo vento, mas que no longo prazo
pode ter mais cruzamentos aparentados, pois aumentariam as chances de desbalanço na
proporção entre indivíduos masculinos e femininos após a EIR. Por outro lado, D. odorata e
S. globulifera mostraram-se mais sensíveis às alterações promovidas pela EIR, o que deve
chamar a atenção para sua exploração de forma a preservar sua saúde reprodutiva nas
florestas manejadas.
Assim, a EIR afetou negativamente o processo reprodutivo de duas das espécies
estudadas (D. odorata e S. globulifera), provavelmente devido às alterações na eficiência do
transporte de pólen inter-árvores mediado pelos polinizadores presentes na floresta após a
exploração madeireira.
A sustentabilidade ecológica dos planos de manejo nas florestas tropicais deve
incluir critérios e indicadores que garantam a manutenção da variabilidade genética das
espécies e processos correlacionados. O conhecimento da ecologia reprodutiva de espécies
arbóreas importantes para o manejo pode dar embasamento para avaliar a susceptibilidade
dessas espécies quanto à exploração florestal, visando a manutenção da capacidade
reprodutiva e da diversidade genética dessas populações.
195
Considerando que a maioria das espécies vegetais tropicais é polinizada por

vetores bióticos, sendo que as abelhas constituíram o grupo mais freqüente dentre os
polinizadores, sua preservação no âmbito das áreas remanescentes de florestas manejadas é
vital para a saúde reprodutiva do estrato arbóreo das florestas tropicais. Do mesmo modo, é
importante abrir canais de discussão sobre as condições favoráveis a nidificação das abelhas,
de forma que durante o processo de retirada de madeira, parte das árvores que potencialmente
abrigariam colônias de abelhas seja preservada, como forma de garantir a presença desses
polinizadores nas áreas remanescentes de floresta e assegurar a manutenção da diversidade
genética da população arbórea. Tais polinizadores têm um papel importantíssimo pelos
serviços ambientais prestados às florestas tropicais e devem assim ser reconhecidos e
preservados para assegurar a continuidade das espécies sob exploração seletiva e a
sustentabilidade do manejo florestal.
196
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200
7. Anexos:
Tabela 1. Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Jacaranda copaia

(Bignoniaceae) no período das 07:00 h às 16:00 h em dois ambientes da FLONA do
Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada (FE)*.
grupos abelha pq abelha gr vespas dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores

Hora** FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE
07:00 16 35 7 15 0 0 0 0 5 3 0 0 3 0
08:00 23 51 12 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
09:00 74 47 30 8 2 0 0 0 8 4 0 0 5 0
10:00 62 84 0 4 0 0 0 0 7 15 0 0 1 6
11:00 39 50 3 8 0 0 1 0 4 6 0 0 3 0
12:00 34 70 4 0 0 0 0 0 3 5 0 0 4 0
13:00 42 32 8 6 0 0 0 0 4 15 2 0 6 0
14:00 51 24 6 2 0 0 0 0 5 17 0 0 9 0
15:00 29 16 12 0 0 0 0 0 7 8 0 0 7 0
16:00 24 11 0 0 0 0 0 0 6 4 0 0 12 0
total 394 420 82 43 2 0 1 0 49 77 2 0 50 6
% 67,9 76,9 14,1 7,9 0,3 0,0 0,2 0,0 8,4 14,1 0,3 0,0 8,6 1,1
* total de horas de observação: 46 na FNE e 48 na FE
** número de visitas registradas durante 15 minutos de observação a cada hora
Tabela 2. Distribuição da visitas dos sete grupos de polinizadores de Dipteryx odorata (Leg –
Papilionoidae) no período das 05:00 h às 17:00 h em dois ambientes da FLONA do
grupos abelha pq abelha gr vespas dípteros lepidópteros coleópteros beija-flores

