RPB v17n2

Universidad nacional Mayor de san Marcos FacUltad de ciencias Biolgicas
Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837
PerUana de Biologa
revista
volUMen 17
agosto, 2010
LIMA, PER
nMero 2
rgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos
Rector Dr. Luis Izquierdo Vsquez Vicerrectora de Investigacin Dra. Aurora Marrou Roldn Consejo Superior de Investigacin Dr. Armando Yarlequ Chocas Decano de la Facultad de Ciencias Biolgicas Mag. Martha Valdivia Cuya Director Instituto de Investigacin en Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi Mag. Jaime Descailleaux
La Revista Peruana de Biologa es una publicacin cientfica arbitrada, editada por el Instituto de Ciencias Biolgicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Per, y auspiciada por el Consejo Superior de Investigacin. La Revista aparece con una periodicidad semestral (agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicacin de artculos cientficos originales e inditos en las reas de Biodiversidad, Biotecnologa, Manejo ambiental, Ecologa y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por acadmicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma espaol o ingls. Los trabajos recepcionados son evaluados por rbitros segn criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribucin al conocimiento. La Revista es publicada simultneamente en la pgina web de la Universidad.
revista PerUana de Biologa
Editor jefe Leonardo Romero Comit Editor Csar Arana Carlos Paredes Rina Ramrez Carlos Pea Comit Consultivo Edgard Lehr Museum fur Tierkunde - Alemania Harrie J. M. Sipman Freie Universitt Berlin- Alemania Maximilian Weigend Freie Universitt Berlin- Alemania Sebastin Barrionuevo Fundacin Miguel Lillo- Argentina Rodney Ramiro Cavichioli Universidade Federal do Paran- Brasil Carlos Frederico Duarte da Rocha Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Fabrcio Rodrigues dos Santos Universidade Federal de Minas Gerais- Brasil Suzete Rodrigues Gomes Instituto Butantan- Brasil Davor Vrcibradic Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Roberto Melndez Museo Nacional de Historia Natural- Chile Pedro Alejandro Orihuela Diaz Universidad de Santiago de Chile- Chile Sergio Solari Universidad de Antioquia- Colombia Finn Borchsenius Aarhus University- Denmark Julissa Roncal Aarhus University- Denmark Juan Rigoberto Tejedo Huaman Universidad Pablo de Olavide- Espaa Arnaud Bertrand IRD. Institut de recherche pour le dveloppement- Francia Francis Kahn IRD. Institut de recherche pour le dveloppement, - Francia Jean-Christophe Pintaud Institut de Recherche pour le Dveloppement- Francia
Mutsunori Tokeshi Kyushu University - Japon Alfredo Laguarda Figueras Universidad Nacional Autnoma de Mxico- Mxico Francisco Alonso Sols Marn Universidad Nacional Autnoma de Mxico- Mxico Ross Robertson Smithsonian Tropical Research Institute- Panam Mnica Romo Asociacin Peruana para la Conservacin de la Naturaleza- Per Renato Guevara-Carrasco Instituto del Mar del Per- Per Csar Nquira Instituto Nacional de Salud- Per Reynaldo Linares-Palomino Universidad Nacional Agraria La Molina- Per Marcel Gutirrez-Correa Universidad Nacional Agraria La Molina - Per Gretty K. Villena Universidad Nacional Agraria La Molina - Per Gerardo Lamas Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per Pablo Ramrez Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per Diana Silva Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per Juan Tarazona Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per Armando Yarlequ Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Per Manuel Tantalen Universidad Peruana Cayetano Heredia- Per Richard Bodmer University of Kent- UK Nigel Pitman Duke University- USA Sergio Solari Texas Tech University- USA Lucia Luna University of Michigan- USA Maria del Carmen Ulloa Ulloa University of Missouri- USA Blanca Len University of Texas at Austin - USA Kenneth Young University of Texas at Austin USA
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Revista PeRuana de Biologa

Volumen 17
Agosto, 2010
Contenido
Nmero 2
Trabajos originales
145 Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Per A new species of Axinaea (Melastomatacee: Merianieae) from North of Peru Abundio Sagstegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodrguez Rodrguez 151 Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Per Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru Arturo Granda Paucar 155 Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Per y primer registro de Calceolaria perfoliata New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata Pamela Puppo 163 Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret Neotipificacin de Ceroxylon weberbaueri Burret Jean-Christophe Pintaud, Betty Milln and Francis Kahn 167 Inusual riqueza, composicin y estructura arbrea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoec, Sur Oriente peruano An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoec, Peruvian South East Isau Huamantupa-Chuquimaco 173 Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panam (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Pedro W. Lozada y Paul H. Freytag 179 Vertebrados naturalizados en el Per: historia y estado del conocimiento Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge E. Daniel Cossos 191 Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru Evaluacin de mamferos medianos y grandes mediante trampas cmara en un bosque montano del norte del Per Carlos F. Jimnez, Heidi Quintana, Vctor Pacheco, Derek Melton, Javier Torrealva and Guillermo Tello 197 Evaluacin de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia Omar Martnez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gmez 207 Endoparsitos de micromamferos del noroeste de Per. 1: helmintos de marsupiales Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials Manuel Tantalen, Mnica Daz, Nofre Snchez y Harold Portocarrero 215 Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro. Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro Adelhi S. Fuentes, Anghela V. Mogolln y Walter E. Reyes 219 Utilizacin de la protena dietara por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalricas Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets Flix Walter Gutirrez, Mximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldvar 225 Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae) Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae) Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos 231 Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de Mxico Alejandra Cetina, Adriana Matos, Gabriel Garma, Helena Barba, Rosario Vzquez, Armando Zepeda-Rodrguez, David Jay, Vctor Monten and Ruth Lpez-A
(Contina...) 143
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Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Crdova, Argentina Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Crdova, Argentina Graciela N. Pucci, Adrin Acua, Natalia Tonin, Mara C. Tiedemann y Oscar H. Pucci
Notas cientficas
245 A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru Una asociacin fortuita planta-hormiga en la Amazona baja del Per Blanca Len and Kenneth R. Young 249 Expansin de la distribucin de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Per Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru L. Mauricio Ugarte, Alejandro Tabini, Daniel Cceres 253 Varamiento de cetceos en Tacna, Per (2002-2010) Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010) Jos Pizarro-Neyra 257 Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter Mario Rosina y Mnica Romo 261 Descripcin de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis Alfonso Chavera C., Rufino Cabrera, y Manuel Tantalen 265 Infestacin por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Per Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru Luis A. Gomez-Puerta, Germn Chvez, Marco A. Enciso, Ana P. Mendoza 267 Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice Colonizacin intraluminal en tbulos seminferos en ratn Luis Guzmn-Masias, Rosmary Lpez-Sam, Flor Vsquez-Sotomayor, Susan Prez-Gamarra, Jos Pino-Gavio y Guillermo Llerena-Cano
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Una nueva especie de AxinAeA del Norte de Per ISSN 1561-0837
Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Per

A new species of Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) from North of Peru
Abundio Sagstegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodrguez Rodrguez
Herbarium Truxillense (HUT), Universidad Nacional de Trujillo. Jr. San Martn 392. Trujillo, Per. E-mail Abundio Sagstegui: abundiosag@hotmail.com, E-mail Sandra J. Arroyo: sandrarroyoa@yahoo.com E-mail Eric F. Rodrguez: efrr@unitru.edu.pe
Resumen
Se describe e ilustra una nueva especie de Axinaea Ruiz & Pav. (Melastomataceae: Merianieae) denominada Axinaea wurdackii Sagst., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov., procedente del norte del Per (Dptos. Cajamarca, La Libertad y Piura), tpica de los bosques montanos y aparentemente endmica a esta parte del pas. Se compara con sus relacionadas. Adicionalmente se presentan datos sobre su distribucin geogrfica, ecologa, usos y estado de conservacin. Palabras clave: Axinaea, Melastomataceae, especie nueva, Norte del Per.
Abstract
Presentado: 29/04/2010 Aceptado: 25/10/2010 Publicado online: 14/12/2010
Axinaea wurdackii Sagst., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. is described and illustrated as a new species of Axinaea Ruiz & Pav. (Melastomataceae: Merianieae) from Northern Peru (Departments of Cajamarca, La Libertad and Piura). This species is typical of the montane forests and apparently endemic to this part of the country. It is compared with its closest relatives. Additionally data on its geographical distribution, ecology, uses and state of conservation are provided. Keywords: Axinaea, Melastomataceae, new species, Northern Peru.
Introduccin El gnero americano Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) descrito por Ruiz & Pavn (1794), presenta alrededor de 25 especies entre arbustos y rboles, distribuidas desde Costa Rica hasta Bolivia entre 1200 y 3800 m de altitud; sin embargo, casi todas las especies estn restringidas a los hbitats andinos, excepto una especie que crece en las montaas de Costa Rica y Panam (Wurdack 1973, 1980; Pennington et al. 2004; Cotton et al. 2004). Para la flora del Per se han registrado 14 especies (Brako & Zarucchi 1993; basado en Macbride 1941; Wurdack 1964, 1966, 1980), de ellas siete son endmicas a saber: Axinaea glandulosa Ruiz & Pav. ex D. Don, A. mertensioides Wurdack, A. nitida Cogn., A. pennellii Gleason, A. tomentosa Cogn., A. tovarii Wurdack y A. weberbaueri Cogn. (Len 2007). Revisando crticamente, tanto el material de herbario como el de las ltimas colecciones procedentes de los andes peruanos, en particular del norte del Per, hemos encontrado una nueva especie arbrea de hasta 35 m de alto, que denominamos Axinaea wurdackii Sagst., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. Especie nombrada en agradecimiento y honor al botnico estadounidense John J. Wurdack (1921-1998) especialista en Melastomataceae, quien adems efectu la observacin y anotacin en la etiqueta del herbario (1982) como una especie no descrita para la ciencia, sobre el material enviado por nuestra institucin al Jardn Botnico de Missouri (MO) a fines de 1981, en los folios A. Sagstegui et al. 9972 y 10131. Esta observacin, como una nueva entidad, tambin fue efectuada por Sagstegui (1995) y Sagstegui et al. (1995) al referirse a la flora de Contumaz y el bosque Cachil respectivamente. Consecuentemente, la descripcin, ilustracin y discusin de este nuevo taxn es el objetivo de este trabajo. Material y mtodos Se revis material de herbario y realiz observaciones directas de hbito y hbitat en el campo. Las colecciones se realizaron de acuerdo con la metodologa y tcnicas convencionales de herborizacin (Rodrguez & Rojas 2002). Adicionalmente se fij
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y conserv material en lquido (alcohol etlico al 70% o AFA) para estudiar la estructura floral. El material botnico del tipo fue depositado en los siguientes herbarios: HUT, MO, US. La descripcin taxonmica est basada en Wurdack (1973, 1980). Se adicionan datos sobre su distribucin geogrfica, ecologa, fenologa, usos y estado de conservacin segn criterios de la Lista Roja UICN (UICN 2001). Los acrnimos de los herbarios son citados segn Holmgren et al. (1990). Taxonoma Axinaea wurdackii Sagst., S. J. Arroyo & E. Rodr., sp.nov. (Figs. 1 A-N y 2)
Tipo: PER. Dpto. Cajamarca, Provincia Contumaz. Molino de Singarrn (Cascas), 1800 m, 11 Junio 1981, A. Sagstegui A., E. Garca A., S. Lpez M. & J. Mostacero L. 9972 (Holtipo: HUT; Istipos: MO, US).
Nota: Actualmente la localidad citada pertenece al Dpto. La Libertad, Prov. Gran Chim. Arbor 35 m usque alta. Ramis irregulariter tetragonis vel teretibus, longe sulcatis. Folia opposita, petiolata (petiolus breviter canalatus, glabrus, 1,5-2,5 cm longus), lamina obovata vel anguste elliptico-oblonga, integra, dentato-mucronulata vel breviter serrata, basi cuneata vel attenuata, apice acuminata, obtusata vel rotundata, 5(-7) plinervata, 6-15,5 cm longa et (2,5-)3-7,5 cm lata. Inflorescentiae terminales paniculam, (3-)5-60-florae. Flores 5-meras, 1,3-2,3 cm longae. Calyx truncatus, 2-3 mm longus; corolla externe violacea, interne alba; petala obovata, cuculata, 1,8-2,2 x 0,8-1,3 cm. Stamina isomorpha; filamentum complanatum, album, 7-13 mm longum. Ovarium subsphaericum, 5 x 4 mm, 5-costatum, apice 5-lobatum, stylus usque 1,8 mm longus. Capsula sphaerica, 10 x 10 mm, 5-lobata; semina multa, brunnea, oblongocuneiformes, 2,5-3 mm longa. rbol de hasta 35 m de alto. Tallos de fuste recto, hasta
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Sagstegui Alva et al.
Figura 1. Axinaea wurdackii Sagst., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. A. Rama florfera; B. Base de la lmina foliar, cara abaxial; C-E. Tipos de hojas; F. Flor; G. Hipantio y cliz en la antesis; H. Ptalo; I, J. Estambres anteptalos y antespalos isomorfos, mostrando los filamentos, conectivos con base redondeada y las anteras con un poro apical; K. Pistilo; L. Corte longitudinal del ovario, cliz e hipantio; M. Cpsula; N. Semilla. Delineado por R. Aguirre T. de el holtipo A. Sagstegui A. et al. 9972 (HUT), excepto M y N de E. Rodrguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HUT).
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Una nueva especie de AxinAeA del Norte de Per
Figura 2. Axinaea wurdackii Sagst., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. Rama florfera [(fotografa de la coleccin E. Rodrguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HUT)].
110 cm de dimetro, glabros, blanquecinos, ramificados en la parte superior, ramas irregularmente tetrgonas o teretes, surcadas longitudinalmente, ritidoma marrn claro. Hojas opuestas, coriceas, pecioladas (pecolos ligeramente acanalados, glabros, 1,5-2,5 cm de largo), glabras, desde obovadas hasta angostamente elptico-oblongas, mrgenes desde enteras, dentado-mucronuladas hasta ligeramente aserradas, base desde brevemente cuneada hasta ampliamente atenuada, no auriculada, pice acuminado, obtuso o redondeado, 5 (-7) plinervadas, 2 pares de nervaduras suprabasales (interna y externa) conspicuas y un par marginal tenue 0,8-1 mm del margen en las hojas grandes, par de nervaduras internas donde convergen con la nervadura principal hasta 1,5 cm de la base, par externo hasta 1 cm de la base; 6-15,5 cm de largo por (2,5-) 3-7,5 cm de ancho. Inflorescencias terminales en pancula, (3-) 5-60 flores, pndulas, hasta 30 cm de largo, en la base dos brcteas opuestas foliceas pequeas, similares a la hojas, en los nodos brcteas pequeas, pednculo floral delgado, 8-12 mm de largo. Antesis asincrnica. Flores pentmeras, 1,3-2,3 cm de longitud, hipantio cnico, 5-7 mm de largo; cliz truncado, -lbulos no evidentes, 2-3 mm largo; corola rosada o ligeramente violcea externamente y blanca internamente, ptalos obovados, cuculados, 1,8-2,2 cm de largo por 0,8-1,3 cm de ancho por 3-4 mm de profundidad, pice amplio, emarginado, 2-lobado, lbulos desiguales; estambres anteptalos y antespalos isomrficos, filamentos 7-13 mm largo, blancos, complanados, conectivo oblongo con base redondeada,
5-6 x 3-3,5 mm, amarillo, anteras con tecas linear-subuladas, 6-10 mm largo con un poro dorsal conspicuo, purpreas; ovario sub-esfrico, 5 x 4 mm, 5-costillado, pice 5-lobulado, verde, estilo de hasta 1,8 cm largo, blanco hasta ligeramente violceo. Cpsula esfrica, 5-lobada, 10 x 10 mm, el hipantio cubre 1/3 de la cpsula madura. Semillas numerosas, oblongo-cuneiformes, marrones, 2,5-3 mm de largo. Nombre vulgar: palo blanco. (Lpez 8311; Surez s.n.2499-HUT; Sagstegui et al. 10131; Sagstegui et al. 10891; Sagstegui et al. 14811). Material adicional examinado
PERU: Dpto. Cajamarca. Prov. Cajamarca: La Posada (Las QuinuasHuatum), 2800 m, 14 junio 1981, A. Sagstegui A., E. Garca A., S. Lpez M. & J. Mostacero L. 10131 (HUT, MO n.v.). Prov. Contumaz: Bosque de Cachil (Cascas-Contumaza), 2200 m, 3 junio 1975, A. Lpez M. 8311 (HUT). Desvo Bosque Cachil (Cascas-Contumaz), 2200 m, 24 junio 1982, A. Lpez M., A. Sagstegui A., J. Mostacero L. & S. Lpez M. 9071 (HUT). El Molino (Cascas-Contumaz), 1800 m, 29 junio 1983, A. Sagstegui A., J. Mostacero L. & E. Alvtez I. 10891 (HUT, TEX). Bosque Cachil, 2250 m, 27 junio 1992, A. Sagstegui A., C. Tllez A., S. Leiva G. & M. Zapata C. 14691 (F, HAO). Entrada al Bosque Cachil, 2200 m, 11 octubre 1992, A. Sagstegui A. & S. Leiva G. 14811 (F, HAO). Abajo de Bosque Cachil, 2180 m, 28 julio 1993, A. Sagstegui A. 14929 (F, HAO). Bosque de Cachil, 2270 m, 4 agosto 1995, E. Rodrguez R., A. Mrtin A., R. Samam, M. Mora C., W. Zelada E., L. Ramrez V., E. Huamn & C. Vergara D. 374 (HUT, MO). Bosque de Cachil, 2640 m, 30 may 1999, M. Binder,
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E. Rodrguez R., H. Binder & L. Montes M. 1999/10 (F, HUT, M). Prov. San Miguel: la Florida, near Agua Azul, 06 mayo 2003, M. Weigend, T. Henning & O. Mhr 7565 (BSB, HUT, USM). Prov. Santa Cruz: Palo Blanco (Bosque Monteseco), 1400 m, 25 mayo 1987, A. Sagstegui A., J. Guevara B. & J. Santisteban C. 13010 (HUT). Ca. 3 km (por aire) ENE Monteseco, 1750 m, 5 junio 1987, J. Santisteban C. & J. Guevara B. 138 (HUT). Dpto. La Libertad. Prov. Otuzco: Huaranchal, 2200 m, 25 junio 1957, G. Suarez G. s.n. (2499-HUT). Prov. Gran Chim: Distrito Cascas, Bosque de Cachil, 2400 m, 0724S-7847W, 31 agosto 2007, E. Rodrguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HAO, HUT, MO, USM). Dpto. Piura. Prov. Huancabamba: Canchaque-Minas Turmalina, 2200 m, 23 julio 1975, A. Sagstegui A., J. Cabanillas S. & O. Dios C. 8286 (HUT). Arriba de Jumbe, 1750 m, 13 setiembre 1981, A. Lpez M., A. Sagstegui A., J. Mostacero L. & S. Lpez M. 8820 (HUT).
Florece y fructifica entre mayo y setiembre despus de las lluvias. Es visitada por abejas y otros insectos (planta melfera). Usos.- Los tallos de fuste recto son utilizados por los lugareos para confeccionar timones para los arados utilizados ancestralmente en agricultura, para vigas y parantes de las casas, y adicionalmente como lea. Etimologa.- Los autores tienen el honor y privilegio de dedicar este hallazgo al botnico estadounidense Dr. John J. Wurdack (1921-1998) (US), asociando de este modo a la nueva entidad con el estudioso de la Flora del Per y especialista en la familia Melastomataceae, y a la vez perennizndolo. Estado de Conservacin Utilizando los criterios de la Lista Roja UICN (UICN, 2001), esta especie hasta el momento es considerada endmica al norte del Per y presente en los bosques montanos o sus remanentes. A pesar que el rea de presencia y ocupacin es relativamente grande, la preocupacin est focalizada en que esta especie vive en bosques montanos, los mismos que estn siendo deforestados aceleradamente por la actividad antropognica (e.g.: bosque Monteseco, Prov. Santa Cruz, Dpto. Cajamarca; ver Weigend et al., 2006). Estos ecosistemas frgiles no estn protegidos por el Estado peruano. As mismo, el reducido nmero y tamao de sus poblaciones encontradas en forma dispersa en el norte del Per, hacen suponer que esta especie debera ser incluida en la categora VU (Vulnerable). Agradecimientos Agradecemos a nuestro maestro Dr. Arnaldo Lpez Miranda (HUT) por sus enseanzas y dirigir los trabajos de campo en el Norte del Per; al Dr. Maximilian Weigend (BSB) por proveernos de material de la Prov. San Miguel, Cajamarca; y a la Biloga Roxana Aguirre por la preparacin de la excelente ilustracin que forma parte de esta investigacin. Literatura citada
Brako L. & J. Zarucchi. 1993. Catlogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Per. Monogr. Syst. Bot. Missouri Bot. Garden. 45: 674. Cotton E., R. Bussmann & P. Lozano. 2004. Three new Ecuadorian species of Axinaea (Melastomataceae). Nord. J. Bot. 23(1): 49-55. Holmgren P.K.; N.H. Holmgren & L.C. Barnett. 1990. Index Herbariorum. Part. I: The Herbaria of the World. 8th. ed. The New York Botanical Garden, Bronx, New York. U.S.A. Len, B. 2007[2006]. Melastomataceae endmicas del Per. En El libro rojo de las plantas endmicas del Per. Ed.: B. Len et al. Rev. peru. biol. Nmero especial 13(2): 429-430. Macbride F. 1941. Melastomataceae. En Flora of Peru. Field Museum of Natural History, Botany 13(4/1): 312-318. Pennington T.D., C. Reynel & A. Daza. 2004. Illustrated guide to the Trees of Peru. Published by David Hunt, The Manse, Chapel Lane, Milborne Port Sherborne, DT9 5DL, England. Rodrguez E. & R. Rojas. 2002. El Herbario: Administracin y Manejo de Colecciones Botnicas. Edit. por R. Vsquez M., Missouri Botanical Garden, St. Louis, U.S.A. Ruiz H. & J.A. Pavn. 1794. Florae Peruvianae, et Chilensis Prodromus. Typis Gabrielis de Sancha, Madrid.68. Sagstegui A. 1995. Diversidad Florstica de Contumaz. Fondo Editorial Universidad Antenor Orrego. Trujillo. Sagstegui A., S. Leiva, P. Lezama, et al. 1995. Inventario preliminar de la flora del Bosque de Cachil. Arnaldoa 3(2): 19-34.
Nota: Actualmente las localidades indicadas en la Provincia Contumaz pertenecen a la Provincia Gran Chim, Dpto. La Libertad. Discusin taxonmica Axinaea wurdackii se caracteriza principalmente por ser un rbol de hasta 35 m de alto, de fuste recto, considerada como la ms alta y robusta de las especies de Axinaea; las hojas 5(-7) plinervadas, 2 pares de nervaduras suprabasales (interna y externa) conspicuas y un par marginal tenue 0,8-1 mm del margen en las hojas grandes, par de nervaduras internas donde convergen con la nervadura principal hasta 1,5 cm de la base, par externo hasta 1 cm de la base. La nueva especie presenta afinidades con las especies A. macrophylla (Naudin) Triana y A. oblongifolia (Cogn.) Wurdack con las cuales fue confundida (ver Brako & Zarucchi, 1993, pg 674). A. macrophylla se encuentra distribuida en el norte de Sud Amrica (Venezuela hasta Ecuador), presenta hojas grandes, 5-nervadas a ligeramente 5-plinervadas (en general las nervaduras son basales) versus 5(-7) plinervadas fuertemente (nervaduras suprabasales con separacin amplia), el resto de caractersticas divergen completamente de la nueva especie. Sin embargo, con A. oblongifolia presenta gran afinidad. Esta especie se distribuye en el sur de Ecuador (Loja) llegando hasta Piura en Per, zona en el que ocurre un traslape con A. wurdackii, cuya distribucin es tpicamente mas surea. La nueva entidad se diferencia principalmente de A. oblongifolia por ser un rbol de hasta 35 m de alto versus pequeos rboles (hasta 8 m de altura); por tener una diversidad morfolgica del limbo as como de los mrgenes; por presentar 5(-7) nervaduras versus 3(-5) nervaduras; flores mucho mas grandes (1,3-2,3 cm vs. 0,8-1,2 cm) y numerosas; el hipantio cubre 1/3 la cpsula madura en A. wurdackii mientras que en A. oblongifolia la cubre completamente. Muchas diferencias para ser tratada a la nueva entidad como una subespecie. Distribucin, Ecologa y Fenologa.- Axinaea wurdackii vive en suelos negros de humificacin variable en bosque montanos (e.g.: bosques relictos Cachil y Monteseco) en sus remanentes o aislados de lo que alguna vez fueron bosques continuos. La nueva especie est restringida a la denominada zona de Amotape-Huancabamba de elevada riqueza endmica (Weigend, 2002, 2004). Se distribuye desde bajo la Cordillera Chapoln, lmite de las Provincias Gran Chim (La Libertad) y Contumaz (Cajamarca) como su parte ms surea hasta el rea de Huancabamba en Piura como su lmite septentrional, entre los 1,400 y los 3,000 m de altitud aproximadamente.
