Influência Relativa Dos Parâmetros Ambientais e Espaciais Na Diversidade de Anuros (Amphibia) em Paisagem Subtropical, Do Sul Do Brasil

Influência Relativa dos Parâmetros
Ambientais e Espaciais na Diversidade de

Anuros (Amphibia) em Paisagem
Subtropical, do Sul do Brasil
Lucas Batista Crivellari

Crivellari, Lucas Batista.
Influência relativa de parâmetros ambientais e espaciais na
diversidade de anuros (Amphibia: Anura) dos Campos Gerais, Paraná,
Brasil / Lucas Batista Crivellari – São José do Rio Preto : [s.n.], 2012.
101 f.: il. ; 30 cm.
Orientador: Denise de Cerqueira Rossa Feres

Coorientador: Carlos Eduardo Conte
Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual Paulista. Instituto
de Biociências, Letras e Ciências Exatas
1. Ecologia animal. 2. Anura. 3. Diversidade biológica - Campos

Gerais, Paraná. 4. Heterogeneidade ambiental. 5. Ecologia de
comunidades. 6. Inventário. I. Rossa-Feres, Denise de Cerqueira. II.
Conte, Carlos Eduardo. III. Universidade Estadual Paulista. Instituto de
Biociências, Letras e Ciências Exatas. IV. Título.
CDU – 597.8
2
UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, LETRAS E CIÊNCIAS EXATAS
São José do Rio Preto – SP
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
LUCAS BATISTA CRIVELLARI
Influência Relativa de Parâmetros Ambientais e

Espaciais na Diversidade de Anuros (Amphibia) em
Paisagem Subtropical, Sul do Brasil
Orientadora: Dra. Denise de Cerqueira Rossa-Feres

Co-orientador: Dr. Carlos Eduardo Conte
DISSERTAÇÃO APRESENTADA AO
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIA, LETRAS E
CIÊNCIAS EXATAS, UNIVERSIDADE

ESTADUAL PAULISTA, PARA OBTENÇÃO
DO TÍTULO DE MESTRE EM BIOLOGIA

ANIMAL.
-2012-
3
DATA DA DEFESA: 24/02/2012
Banca Examinadora
TITULARES:
PROFA. DRA. DENISE DE CERQUEIRA ROSSA-FERES (ORIENTADORA)

UNESP/ São José do Rio Preto – SP
PROF. DR. FAUSTO NOMURA

UFG/ Goiânia - GO
PROFA. DRA. CINTHIA AGUIRRE BRASILEIRO

UNIFESP/ São Paulo - SP
SUPLENTE:
PROF. DR. RICARDO JANINI SAWAYA

UNIFESP/ São Paulo- SP
PROFA. DRA. LILIAN CASATTI

UNESP/ São José do Rio Preto
4
Lucas Batista Crivellari
Influência Relativa de Parâmetros Ambientais e

Espaciais na Diversidade de Anuros (Amphibia) em
Paisagem Subtropical, Sul do Brasil
Dissertação apresentada para obtenção

do título de Mestre em Biologia
Animal, área de Ecologia e
Comportamento Animal, junto ao
Programa de Pós-Graduação em
Biologia Animal do Instituto de
Biociências, Letras e Ciências Exatas
da Universidade Estadual Paulista
“Júlio de Mesquita Filho”, Campus de
São José do Rio Preto.
BANCA EXAMINADORA
TITULARES:
PROFA. DRA. DENISE DE CERQUEIRA ROSSA-FERES (ORIENTADORA)

UNESP/ São José do Rio Preto – SP
PROF. DR. FAUSTO NOMURA

UFG/ Goiânia - GO
PROFA. DRA. CINTHIA AGUIRRE BRASILEIRO

UNIFESP/ São Paulo - SP
São José do Rio Preto, 24 de Fevereiro

de 2012
5
“Dedico este trabalho a meus orientadores e a todos aqueles interessados
pela conservação dos Campos Naturais e Floresta com Araucária”.
6
AGRADECIMENTOS
Exponho aqui, meus sinceros agradecimentos a todos que contribuíram de
alguma forma para a realização deste trabalho.
Primeiramente, agradeço muito aos meus orientadores, Denise de C. Rossa
Feres e Carlos Eduardo Conte, pela oportunidade de realizar este trabalho, pela
orientação de meu caráter profissional, pela paciência, compreensão diante das
minhas limitações e dificuldades e também pelo prazeroso convívio e amizade.
Agradeço também:
• Aos meus pais, minha esposa e filhos, meus irmãos e meu cunhado por terem
me dado força e apoio.
• Aos patrocinadores Fundação Grupo o Boticário de Proteção a Natureza
• A toda equipe do Instituto de Estudos Ambientais Mater Natura, em especial a
Paulo Pizzi, Helena Zarantonielli e Karina Luiza de Oliveira
• Maria Ângela Dalcomune, Cristovam Sabino Queiróz, Luiz Augusto
Diedrichs e Gustavo Nabrzeki gerentes das Unidades de Conservação pelo suporte e
por facilitar ao máximo a realização deste trabalho nas Unidades de Conservação.
Agradeço pelo mesmo motivo aos demais funcionários das unidades em especial a
Zélia, Karina, Anselmo, Osmar e “Baiano”;
• Ao Museu de História Natural Capão da Imbuia e ao curador da Coleção de
Répteis e Anfíbios o Prof. Dr. Júlio Moura Leite pelo suporte e apoio.
• Agradeço aos Diretores e a toda equipe do Colégio Agrícola de Castro
Olegário Macedo pelo alojamento fornecido durante as atividades de Campo.
7
• Aos Professores e Amigos MSc. Diogo Borges Provete, MSc. Thiago
Gonçalves Souza, Dr. Maurício Osvaldo Moura, Dr. André Adrian Padial,, Dr. Fausto
Nomura, Dr. Fernando Rodrigues Silva, Dr. Vitor Hugo Mendonça Prado, MSc.
Michel Varjão Garey, Magno Vicente Segalla, MSc. Leonardo Gerdraite e MSc.
Tiago Alves de Oliveira por todo incentivo, conhecimento disponibilizado, ajuda nas
análises e pelas inúmeras discussões dos dados;
• A toda equipe do laboratório de Ecologia Animal UNESP Rio Preto e
Laboratório de História Natural de Amphibia UFPR, em especial a Darlene da Silva
Gonçalves.
• Ao curso de Pós-Graduação em Biologia Animal, as suas Coordenadoras e
Vice-coordenadora Prof. Dra. Lilian Casatti e Prof. Dra Eliane G. Freitas, aos
professores de disciplinas e aos companheiros de curso.
• Ao Instituto Ambiental do Paraná (Autorização nº 203/10) e Instituto Chico
Mendes (Autorização SISBIO nº 22703-1) pelas autorizações referentes a esta
pesquisa Científica.
• Aos meus amigos que me ajudaram durante as atividades de Campo em
especial a Natalhie Edine Foerster, Mario Guedes e Carolina Scultori.
• Agradeço também a todos os proprietários das áreas de entorno das Unidades
pelo apoio e por terem facilitado ao máximo a realização desta pesquisa, e especial as
Guartelhanas Dona Júlia e suas filhas Nice e Eunice e ao Compadre Bento.
8
CONTEÙDO
1. RESUMO GERAL..................................................................................................................................10
2. INTRODUÇÃO GERAL..........................................................................................................................14
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.........................................................................................................18
CAPÍTULO 1: DIVERSIDADE DE ANFÍBIOS DOS CAMPOS GERAIS, SUL DO
BRASIL...................................................................................................................................................26
RESUMO....................................................................................................................................................27
INTRODUÇÃO............................................................................................................................................28
MATERIAL E MÉTODOS.............................................................................................................................29
RESULTADOS............................................................................................................................................33
DISCUSSÃO...............................................................................................................................................34
REFERÊNCIAS IBLIOGRÁFICAS..................................................................................................................37
FIGURAS E TABELAS..................................................................................................................................43
CAPÍTULO 2: O PAPEL DOS COMPONENTES AMBIENTAIS E ESPACIAIS NA
ORGANIZAÇÃO DE METACOMUNIDADES DE ANUROS EM PAISAGEM SUBTROPICAL
NO SUL DO
BRASIL...................................................................................................................................................51
RESUMO....................................................................................................................................................52
INTRODUÇÃO............................................................................................................................................53
MATERIAL E MÉTODOS............................................................................................................................55
RESULTADOS............................................................................................................................................59
DISCUSSÃO...............................................................................................................................................60
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS................................................................................................................66
FIGURAS E TABELAS........................................................................................................................................75
5.CONCLUSÕES GERAIS...........................................................................................................................88
6.ANEXOS.................................................................................................................................................89
9
GENERAL ABSTRACT
One of main challenges of community ecology is to make predictions about complex

systems of living organisms, which potentially interact with each other. Species
interactions itself may be influenced by a complex association of multiple factors
(biotic and abiotic). This is clear in metacommunity studies, in which we consider
that communities are not isolated but potentially interacting through the dispersion of
species. In this context, only when we take into account environmental factors and
space operating at different scales is it possible to identify the mechanisms
responsible for the structure and distribution of species in biological communities.
Natural grasslands in Paraná are a phytogeographic unit with predominantly
herbaceous coverage with shrubs and woody elements, interrupted by rocky outcrops,
and the Araucaria Forest, as riparian forests or isolated capons. These natural
grasslands are among the most threatened ecosystems of Brazil and its amphibians are
practically unknown. The aim of this study was to describe the structure of
assemblages of anurans, evaluating the relative role of environmental (physical
complexity of the local and landscape structure) and spatial factors on community
structure. I also investigated the influence of environmental heterogeneity on the
diversity (richness and abundance) of anurans species. Fieldwork was conducted
during ten days in each study area between September 2010 and March 2011. Overall,
I sampled 43 water bodies, 30 of which I collected environmental data. I used the
technique survey at breeding sites as a method for sampling anurans. I recorded 36
species belonging to in ten families corresponding to 25% of the known amphibian
richness for the State of Paraná. Our results show a clear difference in anuran
diversity among landscapes, with the greatest richness in areas of Araucaria Forest
associated with natural grasslands. This is due to the high environmental
heterogeneity, which favors occurrence of species characteristic of both open areas
and forested environments. To evaluate the relationship of environmental and spatial
factors on species composition of anurans, I used the technique of variation
partitioning (pRDA). The environmental variables explained 0.8 % on species
composition, spatial variables 13 % and 0.3 % was spatially auto-correlated
environmental factors. To test the influence of environmental heterogeneity on
species richness, I performed an analysis of generalized linear models (GLM). The
10
results showed that the size of breeding sites, heterogeneity of vegetation on the
margins and a high percentage of aquatic vegetation as the main characteristics,
explaining 55% of the variation in species richness among breeding sites. To detect
the influence of environmental characteristics on the abundance of individual species,
I performed of hierarchical partitioning. The results indicated four environmental
variables that explained 14% to 50% of the variation in the abundance of 15 species.
The important descriptors for the distribution of relative abundances were the
percentage of aquatic floating, heterogeneity of vegetation on the margins,
heterogeneity of soil types on the margins, and distance to the nearest forest fragment.
We found a high species richness and abundance along natural grasslands associated
with Araucaria Forest, and the high environmental heterogeneity were crucial for
maintaining the structure and organization of communities of anurans in Campos
Gerais. In addition, this is a pioneering study in this landscape, contributing with
valuable information for decision-making about conservation of anuran species and
their habitats.
RESUMO GERAL
Um dos principais desafios em ecologia de comunidades é fazer previsões em

sistemas complexos onde organismos vivos interagem entre si através de uma
sinergia de múltiplos fatores (bióticos e abióticos). Isso fica evidente em estudos de
metacomunidades, quando consideramos que as comunidades não estão isoladas mas
potencialmente interagindo através da dispersão das espécies. Neste contexto,
somente com a avaliação da influência relativa de fatores ambientais e espaciais
operando em várias escalas é possível identificar os mecanismos responsáveis pela
estruturação e distribuição das espécies nas comunidades biológicas. Os Campos
naturais presentes no estado do Paraná podem ser definidos como uma unidade
fitogeográfica que apresenta cobertura predominantemente herbácea com elementos
arbustivos e lenhosos (Estepes), interrompido por afloramentos rochosos e pela
ocorrência de Floresta com Araucária, que aparece na forma de matas ciliares ou em
capões isolados. Os Campos naturais estão entre os ecossistemas mais ameaçados do
Brasil e sua anurofauna é praticamente desconhecida. O objetivo do presente trabalho
é descrever a estrutura das comunidades de anuros nessa formação vegetal, avaliando
o papel relativo de fatores ambientais (estrutura do hábitat local e da paisagem
regional) e espaciais (posição geográfica dos corpos d’água) na estruturação das
11
comunidades, investigando a influência da heterogeneidade ambiental na diversidade
(riqueza e abundância) de espécies de anuros. As amostragens foram realizadas por
levantamento em sítio de reprodução e busca ativa, entre os meses de setembro de
2010 a março de 2011, sendo realizadas etapas de amostragem com duração de dez
dias consecutivos. Ao todo foram amostrados 43 corpos d’água em quatro Unidades
de Conservação de Campos Gerais em 30 dos quais foram extraídos dados de
heterogeneidade ambiental. Foram registradas 36 espécies, correspondendo a 25% da
riqueza encontrada no Estado do Paraná. Houve uma nítida diferença na diversidade
entre as paisagens, com maior riqueza de espécies nas áreas de Floresta com
Araucária associada à Campos naturais. Essa paisagem mais heterogênea favoreceu a
ocorrência de espécies características de áreas abertas e de espécies florestais. Para
avaliar a relação dos fatores ambientais e espaciais na composição de espécies de
anuros foi empregada a técnica de partição de variância (RDAp). As variáveis
ambientais explicaram 0.8% da distribuição da abundância das espécies nos corpos
d’água, 13% foi explicado pelas variáveis espaciais e 0,3% pelo ambiente
espacialmente estruturado. Para testar a influência da heterogeneidade ambiental na
riqueza de espécies foi realizada uma análise de modelos lineares generalizados.
Corpos d’água grandes, com maior heterogeneidade da vegetação nas margens e
maior porcentagem de vegetação emergente na lâmina d’água favoreceram a riqueza
de espécies, explicando 55% na variação da riqueza de espécies entre os corpos
d’água. Para detectar a influência das características ambientais na abundância de
cada espécie foi realizada análise de partição hierárquica. Quatro variáveis ambientais
explicaram a variação na abundância de 15 espécies: porcentagem de vegetação
emergente na lâmina da água, heterogeneidade da vegetação nas
margens, heterogeneidade de tipos de solo nas margens e distância do corpo d’água
até o fragmento florestal mais próximo. Houve maior riqueza de espécies e
abundância populacional em fisionomia de Campos naturais associados com Floresta
com Araucária, sendo alta heterogeneidade ambiental um fator determinante da
diversidade de anuros em Campos Gerais. Este é um estudo pioneiro para este tipo de
paisagem, contribuindo com valiosas informações para tomada de decisões quanto a
conservação das espécies desse grupo de organismos e seus habitats.
12
INTRODUÇÃO GERAL
13
INTRODUÇÃO GERAL
A ecologia de comunidades visa o entendimento dos padrões de riqueza de

espécies, da composição, uso de recursos e potencial influência de fatores bióticos e
abióticos operando em diferentes escalas nos processos de estruturação e organização
das comunidades (Hutchinson, 1959; MacArtur & Wilson, 1967; Tilman, 1987;
Levin, 1992). Neste contexto, a estrutura de uma comunidade não é determinada por
um único processo, mas é influenciada em diferentes proporções por diferentes
processos, como adaptação a características abióticas (seleção de habitat e clima)
(Parris, 2004; Werner et al., 2007;Vasconcelos et al., 2010), bióticas (interações entre
espécies) (Tilman, 1994; 1987), além de processos históricos e evolutivos (Ricklefs
& Schluter, 1993; Piha et al., 2007). Uma das maneiras de investigar a influência dos
diferentes processos que estruturam a comunidade é análise da relação de
descritores da estrutura das comunidades (riqueza de espécies, abundância de
indivíduos) com parâmetros relacionados a cada um destes processos (variáveis de
complexidade estrutural do habitat, distribuição espacial dos corpos d'água, uso de
habitat). Abordagens relacionadas aos fatores ambientais, processos relacionados ao
nicho e processos espaciais baseados principalmente na importância da dispersão
pelos organismos vem sendo invocados como os principais mecanismos
determinantes da riqueza e composições de espécies de anfíbios nas comunidades
(Parris, 2004; Van Buskirk, 2005; Bastazini et al., 2007; Santos et al., 2007;
Vasconcelos, et al., 2009; Vasconcelos, et al., 2010; Silva et al., 2011a).
O ambiente físico por si só é espacialmente heterogêneo e essa estrutura
espacial pode estar relacionada á distribuição espacial das espécies, assim a
heterogeneidade ambiental, tanto em uma escala local quanto regional, tem sido
reconhecida como uma das melhores explicações para a variabilidade na diversidade
de espécies de anfíbios (Parris, 2004; Werner et al., 2007; Bastazini et al., 2007;
Vasconcelos et al., 2009; Santos et al., 2007; Silva et al., 2011b). Ambientes mais
heterogêneos apresentam uma maior quantidade de micro-habitats e uma gama maior
de microclimas e, neste caso, tendem a acomodar um número maior de espécies
(MacArthur & MacArthur 1961; Townsend et al., 2006). Não obstante, a maior
heterogeneidade do ambiente propicia uma maior especialização no uso de recursos e,
neste caso, é esperada uma maior segregação entre as espécies (Menin et al., 2005;
Santos et al,. 2007; Vasconcelos et al., 2009). Estudos têm testado essa predição e
14
indicado quais são os descritores ambientais mais importantes para a comunidade
(Parris, 2004; Bastazini et al., 2007; Keller et al., 2009; Vasconcelos et al., 2009).
Diferentes descritores têm sido apontados como responsáveis pela maior diversidade
de espécies, como por exemplo, o hidroperíodo, tamanho do corpo d’água, presença
de vegetação na superfície da lâmina d’água, cobertura de dossel sobre o corpo
d’água, tipo de margem, distância do fragmento florestal mais próximo (Marsh et al.,
2001; Burne & Griffin, 2005; Babbit, 2005; Richter – Boix et al., 2007; Santos et al.,
2007; Keller et al., 2009; Vasconcelos et al., 2009; Silva et al., 2011a; Silva et al.,
2011b).
A investigação de fatores ambientais na estruturação das comunidades e suas
variações são determinantes para reconhecer quais as características das espécies,
como fidelidade a determinadas características do sítio de reprodução, favorecem sua
ocorrência (Rossa-Feres & Jim, 2001; Beja & Alcazar, 2003; Conte & Machado,
2005; Prado & Pombal, 2005; Conte & Rossa-Feres, 2007). Informações estas
fundamentais para a formulação de estratégias de conservação da diversidade de
anfíbios (Hazell et al., 2001; Beja & Alcazar, 2003; Silva et al., 2011a; Silva et al.,
2011b).
Os estudos sobre anfíbios no Brasil foram realizados principalmente no
Sudeste (Jim, 1980; Caramaschi, 1981; Cardoso, 1981; Cardoso, 1986; Andrade,
1987; Cardoso et al., 1989; Bertolucci, 1991; Haddad, 1991; Haddad & Sazima 1992;
Rossa-Feres & Jim, 1994; Bertrolucci & Heyer 1995; Rossa-Feres & Jim, 1996;
Pombal, 1997) demonstrando a concentração de pesquisadores desse grupo de
organismos em centros universitários desta região.
Os trabalhos realizados no Estado do Paraná que tratam de comunidades de
anuros incluem, entre outros: Bernarde & Anjos (1999), Machado et al., (1999),
Bernarde & Machado (2001), Machado & Bernarde (2002), Conte & Machado
(2005), Conte & Rossa-Feres (2006; 2007), Silva et al,. (2006), Armstrong & Conte
(2010). Além destes, há estudos realizados no Estado sobre descrições de novas
espécies e novos registros de ocorrência e de ampliação de distribuição geográfica
(ver revisão em Silva et al., 2006). Atualmente são registradas 142 espécies de anuros
para o Estado (Conte et al., 2010) o que representa aproximadamente 20% do total de
espécies registradas para o território brasileiro.
Pode-se observar que a maioria destes trabalhos foi publicada nos últimos
vinte anos, sendo que na última década houve um aumento efetivo no número de
15
publicações científicas e obtenção de informações biológicas referentes à anurofauna
do Estado. Com isso pode-se considerar que o estudo de anfíbios no Estado é bastante
recente e que essa carência de estudos se dá possivelmente pelo fato da ausência de
pesquisadores da área vinculados a grandes instituições paranaenses.
As áreas consideradas como unidades de conservação representam uma
pequena porcentagem do território paranaense, sendo que muitas dessas unidades não
constituem amostras significativas das principais formações vegetais ou regiões
geográficas naturais do estado, apresentando diferentes graus de alteração, atividades
não compatíveis e superfícies que nem sempre correspondem às necessidades
conservacionistas (Milano, et al., 1986). As informações obtidas a partir das
avaliações ecológicas rápidas (AER) realizadas para a elaboração dos planos de
manejo das Unidades de Conservação Parque Estadual do Guartelá, Parque Estadual
de Vila Velha, Parque Estadual de Caxambu, representam apenas dados preliminares,
pois devido às atividades de campo compreenderem um curto período de tempo
podem ter sido realizadas em uma época do ano que as espécies de anfíbios se
encontram em baixa atividade (ITC, 1985; IAP, 2002; 2004).
Devido à sua originalidade ecológica, especialmente no que se refere ao
mosaico formado quando floresta e campo se interpenetram, juntamente com a baixa
representatividade de áreas protegidas, pressões antrópicas impostas pela colonização
e atividades agropecuárias, torna os Campos Gerais um dos ecossistemas mais
ameaçados do Brasil (Rocha et al., 2006). Assim a importância e urgência no
desenvolvimento de estudos sobre a fauna dessa fisionomia vegetal são evidenciadas
quando se considera que a anurofauna do Estado do Paraná ainda é pouco conhecida
(Machado et al., 1999; Conte & Machado, 2005), especialmente para esta região.
No presente estudo nós avaliamos a contribuição relativa de fatores ambientais
e espaciais na estrutura da comunidade de anfíbios anuros em uma paisagem
subtropical de Campos naturais associados à Floresta com Araucária, verificando a
influência da heterogeneidade ambiental na diversidade de espécies destes
organismos. Esse estudo é pioneiro para este tipo de formação e fornece informações
biológicas importantes para a tomada de decisões quanto a conservação das espécies e
seus habitats.
O presente estudo apresenta dados obtidos em 43 corpos d’água,
visitados no período de setembro de 2010 a agosto de 2011 em quatro unidades de
conservação localizadas nos municípios de Ponta Grossa, Tibagi, Castro, Piraí do Sul,
16
Estado do Paraná. Os resultados obtidos são apresentados em dois capítulos, cujos
objetivos foram:
• Capítulo 1 – Diversidade de Anfíbios dos Campos Gerais, Paraná Sul do
Brasil
9 Inventariar as espécies de anfíbios em áreas de Campos Gerais, representadas
por quatro Unidades de Conservação (Parques Estaduais do Guartelá, Vila
Velha, Caxambu e Floresta Nacional de Piraí do Sul);
9 Comparar a diversidade e uso de habitat pelos anfíbios anuros em duas
distintas paisagens de Campos Gerais: (UCC) – Unidades de Conservação de
Campos naturais associado à Floresta com Araucária e (UCF) Unidades de
Conservação de Floresta com Araucária sem a associação de Campos naturais;
9 Determinar a variação na composição de espécies entre duas paisagens.
• Capítulo 2 – O Papel dos Componentes Ambientais e Espaciais na