Hora** FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE FNE FE
05:00 13 6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
06:00 21 11 12 0 0 2 1 4 4 3 0 2 0 0
07:00 35 19 21 0 0 0 0 4 4 2 7 12 0 0
08:00 18 7 11 7 3 11 0 0 7 19 0 7 0 0
09:00 20 6 10 6 1 5 2 5 2 12 0 2 0 10
10:00 10 0 7 0 1 3 0 3 23 38 0 0 0 34
11:00 8 5 7 0 1 0 0 0 12 41 3 7 0 0
12:00 15 5 10 0 4 0 0 0 8 10 0 4 0 3
13:00 35 6 12 0 3 0 0 0 7 16 0 0 0 84
14:00 26 0 16 0 13 0 0 0 8 0 2 0 0 36
15:00 5 2 6 0 3 0 0 0 5 8 2 2 3 25
16:00 6 0 0 0 6 0 0 0 6 4 0 0 4 9
17:00 3 0 0 0 2 0 0 0 3 3 0 0 0 0
total 215 67 112 13 37 21 3 16 89 156 14 36 7 201
% 45,1 13,1 23,5 2,5 7,8 4,1 0,6 3,1 18,7 30,6 2,9 7,1 1,5 39,4
201
Tabela 3. Distribuição da visitas dos três grupos de polinizadores de Symphonia globulifera

(Clusiaceae) no período das 05:00 h às 17:00 h em dois ambientes da FLONA do
grupos passeriformes beija-flores outras aves

Hora** FNE FE FNE FE FNE FE
05:00 32 6 14 7 9 5
06:00 21 14 27 15 52 16
07:00 87 65 38 19 11 0
08:00 43 56 26 25 0 18
09:00 65 79 18 31 42 0
10:00 51 45 34 22 8 0
11:00 17 32 26 11 0 0
12:00 29 18 15 7 0 0
13:00 24 14 18 3 43 0
14:00 56 47 7 18 0 0
15:00 42 9 19 26 11 0
16:00 27 5 20 14 0 0
17:00 18 0 9 8 0 0
total 512 390 271 206 176 39
% 53,4 61,4 28,3 32,4 18,4 6,1
202
203
IV - A COMPLEXA INTEGRAÇÃO ENTRE A BIOLOGIA REPRODUTIVA DE

ESPÉCIES ARBÓREAS E O MANEJO FLORESTAL: ESTAMOS AVANÇANDO?
Esse estudo caracterizou a fenologia reprodutiva, biologia floral, sistemas de

cruzamento e agentes polinizadores de cinco espécies arbóreas importantes ecológica e
economicamente na Amazônia brasileira, buscando a integração desses conhecimentos como
base conservacionista ao manejo florestal sustentado. As espécies selecionadas para o estudo
foram: Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don Bignoniaceae (parapará), Dipteryx odorata (Aubl.)
Willd. Leguminosae – Papilionoidae (cumaru), Carapa guianensis Aubl. Meliaceae
(andiroba), Symphonia globulifera L.f. Clusiaceae (anani) e Bagassa guianensis Aubl.
Moraceae (tatajuba).
O estudo buscou levantar evidências da vulnerabilidade do processo reprodutivo
dessas espécies em função da Exploração de Impacto Reduzido (EIR), também conhecida
como de Exploração de Baixo Impacto, em uma parcela de 500 hectares classificada como
floresta ombrófila densa, na Floresta Nacional do Tapajós, Estado do Pará. Essa parcela
estava inserida na área do projeto Manejo da Floresta Nacional do Tapajós para Produção
Sustentada de Madeira Industrial (ITTO PD 68/89), do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente
e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA), submetida à exploração florestal no ano de
2003, obedecendo a parâmetros que estabeleceram até 40 m³ de madeira cortada por hectare.
As informações obtidas com os estudos de campo e laboratório das cinco espécies
selecionadas revelaram diversas particularidades quanto à fenologia, sistema sexual, biologia
floral, sistemas de incompatibilidade e agentes polinizadores. Dentre os principais resultados,
destacam-se:
O padrão fenológico anual foi encontrado em três espécies estudadas (J. copaia, D.
odorata e B. guianensis), com a ocorrência sincronizada de florescimento na população
em J. copaia e B. guianensis, e assincronizada em D. odorata. Duas espécies
floresceram pelo menos duas vezes ao ano, seja de forma assincrônica na população
(Carapa guianensis) ou sincronizada (Symphonia globulifera). Os padrões fenológicos
têm relação estreita com a dinâmica de forrageamento dos polinizadores e as interações
que possam advir entre esses organismos pela competição por recursos florais. A
duração do florescimento é importante no estabelecimento de áreas de forrageamento
204
baseadas em imagens visuais, estimulando a constância dos polinizadores nas árvores