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Una nueva especie de AxinAeA del Norte de Per UICN. 2001. Categoras y Criterios de la Lista Roja de la UICN. Versin 3.1. Preparado por la Comisin de Supervivencia de Especies de la UICN. UICN, Gland, Suiza y Cambridge, Reino Unido. Weigend M. 2002. Observations on the Biogeography of the Amotape-Huancabamba Zone in Northern Peru. In: K. Young et al., Plant Evolution and Endemism in Andean South America. Bot. Review 68(1): 3854. Weigend M. 2004. Additional observations on the biogeography of the Amotape-Huancabamba zone in Northern Peru: Defining the South-Eastern limits. Rev. peru. biol. 11(2): 127-134. Weigend M., E. Rodrguez & C. Arana. 2006. The relict forests of Northwest Peru and Southwest Ecuador. In M. Weigend, E. Rodrguez & C. Arana (comp.), Los Bosques Relictos del NO de Per y SO de Ecuador. Rev. peru. biol. 12(2): 185-194. Wurdack J.J. 1964. Certamen Melastomataceis VIII. Phytologia 9(7): 409-426. Wurdack J.J. 1966. Certamen Melastomataceis X. Phytologia 13(2): 65-80. Wurdack J.J. 1973. Melastomataceae. In: Lasser, T. (ed.). Flora de Venezuela 8: 1-819. Wurdack J.J. 1980. Melastomataceae. In: Harling, G. & B. Sparre (eds). Flora of Ecuador 13: 1-406.
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SAlviA hunzikeri, nueva especie del Per ISSN 1561-0837
Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Per
Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru
Arturo Granda Paucar
Facultad de Ciencias-Herbario, Universidad Nacional Agraria La Molina, Apdo. 456, Lima, Per. Email: a.granda@lycos.com
Resumen
Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie restringida al valle del ro Mantaro en el Per, es descrita, ilustrada y sus rasgos ms notables contrastados con los de otras especies de la seccin Flocculosae. Palabras clave: Lamiaceae, Per, Salvia, seccin Flocculosae, subgnero Calosphace.
Abstract
Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species restricted to Mantaro River valley in Peru, is described, illustrated, and its salient features contrasted to other species of section Flocculosae. Keywords: Lamiaceae, Peru, Salvia, section Flocculosae, subgenus Calosphace.
Introduccin
Morir y no habr visto mi interminable casa J.L. Borges, El Per
Descripcin Salvia hunzikeri A. Granda, sp. nov. Figura 1 AJ Tipo: Per. Dpto. Huancavelica. Prov. Tayacaja, Hacienda Alalay, entre Mariscal Cceres y Pampas, 3200-3250 m s.m., 13-IV-1953, O. Tovar 1367 (holotipo MOL, isotipo USM). Suffrutex 0,4-0,6 m altus, ramis ascendentibus, pilis ramosis floccoso-tomentellis demum glabratis; petiolis (3-)5-7 mm longis, foliorum laminis (20-)40-45 mm longis x 6-10 mm latis, lanceolatis vel elliptico-lanceolatis, in basi cuneatis, marginibus remote obscure crenato-serratis, in apice acutis vel acuminatis, paginis ambobus pilis ramosis et glandulis subsessilibus vestitis, superiore incana vel subglabra, inferiore dense viscido-flocculosa, venis prominulis; floribus (2-)6 in verticillastris, bracteis lanceolatis caducis subtentis; calycibus florentibus (8,5-)9-10 mm longis, in maturitate 15 mm longis, extus pilis glandulosis subsessilibus et ramosis flocculosis; corollarum caerulearum, tubo 10-11 mm longo, leniter ventricoso, labia superiore 4,5-5 mm longa, inferiore 9-10 mm longa; staminibus in labia superiore galeata inclusis; stylo ad apicem utrimque hirsuto; nuculis (2,8-)3 mm longis, ellipticis. Sufrtice de 0,40,6 m de altura, con ramas, hojas, pedicelos y clices revestidos por indumento de tricomas multicelulares dendriformes, blanquecinos o algo ocrceos, con paredes gruesas y verrucosas, y glandulares subssiles. Ramas arcuado-ascendentes de 0,52,0 mm dim., subteretes, parduscas a grisceas, ligeramente estriadas, flocosas cuando jvenes, las viejas glabrescentes, filas y nodosas, con las bases peciolares persistentes, internodos de (7-)1040 mm long.; axilas foliares con innovaciones o fascculos de hojas correspondientes a las ramitas nuevas. Hojas con pecolos de (3-)57 mm long., canaliculados, floculosotomentosos; lminas de (20-)4045 mm long. x 610 mm lat., lanceoladas o tambin elptico-lanceoladas, con base cuneada, mrgenes ligeramente revolutos, tenuemente crenado-aserrados en su distales, pice agudo o acuminado, concoloras o el haz apenas ms obscuro, superficie adaxial moderadamente incana a glabrescente, abaxialmente con pubescencia ms densa, algo vscida, floculosa a lo largo de los nervios, nerviacin
Salvia L. (Lamiaceae, Nepetoideae) es un gnero de reas mayormente montano tropicales con un patrn fitogeogrfico subcosmopolita manifiestamente afn al de Scutellaria L. (Paton 1990). A despecho de ser considerado un grupo natural debido a sus estructuras estaminales altamente especializadas, Walker et al. (2004), y posteriormente Walker & Sytsma (2007), demostraron que Salvia es polifiltico en tanto gnero, que sus miembros constituiran tres linajes, contenidos todos en el llamado clado Salvia junto con otros cinco gneros actualmente reconocidos, y que su peculiar androceo habra evolucionado en paralelo al menos en tres ocasiones diferentes. Dentro de los grupos infragenricos tradicionalmente aceptados en Salvia, el subgnero Calosphace, ahora parte integrante de Salvia clado II en trminos de Walker et al. (2004), se erige como el grupo ms rico del gnero, y en los confines andinosudamericanos, particularmente en territorio peruano, ha tenido gran oportunidad para llevar a cabo una significativa especiacin en una amplia variedad de hbitats generados por la topografa y el clima, la que, y as lo sugiere la informacin cromosmica (Harley 1992), parece haberse visto fuertemente favorecida por la poliploida. Asimismo, el origen y diversificacin de las especies se vincula a la presencia de sndromes florales sofisticados necesarios para la transferencia del polen, que incluyen el bien conocido sistema estaminal de palanca, y que reflejan las relaciones exclusivas de mutualismo con los polinizadores como resultado a su vez de un fenmeno coevolutivo (Meeuse 1992, Claen-Bockhoff et al. 2003, Wester & Claen-Bockhoff 2007). En un conjunto tan amplio, cuya nica revisin es debida a Epling (1939), no es extraa la reinterpretacin de algunas de sus especies ni sorpresivo el hallazgo de nuevas entidades al paso que el anlisis de un mayor nmero de especmenes de herbario corra parejas con estudios de campo ms detallados (e. g. Fernndez-Alonso 2003, Wood & Harley 1989, Wood 2007). Tras la correcta evaluacin de sus particularidades, se describe a continuacin una nueva especie de Salvia del Per. El material estudiado, aunque escaso, indudablemente se diferencia de las especies conocidas y conviene no demorar ms su publicacin.
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Granda
Figura 1. Salvia hunzikeri. A, Cliz desplegado. B, Corola. C, Brcteas florferas en vistas dorsal (indumento parcialmente removido) y lateral, respectivamente. D, Tricoma dendriforme calicinal. E, Rama florfera. F, Corola desplegada y androceo. G, Gineceo sobre el disco. H, Cliz fructfero. I, Ovario y disco. J, Clusa en vista ventral. A-J, de O. Tovar 1367 (MOL).
semicraspedodrmica, con (5-)79 pares de nervios secundarios laterales, ascendentes, en general la nerviacin impresa en el haz, el envs con los nervios principales eminentes y el retculo prominente. Flores reunidas en falsos racimos terminales cortos, de hasta 10 cm long., solitarios, verticilastros 57, los inferiores distanciados por entrenudos de 1015(-20) mm long. a veces el basal en las axilas del par folioso distal y los superiores ms o
menos confluentes, tpicamente 6-floros o bien reducidos a 4- o incluso 2-floros en los nudos apicales; raquis similar al resto de las ramas; brcteas de 23 mm long. x 0,50,7 mm lat., muy prontamente caducas, lanceoladas o lineal-lanceoladas, semicncavas, albiflocosas exteriormente, glabrisculas en el interior; pedicelos de 25 mm long., ascendentes, flocosos, articulados al cliz, tenaces. Cliz en antesis de (8,5-)910 mm long., elongnRev. peru. biol. 17(2): 151 - 154 (Agosto 2010)
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SAlviA hunzikeri, nueva especie del Per
dose en fruto hasta 15 mm long., infundibuliforme, verdoso o con el dorso azul-violceo, externamente floculoso, indumento algo ms denso a lo largo de los nervios y en los mrgenes de los labios, superficie interior con pubescencia antrorsa en sus 2/3 distales, labios distanciados en 4,75 mm long. y hasta en 9,5 mm en fruto; labio superior de 3,53,7 mm long. x 3,54,3 mm lat., entero, ovado-deltoide, 7-nerviado, de pice agudo; labio inferior de 3,23,3 mm long., 2-dentado, dientes de 22,3 mm long. x 1,72 mm lat. en su sector libre, triangular-ovados, acuminados en el pice y fusionados cerca de su 1/3 basal u ocasionalmente hasta su mitad. Corola cerlea de (17-)1820 mm long., tubo de 1011 mm long., excediendo brevemente al cliz, recto o ligeramente curvo, un tanto ventricoso (hasta de 4 mm lat.), esparcidamente viloso en su mitad distal, los pelos simples y septados, glabro y epapiloso en el interior; labio superior de 4,55 mm long., cncavo, emarginado, viloso; el inferior de 910 mm long., 3-lobado, viloso hacia la base, en ocasiones los pelos simples entremezclados con pelos ramificados, lobo medio mayor, de 56 mm long. x 89,5 mm lat., 2-lobulado. Estambres inclusos, insertos a 9 mm del borde basal de la corola, en las inmediaciones de las fauces, filamentos de ca. 2 mm long., prolongados en un diente corto en la articulacin con el conectivo, polinatorios de 2,2 mm long., atenuados, vecciarios de 4,3 mm long. o uno algo menor, aplanados, conniventes hasta poco ms arriba de su mitad con diente retrorso de 0,30,5 mm long., papilosos a lo largo de sus mrgenes internos (la lnea de connivencia), esparcidamente cubiertos por pelitos capitados en sus caras dorsales e inmediaciones del diente. Tecas elipsoidales de 2,5 mm long. Estaminodios 2, de ca. 1 mm long., insertos a 8 mm por encima de la base del tubo. Disco con el lbulo inferior prolongado, ms o menos de la misma longitud que los lbulos del ovario. Estilo de 13 mm long., aplanado lateralmente, ensanchndose suavemente hacia la zona de bifurcacin, con pubescencia hirsuta cubriendo la mitad superior, ms abundante en los mrgenes, extendida por las ramas estigmticas que son exertas y desiguales, la posterior mayor, de 4,5 mm long., subulada, algo recurvada, la inferior de 11,2 mm long., aguda y canaliculada. Clusas de (2,8-)3 mm long. x 1,7 mm lat., elipsoidales, obscuramente trgonas, castaas, superficie microscpicamente rugosa, aparentemente sin carcter mixocrpico. Etimologa.- Esta especie est dedicada a Armando T. Hunziker (1919-2001). A su legado de disciplina y capacidad de trabajo. Distribucin geogrfica y hbitat.- Por ahora confinada a solo una localidad en la provincia de Tayacaja, departamento de Huancavelica, en elevaciones de 3200 3250 m de altitud. Weberbauer (1945) atribuye a esta zona del valle interandino del Mantaro un paisaje prevaleciente de estepas de gramneas y arbustos bajos dispersos; sin embargo, la zona en cuestin parece ser de transicin entre tal vegetacin y una formacin, comn entre las laderas secas a niveles inferiores, con predominio de arbustos y arbolillos caducifolios asociados a gramneas y herbceas estacionales as como algunos elementos subxerfilos (Tovar 1957). Convive con especies tales como: Cosmos peucedanifolius Wedd., Cronquistianthus urubambensis (B.L. Rob.) R.M. King & H. Rob., Gnaphalium dombeyanum DC., Oritrophium hieracioides (Wedd.) Cuatrec., Stevia puberula Hook., Coreopsis sp., Paranephelius sp., Calceolaria scabra Ruiz & Pav., Escallonia myrtilloides L. f., Hesperoxiphion peruvianum (Baker) Baker,
Clinopodium breviflorum (Benth.) Govaerts, Agalinis sp., Agrostis tolucensis Kunth, Bromus lanatus Kunth, Thalictrum decipiens Boivin, Alonsoa acutifolia Ruiz & Pav., entre varias ms conforme a la informacin a disposicin (Tovar com. pers.). Observaciones.- Salvia hunzikeri se alinea con el resto de especies de la sect. Flocculosae (Epling) Epling, integrado generalmente por sufrtices de ambientes secos o de marcada estacionalidad, con indumento tpicamente ramificado, follaje ms o menos caduco y microfilia a partir de renuevos axilares, inflorescencias terminales, flores de polinizacin entomfila con brcteas efmeras o persistentes, corolas celestes o azules con el tubo tan largo como el cliz o apenas sobresaliente, interiormente sin papilas, estambres inclusos con dientes retrorsos en los vecciarios, estilo viloso y clusas mixognicas. Por su aspecto vegetativo, S. hunzikerii es superficialmente semejante a S. flocculosa Benth., que habita en Ecuador, debido a la forma y dimensiones de las lminas foliares; sus flores mayores y las brcteas tempranamente caducas impiden, no obstante, errores en la discriminacin de ambas especies. Claramente es reconocible entre las especies peruanas restantes de la sect. Flocculosae con pubescencia dendriforme al compararlas. As, S. grisea Epling se diferencia bsicamente en dos caracteres; uno fcil de advertir a simple vista: las lminas foliares oblongas con bases truncado-cordadas y pices obtusos, que, adems, se muestran conspicuamente ampollosas y discoloras; otro, que exige la observacin paciente del cliz: los pelos ramificados dendriformes sencillos, comunes a ambas especies, se entremezclan con algunos otros que muestran ramas glandulares. De la misma forma, son notorias sus diferencias con S. griseifolia Epling, que se aparta por sus brcteas florales persistentes durante la antesis y, al parecer, la fructificacin y, a ms de sus flores menores, tambin por sus hojas cortamente pecioladas con lminas angostamente ovadas y discoloras. Entre varios detalles, difiere de S. cruikshanksii Benth. y S. trifilis Epling por la forma de las hojas, que en ellas son ovadas a anchamente ovadas, adems en la primera las lminas son usualmente glabrescentes o glabras cuando maduras mientras que en la segunda son discoloras con la superficie abaxial tomentosa; por otro lado, ambas se separan por sus flores de dimensiones menores. En tanto, S. xanthopylla Epling & Jtiva resulta poco afn por sus hojas ssiles con lminas angostamente oblongo-elpticas y mrgenes revolutos, pero es su profusa pilosidad amarillenta, lanosa, que recubre casi toda la planta (excepto las corolas), el rasgo prominente que permite distinguirla y separarla fcilmente. Por fin, podra confundirse con S. sarmentosa Epling del Per pero el indumento en esta especie no est conformado por pelos ramificados, lo que de por s constituye un atributo conspicuo y la hace fcil de separar. Se ha sealado que, por lo comn, la presencia de tricomas ramificados multicelulares reviste importancia taxonmica en la subfamilia Nepetoideae a nivel especfico (Harley et al. 2004). En Salvia caracterizan, al menos en parte, a algunas secciones morfolgicamente dismiles; lo que sugiere su evolucin independiente en dichos grupos. Asimismo, otro rasgo de origen paralelo dentro del gnero en el Nuevo Mundo lo constituyen las formaciones ventrales en los brazos inferiores del conectivo que, a manera de dientes retrorsos, se presentan en S. hunzikeri y en el resto de la sect. Flocculosae. Claen-Bockhoff et al. (2004) han apuntado,
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refirindose a S. rypara Briq. (sect. Malacophyllae Epling), que tales estructuras indudablemente estn involucradas en el sistema de palanca de transferencia del polen, restringiendo el acceso al nctar y optimizando as la polinizacin por medio de abejas. El hallazgo de tricomas dendriformes parcialmente capitados en un par de isotipos de S. grisea (Ferreyra 7628 MOL, USM) resulta interesante porque no haban sido mencionados en su descripcin original (Epling & Mathias 1957) ni tampoco reportados antes o con posteridad para ninguna otra especie peruana de Salvia (Epling 1938; Macbride 1960); empero, su constancia requiere confirmacin, vista la escasez de materiales disponibles de la especie. Aqu se le atribuye tentativamente valor diagnstico para distinguir S. grisea de S. hunzikeri. La ausencia de muclago en las clusas de S. hunzikeri es incierta y sern necesarios materiales adicionales de la especie para evaluar mejor tal carcter. Ciertos especmenes: D.N. Smith 10575, D.N. Smith & R. Valencia 10064, D.N. Smith et al. 9266 y 12038 (USM) y A. Granda & J. Alegra 2438 (MOL), provenientes todos de ncash, podran sealarse, debido a cierta similitud en el follaje, como representantes de poblaciones geogrficamente aisladas de S. hunzikeri pero son morfolgicamente distintos por sus inflorescencias congestas, entre otros detalles, y constituyen una especie nueva no descrita. Agradecimientos Deseo expresar mi gratitud a Raymond M. Harley y Alan Paton por su colaboracin; parte importante de la literatura y algunas fotografas de tipos nomenclaturales depositados en Kew los debo a su generosidad y buena disposicin. Mi reconocimiento se hace extensivo a Philip Cantino, Susana Crespo, Maximilian Weigend, John R.I. Wood, Regine Claen-Bockhoff y Petra Wester por facilitarme varias de las referencias aqu citadas. Dejo constancia de mi agradecimiento a John R.I. Wood y J. Jos Alegra por la lectura crtica y sus opiniones para mejorar los contenidos del texto; asimismo, a Marisa Ocrospoma, el entintado de la figura acompaante. Debo recordar a O. Tovar por prestar, con la cortesa que siempre lo caracteriz, algunos datos aqu consignados. Finalmente, agradezco a los directores y curadores de los herbarios MOL y USM por su amable apoyo. Literatura citada
Claen-Bockhoff R., M. Crone & E. Baikovay. 2004. Stamen development in Salvia L.: homology reinvestigated. Int. J. Plant Sci. 165(4): 475-498. Claen-Bockhoff R., P. Wester & E. Tweraser. 2003. The staminal lever mechanism in Salvia L. (Lamiaceae) - a review. Plant Biol. 5: 33-41.
Epling C. 1938. The Labiatae of Peru. Repert. Spec. Nov. Regni Veg. Beih. 105: 1-93. Epling C. 1939. A revision of Salvia, subgenus Calosphace. Repert. Spec. Nov. Regni Veg. Beih. 110: 1-383. Epling C. & M.E. Mathias. 1957. Supplementary notes on American Labiatae - VI. Brittonia 8(4): 297-313. Fernndez-Alonso J.L. 2003. Estudios en Labiatae de Colombia IV. Novedades en Salvia y sinopsis de las secciones Angulatae y Purpureae. Caldasia 25(2): 235-281. Harley R.M. 1992. Chromosome Numbers in Tropical American Labiatae. En: R.M. Harley & T. Reynolds (eds.), Advances in Labiate Science. Royal Botanic Gardens, Kew. Pp. 211-246. Harley R.M., S. Atkins, A.L. Budantsev, P.D. Cantino, B.J. Conn, R. Grayer, M.M. Harley, R. de Kok, T. Krestovskaja, R. Morales, A.J. Paton, O. Ryding & T. Upson. 2004. Labiatae. En: J.W. Kadereit (ed.), The Families and Genera of Vascular Plants VII. Flowering Plants. Dycotiledons. Lamiales (except Acanthaceae including Avicenniaceae). Springer. Berln. Pp. 167-275. Macbride J.F. 1960. Labiatae. En: J.F. Macbride (ed.), Flora of Peru. Field Mus. Nat. Hist., Bot. Ser. 13, part 5(2): 721-829. Meeuse A.D.J. 1992. Anthecology of the Labiatae: an Armchair Approach. En: R.M. Harley & T. Reynolds (eds.), Advances in Labiate Science. Royal Botanic Gardens, Kew. Pp. 183-191. Paton A. 1990. The phytogeography of Scutellaria L. Notes Roy. Bot. Gard. Edinburgh 46(3): 345-359. Tovar O. 1957. Las gramneas de Huancavelica. Primera parte. Mem. Mus. Hist. Nat. Javier Prado 6: 1-110. Walker J.B. & K.J. Sytsma. 2007. Staminal evolution in the genus Salvia (Lamiaceae): molecular phylogenetic evidence for multiple origins of the staminal lever. Ann. Bot. 100: 375-391. Walker J.B., K.J. Sytsma, J. Treutlein & M. Wink. 2004. Salvia (Lamiaceae) is not monophyletic: implications for the systematics, radiation, and ecological specializations of Salvia and tribe Mentheae. Amer. J. Bot. 91(7): 1115-1125. Weberbauer A. 1945. El Mundo Vegetal de los Andes Peruanos. Editorial Lumen, Lima, Per. Wester P. & R. Claen-Bockhoff. 2007. Floral diversity and pollen transfer mechanisms in bird-pollinated Salvia species. Ann. Bot. 100: 401-421. Wood J.R.I. 2007. The Salvias (Lamiaceae) of Bolivia. Kew Bull. 62(2): 177-222. Wood J.R.I. & R.M. Harley. 1989. The genus Salvia (Labiatae) in Colombia. Kew Bull. 44(2): 211-278.
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CAlCeolAriA en el Per y primer registro de CAlCeolAriA perfoliAtA ISSN 1561-0837
Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Per y primer registro de Calceolaria perfoliata
New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata
Pamela Puppo
Centro de Investigao em Biodiversidade e Recursos Genticos (CIBIO), Universidade do Porto, Campus Vairo, R. Monte-Crasto, 4485-661 Vairo, Portugal. Email: p_puppo@hotmail.com
Resumen
Se registra por primera vez la presencia de 24 especies de Calceolaria para 15 departamentos de Per y se registra la presencia de C. perfoliata en este pas. Adicionalmente, se da un listado completo de las 123 especies presentes en el Per, su distribucin geogrfica actualizada, y se hace un anlisis general de la diversidad de este gnero por departamento. Palabras clave: Calceolaria, Scrophulariaceae, biodiversidad, nuevos registros, Per.
Abstract
Twenty four species of Calceolaria are recorded for the first time for 15 departments of Peru and the presence of C. perfoliata is reported in this country. In addition, a list with the 123 species present in Peru is included along with their current geographical distribution. A general analysis of the genus diversity per department is done. Keywords: Calceolaria, Scrophulariaceae, biodiversity, new records, Peru.