organização de Metacomunidades de Anuros em paisagem subtropical do
Sul do Brasil
9 Avaliar o papel relativo de fatores ambientais e espaciais na estrutura da
comunidade de anfíbios anuros na região dos Campos Gerais;
9 Avaliar a influência da heterogeneidade ambiental (medida da complexidade
estrutural do habitat e paisagem) na diversidade e distribuição das espécies nos
corpos d’água;
9 Detectar quais destas características ambientais favorecem a ocorrência das
espécies individualmente.
17
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ANDRADE, G.V. 1987. Reprodução e vida larvária de anuros (Amphibia) em poça
de área aberta na Serra do Japi, Estado de São Paulo. Dissertação de Mestrado,
Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP.
ARMSTRONG, C. G.; CONTE, C. E. 2010. Taxocenose de anuros (Amphibia:
Anura) em uma área de Floresta Ombrófila Densa no sul do Brasil. Biota
Neotropica, 10(1): 000-000.
BABBIT, K. J. 2005. The relative importance of wetland size and hydroperiod for
amphibians in southern New Hampshire, USA. Wetlands Ecology and
Management, 13: 269–279.
BASTAZINI, C. V.; MUNDURUCA, J. F. V.; ROCHA, P. L.; NAPOLI, M. F. 2007.
Which environmental variables better explain changes in anuran community
composition? A case study in the restinga of Mata de São João, Bahia, Brazil.
Herpetologica, 63:459–471.
BEJA, P.; ALCAZAR, R. 2003. Conservation of Mediterranean temporary ponds
under agricultural intensification: an evaluation using amphibians. Biological
Conservation, 114:317–326.
BERNARDE, P. S.; ANJOS, L. 1999. Distribuição espacial e temporal da anurofauna
o Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia: Anura).
Comunicações do Museu de Ciências da PUCRS. Série Zoologia, 12: 127-140.
BERNARDE, P. S.; MACHADO, R. A. 2001. Riqueza de espécies, ambientes de
reprodução e temporada de vocalização da anurofauna em Três Barras do Paraná,
Brasil (Amphibia: Anura). Cuadernos de Herpetologia, 14(2): 93-194.
BERTOLUCI, J. A. 1991. Partição de recursos associada à atividade reprodutiva em
uma comunidade de anuros (Amphibia) de Mata Atlântica. Dissertação de
Mestrado, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, São Paulo.
18
BERTOLUCI, J. A.; HEYER, W. R. 1995. Boracéia update. Froglog, IUCN/SSC
Declining Amphibian Population Task Force, 14:3.
BURNE, M. R.; GRIFFIN, C. R. 2005. Habitat associations of pool-breeding amphibians
in eastern Massachusetts, USA. Wetlands Ecology and Management, 13:247–259.
CARAMASCHI, U. 1981. Variação estacional, distribuição espacial e alimentação de
hilídeos na represa do rio Pardo (Botucatu, SP) (Amphibia, Anura, Hylidae).
Dissertação de Mestrado, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de
Campinas, Campinas, SP.
CARDOSO, A. J. 1981. Organização espacial e temporal na reprodução e vida
larvária em uma comunidade de hilídeos no Sudeste do Brasil. Dissertação de
Mestrado, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas,
SP.
CARDOSO, A. J. 1986. Utilização de recursos para reprodução em comunidade de
anuros no Sudeste do Brasil. Tese de Doutorado, Instituto de Biologia,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP.
CARDOSO, A. J.; ANDRADE, G. V.; HADDAD, C. F. B. 1989. Distribuição
espacial em comunidades de anfíbios no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de
Biologia, 49: 241-249.
CONTE C. E.; NOMURA, F; MACHADO, R. A.; KWET, A.; LINGNAU, R.;
ROSSA FERES, D. C. 2010. Novos registros na distribuição geográfica de anuros
na Floresta com Araucária e a importância da vocalização no reconhecimento de
espécies crípticas. Biota Neotropica,10(2): 000-000.
CONTE, C. E.; MACHADO R. A. 2005. Riqueza de espécies e distribuição espacial
e temporal em comunidade de anuros em uma localidade de Tijucas do Sul,
Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 22(4): 940-948.
19
CONTE, C. E.; ROSSA-FERES, D. C. 2006. Diversidade e ocorrência temporal da
anurofauna (Amphibia: Anura) em São José dos Pinhais, Paraná, Brasil. Revista
Brasileira de Zoologia, 23(1): 162-175.
CONTE, C. E.; ROSSA-FERES, D. C. 2007. Riqueza e distribuição espaço-temporal
de anuros em um remanescente de Floresta com Araucária no sudeste do Paraná.
Revista Brasileira de Zoologia, 24(4): 1025-1037.
HADDAD, C. F. B. 1991. Ecologia reprodutiva de uma comunidade de anfíbios
anuros na Serra do Japi, Sudeste do Brasil. Tese de Doutorado, Instituto de
Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP.
HADDAD, C. F. B.; SAZIMA, I. 1992. Anfíbios anuros da Serra do Japi. In (L.P.C.
Morellato org.). História natural da Serra do Japi: ecologia e preservação de uma
área florestal no Sudeste do Brasil, pp. 188-211. Editora da UNICAMP/FAPESP,
Campinas.
HAZELL, D.; CUNNINGHAM, R.; LINDENMAYER, D.; MACKEY, B.;
OSBORNE, W. 2001. Use of farm dams as frog habitat in an Australian
agricultural landscape: factors affecting species richness and distribution.
Biological Conservation, 102: 155–169
HUTCHINSON, G. E. 1959. Homage to Santa Rosalia, or why are there some many
kinds of animals? – American. Naturalist, 93: 145-159.
IAP - Instituto Ambiental do Paraná. 2002. Plano de Manejo do Parque Estadual do
Gurtelá. Curitiba.
IAP – Instituto Ambiental do Paraná. 2004. Plano de Manejo do Parque Estadual de
Vila Velha. Curitiba.
ITC - Instituto de Terras e Cartografia. 1985. Plano de Manejo do Parque Estadual de
Caxambu, Curitiba.
20
JIM, J. 1980. Aspectos ecológicos dos anfíbios registrados na região de Botucatu, São
Paulo (Amphibia,Anura), tese de doutorado apresentada ao instituto de
Biociências da USP doutorado. Universidade de São Paulo.
KELLER, A.; RÖDELL, M. O.; LINSENMAI, K. E.; GRAFE, T. U. 2009. The
importance of environmental heterogeneity and assemblage structure in Bornean
stream frogs. Journal Animal Ecology, 78:305-314.
LEVIN, S. A. 1992. The problem of pattern and scale in ecology. Ecology, 73:1943-
1967.
MACARTHUR, R. H.; WILSON, E. O. 1967. The Theory of Island Biogeography.
Princeton University Press, Princeton, NJ.
MACHADO, R. A.; BERNARDE, P. S. 2002. Anurofauna da Bacia do Rio Tibagi.
In: Medri, M. E.; Bianchini, E.; Shibatta, O. A; Pimenta, J. A., (eds). A Bacia do
Rio Tibagi. Londrina. Edição dos Editores, 595p.
MACHADO, R. A.; BERNARDE, P. S.; MORATO, S. A. A.; ANJOS, L. 1999.
Análise comparada da riqueza de anuros entre duas áreas com diferentes estados
de conservação no Município de Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia: Anura).
Revista Brasileira de Zoologia, 16: 997-1004.
MARSH, D. M.; P. C. TRENHAM. 2001. Metapopulation dynamics and amphibian
conservation. Conservation Biology, 15:40–49.
MENIN, M.; ROSSA-FERES, D. C.; GIARETTA, A. 2005. Resource use and
coexistence of two syntopic hylid frogs (Anura: Hylidae). Revista Brasileira de
Zoologia, 22(1): 61-72.
MILANO, M. S.; RIZZI, N. E.; KANIAK, V. C. 1986. Princípios básicos de manejo
administração de áreas silvestres. Inst.de Terras, Cart. e Florestas, Curitiba , Depto
de Rec. Nat. Renov. 56p.
21
PARRIS, K. 2004. Environmental and spatial variables influence the composition of
frog assemblages in sub-tropical eastern Australia. Ecography, 27:392-400.
PIHA, H.; MISKA, L.; MERILA, J. 2007. Amphibian Occurrence is influenced by
current and historic landscape characteristics. Ecological Applications, 17(8):
2298-2309.
POMBAL, Jr. J. 1997. Distribuição espacial e temporal de anuros (Amphibia) em
uma poça permanente na Serra de Paranapiacaba, sudeste do Brasil. Revista
Brasileira de Biologia, 57(4): 583-594.
PRADO, G. M.; POMBAL, JR. J. P. 2005. Distribuição espacial e temporal dos
anuros em um brejo da Reserva Biológica de Duas Bocas, Sudeste do Brasil.
Arquivos do Museu Nacional, 63(4): 685-705.
RICHTER-BOIX, A.; LLORENTE, G. A.; MONTORI, A. 2007. Structure and
dynamics of an Amphibian metacommunity in two regions. Journal Animal
Ecology 76:607-618.
RICKLEFS, R. E.; SCHLUTER, D. 1993. Species diversity in ecological
communities: historical and geographical perspectives. University of Chicago
Press, Chicago.
ROCHA, C. H. 2006. Seleção de áreas prioritárias para a conservação em paisagens
fragmentadas: estudo de caso nos Campos Gerais, do Paraná. Natureza &
Conservação, 4(2): 77 – 99.
ROSSA-FERES, D. C.; JIM, J. 2001. Similaridade do sítio de vocalização em uma
comunidade de anfíbios anuros na região noroeste do Estado de São Paulo, Brasil.
ROSSA-FERES, D. C; JIM. J. 1994. Distribuição sazonal em comunidades de
anfíbios anuros na região de Botucatu, São Paulo. Revista Brasileira de Biologia,
22
54: 323-334.
ROSSA-FERES, D.C.; JIM, J. 1996. Distribuição espacial em comunidades de
girinos na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Revista Brasileira de
Biologia, 56: 309-316.
SANTOS, T. G., ROSSA-FERES, D. C.; CASATTI, L. 2007. Diversidade e
distribuição espaço-temporal de anuros em região com pronunciada estação seca
no sudeste do Brasil. Iheringia, Serie Zoologia, 97(1): 37-49.
SILVA, F. R.; GIBBS, J. P.; ROSSA-FERES, D. C. 2011(a). Breeding Habitat and
Landscape Correlates of Frog Diversity and Abundance in a Tropical Agricultural
Landscape. Wetlands, Disponível em: http://dx.doi.org/10.1007/s13157-011-
0217-0.
SILVA, M. O.; MACHADO, R. A.; GRAF, V. 2006. O conhecimento de Amphibia
do Estado do Paraná. In Revisões em Zoologia I: volume comemorativo dos 30
anos do Curso de Pós-Graduação em Zoologia da Universidade Federal do Paraná
(E. L. A. Monteiro-Filho & J. M. R. Aranha, orgs). M5 Gráfica e Editora,
Curitiba, 305-314.
SILVA, R. A.; MARTINS, I. A.; ROSSA-FERES, D. C. 2011 (b). Environmental

heterogeneity: Anuran diversity in homogeneous environments. Zoologia, 28
(5): 610–618.
TILMAN, D. 1987. The Importance of the Mechanisms of Interspecific Competition.
The American Naturalist, 129(5), 769-774.
TILMAN, D. 1994. Competition and biodiversity in spatially structured habitats.
Ecology, 75:2-16.
TOWNSEND, C. R.; BEGON, M. & HARPER, J. L. 2006. Fundamentos em
Ecologia. Porto Alegre. Artmed, 592p.
VAN BUSKIRK, J. 2005. Local and landscape influence on amphibian occurrence
and abundance. Ecology, 86: 1936-1947.
23
VASCONCELOS, T. S.; SANTOS, T. G.; ROSSA-FERES, D. C; HADDAD, C. F.
B. 2010. Climatic variables and altitude as predictors of anuran species richness
and number o reproductive modes in Brazil. Journal of Tropical Ecology, 26:423-
432.
VASCONSELOS, T. S.; SANTOS, T. G.; ROSSA-FERES, D. C.; HADDAD, C. F.
B.2009. Influence of the environmental heterogeneity of breeding ponds on
anuran assemblages from southeastern Brazil. Canadian Journal of Zoology, 87:
699-707.
WERNER, E. E.; SKELLY, D. K.; RELYEA, R. A.; YUREWICZ, K. L. 2007.
Amphibian species richness across environmental gradients. Oikos, 116(10):
1697–1712.
24
CAPÍTULO 1
25
Capítulo 1
Diversidade de Anfíbios dos Campos Gerais,
Paraná Sul do Brasil

Lucas Batista Crivellari1, Carlos Eduardo Conte2,3, Denise de Cerqueira Rossa
Feres4
1 Programa de Pós-graduação em Biologia Animal, Departamento de Zoologia e Botânica,

Universidade Estadual Paulista. Rua Cristóvão Colombo 2265, CEP 15054-000, São José do Rio Preto,
SP, Brasil.
2 Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná. CP 19020, 81531-980 Curitiba, PR,
Brazil.
3 Instituto Neotropical: Pesquisa e Conservação. Rua Purus nº 33, CEP 82520-75, Curitiba, PR,
Brazil.
4 UNESP - Universidade Estadual Paulista, Departamento de Zoologia e Botânica. Rua Cristóvão
Colombo 2265, 15054-000 São José do Rio Preto, São Paulo, Brasil.
26
RESUMO
Muito pouco se conhece sobre a ecologia dos anfíbios dos Campos Gerais, um
peculiar ecossistema que alterna em sua paisagem um mosaico de capões de floresta,
campos naturais, matas de galerias e afloramentos rochosos. Com o intuito de
contribuir para o conhecimento da fauna de anfíbios deste ecossistema o objetivo
deste estudo foi investigar a estrutura das taxocenoses de anfíbios em duas distintas
paisagens naturais nos Campos Gerais: 1) Campos naturais associado à Floresta com
Araucária e 2) Floresta com Araucária não associada aos Campos naturais. A riqueza
e a abundância das espécies de anuros foram determinadas pelos métodos de
amostragem em sítio de reprodução e busca ativa. Foram registradas 36 espécies,
correspondendo a 25% da riqueza de espécies conhecida para o Estado do Paraná. A
diversidade entre as duas paisagens diferiu com maior riqueza de espécies nas áreas
de Campos naturais associado à Floresta com Araucária. A maior heterogeneidade
ambiental, conferida pela presença de capões de Floresta com Araucária, comporta
maior riqueza de espécies, pois favorece tanto a ocorrência de espécies exclusivas de
área aberta (22% das 36 espécies registradas) quanto de espécies exclusivas de
habitats florestais (20% das 36 espécies registradas). Este é um estudo, pioneiro para
região dos Campos Gerais que demonstra a importância do mosaico de habitats para a
manutenção de uma alta diversidade de espécies, evidenciando a importância do papel
dos Campos naturais quando associados à Floresta de Araucária para a conservação
de espécies de anfíbios.
Palavras-chave: Composição de espécies, Floresta com Araucária, Campos naturais.
27
1. INTRODUÇÃO
A ecologia de comunidades busca o entendimento dos padrões de distribuição da
riqueza, composição e abundância das populações e das interações entre as espécies
coexistindo no espaço e no tempo (Leibold, 2004). Até pouco tempo, os processos
geradores e reguladores da estrutura de comunidades eram investigados dentro da
própria comunidade, como resultado de interações entre as espécies, como predação e
competição (Timan, 1987; Toft, 1980) e da influência de fatores abióticos, como
clima ou características do habitat (Eterovick & Sazima, 2000). Recentemente,
discussões sobre os mecanismos que influenciam padrões locais têm sido ampliadas e
estudos voltados para perspectivas de paisagem tornaram-se mais comuns (Van
Buskirk, 2005; Parris, 2004). Neste sentido, fatores que operam em diferentes escalas,
como as variáveis ambientais (que refletem processos locais) e as variáveis espaciais
(que refletem processos regionais), afetam simultaneamente a composição das
comunidades biológicas (Ricklefs, 1987). Vários estudos têm avaliado o papel
relativo dos diversos fatores ambientais e espaciais nos mecanismos de estruturação
das comunidades (Cottenie et al., 2003; Tuomisto et al., 2003) com base em
diferentes abordagens e escalas (Leibold, 2004, Cottenie 2005).
Os anuros são excelentes modelos para o estudo de comunidades biológicas e seus
mecanismos de estruturação, principalmente devido a sua grande diversidade
biológica e por formarem agregados conspícuos, espacialmente delimitados durante
eventos reprodutivos (Duellman & Trueb, 1986; Scott & Woodward, 1994). Os
anuros estão presentes em quase todos os tipos de habitats terrestres e de água doce, e
sua distribuição é fortemente influenciada pela presença e abundância de água, muitas
vezes apenas sob a forma de chuva (Duellman & Trueb, 1986). Essa dependência de
corpos d’água ou de ambientes úmidos para a reprodução explica a grande
diversidade de espécies em florestas úmidas da região Neotropical (Duellman &
Trueb, 1986; Wells, 2007). O Brasil é o país que abriga a maior riqueza de anfíbios do
mundo com 877 espécies, das quais 847 espécies são da ordem Anura (SBH, 2011;
Frost, 2011). Atualmente o conhecimento sobre a biologia e ecologia da maioria das
espécies ainda é incipiente (Andrade, 1994; Pombal & Gordo, 2004; Conte et al.
2010), principalmente nas regiões interioranas, como por exemplo, a região
denominada Campos Gerais, localizada no segundo planalto do estado do Paraná.
Estudos sobre os anfíbios dos Campos Gerais são recentes e muito pouco se
conhece sobre a diversidade e ecologia dos anfíbios neste peculiar ecossistema, que é
28
formado pelo mosaico de ambientes que compõem sua paisagem alternando capões de
floresta, estepes (campos naturais), matas de galerias e afloramentos rochosos
(Maack, 1981). Na literatura podem ser encontrados apenas poucos inventários como,
por exemplo, para o município de Palmeira e Telêmaco Borba (Rocha et al., 2003;
Bernarde & Machado, 2001) e a descrição de duas novas espécies: Melanophryniscus
vilavelhensis (Steinbach-Padilha, 2008) e Hypsiboas jaguariaivensis (Caramaschi et
al., 2010). Essa carência de informações acerca da anurofauna da região, seja na
literatura ou mesmo em registros nas coleções de referência, dificulta tanto a
identificação de endemismos quanto a determinação do estado de vulnerabilidade das
populações de anuros frente aos impactos ambientais registrados na região nos
últimos anos (IAP, 2004). A associação destes fatores torna evidente a relevância do
presente estudo, que tem como objetivo inventariar e descrever a estrutura das
taxocenoses de anuros dessa fisionomia vegetal, determinando a riqueza, a
composição e a abundância populacional de anuros em duas distintas paisagens
naturais, uma formada por Campos naturais associado à Floresta com Araucária e
outra formada por Floresta com Araucária sem a associação aos Campos naturais.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Áreas amostradas
Com o intuito de amostrar a diversidade de anfíbios nas principais fitofisionomias
e formações geográficas naturais dos Campos Gerais (sensu Maack 1981) foram
selecionadas quatro Unidades de Conservação (UCs), sendo que duas UCs são
compostas Campos naturais associado à Floresta com Araucária (UCC) e duas UCs
compostas por Floresta com Araucária sem a associação aos Campos naturais (UCF):
UCC - Parque Estadual do Guartelá (PEG): localizada no município de Tibagi,

no segundo planalto paranaense. Abrange uma área total de 798,97 ha sendo um dos
últimos remanescentes de vegetação nativa original dos Campos Gerais. A região
onde o PEG se insere exibe um relevo suave ondulado a ondulado. As altitudes
variam de 800 m a 1.200 m (IAP, 2002). De acordo com a Divisão Climática do
Estado do Paraná (Maack, 1981), baseada em Köeppen, verifica-se que a área de
estudo está sob influência de dois tipos climáticos, a saber:
29
– Cfa - é um clima subtropical mesotérmico, sem estação seca, com verões
quentes e com média do mês mais quente superior a 22 ºC, sendo as geadas menos
freqüentes e severas,
– Cfb - é igualmente um clima subtropical mesotérmico, úmido, sem estação seca
definida, com verões frescos e com média do mês mais quente inferior a 22 ºC. As
geadas são mais severas e freqüentes em relação ao Cfa.
UCC - Parque Estadual de Vila Velha (PEV): localizada no município de Ponta