em floração.
Com relação à época de florescimento, todas as espécies floresceram com maior

intensidade no período de menor precipitação pluviométrica e dispersaram frutos e
sementes no período chuvoso, o que parece aumentar as chances de sucesso reprodutivo
e estabelecimento de suas progênies. Essa estratégia protege as flores das intensas
chuvas comuns no período chuvoso das regiões tropicais, preservando também as
interações com os polinizadores, que reduzem sua atividade de forrageamento durante
as chuvas. A disseminação dos frutos na época chuvosa favorece a germinação e o
recrutamento de plântulas, aparentando ser caráter extremamente vantajoso às condições
climáticas dos trópicos, visando à preservação dos ciclos reprodutivos das espécies
arbóreas tropicais;
Três espécies estudadas são hermafroditas (J. copaia, D. odorata e S. globlifera),

uma espécie é monóica (C. guianensis), e uma é dióica (B. guianensis), porém todas são
obrigatoriamente xenógamas, ou seja, dependentes da presença de um vetor para mediar
o transporte do pólen entre árvores distintas. Dentre esses vetores, quatro espécies foram
polinizadas por animais e apenas uma (B. guianensis) teve o auxílio de um vetor
abiótico, o vento, atuando como polinizador efetivo e mediando a participação de
diminutos insetos da ordem Thysanoptera na polinização;
Os agentes bióticos de polinização foram identificados em cada espécie arbórea e

representaram grupos distintos, sendo a maioria constituída por insetos. O sistema de
polinização foi identificado, permitindo classificar as espécies em melitófilas, ou
polinizadas principalmente por abelhas (J. copaia e D. odorata); ornitófilas, ou
polinizadas por aves (S. globulifera); e para uma das espécies (C. guianensis), não foi
determinado um sistema de polinização específico, uma vez que foi encontrada uma
guilda de visitantes florais constituída principalmente por insetos de pequeno porte,
meliponinas e microlepidópteros, polinizando as flores;
O sistema reprodutivo teve fortes evidências de auto-incompatibilidade em todas

as espécies, com pequenas variações quanto ao sítio de incompatibilidade, que
205
demonstrou ser pré-zigótico em C. guianensis e pós-zigótico em J. copaia e D. odorata,

que foram as espécies estudadas quanto a esse tópico. Este sistema de incompatibilidade
foi constado em J. copaia e D. odorata pelos desenvolvimentos de frutos em estágios
iniciais e posterior aborto dos mesmos em cruzamentos ou testes de auto-fecundação. O
controle pós-zigótico é considerado primitivo em relação ao sistema pré-zigótico, assim
C. guianensis pode ocupar uma posição mais evoluída em relação às outras espécies,
quanto a esse aspecto;
Após a exploração madeireira, houve uma diferença significativa na quantidade de

pólen que estava sendo depositado nos estigmas, indicando alterações no fluxo de pólen
mediado pelos agentes de polinização. Em J. copaia e S. globulifera houve uma
diminuição taxa de deposição de pólen (TDP), e em D. odorata e C. guianensis a TDP
aumentou, mantendo-se sem alteração em B. guianensis. Essas alterações mostram que
a EIR afetou o fluxo de pólen entre as espécies polinizadas por agentes bióticos;
Houve também uma diferença negativa significativa no percentual da fertilização

dos pistilos (PFP) que receberam cargas de pólen, o que poderá resultar em mudanças
na taxa de frutificação, uma vez que a fertilização está diretamente ligada à formação
inicial de frutos, refletindo no sucesso reprodutivo da espécie;
A composição dos grupos de polinizadores também sofreu mudanças após a EIR.