Introduccin El gnero Calceolaria L. es el ms numeroso de la familia Calceolariaceae contando con aproximadamente 250 especies (Molau 1988). Previamente considerado parte de la familia Scrophulariaceae, fue elevado al rango de familia juntamente con Porodittia G. Don y Jovellana Ruiz & Pav. cuando las Scrophulariaceae fueron encontradas polifilticas (Olmstead & Reeves 1995, Olmstead et al. 2001). Calceolaria se caracteriza por tener corola bilabiada con el labio inferior en forma de saco y provisto interiormente de una estructura secretora de aceite llamada elaiforo (Vogel 1974). Las flores son generalmente amarillas y poseen dos estambres. Slo una especie, C. triandra (Cav.) Vahl, posee tres lbulos en la corola y tres estambres. Esta especie fue reconocida durante aos como un gnero a parte (Porodittia) hasta que anlisis moleculares mostraron que deba ser incluida en Calceolaria (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009). Molau (1988) subdividi el gnero en tres subgneros y numerosas secciones. La mayora de estas secciones sin embargo, fueron encontradas polifilticas en estudios moleculares recientes (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009). En el Per, este gnero posee ms de 120 especies sin contar las subespecies e hbridos (Soukup 1975, Molau 1988, Brako y Zarucchi 1993). Ms an, Molau (1988) considera el Norte de Per como el centro de endemismos de Calceolaria, especficamente los departamentos de Amazonas y Cajamarca. A pesar del elevado nmero de especies presentes en nuestro pas, nuevas especies siguen siendo descritas (por ejemplo Molau 2003, Puppo 2008) y numerosos nuevos registros departamentales han sido encontrados. En el presente artculo se dan a conocer 24 nuevos registros de Calceolaria para 15 departamentos del Per. Adems se reporta la ocurrencia de C. perfoliata L., cuya distribucin era conocida ms o menos continuamente desde Costa Rica hasta el sur de Ecuador. Las nuevas ocurrencias estn ordenadas alfabticamente de acuerdo al nombre de la especie. Se presentan tambin pequeas descripciones de cada taxn y su distribucin conocida.
Adems se incluye una tabla con todas las especies reportadas para el Per y los departamentos donde ocurren. Se hace tambin un breve anlisis de la diversidad del gnero por departamento. Material y mtodos Las siguientes nuevas ocurrencias fueron registradas como parte de identificaciones generales de especmenes de Calceolaria realizadas entre los aos 2005-2008 en los herbarios HOXA, MO, MOL, y USM. Los nombres y descripciones siguen la ltima revisin del gnero (Molau 1988). Los acrnimos de los herbarios usados en el texto corresponden al Index Herbariorum (Thiers 2010). Las siguientes fuentes bibliogrficas fueron consultadas antes de considerar estos registros como nuevos: Molau (1988), Brako y Zarucchi (1993), Ulloa Ulloa et al. (2004), y Salinas y Len (2006). Resultados 1. Calceolaria ajugoides Kraenzl. Bot. Jahrb. Syst. 50. Beibl. 111:75. 1913. Tipo: Per. Arequipa: Prov. Caraveli, between Rio de Lomas and Rio Yauca, 3000 m, Weberbauer 5765 (lectotipo F, isotipos G, GH). Arbusto pequeo de menos de 1 m de alto, puberulento; hojas ternadas, lanceoladas de menos de 5 cm long.; flores amarillas, abiertas, con una mancha roja en el interior; estambres marrones. Distribucin: Registrada para los departamentos de Arequipa y Ayacucho entre los (300)2800-3000 m. Nuevo registro: Ica. Prov. Ica, Tambillo, 2300 m, 16 ene 1979, Rick s.n. (USM). 2. Calceolaria angustiflora Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:17. 1798. Tipo: Per. Lima: Prov. Canta, nr. Obrajillo, Pavn s.n. (lectotipo MA, isotipos F, MA, MPU). Arbusto de hasta 2 m de alto, glabro o piloso; hojas ternadas, ovadas de 2-9 cm long.; flores amarillas, abiertas, con manchas rojas en el interior; estambres marrn claro. Distribucin: Reportada para los departamentos de ncash, Arequipa, Cajamarca, La Libertad, Lima, y Moquegua entre los 200-3750 m. Nuevo registro: Piura. Prov. Ayabaca, bosque de Huamba, 2840 m, 24 may 1988, Cano 1664 (USM).
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Puppo
3. Calceolaria aurea Pennell. Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia 97:159.1945. Tipo: Per. Cusco: Prov. Paucartambo, below Colquepata, 3200-3500 m, 01 may 1925, Pennell 13772 (holotipo PH, isotipos CUZ, F, GH, NY, US). Arbusto pequeo de cerca de 0,5 m de alto, usualmente tomentoso; hojas fasciculadas de menos de 1 cm long.; flores amarillas, cerradas, con una o varias manchas rojas en el interior; estambres castaos, tecas divaricadas. Distribucin: Conocida para los departamentos de Arequipa, Cusco y Moquegua entre los 3200-4000 m. Nuevo registro: Puno. Prov. Puno, 10 km SW of Puno on road to Ilave, 3822 m, 13 may 1963, Ugent 5253 (USM). 4. Calceolaria bicolor Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:16. 1798. Tipo: Per. Lima: Prov. Canta, Canta. Pavn s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, FI, G, MA, MO, MPU). Subarbusto de hasta 2 m alto, pubrulo o tomentoso; hojas herbceas, ternadas; flores mitad amarillas y mitad blancas, cerradas; estambres amarillos, tecas ascendentes. Distribucin: Descrita para los departamentos de ncash, Hunuco, La Libertad, Lima, y Pasco entre los 22003800 m. Nuevo registro: Huancavelica. Prov. Tayacaja, Pachaspampa, debajo de Huando, 3300 m, 04 abr 1953, Tovar 1221 (USM). 5. Calceolaria bicrenata Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:15. 1798. Tipo: Per. Hunuco: Prov. Hunuco, Cuchero, Pavn s.n. (lectotipo OSF, isotipos BM, F, FI, G, MA). Hierba o arbusto de hasta 1 m de alto, hirsuto o viloso; hojas ovadas hasta de 10 cm long.; flores amarillas, cerradas; estambres amarillos o castaos, tecas ascendentes. Distribucin: Presente en los departamentos de Amazonas, ncash, Cajamarca, Hunuco, La Libertad, Lambayeque, Lima, y Pasco entre los (1800)2500-4200 m. Nuevo registro: Junn. Prov. San Pedro de Cajas, 3800 m, 23 feb 1974, Tovar 7173 (USM); Prov. Tarma, sobre Tarma, 3600 m, 07 ene 1983, Smith 3022 (USM). 6. Calceolaria calycina Benth. In DC. Prodr. 10: 211. 1846. Tipo: Per. Amazonas: Prov. Chachapoyas, Chachapoyas Mathews s.n. (holotipo K). Hierba trepadora de hasta 4 m de largo, hispida; hojas opuestas y decusadas, triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ligeramente deflexas, totalmente dehiscentes. Distribucin: Conocida de los departamentos de Amazonas, Cajamarca, Hunuco, Junn, La Libertad y Piura entre los 2000-3400 m. Nuevos registros: ncash. Prov. Bolognesi, cerca a Quero, 3100 m, 29 ago 1977, Cerrate 6915 (USM). San Martn. Prov. Mariscal Cceres, 2950-3000 m, 01 ago 1996 Cano et al. 7449 (USM). 7. Calceolaria chaetostemon Pennell. Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia 97:171.1945. Tipo: Per. Cusco: Prov. Anta, nr. Limatambo, 2700 m, mar 1937, Vargas 231 (holotipo F, isotipo PH). Hierba de 20-70 cm de alto, hirsuta o vilosa; hojas ovadas de menos de 10 cm long.; flores amarillas con una mancha roja o morada en el interior, abiertas; estambres con slo una teca frtil, la otra reducida y estril. Distribucin: Descrita como endmica de los departamentos de Apurmac y Cusco entre los 2300-3500 m. Nuevos registros: Ayacucho. Prov. Vilcas, feb 2005, Vega
627 (MOL). Hunuco. Ochoa 1067 (MOL). 8. Calceolaria chelidonioides Kunth. Nov. Gen. sp. Pl. 2:378. 1818. Tipo: Ecuador. Pichincha: Cerro Javirac, Quito, ca. 2750 m, may 1802, Bonpland s.n. (lectotipo B-WILD, isotipos F, G-DC, HAL, P). Hierba higroftica de hasta 2 m de alto, pubrula; hojas pinnatfidas, raro enteras; flores amarillas, cerradas; estambres con slo una teca frtil, la otra estril y reducida. Distribucin: Reportada para los departamentos de ncash, Arequipa, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Hunuco, Junn, Lima, Moquegua, Piura, Puno, y San Martn entre los (300-500)1000-3500. Nuevos registros: Amazonas. Prov. Bongara, laguna de Pomacocha, 2200-2300 m, 23 oct 1986, Ferreyra et al. 20684 (USM); Prov. Chachapoyas, cerro Puma Urco, al S de Chachapoyas, 2340 m, 07 feb 1984, Cowan et al. 4294 (USM). Lambayeque. Prov. Lambayeque, km 28 E of Olmos, 1150-1200 m, 05 ene 1964, Hutchison & Wright 3417 (MO). Pasco. Prov. Oxapampa, rio el Tunqui, 1720 m, Smith & Alboun 5517 (MO). 9. Calceolaria cypripediiflora Kraenzl. Feddes Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1:101. 1905. Tipo: Per. Puno: Prov. Sanda, among shrubs in open habitats, 2100-2300 m, Weberbauer 504 (lectotipo G). Hierba ascendente de hasta 4 m de alto, vilosa o hirsuta; hojas de hasta 7 cm long.; flores amarillas de hasta 3-4 cm long.; estambres castaos, tecas divaricadas. Distribucin: Endmica de Ayacucho, Cusco y Puno entre los 1500-4000 m. Nuevos registros: Pasco. Prov. Oxapampa, 2300 m, 05 sep 2004, Rojas et al. 3326 (HOXA, MO), 2500 m, 22 jun 2003, van der Werff et al. 17707 (HOXA, MO), 2100 m, 03 jun 2004, Rojas et al. 2654 (HOXA, MO), 2450 m, 19 jul 2003, van der Werff et al. 18656 (HOXA, MO), entre el cerro Pajonal y Abra Chacos, 2550 m, 09 oct 1982, Smith 2574 (USM, MO). 10. Calceolaria engleriana Kraenzl. subsp. engleriana. Feddes Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1:106. 1905. Tipo: Per. Puno: Prov. Sanda, above Cuyo Cuyo, 3600-3800 m, 03 may 1906, Weberbauer 923 (lectotipo G, isotipo MOL). Arbusto o subarbusto de 1-3 m alto, tomentoso; hojas lanceoladas de hasta 7,7 cm long.; flores amarillas, cerradas; estambres amarillos, tecas divaricadas, usualmente con glndulas en la base de las anteras. Distribucin: Conocida en Per de los departamentos de Apurmac, Arequipa, Ayacucho, Cusco, Huancavelica, y Puno entre los 2000-4500 m. Nuevo registro: Junn. Prov. Huancayo, cerca de Huancayo, 3300-3400 m, 02 may 1961, Tovar 3340 (USM). 11. Calceolaria flexuosa Ruiz & Pav. subsp. chrysocalyx (Pennell) Molau. Fl. Neotrop. 47:199. 1988. Tipo: Per. Cusco: Prov. Paucartambo, nr. Rio Yanamayo, below Pillahuata, 2900-3200 m, 4-5 may 1925, Pennell 13792 (holotipo PH, isotipos CUZ, E, F, G, M, NY, P, PH, S, US, USM, WIS). Subarbusto de hasta 3 m alto, viloso o hirsuto; hojas ovadas de hasta 12 cm long.; flores amarillas, spalos amarillos; estambres marrones, tecas deflexas. Distribucin: Registrada como endmica de los departamentos de Apurmac, Cusco, y Puno entre los 1500-4000 m.
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CAlCeolAriA en el Per y primer registro de CAlCeolAriA perfoliAtA
Nuevo registro: Ayacucho. Prov. Lucanas, Andamarca, 3500 m, abr 2004, Vargas & Mora 211 (USM). 12. Calceolaria glauca Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:17. 1798. Tipo: Per. Lima: Prov. Canta, Obrajillo, just NE of Canta, Pavn s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, F, FI, G, MA, MPU, S). Subarbusto o arbusto de menos de 1,5 m de alto, tomentoso o pubrulo; hojas ternadas, lanceoladas; flores amarillas con manchas rojas al interior, cerradas; estambres marrones, tecas divaricadas. Distribucin: Conocida de los departamentos de ncash, Cajamarca, Huancavelica, La Libertad, y Lima entre los 1500-4000 m. Nuevos registros: Amazonas. Prov. Luya, paso Fortaleza, 24 jun 1948, Pennell 15293 (USM). Junn. Cerca de Casapalca, 23 oct 1940, Ridoutt s.n. (USM). 13. Calceolaria linearis Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:19. 1798. Tipo: Per. Hunuco: Prov. Hunuco, Chicoplaya, Pavn s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, F, FI, G, K). Arbusto de menos de 1 m de alto, glutinoso, hirsuto; hojas de menos de 3 cm long.; flores amarillas con manchas rojas en el interior, cerradas; estambres castaos, tecas divaricadas. Distribucin: Descrita para los departamentos de ncash, Hunuco, La Libertad, Lima, y Piura entre los 26004400 m. Nuevos registros: Cajamarca. Michiquillo, 3100 m, 07 abr 1948, Pennell & Reichlin 15032 (USM), Prov. Celendn, 2700-2900 m, 15-17 abr 1948, Pennell 15206 (USM), 3400 m, 14-18 abr 1948, Pennell 15160 (USM), Prov. Cajamarca, 2750-2850 m, 10 abr 1948, Pennell & Anderson 15076 (USM). Junn. Prov. Huancayo, road from Huancayo to Huancavelica, 3543 m, 19 sep 2001, Weigend et al. 5804 (MO). 14. Calceolaria lobata Cav. Icon. 5:26. 1799. Tipo: Per. Talcahuano, Nee s.n. (lectotipo MA, isotipos CGE, F, MA). Hierba de hasta 1 m de alto, pilosa o vilosa; hojas lobadas 2-9 cm long.; flores amarillas con manchas moradas al interior, cerradas; estambres con anteras sagitadas. Distribucin: Conocida de los departamentos de ncash, Arequipa, Ayacucho, Junn, Lima, Moquegua, y Puno entre los (1500)3000-4500 m. Nuevos registros: Amazonas. 18 jun 1948, Pennell 15937 (USM). Junn. Prov. Tarma, entre Tarma y Oroya, 36003700 m, 20 jun 1948, Ferreyra 3830 (USM). 15. Calceolaria pavonii Benth. In DC., Prod. 10:211. 1846. Tipo: Per. Amazonas: Prov. Chachapoyas, 1836, Mathews 3042 (lectotipo K, isotipos BM, CGE, E, G, OXF, US). Hierba de hasta 2 m de alto, vilosa o hirsuta; hojas opuestas y decusadas, sagitadas o triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ascendentes, parcialmente dehiscentes. Distribucin: En Per se encuentra en los departamentos de Amazonas, Cajamarca, Hunuco, Junn, y Piura entre los 1200-3500 m. Nuevo registro: Lambayeque. Prov. Lambayeque, Abra de Porculla, road from Olmos to Pucara km 45 east of Olmos, 1920 m, 13 jul 1986, Plowman et al. 14218 (MO). 16. Calceolaria perfoliata L. f. Suppl. Pl. 86. 1781. Tipo: Colombia. Sine loco, hbitat in nova Granada, Mutis 121 (holotipo LINN, isotipos F, G, PH, S, US).
Hierba trepadora de hasta 5 m de largo, pilosa o vilosa; hojas opuestas y decusadas, triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres marrn oscuro con tecas fuertemente deflexas y en forma de herradura, totalmente dehiscentes. Distribucin: Esta especie presenta un rango ms o menos continuo desde Costa Rica hasta el Sur de Ecuador ocupando reas boscosas entre los 1800-3800 m. Nuevo registro: PER. Pasco. Prov. Oxapampa, Huancabamba, camino Misericordia Lanturachi-Santa Barbara, 2300-3300 m, 03 jul 1985, Foster et al. 10546 (USM, F?). 17. Calceolaria pinnata L. Kongl. Vetensk. Acad. Handl. 31:286. 1770. Tipo: Suecia. Cultivada en Uppsala, propagada de semillas recibidas de Jussieu, colectadas en vic. Lima, Per, Linnaeus s.n. (lectotipo LINN). Hierba higroftica de 5-50 cm de alto, puberulenta; hojas pinnatfidas, peciolos ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo elongado de 0,9-1,1 mm long. separando las tecas que son dimorfas. Distribucin: Amazonas, ncash, Arequipa, Cajamarca, La Libertad, Lambayeque, Lima y Piura entre los 200-4000 m. Nuevo registro: Junn. Prov. Tarma, cerca al puente San Flix entre Tarma y San Ramn, 1300-1400 m, 07 jun 1963, Ferreyra & Tovar 14958 (USM). 18. Calceolaria pisacomensis Walp. Nov. Actorum Acad. Caes. Leop.-Carol. Mat. Cur. 19 suppl. 1:396. 1843. Tipo: Per. Arequipa: Prov. Castilla, Pisacoma, ca. 4500 m, Meyen s.n. (holotipo destruido). Neotipo: Per. Arequipa: Prov. Arequipa, Chiguata, E of Arequipa, 3900-4000 m, 13 nov 1947, Ferreyra 2598 (neotipo GB, isoneotipos PH, USM, ver Molau 1988, p.152). Subarbusto de hasta 1 m de alto, hirsuto; hojas ovadas a triangulares de menos de 5 cm long.; flores usualmente naranjas a rojas, cerradas; estambres con tecas parcialmente dehiscentes. Distribucin: Descrita como endmica del sur del Per en los departamentos de Arequipa y Moquegua entre los 2300-4500 m. Nuevo registro: Ayacucho. Prov. Puquio, Llauta, 2600 m, 07 ene 1979, Rick s.n. (USM). 19. Calceolaria rugulosa Edwin. Phytologia 19: 395. 1970. Tipo: Per. Cajamarca. Prov. Chota, below Llama, 1800-1850 m, 17 jul 1948, Pennell 15917 (holotipo US, isotipos BM, G, GH, K, NY, PH, S). Subarbusto de hasta 2 m de alto, viloso o hirsuto; hojas ternadas, ovadas; flores amarillas con una mancha roja grande al interior, cerradas; estambres marrn claros, tecas divaricadas o ligeramente deflexas. Distribucin: Conocida de los departamentos de ncash, Arequipa, Cajamarca, Huancavelica, La Libertad, Lambayeque, Lima, y Piura entre los 200-3900 m. Nuevo registro: Hunuco. Prov. Huamalies, Punchao, 3000-3500 m, 22 mar 1999, Ortiz 34 (USM). 20. Calceolaria salicifolia Ruiz & Pav. subsp. salicifolia. Fl. Peruv. 1:18. 1798. Tipo: Per. Hunuco: Prov. Hunuco, Pillao, Pavn s.n. (lectotipo MA, isotipos F, G, MA, PH). Arbusto de hasta 2 m de alto, glabro, glutinoso; hojas lanceoladas, glabras; spalos verdes lilceos, corola amarilla, cerrada; estambres castaos, tecas divaricadas, filamentos 1,2-1,8 mm long.