Grossa, no segundo planalto paranaense, totalizando uma área de 3.803 ha, sendo uma
das poucas áreas na região dos Campos Gerais com remanescentes de Floresta
Ombrófila Mista associados a campos naturais sob preservação permanente no Estado
do Paraná (UEPG, 2003). A região onde o PEV se insere tem clima do tipo Cfb e
apresenta topografia de relevo ondulado com escarpas e altitudes que variam entre de
800 m a 1068 m (IAP, 2004).
UCF - Parque Estadual do Caxambu (PEC): está localizada no município de

Castro, no segundo planalto paranaense na região dos Campos Gerais, com uma área
total de 1.053,6 ha (ITC, 1985). A região onde o PEC se insere apresenta clima do
tipo é Cfb e topografia ondulada, caracterizada por relevo plano e com suave
ondulado com altitudes em torno de 980 m (ITC, 1985).
UCF - Floresta Nacional e Piraí do Sul (FLO): Possui uma área de cerca de 150
ha e está localizada próximo à divisa entre o primeiro e o segundo planalto
paranaense, na região centro-leste do estado. O clima dessa região é do tipo Cfb e as
altitudes variam na faixa de 1.000m. , (Moro et al., 2009).
2.2. Coleta de Dados e Delineamento das Amostragens

Em vários estudos tem sido demonstrada a importância da chuva na ocorrência e
na abundância das espécies de anfíbios anuros (Rossa-Feres & Jim, 1994; Bertoluci,
1998; Arzabe 1999; Eterovick & Sazima, 2000; Brasileiro et al., 2005 Conte &
Rossa-Feres 2006; 2007). Neste sentido o esforço amostral foi concentrado nos meses
de setembro de 2010 a março de 2011, período de alta pluviosidade e de médias das
temperaturas mensais mais elevadas na região (IAP 2002; 2004).
30
Foram amostrados 25 corpos d’água nas UCF e 18 corpos d’água nas UCC
(Tabela 01). As atividades de campo tiveram duração de dez dias consecutivos, sendo
amostrados de quatro a cinco corpos d’água por dia. As amostragens no período
diurno foram realizadas entre 16:00h e 18:00h e no período noturno a partir das
18:00h até aproximadamente 0:00h. A seqüência de amostragem nos diversos corpos
d’água diferiu a cada visita para minimizar as variações decorrentes do turno de
vocalização das espécies. A riqueza e abundância relativa das espécies de anuros
foram determinadas pela combinação de dois métodos de amostragem: 1) (ASR)
amostragem em sítio de reprodução (sensu Scott Jr. & Woodward, 1994); 2) (BAT)
busca ativa (sensu Scrocchi & Retzschmar, 1996).
Os exemplares coletados foram depositados na coleção científica DZSJRP
Amphibia-Adultos do Departamento de Zoologia e Botânica, Universidade Estadual
Paulista, Campus de São José do Rio Preto, São Paulo (números de tombo: DZSJRP
14.022-14.159). A compilação de dados secundários foi efetuada por levantamento
bibliográfico e consultas ao acervo do Museu de História Natural do Capão da
Imbuia. Foram consultados também os planos de manejo do PEV, PEG e PEC (IAP
2002;2004;ITC1985:http://www.uc.pr.gov.br/modules/conteudo/conteudo.php?conteu
do=4)
2.3. Análises estatísticas

Para comparação entre a diversidade observada em cada paisagem amostrada
foram construídas curvas de rarefação (Mao Tau) e seus respectivos intervalos de
confiança de 95%, calculadas com base na riqueza e abundância das espécies
(Colwell, 2004). Este procedimento foi realizado aplicando-se a opção de 500
aleatorizações geradas com base na matriz de dados de abundância das espécies ao
longo dos sete meses de amostragem. As curvas foram calculadas no programa
computacional "EstimateS 7.5" (Colwell, 2004).
Para verificar se a composição diferiu entre as duas paisagens foi realizada
análise multivariada de similaridade (ANOSIM). ANOSIM é um tipo particular de
análise de variância multivariada para comparação de médias. Esta é uma analise
robusta quando são comparados dois grupos, que neste caso, são as duas distintas
paisagens: UCC e UCF (Clarke & Warwick, 1994). A importância da abundância das
espécies no padrão de dissimilaridade observado foi determinada por análise de
porcentagem de similaridades (SIMPER), com contribuição cumulativa de 90%
31
(Clarke & Warwick, 1994). Esta análise decompõe a contribuição de cada espécie
para a dissimilaridade observada entre grupos.
Para verificar se o componente espacial (distância entre os corpos d’água)
influenciou a composição de espécies (i.e., se corpos d’água mais próximos
apresentavam maior similaridade na composição de espécies em comparação com os
corpos d’água mais distantes), foi aplicado o teste de correlação de Mantel (Manly,
2008) entre as matrizes de distância geográfica (construída pelo índice de distância
euclidiana) e de similaridade na composição de espécies (construída pelo índice
quantitativo de Bray-Curtis). O teste de Mantel é basicamente uma análise de
correlação de matrizes de distâncias ou similaridades, derivadas de dois conjuntos de
dados multidimensionais (neste caso: x = abundância de espécies; y = coordenadas
geográficas), cujo resultado da estatística (rM ) varia de -1 a +1. Quanto maior a
correlação entre as matrizes de distância, maior é o valor de (rM). A hipótese nula
neste caso é que não existe relação linear entre os elementos correspondentes das
matrizes de distância (entre a composição de espécies e as coordenadas geográficas).
A significância do teste de Mantel é calculada através do teste de permutação de
Monte Carlo (Manly, 2008).
A similaridade no uso de habitat pelas espécies foi avaliado pela aplicação da
análise de escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) utilizando o índice
de similaridade de Bray-Curtis, aplicado na matriz de abundância das espécies nos
tipos de ambientes que ocorreram, seguindo a classificação proposta por (Conte &
Rossa Feres 2006). Esta técnica de representação fornece uma medida “Stress”
(standard residuals sum of squares) cujo valor permite avaliar o quão adequado foi à
ordenação para o conjunto de dados (Clarke, 1993). O valor de “Stress” indica o
quanto as posições dos objetos em uma configuração tridimensional desvia-se das
distâncias originais após o escalonamento. Valores de “Stress” inferiores a 0,2
indicam uma boa representação, enquanto que valores superiores a 0,2 representam
uma ordenação inviável na qual a interpretação pode ficar comprometida (Clarke,
1993). Estas análises foram efetuadas no programa computacional PAST (Hammer et
al., 2001).
32
3. RESULTADOS
Foram registrados 10.308 indivíduos de 36 espécies de anfíbios pertencentes a
duas ordens e dez famílias de anfíbios: Brachycephalidae (1), Bufonidae (3),
Cyclorhamphidae (4), Centrolenidae (1), Hylodidae (1), Hylidae (19), Leiuperidae
(3), Leptodactylidae (3), Mycrohylidae (1) e Caeciliidae (1) (Tabela 02). Nas duas
localidades de floresta de araucária (UCF) foram registradas 25 espécies pertencentes
a oito famílias, com abundância total de 2.461 indivíduos, e nas duas localidades de
capões de Floresta com Araucária associados a Campos Naturais (UCC) foram
registradas 33 espécies pertencentes a duas ordens e nove famílias, com abundância
total de 7.847 indivíduos (Tabela 03). Nas duas áreas a espécie mais abundante foi
Dendropsophus minutus (Tabela 03).
O método de amostragem em sítio de reprodução possibilitou o registro de 33
espécies correspondendo a 91% da riqueza registrada e, destas, 25% (D. sanborni, H.
albopunctatus H. cf. curupi, Crossodactylus cf. caramaschi, Chiasmocleis cf.
leucosticta, L. fuscus, P. lateristriga, S. cf. surdus e V. uranoscopa) foram registradas
unicamente por este método. Já pelo método de busca ativa foi possível o registro de
75% das espécies (n = 27 espécies) sendo que apenas 5% foram registradas
exclusivamente por esse método [Melanophryniscus sp. (gr. tumifrons) e Siphonops
paulensis]. Cabe ressaltar que algumas espécies podem apresentar baixa densidade
populacional, outras podem apresentar algumas particularidades como hábito críptico
ou fossorial, ou então possuírem características de reprodução explosiva, quando os
machos vocalizam durante poucos dias do ano, como é o caso das espécies do gênero
Chiasmocleis (Haddad & Höld, 1997). Neste contexto salienta-se a importância de se
empregar métodos complementares (Conte & Rossa Feres, 2007; Silva, 2010).
A modificação na composição de espécies entre as duas paisagens foi alta, com
dissimilaridade média de 89,79%, independente da distância entre elas (rM = 0,014; P
= 0,70) e significativa (ANOSIM: R= 0,23; p = 0,0002). Dezoito espécies
contribuíram para a dissimilaridade média observada entre as entre as duas
fitofisionomias amostradas (Tabela 04), sendo D. minutus a espécie que apresentou a
maior contribuição para a dissimilaridade entre as paisagens (21,62%).
A riqueza de espécies e a abundância populacional também diferiram entre as
duas paisagens, sendo a maior diversidade registrada nas áreas de UCC em
comparação com as de UCF (Fig. 01). O padrão de uso de habitat permitiu a
33
categorização das espécies em quatro grupos (Tabela 05; Fig.02): 13 espécies (36%)
foram consideradas generalistas, pois utilizaram ambientes florestais, de borda e áreas
abertas; sete espécies (20%) foram exclusivamente florestais; oito espécies (22%)
utilizaram ambientes exclusivamente de área aberta e oito espécies (22%) utilizaram
os ambientes florestais, mas chegaram a utilizar os ambientes de borda.
4. DISCUSSÃO
A riqueza registrada na região de estudo representa aproximadamente 25% da
riqueza registrada para o estado do Paraná, que é de 142 espécies (Conte et al., 2010).
A riqueza obtida em cada localidade é semelhante às registradas em outras nove
localidades paranaenses cuja anurofauna é conhecida, como por exemplo, a região de
Telêmaco Borba com 40 espécies (Machado, 2004), Serro e Gemido com 34 espécies
(Conte & Rossa-Feres, 2006), Morretes e Castelhanos com 32 espécies cada
localidade (Armstrong & Conte, 2009; Cunha et al., 2010, respectivamente) e
Londrina com 24 espécies (Bernarde & Anjos, 1999; Machado et al., 1999).
As únicas informações sobre a anurofauna das áreas de Campos Gerais, onde o
presente estudo foi realizado, foram obtidas em avaliações ecológicas rápidas (IAP,
2002; 2004; ITC, 1985), realizadas na elaboração dos planos de manejo das Unidades
de Conservação. Esses levantamentos representam dados preliminares, pois além da
atividade de campo compreender um curto período de tempo, podem também ter sido
realizados em uma época do ano em que as espécies de anfíbios se encontram em
baixa atividade. Desse modo, o presente estudo acrescenta 12 espécies à lista de
espécies previamente conhecida para esta região de Campos Gerais. Por outro lado,
duas espécies não registradas neste estudo são de ocorrência conhecida nas
fisionomias estudadas: Gastrotheca microdiscus (localidade tipo: Ponta Grossa-PR,
Andersson in Lönnberg & Andersson, 1910) e Hypsiboas sp. (gr politaenius) (ITC,
1985) que pela área de ocorrência pode se tratar de H. leptolineatus ou da recém
descrita H. jaguariaivensis (Frost, 2011).
As comparações realizadas através das curvas de rarefação demonstraram padrões
diferentes de diversidade entre as paisagens amostradas, com maior diversidade
(riqueza e abundância) de espécies nas áreas de UCC em relação às de UCF. A maior
diversidade de ambientes, decorrente da presença dos campos naturais entremeados a
capões de Floresta com Araucária, provavelmente explica a maior riqueza de espécies
nessa paisagem. As mudanças nas condições ambientais e nos recursos disponíveis
34
originados pelo mosaico de ambientes que compõem sua paisagem (MMA, 2009)
proporcionam uma alta substituição de espécies ao longo de gradientes físicos, de
acordo com a habilidade das diferentes espécies na obtenção e uso do recurso.
Assim o padrão de "mosaico" da paisagem observado na região de estudo é
resultante fundamentalmente de dois diferentes tipos de heterogeneidade: 1) variação
topográfica, hidrológica, geológica ou das condições de solo (MMA, 2009), que
expressam um padrão de mosaico na paisagem independente de distúrbios, com a
formação de ecótonos, e 2) conjunto de manchas de vegetação resultante de diferentes
combinações no regime de distúrbios ou de taxas de sucessão (MMA, 2009).
Entre as espécies que ocorreram exclusivamente em áreas de Campos Naturais,
destaca-se a presença de Melanophryniscus vila-velhensis e Melanophryniscus sp.
(gr.tumifrons), gênero para o qual novas espécies têm sido descritas e outras
revalidadas nos últimos anos (Maneyro et al., 2008; Steinbach-Padilha, 2008),
sugerindo que possivelmente a riqueza deste gênero assim como de outros
relacionados aos Campos naturais possam estar subestimados. Esse gênero apresenta
alta taxa de endemismo e tem seu centro de diversidade situado nas formações abertas
desde a Argentina (metade norte), sul da Bolívia, Brasil (Paraná, Santa Catarina e Rio
Grande do Sul), Paraguai, Uruguai (sensu Frost, 2011). Entre as espécies com perfil
exclusivamente florestal destacamos o registro de Ischnocnema henselii, Vitreorana
uranoscopa, Proceratophrys boiei, Crossodactylus cf. caramaschii. A ocorrência
destas espécies em função de suas exigências quanto às condições de habitat,
merecem destaque por serem espécies sensíveis e vulneráveis às alterações e
modificações na condição de utilização de habitats específicos (Conte, 2010).
As espécies registradas têm diferentes padrões de distribuição geográfica
(Duellman, 1999; Frost, 2011), sendo que as espécies que tiveram sua ocorrência em
mais de um bioma (e.g., Cerrado, Floresta Atlântica latu sensu e Pampa) foram
consideradas como de ampla distribuição. Das espécies registradas, 13% (n = 5) são
exclusivas de Floresta Ombrófila Mista, 8% (n = 3) ocorreram em Floresta Ombrófila
Mista e Densa, 3% (n=1) apresentam distribuição exclusiva em Floresta Estacional,
28% (n= 10) ocorreram em Floresta Atlântica lato sensu e 36% (n = 13) apresentaram
ampla distribuição geográfica. Houve 12% (n = 4) das espécies que apresentam
dificuldades taxonômicas, podendo pertencer a um complexo de espécies, e por isso
não foram avaliadas quanto à sua distribuição geográfica. Desse modo, o padrão de
uso de habitat pelas espécies corresponde a um perfil composto principalmente por
35
espécies generalistas e de ampla distribuição geográfica, incluindo o domínio
atlântico, pampa e cerrado, como registrado para áreas de Floresta Estacional
Semidecidual (Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005; Santos et al., 2007), de Floresta
Ombrófila Densa e Mista (Conte & Rossa-Feres, 2006; 2007) e Pampa (Santos et al.,
2008; Souza-Filho & Conte 2010).
A diferença na composição e riqueza de espécies nas duas paisagens amostradas
evidencia a influência da heterogeneidade ambiental na manutenção de uma maior
riqueza de espécies. Tanto as formações de Floresta com Araucária quanto a de
Campos naturais apresentaram anurofauna típica, com três espécies exclusivamente
florestais encontradas unicamente em UCF sete espécies exclusivamente campícolas
encontradas apenas em UCC. Os resultados evidenciam uma maior riqueza de
espécies e abundância populacional em proporção direta à associação da fisionomia
de Campos naturais associados a Floresta com Araucária, operando por meio da
heterogeneidade estrutural da paisagem como o possível fator determinante da riqueza
de espécies de anuros em Campos Gerais. Esses dados demonstram a importância do
tipo de habitat na determinação da composição de espécies e da heterogeneidade
ambiental na manutenção de uma maior riqueza de espécies, concordando com dados
obtidos para anfíbios que demonstram que ambientes complexos que fornecem mais
microhabitats abrigam uma maior riqueza de espécies que ambientes homogêneos
(e.g., Haddad & Prado, 2005; Afonso & Eterovick, 2007; Bastazini et al., 2007;
Vasconcelos et al., 2009). Futuras investigações de fatores locais, regionais e
históricos desta paisagem são fundamentais na compreensão dos processos que
influenciam a elevada taxa de modificação na composição de espécies nestas duas
paisagens.
36
REFERÊNCIAS
ANDERSSON, L. G. 1910. Nototrema microdiscus. In Lönnberg, E. & Andersson, L.
ANDRADE, G. V. 1994. Ecologia de anfíbios: alguns aspectos sobre o estudo de
comunidades de anfíbios. Herpetologia no Brasil,1:16-18.
AFONSO, L. G.; ETEROVICK, P. C. 2007. Spatial and temporal distribution of
breeding anurans in streams in southeastern Brazil. Journal of Natural History,
41:949–963.
ARMSTRONG, C. G.; CONTE, C. E. 2010. Taxocenose de anuros (Amphibia:
Anura) em uma área de Floresta Ombrófila Densa no Sul do Brasil. Biota
Neotropica 10(1): 39-46.
ARZABE, C. 1999. Reproductive activity patterns of anurans in two different
altitudinal sites within the Brazilian Caatinga. Revista Brasileira de Zoologia, 16
(3): 851 – 864.
BASTAZINI, C. V.; MUNDURUCA, J. F. V.; ROCHA, P. L.; NAPOLI, M. F. 2007.
Which environmental variables better explain changes in anuran community
composition? A case study in the restinga of Mata de São João, Bahia, Brazil.
Herpetologica, 63:459–471.
BERNARDE, P. S.; ANJOS, L. 1999. Distribuição espacial e temporal da anurofauna
no Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia:
Anura). Comunicações do Museu de Ciências da PUCRS - Série Zoologia, 12:
127-140.
BERNARDE, P. S.; MACHADO, R. A. 2001. Riqueza de espécies, ambientes de
reprodução e temporada de vocalização da anurofauna em Três Barras do
Paraná, Brasil (Amphibia: Anura). Cuadernos de Herpetología, 14(2): 93-194.
BERTOLUCI, J.A. 1998. Annual patterns of breeding activity in atlantic rainforest
anurans. Journal of Herpetology, 32:607-611.
BRASILEIRO, C.A.; R.J. SAWAYA; M.C. KIEFER & M. MARTINS 2005.
Amphibians of an open Cerrado fragment in Southeastern Brazil.
Biotaneotropica, 5 (2). Disponível na World Wide Web em:
http://www.biotaneotropica.org.br.
CARAMASCHI, U.; CRUZ. C. A. G.; SEGALLA, M.V. 2010 A new species of
Hypsiboas of the H. polytaenius clade from the state of Paraná, Southern Brazil
(Anura: Hylidae). South American Journal of Herpetology, 5(3): 169-174.
37
CLARKE, K. R.; WARWICK. R. M. 1994. Chance in marine communities: an
approach to statistical analysis and interpretation. Bourne Press, Bournemouth.
CLARKE, K. R. 1993. Non-parametric multivariate analysis of changes in
community structure. Australian Journal Ecology, 18:117-143.
COLWELL, R. K. 2004. EstimateS: Statistical estimation of species richness and
shared species from samples. Version7. Disponível em:
http://purl.oclc.org/estimates.
Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 22(4): 940-948.
CONTE C. E.; NOMURA, F; MACHADO, R. A.; KWET, A.; LINGNAU, R.;
ROSSA FERES, D. C. 2010. Novos registros na distribuição geográfica de
anuros na Floresta com Araucária e a importância da vocalização no
reconhecimento de espécies crípticas. Biota Neotropica. 2010, 10(2): 000-000.
CONTE, 2010. Diversidade de Anfíbios da Floresta com Araucária.Tese de
doutorado. Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal do Instituto de
Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Julio
de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto, SP.
CUNHA, A. K.; OLIVEIRA, I. S.; HARTMANN, M. T. 2010. Anurofauna da
Colônia Castelhanos, na Área de Proteção Ambiental de Guaratuba, Serra do
Mar paranaense, Brasil. Biotemas, 23(2): 123-134.
COTTENIE, K.; MICHELS, E.; NELE NUYTTEN, N.; DE MEESTER, L. 2003.
Zooplankton metacommunity structure: regional vs. local processes in highly
interconnected ponds. Ecology, 84: 991 1000.
DUELLMAN, W. E.; TRUEB L. 1986. Biology of amphibians. New York. McGraw-