Em J. copaia foi registrado um aumento da freqüência de lepidópteros (polinizadores
ocasionais e/ou pilhadores de néctar) e redução na freqüência de abelhas de grande
porte (polinizadores legítimos) e beija-flores (polinizadores ocasionais); em D. odorata
houve um aumento na freqüência de lepidópteros, dípteros e beija-flores (polinizadores
ocasionais) e redução na freqüência das abelhas (polinizadores legítimos); e em S.
globulifera os passeriformes (polinizadores legítimos) foram menos freqüentes que os
beija-flores (polinizadores ocasionais). Dessa forma, observou-se que os polinizadores
legítimos encontrados antes da exploração madeireira foram, em parte, substituídos
pelos polinizadores ocasionais (ilegítimos), o que poderá afetar a eficiência na
transferência de pólen entre as árvores remanescentes após a EIR;
206
As espécies selecionadas nesse estudo poderão representar espécies arbóreas com

características reprodutivas semelhantes, permitindo a aplicação dos resultados desse estudo
para outras espécies importantes para o manejo florestal. Foi verificado que, mesmo as
práticas recomendadas de Exploração de Impacto Reduzido, podem ser prejudiciais para
espécies alógamas com baixa densidade populacional, polinizadas por vetores de baixa
mobilidade, e ciclos de florescimento assincrônicos. Dentre as espécies investigadas, não
obstante a alta densidade populacional de C. guianensis e grande diversidade de polinizadores
de longo alcance de vôo em D. odorata, constatou-se que essas foram as espécies mais
afetadas pela EIR.
As análises do fluxo de pólen em árvores das cinco espécies sob duas condições
de manejo florestas (floresta não explorada e floresta explorada), mostraram duas situações
contrastantes, com o aumento na taxa de deposição de pólen em D. odorata e a redução dessa
taxa em C. guianensis. Entretanto, a fertilização dos pistilos de ambas espécies diminuiu após
a EIR. Considerando a alteração na composição dos grupos de polinizadores em D. odorata,
tal mudança pode ter aumentado a probabilidade de deposição de auto-pólen nas flores de
uma mesma árvore, resultando em maiores taxas de rejeição de pistilos autopolinizados.
Esses resultados indicam a necessidade de aprofundar os estudos sobre o impacto
das práticas de exploração madeireira, nos processo biológicos das espécies arbóreas
amazônicas. O conjunto dos dados apresentados nesse estudo mostra a complexidade dos
processos biológicos que permeiam as interações planta-animal, bem como das plantas e
animais com o meio físico. Portanto, a intensidade e constância das alterações causadas pelo
homem ou por processos naturais, podem afetar esses processos, interferindo na história
evolutiva desses organismos e, por conseguinte, do ecossistema.
Do ponto de vista da conservação do polinizadores em florestas manejadas,
verificou-se que a EIR interferiu na dinâmica da polinização, alterando a composição dos
grupos de polinizadores e, consequentemente, a distribuição do pólen entre as árvores que
permanecem na floresta após a exploração.
Os Planos de Manejo Florestal Sustentado em vigor atualmente não consideram as
especificidades reprodutivas das espécies arbóreas, aplicando as mesmas normas para
espécies com características distintas. Na busca da sustentabilidade ecológica dos planos de
manejo nas florestas tropicais, devem ser, portanto, incluídos critérios e indicadores que
garantam a manutenção da variabilidade genética das espécies e processos correlacionados. O
conhecimento da ecologia reprodutiva cada vez maior de espécies arbóreas envolvidas no
207
manejo pode e deve dar embasamento para avaliar a susceptibilidade dessas espécies quanto à
exploração florestal, visando a manutenção de suas capacidades reprodutivas.