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Puppo
Distribucin: Endmica del centro de Per, presente en los departamentos de Hunuco y Junn entre los 26003900 m. Nuevo registro: ncash. Prov. Huamn, en Caucha Uchucuna, 3400 m, 23 abr 1983, Ochoa 15164 (MOL). 21. Calceolaria scapiflora (Ruiz & Pav.) Benth. In D.C., Prodr. 10:207. 1846. Tipo: Per. Junn: Prov. Tarma, in the high Andes above Tarma, Pavn s.n. (lectotipo MA, isotipos CGE, F, MA, S). Hierba acaule de hasta 16 cm de alto; hojas en roseta, ovadas, hirsutas o vilosas; flores amarillas, abiertas con manchas rojas en el interior; estambres con tecas totalmente ascendentes, marrn rojizo o violceo. Distribucin: Reportada para los departamentos de Apurmac, Cusco, Huancavelica, Hunuco, Junn, Lima, y Pasco entre los 3600-4700 m. Nuevo registro: ncash. Prov. Huaraz, Parque Nacional Huascarn, quebrada Llaca, 4000-4050 m, 25 may 1986, Smith 12422 (MO); Prov. Huari, Huascaran NP, quebrada Rima Rima, 4200-4370 m, 06 may 1986, Smith et al. 12200 (MO). 22. Calceolaria tenuis Benth. In D.C., Prodr. 10:205. 1846. Tipo: Per. Lima: Prov. Canta, Puruchuco, ca. 20 km S of Huamantanga, ca. 3000 m, Mathews 1047 (lectotipo K, isotipos BM, E, G, L, NY, OXF). Hierba higroftica de 5-50 cm alto, puberulenta; hojas pinnatfidas, peciolos ligeramente ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo de 0-0,3 mm long. separando las tecas que son dimorfas. Distribucin: Conocida de los departamentos de ncash, Arequipa, Ayacucho, Cusco, Huancavelica, Hunuco, Junn, Lima, y Puno entre los 2600-4000 m. Nuevos registros: La Libertad. Prov. Trujillo, Huamachuco, 2100-2200 m, 17 mar 1948, Ferreyra 3082 (USM). Pasco. Prov. Oxapampa, 3400-3500 m, 25 ene 2004, Vsquez et al. 28992 (HOXA), 2000-2300 m, 06 jul 2004, Rojas et al. 3119 (HOXA). 23. Calceolaria trilobata Hemsley subsp. herzogiana (Kraenzl.) Molau. Fl. Neotrop. Monogr. 47: 243. 1988. Tipo: Bolivia. Cochabamba: Prov. Carrasco, quebrada de Pocona, WNW of Torata, 3100 m, abr 1911, Herzog 2035 (lectotipo L, isotipo Z). Hierba de hasta 3 m de alto, pilosa o vilosa con tricomas glandulares; hojas opuestas y decusadas, lminas deltoides, cordadas en la base, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ascendentes y dimorfas. Distribucin: En los departamentos de ncash, Ayacucho, Cusco, Junn, y Pasco entre los 1500-4000 m. Nuevos registros: Apurmac. Prov. Abancay, Abancay, acchero, 1800-2300 m, 16 ago 2002, Valenzuela et al. 286 (MO). Hunuco. Prov. Hunuco, 3000 m, 28 feb 1978, Luteyn and Lebron-Luteyn 5480 (USM). Puno. Prov. Sandia, 3150 m, 02 abr 1986, Bennett 2666 (USM). 24. Calceolaria tripartita Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:14. 1798. Tipo: Per. In nemoribus Panatahuas, Pavn s.n. (tipo perdido, ver Pennell 1945, p.174). Neotipo: Per. Lima: Prov. Canta, along the Rio Chilln, above Obrajillo, NE of Canta, 3100-3300 m, 13-23 jun 1925, Pennell 14406
(neotipo PH, isoneotipos F, G, LE, NY, US, ver Molau 1981, p.605). Hierba higroftica de hasta 1 m de alto, puberulenta; hojas pinnatfidas, peciolos ligeramente ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo de 3-3,2 mm long. con una protuberancia dorsal, teca anterior abortada. Distribucin: Crece en los departamentos de Amazonas, ncash, Apurmac, Ayacucho, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Hunuco, Junn, La Libertad, Lambayeque, Lima, Pasco, Piura, y Puno entre los 1600-3900 m. Nuevo registro: San Martn. Prov. Rioja, Pedro Luis Moyobamba road km 390-394, 2040-1910 m, sin fecha, Smith 4541 (MO). 25. Calceolaria virgata Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1: 20. 1798. Tipo: Per. Lima. Prov. Canta, vic. Canta, Pavn s.n. (lectotipo MA, isotipo F). Subarbusto de hasta 1,5 m de alto, estrigoso o tomentoso; hojas opuestas y decusadas, ovadas; flores amarillas con una ancha banda roja al interior, cerradas; estambres marrn claro, tecas divaricadas. Distribucin: Conocida de los departamentos de Amazonas, ncash, Apurmac, Ayacucho, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Hunuco, Junn, La Libertad, Lima, Pasco, Piura, y Puno entre los 1500-4500 m. Nuevo registro: Ica. Prov. Tingue, Raimondi 10826 (USM). Discusin En el Neotrpico, Calceolaria cuenta con ca. 181 especies, siendo ms abundante en la regin central andina desde el norte del Per hasta el centro de Bolivia entre los 6-20S (Molau 1988). En esta regin, el gnero es principalmente altoandino ocurriendo mayormente entre los 2000-4000 m aunque algunas especies herbceas habitan al nivel del mar en las formaciones de lomas (Molau 1988). Molau (1988) seal el Norte del Per como el centro de diversidad de este gnero, concretamente los departamentos de Amazonas y Cajamarca. Otros lugares de elevada diversidad del gnero reportados por este mismo autor para nuestro pas apuntan a las laderas orientales de los Andes, concretamente en los departamentos de Hunuco, Junn, Pasco, y Cusco. En el presente artculo se registran un total de 123 especies de Calceolaria para el Per sin contar con subespecies o hbridos (Tabla 1, Figura 1A). Este valor equivale al 68% del total de especies presentes en el Neotrpico. Sin embargo, al evaluar la diversidad del gnero en las diferentes zonas del Per: Norte, Centro, y Sur, no se encontraron diferencias significativas en la distribucin del nmero de especies (Figura 1B). El Norte presenta un valor ligeramente superior con ca. 39% de las especies, seguida por el Centro con 32% y el Sur con 29% (Figura 1B). Haciendo una evaluacin departamental podemos observar que efectivamente es Cajamarca el departamento que presenta un mayor nmero de especies seguido de Amazonas con 66 y 41 especies respectivamente (Fig. 2). Junn, Hunuco, y Cusco tambin presentan valores elevados en nmero de especies de Calceolaria como sugerido por Molau (1988) presentando 37, 32, y 32 especies respectivamente. Sin embargo, otros departamentos tambin deberan sumarse a esta lista, especialmente La Libertad, ncash, y Lima que presentan 40, 37, y 34 especies
158
TU 1 PI 26 AM 41 LA 8 CA 66 LL 40 AN 37
LO 0
se encuentra en Cusco y Lima, C. maculata Edwin en Hunuco y Cajamarca, C. punicea Ruiz & Pav. en Junn y Hunuco, y C. extensa Benth. en Amazonas y Ayacucho. Es probable que estas especies tengan una distribucin continua pero la falta de colecciones haga que su distribucin parezca fragmentada. En cuanto a los nuevos registros departamentales, observamos que el departamento con un mayor nmero de nuevos registros es Pasco seguido de Junn (Fig. 3). Sin embargo, al evaluar el nmero de especies reportadas por departamento, vemos que Junn es el que presenta un mayor nmero de especies de Calceolaria adicionadas a su flora. La mayora de los nuevos registros (56%) fueron encontrados en el herbario USM, 24% en MO y los dems en HOXA y MOL. En lo que respecta a la antigedad de estas colecciones, encontramos que slo el 23,8% de los nuevos registros fueron colectados en los ltimos diez aos, la mayora por el herbario HOXA. Otras colecciones son bastante antiguas, por ejemplo Ridoutt s.n. de 1940, Ferreyra 3830, Pennell 15032, 15076, 15160, 15206, 15937 de 1948. Estas colecciones fueron depositadas en el herbario USM y sin embargo los registros de distribucin de estas especies no figuran en las revisiones de Molau (1988), Brako y Zarucchi (1993), Ulloa Ulloa et al. (2004) o Salinas y Len (2006). Adems de los nuevos registros departamentales, se reporta C. perfoliata por primera vez para el Per. Esta especie se distribuye hasta el Sur de Ecuador por lo que habra sido de esperar encontrarla tambin en el Norte del Per. Sin embargo, ha sido colectada en el centro del Per, en el departamento de Pasco. En su distribucin conocida, C. perfoliata habita principalmente reas de bosque montano, y por veces, zonas de bosque disturbado entre los 1800-3800 m (Molau 1988). El hbitat del nuevo registro es tambin bosque montano entre los 2300-3300 m por lo que, a pesar de estar significativamente apartada de su distribucin conocida, el hbitat es el mismo y est dentro del rango altitudinal esperado. Agradecimientos Me gustara agradecer en primer lugar a los curadores de los herbarios revisados: HOXA, MO, MOL, y USM por facilitar la revisin del material. La Christensen Foundation proporcion financiamiento para la revisin de la coleccin y biblioteca del Missouri Botanical Garden. Asimismo, extiendo mi reconocimiento a Miguel A. Prez Farrera por sus sugerencias durante la preparacin del manuscrito y al revisor annimo que ayud con sus comentarios a mejorar este artculo. Literatura citada
Andersson S. 2006. On the phylogeny of the genus Calceolaria (Calceolariaceae) as inferred from ITS and plastid matK sequences. Taxon 55: 125-137.
8 7 6 5 4 3 2 1 0
AM AN AP AY CA HU HV IC JU LA LL PA PI PU SM
SM 9
(A)
UC 0
HU 32
LI 34
PA 17 JU 37 HV 19
MD 0 CU 32 AY 28 AP 11 AR 18 PU 17 MO 10 TA 2
(B)
Sur 29%
IC 2
Centro 32%
Norte 39%
Figura 1. Diversidad de Calceolaria por departamento y por regin incluyendo nuevos registros. (A) Mapa del Per mostrando nmero de especies para cada departamento segn lo presentado en la Tabla 1. (B) Grfico mostrando porcentaje de especies presentes por regin.
respectivamente (Fig. 2). Tres departamentos: Ica, Tacna, y Tumbes presentan los valores ms bajos con 2, 2, y 1 especies respectivamente. Es de resaltar que estos tres departamentos estn juntos de otros que presentan valores medios (ver Fig. 1A) y por consiguiente, no sera de extraar que la baja diversidad en estos departamentos se deba a la falta de colecciones. Por otro lado, otros tres departamentos no tienen ninguna ocurrencia registrada: Loreto, Madre de Dios, y Ucayali. Esto puede deberse a que la mayora de las especies de Calceolaria habitan la vertiente occidental de los Andes y las zonas ms altas de la vertiente oriental como fue observado tambin por Molau (1988). En cuanto a las especies con ms amplia distribucin encontramos a C. tripartita que ha sido reportada para 16 departamentos seguida por C. chelidonioides y C. virgata que ocurren en 15 departamentos cada una (Tabla1). Por otro lado, observamos que 29,2% (36) de las especies reportadas para el Per estn restrictas a un departamento y 27,6% (34) de las especies ocurren en dos departamentos. De estas ltimas slo cuatro habitan departamentos no contiguos: Calceolaria rivularis Kraenzl. que
70 66 60
N especies
50 40 30 20 10 0
41 40 26
37 37
34 32 17
32
28 19 18 17 11 10
9 8 1 0 0
2 2 0
CA AM LL PI SM LA TU LO AN JU LI HU PA UC CU AY HV AR PU AP MO IC TA MD
Norte
Centro
Sur
Figura 2. Grfico mostrando los departamentos incluidos en cada regin y su nmero de especies. Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (August 2010)
Figura 3. Grfico mostrando los nuevos registros departamentales: las barras grises muestran el nmero de nuevos registros, las barras blancas muestran el nmero de nuevas especies registradas.
N especies
159
Puppo Brako L. & J.L. Zarucchi. 1993. Catalogue of the Flowering plants and gymnosperms of Peru. Monogr. Syst. Bot. Missouri Bot. Gard. 45: 1-1286. Cosacov A., A.N. Srsic, V. Sosa, et al. 2009. New insights into the phylogenetic relationships, character evolution, and phytogeographic patterns of Calceolaria (Calceolariaceae). Am. J. Bot. 96: 2240-2255. Molau U. 1988. Scrophulariaceae. Part I. Calceolarieae. Fl. Neotrop. Monogr. 47: 1-326. Molau U. 2003. Two new species of Calceolaria (Scrophulariaceae) from the Tropical Andes. Novon 13: 101-103. Olmstead R. & P.A. Reeves. 1995. Evidence for the polyphyly of the Scrophulariaceae based on chloroplast rbcl and ndhF sequences. Ann. Missouri Bot. Gard. 82: 176-193. Olmstead R., C. de Pamphilis, A. Wolfe, et al. 2001. Desintegration of the Scrophulariaceae. Am. J. Bot. 88: 348-361. Puppo P. 2008. Nueva especie de Calceolaria (Calceolariaceae) del centro del Per. Novon 18: 101-103. Salinas I. & B. Len. 2006. Calceolariaceae endmicas del Per. En: Len et al. El libro rojo de las plantas endmicas del Per. Revista Peru. Biol. 13: 220-236. Soukup J. 1975. Las Escrofulariaceas del Per sus gneros y lista de especies. Biota 82: 301-335. Thiers B. 2010. Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden's Virtual Herbarium. <http://sweetgum.nybg.org/ih/>. Acceso 07/08/2010. Ulloa Ulloa C., J.L. Zarucchi & B. Len. 2004. Diez aos de adiciones a la flora del Per: 1993-2003. Arnaldoa edicin especial Noviembre 2004: 1-242. Vogel S. 1974. lblumen und lsammelnde Bienen. Zweite Folge. Trop. Subtrop. Pflanzenwelt 7: 1-276.
Tabla 1. Lista de todas las especies de Calceolaria conocidas para el Per y los departamentos en donde se encuentran. Por motivos de conveniencia las especies estn organizadas en secciones de acuerdo a la ltima revisin del gnero (Molau 1988) aunque la mayora de estas secciones han sido encontradas polifilticas en anlisis moleculares (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009). Las abreviaciones de los departamentos son: AM Amazonas, AN ncash, AP Apurmac, AR Arequipa, AY Ayacucho, CA Cajamarca, CU Cusco, HV Huancavelica, HU Hunuco, IC Ica, JU Junn, LL La Libertad, LA Lambayeque, LI Lima, LO Loreto, MD Madre de Dios, MO Moquegua, PA Pasco, PI Piura, PU Puno, SM San Martn, TA Tacna, TU Tumbes, UC Ucayali. La ltima columna muestra el nmero total de departamentos en que cada especie ocurre. La ltima fila muestra el total de especies por departamento. Total 3 3 3 2 5 2 2 2 2 2 1 2 2 1 4 2 2 1 3 3 1 3 3 1 4 3 1 6 1 4 2 5 4 1 3 7 1 2 1 2 1 1 1 5 Especie Sec. Polyclada Pennell C. atahualpae Kraenzl. subsp. atahualpae C. atahualpae Kraenzl. subsp. witasekiana (Kraenzl.) Molau C. ramosa Molau C. vaccinioides Kraenzl. C. inflexa Ruiz & Pav. C. lasiocalyx Pennell C. extensa Benth. C. discotheca Molau C. chrysosphaera Pennell Sec. Lehmannina Pennell C. vulpina Kraenzl. C. rufescens Molau C. oblonga Ruiz & Pav. C. punicea Ruiz & Pav. C. heterophylla Ruiz & Pav. C. cypripediiflora Kraenzl. C. luteocalyx Edwin C. hirsuta Molau C. oxapampensis Puppo (2008) Sec. Salicifoliae (Benth.) Kraenzl. C. salicifolia Ruiz & Pav. subsp. salicifolia. C. salicifolia Ruiz & Pav. subsp. nigricans Molau C. dentifolia Edwin C. tetragona Benth. subsp. tetragona C. tetragona Benth. subsp. endopogon (Kraenzl.) Molau C. moyobambae Kraenzl. C. viscosa Ruiz & Pav. C. arbuscula Molau C. nivalis Kunth subsp. nivalis. C. nivalis Kunth subsp. cerasifolia (Benth.) Molau C. fusca Pennell C. rhododendroides Kraenzl. C. gaultherioides Molau C. deflexa Ruiz & Pav. subsp. deflexa. C. deflexa Ruiz & Pav. subsp. cuneata Molau C. oreophila Molau Sec. Symplocophylla Pennell C. connatifolia Pennell Sec. Englerina Molau C. engleriana Kraenzl. subsp. engleriana C. engleriana Kraenzl. subsp. lutea Molau C. ludens Kraenzl. C. speciosa Pennell C. boliviana (Rusby) Pennell C. olivacea Molau Sec. Revolutae (Pennell) Molau C. revoluta Pennell C. buchteniana Kraenzl. C. rupestris Molau AM AN AP AR AY CA CU HV HU IC JU LL LA LI LO MD MO PA PI PU SM TA TU UC X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X
(Contina...)
160

Tabla 1. Continuacin... Total 1 X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 3 2 7 3 2 6 1 3 2 6 1 2 5 2 3 5 1 15 9 1 7 1 1 2 3 1 1 2 4 5 7 2 3 3 2 2 7 3 9 6 4 3 2 1 2 2 6 4 2 2 4 8 4 8 8 1 1 1 1 2 3 1 5 5 1 X 1 8 1 1 Especie C. procera Pennell Sec. Thamnobia Pennell Sec. Ericoides Pennell C. ericoides Vahl subsp. peruviana Molau C. barbata Molau C. linearis Ruiz & Pav. Sec. Teucriifoliae Kraenzl. C. argentea Kunth C. reichlinii Edwin C. cajabambae Kraenzl. C. cajabambae Kraenzl. X C. reichlinii Edwin C. laevis Molau C. micans Molau C. melissifolia Benth. subsp. melissifolia C. melissifolia Benth. subsp. pseudoscabra (Edwin) Molau C. concava Molau C. scabra Ruiz & Pav. C. pulverulenta Ruiz & Pav. C. pisacomensis Meyen C. weberbaueriana Kraenzl. C. rariflora Molau Sec. Anacyrta Pennell C. virgata Ruiz & Pav. C. rugulosa Edwin C. llamaensis (Edwin) Molau C. glauca Ruiz & Pav. C. ternata Molau C. densiflora Molau C. variifolia Edwin C. velutinoides Edwin C. comosa Pennell subsp. comosa C. comosa Pennell subsp. elegans Molau Sec. Parvifoliae (Benth.) Kraenzl. C. parvifolia Wedd. subsp. parvifolia C. aurea Pennell C. sparsiflora Kuntze C. cuneiformis Ruiz & Pav. subsp. cuneiformis. C. cuneiformis Ruiz & Pav. subsp. xerophila Molau C. neglecta Molau C. inamoena Kraenzl. subsp. inamoena. C. inamoena Kraenzl. subsp. millefoliata (Kraenzl.) Molau C. myriophylla Kraenzl. Sec. Verticillatae (Benth.) Kraenzl. C. angustiflora Ruiz & Pav. C. ajugoides Kraenzl. Sec. Urticopsis Pennell C. bicrenata Ruiz & Pav. C. bicolor Ruiz & Pav. C. divaricata Kunth C. ballotifolia Kraenzl. C. aperta Pennell subsp. aperta C. aperta Pennell subsp. incana (Molau) Molau C. cordifolia Molau C. leptantha Pennell C. flexuosa Ruiz & Pav. subsp. flexuosa C. flexuosa Ruiz & Pav. subsp. chrysocalyx (Pennell) Molau C. cordiformis Edwin C. maculata Edwin C. chaetostemon Pennell Sec. Lobatae (Benth.) Molau C. lobata Cav. C. phaceliifolia Edwin C. hispida Benth. subsp. hispida C. hispida Benth. subsp. acaulis Molau C. anisanthera Pennell C. sibthorpioides Kunth C. pilosa Molau C. obliqua Molau C. rhacodes Kraenzl. C. triloba Edwin C. cumbemayensis Molau C. incarum Kraenzl. Subsp. incarum C. incarum Kraenzl. Subsp. sanchezii Molau C. bullata Molau Sec. Perfoliate (Benth.) Kraenzl. C. perfoliata L. C. calycina Benth. C. sonchensis Edwin C. lojensis Pennell AM AN AP AR AY CA CU HV HU IC JU LL LA LI LO MD MO PA PI PU SM TA TU UC X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X
(Contina...)
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Puppo
Tabla 1. Continuacin... Total 6 3 6 2 8 3 7 2 11 6 2 6 1 16 15 1 1 2 8 2 1 1 X X X X 5 7 6 3 3 Especie C. pavonii Benth. C. pavonii Benth. x C. tomentosa Ruiz & Pav. C. tomentosa Ruiz & Pav. C. trilobata Hemsl. subsp. aequilateralis (Edwin) Molau C. trilobata Hemsl. subsp. herzogiana (Kraenzl.) Molau Sec. Calceolaria C. pinnata L. subsp. pinnata C. pinnata L. subsp. delicatula (Kraenzl.) Molau C. annua Edwin C. tenuis Benth. C. conocarpa Pennell C. rivularis Kraenzl. C. mexicana Benth. subsp. mexicana. C. mandoniana Kraenzl. C. tripartita Ruiz & Pav. C. chelidonioides Kunth Sec. Rotundifoliae Molau C. rotundifolia Kunth C. inaudita Kraenzl. C. rhombifolia Molau (2003) Sec. Scapiflorae (Benth.) Kraenzl. C. scapiflora (Ruiz & Pav.) Benth. C. caespitosa Molau C. percaespitosa Wooden Sec. Integerrimae (Benth.) Kraenzl. C. sclerophylla Molau Sec. Rugosae (Benth.) Kraenzl. C. plectranthifolia Walp. Sec. Micranthera Pennell C. dichotoma Lam. C. utricularioides Benth. C. pumila Edwin C. triandra (Cav.) Vahl Total de especies: 123 (excluyendo subespecies e hbridos) Total de especies por departamento: AM AN AP AR AY CA CU HV HU IC JU LL LA LI LO MD MO PA PI PU SM TA TU UC X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 41 37 11 18 28 66 32 19 32 2 37 40 8 34 0 0 10 17 26 17 9 2 1 0 AM AN AP AR AY CA CU HV HU IC JU LL LA LI LO MD MO PA PI PU SM TA TU UC
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Neotypification of Ceroxylon weberbaueri ISSN 1561-0837
Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret

Neotipificacin de Ceroxylon weberbaueri Burret
1 IRD, UMR DIADE/DYNADIV, 911 Avenue Agropolis, BP 64501, 34394 Montpellier Cedex 5, France. Email: jean-christophe.pintaud@ird.fr 2 Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima Per. Avda. Arenales 1256 Jess Mara, Lima 14, Per. Email: bmillans@gmail.com 3 IRD, UMR-DIADE/DYNADIV, Casilla 18-1209, Lima, Per. Email: francis.kahn@ird.fr Presentado: 24/04/2010 Aceptado: 23/07/2010 Publicado online: 14/12/2010
Jean-Christophe Pintaud1, Betty Milln2 and Francis Kahn3 Abstract

Ceroxylon weberbaueri Burret, a poorly known species, is recollected from its type locality. An amended description is provided and the species is neotypified. Key words: botanical nomenclature, morphological description, neotype.
Resumen
Ceroxylon weberbaueri Burret, una especie poco conocida, ha sido recolectada en su localidad tipo. Se provee una descripcin morfolgica actualizada, y una neotipificacin. Palabras clave: descripcin morfolgica, neotipo, nomenclatura botnica.
The genus Ceroxylon, an Andean endemic taxon, comprises 6 species in Peru (Galeano et al. 2008, Pintaud et al. 2008). One of these, Ceroxylon weberbaeuri, was described on the basis of a single collection made by A. Weberbauer in 1902 in Puno region, very close to the boundary between Peru and Bolivia (Burret 1929). Although the species was accepted in recent literature (Henderson et al. 1995, Govaerts & Dransfield 2005), it remains poorly known. The original description is incomplete, lacks illustration and the type specimen was destroyed during the bombing of Herbarium Berolinense (B) during World War II. No isotype was found in the Weberbauer herbarium at MOL. The distribution of the species is not well known. It has been considered as a Peruvian endemic (Milln 2006), however it needs to be compared with Bolivian populations adjacent to the type locality. The report of this species in Cajamarca, in the north of Peru (Milln 2006), is probably due to a misidentification of Ceroxylon vogelianum specimens. On the other hand, some specimens reported as Ceroxylon parvum, C. vogelianum and C.
pityrophyllum in south of Peru and north of Bolivia (Galeano 1995, Mueller et al. 2002) may represent Ceroxylon weberbaueri. As a first step to clarify this taxonomic confusion, we provide an amended description and a neotypification of Ceroxylon weberbaueri from its recently revisited type locality (Fig. 1). Ceroxylon weberbaueri Burret (Figs. 2 7) Notizbl. Bot. Gart. Berlin-Dahlem 10:848, 1929.
TYPE. Peru, Puno, between Tambo Yuncacocha and Tambo Cachicachi (road from Sanda to Chunchusmayo), 1800-2000 m, 8 June 1902, A. Weberbauer 1157 (holotype, B, destroyed). NEOTYPE (here designated): PERU. Region Puno, Prov. Sanda, Dist. San Juan del Oro, loc. Siyacunga 141418.8S, 691040.2W, 1775 m, 23 March 2010, (stam. fl.), B. Milln & F. Kahn 1701 (Holoneotype, USM).
I na
Peru
mba ri R
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Bolivia
-14
Puno
Chunchusmayo
R ata
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b Tam
op
1701 Sandia
San Juan del Oro 4478
4 miles
-69
Figure 1. Type locality of Ceroxylon weberbaueri. Black squares: location of herbarium specimen made; black circles: other observed specimens. Dotted line: itinerary of A. Weberbaueri 1902. Rev. peru. biol. 17(2): 163 - 166 (August 2010)
163
Pintaud et al.
Medium-sized, solitary palms. Trunk 510 m tall, 12 cm diameter, greenish to grey. Leaves 1225 forming a dense crown of glaucous-green color; sheath 4165 cm long, petiole 43105 cm long, rachis 134162 cm long, sheath, petiole and rachis densely covered with a whitish appressed, persistent tomentum; pinnae 8598 on each side of rachis, strongly grouped and arranged in different planes in the proximal 1/3 of rachis, regularly arranged in one plane in the distal part; adaxial surface glabrous, abaxial surface covered with an appressed indument, initially golden-brown, aging whitish, proximal pinnae 3757cm long, 0.31 cm wide, middle pinnae 5268 cm long, 23.2 cm wide, distal pinnae 2642 cm long, 0.20.6 cm wide. Staminate inflorescence with prophyll 14 cm long, 12 cm wide; bracts 7,
carinate and more or less rostrate, lightbrown, 24136 cm long, 1416.5 cm wide; peduncle 71.5 cm long; rachis 52.5 cm long; 43 first order branches, basal and middle first order branches with 1825 second order branches (14.521 cm long), distal first order branches with 12 second order branches (6.510 cm long). Pistillate inflorescence with prophyll 17 cm long, inserted 4.5 cm above the base of peduncle on adaxial side, first three peduncular bract complete, carinate, rostrate, 80110 cm long, fourth peduncular bract tubular, tightly encircling peduncle, 50 cm long; peduncle 6076 cm long and 7 cm wide at base, covered with a persistent brown indument; rachis and branches glabrous at fruit stage, rachis 4555 cm long, with 4445 first order branches (proximal 13 cm long, middle 2122 cm long,
Figure 2. Ceroxylon weberbaueri, habit (photograph by J.-C. Pintaud).
Figure 3. Ceroxylon weberbaueri, detail of leaf (photograph by J.-C. Pintaud).
Figure 4. Ceroxylon weberbaueri, staminate inflorescence (photograph by F. Kahn).
Figure 5. Ceroxylon weberbaueri, detail of staminate inflorescence (photograph by F. Kahn). Rev. peru. biol. 17(2): 163 - 166 (Agosto 2010)
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Neotypification of Ceroxylon weberbaueri
2 mm
Figure 6. Ceroxylon weberbaueri, staminate flower (drawing by B. Milln).