Hill Book Company, 670.
38
DUELLMAN, W. E. 1999. Distribution Patterns of Amphibians in South America. In
Patterns of Distribution of Amphibians (W. E. Duellman, ed.). The Johns
Hopkins University Press, Baltimore and London, p. 255-327.
ETEROVICK, P. C.; SAZIMA, I. 2000. Structure of an anuran community in a
montane meadow in southeastern Brazil: effects of seasonality, habitat, and
predation. Amphibia-Reptilia, 21: 439-461.
FILHO, G. A. S.; CONTE, C. E. 2010. Anfíbios de uma Área de Campo da
Depressão Central do Rio Grande do Sul. Arquivos do Museu Nacional, Rio de
Janeiro, (68)1-2: 125-134.
FROST, D. R. 2011. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version
5.3 . New York. American Museum of Natural History, Disponível em:
http://research.amnh.org/herpetology/amphibia.
HADDAD, C. F. B. & PRADO, C. P. A. 2005. Reproductive modes in frogs and their
unexpected diversity in the Atlantic forest of Brazil. BioScience, 55(3):207-217.
HADDAD, C. F. B.;HÖLDT. 1997. New reproductive mode in anurans: bublenest in
Chiasmocleis leucosticta (Microhylidae). Copeia, 3: 585-588.
HAMMER, O.; HARPER, D. A.; RYAN, P. D. 2001. PAST: Paleontological
Statistical software package for education and data analysis. Disponível em:
http://folk.uio.no/ohammer/past
HOUSTON, M. A. 1994. Biological Diversity. The coexistence of species changing
landscape. Cambridge University Pess, 681.
Gurtelá. Curitiba.
Caxambu, Curitiba, Paraná.
LEIBOLD, M. A.; HOLYOAK, M.; MOUQUET, N.; AMARASEKARE, P. J.;
CHASE, M., HOOPES, M. F. 2004. The metacommunity concept: a framework
for multi-scale community ecology. Ecology Letters, 7: 601- 613.
MMA. 2009. Ministério do Meio Ambiente/Secretaria de Biodiversidade e Florestas.
Campos sulinos: conservação e uso sustentável da biodiversidade. Brasília:
MMA, 408p.
39
MAACK, R. 1981. Geografia física do estado do Paraná. Rio de Janeiro. Livraria José
Olympio, 442.
MACHADO, R. A.; BERNARDE, P. S.; MORATO, S. A. A.; ANJOS, L. 1999.
Análise comparada da riqueza de anuros entre duas áreas com diferentes estados
de conservação no Município de Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia: Anura).
Revista Brasileira de Zoologia, 16: 997-1004.
MACHADO, R. A. 2003. Anfíbios da Floresta Atlântica. In: Carlos Renato
Fernandes, (ed). Floresta Atlântica: Reserva da Biosfera. Curitiba. Opta
Originais Gráficos e Editora Ltda, 123-149 e 298-299.
MACHADO, R.A. 2004. Ecologia de assembléias de anfíbios anuros no município de
Telêmaco Borba, Paraná, Sul do Brasil. Tese de doutorado, Universidade
Federal do Paraná, Curitiba.
MANLY, B. J. F. 2008. Métodos Estatísticos Multivariados. 3ª. edição. Porto
Alegre:Bookman.
MANEYRO R., NAYA D. E.; BALDO D. 2008. A new species of Melanophryniscus
(Anura, Bufonidae) from Uruguay. Iheringia, Série Zoologia, 98: 189-192.
MORO, R.S.; KACZMARECH, R.; PEREIRA, T.K.; CHAVES, C.C.; MILAN, E.;
GELS, M.; MORO, R.F.; MIODUSKI, J. 2009. Perfil fitosociológico da
vegetação da Floresta Nacional de Piraí do Sul, PR. Relatório técnico. Ponta
Grossa: ICMBio/UEPG, 49.
PARRIS, K. M. 2004. Environmental and spatial variables influence the composition
of frog assemblages in subtropical eastern Australia. Ecography, 27(3): 392-
400.
POMBAL JR.; GORDO, M.. 2004. Anfíbios anuros da Juréia. In Estação Ecológica
Juréia-Itatins. Ambiente Físico, Flora e Fauna (O.V. Marques & D. Wânia eds).
Holos, Ribeirão Preto.p. 243-256.
RICKLEFS, R. E. 1987. Community diversity: relative roles of local and regional
processes. Science, 235: 167-171.
ROCHA, V. J.; MACHADO, R. A.; FILIPAKI, S. A.; FIER, I. S. N.; PACNI, J. A. L.
2003. A biodiversidade da Fazenda Monte Alegre da Klabin S.A. no Estado do
Paraná. In VIII Congresso Florestal Brasileiro, São Paulo.
Conservação, 4(2): 77 – 99.
40
ROSSA-FERES, D. C.; JIM. J. 1994. Distribuição sazonal em comunidades de
anfíbios anuros na região de Botucatu, São Paulo. Revista Brasileira Biololgia.
54 (2): 323-334.
no sudeste do Brasil. Iheringia, 97 (1): 37-49.
SANTOS, T. G.; KOPP, K.; SPIES, M. R.; TREVISAN, R. & CECHIN, S. Z. 2008.
Distribuição temporal e espacial de anuros em área de Pampa, Santa Maria, RS.
Iheringia, Série Zoologia, 98 (2): 244-253.
SBH. 2011. Lista de espécie de anfíbios do Brasil. Sociedade Brasileira de
Herpetologia (SBH). Disponível em htpp// www.sbherpetologia.org.br
SCOTT Jr., N. J.; WOODWARD, B. D. 1994. Surveys at breeding. In: Heyer, W. R.;
Donnelly, M. A.; Mcdiarmid, R. W.; Hayek, L. A. C. & Foster, M. S., (eds).
Measuring and Monitoring Biological Diversity – Standard Methods for
Amphibians. Washinton. Smithsonian Institution Press, 118-125.
SCROCCHI, G. J.; S. KRETSZCHMAR. 1996. Guía de métodos de captura y
preparación de anfibios y reptiles para estudios cinetíficos y manejo de
colecciones herpetológicas. San Miguel de Tucumán: Fundación Miguel Lillo:
Miscelanea, 102: 1-44.
SILVA, R. S. 2010. Evaluation of survey methods for sampling anuran species
richness in the neotropics. South American Journal of Herpetology, 5 (3), 212-
220.
STEINBACH-PADILHA, G.C. 2008. A new species of Melanophryniscus (Anura,
Bufonidae) from the Campos Gerais region of southern Brazil. Phyllomedusa, 7
(2):99-108
TILMAN, D. 1987. The Importance of the Mechanisms of Interspecific Competition.
The American Naturalist, Vol. 129 (5): 769-774.
TILMAN D.; DOWNING J.A. 1994. Biodiversity and stability in grasslands. Nature
367: 363-365.
TUOMISTO, H.; RUOKOLAINEN, K.; YLI-HALLA, M. 2003. Dispersal,
environment, and floristic variation of western Amazonian forests. Science 299:
241-244.
41
TOFT, C.A. 1980. Seasonal variation in populations of Panamanian litter frogs and
their prey: a comparison of wetter and dryer sites. Oecologia, 47: 34-38.
UEPG – Universidade Estadual de Ponta Grossa. 2003. Caracterização do Patrimônio
Natural dos Campos Gerais do Paraná. Projeto financiado pela Fundação
Araucária e CNPq. Ponta Grossa. (Relatório final).
and abundance. Ecology, 86:1936–1947.
VASCONCELOS, T. S.;ROSSA-FERES, D. C. 2005. Diversidade, distribuição
espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do
estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica, 5(2): 1-14.
WELLS, K. D. 2007. The ecology and behavior of amphibians. The University of
Chicago Press, Chicago.
42
TABELAS
Tabela 01: Código, características, hidroperíodo e georeferência dos corpos d’água amostrados em
área de Campos naturais associado à Floresta com Araucária(UCC) e outra formada por Floresta com
Araucária sem a associação aos Campos naturais (UCF) no período de setembro de 2010 a março de
2011. Siglas: Códigos: PEV= Parque Estadual de Vila Velha PEC= Parque Estadual do Caxambu,
PEG= Parque Estadual do Guartelá, FLO= Flona de Piraí do Sul. Hidroperíodo: Curto= ambientes que
permaneceram com água por menos de seis meses, Longo= ambientes que permaneceram com água
por mais de seis meses; Georeferência (Datum WGS 84): Lat= Latitude, Lon= Longitude
Hidroperíodo Lat Lon
Código do corpo d'água (Wgs84) (Wgs84)
PEV – 01 Longo 25°13'47.30"S 50° 1'35.77"O
PEV – 02 Longo 25°13'43.35"S 50° 1'31.14"O
PEV – 03 Longo 25°13'44.00"S 50° 2'8.80"O
PEV – 04 Longo 25°14'26.93"S 50° 1'24.89"O
PEV – 05 Longo 25°14'32.01"S 50° 1'18.04"O
PEV – 06 Longo 25°14'52.64"S 49°59'31.74"O
PEV – 07 Longo 25°14'2.62"S 49°59'29.31"O
PEV – 08 Longo 25°14'33.42"S 49°59'16.64"O
PEV – 09 Longo 25°14'49.90"S 50° 0'16.40"O
PEV – 10 Longo 25°14'59.71"S 49°59'30.55"O
PEV – 11 Longo 25°14'13.64"S 50° 1'12.07"O
PEV – 12 Longo 25°14'46.91"S 49°59'5.48"O
PEV – 13 Longo 25°14'33.98"S 50° 2'3.86"O
PEC – 14 Longo 24°40'41.34"S 49°59'53.74"O
PEC – 15 Curto 24°40'39.59"S 49°59'54.96"O
PEC – 16 Longo 24°39'22.39"S 49°59'55.80"O
PEC – 17 Curto 24°39'37.74"S 50° 0'19.03"O
PEC – 18 Curto 24°40'45.69"S 50° 0'0.07"O
PEC – 19 Longo 24°40'28.25"S 50° 1'25.60"O
PEC – 20 Longo 24°40'37.53"S 50° 1'17.82"O
PEC – 21 Longo 24°40'37.68"S 50° 1'12.54"O
PEC – 22 Longo 24°40'42.75"S 50° 0'47.37"O
PEC – 23 Longo 24°40'41.14"S 50° 0'46.57"O
PEC – 24 Longo 24°40'38.90"S 50° 0'47.67"O
PEC – 25 Longo 24°40'35.93"S 50° 0'46.83"O
PEC – 26 Longo 24°40'49.88"S 50° 0'5.62"O
PEG – 27 Curto 24°35'16.64"S 50°14'28.77"O
PEG – 28 Curto 24°35'20.13"S 50°14'20.40"O
PEG – 29 Longo 24°34'1.86"S 50°15'54.55"O
PEG – 30 Curto 24°33'55.21"S 50°15'34.62"O
PEG – 31 Curto 24°33'58.17"S 50°16'11.73"O
PEG – 32 Curto 24°33'56.13"S 50°16'22.53"O
PEG – 33 Curto 24°35'18.48"S 50°14'56.78"O
PEG – 34 Longo 24°33'58.62"S 50°15'32.49"O
PEG – 35 Longo 24°35'40.44"S 50°14'32.36"O
PEG – 36 Curto 24°35'58.82"S 50°14'16.51"O
PEG – 37 Curto 24°36'21.86"S 50°14'15.40"O
PEG – 38 Curto 24°35'29.73"S 50°14'35.62"O
FLO – 39 Longo 24°34'34.98"S 49°55'36.52"O
FLO – 40 Longo 24°34'24.73"S 49°54'43.24"O
FLO – 41 Longo 24°34'6.17"S 49°55'20.78"O
FLO – 42 Longo 24°34'30.94"S 49°54'37.38"O
FLO – 43 Longo 24°34'52.41"S 49°54'49.53"O
43
Tabela 02: Espécies de anuros e suas respectivas ocorrências nas unidades de Conservação em áreas
de Campos naturais associado à Floresta com Araucária (UCC) e outra formada por Floresta com
Araucária sem a associação aos Campos naturais (UCF), entre setembro de 2010 e março de 2011.
Local de coleta: PEVV= Parque Estadual de Vila Velha, PEG= Parque Estadual do Guartelá; PEC =
Parque Estadual do Caxambu, FLON = Flona Piraí do Sul.
Ordem/Família/Espécies UCC UCF
PEVV PEG PEC FLON
ORDEM ANURA
Família Brachycephalidae
Ischnocnema henselii (Peters,1870) X - X X
Família Bufonidae
Rhinella abei (Baldissera, Caramaschi & Haddad, X X X X
2004)
Melanophryniscus sp. (gr. tumifrons) X - - -
Melanophryniscus vilavelhensis (Steinbach-Padilha, X X - -
2008)
Família Centrolenidae
Vitreorana uranoscopa (Müller, 1924) - - X -
Família Cyclorhamphidae
Odontophrynus americanus (Duméril & Bibron, X X X -
1841)
Proceratophrys brauni Kwet & Faivovich, 2001 X - - -
Proceratophrys boiei (Wied-Neuwied, 1825) - - X X
Família Hylodidae
Crossodactylus cf. caramaschi X X X
Família Hylidae
Aplastodiscus perviridis Lutz, 1950 X X X X
Aplastodiscus albosignatus (A. Lutz & B. Lutz, X X X X
1938)
Bokermannohyla circumdata (Cope, 1870) - X - -
Dendropsophus microps (Peters, 1872) X - X X
Dendropsophus minutus (Peters, 1872) X X X X
Dendropsophus sanborni (Schmidt, 1944) X - X X
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824) X X X X
Hypsiboas bischoffi (Boulenger, 1887) X X X X
Hypsiboas cf. curupi - X - -
Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821) X X X X
Hypsiboas prasinus (Burmeister, 1856) - X X X
Phyllomedusa tetraploidea Pombal & Haddad, 1992 X X X X
Scinax fuscovarius (A. Lutz, 1925) X X X X
Scinax perereca Pombal Jr., Haddad & Kasahara, X X X X
1995
Scinax rizibilis (Bokermann, 1964) X - X X
Scinax sp. (Gr. ruber) X X - -
Scinax squalirostris (A. Lutz, 1926) X X - -
Sphaenorhynchus cf. surdus X - - X
Família Leiuperidae
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 X X X X
Physalaemus aff. gracilis (Boulenger, 1883) X X X X
Physalaemus lateristriga (Steindachner, 1864) - - - X
Família Leptodactylidae
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) - X - -
Leptodactylus gracilis (Duméril & Bibron, 1840) X X - -
Leptodactylus cf. latrans (Steffen, 1815) X X X X
Família Microhylidae
Chiamocleis cf. leucosticta - X - -
ORDEM GYMNOPHIONA
Família Caeciliidae
Siphonops paulensis - X - -
44
Tabela 03: Espécies de anuros e suas respectivas abundâncias em áreas de Campos naturais associado
à Floresta com Araucária (UCC) e outra formada por Floresta com Araucária sem a associação aos
Campos naturais (UCF), entre setembro de 2010 e março de 2011. Local de coleta. Métodos de
registro: ASR = Amostragem em sítio de reprodução, BA = Busca ativa.
Ordem/Família/Espécies Método
de Abundância
registro UCC UCF total
ORDEM ANURA
Ischnocnema henselii (Peters, 1870) ASR, BA 4 27 31
Família Bufonidae
Rhinella abei (Baldissera, Caramaschi & Haddad, 2004) ASR, BA 53 448 501
Melanophryniscus sp. (gr. tumifrons) BA 1 0 1
Melanophryniscus vilavelhensis (Steinbach-Padilha, ASR, BA
2008) 17 0 17
Vitreorana uranoscopa (Müller, 1924) ASR 0 27 27
Família Cyclorhamphidae 0
Odontophrynus americanus (Duméril & Bibron, 1841) ASR, BA 4 0 4
Proceratophrys brauni Kwet & Faivovich, 2001 ASR, BA 1 0 1
Proceratophrys boiei (Wied-Neuwied, 1825) ASR, BA 0 5 5
Família Hylodidae
Crossodactylus cf. caramaschi ASR 4 3 7
Família Hylidae
Aplastodiscus perviridis Lutz, 1950 ASR, BA 12 19 31
Aplastodiscus albosignatus (A. Lutz & B. Lutz, 1938) ASR, BA 5 35 40
Bokermamnohyla circumdata (Cope, 1870) ASR, BA 2 0 2
Dendropsophus microps (Peters, 1872) ASR, BA 29 83 112
Dendropsophus minutus (Peters, 1872) ASR, BA 3476 495 3971
Dendropsophus sanborni (Schmidt, 1944) ASR 12 119 131
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824) ASR 225 32 257
Hypsiboas bischoffi (Boulenger, 1887) ASR, BA 55 403 458
Hypsiboas cf. curupi ASR 183 18 201
Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821) ASR, BA 15 0 15
Hypsiboas prasinus (Burmeister, 1856) ASR, BA 51 92 143
Phyllomedusa tetraploidea Pombal & Haddad, 1992 ASR, BA 55 7 62
Scinax aromothyella Faivovich, 2005 ASR, BA 381 64 445
Scinax fuscovarius (A. Lutz, 1925) ASR, BA 65 2 67
Scinax perereca Pombal Jr., Haddad & Kasahara, 1995 ASR, BA 478 178 656
Scinax rizibilis (Bokermann, 1964) ASR, BA 248 14 262
Scinax sp. (gr. ruber) ASR, BA 767 0 767
Scinax squalirostris (A. Lutz, 1926) ASR, BA 417 0 417
Sphaenorhynchus cf. surdus ASR 14 174 188
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 ASR, BA 688 120 808
Physalaemus aff. gracilis ASR, BA 256 59 315
Physalaemus lateristriga (Steindachner, 1864) ASR 0 1 1
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) ASR 2 0 2
Leptodactylus gracilis (Duméril & Bibron, 1840) ASR, BA 4 0 4
Leptodactylus cf. latrans ASR, BA 321 36 357
Chiamocleis cf. leucosticta ASR 1 0 1
ORDEM GYMNOPHIONA
Siphonops paulensis Boettger 1892 BA 1 0 1
45
Tabela 04: Percentual das espécies que contribuíram com porcentagem superior a 90% para a
dissimilaridade na composição de espécies entre as áreas de de Campos naturais associado à Floresta
com Araucária(UCC) e outra formada por Floresta com Araucária sem a associação aos Campos
naturais (UCF), no período de setembro de 2010 a março de 2011(Dissimilaridade média = 89,79).
Espécies Contribuição (%)
D.minutus 21,62
H.bischoffi 9,61
Scinaxsp. (gr. ruber) 7,67
R. abei 6,11
S. perereca 5,7
P. cuvieri 4,75
L. cf. latrans 4,7
S. squalirostris 4,25
S. aromotyella 3,94
P. aff. gracilis 3,62
H. prasinus 3,19
H. albopunctatus 2,89
A. albosignatus 2,77
S. surdus 2,7
D. microps 2,41
D. sanborni 2,15
V. uranoscopa 1,78
H. faber 1,78
46
Tabela 05: Caracterização das espécies quanto ao uso de habitat e suas respectivas distribuições
geográficas. Uso de habitat: FF= espécies que utilizaram a fitofisionomia florestal; AA= espécies que
utilizaram a fitofisionomia de campo; FB= espécies que utilizaram ambientes florestais e borda de
fragmentos florestais. Distribuição geográfica: AM = espécies com ampla distribuição geográfica, com
ocorrência em mais de um bioma; FA = espécies com distribuição na Mata Atlântica latu sensu; FM =
espécies com distribuição na Floresta Ombrófila Mista; MD = espécies com distribuição na Floresta
Ombrófila Densa e Mista; FE = Floresta Estacional (sensu Duellman, 1999 e Frost, 2011).
Habitat Distribuição
ORDEM ANURA
Ischnocnema henselii (Peters,1870) FF DM