Considerando que a maioria das espécies é polinizada por vetores bióticos, sendo
que as abelhas constituíram o grupo mais freqüente dentre os polinizadores, a proteção de
seus habitats, no âmbito das áreas remanescentes de florestas manejadas é vital para a saúde
reprodutiva do estrato arbóreo das florestas tropicais. Do mesmo modo, é importante abrir
buscar alternativas viáveis para assegurar condições favoráveis a sua nidificação de forma que
durante o processo da retirada de madeira, parte das árvores que potencialmente abrigariam
colônias de abelhas seja preservada, como forma de garantir a presença desses polinizadores
nas áreas remanescentes de floresta e assegurando assim a manutenção da diversidade
genética da população arbórea.
Esses resultados, embora para poucas espécies, mostram uma tendência geral de
impacto negativo da EIR sobre o fluxo de pólen, com reflexos na fertilização dos pistilos. As
práticas de EIR afetaram o sucesso reprodutivo das espécies estudadas provavelmente devido
às alterações na eficiência do transporte de pólen inter-árvores mediado pelos polinizadores
presentes na área explorada.
As cinco espécies investigadas têm representantes nos três grupos ecológicos
principais das florestas tropicais: pioneiras (J. copaia e B. guianensis), clímax de crescimento
rápido ou demandantes de luz (D. odorata e C. guianensis) clímax de crescimento lento ou
tolerantes à sombra (S. globulifera). O processo reprodutivo é o primeiro passo no
estabelecimento das plantas numa comunidade vegetal, e qualquer interferência em qualquer
das etapas desse processo trará conseqüências negativas às gerações futuras. Aspectos como a
regeneração de clareiras e ciclos de corte que atendam as necessidades da floresta se
recompor em termos de estrutura e composição florística, devem ser analisados sob a ótica
dos processos biológicos que regulam a saúde reprodutiva dos estoques remanescentes de
árvores.
A Lei n° 4.776/05 que regulamenta a gestão de florestas públicas, sancionada pela
Presidência da República em março desse ano, prevê o uso das florestas públicas para o
Manejo Florestal Sustentável - MFS, e, neste contexto, a real integração entre as informações
biológicas e as boas práticas de manejo florestal constitui um grande desafio a ser alcançado,
face à pressão humana crescente, resultando em taxas alarmantes de fragmentação do habitat.
A preservação dos serviços ambientais da Amazônia sejam esses os recursos genéticos,
seqüestro de carbono, ciclagem de nutrientes, regulação do clima e de gases, prevenção da
208
erosão e de incêndios florestais, incluindo inclusive a polinização e seus diversos vetores,

entre outros, depende de estratégias de conservação e uso racional da biodiversidade da
região. A adoção de uma política de desenvolvimento com foco na floresta, seus produtos e
sua valorização representa a melhor opção de uso da terra na maior parte Amazônia Brasileira
e possivelmente para os outros países, com quem dividimos este valioso patrimônio natural.
209
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2006 - Estratégias Reprodutivas de Espécies Arbóreas e A Sua

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Universidade de Brasília

Instituto de Ciências Biológicas

Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua

Márcia Motta Maués

Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua

Márcia Motta Maués

Tese apresentada ao Curso de

Orientador: Prof. Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira

Estratégias reprodutivas de espécies arbóreas e a sua importância para o manejo

Brasília, junho de 2006

Tese (Doutorado) – Universidade de Brasília. Instituto de

Orientador: Profº Dr. Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira.