Figure 7. Ceroxylon weberbaueri, fruit (photograph by J.-C. Pintaud).
distal 14 cm long); middle first order branches with 1221 second order branches, these 16 cm long. Staminate flower with 3 sepals, these ovate, acuminate, 0.91.4 mm long, connate basally in 0.20.3 mm, not reaching the total length of corolla tube, petals 3, ovate to rhomboid, fleshy, 4.55.5 mm long including an acumen of 0.41 mm long, connate basally in 23 mm, stamens 6, conspicuously exserted from the petals, alternating 1 antisepalous stamen and 1 antipetalous stamen, filament tapered, 1.52 mm long, basally inflated and 0.41 mm thick, connected to anther at proximal 1/41/3 of its length, anthers 4.56.5 mm long, thecae separated in the proximal 1/4 of their length, connective not projected, pistillode trifid, 0.7 mm long. Pistillate flower not seen. Fruit obovoid to 2 cm high and 1.8 cm in diameter, often with abortive carpels visible and more or less developed, exocarp nearly smooth when fresh, red at maturity, dotted with lenticels, perianth with triangular petals, staminodes triangular, obtuse at apex, to 2 mm long, sometimes with abortive anther. Additional material.- Peru, Puno, Prov. Sandia, Dist. San Juan del Oro, 1414'19.1"S, 6910'40.5"W, 1758 m, 10 Nov. 2009, (fr.), F. Kahn, J.-C. Pintaud, M. Machahua 4478 (USM).
Distribution and habitat.- The toponym Chunchusmayo on the label of the type specimen is still found on modern maps, located in the upper Tambopata valley (140535S, 68580W). On the road Sandia-Chunchusmayo followed by A. Weberbauer, Ceroxylon weberbaueri is found only above San Juan del Oro (Fig. 1), so we consider this place as being the type locality and the neotype was collected there. Ceroxylon weberbaueri is infrequent in the upper Tambopata and Iambari mountains. It grows as isolated sub-canopy individuals in premontane humid to semideciduous forest from 1285 to 2100 m elevation. Local name.- Morona (Sandia) Uses.- Conserved in cultivated plots or even favored in coffee plantations under shade where it can be more abundant than in natural conditions. Products (trunk, leaves, fruits) generally not harvested. Notes.- The species appears highly distinctive especially for the very large anthers that are prominently exserted at anthesis. In general habit, Ceroxylon weberbaueri is reminiscent of C. vogelianum for the small stature, slender, sometime flexuose trunk and short leaves with grouped segments spreading in different planes. Cexoxylon weberbaueri is however distinguished by its
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Pintaud et al.
dense spherical crown that can include up to 25 leaves and the smooth fruits dotted with lenticels. Acknowledgments This work was done under the agreement between UNMSM/ Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Peru and IRD/Research Institute for Development (UMR DIADE/DYNADIV), France, and supported by the PALMS project funded by the European Community, 7th Framework Programme, Grant Agreement N212631. Literature cited
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Inusual bosque de tierra firme del Pongo Qoec, Cusco ISSN 1561-0837
Inusual riqueza, composicin y estructura arbrea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoec, Sur Oriente peruano
An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoec, Peruvian South East
Isau Huamantupa-Chuquimaco
Herbario Vargas (CUZ), Facultad de Biologa, Universidad Nacional San Antonio Abad del Cusco, Prolongacin Av. de la Cultura s/n, Cusco, Per. Email: andeanwayna@gmail.com
Resumen Se estableci una parcela de 1 ha, en bosque de tierra firme en el Pongo de Qoec, valle Kosipata (Cusco), dentro de la Reserva Bisfera del Man, a 710 m; 1253'53"S y 7222'25"W. Se registr 56 familias, 153 gneros, 249 especies con 813 individuos con Dap 10 cm. Las familias, ms ricas fueron: Fabaceae (32 especies), Moraceae (24), Rubiaceae (17) y Lauraceae (12); los gneros ms ricos, Inga (17), Neea (7), Miconia (5); se hall un rea basal total de 40,50 m, de ellas Iriartea deltoidea con 6,58 m, Socratea salazarii 2,28 m, y Endlicheria sp 1,65 m, obtuvieron mayor ab; la especie con mayor valor de importancia fue: I. deltoidea, corroborando estudios anteriores en bosques de tierra firme. El anlisis estructural muestra que clases diamtricas 10-20 cm, abarcan 71,3% del total de fustes. Al comparar nuestros resultados, el Pongo de Qoec, sorprendentemente supera en riqueza a parcelas adyacentes dentro del sur peruano y muestra un patrn de riqueza de familias y gneros similar a parcelas peruanas diversas como Yanamono 300 especies y Mishana (289), en Loreto. Consideramos que esta inusual riqueza se debe en gran medida a factores ambientales nicos que se dan en este Pongo, como son la alta precipitacin, dinmica de vientos y la variabilidad de suelos en reas pequeas. Por tanto estos resultados difieren considerablemente de enunciados conocidos, que consideran a la amazonia sur peruana con moderada a baja riqueza arbrea. Palabras Clave. Riqueza, diversidad, estructura, composicin, Pongo de Qoec. Abstract One plot of 1 ha, was established in the terra firm forest in the Pongo de Qoec, Kosipata valley (Cusco), inside the reserve Bisfera of the Man, to 710 m; 1253'53"S and 7222'25"W. We registered, 56 families, 153 genus, 249 species, with 813 individuals with Dap 10 cm. Families, more rich were: Fabaceae (32 species), Moraceae (24), Rubiaceae (17) and Lauraceae (12); The most rich genus were, Inga (17), Neea (7), Miconia (5); the total basal area was 40.50 m, of them Iriartea deltoidea with 6.58 m, Socratea salazarii 2.28 m, and Endlicheria sp 1.65 m, obtained bigger ab; The specie with most high value of importance went: I deltoidea, corroborating previous studies in the terra firm forests. The structural analysis evidences than diametrics class of 10-20 cm, was 71.3 % of the total of individuals. When comparing our results, the Pongo Qoec, surprisingly obtained high richness to adjacent plots, inside the Peruvian south and sample a similar patterns of richness of families and genus to most diversity Peruvian plots how Yanamono 300 species and Mishana (289), in Loreto. We considered that these unusual richness are due to environmental factors, present in the Pongo de Qoec, such as the high precipitation, dynamics of winds and the variability of soils in little areas. Therefore these results differ considerably from known enunciates, that consider that Amazon south Peruvian have low and moderate trees richness. Keywords. Richness, diversity, structure, composition, Pongo de Qoec.
Introduccin Las ms altas cifras de riqueza y diversidad del mundo son registradas para la Amazona neotropical, fundamentalmente en la parte oeste; como el caso de parcelas cercanas a Iquitos (Per), con diversidades entre 280 a 300 especies, con Dap mayores a 10 cm/ha, o aquellas en Yasun (Ecuador) con 253 a 283 especies (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994, Ter Steege at al. 2000, Pitman 2000, Salgado et al. 2004, Valencia et al. 2004). La zona sur de la Amazonia del Per (Madre de Dios, Cusco), es conocida por presentar una riqueza y diversidad de rboles leosos entre moderada a baja (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994). Por otro lado existen pocos estudios con parcelas permanentes en bosques de tierra firme en rangos altitudinales por encima de los 400 m. El rea estudiada en el presente trabajo se encuentra dentro de la zona cultural perteneciente a la reserva de Biosfera del Man, donde se halla el Pongo de Qoec; una formacin geolgica donde en una corta gradiente altitudinal se aprecian cambios de composicin edfica, con suelos de diferente composicin de nutrientes y textura (INRENA & PRO-MANU 2004). El presente trabajo da a conocer, la composicin y estructura arbrea, y compara la zona de estudio con areas adyacentes y distantes.
Material y mtodos rea de estudio La zona de estudio est ubicada en el sector Qoec en la margen derecha del ro Alto Madre de Dios a 7 km de la localidad de Pillcopata; entre los 700 a 720 m de altitud (125353S, 722225W); y pertenece a la Zona de Transicin Amaznica de la Reserva de la Bisfera del Man, dentro del Distrito de Kosipata, Provincia Paucartambo y Departamento del Cusco. La zona de estudio corresponde al bosque muy hmedo premontano Sub tropical. La temperatura presenta una media anual de 23,97 C y las precipitaciones un promedio anual de 3914,9 mm. Con una marcada estacionalidad, con meses de lluvias torrenciales entre diciembre y abril (INRENA & PROMANU 2004). La fisiografa est conformada por las ltimas estribaciones de la cadena montaosa del Paucartambo, llegando hasta el arco del Fiztcarral y parte de la cadena del Pantiacolla, el cual comprende el Pongo de Qoec. Los suelos en la zona de estudio son clasificados en la regin geoedafolgica acrislica, de origen entre el paleozoico superior y el terciario superior (aproximadamente 250 15 millones de aos) (INRENA & PRO-MANU 2004).
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Huamantupa
Instalacin de la parcela permanente Se instal y evalu una parcela permanente de 1 ha, siguiendo los protocolos de RAINFOR (Phillips & Baker 2002), y el anlisis de datos basados en variables de estructura y composicin (Matteuci & Colma 1982), ambas se describen a continuacin. La ubicacin se hizo considerando caractersticas topogrficas, la homogeneidad del bosque, tipo de suelo y acceso adecuado. La parcela de una hectrea, fue de 40 m ancho y 250 m largo, dividido en subparcelas de 20 x 20 m (400 m). Se colocaron estacas plsticas en los extremos de las subaparcelas, y se delimitaron con una pequea trocha al borde de la parcela. Los individuos evaluados fueron rboles y lianas a 1,30 m de POM (Punto ptimo de medida). Finalizada el plaqueo y toma de datos de los cuadrantes se procedi a realizar las colecciones para su posterior identificacin y depsito en el herbario (CUZ) de la Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco y el (MO) del Missouri Botanical Garden, USA. Anlisis de datos Para el anlisis de los datos se hallaron parmetros estadstico poblacionales de dominancia, densidad y frecuencia, de estas se obtuvieron los valores relativos y absolutos, con las que se procedi hallar el ndice de valor de Importancia (IVI) para las especies y familias; tambin se calculo el rea basal de la parcela y las diferentes taxas. (Matteuci & Colma, 1982). La clasificacin taxonmica tanto de familias y gneros, se baso en la propuesta por el APG II (2003). Resultados y discusin Riqueza y abundancia florstica En la parcela de una hectrea del bosque de tierra firme Pongo de Qoec se registr 56 familias con 153 gneros, 249 especies, con un total de 813 individuos, correspondientes a 810 rboles y 3 Lianas con Dap 10 cm. Dentro de ellas las 11 familias ms ricas y diversas fueron: Fabaceae (32 especies), Moraceae (24), Rubiaceae (17), Malvaceae (13), Lauraceae (12), Euphorbiaceae (11), Urticaceae (9), Flacourtiaceae, Annonaceae, Myristicaceae y Nyctaginaceae con (7 especies), agrupando el 58% del total. Al igual que estudios similares de selva baja, el Pongo de Qoec muestra a las Fabaceae, Moraceae y Rubiaceae como las ms ricas en especies, coincidiendo con la mayora de parcelas, por ejemplo Pitman et al. (2002), menciona para 13,8 ha, de parcelas en Man, a Fabaceae, Moraceae, Annonaceae y Euphorbiaceae como las ms ricas. Tambin en el norte peruano (Allpahuayo y Yanamono); Gentry (1988a, 1988b); Phillips et al. (1994) y Vsquez y Phillips (2000); al analizar parcelas ubicadas dentro de los llamados varillales en zonas con arena blanca, con altos endemismos locales, reportan a Fabaceae, Moraceae, Lauraceae y Annonaceae, como las ms ricas. Otra zona tambin en el norte del Per, Jenaro herrera-Loreto, en un bosque de terraza alta pero con suelo ms arcilloso, muestra a Lecythidaceae, Sapotaceae, Fabaceae y Lauraceae como las ms ricas (Honorio et al. 2008), contrastando con lo observado en nuestra parcela Lecythidaceae y Sapotaceae tienen pocas especies, (2 y 3). En general todas estas familias son consideradas comunes y dominantes en bosques de tierra firme, principalmente para la Amazona del oeste, tanto en la zona sur y centro de Sudamrica (Ter Steege at al. 2000, Pitman et al. 2002).
En el pongo de Qoec la alta riqueza observada en las familias Rubiaceae y Lauraceae podra deberse en gran medida a la mezcla o traslape de poblaciones de Amazona baja y bosques montaosos, considerando que estas cifras son mayores a parcelas cercanas, como las de Pakitza y Cocha Cashu (Pitman et al. 1999). La parcela de San Pedro (Palomino 1997) cercana al rea de estudio pero a 1700 m, presenta similitud en la composicin de taxas considerando a Moraceae como la ms rica con 21 especies seguida de Euphorbiaceae (20), Melastomataceae y Lauraceae. Las familias ms abundantes fueron: Fabaceae con (102 individuos), Urticaceae (87), Arecaceae (79), Euphorbiaceae (59), Moraceae (42), Polygonaceae (35), Nyctaginaceae (32), Rubiaceae (30), Malvaceae (27), Flacourtiaceae (26); estas diez familias agrupan el 63,9% del total de individuos, siendo el promedio de 14 individuos para cada una. Se hall 19 familias con una sola especie que representa el 32% del total, este porcentaje supera en un 10 15% a parcelas amaznicas y de montaas, y esta incrementada por la presencia de especies poco frecuentes, como de las familias: Thymelaeaceae, Lepidobothryaceae, Vochysiaceae, Theophrastaceae y Solanaceae; pero algunas de estas especies presentan numerosos individuos como es el caso de Vochysia kosnipatae, especie bastante comn en este valle y ampliamente utilizada como maderable. Los gneros ms ricos fueron, Inga (17 especies), Neea (7), Miconia, Guarea, Sterculia y Virola (5); Brosimum, Casearia, Cecropia, Naucleopsis, Nectandra, Protium y Sloanea con (4), estos 13 gneros suman 76 especies y agrupan el 29% del total de especies; muestran similitud a los registrados en Cocha Cashu, donde Inga abarca cerca de 30 especies; de igual manera este gnero es frecuentemente la ms diversa en parcelas de zonas bajas y de bosques ms montaosos. Miconia en este caso es diferente a lo que comnmente se registra en amazona, tal vez debido a que en el pongo de Qoec descienden especies de boques ms altos como el de San Pedro, donde es el segundo gnero ms rico con 6 especies y en San Alberto an ms alta (2200 m), con 9 especies (Gmez 2000). Neea con 7 especies, se muestra superior a otras parcelas, Guarea, Sterculia y Virola, muestran especies frecuentes en parcelas adyacentes y lejanas como en Loreto. Con Jenaro Herrera se diferencia ampliamente, por el gnero Eschweilera donde es ms abundante (Honorio et al. 2008), por estar condicionada a la presencia de suelos pobres en nutrientes, contrariamente en nuestra zona de estudio, solo Eschweilera coriacea est presente con un individuo. Pitman et al. (2008), en un estudio a lo largo de zonas bajas de los Andes (Ecuador) hasta reas cercanas al rio Amazonas (Iquitos - Per y Manaus-Brasil), muestra a cinco gneros comunes: Eschweilera (5,2% del total de individuos), Inga, Virola, Iriartea y Protium, los que demuestran a excepcin de Eschweilera, la amplia amplia distribucin de estos en la Amazona neotropical. Otro gnero ampliamente comn en parcelas de zonas bajas es Virola e Iryanthera (Myristicaceae), de las cuales Virola en Qoec es una de las ms ricas con 5 especies, e Iryanthera no presenta registro alguno. Como en casi todas las parcelas de tierra firme en la Amazona sudamericana, fundamentalmente en la base de los Andes, en nuestro estudio la palmera Iriartea deltoidea fue la ms abundante y dominante con 41 individuos (5,04%), y con el ms alto valor
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de importancia (33,92), corroborando los estudios de Pitman et al. (2001, 2002, 2008), entre otros. Pero en parcelas tambin del norte peruano pero lejanas a las estribaciones de los andes como: Mishana-Allpahuayo y Jenaro Herrera la palmera dominante fue Oenocarpus batahua, especie preferente de suelos aparentemente pobres y temporalmente inundables. Otra especie abundante lo constituye Socratea salazarii con 28 individuos, que es poco frecuente en parcelas, ya que aparentemente prefiere suelos ms ricos y bosques montaosos. La presencia de especies de rpido crecimiento como: P, tomentosa, T. peruviana, Tachigali aff. polyphylla, Croton sampatik (19 ind); se debe probablemente al considerable dinamismo que muestra el pongo de Qoec por la presencia de altas precipitaciones (3900 mm), acompaadas de fuertes vientos huracanados. Otras ampliamente abundantes en el Man como: Rinorea guianensis, Astrocaryum murumuru, Pseudolmedia laevis, Pausandra trianae, Leonia glycycarpa, y Celtis schippii, en el pongo de Qoec tambin estn presentes pero con pocos individuos y menor densidad. Otra especie importante presente en Qoec proveniente de bosques montanos es el helecho arborescente Cyathea caracasana con 9 individuos, que en parcelas de San Pedro y otras de montaas son comunes confirmando su adaptabilidad a zonas ms bajas. Se encontr un total de 108 especies con un solo individuo, lo que representa el 41,7% del total de especies evaluadas. Comparando con otras localidades como Jenaro Herrera, el 50% son especies con un solo individuo; para San Alberto se reporta 40,38% de especies con un solo individuo, cifra similar al Pongo de Qoe y para la localidad de Yanamono se tiene 63% especies con un solo individuo, lo que supera notablemente al Pongo de Qoec en 38 especies. El nmero de especies presentes en Qoec es semejante al reportado en otras parcelas de alta riqueza en el Per (Tabla 1), como Yanamono con 300 especies y Mishana con 289 (Gentry 1988a, 1988b), ambas en Loreto. Sin embargo presenta mayor riqueza a parcelas del norte peruano como Jenaro Herrera, que en parcelas de terraza alta reportan como mximo 193 especies (Honorio et al. 2008), similar cifra mantienen Cocha Cashu y otras parcelas en el Man con 126 y 200 especies (Pitman et al. 1999, 2001), o en el bosque montano de San Pedro (1700 m), con 192 especies.
Tabla 1. Comparacin de la riqueza de taxones con parcelas de Tierra firme en la Amazona Peruana y zonas adyacentes. Localidad Pongo Qoec** Yanamono* Allpahuayo* San Pedro** Man** Chalalan*** Altitud (m) 710 140 150 1700 250 - 400 400 45 43 43 91 Familias 56 Gneros 153 Especies 249 300 289 192 126 200 118
Tabla 2. Comparacin de densidad y reas basales, con parcelas de Tierra firme en la Amazona Peruana y zonas adyacentes Localidad Pongo Qoec** Yanamono* Allpahuayo* Mishana * San Pedro** Man** Chalalan*** Fustes 813 580 608 - 616 842 618 598 702 Lianas 3 26 27-26 16 1 17 - 45 rea basal total (m) 40, 50 32,7 27 - 26 28,7 23 25 - 29 38,8
Parcelas del Norte Peruano *(Gentry 1988a, 1988b), Parcelas del Sur Peruano **(Pte. Estudio; Palomino 1997; Pitman et al. 1999, 2001), Parcela del Norte Boliviano ***(Silman et al. 2005).
Sin duda esta alta riqueza de especies, gneros y familias se debe a la confluencia observada de los dos tipos de bosque mencionados y a la mezcla aparente de suelos ricos y pobres en nutrientes, observndose afloramientos de roca madre y rocas (aparentemente compuestas de diatomeas), quebradas fcilmente. Por tanto estos patrones de riqueza atpicos difieren ampliamente los conocidos enunciados de autores como Gentry (1988a, 1988b); Phillips (1994), Pitman et al. (1999, 2001), quienes enfatizan que la riqueza de rboles es alta en bosques adyacentes a la lnea ecuatorial y existe disminucin marcada de la diversidad a medida que aumenta la gradiente latitudinal al sur. Anlisis estructural Nmero total de individuos.- La cifra de 813 individuos con Dap 10 cm (Tabla 2), registrada en la parcela constituye una de las ms altas en toda la Amazona peruana, mostrando patrn similar a la parcela de Mishana - Iquitos (Gentry 1988a, 1988b), con 842 individuos. Parcelas de Madre de Dios y adyacentes engloban entre 550 673 individuos en promedio, que tambin se aprecia en otras parcelas del Norte Yanamono y Jenaro Herrera. Estas cifras estn directamente asociadas a la dinmica del ecosistema y naturaleza de los suelos, es as que en los llamados Varillales (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994, Vasquez & Phillips 2000), registran altos porcentajes de fustes entre los 10 20 cm de Dap, los cuales evidencian preferencia por suelos pobres de arena blanca. La presencia de solamente tres individuos de lianas constituye una caracterstica poco frecuente dado que normalmente se catalogan para zonas bajas mayores a 15 individuos, las cuales son habituales hasta los 1000 m, y relativamente ricos principalmente en las Bignoniaceae. (Gentry 1988, 1988b). rea basal.- El rea basal total para la parcela fue de 40,50 m2. Con las familias, Arecaceae (7,36 m), Urticaceae (4,56 m), Fabaceae (2,18 m), Euphorbiaceae (1,18 m), Lauraceae (1,30 m), de mayor rea basal y las especies ms representativas: I. deltoidea (6,58 m2), S. salazarii (2,74 m2), Endichleria sp (1,65 m2), T. aff polyphylla (1,20 m2), P. tomentosa (1,18 m2), P. cecropiifolia (1,15 m2), T. peruviana (0,91 m2), Porcelia nitidifolia (0,86 m2), N. divaricata (0,79 m2), C. sampatik (0,75 m2), constituyendo el 66,8% del total de individuos, las que hacen un total 14,96 m2, representando el 36,9% del total de la parcela. El rea basal total de 40,50 m2, difiere a los obtenidos en la mayora de tierras bajas que van desde los 24 32,7 m2. Chalalan en Bolivia, muestra una alta cifra de 38,8 m2 de rea basal, con alto porcentaje de individuos de I. deltoidea con 265 fustes (Silman et al. 2005).
Parcelas del Norte Peruano *(Gentry 1988a, 1988b), Parcelas del Sur Peruano **(Pte. Estudio; Palomino 1997; Pitman et al. 1999, 2001), Parcela del Norte Boliviano ***(Silman et al. 2005).
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Huamantupa
700 600 500 Individuos 400 300 200 100 0 60 - 69,9 30 - 39,9 20 - 29,9 50 - 59,9 40 - 49,9 70 - 79,9 10 - 19,9 80 > 139 47 27 580
individuos, 28,9%), el rango de altura con menor nmero de individuos fue de > 35 m (32 individuos, 1,72%); Tabebuia serratifolia y Chimarrhis hookerii fueron las especies de mayor altura. Cyathea caracasana, Alsophylla sp. y Dicksonia sellowiana fueron las de menor altura (1,84% del total); estas especie en bosques montanos llegan a medir ms de 12 m, como en San Pedro y San Alberto. Estas alturas de los rboles difieren en menor proporcin con otras parcelas de selva baja donde algunas especies llegan a medir hasta 65 m, (bosques maduros), teniendo una muestra con reportes de especies con mayor altura y dimetro en parcelas de Cocha Cashu (Pitman et al. 1999, Pitman 2001).
9 6 1 4
Clases diametricas
Figura 1. Distribucin de individuos segn clases diamtricas.