Família Bufonidae
Rhinella abei (Baldissera, Caramaschi & Haddad, 2004) FB FA
Melanophryniscus sp. (gr.tumifrons) AA FM
Melanophryniscus vilavelhensis (Steinbach-Padilha, 2008) AA FM
Vitreorana uranoscopa (Müller, 1924) FF FA
Família Cyclorhamphidae
Odontophrynus americanus (Duméril & Bibron, 1841) AA AM
Proceratophrys boiei (Wied-Neuwied, 1825) FF FA
Proceratophrys brauni Kwet & Faivovich, 2001 AA FM
Família Hylodidae
Crossodactylus cf. caramaschi. FF -
Família Hylidae
Aplastodiscus albosignatus (A. Lutz & B. Lutz, 1938) FF FA
Aplastodiscus perviridis Lutz, 1950 FB FA
Bokermamnohyla circumdata (Cope, 1870) FB FA
Dendropsophus microps (Peters, 1872) FB DM
Dendropsophus minutus (Peters, 1872) GE AM
Dendropsophus sanborni (Schmidt, 1944) GE AM
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824) GE AM
Hypsiboas bischoffi (Boulenger, 1887) GE FA
Hypsiboas cf. curupi FF -
Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821) GE FA
Hypsiboas prasinus (Burmeister, 1856) GE FA
Phyllomedusa tetraploidea Pombal & Haddad, 1992 GE AM
Scinax aromothyella Faivovich, 2005 FB AM
Scinax fuscovarius (A. Lutz, 1925) GE AM
Scinax perereca Pombal Jr., Haddad & Kasahara, 1995 FB FA
Scinax rizibilis (Bokermann, 1964) FB FM
Scinax sp. (gr. ruber) GE -
Scinax squalirostris (A. Lutz, 1926) GE AM
Sphaenorhynchus cf. surdus FB FM
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 GE AM
Physalaemus aff gracilis GE AM
Physalaemus lateristriga (Steindachner, 1864) FF DM
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) AA AM
Leptodactylus gracilis (Duméril & Bibron, 1840) AA AM
Leptodactylus cf. latrans (Steffen, 1815) GE AM
Chiamocleis cf. leucosticta AA -
ORDEM GYMNOPHIONA
Siphonops paulensis Boettger, 1892 AA FE
47
FIGURAS
40
35
30
25
Espécies
20
15
10
UCC
UCF
5
1 2 3 4 5 6 7
Amostras
Figura 01: Curva de rarefação (Mao- tao) baseada na riqueza e abundância das espécies de anuros
registradas em áreas de Floresta com Araucária (UCF) e áreas de Floresta de Araucária associada a
campos naturais no período de setembro de 2010 a março de 2011, com intervalos de confiança de
95%.
48
Figura 02: Diagrama de ordenação resultante da análise de escalonamento multidimensional não
métrico pelo coeficiente de similaridade de Bray-Curtis, para a composição de espécies em 43 corpos
d’água localizados em habitats florestais, de campos naturais e borda, amostrados entre setembro de
2010 e março de 2011. Siglas: + =espécies generalistas; = espécies florestais; Δ = espécies florestais
que ocuparam ambientes em borda; = espécies de campos naturais (Stress = 0,11).Veja se não fica
meçlhor escrever na figura, como no exemplo acima.
49
CAPÍTULO 2
50
Capítulo 2
O Papel dos Componentes Ambientais e Espaciais
na Organização de Metacomunidades de Anuros
em Paisagem Subtropical no Sul do Brasil

Lucas Batista Crivellari1, Carlos Eduardo Conte2,3, Denise de Cerqueira Rossa
Feres4
1 Programa de Pós-graduação em Biologia Animal, Departamento de Zoologia e Botânica,

Universidade Estadual Paulista. Rua Cristóvão Colombo 2265, CEP 15054-000, São José do Rio Preto,
SP, Brasil.
2 Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná. CP 19020, 81531-980 Curitiba, PR,
Brazil.
3 Instituto Neotropical: Pesquisa e Conservação. Rua Purus nº 33, CEP 82520-75, Curitiba, PR,
Brazil.
4 UNESP - Universidade Estadual Paulista, Departamento de Zoologia e Botânica. Rua Cristóvão
Colombo 2265, 15054-000 São José do Rio Preto, São Paulo, Brasil.
51
RESUMO
Em ecologia de comunidades um dos principais desafios é fazer previsões em
sistemas complexos onde organismos vivos interagem entre si através da associação
de múltiplos fatores (bióticos e abióticos). Isso fica evidente em estudos de
metacomunidades, quando consideramos que as comunidades não estão isoladas mas
potencialmente interagindo através da dispersão das espécies. Neste contexto,
somente com a avaliação da influência relativa dos fatores ambientais e espaciais
operando em várias escalas é possível identificar os mecanismos responsáveis pela
estruturação e distribuição das espécies. Neste estudo testamos a influência relativa de
fatores ambientais (complexidade estrutural do habitat e da paisagem) e espaciais
(posição geográfica dos corpos d'água) na estruturação das metacomunidades em uma
paisagem subtropical de Campos naturais associados à Floresta de Araucária do Sul
do Brasil. Por meio de análise de partição de variância, verificamos que as variáveis
ambientais e espaciais juntas explicaram 24% da variabilidade na abundância de
espécies nos corpos d’água, sendo que o componente ambiental puro explicou 0,8 % e
o componente espacial puro explicou 13% da variação nas abundâncias de espécies.
O ambiente espacialmente estruturado explicou apenas 0,3% da variação na
abundância de espécies. A aplicação de análise de seleção de modelos demonstrou
que corpos d’água com maior tamanho, maior heterogeneidade de vegetação nas
margens e maior porcentagem de vegetação emergente na lâmina d’água são as
principais características do hábitat que favorecem a riqueza, explicando 55% da
variação na riqueza de espécies nos corpos d’água. Quatro variáveis ambientais
explicaram de 14% a 50% da variação na abundância de 15 espécies: percentual de
vegetação emergente na lâmina da água, heterogeneidade da vegetação nas
margens, heterogeneidade de tipos de solo nas margens e distância do corpo d’água
até o fragmento florestal mais próximo. Os resultados obtidos demonstram que corpos
d’água mais próximos geograficamente e ambientalmente semelhantes tendem
apresentar composição de espécies semelhantes. Concluímos que as comunidades de
anuros nesta paisagem formada por Campos naturais e Floresta com Araucária
apresentam espécies com associações específicas a determinadas características
ambientais e que a distância geográfica nesta escala foi um fator limitante na
similaridade das comunidades.
52
1. INTRODUÇÃO
Metacomunidade pode ser definida como um conjunto de comunidades locais que
potencialmente interagem si pela dispersão das espécies (Cottenie et al., 2005;
Leibold, 2004). Os principais processos determinantes da estruturação das
metacomunidades são baseados principalmente em perspectivas relacionadas a
variáveis ambientais que refletem processos de nicho (e.g. Hutchinson, 1957),
variáveis espaciais que refletem processos baseados na importância da capacidade de
dispersão dos organismos (MacArthur & Wilson, 1967), e a processos relacionados a
interações biológicas (Tilman, 1987; Azevedo-Ramos, 1999) e, mais recentemente, a
processos baseados em modelos neutros que excluíram o papel do nicho, assumindo
que todas as espécies são similares em sua habilidade de competição, capacidade de
dispersão e aptidão (Hubbell, 2001). A partir destas diferentes perspectivas, quatro
modelos principais sobre o funcionamento das metacomunidades são sugeridos para
testar hipóteses que tentam explicar a distribuição e estruturação das espécies nas
comunidades (seleção pelas espécies-“species sorting”, modelo neutro-“neutral
model”, efeito de massa-“mass effect”, e dinâmica de manchas-“patch dynamics”)
(Cottenie, 2005; Leibold, 2004).
Vários estudos têm avaliado o papel relativo das variáveis ambientais e espaciais
na estrutura de metacomunidades de anfíbios (Van Buskirk, 2005; Parris, 2004;
Bastazini et al., 2007; Vasconcelos, 2009; 2010). Até o presente momento os estudos
focados na investigação das suposições sobre a importância de variáveis ambientais e
espaciais produziram resultados contrastantes. Ernst & Rödel (2005) registraram que
variáveis ambientais relacionados a características do habitat não foram boas
preditoras da composição de espécies de anuros de serrapilheira em áreas de floresta
primária na Costa do Marfim. Esses autores sugerem que quando a matriz entre
habitats específicos é transponível, as características do habitat não são um fator
limitante. Segundo os autores estes resultados sugerem que efeitos de prioridade
(quais espécies ocupam primeiro o habitat) e a chegada aleatória das espécies nos
ambientes apresentam maior importância do que respostas específicas das espécies a
certas características ambientais.
Ernst & Rödel (2008) comparando comunidades de anuros em áreas de florestas
primárias e áreas perturbadas da Guiana Central e da Costa do Marfim concluíram
que variáveis espaciais tiveram maior influência que as variáveis ambientais em áreas
de floresta primária, sendo que as variáveis ambientais foram importantes somente
53
nas áreas pertubadas. Os autores concluem que em paisagens muito homogêneas, as
diferenças ambientais são detectadas somente em escalas muito grandes ou muito
pequenas.
Menin (2007) avaliou em mesoescala o efeito de características edáficas do solo
na distribuição de algumas espécies de anuros terrícolas que não utilizam corpos
d’agua para reprodução na Amazônia Central. A maioria das espécies apresentou
respostas sutis a alguma variável ambiental, e os resultados demonstraram que a
maioria das espécies é generalista em relação aos gradientes ambientais observados e
independem da associação as variáveis ambientais. Já em uma escala regional, Parris
(2004) detectou forte contribuição das variáveis ambientais e menor influência de
variáveis espaciais na estruturação da composição das comunidades de espécies de
anuros.
No Brasil, estudos avaliando simultaneamente a influência de variáveis ambientais
e variáveis espaciais na distribuição das espécies de anuros ainda são escassos.
Vasconcelos et al. (2010) avaliaram a importância de variáveis climáticos e
altitudinais na riqueza de espécies de anuros em 36 localidades de diferentes biomas
do Brasil e detectaram maior contribuição de variáveis ambientais em relação aos
espaciais, sendo a precipitação anual total, o principal parâmetro climático associado
a maior riqueza de espécies e de modos reprodutivos. Bonetti (2010) avaliou o quanto
a diversidade beta em comunidades de anuros de 19 localidades do estado do Paraná é
regulada por variáveis climáticas e o quanto é explicada pelas variáveis espaciais. Os
resultados mostraram maiores contribuições das variáveis ambientais e do ambiente
espacialmente estruturado, indicando que as características do habitat têm grande
influência na variação da composição de espécies de anuros.
No presente estudo, nosso objetivo foi avaliar a influência relativa de fatores
ambientais e espaciais na estrutura de metacomunidade de anfíbios anuros em uma
paisagem subtropical de Campos naturais associados à Floresta com Araucária. Nossa
hipótese é que nesta paisagem heterogênea, constituída por mosaico entre formações
campestres e florestais, o papel específico do ambiente exerce forte influência sobre a
diversidade de espécies. Especificamente, buscamos avaliar se: (i) A composição das
comunidades está associada a variáveis ambientais e/ou espaciais; ii) A
heterogeneidade ambiental (medida da complexidade estrutural do habitat e
paisagem) influência a diversidade (riqueza e abundância) das espécies nos corpos
d’água; (iii) Quais características locais e regionais (por ex; profundidade, área)
54
favorecem a ocorrência das espécies individualmente.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Área de estudo
Os Campos Gerais estão localizados no segundo planalto do estado do Paraná na
porção centro leste do estado e representam uma unidade fitogeográfica que apresenta
cobertura predominantemente herbácea com elementos arbustivos e lenhosos
(estepes), interrompido por afloramentos rochosos e pela ocorrência de Floresta com
Araucária, que aparece na forma de matas ciliares ou em capões isolados (Maack,
1981). A região dos Campos Gerais originalmente apresentava extensão de
aproximadamente 19.060 km2. (Maack, 1981) e corresponde ao limite norte dos
campos sulinos no país sendo considerado como área prioritária para conservação
pela sua originalidade ecológica (atribuída ao mosaico de ambientes) que, juntamente
com a baixa representatividade de áreas protegidas e pressões antrópicas impostas
pela colonização (e.g., atividades agropecuárias), é um dos ecossistemas mais
ameaçados do Brasil (Rocha et al., 2006; MMA 2002).
Com o intuito de amostrar a diversidade de anfíbios que representem um
panorama regional das principais fisionomias e formações geográficas naturais dos
Campos Gerais, foram selecionadas quatro unidades de conservação (UCs)
localizadas nos municípios de Castro, Ponta Grossa, Tibagi e Piraí do Sul. As
unidades de conservação variam em área de 150 ha até 3.800 ha. A região onde se
inserem exibe um relevo suave ondulado a ondulado com altitudes variando de 800 m
a 1.200 m e está sob a influência de dois tipos climáticos: Cfa e Cfb de Köeppen
(IAP, 2002, 2004; ITC, 1985).
2.2. Coleta de dados e delineamento amostral

As atividades de campo foram realizadas mensalmente de setembro de 2010 a
março de 2011. Foram amostrados 30 corpos d’água, sendo 15 corpos d’água em
campos naturais e 15 corpos d’água em interior de floresta com araucária (Tabela 1).
Cada amostragem teve duração de dez dias consecutivos, sendo amostrados de três a
nove corpos d’ água em cada Unidade de conservação, e foram realizadas no período
noturno, das 18:00h até aproximadamente 0:00h.
A distância entre as Unidades de Conservação variou de 12 km a 75 km, e a
55
distância entre os corpos d’água variou de 15 m até 75 km em linha reta. A seqüência
de amostragem nos diversos corpos d’água diferiu a cada visita para minimizar as
variações decorrentes do turno de vocalização das espécies (Conte & Rossa-Feres,
2006). A riqueza e abundância relativa das espécies de anuros foram determinadas
pela aplicação do método de amostragem em sítio de reprodução (Scott Jr. &
Woodward, 1994), onde o perímetro de cada corpo d’água foi percorrido lentamente,
sendo anotados todos os indivíduos avistados e/ou machos em atividade de
vocalização.
2.3. Variáveis ambientais

A heterogeneidade estrutural dos habitats e da paisagem foi avaliada pela
determinação de nove descritores ambientais (Tabela 02), já utilizados em estudos
prévios (Santos et al., 2007; Vasconcelos et al., 2009; Silva et.al, 2011a,b):
- Área (ARE): os maiores valores de largura e comprimento dos corpos d'água
foam aplicados na fórmula da elipse (a = comprimento e b = largura, sendo área = a ×
b × π) ou do retângulo (a × b), dependendo do formato do corpo d'água;
- Profundidade do corpo d'água (PRO): profundidade máxima do corpo d'água;
- Hidroperíodo (HID): curto (≤ 6 meses com presença de água) ou longo (> 6
meses com água);
- Número de tipos de estratos de vegetação emergente no interior do corpo d’água
(HVI): arbustivo, herbácea rasteira, herbácea ereta [Typha sp.], macrófita, sendo 1 =
apenas um tipo de vegetação emergente, 2 = dois tipos de vegetação emergente, 3 =
três tipos de vegetação emergente e 4 = quatro tipos de vegetação emergente;
- Porcentagem da superfície do corpo d'água recoberta por vegetação emergente
(PVI), sendo: 1 = 0-25%, 2 = 26%-50%, 3 = 51%-75%, 4 = 76%-100%;
- Número de estratos de vegetação nas margens dos corpos d’água (HVM):
arbóreo, arbustivo ou herbáceo, sendo 1 = apenas um tipo de vegetação, 2 = dois tipos
de vegetação, 3 = três tipos de vegetação nas margens;
- Número de tipos de perfil de margem (PMG): plana (margens com ângulo
inferior a 30º em relação à lâmina d'água); inclinada (margens com ângulo inferior a
30º e superior a 70º) e em barranco (margem com ângulo superior a 70º em relação à
lâmina d'água), sendo 1 = apenas um tipo de margem, 2 = dois tipos de margens, 3 =
três tipos de margens;
- Tipos de solo nas margens (TSL): solo seco (comumente encontrado na parte
56
alta de margens inclinadas ou em barranco); solo úmido (com uma fina camada de
água recobrindo o solo); solo alagado (comumente encontrado em margens planas, e
que possui pequenas poças de água); solo com afloramento rochoso, sendo 1 = apenas
um tipo de solo, 2 = dois tipos de solo, 3 = três tipos de solo e 4 = quatro tipos de
solo;
- Distância do fragmento florestal mais próximo (DIF).
Os descritores estruturais foram estimados visualmente e com a utilização de
medições realizadas com GPS Garmin CSX60 e o descritor da paisagem DiF medido
através de imagens do Google Earth e medições realizadas com GPS em campo.
Devido a heterogeneidade das variáveis ambientais e suas diferentes escalas de
medição estas foram transformadas em raiz quadrada e padronizadas (O’Hara et al.,
2010).
Os cálculos foram realizados no pacote vegan (Oksanen et al., 2010) no programa
R versão 2.13.2 R (R Core Team de desenvolvimento de 2011).
2.4.Variáveis espaciais
As variáveis espaciais foram obtidas por análise de coordenadas principais de
matrizes de vizinhas (PCNM; Borcard & Legendre, 2002). Esta análise extrai
autovetores espaciais que serão usados como variáveis preditoras (Borcard e
Legendre, 2002; Diniz-Filho & Bini, 2005; Dray et al., 2006; Griffith & Peres-Neto,
2006). Primeiramente, extraímos uma matriz de distância geodésica com a função
rdist.earth do pacote fields (Furrer et al., 2011) a partir das coordenadas geográficas
(latitude e longitude). Foi utilizado o critério de forward selection no
pacote packfor (Dray 2007) para selecionar apenas os autovetores da PCNM positivos
e significativos ao nível de 5% (Blanchet, 2008). O critério de seleção forward
selection revelou dois autovetores espaciais que foram utilizados como variáveis
preditoras e que estavam associados (p ≤ 0,05) à variação na composição das
comunidades.
2.5. Análises estatísticas