1. Ecologia. 2. Biologia vegetal. 3. Polinização. 4. Floresta

b) Investigação sobre o sistema de polinização por anemofilia em Bagassa 78

4.2. Biologia floral 142

verticilos reprodutivos e posição do estaminódio

Figura 20 a) Estigma visto sob iluminação ultravioleta ; e b) Fotomicrografia do pólen 106

Figura 29 Symphonia globulifera: a) Inflorescências; b) Flor e fruto; c – h) 125/

(FNE) e floresta explorada (FE). Jc = Jacaranda copaia; Do = Dipteryx

(sacos de tecido fino do tipo “voal”, sacos de papel impermeável e sacos de

FLONA do Tapajós, PA: floresta não explorada (FNE) e floresta explorada

A floresta amazônica abriga a maior diversidade de plantas e animais dentre todos

O Capítulo 2 caracteriza a biologia reprodutiva das espécies Jacaranda copaia

Ramphastidae e Psittacidae). Os Passeriformes foram considerados os principais

Palavras-chave: Amazônia, Exploração de Impacto reduzido, fenologia, biologia floral,

I – FLORESTAS TROPICAIS, FRAGMENTAÇÃO DO HABITAT E BIOLOGIA

Palavras-chave: Amazônia, Exploração de Impacto reduzido, polinização, fragmentação.

Key words: Amazon, Low Impact Logging, pollination, fragmentation.

As florestas tropicais são os ecossistemas com maior riqueza e diversidade na

Além do desflorestamento, há outros fatores que alteram a cobertura vegetal das

equivalente a 27,8 milhões de m3 de madeira e afetando entre 10.000 e 13.000 km2 de

2. Biologia reprodutiva e fragmentação de florestas tropicais, com ênfase na Amazônia

2.1. Fragmentação do habitat na Amazônia brasileira: causas e conseqüências

A taxa média oficial de desflorestamento tem girado em torno de 17.000 km2/ano

Figura 2. Pólos e fronteiras madeireiras na Amazônia Legal (fonte: IMAZON, 2004).

Após 30 anos de desenvolvimento intensivo na Amazônia, a perda de quase 14%

2.2. Efeitos da fragmentação no sucesso reprodutivo de espécies arbóreas tropicais

autofecundação nas plantas isoladas, afetando a regeneração de duas leguminosas – Samanea

2.3. Ecologia reprodutiva de espécies arbóreas amazônicas: conhecimento atual

com espécies de Parkia (Leguminosae – Mimosoidae), Kanashiro (1987) sobre a heterostilia

3. Manejo florestal e biologia reprodutiva

de co-evolução entre árvores e polinizadores ou dispersores (Bawa, 1990b), representando

3.1. Exploração Convencional Madeireira na Amazônia

Fonte: IPAM Fonte: FFT

Figura 3. Exploração madeireira: a) Operador de motosserra (fonte: IPAM); b) Vista aérea de

Os recursos florestais da Amazônia Brasileira constituem cerca de 60 bilhões de

Até hoje, a maior parte da exploração florestal na Amazônia ocorre de forma

3.2. Exploração de Impacto Reduzido (EIR)

3.3. Manejo Florestal Sustentável: critérios e indicadores

regeneração e a sucessão natural das florestas; a diversidade genética e a diversidade das

4. Importância da biologia reprodutiva de espécies arbóreas como base

e inter-especificamente, diversidade de agentes de polinização e estratégias para atração dos

Aizen, M. A. & Feisinger, P. 1994.Forest fragmentation, pollination and plant reproduction in

Aldrich, P. & Hamrick, J. L. 1998. Reproductive dominance of pasture trees in a fragmented

Alencar, J. C. 1991. Estudos fenológicos de espécies florestais arbóreas e de palmeiras nativas

Alencar, J. C. 1994. Fenologia de cinco espécies arbóreas tropicais de Sapotaceae

Alencar, J. C. 1998. Fenologia de espécies arbóreas tropicais na Amazônia central. In:

Alencar, J. C.; Almeida, R. A.; Fernandes; N. P. 1979. Fenologia de espécies florestais em

Andrade Júnior, M. A. & Ferraz, I. D. K. 2000. Eventos fenológicos de copaíba (Copaifera