Distribucin de dimetros.- Se registr 580 fustes (Fig. 1), que corresponden a clases diamtricas de 10 19,9; agrupando al 71,3% del total, patrn frecuente en todas las parcelas, para nuestra parcela es una tanto mayor por la presencia de especies de palmeras y helechos en gran nmero, siendo S. salazarii, S. exorrhiza, Wettinia weberbaueri y C. caracasana. Clases de 60 89,9 engloban a 11 individuos, constituyendo el 1,35 % del total, donde el dimetro mayor es de 84,5 (Inga sp1); al compararse se muestra el mismo patrn de distribucin con otras parcelas, por ejemplo en Cocha Cashu constituyen el 63,15% de individuos; Yanamono el 60,99% de individuos; Mishana el 69,7% de individuos (Gentry 1988a, 1988b), similar a nuestra rea de estudio; para la zona de bosque montano, San Alberto 73,94% y para San Pedro se tiene 388 individuos equivalente al 62,76%. Distribucin de alturas.- Dentro de la parcela las alturas obtenidas oscilan desde un rango de 3 40 m (Fig. 2), donde el rango con mayor nmero de individuos fue de 11 20 m (381
Conclusiones.- Consideramos que esta alta riqueza de taxas halladas en el Pongo de Qoec, sin duda pone en discusin conceptos bastante conocidos y aceptados por varios autores como Gentry (1988a, 1988b), Phillips (1994)y Pitman et al. (1999, 2001) que afirman la existencia de una baja a moderada riqueza de familias, gneros y especies para el sur de la Amazona peruana, ya que entre otros conceptos enfatizan que la riqueza de rboles es alta en bosques adyacentes a la lnea ecuatorial y existe disminucin marcada de la diversidad a medida que aumenta la gradiente latitudinal al sur. A la vez, creemos que estos patrones atpicos estn relacionados con la variacin amplia de composicin de suelos en reas pequeas por la mezcla de suelos ricos y pobres en nutrientes, el rpido cambio de microclimas, gradientes topogrficos y altas concentraciones de precipitacin observado en el valle de Kosipata. Otro factor importante que creemos son la fluctuacin de los vientos provenientes de zonas ms bajas jugando un papel importante en la dinmica del bosque, tal como lo sugieren Phillips et al. (1994); Ter Steege et al. (2000) y recientemente Killeen et al. (2007). Por otra parte desconocemos otros procesos biolgicos asociados a la riqueza y diversidad, como los efectos provocados por los depredadores, dispersores, la competencia entre plantas (Givnish 1999), que podran ayudar a comprender muchos conceptos. Agradecimientos La presente publicacin forma parte de la tesis realizada para optar al ttulo de Bilogo en la Universidad Nacional San Antonio Abad del Cusco. Por lo cual Agradecemos al Ing. Rodolfo Vsquez, por habernos facilitado desinteresadamente equipos de campo de herbario e impresin final. Al Msc. Abel Monteagudo, por su apoyo en la identificacin de algunos grupos taxonmicos. A mis padres Isaac y Claudia, hermanos Judith, Abner y Lincol por haberme apoyado en el muestreo de campo y herbario, a mis amigos y compaeros Elas Paz, Eduar Berros y Heber Huamantupa por su ayuda en el trabajo de campo. A los seores Juvenal Gutirrez, Hugo Snchez y Florentino Huamantupa por la informacin de los usos y nomenclatura verncular de las especies en estudio. Literatura citada
APG II. 2003. An update of the Angiosperm Phylogeny Group, Classification for the orders and families of Flowering plants: Botanical Journal of the Linnean Society 141: 399436. Gentry A.H. 1988a. Changes in plant community diversity and floristic composition on environmental and geographical gradients. Ann. Mo. Bot. Gard. 75: 134. Gentry A.H. 1988b. Tree species richness of upper Amazonian forests. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 85: 156159.
450 400 350 300

Individuos
381
250 200 150 100 45 50 0

21 - 30 31 - 35 11 - 20 3 - 10 35>
177
178
32
Alturas (m)
Figura 2. Distribucin del nmero de individuos segn clases de alturas.
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Inusual bosque de tierra firme del Pongo Qoec, Cusco Gentry A.H. & R. Ortiz. 1993. Patrones de composicin florstica en la amazonia peruana. 155166 in R. Kalliola, M. Puhakka, and W. Danjoy, editors. Amazonia Peruana: vegetacin hmeda tropical en el llano subandino. Paut & Onern, Jyvaskyla, Finland. Givnish T.J. 1999. On the causes of gradiens in tropical tree diversity. Journal of Ecology 87: 193 210. Gmez D. 2000. Composicin Florstica en el Bosque ribereo de la Cuenca Alta San Alberto, Oxapampa Per; Tesis para optar al ttulo de Ingeniero Forestal. Universidad Nacional Agraria la Molina. Lima Per. 230pp. Honorio E.N., T.R. Pennignton, L.A. Freitas, et al. 2008. Anlisis de la Composicin florstica de los bosques de Jenaro Herrera, Loreto, Per. Rev. Peru. Biol. 15(1): 53 60. Killen T.J., M. Douglas, T. Consiglio, P.M. Jrgensen & J. Mejia. 2007. Dry spots and wet spots in the Andean hotspot. Journal of Biogeography 34: 13571373. Leigh E.G., P. Davidar, C.W. Dick, et al. 2004. Why Do Some Tropical Forests Have So Many Species of Trees?. BIOTROPICA 36(4): 447 - 473 Matteuci D. & A. Colma. 1982. Metodologas para la evaluacin de la vegetacin. Monografa de la secretaria general de la OEA. Washington. D.C. USA. Palomino P.W. 1997. Diversidad y Asociacin arbrea en el bosque nublado de San Pedro, Reserva de Biosfera del Man. Tesis para optar al titulo de Bilogo. Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco. Phillips O.L., P. Hall, A.H. Gentry, et al. 1994. Dynamics and species richness of tropical rain forests. Proc. Natl. Acad. Sci, USA. 91: 2805 2809. Phillips O. & T. Baker. 2002. Field Manual for Plot Establishment and Remeasurement. Publicado en el Boletn de la Sociedad Geogrfica de Lima 113: 2000. Pitman N.C.A., J. Terborgh & M.R. Silman. 1999. Tree species distributions in an upper Amazonian forest. Ecology 80:26512661. Pitman N.C.A., J. Terborg, M.R. Silman, et al. 2001. Dominance and Distribution of tree species in upper Amazonian terra firme forests. Ecology 82: 2101-2117. Pitman N.C.A., J. Terborgh, M.R. Silman, et al. 2002. A comparison of tree species diversity in two upper Amazonian forests. Ecology 83:32103224. Pitman N.C.A., H. Mogollon, N. Dvila., et al. 2008. Tree Community Change across 700 km of Lowland Amazonian Forest from the Andean Foothills to Brazil. BIOTROPICA. 10.1111: 1744-7429 INRENA (Instituto Nacional de Recursos Naturales) & PRO-MANU (Proyecto Aprovechamiento y Manejo Sostenible de la Reserva de Biosfera y Parque Nacional del Manu). 2004. Plan maestro del Parque Nacional del Manu. INRENA y PRO-MANU, Cusco. Parte I y II. (acceso en http://sinia. minam.gob.pe/index.php?idElementoInformacion=268) Silman M.R., A.A. Araujo-Marukami., D.H. Urrego., et al. 2005. Estructura de las comunidades de rboles en el lmite sur de la Amazona occidental: Man y Madidi. Ecologa en Bolivia. Vol. 40(3): 443 452. Ter Steege H., D. Sabatier, H. Castellanos, et al. 2000. An analysis of the floristic composition and diversity of Amazonian forests including those of the Guiana Shield. J. Trop. Ecol. 16: 801828. Valencia R., R.B. Foster, G. Villa, R. Condit, et al. 2004. Tree species distributions and local habitat variation in the Amazon: Large forest plot in eastern Ecuador. J. Ecol. 92: 214229. Vsquez M.R & O.L. Phillips. 2000. Allpahuayo: Floristics, structure, and dynamics of a high-diversity forest in Amazonian Peru. Ann. Mo. Bot. Gard. 87: 499527.
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Huamantupa
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Tres nuevas especies y nuevos registros de lAdoffA 1561-0837 ISSN de Panam
Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panam (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)
Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)
Pedro W. Lozada1 y Paul H. Freytag2
1 Laboratorio de Entomologa, Centro de Diagnstico de Sanidad Vegetal, SENASA, Av. La Molina 1915, Lima 12, y Departamento de Entomologa, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Apartado 14-0434, Lima 14, PERU. Email Pedro Lozada: plozada21@gmail.com 2 Department of Entomology, University of Kentucky, Lexington, KY 40546-0091, U.S.A.
Resumen
Se describen e ilustran tres nuevas especies panameas del gnero Ladoffa: woldai Lozada & Freytag sp.nov., lamasi Lozada & Freytag sp.nov. y grandis Lozada & Freytag sp.nov. Asimismo, se dan a conocer nuevos registros para Panam de las especies variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young y trifasciata Cavichioli & Chiamolera. Palabras clave: Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae, Ladoffa, nuevas especies, nuevos registros, Panam.
Abstract
Three new Panamanian species of the genus Ladoffa: woldai Lozada & Freytag sp.nov., lamasi Lozada & Freytag sp.nov. and grandis Lozada & Freytag sp.nov., are described and illustrated herein. Likewise, new Panamanian records for the species variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young and trifasciata Cavichioli & Chiamolera, are reported. Keywords: Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae, Ladoffa, new species, new records, Panama.
Introduccin El gnero Ladoffa fue creado por Young (1977) con 24 especies conocidas de Centro y Sudamrica. Lozada (1993) describi una nueva especie de Per, Ladoffa aguilari Lozada, encontrada posteriormente en Guyana (Basset & Charles 2000). Cavichioli & Chiamolera (2001) describieron tres nuevas especies ms de Brasil, Guyana y Panam. Su distribucin vara desde Mxico hasta Bolivia, desde bosques montanos a bajos. En este artculo, se describen 3 nuevas especies de Ladoffa de Panam: woldai Lozada & Freytag sp. nov., lamasi Lozada & Freytag sp. nov. y grandis Lozada & Freytag sp.nov. Adems se dan a conocer siete nuevos registros para este pas: variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young y trifasciata Cavichioli & Chiamolera. Material y mtodos Las especies nuevas descritas en este artculo fueron colectadas en varias localidades panameas con trampas de luz colocadas para el trabajo cientfico del Dr. Henk Wolda del Smithsonian Tropical Research Institute (STRI). Los acrnimos de las instituciones donde es mantenido el material de Ladoffa reportado en este artculo es como sigue: (STRI) Coleccin de Insectos, Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa, Panam. (MIF) Museo de Invertebrados G.B. Fairchild, Universidad de Panam. (PMENT) Programa de Maestra en Entomologa, Universidad de Panam. (MUSM)Departamento de Entomologa, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Per. La genitalia masculina para la determinacin a nivel de especie fue preparada de la siguiente manera: Separacin del abdomen mediante la insercin de un estilete entre la juncin del mismo y el trax.
Inmersin del abdomen en KOH al 10% en caliente hasta lograr la despigmentacin, el ablandamiento y el licuado del contenido interno. Lavado en agua destilada para neutralizar la accin del lcali. Colocacin del abdomen as clarificado en microviales especiales para guardar genitalia en glicerina. Resultados Ladoffa grandis Lozada & Freytag, sp. nov. (Figs. 1 7) Estructura.- Corona pronunciada anteriormente; fvea media bien marcada, desde su base 2/3 la longitud media de la corona; ocelos sobre una lnea imaginaria entre los ngulos oculares anteriores. Clpeo tumido, con su mitad anterior media aplanada, impresiones musculares claramente visibles; sutura entre clpeo y clipelo medialmente incompleta; en vista lateral, clipelo siguiendo el perfil del clpeo. Pronoto con mrgenes laterales anteriormente convergentes, margen posterior rectilneo. Coloracin.- Corona, pronoto y escutelo marrn claro. Corona con dos manchas rojizas no bien demarcadas, pice y mrgenes ntero-laterales amarillentos. Ocelos claros. Pronoto con tres bandas longitudinales rojizas, una central tocando el margen posterior pero no llegando al margen anterior, y dos laterales tocando ambos mrgenes. Patrn de color del ala anterior como en L. dependens Young pero con la mancha claval intermedia en forma de L. Cara amarillenta. Pleuras amarillas. Patas amarillas. Genitalia masculina.- Pigfero bien producido, pice redondeado, con macrosetas distribuidas en la mitad posterior; un proceso anterior dirigido mesalmente, adelgazado apicalmente, con una serie de denticulaciones en el extremo posterior. Placa subgenital triangular, casi llegando hasta el pice del pigfero, borde externo con una hilera de macrosetas externamente. Estilo alargado, sobrepasando ampliamente el pice del conectivo, el
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Lozada & Freytag
Figuras 1 7. Ladoffa grandis Lozada & Freytag, sp. nov. (1) Dorso anterior, vista dorsal. (2) Ala anterior izquierda. (3) Pigfero y placa subgenital, vista lateral. (4) Edeago, vista lateral. (5) Proceso apical del pigfero, vista caudal. (6) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (7) Estilo derecho y conectivo, vista dorsal.
cual es corto y en forma de Y. Edeago como el de L. trifasciata Cavichioli & Chiamolera, pero con los procesos basiventrales mucho ms alargados.Parfisis ausentes. Medidas (en mm)(/).- Longitud total: 8,509,00/8,75 9,50; longitud media de la corona: 0,931,00/0,981,20; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,500,60/0,500,60; longitud del pronoto: 1,201,27/1,251,30; ancho del pronoto: 1,952,00/2,002,18; longitud del escutelo: 0,901,25/1,24 1,26; ancho basal del escutelo: 1,241,60/1,501,70; ancho interocular de la cabeza: 1,031,18/1,101,25; ancho transocular de la cabeza: 1,701,76/1,791,80; distancia entre los ocelos: 0,530,60/0,600,64; distancia oceloocular: 0,260,30/0,30.
Material Examinado.- Holotipo macho, Panam, Chiriqu, Fortuna, 844N 8215W, 23-27.ix.1976, Henk Wolda coll.; 1 paratipo macho, mismos datos que el holotipo; 2 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 12-17 August 1976 y 20.iv.1977 y 1060 m; 1 paratipo hembra, mismos datos que el holotipo; 3 paratipos hembras, mismos datos que el holotipo excepto 12-17 August 1976; 1 paratipo macho y 1 paratipo hembra, Trocha 3 de Noviembre, Bocas del Toro, iv.78, R.L. Dressler coll. Todos en STRI. Comentarios.- Ladoffa grandis est relacionada a L. trifasciata Cavichioli & Chiamolera por la configuracin del edeago y la presencia de un proceso apical en el pigfero del macho. Difiere
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Figuras 8 16. Ladoffa woldai Lozada & Freytag, sp. nov. (8) Dorso anterior, vista dorsal. (9) Ala anterior izquierda. (10) Pigfero y placa subgenital, vista lateral. (11) Edeago, vista ltero-dorsal. (12) Proceso apical del pigfero, vista caudal. (13) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (14) Estilo izquierdo y conectivo, vista dorsal. (15) Parfisis, vista caudal. (16) Edeago, vista caudal.
porque los procesos basiventrales del edeago son ms alargados y la diferente configuracin de los procesos apicales del pigfero. Etimologa.- El nombre especfico se refiere a que L. grandis es la especie de mayor tamao del gnero. Ladoffa woldai Lozada & Freytag, sp.nov. (Figs. 8 6) Estructura.- Como en L. grandis. Coloracin.-Corona, pronoto y escutelo marrn oscuro, corona con pequeas manchas circulares amarillentas distriRev. peru. biol. 17(2): 173 - 177 (August 2010)
buidas en el disco y dos manchas pequeas rojizas contiguas al margen de los ocelos; pice y rebordes antenales amarillo pajizo. Pronoto con una mancha ovalada rojiza en la lnea media y dos manchas oval-alargadas no tocando ambos mrgenes. Escutelo con pice amarillo pajizo, con un tinte rojizo. Patrn de color del ala anterior como en L. uncata Young. Cara, pleuras y patas amarillo marfil. Ocelos fuscos. Genitalia masculina.- Pigfero bien desarrollado, con una hendidura apical ms o menos profunda, macrosetas distribuidas en un grupo speroapical y otro grupo sobre el disco; proceso dirigido mesalmente, puntiagudo, con una denticulacin alargada en la base del proceso. Placa subgenital triangular, no
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Lozada & Freytag
Figura 17 23. Ladoffa lamasi Lozada & Freytag, sp. nov. (17) Dorso anterior, vista dorsal. (18) Ala anterior izquierda. (19) Pigfero y placa subgenital, vista lateral. (20) Pigfero y proceso basiventral, vista caudal. (21) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (22) Edeago, vista lateral. (23) Estilo derecho y conectivo, vista dorsal.
sobrepasando el pice del pigfero. Estilo sobrepasando el pice del conectivo, el cual es corto y en forma de Y. Edeago con vaina arqueada centralmente, con dos procesos apicales puntiagudos, dirigidos apicalmente, ampliamente convergentes en vista caudal. Parfisis presente, en forma de Y, con la base bilobada. Medidas (en mm)().- Longitud total: 7,007,30; longitud media de la corona: 0,900,94; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,380,42; longitud del pronoto: 0.981,18; ancho del pronoto: 1,631,70; longitud del escutelo: 0,901,08; ancho basal del escutelo: 1,261,40; ancho interocular de la cabeza: 0,901,00; ancho transocular de la cabeza: 1,621,64; distancia entre los ocelos: 0,460,50; distancia oceloocular: 0,240,26. Material examinado.- Holotipo macho, Panam, Bocas del Toro, Corriente Grande, 100 m, 91730N - 823241W, 11.iii.1980, Henk Wolda coll.; 3 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 9.iv.1980, 21.ii.1980 y 24.ii.1980. Todos en STRI. Comentarios.- Ladoffa woldai es relacionado a L. uncata Young por el patrn de color del ala anterior, la configuracin de
las parfisis y por la presencia de procesos en el pigfero. Difiere por la diferente configuracin del edeago. Etimologa.- La especie es dedicada al Dr. Henk Wolda por su sobresaliente trabajo de investigacin en el Smithsonian Tropical Research Institute en Panam. Ladoffa lamasi Lozada & Freytag, sp.nov. (Figs. 17 23) Estructura.- Como en L. grandis. Coloracin.-Corona, pronoto y escutelo marrn oscuro, corona con una banda amarillo pajiza longitudinal media, rebordes antenales y mrgenes nterolaterales amarillo pajizos. Pronoto con tres bandas longitudinales amarillo-pajizas, una central y dos laterales, tocando ambos mrgenes. Patrn de color del ala anterior como en L. rubriguttata (Walker). Cara, pleuras y patas amarillo-pajizas. Ocelos fuscos. Genitalia masculina.- Pigfero bien desarrollado, margen
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Tres nuevas especies y nuevos registros de lAdoffA de Panam
posterior redondeado, con un proceso basiventral largo, no llegando al pice del pigfero, macrosetas distribuidas en la mitad posterior. Placa subgenital triangular, bruscamente adelgazada apicalmente, no sobrepasando el pice del pigfero. Estilo arqueado, sobrepasando el pice del conectivo, el cual es corto y en forma de Y. Edeago como en L. rubriguttata pero con una espina ventral adicional. Parfisis ausentes. Medidas (en mm)(/).- Longitud total: 7,507,80/7,50 7,60; longitud media de la corona: 0,750,80/0,750,80; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,50/0,50; longitud del pronoto: 1,00/1,00; ancho del pronoto: 1,571,66/1,571,64; longitud del escutelo: 0,861,00/0,861,00; ancho basal del escutelo: 1,181,20/1,181,25; ancho interocular de la cabeza: 0,85/0,85; ancho transocular de la cabeza: 1,50/1,50; distancia entre los ocelos: 0,400,50/0,400,50; distancia oceloocular: 0,20/0,230,24. Material examinado.- Holotipo macho, Panam, Bocas del Toro, Corriente Grande, 100 m, 91730N - 823241W, 10.ii.1980, Henk Wolda coll.; 2 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 11.iii.1980 y 7.ii.1980; 2 paratipos hembras, mismos datos que el holotipo excepto 16.xii.1979 y 3.iv.1980. Todos en STRI excepto el espcimen del 11.iii.1980 en MUSM. Comentarios.- Ladoffa lamasi es relacionada a L. rubriguttata por la configuracin del edeago, el patrn de color del ala anterior y la presencia de procesos en el pigfero. Difiere por la presencia de una espina ventral adicional en el edeago. Etimologa.- Esta especie es dedicada a la memoria del Ing. Jos Lamas Carrera, insigne entomlogo aplicado peruano. Nuevos registros de Ladoffa de Panam 1) Ladoffa variolaria Young: Dos machos, Fortuna, 12-17.viii.76, H. Wolda coll. (STRI). Dos hembras, Fortuna, Chiriqu, 12-17.viii.76, H. Wolda coll. (STRI). Un macho, Cerro Colorado, Chiriqu, 24 km. NE San Flix, 1300 m., 12.vi.80, R. Pine coll. (STRI). Un macho, Boquete, 1250 m., 2.viii.77, H. Wolda coll. (STRI). Una hembra, Cerro El Calvario, 25-27.ii.79, J. Barra coll. (STRI). Un macho, El Cop, 30.xi.80, light trap. (PMENT). Un macho, El Cop, Cocl, 4.xi.80, E. Valds coll. (MIF).
2) Ladoffa donsana Young: Dos machos, El Cop, 2.xi y 4.xi.80, light trap. (PMENT). Dos machos, El Cop, Cocl, 2.xi.80, E. Valds coll. (MIF). Tres machos, Corriente Grande, 27.ii.80, 18.iv.80 y 9.iv.80, H. Wolda coll. (STRI). 3) Ladoffa rubriguttata (Walker): Un macho, San Blas, near Punta Escocs, 1.iv.197831.i.1979, Caroline Ash coll. (STRI). 4) Ladoffa elauta Young: Un macho y 1 hembra, Isla Coln, 14.i.76, H. Wolda coll. (STRI). Un macho, Corriente Grande, 14.iv.80, H. Wolda coll. (STRI). Una hembra, Corriente Grande, 14.i.80, H. Wolda coll. (STRI). 5) Ladoffa dependens Young: Un macho, Corriente Grande, 14.ii.80, H. Wolda coll. (STRI). 6) Ladoffa uncata Young: Una hembra, Pipeline Road, canopy knockdown, Luehea seemanni, 24.x.75 (STRI). 7) Ladoffa trifasciata Cavichioli & Chiamolera: Un macho y 2 hembras, Bocas del Toro, Isla Coln, 1.xi.78 y 14.i.76, H. Wolda coll. (STRI). Agradecimientos Al Dr. Henk Wolda por la invitacin al primer autor para estudiar su coleccin de Cicadellidae mantenida en Pastors House, Balboa, Panam, y al Smithsonian Tropical Research Institute por la beca que permiti al autor principal una visita de trabajo de tres meses a Panam. Literatura citada
Basset Y. & E. Charles. 2000. An annotated list of insect herbivores foraging on the seedlings of five forest trees in Guyana. An. Soc. Entomol. Bras. 29: 433-452. Cavichioli R.R. & L. de Bortolli Chiamolera. 2001. Trs espcies novas de Ladoffa Young (Hemiptera, Auchenorrhyncha, Cicadellidae). Rev. Bras. Zool. 18(1): 285-291. Lozada P.W. 1991 (1993). Una nueva especie de Ladoffa Young, 1977 (Homoptera: Cicadellidae). Rev. Per. Ent. 34: 61-62. Young D.A. 1977. Taxonomic study of the Cicadellinae (Homoptera: Cicadellidae). Part 2. New World Cicadellini and the genus Cicadella. N. Carol. Agric. Exp. Stat. Bull. 239: 1-1135.
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Vertebrados naturalizados 1561-0837 ISSN en el Per
Vertebrados naturalizados en el Per: historia y estado del conocimiento

Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge
E. Daniel Cossos Resumen
Dpartement de Sciences Biologiques, Universit de Montral. C.P.: 6128, Succ. Centre-Ville, Montral, H3C 3J7, Canada Email: ed.cossios.meza@umontreal.ca
A pesar de la importancia de los impactos de las especies exticas sobre la biodiversidad nativa, stas han sido poco estudiadas en Sudamrica. En el Per, la informacin publicada sobre el tema es rara y se encuentra muchas veces restringida a publicaciones poco conocidas, lo que dificulta el anlisis del problema y la toma de decisiones para su manejo. En esta publicacin se identifica 23 especies de vertebrados naturalizados en el Per y se resume la informacin conocida sobre su dispersin en el pas, distribucin actual e impactos sobre ambientes naturales. Asimismo, se identifica 8 especies que fueron objeto de intentos fallidos de introduccin a ambientes naturales o cuyas poblaciones naturalizadas se extinguieron y 10 especies de vertebrados cuya naturalizacin es probable pero debera ser verificada. Esta informacin debera servir de base para la creacin de un plan de investigacin sobre las especies naturalizadas en el Per y sus impactos. Palabras clave: conservacin, especies invasoras, impactos ecolgicos, Per, vertebrados.