A amplitude de nicho em relação ao uso do habitat para cada espécie foi calculada pelo
índice de Levins (Krebs, 1999). As espécies com valores de amplitude de nicho entre 0 e
0,30 foram consideradas especialistas; aquelas com valores acima de 0,31 foram
consideradas generalistas.
57
Verificamos a existência de colinearidade entre as variáveis ambientais por meio
de análise de fator de inflação da variância (VIF; Zuur et al., 2009), sendo que as
variáveis com valores de VIF > 3,0 foram consideradas colineares. As variáveis HVI
e HID foram consideradas colineares e retiradas da análise.
Para avaliar a contribuição relativa das variáveis espaciais e ambientais na
composição dos anfíbios foi aplicada a técnica de partição da variância, pela análise
parcial de redundância (RDAp; Lambert et al., 1988). Esta análise permite dividir a
porcentagem total de variação explicada por contribuições partilhadas e individuais do
conjunto de variáveis preditoras, neste caso, ambiental e espacial. Ao utilizar duas
matrizes exploratórias (ambiental e espacial), quatro componentes são gerados
(Bocard et al., 1992): (1) Ambiental: variação ambiental que não é espacialmente
estruturada. Essa é a fração da variação que pode ser explicada por descritores
ambientais independentemente de qualquer estrutura espacial; (2) Espacial: variação
explicada pelas variáveis espaciais que é independente de qualquer variável
ambiental; (3) Componente ambiental espacialmente estruturado: tal componente
representa a sobreposição da variação explicada pelas variáveis espaciais e ambientais
conjuntamente. Podemos considerar esse componente como o ambiente espacialmente
estruturado ou o componente do espaço vinculado a uma ou mais variáveis
ambientais; (4) Componente não explicado, que representa os resíduos da análise.
Posteriormente, a significância da contribuição de cada componente (ambiental e
espacial) foi testada utilizando análise de variância com teste de permutação de Monte
Carlo com 999 aleatorizações (Peres-Neto et al., 2006).
Como os resultados da análise de partição da variância utilizando dados de
presença/ausência foram similares aos obtidos utilizando dados de abundância,
optamos por usar os dados de abundância. Foram realizadas transformações de
Hellinger para os dados de abundância para diminuir o efeito da variação nas
abundâncias das espécies e proporcionar uma estimativa não tendenciosa da partição
da variância baseada na RDA (Legendre & Gallagher, 2001; Peres-Neto et al., 2006).
Para avaliar a contribuição relativa das variáveis espaciais e ambientais nas
espécies habitat-especialistas e habitat-generalistas foi utilizada também a técnica de
partição da variância, pela análise parcial de redundância (RDAp; Lambert et al.,
1988). Não foram incluídas na análise as espécies que foram registradas apenas uma
única vez durante todo período de amostragem, pois devido a sua ocorrência limitada
podem parecer espécies habitat-especialistas mesmo quando não são.
58
Com o intuito de detectar quais variáveis ambientais melhor explicam a
distribuição da abundância das espécies, foi realizada análise de partição hierárquica
(MacNally, 2002). Como os dados de abundância dos indivíduos apresentaram
distribuição super dispersa (overdispersion, modelos com a variância maior do que a
média) foram corrigimos para um modelo de erro apropriado para os dados. Para mais
informações sobre o método ver Chevan & Sutherland (1991), MacNally (1996;
2000). Esta análise foi realizada utilizando o pacote hier.part (Walsh e Mac Nally,
2008) no programa R v.2.1.2 (R Development Core Team, 2011).
Posteriormente, para avaliar a influência das variáveis ambientais na riqueza de
espécies foi empregada análise de seleção de modelos (modelos lineares
generalizados; GLM (McCullagh & Nelder, 1989). Para determinar o melhor modelo
ou modelo ótimo, aquele com as variáveis que melhor explicam a riqueza total de
espécies nos 30 corpos d’água amostrados, modelos preditivos foram classificados
utilizando critério de informação de Akaike corrigido para pequenas amostras (AICc;
Burnham & Anderson, 1998), como medida de modelo de melhor ajuste. Esta análise
foi realizada utilizando o pacote nmle (Pinheiro et al., 2009) no programa R v. 2.1.2
(R Development Core Team, 2011).
3. RESULTADOS
Foram registrados 9.953 indivíduos de 28 espécies pertencentes a sete famílias. A
riqueza nos corpos d’água variou de 1 a 18 espécies, sendo Hylidae a família com
maior riqueza em espécies. A espécie mais abundante e mais freqüente foi
Dendropsophus minutus, com 3.953 indivíduos e registrada em 26 corpos d’água
(86% das poças; Tabela 3). Chiasmocleis cf. leucosticta, Leptodactylus fuscus,
Odontophrynus americanus e Physalaemus lateristrigatus (14% do total das espécies
registradas) ocorreram em apenas um corpo d’água. A maioria das espécies 57%
(n=16) apresentou alta amplitude de nicho e foram consideradas generalistas em
relação ao uso de habitat e 43% (n=12) apresentaram baixa amplitude nicho e foram
consideradas especialistas em relação ao uso de habitats (Tabela 3).
A contribuição pura dos parâmetros ambientais e espaciais na composição de
espécies de anuros foi similar e ambos foram significativos. Entretanto, as variáveis
espaciais foram mais importantes para explicar a variabilidade na composição das
comunidades, pois explicaram 13% (R2adj= 0,13; p < 0,01) da variação na composição
de espécies, enquanto que as variáveis ambientais explicaram 8% (R2adj= 0,8; p
59
<0,0001). O ambiente auto-correlacionado espacialmente explicou 3% da variação na
composição de espécies (R2adj= 0,3) e o poder de predição das matrizes explanatórias
ambientais e espaciais juntas foi 24% (R2adj = 0,24) (Figura 01).
As espécies especialistas apresentaram forte associação às características
ambientais, sendo os fatores ambientais (p≤0,05 / R2adj= 0,12) melhores preditores que
os fatores espaciais (p≥0,05 / R2adj= 0,03), (Figura 02). Por outro lado, espécies
generalistas apresentaram maior tolerância aos fatores ambientais (p≥0,05 / R2adj=
0,02), sendo mais susceptíveis a processos relacionados à dispersão (p≥0,05 / R2adj=
0,06), (Figura 03).
Das 28 espécies registradas, 19 espécies ocorreram em ao menos seis corpos
d’água e foram consideradas na análise de partição hierárquica. Quatro variáveis
ambientais explicaram entre 14% e 53% da variação na distribuição das abundâncias
das espécies: porcentagem de vegetação no interior dos corpos
d’água, heterogeneidade da vegetação nas margens, heterogeneidade de tipos de solo
nas margens e distância do corpo d’água até o fragmento florestal mais próximo. As
espécies Dendropsophus sanborni, Phyllomedusa tetraploidea, Rhinella abei e Scinax
rizibilis não foram influenciadas por nenhuma das variáveis ambientais mensuradas
(Tabela 4). As outras 15 espécies sofreram a influência de pelo menos uma das
variáveis ambientais. As variáveis que influenciaram o maior número de espécies
foram a distância até o fragmento florestal mais próximo (11 espécies) e o número de
estratos de vegetação nas margens (oito espécies) (Tabela 5, Figura 2). Três espécies
tiveram sua abundância relacionada com apenas uma variável ambiental (Tabela 4,
Figura 2): Scinax aromothyella (número de estratos de vegetação marginal), Scinax
perereca (Distância até o fragmento florestal mais próximo) e Scinax sp. (gr. ruber)
(número de tipos de solo)
Das nove variáveis ambientais determinadas, o modelo contendo as variáveis
ARE, HVM e PVI foi o mais parcimonioso (AICC = 149,15), explicando 55% da
variação da riqueza de espécies nos corpos d’água (Tabela 05).
4. DISCUSSÃO
Nossos resultados demonstram que nesta paisagem subtropical de Campos
naturais associados a Floresta com Araucária as variáveis espaciais e ambientais
explicaram a variação na composição de espécies e, com base nos resultados da
análise de partição de variância e no modelo proposto por Cottenie (2005), são
60
sugeridas duas perspectivas de metacomunidades que podem estar agindo
concomitantemente: i) species-sorting, no qual as espécies dependem de aspectos das
características abióticas locais, e ii) mass effects, modelo que considera a dispersão
como fator determinante da dinâmica local. Neste contexto a estrutura da
metacomunidade é baseada em diferentes perspectivas e dificilmente explicada
apenas por um único modelo. O fato que a composição de espécies respondeu de
forma similar às variáveis ambientais e espaciais deve estar relacionado à escala
espacial do estudo e à alta heterogeneidade ambiental da paisagem, a qual apresenta
mudanças abruptas nos gradientes ambientais (ecótonos) ao longo dos quais a
paisagem se modifica em relação as suas características topográficas, hidrológicas e
pedológicas, criando um mosaico dinâmico de habitats (MMA, 2009) que proporciona
recursos para espécies com diferentes requerimentos de habitat. Estas mudanças
abruptas nos gradientes ambientais ficam evidentes pelo baixo percentual de
autocorrelação espacial entre as variáveis ambientais, indicando que os habitats de
reprodução de anfíbios na região estudada estão distribuídos em manchas em vez
de em gradientes contínuos.
Segundo Pandit et al., (2009) devido as presença de espécies com diferentes
limitações na capacidade de dispersão e diferentes especificidades ambientais dentro
de uma comunidade, as influências dos fatores locais e regionais são diferentes para
espécies generalistas e especialistas, havendo necessidade de se recorrer a mais de um
modelo para explicar a totalmente a estrutura de uma metacomunidade. A anurofauna
estudada é constituída por uma combinação de espécies habitat-generalistas e habitat-
especialistas em proporções semelhantes (57% e 43%, respectivamente). Espécies
especialistas (43%, n=12 espécies) foram mais influenciadas por fatores locais,
enquanto que espécies generalistas (57%, n=16 espécies) foram afetadas
principalmente por variáveis regionais. Dessa forma esta seria uma das possíveis
explicações para valores tão semelhantes por parte de fatores ambientais e espaciais
na predição da organização e estruturação das comunidades locais.
Nossos resultados demonstram que parte da variação na composição das
comunidades foi explicada pelo ambiente, isto é, ambientes mais semelhantes tendem
a apresentar comunidades com composição similares. Isto está em contraste com
estudos anteriores com comunidades de anfíbios de serrapilheira e de dossel em
paisagens florestais que observaram maior contribuição da distância espacial como
preditor determinante para distribuição da composição de espécies (Ernst & Rödel,
61
2005; 2008; Menin et al., 2007). A contribuição significativa do componente
ambiental “puro” independente das variáveis espaciais dá suporte ao modelo de
species-sorting, no qual as espécies dependem principalmente das características
abióticas locais. Isso indica que corpos d’água em paisagem de ecótono composta por
fisionomia de mosaico entre campos e florestas podem ser heterogêneos o
suficiente para impor diferenciação das comunidades pelas características ambientais
estruturais locais. A diversidade de espécies nas comunidades de anuros de
serrapilheira e de dossel nas paisagens florestais amostradas por Ernst & Rödel (2005,
2008) e Menin et al. (2007) não foi influenciada pelas características do ambiente,
reforçando nossa conclusão que a paisagem heterogênea constituída pelo mosaico de
Floresta de Araucária entremeada com Campos explica a maior riqueza de espécies
nessa área comparação com a área constituída apenas por Floresta de Araucária.
No entanto, parte da variação na composição das comunidades foi explicada pelo
componente espacial. À medida que o componente espacial “puro” é significativo,
isto representa que há limitações na dispersão dos organismos independentemente das
características ambientais. Neste sentido corpos d’água mais próximos tendem
apresentar comunidades mais semelhantes em relação à composição de espécies.
Vários estudos têm demonstrado que os anfíbios apresentam alta fidelidade local e
baixa vagilidade (Smith & Green, 2005; Wells, 2007; Gibbs, 1998). Em nosso estudo,
o poder de explicação significativo das variáveis espaciais é possivelmente devido a
processos relacionados à dispersão, de maneira então que a distância geográfica nesta
escala estudada foi fator limitante na similaridade da composição de espécies entre
comunidades. Esses processos surgem provavelmente em decorrência da extensão
regional da área de estudo e da matriz heterogênea potencialmente influenciando a
conectividade entre os habitats. Sabe-se que a dispersão dos anuros é influenciada
pela qualidade da matriz e seus habitats específicos (Richter-Boix et al., 2007; Van
Buskirk, 2005; Semlitsch, 2000). O fato de a paisagem regional ser composta pelo
mosaico de manchas de vegetação em diferentes estágios de sucessão e com
diferentes níveis de perturbação (IAP 2002 e 2004) apóia a idéia do modelo mass-
efect o qual assume que existem diferenças intrínsecas entre os habitats locais em seus
atributos de modo que diferentes espécies podem ser favorecidas em locais diferentes.
Desta maneira este sistema ecológico em escala regional assume uma dinâmica de
dispersão (através de imigração e emigração), levando a uma estrutura espacial que
considera a heterogeneidade ambiental e as especificidades das espécies aos
62
parâmetros físicos da paisagem (Campos e Florestas) afetando a composição das
comunidades locais e sendo determinantes na dinâmica espacial da metacomunidade.
No entanto não foi avaliado se as espécies estão se deslocando livremente pela matriz
de campo ou floresta, nem avaliada taxas de imigração emigração, diante deste fato a
dinâmica espacial deste sistema ecológico permanece ainda em aberto sendo
necessárias investigações futuras para evidenciar se este modelo de metacomunidade
sugerido é efetivo nesta paisagem.
Parris 2004 também em paisagem subtropical, apesar de ter encontrado maior
contribuição das varáveis ambientais também obteve resposta do componente espacial
influenciando na estruturação da composição das comunidades. Keller 2009 em
Brunei (Bornéu) observou contribuições tanto por parte dos preditores espaciais
quanto ambientais influenciando composição de anuros. Em ambos, os estudos foram
realizados em Florestas Ripárias e os autores enfatizam a alta hetrerogeneidade
ambiental e a escala espacial analisada como fatores determinantes para respostas
ambientais e espaciais.
Foi verificado que a maior quantidade e heterogeneidade da vegetação no corpo
d'água influenciou principalmente a distribuição das abundâncias das espécies de
hilídeos (Dendropsophus minutus, Dendropsophus microps, Hypsiboas bischoffi,
Hypsiboas prasinus, Scinax aromothyella e Sphaenorhynchus cf. surdus). Um maior
número de tipos de estratos de vegetação nas margens dos corpos d’água e seus
diferentes níveis de estratificação vertical proporcionam maior quantidade de micro-
habitats e microclimas que podem proporcionar maior quantidade e variedade de
sítios de vocalização, assim com maior possibilidade de especialização no uso de
recursos, possibilitando maior segregação entre as espécies (Menin et al., 2005;
Santos et al., 2007; Vasconcelos et al., 2009; Silva et al., 2011b; Silva et al., 2012).
A heterogeneidade dos tipos de solo nas margens foi importante para
Leptodactylus cf. latrans, Scinax sp. (gr. ruber) e Scinax squalirostris. As
características dos tipos de solos nas margens dos corpos d’água determinam
compartimentos ambientais diferenciados principalmente pelo tipo de vegetação neles
desenvolvido que são determinantes para a anurofauna local. Por exemplo, Scinax
squalirostris e Scinax sp. (gr. ruber) freqüentemente são avistadas vocalizando em
fitotelmatas (i.e., família Eriocaulaceae). Estas plantas estão presentes principalmente
em corpos d’água em área de Campos que apresentam solos úmidos e alagados em
suas margens. Durante o período de amostragem, foi observado que machos destas
63
duas espécies utilizam as brácteas (estruturas foliáceas associadas às inflorescências)
como sítio de vocalização. Já Leptodactylus cf. latrans não foi registrada em atividade
de vocalização durante o período de amostragem, mas foi visualizado em solo seco,
úmido e apoiado em solos alagados nas regiões rasas, o que explica a relação da
ocorrência desta espécie com a heterogeneidade de tipos de solos nos corpos d’água.
Esta espécie geralmente é registrada vocalizando nas margens dos corpos água
(Provete et al., 2011).
A variável área foi importante na distribuição da abundância de Dendropsophus
minutus, Hypsiboas albopunctatus, Physalaemus cuvieri, Physalaemus aff gracilis e
Scinax fuscovarius. Uma maior área favorece uma maior heterogeneidade de habitats
e maior área para as espécies cujos machos vocalizam sobre o solo (Physalaemus
cuvieri, Physalaemus aff gracilis e Scinax fuscovarius (Provete et al., 2011), além
disso, pode ser importante para permitir o distanciamento necessário em espécies que
apresentam interações agonísticas com efeitos dependentes da densidade, como D.
minutus (Cardoso & Hadad 1984, Pombal Jr & Haddad, 2005).
Physalaemus aff. gracilis e P. cuvieri foram associados à área, a heterogeneidade
da vegetação nas margens e à distância até o fragmento florestal. Os machos destas
espécies vocalizam nas margens do corpo d’água, ou apoiados sobre a vegetação
marginal com o corpo fora da água (Milstead, 1960; Bokermann, 1962; Conte &
Machado, 2005; Conte & Rossa-Feres, 2007) condição facilitada pela maior
quantidade de vegetação em corpos d’água maiores.
A profundidade foi importante para Hypsiboas albopunctatus, Hypsiboas bischoffi
e Hypsiboas prasinus. Provavelmente esta associação se deve ao prolongado
desenvolvimento de sua forma larval e a características relacionadas ao
comportamento reprodutivo já que as três espécies se reproduzem ao longo de todo o
ano (Santos et al., 2007; Conte & Rossa Feres, 2006) e os machos vocalizam
empoleirados em vegetação mais alta (p. ex, Melastomataceae; Rossa-Feres & Jim,
1994; Provete et al., 2011).
A distância até o fragmento florestal foi importante tanto para as espécies
associadas com ambientes florestais, como Dendropsophus microps, Hypsiboas
bischoffi, Hypsiboas faber, Scinax perereca, quanto para as espécies associadas a
ambientes de área aberta, como Hypsiboas albopunctatus, Leptodactylus latrans,
Scinax squalirostris, Scinax fuscovarius, Physalaemus aff. gracilis, Physalaemus
64
cuvieri (Conte, 2010; Conte & Machado 2005; Conte e Rossa-feres 2006; Provete et
al., 2011).
Os resultados obtidos, pela seleção de modelos (GLM) evidenciam que a riqueza
de espécies pode ser explicada principalmente pela interação de três descritores de
heterogeneidade ambiental: área, heterogeneidade de vegetação nas margens e
porcentagem de vegetação emergente no corpo água. Estes descritores tiveram
considerável influência, pois explicaram de 55% da variabilidade da riqueza de
espécies, nas comunidades amostradas. Diversos estudos investigaram relação entre
as características de complexidade estrutural dos corpos água e sua utilização pelos
anuros e atribuíram a alta riqueza de espécies registrada a heterogeneidade de habitats
(Vasconselos, 2009; Silva et al., 2011a; Silva et al.,2011b). Em regiões tropicais e
temperadas, a riqueza de espécies de anuros foi positivamente correlacionada com
corpos d água com maior área (Babbitt, 2005; Burne & Griffin, 2005; Werner et al.
2007; Santos et al., 2007), heterogeneidade (diferentes tipos de vegetação) ou
quantidade de vegetação nas margens dos corpos d’água (Vasconselos 2009; Silva et
al., 2012; Hazell et al., 2004) e no interior dos corpos d água (Silva, 2011; Egan &
Paton, 2004; Burne & Griffin, 2005; Hazell et al., 2004).
Entretanto nossos resultados sugerem que a riqueza de espécies não foi o único
descritor importante da comunidade, evidenciando a importância da variação na
composição de espécies e da abundância das populações. Desta maneira o emprego de
abordagens simplistas ou reducionistas, fundamentadas em um só descritor da
comunidade para embasar medidas conservacionistas (i.e., riqueza), podem vir a
beneficiar apenas uma parcela da comunidade e podem mostrar-se ineficazes a longo
prazo, à medida em que podem mascarar alterações na composição de espécies.
Apesar de significativo é possível que o baixo poder preditivo das variáveis
ambientais esteja relacionado ao fato de utilizarmos somente variáveis estruturais
locais e regionais para compor a matriz de dados ambientais, ao passo que variáveis
relacionadas a parâmetros climáticos também são conhecidas por afetarem os anfíbios
anuros (Vasconcelos et al., 2010; Eterovick & Sazima, 2000; Conte, 2007). Outras
variáveis preditoras como o efeito temporal na dinâmica da comunidade, verificando
se existe uma mudança intrínseca da comunidade independente do espaço ou do
ambiente seja em processos de sazonalidade ou de sucessão ecológica, devem ser
consideradas em estudos futuros.
É importante ressaltar que outras informações mais detalhadas são necessárias a
65
respeito de interações biológicas (habilidades competitivas, predação), taxas de
colonização e extinção, co-ocorrência, além dos resultados obtidos a partir da análise
de partição da variância, para o esclarecimento e definição de qual perspectiva é mais
adequada para descrever uma determinada metacomunidade (Cottenie 2005; Leibold
2004). Não obstante, os processos que regulam as comunidades locais podem ser
explicados por mais de um modelo atuando simultaneamente, dificultando conclusões
gerais sobre as perspectivas das metacomunidades operando em sistemas ecológicos
(Driscoll e Lindenmayer, 2009).
Este estudo forneceu uma base de informações importantes sobre os processos que
regulam a riqueza e composição de espécies. A detecção dos descritores ambientais
que favorecem a riqueza e a ocorrência de cada espécie individualmente são
importantes informações e uma valiosa ferramenta para a compreensão de aspectos
relacionados a biologia e ecologia das espécies e de processos envolvidos na
estruturação e dinâmica das metacomunidade em áreas de Campos Naturais
associados com Floresta de Araucária. Além em disso, é pioneiro na abordagem de
aspectos teóricos relacionados a regras de montagem de comunidades e de regulação
da diversidade de espécies, por meio da análise da influência proporcional de
processos decorrentes de fatores ambientais e espaciais na diversidade de espécies de
anuros em paisagem de ecótono composta por matriz heterogênea de Campos
Naturais e Floresta com Araucária, contribuindo com valiosas informações para
tomada de decisões quanto a conservação das espécies desse grupo de organismos e
seus habitats.
5. REFERÊNCIAS
AZEVEDO-RAMOS, C.; MAGNUSSON, W. E.; BAYLISS, P. 1999. Predation as
the key- factor structuring tadpole assemblages in a savanna area in central
Amazonia. Copeia, 1999(1): 22 - 33.
BABBIT, K. J. 2005. The relative importance of wetland size and hydroperiod for
amphibians in southern New Hampshire, USA. Wetlands Ecology and
Management, 13: 269–279.
BLANCHET, F. G.; LEGENDRE, P.; BORCARD, D. 2008. Forward Selection of
Explanatory Variables. Ecology, 89(9): 2623-2632.
BOKERMANN, W. C. A. 1962. Observações biológicas sobre “Physalaemus
66
cuvieri”. Revista Brasileira de Biologia, 22(4): 391-399.
BONETTI, M. F. 2010. Variáveis Climáticas como estruturadora da diversidade beta
em comunidades em comunidades de anuros em escala Regional. Dissertação de
mestrado. Departamento em Ecologia e Conservação, Setor de Ciências
Biológicas, Universidade Federal do Paraná.
BORCARD, D.; LEGENDRE, P.; DRAPEU, P. 1992. Partialling out the spatial
component of ecological variation. Ecology, 73:1045-1055.
BORCARD, D.; LEGENDRE, P. 2002. All-scale spatial analysis of ecological data
by means of principal coordinates of neighbor matrices. Ecological Modelling,
153:51-68.
BURNE, M. R.; GRIFFIN, C. R. 2005. Habitat associations of pool-breeding
amphibians in eastern Massachusetts, USA. Wetlands Ecology and Management,
13:247–259.
BURNHAM. K. P.; ANDERSON, D. R. 1998. Model selection and inference.
Springer, New York.
CARDOSO, A. J.; HADDAD, C.F.B. 1984. Variabilidade acústica em diferentes
populações e interações agressivas de Hyla minuta (Amphibia, Anura). Ciência e
Cultura, 36 (8): 1393-1399.
CHEVAN, A.; SUTHERLAND, M. 1991.Hierarchical partitioning. The American
Statistician, 45:90–96.
Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 22(4): 940-948p.
67
Revista Brasileira de Zoologia, 24 (4): 1025-1037.
CONTE, 2010. Diversidade de Anfíbios da Floresta com Araucária.Tese de

doutorado. Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal do Instituto de
Biociências, Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Julio
de Mesquita Filho”, Campus de São José do Rio Preto, SP.
COTTENIE, K.; MICHELS, E.; NELE NUYTTEN, N.; DE MEESTER, L. 2003.
Zooplankton metacommunity structure: regional vs. local processes in highly
interconnected ponds. Ecology, 84: 991-1000.
COTTENIE, K. 2005. Integrating environmental and spatial processes in ecological
community dynamics. Ecology Letters, 8: 1175-1182.
DINIZ-FILHO, J. A. F. E BINI, L. M. 2005. Modelling geographical patterns in
species richness using eigenvector based spatial filters. Global
Ecology and Biogeography, 14: 177-185.
DRAY, S.; LEGENDRE, P.; PERES-NETO.P. 2006. Spatial modeling: a
comprehensive framework for principal coordinate analysis of neighbor matrices
(PCNM). Ecological Modelling, 196: 483-493.
DRISCOLL, D. A. E LINDENMAYER, D. B. 2009. .Empirical tests of
metacommunity theory using an isolation gradient. Ecological Monographs, 79:
485-501.
ERNST, R.; RÖDEL, M. O. 2005. Anthropogenically induced changes of
predictability in tropical anuran assemblages. Ecology, 86: 3111–3118.
ERNST, R.; RÖDELL, M. O. 2008. Patterns of community composition in two
tropical tree frog assemblages: separating spatial structure and environmental
68
effects in disturbed and undisturbed forests. Journal Tropical Ecology, 24: 111-
120.
ETEROVICK, P. C.; SAZIMA, I. 2000. Structure of an anuran community in a
montane meadow in southeastern Brazil: effects of seasonality, habitat, and
predation. Amphibia-Reptilia, 21: 439-461p.
FURRER, R., NYCHKA, D. AND SAIN, S. 2011. fields: Tools for spatial data. R
package version 6.6. http://CRAN.R-project.org/package=fields
GRIFFITH, D. A.; PERES-NETO, P. R. 2006. Spatial modeling in ecology: the
flexibility of eigenfunction spatial analyses. Ecology, 87: 2603-2613.
GIBBS, J.P. 1998. Amphibian movements in response to forest edges, roads, and
streambeds in Southern New England. Journal of Wildlife Management, 62:584–
589.
HAZELL, D.; J.M. HERO; D. LINDENMAYER & R. CUNNINGHAM. 2004. A
comparison of constructed and natural habitat for frog conservation in an
Australian agricultural landscape. Biological Conservation, 119: 61 – 71.
Gurtelá. Curitiba.
Caxambu, Curitiba, Paraná.
BLANCHET, F. G.; LEGENDRE, P.; BORCARD, D. 2008. Forward Selection of
Explanatory Variables. Ecology, 89( 9): 2623-2632.
HUTCHINSON, G. E. 1957. A Treatise on Limnology. New York: Wiley & Sons.
HUBBELL, S. P. 2001. A Unified Neutral Theory of Biodiversity and Biogeography.
69
Princeton University Press.
KELLER, A.; RÖDELL, M. O.; LINSENMAI, K. E.; GRAFE, T. U. 2009. The
importance of environmental heterogeneity and assemblage structure in Bornean
stream frogs. Journal Animal Ecology, 78:305-314.
KREBS, C. J.1999. Ecological Methodology. 2º Addison Wesley Longman, Menlo
Park, 620p.
LAMBERT, Z. V.; WILDT, A.R.; DURAND, R. M. 1988. Redundancy analysis - an
alternative to canonical correlation and multivariate multiple-regression in
exploring interest associations. Psychol. Bull, 104: 282-289.
LEGENDRE, P.; GALLAGHER, E. 2001. Ecologically meaningful transformations
for ordination of species data. Oecologia, 129:271-280.
LEIBOLD, M. A.; HOLYOAK, M.; MOUQUET, N.; AMARASEKARE, P.;
CHASE, J. M.; HOOPES, M. F.; HOLT, R. D.; SHURIN, J. B.; LAW, R.
TILMAN, D. LOREAU, M.; GONZALEZ, A. 2004. The metacommunity
concept: a framework for multi-scale community ecology. Ecology Letters,
7:601–613.
MAACK, R. 1981. Geografia física do estado do Paraná. Rio de Janeiro. Livraria José
Olympio.
MACARTHUR, R. H.; WILSON, E. O. 1967. The Theory of Island Biogeography.
Princeton University Press, Princeton, NJ.
MAC NALLY, R. 1996. Hierarchical partitioning as an interpretative tool in
multivariate inference. Australian Journal of Ecology, 21: 224–228.
MAC NALLY, R. 2000. Regression and model-building in conservation biology,
biogeography and ecology: the distinction between – and reconciliation of-
predictive’ and ‘explanatory’ models. Biodiversity and Conservation, 9: 655–671.
70
MACNALLY, R. 2002. Multiple regression and inference in ecology and
conservation biology: further comments on identifying important predictor
variables. Biodiversity and Conservation, 11:1397–1401.
MCCAULEY, S. J. 2007. The role of local and regional processes in structuring
larval dragonfly distributions across habitat gradients. Oikos, 116: 121-133.
MCCULLAGH, P.; NELDER, J. A. 1989. Generalized Linear Models. London:
Chapman and Hall.
MILSTEAD, W. W. 1963. Frogs of the Genus Physalaemus in Southern Brazil with the
Description of a New Species. Copeia, 3: 565-566.
MENIN, M.; ROSSA-FERES, D. C.; GIARETTA, A. 2005. Resource use and
coexistence of two syntopic hylid frogs (Anura: Hylidae). Revista Brasileira de
Zoologia, 22(1): 61-72.
MENIN, M.; LIMA, A. P.; MAGNUSSON, W. E.; WALDEZ, F. 2007. Topographic
and edaphic effects on the distribution of terrestrially reproducing anurans in
Central Amazonia: mesoscale spatial patterns. Journal of Tropical Ecology 23:
539–547.
MMA. 2002. Ministério do Meio Ambiente/Secretaria de Biodiversidade e Florestas.
Biodiversidade Brasileira: avaliação e identificação de áreas e ações prioritárias
para conservação, utilização sustentável e repartição dos benefícios da
biodiversidade nos biomas brasileiros. Brasília: MMA/SBF.
OKSANEN, J.; BLANCHET, F. G.; KINDT, R.; LEGENDRE, P.; O'HARA, R. B.;
SIMPSON, G. L.; SOLYMOS, P.; STEVENS.M. H. H.; WAGNER, H. 2011.
vegan: Community Ecology Package. R package version 1.17-12. http://CRAN.R-
project.org/package=vegan
O’HARA, R. B.; KOTZE, D. J. 2010. Do not log-transform count data. Methods in
71
Ecology & Evolution, 1(1): 118–122.
PARRIS, K. 2004. Environmental and spatial variables influence the composition of
frog assemblages in sub-tropical eastern Australia. Ecography, 27:392-400.
PANDIT, S. N.; KOLASA, J; COTTENIE, K. 2009. Contrasts between habitat
generalists and specialists: an empirical extension to the basic metacommunity
framework. Ecology, 90: 2253- 2262.
PERES-NETO, P. R.; LEGENDRE, P; DRAY, S.; BORCARD, D. 2006. Variation
partitioning of species data matrices: estimation and comparison of fractions.
Ecology, 87:2614–2625.
PINHEIRO, J.; BATES, D.; DEBROY, S.; SARKAR, D.2009. nlme: Linear and
nonlinear mixed effects models. R package version 3.1-92.
POMBAL Jr. J. P.; HADDAD, C. F. B. 2005. Estratégias e modos reprodutivos de
anuros (Amphibia) em uma poça permanente na Serra de Paranapiacaba, sudeste
do Brasil. Papéis Avulsos Zoologia. 45 (15): 201-213.
PRADO, G. M.; POMBAL, JR. J. P. 2005. Distribuição espacial e temporal dos
anuros em um brejo da Reserva Biológica de Duas Bocas, Sudeste do Brasil.
Arquivos do Museu Nacional, 63 (4): 685-705.
PROVETE, D.; GAREY, M.V.; SILVA, F. R.; ROSSA-FERES, D.C. Anurofauna do
noroeste paulista: lista de espécies e chave de identificação para adulto.Biota
Neotropica. 2011, 11(2): 377-391
PROVETE, 2010. Uso de Recursos e Padrão de Co-ocorrência com Insetos

Predadores em Comunidades Sub-tropicais de Girinos. Dissertação de mestrado.
Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal do Instituto de Biociências,
Letras e Ciências Exatas da Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita
Filho”, Campus de São José do Rio Preto, SP.
R. Development Core Team. 2011. R: a language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Available at:
72
http://www.R–project.org
Conservação, 4 (2): 77-99.
RICHTER-BOIX, A.; LLORENTE, G. A.; MONTORI, A. 2007. Structure and
dynamics of an Amphibian metacommunity in two regions. Journal Animal
Ecology, 76: 607-618.
no sudeste do Brasil. Iheringia, Série. Zoologia, 97(1): 37-49.
SCOTT JR, N.; WOODWARD, B. D. 1994. Surveys at breeding sites, p. 118-125, In:
HEYER, W.R, DONNELLY, M. A., MACDIARMIND, R. W., HAYEK, L. C. &
FOSTER, M. S. (Eds.) Measuring and monitoring biological diversity, standard
methods for amphibians, Smithsonian Institution Press, Washington.
SEMLITSCH, R. D. 2000. Principles for management of aquatic-breeding
amphibians. Journal of Wildlife Management, 64:615–631.
SILVA F. R.; GIBBS, J. P.; ROSSA-FERES, D. C. 2011a. Breeding Habitat and
Landscape Correlates of Frog Diversity and Abundance in a Tropical Agricultural
Landscape. Wetlands, Disponível em: http://dx.doi.org/10.1007/s13157-011-
0217-0.
SILVA, R. A.; MARTINS, I. A.; ROSSA-FERES, D. C. 2011b. Environmental

heterogeneity: Anuran diversity in homogeneous environments. Zoologia, 28(5):
610–618.
SILVA, F. R.; CANDEIRA, C.P; ROSSA-FERES, D.C.; Dependence of anuran
diversity on environmental descriptors in farmland ponds. Biodiversity
Conservation, online published : DOI 10.1007/s10531-012-0252-z
SMITH, M. A.; GREEN, D. M. 2005. Dispersal and the metapopulation paradigm in
73
amphibian ecology and conservation: are all amphibian populations
metapopulations? Ecography, 28:110-128.
TILMAN, D.1987. The Importance of the Mechanisms of Interspecific Competition.

The American Naturalist. 129(5): 769-774.
TILMAN, D. 1994. Competition and biodiversity in spatially structured habitats. ⎯
Ecology, 75:2-16.
TUOMISTO, H.; RUOKOLAINEN, K.; YLI-HALLA, M. 2003. Dispersal,
environment, and floristic variation of western Amazonian forests. Science, 299:
241-244.
VASCONCELOS, T. DA S.; ROSSA-FERES, D. C. 2005. Diversidade, distribuição
espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do
estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica 5(2).
VASCONCELOS, T. S.; SANTOS, T. G.; ROSSA-FERES, D. C.; HADDAD, C. F.
B. 2009. Influence of the environmental heterogeneity of breeding ponds on
anuran assemblages from southeastern Brazil. Canadian Journal of Zoology, 87:
699-707.
VASCONCELOS, T. S.; SANTOS, T. G.; ROSSA-FERES, D. C; HADDAD, C. F.
B. 2010. Climatic variables and altitude as predictors of anuran species richness
and number o reproductive modes in Brazil. Journal of Tropical Ecology, 26:423-
432.
and abundance. Ecology, 86: 1936-1947.
WALSH, C.; MACNALLY, R. 2008. hier.part: Hierarchical Partitioning. R package
version 1.0 – 3.
WELLS, K. D. 2007. The ecology and behavior of amphibians. The University of
Chicago Press, Chicago.
74
ZUUR, A. F.; IENO, E. N.; WALKER, N. J.; SAVELIEV, A. A.; SMITH, G. M.
2009. Mixed effects models and extensions in ecology with R. Springer, New York.
TABELAS
Tabela 1. Código, características, hidroperíodo e georeferência dos corpos d’água amostrados em área
de Campo associado a capões de Floresta com Araucária (UCC) e Floresta com Araucária (UCF), no
período de setembro de 2010 a março de 2011. PEVV= Parque Estadual de Vila Velha, PECX= Parque
Estadual do Caxambu, PEGT= Parque Estadual do Guartelá, FLON= Flona de Piraí do Sul.
Hidroperíodo: Curto= ambientes que permaneceram com água por meno de seis meses; Longo =
ambientes que permaneceram com água por mais de seis meses.
Código do corpo Características Hidroperíodo Lat Lon
d'água (Wgs84) (Wgs84)
PEV – 01 Poça em interior de mata Curto 25°13'47.30"S 50° 1'35.77"O
PEV – 02 Poça em interior de mata Longo 25°13'43.35"S 50° 1'31.14"O
PEV – 04 Poça em área aberta Longo 25°14'26.93"S 50° 1'24.89"O
PEV – 05 Poça em área aberta Longo 25°14'52.64"S 49°59'31.74"O
PEV – 06 Poça em área aberta Longo 25°14'33.42"S 49°59'16.64"O
PEV – 08 Poça em área aberta Longo 25°14'33.98"S 50° 2'3.86"O
PEC – 09 Poça em interior de mata Curto 24°40'39.59"S 49°59'54.96"O
PEC – 10 Poça em interior de mata Curto 24°39'37.74"S 50° 0'19.03"O
PEC – 11 Poça em interior mata Curto 24°40'45.69"S 50° 0'0.07"O
PEC – 12 Poça em área aberta Longo 24°40'28.25"S 50° 1'25.60"O
PEC – 13 Poça em interior de mata Longo 24°40'37.53"S 50° 1'17.82"O
PEG – 18 Poça em área aberta Curto 24°35'16.64"S 50°14'28.77"O
PEG – 20 Poça em área aberta Longo 24°34'1.86"S 50°15'54.55"O
FLO – 27 Poça em interior de mata Longo 24°34'34.98"S 49°55'36.52"O
FLO – 28 Poça em borda de mata Longo 24°34'6.17"S 49°55'20.78"O
75
Tabela 2. Variáveis ambientais determinadas nos 30 corpos d’água amostrados na região dos Campos
Gerais, Paraná, Brasil, no período de setembro de 2010 a março de 2011. HID= hidroperíodo,
TSL = heterogeneidade dos tipos de solo nas margens; PVI= porcentagem de vegetação emergente no
interior; HVM = heterogeneidade de vegetação nas margens; DIF =distância do fragmento de floresta
mais próximo; ARE = tamanho do corpo d’água; PMG = heterogeneidade de perfil de margem no
corpo d’água; PRO = Profundidade do corpo d’água; HVI= heterogeneidade da vegetação no interior
do corpo d’água.
Corpos d’água HID ARE PRO HVM PVI HVI PMG TSL DIM TSL
P1 1 111.59 0.68 1 4 1 2 2 0 2
P2 2 18933.99 0.75 3 4 3 1 3 0 3
P3 2 2470.88 1.23 3 3 3 3 3 0 3
P4 2 29263.60 0.8 2 4 2 2 2 50 2
P5 2 388.93 2 1 1 1 2 2 15 2
P6 2 192.38 2 3 1 2 1 2 10 2
P7 2 1911.79 2 2 1 2 1 2 700 2
P8 2 1338.48 1.12 3 4 2 1 1 450 1
P9 2 2090.14 0.55 2 4 2 1 1 400 1
P10 2 296.47 0.45 2 1 1 3 3 100 3
P11 1 345.15 0.45 2 3 2 3 3 210 3
P12 2 318.09 1.5 3 2 4 3 2 400 2
P13 1 63.08 0.15 1 1 0 2 2 60 2
P14 1 888.27 0.38 2 4 3 1 3 100 3
P15 1 164.02 0.5 2 4 2 1 3 65 3
P16 1 112.47 0.28 2 4 1 2 2 25 2
P17 1 76.87 0.43 3 3 2 2 4 0 4
P18 1 291.98 0.48 2 4 2 3 2 150 2
P19 2 511.75 2 3 2 2 1 2 0 2
P20 2 658.53 2 3 3 2 1 2 0 2
P21 2 1556.48 2 3 2 2 1 3 0 3
P22 1 473.98 0.39 3 4 2 2 3 0 3
P23 1 24.55 0.43 2 1 0 2 2 0 2
P24 1 24.50 0.57 1 1 0 1 1 0 1
P25 2 1593.39 2 1 1 0 3 3 0 3
P26 2 980.39 2 3 4 2 2 2 0 2
P27 2 344.42 1.7 3 1 1 2 2 0 2
P28 2 540.00 1.5 3 4 4 2 2 0 2
P29 2 215.02 0.45 3 4 2 1 1 0 1
P30 2 2030.00 2 3 4 2 2 3 0 3
76
Tabela 03 – Abundância das espécies de anuros registradas em 30 corpos d’água na região dos Campos Gerais no Segundo Planalto Paranaense, Brasil, de setembro
de 2010 a março de 2011. PEVV=Parque Estadual de Vila Velha, Ponta Grossa; PEGT= Parque Estadual do Guartelá, Tibagi; PECX= Parque Estadual do Caxambu,
Castro FLON= Flona nacional de Piraí do Sul; ABTL= abundância total; FREQ= freqüência de ocorrência; AMNI = Amplitude de nicho calculada pelo índice de
Levins. Nomenclatura seguindo Frost (2011).
PEVV PEGT
Espécies P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9 P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9
Aplastodiscus .perviridis 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Chiasmocleis cf. leucosticta 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Dendropsophus microps 0 29 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Dendropsophus minutus 1 949 165 1574 2 59 247 49 40 24 47 67 0 113 52 11 33 27
Dendropsophus sanborni 0 3 0 4 0 0 1 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hypsiboas albopunctatus 0 6 0 28 11 36 66 3 0 0 3 58 0 1 0 1 0 5
Hypsiboas bischoffi 0 20 33 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hypsiboas faber 0 41 22 2 10 9 69 0 0 1 2 14 0 1 1 1 3 7
Hypsiboas prasinus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 8 41 0 0 0 0 0 0
Ischnocnema henseli 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Leptodactylus fuscus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0
Leptodactylus gracilis 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1
Leptodactylus latrans 15 62 20 5 0 18 33 12 6 33 22 20 0 19 24 2 4 26
Melanophryniscus vilavelhensis 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0
Odontophrynus americanus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0
Procerathophrys boiei 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Physalaemus cuvieri 0 466 24 22 0 0 47 8 7 6 11 14 0 49 14 2 0 11
Physalaemus aff. gracilis 0 82 1 12 0 7 23 8 0 0 0 53 0 11 19 5 5 7
Physalaemus lateristrigatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Phyllomedusa tetraploidea 3 6 17 0 0 7 0 0 0 2 0 0 1 0 11 1 1 6
Rhynella abei 6 11 18 0 0 0 0 18 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Scinax sp.(gr.ruber) 0 238 4 3 15 94 92 0 0 19 8 17 0 107 9 17 35 109
Scinax aromothyella 0 334 33 2 0 0 0 14 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Scinax fuscovarius 0 21 0 2 0 0 26 0 2 2 10 0 0 2 0 0 0 0
Tabela 3- continua
77
PEVV PEGT
Espécies P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9 P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9
Scinax perereca 5 315 150 0 0 4 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0
Scinax rizibilis 0 235 13 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Scinax squalirostris 0 82 0 0 0 0 125 0 12 8 1 1 0 17 79 11 14 67
Sphaenorhyncus cf. surdus 0 3 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Riqueza 5 18 13 10 5 9 11 10 6 9 11 9 1 10 9 11 8 10
PECX FLON
Espécies P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9 P1 P2 P3 ABTL FREQ AMNI
Aplastodiscus.perviridis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 4 2 1.60
Chiasmocleis cf. leucosticta 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 1.00
Dendropsophus microps 0 0 17 8 0 2 0 0 0 7 19 6 88 7 4.41
Dendropsophus minutus
46 31 59 19 0 0 0 52 23 195 29 39 3953 26 4.36
Dendropsophus sanborni 0 0 56 2 0 0 0 0 0 0 44 15 129 8 3.11
Hypsiboas albopunctatus 0 0 0 0 0 0 0 7 0 12 0 13 250 14 8.90
Hypsiboas bischoffi 12 19 36 2 0 3 76 34 14 71 19 44 385 14 6.50
Hypsiboas faber 3 0 2 0 0 0 0 0 0 6 1 4 199 19 5.52
Hypsiboas prasinus 21 1 0 0 0 0 0 7 7 1 0 43 131 9 6.98
Ischnocnema henseli 0 0 5 0 0 3 0 0 0 3 0 0 13 4 3.02
Leptodactylus fuscus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 1 1.00
Leptodactylus gracilis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4 4 4.00
Leptodactylus latrans 20 2 4 0 0 0 0 2 3 0 0 5 357 22 13.07
Melanophryniscus vilavelhensis 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 2 2.25
Odontophrynus americanus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 1 1.00
Procerathophrys boiei 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 2 0 5 2 1.14
Physalaemus cuvieri 14 21 47 2 0 0 0 0 0 19 10 7 801 20 2.82
Physalaemus aff. gracilis 2 7 12 7 0 0 0 0 0 14 0 1 276 18 8.68
Tabela 03- continua
78
PECX FLON
Espécies P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9 P1 P2 P3 ABTL FREQ AMNI
Physalaemus lateristrigatus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 1 0.50
Phyllomedusa tetraploidea 4 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 62 12 6.72
Rhynella abei 0 0 0 0 0 8 423 12 5 0 0 0 501 8 1.39
Scinax sp.(gr.ruber) 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 767 14 5.89
Scinax aromotyella 0 5 12 21 6 0 0 2 2 0 0 6 437 11 1.68
Scinax fuscovarius 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 65 7 3.43
Scinax perereca 2 50 12 31 0 0 0 7 0 10 65 0 655 13 3.30
Scinax rizibilis 0 0 0 0 2 0 3 0 0 1 0 3 257 6 1.19
Scinax squalirostris 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 417 11 5.13
Sphaenorhyncus cf. surdus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 43 112 19 188 5 2.11
Riqueza 9 8 12 8 2 4 3 8 6 14 9 14
79
Tabela 04 – Partição hierárquica com a distribuição da abundância de 19 espécies de anuros registradas em 30 corpos d’água na região dos Campos Gerais de
setembro de 2010 a março de 2011. I = contribuição independente de cada variável preditora; J = medida da interação entre cada preditor com os outros
preditores e R2 = porcentagem do total da variância explicada. TSL = heterogeneidade dos tipos de solo nas margens; PVI= porcentagem de vegetação emergente no
interior; HVM = heterogeneidade de vegetação nas margens; DFR =distância do fragmento de floresta mais próximo; ARE = tamanho do corpo d’água; PMG =
heterogeneidade de perfil de margem no corpo d’água; PRO = Profundidade do corpo d’água. * nível de significância em 100 aleatorizações.
I J R2 I J R2 I J R2
Dendropsophus minutus Dendropsophus sanborni Dendropsophus microps
AREA 0.27 0.05 30.981* AREA 0.050 0.017 21.950 AREA 0.023 0.016 7.243
PRO 0.02 0.00 2.764 PRO 0.005 0.000 2.386 PRO 0.006 -0.006 1.835
HVM 0.31 0.14 36.730* HVM 0.056 0.037 24.546 HVM 0.103 0.040 31.929*
PVI 0.11 0.10 13.013* PVI 0.031 0.030 13.544 PVI 0.034 0.041 10.567
PMG 0.02 0.02 1.902 PMG 0.079 0.025 34.683 PMG 0.075 0.013 23.125
TSL 0.04 0.00 4.317 TSL 0.002 -0.002 1.088 TSL 0.007 0.000 2.125
DMI 0.09 -0.02 10.292 DMI 0.004 -0.001 1.803 DMI 0.075 0.004 23.177*
Hypsiboas albopunctatus Hypsiboas bischoffi Hypsiboas faber
AREA 0.127 -0.017 24.214 AREA 0.000 0.000 0.085 AREA 0.072 -0.011 18.669
PRO 0.152 0.009 28.924* PRO 0.256 0.038 44.778* PRO 0.060 0.025 15.641
HVM 0.021 0.012 3.952 HVM 0.125 0.080 21.823* HVM 0.052 0.019 13.599
PVI 0.007 -0.007 1.404 PVI 0.024 -0.014 4.227 PVI 0.014 -0.009 3.661
PMG 0.022 -0.018 4.233 PMG 0.003 -0.001 0.445 PMG 0.006 -0.003 1.584
TSL 0.012 0.001 2.242 TSL 0.006 0.002 0.983 TSL 0.060 -0.010 15.713
DIF 0.184 0.005 35.031* DIF 0.158 -0.004 27.659* DIF 0.120 -0.028 31.133*
Hypsiboas prasinus Leptodactylus latrans Physalaemus cuvieri
AREA 0.015 0.004 3.836 AREA 0.031 0.006 7.465 AREA 0.153 0.040 27.542*
PRO 0.119 0.040 31.304* PRO 0.003 -0.003 0.627 PRO 0.005 -0.005 0.962
Tabela 04 – continua
80
Hypsiboas prasinus Leptodactylus latrans Physalaemus cuvieri
HVM 0.125 0.017 32.931* HVM 0.047 0.021 11.331 HVM 0.104 0.071 18.845*
PVI 0.008 -0.006 2.168 PVI 0.015 0.015 3.547 PVI 0.084 0.070 15.069
PMG 0.105 -0.031 27.567 PMG 0.003 -0.003 0.708 PMG 0.049 0.013 8.805
TSL 0.006 0.000 1.448 TSL 0.097 -0.030 23.499* TSL 0.050 -0.022 8.950
DIF 0.003 0.000 0.746 DIF 0.218 -0.051 52.823* DIF 0.110 -0.027 19.826*
Physalaemus aff gracilis Phyllomedusa tetraploidea Rhinella abei
AREA 0.111 0.026 20.797* AREA 0.000 0.001 0.311 AREA 0.008 -0.003 5.138
PRO 0.007 0.000 1.329 PRO 0.008 -0.003 5.363 PRO 0.071 -0.022 43.392
HVM 0.122 0.072 22.998* HVM 0.016 0.003 10.560 HVM 0.029 -0.012 17.540
PVI 0.041 0.045 7.764 PVI 0.002 0.002 1.304 PVI 0.007 0.001 4.048
PMG 0.063 0.008 11.794 PMG 0.004 -0.004 2.838 PMG 0.036 -0.001 21.779
TSL 0.075 -0.030 14.081 TSL 0.081 0.020 53.360 TSL 0.002 -0.002 1.320
DIF 0.113 -0.030 21.238* DIF 0.040 0.018 26.265 DIF 0.011 0.000 6.783
Scinax sp. (gr. Ruber) Scinax aromothyella Scinax fuscovarius
AREA 0.034 0.000 10.347 AREA 0.144 0.027 39.723 AREA 0.191 -0.005 31.422*
PRO 0.026 -0.004 7.993 PRO 0.006 -0.001 1.736 PRO 0.011 0.000 1.782
HVM 0.004 -0.003 1.132 HVM 0.121 0.048 33.315* HVM 0.004 -0.003 0.731
PVI 0.006 -0.006 1.945 PVI 0.024 0.033 6.666 PVI 0.006 -0.005 0.915
PMG 0.005 -0.003 1.590 PMG 0.014 0.002 3.764 PMG 0.024 -0.010 3.917
TSL 0.149 -0.030 45.043* TSL 0.038 0.015 10.327 TSL 0.072 -0.049 11.920
DIF 0.106 -0.041 31.951* DIF 0.016 0.010 4.469 DIF 0.299 -0.050 49.314*
Scinax perereca Scinax rizibilis Scinax squalirostris
AREA 0.017 0.015 3.791 AREA 0.170 0.016 59.154 AREA 0.006 0.005 1.126
PRO 0.011 -0.002 2.512 PRO 0.002 -0.001 0.559 PRO 0.086 0.022 16.250
Tabela 04 – continua
81
HVM 0.224 0.075 50.134* HVM 0.012 0.011 4.144 HVM 0.011 -0.009 2.023
PVI 0.059 0.054 13.148 PVI 0.007 0.009 2.340 PVI 0.030 0.016 5.659
PMG 0.029 0.015 6.571 PMG 0.002 0.000 0.841 PMG 0.042 -0.025 8.002
TSL 0.007 0.005 1.634 TSL 0.070 0.026 24.299 TSL 0.132 -0.070 24.878*
DIF 0.099 0.005 22.210* DIF 0.025 0.017 8.662 DIF 0.223 -0.055 42.062*
Sphaenorhyncus cf. surdus I J R2
AREA 0.003 -0.003 0.894
PRO 0.007 -0.006 1.965
HVM 0.103 0.035 31.248*
PVI 0.112 0.041 33.810*
PMG 0.016 0.024 4.815
TSL 0.081 -0.015 24.410
DIF 0.009 -0.007 2.858
82
Tabela 05 –Resultados dos sete modelos testados para avaliar a influência das variáveis ambientais na
riqueza de espécies de anuros, avaliados a partir de medidas de verossimilhança com distribuição de erro
Poisson. Siglas: ΔAICc = Critério de informações de Akaike para cada modelo a partir do modelo mais
parcimonioso; k = número de parâmetros; wAICc = peso AICc, e % DE = porcentagem de
desvio explicada na variável resposta do modelo em consideração. TSL = heterogeneidade dos tipos de
solso nas margens; PVI v= porcentagem de vegetação emergente no interior; HVM = heterogeneidade de
vegetação nas margens ; DIF =distância do fragmento de floresta mais próximo; ARE = tamanho do corpo
d’água; PMG = heterogeneidade de perfil de margem no corpo d’água; PRO = Profundidade do corpo
d’água.
Modelos ΔAICc K weight (%)DE