Abstract
Despite the importance of the impacts of the exotic species on the native biodiversity, these have been little studied in South America. In Peru, the information published on the subject is scarce and is many times restricted to gray literature, complicating the analysis of the problem and the wildlife management. In this publication 23 species of vertebrates naturalized in Peru were identified, and the known information on its dispersion in the country, current distribution and impacts on natural environments was summarized. In addition, 8 species that were object of failed intents of introduction to natural environments or whose naturalized populations were extinguished were identified, as well as 10 species of vertebrates whose naturalization is probable but should be verified. This information could be the base for the creation of a research plan on the naturalized vertebrates in Peru and their impacts. Keywords: Ecological impacts, invasive species, conservation, Peru, vertebrates.
Introduccin Las especies naturalizadas (i.e. que han establecido poblaciones autnomas en un hbitat en el que eran exticas) pueden llegar a convertirse en especies invasoras, las cuales son una importante amenaza a la diversidad biolgica nativa, a la salud humana y al desarrollo de diversas actividades econmicas (e.g. Mooney & Cleland 2001; Davis 2003, 2009). Entre los efectos de las especies invasoras sobre los ecosistemas naturales figuran la introduccin de enfermedades, cambios en la composicin de comunidades biolgicas y el desplazamiento de especies locales por competencia y predacin (Davis 2009). La magnitud de estos efectos es tan grande que las invasiones biolgicas son consideradas uno de los principales factores causantes de extinciones a nivel mundial (Baillie et al. 2004). A pesar de la importancia de este tema, las investigaciones sobre especies naturalizadas en Sudamrica y las acciones de control sobre stas son escasas (Matthews & Brand 2005, Schttler & Karez 2008) y sus efectos sobre la diversidad biolgica parecen estar subestimados (Rodrguez 2001). En el Per, hasta hace pocos aos, se ha dado poca importancia a las especies naturalizadas, y la informacin publicada sobre el ingreso al pas, la distribucin y los impactos de dichas especies es rara y se encuentra muchas veces restringida a publicaciones poco conocidas, lo que dificulta el anlisis del problema y la toma de decisiones para su manejo. En algunos casos, incluso, distintos autores dan diferentes datos sobre algunos aspectos, principalmente sobre las fechas de introduccin. El presente trabajo pretende contribuir al conocimiento de los vertebrados naturalizados en el Per a travs de los siguientes objetivos: i) reunir la informacin conocida sobre la introduccin, la disperRev. peru. biol. 17(2): 179 - 189 (August 2010)
sin y la distribucin de las especies actualmente naturalizadas en el Per y sobre sus impactos sobre ambientes naturales, ii) presentar la historia de las introducciones de vertebrados fallidas, de las extinciones post-naturalizacin y de las especies cuya naturalizacin en el pas es probable y iii) discutir la informacin publicada anteriormente en los casos en los que haya dudas. Mtodos Tres tipos de fuente sirvieron para la descripcin de la historia, la dispersin, la distribucin actual y los impactos causados por los vertebrados naturalizados en el Per: i) una extensa revisin de literatura, ii) entrevistas hechas a bilogos de campo y personal de reas naturales protegidas y iii) observaciones realizadas por el autor en diferentes ambientes del territorio peruano, principalmente en costa y sierra de los departamentos de Lima, Ica, Tacna, Junn, Puno, Arequipa, Piura, Tumbes y Ancash, entre los aos 2000 y 2008. El trmino naturalizada designa generalmente a cualquier especie que se establezca en un lugar del que no es originaria. En la presente publicacin se incluye nicamente a las especies que han establecido poblaciones silvestres en territorio peruano en tiempos histricos luego de su llegada desde fuera de ste, ya sea por sus propios medios o con la ayuda del hombre. No se incluye aqu a las especies cuyas poblaciones se han trasladado de un lugar a otro dentro del territorio peruano. Las especies son presentadas, dentro de cada clase, en orden cronolgico segn su llegada al pas. Los nombres cientficos utilizados siguen la taxonoma de Frank et al. (1995) para los reptiles y anfibios, Monroe y Sibley (1993) para las aves, Wilson y Reeder (2005) para los mamferos silvestres, Gentry et al. (2004)
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Cossos
para los mamferos domsticos y Eschmeyer y Fricke (2010) para los peces. Adems, se incluye los sinnimos cientficos utilizados en la literatura revisada. Resultados Se registr un total de 23 especies de vertebrados naturalizados actualmente en el Per, entre los cuales figuran 10 peces, 4 aves y 9 mamferos (Tabla 1). Adems, se registra 8 especies que fueron objeto de intentos fallidos de introduccin a ambientes naturales o cuyas poblaciones naturalizadas se extinguieron en el pas (Tabla 2) y 10 especies de vertebrados cuya naturalizacin en tiempos histricos es probable pero debera ser verificada (Tabla 3). A) Vertebrados actualmente naturalizados en el Per A.1. Peces (1) Gupi (Poecilia reticulata) Sinnimos.- Lebistes reticulatus. Llegada al pas.- La literatura suele indicar que esta especie fue introducida al Per entre 1940 y 1941 (e.g. Vera & Berger 1977, Welcomme 1988, Ortega et al. 2007) pero parece ignorar el reporte de Hanson y Dunn (1925) sobre la introduccin que ellos mismos hicieran en 1921 con peces provenientes de Ecuador. Ese ao debe ser tomado como el verdadero momento de llegada del gupi al Per. Dispersin.- El nico dato encontrado sobre un desplazamiento de esta especie luego de su introduccin corresponde a su implantacin en la laguna Sauce, en San Martn, en 1965,
Tabla 1. Vertebrados naturalizados en el Per en tiempos histricos. Especie 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. 13. 14. 15. 16. 17. 18. 19. 20. 21. 22. 23. Peces Poecilia reticulata Peters Oncorhynchus mykiss (Walbaum) Gambusia affinis (Baird & Girard) Poecilia velifera (Regan) Xiphophorus hellerii Heckel Xiphophorus maculatus (Gnther) Odontesthes bonariensis (Valenciennes) Oreochromis niloticus (Linnaeus) Trichopodus leerii (Bleeker) Amatitlania nigrofasciata (Gnther) Aves Columba livia Gmelin Passer domesticus (Linnaeus) Bubulcus ibis (Linnaeus) Molothrus bonariensis (Gmelin) Mamferos Rattus rattus Linnaeus Rattus norvegicus Berkenhout Mus musculus Linnaeus Equus caballus Linnaeus Felis catus Linnaeus Equus asinus Linnaeus Sus domesticus Erxleben Cervus elaphus Linnaeus Lepus europaeus Pallas Estatus Introd Introd Introd Introd Introd Introd I Exp Introd Introd Introd Introd I Exp / Introd Expand I Exp Introd Introd Introd Introd Introd Introd Introd Introd I Exp
para servir de alimento del paiche (Arapaima gigas), pez nativo del pas pero ajeno a la laguna Sauce, introducido all tres aos antes (Ortega et al. 2007). Distribucin actual.- Se encuentra en una gran variedad de ambientes, siendo comn en cuerpos de agua lnticos y lticos de la costa (Sifuentes 1992, Castro et al. 1998, Zeballos et al. 2000, ONERN 1988), hasta los 3500 m de altitud, en algunos cuerpos de agua a ambos lados de los Andes (Sifuentes 1992, Ortega et al. 2007) y en ambientes selvticos de Ucayali y Loreto (Del Ro et al. 2001, Galtier 2003, Rivas et al. 2003, Alcntara 1991, Ortega et al 2007). Impactos reportados.- Junto a la tilapia del Nilo, el gupi habra desplazado a los peces nativos de la zona ms baja de Ro Grande, en la costa de Ica (Ortega et al. 2007). (2) Trucha arcoiris (Oncorhynchus mykiss) Sinnimos.- Salmo gairdneri. Llegada al pas.- La primera introduccin al Per se realiz con 50000 huevos embrionados procedentes de Estados Unidos que fueron llevados a un criadero en La Oroya, en Junn. Vivanco (1944) y otros autores (Vivanco 1944, IMARPE 1979, Vera 1984) sealan a 1925 como el ao la primera introduccin, mientras que MacCrimmon (1971) y Ancieta y Landa (1977) indican que esto ocurri en 1928. Entre ambas fechas, 1925 es la ms confiable: los datos presentados por MacCrimmon provienen de una entrevista, sin revisin de la literatura previa, y el texto de Ancieta y Landa parece seguir fielmente el de MacCrimmon.
Fecha de entrada al pas 1921 1925 1947 Dcada de 1940 Dcada de 1960 Dcada de 1960 1955-58 1978 Dcada de 1970 Dcada de 1970 o antes Siglo XVI 1940 1956 1988-96 Siglo XVI Siglo XVI Siglo XVI Siglo XIV Siglo XVI Siglo XVI Siglo XVI 1948 1994-98
Motivo de la introduccin Control de mosquitos Alimentacin Control de mosquitos Especie ornamental Especie ornamental Especie ornamental n.a. Alimentacin Especie ornamental Especie ornamental Especie ornamental? n.a. n.a. n.a. Accidental Accidental Accidental Transporte Utilitaria o mascota Transporte Alimentacin Cacera deportiva n.a.
Introd: introducido por el ser humano; I Exp: especie introducida en otro pas de Amrica del Sur que luego ha expandido su distribucin al Per; Expand: especie que ha expandido naturalmente su distribucin al Per; n.a: no aplicable. Las dudas existentes se indican con un smbolo ?
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Vertebrados naturalizados en el Per
Dispersin.- En 1930 se trasplant 50 ejemplares de trucha al criadero de Ingenio, en Huancayo, departamento de Junn. Las truchas reproducidas all y en La Oroya fueron trasplantadas a ros y lagunas de la sierra, principalmente de la regin central del pas (MacCrimmon 1971). Entre 1941 y 1942 se realiz una nueva introduccin, desde Chile, al lago Titicaca (Loubens et al. 1984, Everett 1973), donde la especie se estableci perfectamente. Distribucin actual.- Se encuentra en la mayora de los cuerpos de agua situados a ms de 1500 metros de altitud en el Per (MacCrimmon 1971, Ancieta 1974). En el Titicaca ocupa principalmente zonas pelgicas profundas (Loubens et al. 1984). Impactos reportados.- En el Parque Nacional Ro Abiseo, en San Martn, depreda peces nativos del gnero Astroblepus y los desplaza (Ortega et al. 2007). En el lago Titicaca, consume peces de los gneros Orestias y Trichomycterus, invertebrados y ranas (Ancieta y Landa 1977, Cnepa et al. 1998), mientras que en los ros Mala y Caete, en Lima, incluye en su dieta a anfibios de los gneros Bufo y Telmatobius y peces nativos Basilichthys archaeus, entre otros (Palomino 1984). Junto al pejerrey de ro, habra modificado la abundancia de varias especies de peces por depredacin y competencia (Laba 1979), llevando incluso a la extincin a los peces Orestias cuvieri y Trichomycterus rivulatus del lago Titicaca (Alfaro et al. 1982). La llegada de la trucha y del pejerrey de ro habra traido consigo la introduccin del parsito Ichthyophthirius multifilis, que habra ocasionado varios eventos epidmicos entre los peces nativos del Titicaca, llegando a causar la muerte de unos 18 millones de Orestias en 1981 (Wurtsbaugh & Alfaro 1988). Segn Villwock (1994), la disminucin de Orestias spp. causada por las especies introducidas llev a los pobladores del Titicaca a aumentar la caza de aves silvestres. (3) Gambusia (Gambusia cf. affinis) Llegada al pas.- Tanto Vera y Berger (1977) como Welcomme (1988) indican que la gambusia fue introducida al Per entre 1940 y 1941 para la lucha antimosquito, pero no indican la fuente de su informacin. La publicacin ms antigua sobre la gambusia en los documentos de organismos peruanos encargados de las actividades sanitarias entre 1935 y 1950 corresponde a 1947 y anuncia la introduccin de 4000 individuos provenientes de Chile y el inicio de su crianza en la costa peruana para la lucha antimalrica (Madueo 1947), por lo que ese ao parece corresponder a la primera introduccin de este pez al pas. Ortega (1994) seala que Gambusia affinis al parecer lleg al pas accidentalmente, con la importacin de alimento vivo desde Centro Amrica, lo que indica que esta especie pudo haber sido introducida al pas en ms de una ocasin. Dispersin.- En fecha desconocida, la gambusia habra sido trasladada a la regin amaznica para servir de alimento vivo para peces ornamentales (Cnepa et al. 1998). Tambin lleg a la zona costera de Tumbes, donde habra sido introducida accidentalmente junto a larvas de langostinos en los aos 1990 o antes (Ortega et al. 2007). Distribucin actual.- Ha sido reportada en varios cuerpos de agua de la costa del Per (Castro et al. 1998, Ortega 1994, Ortega et al. 2007) y en el departamento de Loreto (Alcntara 1991).
(4) Molly velfero (Poecilia velifera) (5) Cola de espada (Xiphophorus hellerii) (6) Platy (Xiphophorus maculatus) Llegada al pas.- Importados para su uso en acuariofilia. El molly habra sido introducido desde la dcada de 1940; el cola de espada y el platy desde la dcada de 1960 (F. Gutirrez com. pers.). Distribucin actual.- Observados en pantanos de Villa (Castro et al. 1998) y los humedales de Ventanilla (observacin personal), ambos lugares en los alrededores de la ciudad de Lima. Del Ro et al. (2001) mencionan su presencia en ros de selva baja, sin indicar lugares especficos. El platy ha sido registrado tambin en la cuenca del ro Pachitea, en Pasco y Hunuco (Rivas et al. 2003). (7) Pejerrey de ro (Odontesthes bonariensis) Sinnimos.- Basilichthys bonariensis. Llegada al pas.- Originario de Argentina, fue introducido a un lago cercano a Oruro (el lago Poop o el Uru-Uru), en Bolivia, en 1946 (Loubens et al. 1984, Bustamante & Trevio 1980) o en 1950 (Vera 1984, Ancieta & Landa 1977, Vera & Berger 1977). De all escap al ro Desaguadero y lleg a travs de ste hasta el lago Titicaca, compartido por Bolivia y Per, entre 1955 y 1956 (Loubens et al. 1984, Vera 1984, Ancieta & Landa 1977, Vera & Berger 1977), y en 1958 ya era pescado en el lado peruano del lago (Vera & Berger 1977). Dispersin.- En 1967 fue registrado en los ros Azngaro, Ilave, Pucar y Coata, todos tributarios del Titicaca en el Per (Vera & Berger 1977). Se le introdujo en la laguna Pacucha, en Apurmac, en los aos 1970 (Ortega et al. 2007), y a algunas lagunas de los departamentos de Cusco y Cajamarca (en fecha desconocida), donde no se ha registrado su reproduccin y se le mantiene llevando huevos embrionados, con fines de produccin pesquera (Cnepa et al. 1998). Distribucin actual.- En la cuenca del Titicaca y en lagunas de Cusco, Apurmac y Cajamarca. En el lago Titicaca se le encuentra cerca a las orillas y hasta 10 m de profundidad en la zona pelgica (Loubens et al. 1984, Vaux et al. 1988). Impactos reportados.- En el lago Titicaca, depreda peces del gnero Orestias, afectando principalmente a O. agassii, O. olivaceus y O. ispi (Loubens 1989, Ancieta & Landa 1977). Junto a la trucha arcoiris, habra causado el desplazamiento y extincin de peces nativos y la introduccin del parsito Ichthyophthirius multifilis en el lago Titicaca (ver ms arriba seccin dedicada a la trucha). (8) Tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) Llegada al pas.- Introducida desde Brasil en 1978 a la costa del pas, as como a los departamentos selvticos de Ucayali y San Martn (IMARPE 1979, Vera 1984, Ortega et al. 2007). Distribucin actual.- Se le encuentra asilvestrada en varios cuerpos de agua de la costa, al menos entre la frontera con Ecuador y el departamento de Arequipa (Castro et al. 1998, Ortega et al. 2007), y de la cuenca amaznica, entre 1000 y 3500 m de altitud (Cnepa et al. 1998, Del Ro et al. 2001, IIAP 1999, Ortega et al. 2007).
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Cossos
Impactos reportados.- Habra desplazado, junto con el gupi, a los peces nativos de la zona ms baja de Ro Grande, en la costa de Ica (Ortega et al. 2007). (9) Gurami perla (Trichopodus leerii) Sinnimos.- Trichogaster leerii. Llegada al pas.- Introducido en la dcada de 1970 a Lima y Loreto, desde el sureste asitico, para la acuariofilia (Ortega et al. 2007). Distribucin actual.- Se le encuentra naturalizado en la laguna Moronacocha, en Loreto (Ortega et al. 2007). (10) Cclido convicto (Amatitlania nigrofasciata) Sinnimos.- Cichlasoma nigrofasciatum. Llegada al pas.- Dos fechas han sido propuestas sobre la aparicin de esta especie en el Per: finales de la dcada de 1980 (Ortega et al. 2007) y la dcada de 1970 o antes (Gutirrez Aliaga com. pers.). Dado que Gutirrez basa su informacin en una experiencia personal (compr ejemplares de esta especie en un acuario de Lima en la dcada de 1970) y que la fecha indicada por l es anterior a la de Ortega et al., sus datos deben ser tomados como el momento de la primera introduccin de esta especie al pas. Distribucin actual.- Ha sido registrado naturalizado en Pantanos de Villa, Lima (Castro et al. 1998). A.2. Aves (11) Paloma torcaza (Columba livia) Llegada al pas.- Posiblemente en el siglo XVI, con los conquistadores espaoles. Distribucin actual.- Es comn en ciudades y zonas agrcolas de la costa y sierra del Per pero no se tiene reportes sobre su dispersin en el pas. Gonzales et al. (1998) mencionan que se le encuentra asilvestrada en muchos lugares rurales de Lima. (12) Gorrin europeo (Passer domesticus) Llegada al pas.- Fue introducido a Argentina en 1872, a Brasil en 1903 y a Chile en 1904 (Sick, 1959; Summers-Smith 1963, 1988), y se dispers luego alcanzando el norte de Chile en 1940 (Koepcke 1952). Algunas publicaciones sobre aves del Per indican que esta especie se encuentra presente desde 1951 en el pas (e.g. Koepcke 1964). Aunque 1951 corresponde al primer registro hecho en el Per, ste se hizo cuando el gorrin era ya comn en Tacna e Ilo (Koepcke 1952). Por esta razn, es ms adecuado considerar a 1940, cuando ya se le encontraba en el extremo norte de Chile, como el momento de ingreso de esta ave al Per, tal como sugiere Summers-Smith (1963). Dispersin.- Fue tambin introducido por el ser humano en Lima, en 1951 (Leck 1973). Segn Koepcke (1961), apareci primero en el Callao en 1953 o antes y fue registrado para la ciudad de Lima solo a partir de 1957. En 1963 las poblaciones que se dispersaron desde Lima y las del extremo sur del Per estaban ya unidas (Summers-Smith 1963). Distribucin actual.- Se le encuentra en toda la costa peruana, aunque en el norte es menos comn, en algunas zonas de sierra, y en la ciudad de Pucallpa, situada en el departamento
selvtico de Ucayali (Schulenberg et al. 2007). Principalmente en ciudades y otras reas con presencia humana importante. (13) Garza bueyera (Bubulcus ibis) Llegada al pas.- Originaria del viejo mundo, extendi su distribucin al continente americano de forma natural. El primer reporte para el Per corresponde a cuatro individuos observados en 1956 en el ro Itaya, en el departamento de Loreto (Stott 1957). Dispersin.- Dorst (1961) registr dos ejemplares en 1960 en Sandia, Puno, al este de la cordillera de los Andes, en el extremo sur-este del pas; en 1961 se hizo el primer registro para la costa peruana, con dos garzas capturadas en Casma, a 360 km al norte de Lima (Frazier 1964); en 1963 se le observ en el departamento de Cuzco a 3640 metros de altitud (Frazier 1964); en 1968 en Mollendo, Arequipa, cerca al extremo sur de la costa peruana (Hughes 1970) y en 1969 en el lago Titicaca, a 3822 metros de altitud (Post 1970). Distribucin actual.- En todo el territorio peruano. (14) Tordo parsito (Molothrus bonariensis) Llegada al pas.- Se encuentra de forma natural en la costa norte del Per, pero lleg a la costa sur desde Chile. Las poblaciones de tordo parsito de Chile tambin son invasoras y aparentemente llegaron a ese pas antes de 1870 (Marn 2000). Esta ave fue registrada por primera vez en el sur del Per en 1996 (Hgss et al. 1999), pero ya estaba presente en el norte de Chile, a slo 17 km de la frontera con el Per, en 1988 (Marn 2000). El periodo 1988-1996 se muestra entonces como el ms confiable para sealar la fecha de llegada del tordo parsito al sur del Per. Dispersin.- Registrado en Moquegua en diciembre de 1997 y en Arequipa en enero de 1998 (Hgss et al. 1999). No se tiene registros posteriores de su avance hacia el norte. Distribucin actual.- las poblaciones invasoras en el Per ocupaban, hasta 1998, la costa del sur del pas, entre los departamentos de Arequipa y Tacna; quiz se le encuentre ms al norte en la actualidad. Impactos reportados.- Se ha reportado un caso de parasitismo a un gorrin americano (Zonotrichia capensis) en Tacna (Hgss et al. 1999). A.3. Mamferos (15) Rata negra (Rattus rattus) Llegada al pas.- Habra llegado a costas peruanas en 1544, llevada por los primeros espaoles que all desembarcaron (Pennant 1781). Distribucin actual.- Aunque est generalmente asociada a las poblaciones humanas, en algunos casos se le encuentra asilvestrada. El caso ms conocido de ratas negras asilvestradas en el Per corresponde a las que habitan en islas guaneras (Murphy 1931). Vogt (1942) y Gamarra (1940) mencionan tambin a las ratas de las islas guaneras, aunque no indican a qu especie pertenecen. Se le ha registrado tambin en lomas costeras (Zeballos et al. 2000, Ramrez et al. 2001) y en los pantanos de Villa, Lima (Pacheco et al. 2005). Del Ro et al. (2001) indican que se le encuentra como especie colonizadora en la regin selvtica peruana, pero no mencionan lugares especficos.
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Impactos reportados en medios naturales.- Podra haber contribuido a la desaparicin de colonias nidificadoras de ciertas aves, como el potoyunco (Pelecanoides garnotii), en algunas islas guaneras (Jahncke & Goya 1998). Habra introducido la bacteria transmisora de la peste (Yersinia pestis) al pas en 1903, transmitindola luego a roedores nativos como Oryzomys sp. y Akodon sp. (Modesto et al. 2002). (16) Rata noruega (Rattus norvegicus) Llegada al pas.- No se tiene registros. Posiblemente en el siglo XVI. Distribucin actual.- Ha sido registrada en forma asilvestrada en las lomas costeras de Lachay, Lima (Ramrez et al. 2001). (17) Ratn domstico (Mus musculus) Llegada al pas.- Con la llegada espaola en el siglo XVI. Distribucin actual.- Se encuentra principalmente asociado a poblaciones humanas, en ciudades y campos de cultivo, pero tambin se le haya asilvestrado en zonas desrticas de la costa de Lima y Piura (Pearson & Pearson 1978, Pearson 1982), en lomas costeras como Atiquipa y Meja en Arequipa (Zeballos et al. 2000) y Lachay en Lima (Williams 1989, Ramrez et al. 2001), en pantanos de Villa, en Lima (Pacheco et al. 2005) y a orillas del lago Titicaca, en Puno (INRENA 2002). (18) Caballo (Equus caballus) Llegada al pas.- Con la llegada espaola en el siglo XVI. Distribucin actual.- La nica publicacin encontrada sobre caballos ferales en el Per es un artculo periodstico (Bayly 1999) que los reporta para Andahuaylas, departamento de Apurimac, entre los 3500 y 4200 metros de altitud, estimando la poblacin en dicho lugar en unos 6000 animales. Observaciones de caballos asilvestrados se han hecho tambin en la Reserva Nacional Salinas y Aguada Blanca (comunicacin de J.L. Condori) y en el Colca (observacin personal), ambos lugares en el departamento de Arequipa, y en el bosque seco del departamento de Piura (observacin personal). (19) Gato domstico (Felis catus) Llegada al pas.- Con la llegada espaola en el siglo XVI. Distribucin actual.- Como en el caso de la rata negra, los casos ms conocidos de gatos asilvestrados corresponden a las islas guaneras. Vogt (1942) menciona a los gatos de las islas Lobos, frente a Piura, y son conocidos casos de asilvestramiento en la isla El Frontn (frente a Lima). Existen tambin gatos asilvestrados en el Santuario Histrico Machupicchu, (de entrevistas a guardaparques de Machupicchu, 2004), en el Parque Nacional Ro Abiseo, departamento de San Martn, y en Huari, departamento de Ancash, entre los 3000 y 4000 m de altitud (observaciones personales). Impactos reportados.- Podran afectar el xito reproductivo de algunas aves en islas guaneras, como en el caso del piquero enmascarado (Sula dactylatra; Jahncke y Goya 1997) y haber causado la desaparicin de colonias nidificadoras de otras como el potoyunco (Pelecanoides garnotii; Jahncke y Goya 1998). (20) Burro (Equus asinus) Llegada al pas.- Con la llegada espaola en el siglo XVI.