ARE 15.05 2 0.0286 38
ARE + HVM 0.31 3 0.1924 50
ARE + HVM + PVI**** 0.00* 4 0.2640* 55*
ARE + HVM + PVI + TSL 1.03 5 0.1977 59
ARE + HVM + PVI + TSL + DIF 1.56 6 0.2036 64
ARE + PRO + HVM + PVI + TSL + DIF 3.94 7 0.0905 66
ARE + PRO + HVM + PVI + PMG + TSL + DIF 7.62 8 0.0233 67
84
E E+S S
Resíduo = 0,76
Figura 01. Contribuição relativa (% de explicação) das variáveis ambientais (E) = componente ambiental,
espaciais (S) = componente espacial, e componente partilhado (E+S) para explicar a variabilidade da
composição de anfíbios anuros em 30 corpos d’água na região dos Campos Gerais no Segundo Planalto
Paranaense, de setembro de 2010 a março de 2011.
84
85
E S
E+S
Resíduo = 0,85
composição de espécies habitat - especialistas na região dos Campos Gerais no Segundo Planalto
85
86
E E+S S
Resíduo = 0,88
composição de espécies de habitat - generalistas na região dos Campos Gerais no Segundo Planalto
86
Figura 02 - Contribuições independentes de fatores ambientais para a abundância de 15 espécies de anuros amostrados em 30 corpos d’água na região
dos Campos Gerais no Segundo Planalto Paranaense, de setembro de 2010 a março de 2011. As colunas representam os Z-scores (contribuições
independentes) das varíaveis preditoras para a abundância de cada espécie. A linha horizontal representa o valor de confiança superior a 95%.
TSL = heterogeneidade dos tipos de solo nas margens; PVI= porcentagem de vegetação emergente no interior do corpo d’água;
HVM = heterogeneidade de vegetação nas margens; DFR =distância do fragmento de floresta mais próximo; ARE = tamanho do corpo d’água; PMG =
heterogeneidade de perfil de margem no corpo d’água; PRO = Profundidade do corpo d’água.
CONCLUSÕES GERAIS
• O inventariamento das espécies de anfíbios em áreas de Campos Gerais,

representadas por quatro Unidades de Conservação (Parques Estaduais do
Guartelá, Vila Velha, Caxambu e Floresta Nacional de Piraí do Sul)
permitiu o registro de 36 espécies pertencentes a duas ordens e dez
famílias de anfíbios.
• Foi evidenciada a importância do papel dos Campos naturais quando
associados a Floresta de Araucária para a conservação de espécies de
anfíbios, permitindo maior riqueza de espécies, pois favorece tanto a
ocorrência de espécies exclusivas de área aberta (22% / n=8 espécies)
quanto de espécies exclusivas de habitats florestais (20% / n=7).
• Grande parte das espécies registradas na região é de ampla distribuição
geográfica (36% / n =13) e tiveram sua ocorrência correlacionada a mais
de um bioma (e.g., Cerrado, Floresta Atlântica latu sensu, Pampa).
• Através da modelagem das variáveis ambientais em relação a riqueza de
espécies foi verificado que corpos d’água maiores, com maior
heterogeneidade de vegetação em suas margens e maior porcentagem de
vegetação emergente na lâmina da água foram as características estruturais
correlacionados com maiores valores de riqueza.
• Foram detectadas quatro características ambientais (percentual de
vegetação emergente na lâmina da água, heterogeneidade da vegetação nas
margens, heterogeneidade de tipos de solo nas margens e distância do
corpo d’água até o fragmento florestal mais próximo) que favorecem a
ocorrência de 15 espécies individualmente e explicaram de 14% a 50% da
variação na abundância destas espécies.
• Concluímos que alta heterogeneidade ambiental da paisagem regional
resultou no encontro de poderes de explicação tanto por parte das variáveis
ambientais quanto das espaciais, assim os resultados obtidos demonstram
que corpos d’água mais próximos geograficamente e ambientalmente
semelhantes apresentaram composição de espécies semelhantes.
89
ANEXOS
89
90
ANEXO 01a: Corpos d’água amostrados na região de estudo. Parque Estadual de Vila Velha (1 ao 13),
Parque Estadual do Caxambu (14 ao 26) Parque Estadual do Guartelá (27 ao 38), Flona de Piraí do Sul (39 a
43).
90
91
ANEXO 01b: Corpos d’água amostrados na região de estudo. Parque Estadual de Vila Velha (1 ao 13),
43).
91
92
ANEXO 01c: Corpos d’água amostrados na região de estudo. Parque Estadual de Vila Velha (1 ao 13),
43).
92
93
ANEXO 2: Fotografia aérea evidenciando 13 pontos de amostragens selecionados no Parque Estadual de

Vila Velha Escala = 2 km. Fonte da foto: Google Earth.
250 13”S
250 14”S
250 15”S
500 02”W 500 00”W 490 58”W
93
94
ANEXO 3: Fotografia aérea evidenciando 13 pontos de amostragens selecionados no Parque Estadual de

Caxambu Escala = 2 km. Fonte da foto: Google Earth
240 39” S
240 40” S
240 41” S
500 02” W 500 00” W 490 59” W
94
95
ANEXO 4: Fotografia aérea evidenciando 12 pontos de amostragens selecionados no Parque Estadual do

Guartelá Escala = 2 km. Fonte da foto: Google Earth.
240 33” S
240 35”S
240 37”S
500 18” W 500 15” W 500 13” W
95
96
ANEXO 5: Fotografia aérea evidenciando 5 pontos de amostragens selecionados na Flona de Piraí do Sul
Escala = 2 km. Fonte da foto: Google Earth.
240 33”S
240 34”S
240 35”S
490 56” W 490 55” W 490 54” W
96
97
ANEXO 6: Mapa adaptado com a localização das Unidades de Conservação em destaque referentes ao
presente estudo: P.E.G. - Parque Estadual do Guartelá; P.E.C - Parque Estadual de Caxambu; P.E.V. -
Parque Estadual de Vila Velha; Flona de Piraí do Sul (Fonte: Iap 2006).
97
98
ANEXO 7a: Espécies registradas nas áreas de estudo. 1- Ischnocnema henseli, 2- Siphonops paulensis 3-
Rhinella abei 4- Melanophryniscus sp. (gr. tumifrons) 5- Melanophryniscus vilavelhensis 6- Vitreorana
uranoscopa 7- Odontophrynus americanus 8- Proceratophrys boiei 9- Proceratophrys brauni . Autoria
das fotos: 2, 3, 9 - Carlos E. Conte. Autoria das fotos:1, 4, 5, 6, 7, 8 – Lucas B. Crivellari
98
99
ANEXO 7b: Espécies registradas nas áreas de estudo. 10- Crossodactylus sp. 11- Aplastodiscus perviridis
12- Aplastodiscus albosignatus, 13- Bokermannohyla circumdata, 14- Dendropsophus microps, 15-
Dendropsophus minutus, 16- Dendropsophus sanborni, 17- Hypsiboas bischoffi, 18- Hypsiboas
albopunctatus. Autoria das fotos: 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17, 18 – Lucas B. Crivellari.
99
100
ANEXO 7c: Espécies registradas nas áreas de estudo. 19- Hypsiboas faber, 20- Hypsiboas prasinus, 21-
Hypsiboas sp. (gr. pulchellus), 22- Phyllomedusa tetraploidea, 23- Scinax perereca, 24- Scinax
fuscovarius, 25- Scinax perereca, 26- Scinax sp. (gr. ruber), 27- Scinax rizibilis. Autoria das fotos: 21, 23
e 24 - Carlos E. Conte. Autoria das fotos: 27, 26, 25, 22, 20,19 – Lucas B. Crivellari.
100
101
ANEXO 7d: Espécies registradas nas áreas de estudo. 28- Scinax squalirostris, 29- Sphaenorhynchus cf.
surdus, 30- Physalaemus cuvieri 31- Physalaemus aff. gracilis, 32- Physalaemus lateristrigatus, 33-
Leptodactylus fuscus, 34- Leptodactylus gracils, 35- Leptodactylus latrans, 36- Chiamocleis cf.
leucosticta. Autoria das Fotos: 36, 32, 30, 31 - Carlos E. Conte. Autoria das fotos:28, 29, 33, 34, 35 –
Lucas B. Crivellari.
101

Influência Relativa Dos Parâmetros Ambientais e Espaciais Na Diversidade de Anuros (Amphibia) em Paisagem Subtropical, Do Sul Do Brasil

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Influência Relativa dos Parâmetros

Ambientais e Espaciais na Diversidade de

Lucas Batista Crivellari

Orientador: Denise de Cerqueira Rossa Feres

1. Ecologia animal. 2. Anura. 3. Diversidade biológica - Campos

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL

LUCAS BATISTA CRIVELLARI

Influência Relativa de Parâmetros Ambientais e

Orientadora: Dra. Denise de Cerqueira Rossa-Feres

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIA, LETRAS E

CIÊNCIAS EXATAS, UNIVERSIDADE

DO TÍTULO DE MESTRE EM BIOLOGIA

PROFA. DRA. DENISE DE CERQUEIRA ROSSA-FERES (ORIENTADORA)

PROF. DR. FAUSTO NOMURA

PROFA. DRA. CINTHIA AGUIRRE BRASILEIRO

PROF. DR. RICARDO JANINI SAWAYA

PROFA. DRA. LILIAN CASATTI

Influência Relativa de Parâmetros Ambientais e

Dissertação apresentada para obtenção

PROFA. DRA. DENISE DE CERQUEIRA ROSSA-FERES (ORIENTADORA)

PROF. DR. FAUSTO NOMURA

PROFA. DRA. CINTHIA AGUIRRE BRASILEIRO

São José do Rio Preto, 24 de Fevereiro

Exponho aqui, meus sinceros agradecimentos a todos que contribuíram de

alguma forma para a realização deste trabalho.

Primeiramente, agradeço muito aos meus orientadores, Denise de C. Rossa

orientação de meu caráter profissional, pela paciência, compreensão diante das

minhas limitações e dificuldades e também pelo prazeroso convívio e amizade.

me dado força e apoio.

• Aos patrocinadores Fundação Grupo o Boticário de Proteção a Natureza

• A toda equipe do Instituto de Estudos Ambientais Mater Natura, em especial a

Paulo Pizzi, Helena Zarantonielli e Karina Luiza de Oliveira

• Maria Ângela Dalcomune, Cristovam Sabino Queiróz, Luiz Augusto

Diedrichs e Gustavo Nabrzeki gerentes das Unidades de Conservação pelo suporte e

por facilitar ao máximo a realização deste trabalho nas Unidades de Conservação.

Zélia, Karina, Anselmo, Osmar e “Baiano”;

• Ao Museu de História Natural Capão da Imbuia e ao curador da Coleção de

• Agradeço aos Diretores e a toda equipe do Colégio Agrícola de Castro

Olegário Macedo pelo alojamento fornecido durante as atividades de Campo.

análises e pelas inúmeras discussões dos dados;

• A toda equipe do laboratório de Ecologia Animal UNESP Rio Preto e

Laboratório de História Natural de Amphibia UFPR, em especial a Darlene da Silva

• Ao curso de Pós-Graduação em Biologia Animal, as suas Coordenadoras e

professores de disciplinas e aos companheiros de curso.

• Ao Instituto Ambiental do Paraná (Autorização nº 203/10) e Instituto Chico

Mendes (Autorização SISBIO nº 22703-1) pelas autorizações referentes a esta

• Aos meus amigos que me ajudaram durante as atividades de Campo em

especial a Natalhie Edine Foerster, Mario Guedes e Carolina Scultori.

• Agradeço também a todos os proprietários das áreas de entorno das Unidades

Guartelhanas Dona Júlia e suas filhas Nice e Eunice e ao Compadre Bento.

One of main challenges of community ecology is to make predictions about complex

Um dos principais desafios em ecologia de comunidades é fazer previsões em

A ecologia de comunidades visa o entendimento dos padrões de riqueza de

• Capítulo 2 – O Papel dos Componentes Ambientais e Espaciais na

ANDRADE, G.V. 1987. Reprodução e vida larvária de anuros (Amphibia) em poça

de área aberta na Serra do Japi, Estado de São Paulo. Dissertação de Mestrado,

Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP.

ARMSTRONG, C. G.; CONTE, C. E. 2010. Taxocenose de anuros (Amphibia:

Anura) em uma área de Floresta Ombrófila Densa no sul do Brasil. Biota