Distribucin actual.- Los burros asilvestrados se encuentran principalmente en zonas ridas de costa y sierra. Se ha hecho observaciones de burros asilvestrados en zonas altas de Arequipa y Tacna (comunicaciones de D. Hoces), Ayacucho (comunicacin de K. Ramrez), Piura (comunicacin de C. Cspedes y observaciones personales), partes altas de Lima (observaciones personales) y en Cajamarca (ONERN 1988). (21) Cerdo (Sus domesticus) Llegada al pas.- Con la llegada espaola en el siglo XVI. Distribucin actual.- Se ha observado cerdos asilvestrados en algunas lagunas altoandinas del sur de Ancash (S. Ramrez Carrascal com. pers. y observaciones personales). Impactos reportados.- Entre los aos 1995 y 1998, las autoridades de la Reserva Nacional de Junn reportaron daos en la vegetacin y depredacin de huevos y polluelos de aves silvestres por parte de unos 60 cerdos asilvestrados. Los cerdos fueron finalmente eliminados por las autoridades de la reserva. (22) Ciervo rojo (Cervus elaphus) Llegada al pas.- Fue introducido en dos ocasiones con animales provenientes de la regin patagnica Argentina. Ambas introducciones, hechas con fines cinegticos, se realizaron en Sunchubamba, Cajamarca (Ministerio de Agricultura 1977). La primera de ellas, en 1945, incluy slo 3 ejemplares y no tuvo xito debido a que los campesinos del lugar, asustados por el aspecto de los animales, los mataron (Dourojeanni 1972). En 1948 se introdujo otros 30 animales y se reprodujeron bien. A pesar de que la depredacin por pumas, la competencia con los venados (Odocoileus virginianus) y la fiebre aftosa habran limitado la poblacin de ciervos (Dourojeanni 1988, Lever 1985), se estim que an haba entre 200 y 360 ejemplares en Sunchubamba en 1972 (Dourojeanni 1972). Distribucin actual.- Se encontraran restringidos a un bosque artificial de pino (Pinus spp.) y sus alrededores, en Sunchubamba (observaciones personales). (23) Liebre europea (Lepus europaeus) Llegada al pas.- Fue introducida en Argentina y Chile en varias oportunidades entre 1888 y comienzos del siglo XX (Grigera & Rapoport 1983, Daciuk 1978, Jaksic 1998, Jaksic et al. 2002) y se dispers rpidamente desde entonces. Para 1983, el lmite norte de su distribucin en el continente fue definido en Tarija, extremo sur de Bolivia (Grigera & Rapoport 1983). El momento de su llegada al Per ha sido estimado en tres ocasiones, en base a entrevistas a pobladores rurales: Cossos (2004) y Cruz (2005) estimaron que habra ocurrido durante los periodos de 19951998 y 1994-1996, respectivamente, mientras que Lleellish et al. (2007) proponen el ao de 1975 como momento de entrada a la regin altoandina peruana y el 2000 para su llegada a la regin costera. La estimacin de Lleellish et al. (2007) difiere mucho de lo obtenido antes por Grigera y Rapoport (1983) y no concuerda con la velocidad de dispersin estimada para la liebre (1044 km/ao; Grigera y Rapoport 1983, Cossos et al. 2004, Bonino et al. 2010). Considerando esa velocidad, si la liebre hubiera ingresado en 1975 a la regin altoandina, podra haber alcanzado la costa peruana desde all entre 1977 y 1985, es decir mucho antes del ao 2000. Adems, la mayor parte (97%) de los entrevistados por Llellish et al. dijeron haber visto liebres
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Tabla 2. Poblaciones extintas de vertebrados introducidos en medios naturales en el Per e intentos fallidos de introduccin. Especie Peces Salvelinus namaycush (Walbaum) Tilapia rendalli (Boulenger) Aves 3. Colinus virginianus (Linnaeus) 4. Phasianus colchicus (Linnaeus) 5. Phasianus colchicus (Linnaeus) 6. Phasianus colchicus (Linnaeus) Mamferos 7. Camelus dromedarius Linnaeus 8. Dama dama Linnaeus 9. Dama dama Linnaeus 10. Cervus elaphus Linnaeus 11. Sus domesticus Erxleben 1. 2.
Ext: Poblacin extinta, previamente naturalizada. If: Intento de introduccin fallida, no lleg a naturalizarse.
Tipo de extincin If Ext If If If If Ext If Ext If Ext
Fecha de introduccin al medio natural 1939 o 1941 1968-69 1975 aprox. Antes de 1972 1970 1974 Siglo XVI 1920 aprox. 1948 1945 Antes de 1995
Fecha de extincin Desconocida 1978 o luego Desconocida Desconocida Desconocida Desconocida Siglo XVII Desconocida Luego de 1974 1945 1998 o luego
Causa de extincin Desconocida Predacin Ausencia de reproduccin? Ausencia de reproduccin? Ausencia de reproduccin? Ausencia de reproduccin? Caza no controlada Predacin Caza no controlada Caza no controlada Caza controlada
por primera vez a partir de 1996, lo que sugiere que el dato de 1975 es una respuesta extrema, que no debera ser tomada como verdadera. Por otro lado, el avance de la liebre observado hasta 2008 y la velocidad de dispersin estimada s concuerdan con los momentos de llegada sugeridos por Cossos (2004) y Cruz (2005). Por estas razones, considero el periodo de 1994-1998 (Cossos 2004, Cruz 2005) como la estimacin ms confiable para el ingreso de la liebre al Per. Dispersin.- El ao 2001 habra alcanzado el sur del departamento de Arequipa (Cossos 2004), entre el 2000 y el 2002 la costa de Tacna (Cruz 2005) y el 2008 habra llegado hasta el departamento de Cusco (Bonino et al. 2010). Distribucin actual.- Ocupa gran parte de la costa y sierra del sur del pas, habindosele registrado hasta los 4400 metros de altitud en los departamentos de Puno, Tacna, Moquegua, Arequipa y Cusco (Cossos 2004, Cruz 2005, Bonino et al. 2010). El lmite norte de su distribucin actual en el Per sera el ro Caman, en Arequipa. Impactos reportados.- Se ha confirmado el dao a diferentes cultivos y la destruccin de mangueras de riego en Tacna (Cruz 2005, Lleellish 2007). En la misma zona, varias personas entrevistadas informaron que la liebre les ocasiona problemas al competir con el ganado por la vegetacin y por consumir tola (Baccharis sp. y Lepidophyllum sp.), que es usada tradicionalmente como combustible (Cossos 2004). B) Introducciones fallidas y extinciones postasilvestramiento Se registra introducciones fallidas y extinciones de poblaciones previamente asilvestradas para 2 peces (trucha de lago y tilapia de Rendall), 2 aves (faisn comn y codorniz comn) y 4 mamferos (dromedario, ciervo dama, ciervo rojo y cerdo). Los casos del ciervo rojo y del cerdo han sido tratados ms arriba. (1) Trucha de lago (Salvelinus namaycush).- Introducida en 1939 (Vera y Berger 1977) o 1941 (Loubens 1989) en la cuenca del lago Titicaca pero no sobrevivi en este medio (Vera y Berger 1977) por razones desconocidas. (2) Tilapia de Rendall (Tilapia rendalli).- Introducida por el Servicio de Pesquera del Per en 1966 desde Brasil a una
estacin pisccola ubicada en la laguna de Quistococha, en el departamento de Loreto (Vera & Berger 1977). Ejemplares reproducidos all fueron llevados al lago Sauce, en San Martn, entre 1968 y 1969, y a varios embalses artificiales y criaderos particulares entre 1968 y 1971 (Vera & Berger 1977). La poblacin del lago Sauce se naturaliz pero, aparentemente, fue exterminada luego por la tilapia del Nilo, que fue introducida en el lago en 1978 (IIAP 1999, Ortega et al. 2007). (3) Codorniz (Colinus virginianus).- Long (1981) registra un intento de establecer una poblacin silvestre de codornices alrededor de 1975 en un pantano al sur de la ciudad de Lima. Aparentemente, los animales puestos en libertad no llegaron a reproducirse. (4) Faisn comn (Phasianus colchicus).- Se ha registrado tres intentos de asilvestramiento; uno de ellos en Sunchubamba, Cajamarca, antes de 1972 (Dourojeanni 1972), otro en 1970 a 31 km al este de la ciudad de Lima y un tercero en 1974 en Arequipa (Long 1981). Ninguno de estos intentos tuvo xito. Como en el caso de la codorniz, los faisanes no habran llegado a reproducirse en libertad. (5) Dromedario (Camelus dromedarius).- Fue introducido desde las Islas Canarias por el capitn espaol Juan de la Reinaga a mediados del siglo XVI y se asilvestr entre la ciudad de Lima y el valle de Ica. Esta poblacin silvestre habra sido exterminada por esclavos cimarrones a comienzos del siglo XVII (Cobo 1653). Habra dejado de usarse como animal de carga debido a la facilidad de tener esclavos para el trabajo barato (Gauthier-Pilters & Dogg 1981) y por las quejas de los comerciantes de esclavos sobre los posibles efectos de competencia en las actividades de transporte (Wilson 1984). (6) Ciervo dama (Dama dama).- Habra sido introducido en la hacienda Casa Grande, en La Libertad, alrededor de 1920, aunque finalmente su establecimiento no tuvo xito debido a la depredacin por pumas (Niethammer 1963), sin que se haya registrado reproduccin en libertad. Una segunda introduccin se llev a cabo en 1948 en Sunchubamba, Cajamarca. Los animales introducidos en esa oportunidad (nmero no conocido) habran sobrevivido sin mayores problemas a la epidemia de aftosa de 1963 y 1964 (Chapman & Chapman 1980, Lever 1985) pero posteriormente la caza furtiva redujo tremendamente
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su poblacin. En 1972 quedaban entre 20 y 25 ejemplares vivos (Dourojeanni 1972), y en 1974 slo una docena (Lever 1985). En la actualidad no quedaran individuos vivos de ciervo dama en Sunchubamba, segn entrevistas realizadas all por el autor el ao 2000. C) Especies cuyo estado actual no ha sido comprobado No existen registros de especmenes naturalizados para muchas de las especies de vertebrados introducidos al Per; sin embargo es posible que algunas se encuentren en ese estado. A continuacin se presenta una lista comentada de aquellas especies que han sido reportadas en ambientes naturales pero cuya naturalizacin en tiempos histricos no ha sido probada. (1) Pez dorado (Carassius auratus).- Habra sido introducido en la dcada de 1930 o antes (F. Gutirrez Aliaga com.pers.). Fue registrado en Pantanos de Villa, Lima (Castro et al. 1998) pero su reproduccin en estado silvestre y su permanencia en ese ambiente desde entonces no han sido confirmadas. (2) Trucha marrn (Salmo trutta).- Fue introducida en el lago Titicaca en 1939 (Vera & Berger 1977) o 1940 (Loubens et al. 1984), proveniente de Chile, y se adapt inicialmente bien en el ro Ilave y otros ros y lagos del departamento de Puno (Mac Crimmon & Marshall 1968, Loubens et al. 1984). Segn Ancieta y Landa (1977) se le encontraba en el ro Huenque, Puno, y raramente en el lago Titicaca. Luego de su llegada a Puno, fue llevada a piscigranjas en el resto del pas. Actualmente ya no es reproducida en piscigranjas peruanas, habiendo sido desplazada para esta actividad por la trucha arcoiris (V. Ypez, com. pers.) pero se desconoce si contina existiendo en estado silvestre en la cuenca del ro Ilave. (3) Carpa comn (Cyprinus carpio).- Introducida desde Japn y China para realizar acuicultura desde 1940 (Ortega et al. 2007) o 1946 (Vera y Berger 1977). Se le introdujo en la cuenca del ro Huallaga, en San Martn, pero no se le ha encontrado en ambientes naturales (Ortega et al. 2007). Se desconoce su situacin en la cuenca del ro Pachitea, en Pasco y Hunuco, donde tambin fue introducida (Rivas et al. 2003). (4) Trucha de arroyo (Salvelinus fontinalis).- Fue introducida al menos en dos ocasiones al Per, con la importacin de
huevos embrionados desde Estados Unidos: en 1951 a la regin central del pas (Annimo 1951) y en 1955 al lago Titicaca (Annimo 1956, Verga & Berger 1977, Loubens et al. 1984). Estos animales fueron llevados a estaciones pisccolas y arroyos de los departamentos de Lima, Junn, Puno, Arequipa y Cuzco (Annimo 1951, Annimo 1956). En la dcada de 1970 habran estado an presentes en estado silvestre, aunque en nmero reducido, en la sierra y el altiplano del sur del Per (Ancieta & Landa 1977, V. Ypez com. pers.). (5) Gurami azul (Trichogaster trichopterus).- Introducido al pas en fecha desconocida para su uso en acuariofilia. Segn Alcntara (1991), se encontrara naturalizado en el ro Nanay, en Loreto. Sin embargo, no se tiene ejemplares de esta especie en colecciones de museo y es posible que los ejemplares mencionados por Alcntara sean realmente Trichopodus leerii, una especie de gurami similar, que s ha sido colectado en Loreto (Ortega, com. pers.). (6) Rana toro (Rana catesbeiana).- El primer registro publicado conocido sobre la presencia de la rana toro en el Per data de 1995 (Lanoo 1995) y algunas publicaciones posteriores mencionan que se le encuentra establecida en los alrededores de las ciudades de Lima e Iquitos (Lever 2003, Santos-Barrera et al. 2009, Akmentins & Cardozo 2009). Sin embargo, casi todos los intentos de criar esta especie en el pas habran fracasado y se desconoce si existen individuos de rana toro asilvestrados. (7) Gecko casero (Hemidactylus mabouia).- La forma en la que esta especie lleg a Amrica es todavia motivo de discusin. La hiptesis ms aceptada actualmente es la de Kluge (1969) segn la cual habra llegado desde frica occidental de forma natural, sobre troncos flotantes. Otros autores han apoyado la idea de su llegada en barcos de esclavos (Malhotra & Thorpe 1999, Maclean 1982, Vanzolini 1968, 1978). Aunque se le encuentra en algunas reas poco disturbadas mostrando cierta habilidad colonizadora (Vanzolini 1978), H. mabouia se distribuye principalmente en ambientes con presencia humana (Avila-Pires 1995), lo que sugiere que habra alcanzado gran parte de su rea de distribucin en Amrica con ayuda del ser humano. Hemidactylus mabouia se naturaliz en territorio peruano (como en el resto de su distribucin americana) pero no se tiene una estimacin de la fecha de ese suceso, que pudo
Estatus Introducida Introducida Introducida Introducida Introducida Introducida Introducida o expand Introducida Dom Introducida Fecha de entrada al pas Dcada de 1930 o antes 1939 o 1940 1940 o 1946 1951 Desconocida Dcada de 1990 Desconocida Desconocida n.a. Siglo XVI
Tabla 3. Especies de vertebrados sobre cuya naturalizacin en el Per existen dudas. Especie Peces 1. Carassius auratus (Linnaeus) 2. Salmo trutta Linnaeus 3. Cyprinus Carpio Linnaeus 4. Salvelinus fontinalis (Mitchill) 5. Trichogaster trichopterus (Pallas) Anfibios 6. Rana catesbeiana Shaw Reptiles 7. Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonns) Aves 8. Anas platyrhynchos Linnaeus Mamferos 9. Canis familiaris Linnaeus 10. Bos taurus Linnaeus
Expand: especie que ha expandido naturalmente su distribucin al Per Dom: existente como especie domstica desde antes del siglo XVI; n.a: no aplicable
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Cossos
haber ocurrido en tiempos histricos. Ha sido registrado en los departamentos de Amazonas, Loreto, San Martn y Ucayali (Carrillo & Icochea 1995). (8) Pato de collar (Anas platyrrhynchos).- Fue registrado por primera vez en Pantanos de Villa, Lima, por Wust et al. (1994) y se le sigue viendo all hasta ahora. Su reproduccin en ese ambiente, sin embargo, no ha sido registrada. (9) Perro domstico (Canis familiaris).- Existen perros domsticos en Sudamrica desde antes de la llegada espaola, y quiz haya habido casos de perros asilvestrados desde tiempos prehistricos. El caso de esta especie es tratado aqu por haber llegado al continente como animal domstico y por haber sido introducida tambin con la llegada espaola. Pearson (1951) report perros semi-asilvestrados en el altiplano peruano, a 4800 metros de altitud, sin precisar el significado del adjetivo que us. Se ha registrado perros probablemente asilvestrados en los alrededores de la Reserva Nacional de Lachay, en Lima (de entrevistas a guardaparques de la RN Lachay), pero no se ha demostrado an su reproduccin en libertad. (10) Vaca (Bos taurus).- Introducida en el siglo XVI. Bayly (1999) registra vacas asilvestradas en Apurmac pero considero que su reproduccin en libertad y su independencia del ser humano deberan ser verificadas. En este caso, puede ser difcil establecer una diferencia entre individuos asilvestrados y ganado mostrenco, al que se deja reproducirse y alimentarse en libertad para capturarlo, marcarlo y/o darle cuidados veterinarios espordicamente. Discusin Tiempo y modo de la llegada de las especies naturalizadas en el Per De las 23 especies de vertebrados cuya naturalizacin ha sido confirmada en el Per, 18 (78,3%) fueron introducidas por el ser humano en primera instancia, mientras que 4 (17,4%; gorrin, tordo parsito, liebre europea y pejerrey de ro) ingresaron dispersndose desde otros pases sudamericanos donde haban sido previamente introducidas y una (4,3%; garza bueyera) lleg por cuenta propia desde su rea de origen. Este panorama refleja la importancia que ha tenido el ser humano en la introduccin de especies de vertebrados a esta parte de Sudamrica. Dos periodos han sido importantes en la historia de las especies que terminaron naturalizndose en el Per: el siglo XVI, marcado por la llegada espaola a Amrica, y el siglo XX, a partir de 1921. De las 19 especies introducidas por el ser humano, 8 (42,1%) llegaron durante el primer periodo y estn compuestas de mamferos utilitarios (4 especies), comensales (3 especies de roedores) y una especie de ave ornamental. Las 11 especies restantes (57,9%) fueron introducidas durante el segundo periodo y son en su mayora peces (5 ornamentales, 2 destinados a la alimentacin y 2 para el control de enfermedades). Slo 5 especies habran entrado a territorio peruano por dispersin. La llegada de la liebre europea, el nico mamfero que ingres de esa forma, llama especialmente la atencin pues debi atravesar el cinturn rido del sur de Bolivia y norte de Argentina, considerado una barrera importante, que marca un lmite de distribucin para algunas especies de mamferos como la comadreja Mustela frenata (Sheffield & Thomas 1997), y separa geogrficamente subespecies de otras como la vicua Vicugna
vicugna (Marn et al. 2007), el hurn Galictis cuja (Yensen y Tarifa 2003) y el gato de pajonal Leopardus colocolo (Cossos et al. 2009). Este hecho resalta la capacidad de dispersin de la liebre, que no debera tener dificultades para seguir avanzando hacia el norte, al menos hasta la depresin de Huancabamba, considerada por algunos autores como otra barrera biogeogrfica importante a lo largo de los Andes (e.g. Ayers 1999, Villeumier 1968). Otras especies introducidas Del Ro et al. (2001) incluyen a los peces Aristichtys nobilis, Carassius auratus, Ctenopharyngodon idella, Cyprinus carpio, Hypophthalmichthys molitrix, Oreochromis mossambicus, O. urolepis, Prochilodus argenteus y Tilapia rendalli en una lista de especies nocivas, invasoras o plagas en el Per. Si bien dichas especies fueron introducidas al Per y son invasoras en otros pases, en territorio peruano no han sido reportadas naturalizadas en la actualidad y por lo tanto no deben ser consideradas invasoras. De dichas especies, slo se conoce el reporte de dos en ambientes naturales del Per: Tilapia rendalli, cuya nica poblacin registrada en silvestra se habra extinguido (IIAP 1999, Ortega et al. 2007) y Carassius auratus, cuya reproduccin en libertad no ha sido confirmada. Sin embargo, las especies nombradas por Del Ro et al. (2001), junto a las tilapias Oreochromis aureus y O. hornorum (sta ltima actualmente considerada una subespecie de O. urolepis), tambin introducidas al Per y mantenidas actualmente en instalaciones artificiales (Ortega et al. 2007), son potencialmente invasoras (Lever 1996) y podran causar problemas de conservacin si llegaran a naturalizarse. Las listas de vertebrados introducidos al Per suelen presentar una mezcla de especies domsticas, comensales o destinadas al consumo, independientemente de si llegaron a naturalizarse o no, y de especies naturalizadas (e.g. Pacheco et al. 2009 para el caso de mamferos; Vera & Berger 1977, Ortega et al. 2007 para peces). Existen, sin embargo, muchas otras especies introducidas al pas como animales de compaa o para su exhibicin en zoolgicos y otros centros de atraccin o crianza. As, en las tiendas de mascotas de algunas ciudades es comn la venta de mamferos exticos como el hurn (Mustela furo), el hamster (Mesocricetus auratus) y gerbos (Meriones unguiculatus); de aves como diversas especies de loros (Psittacidae), de galpagos de Florida (Trachemys scripta), ranas de uas (Xenopus laevis) y diversos peces ornamentales africanos y asiticos. Algunas de esas especies, principalmente el hurn, el galpago de Florida, la rana de uas y el pez combatiente Betta splendens, se han naturalizado en otros pases causando problemas de conservacin (Lever 1985, 1996, 2003), y podran originar problemas similares en el Per de llegar a naturalizarse all. Vacos de informacin La naturalizacin de un nmero importante de especies (10) en el Per no ha sido confirmada o rechazada. Esto es un reflejo de la falta de investigacin que se ha hecho sobre el tema. Las discrepancias sobre las fechas de ingreso de las especies al pas son otro ejemplo de falta de investigacin, pero tambin muestran una deficiencia en el registro de la introduccin de especies por el ser humano. Del mismo modo, los intentos de establecer poblaciones silvestres de especies forneas no han sido debidamente registrados, lo cual puede estar causando una sub estimacin de su nmero. Llama especialmente la atencin el caso de la rana toro, especie que ha causado grandes problemas
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de conservacin en otros pases sudamericanos (Lever 2003) y sobre cuya fecha de introduccin y situacin en el Per no existen publicaciones conocidas. Salvo en los casos de la trucha arcoiris y del pejerrey de ro, los impactos de las especies naturalizadas en el Per no han sido evaluados o lo han sido de forma muy somera. Los impactos de algunas de esas otras especies, sin embargo, podran ser considerables, como muestran los casos de perros, gatos, liebre, gambusia, gupi, tilapia, ratas y ratones naturalizados en diversas partes del mundo (Long 1981, Lever 1996, 2003). Recomendaciones La falta de informacin sobre las especies naturalizadas en el Per puede causar grandes dificultades para el manejo adecuado de la vida silvestre. Es recomendable el fomento de investigaciones sobre los impactos actuales y futuros sobre ambientes naturales y agrcolas, principalmente en relacin a ecosistemas y especies endmicas o en peligro. Ejemplos de esto son los casos de los gatos y roedores introducidos en islas guaneras y el avance del tordo parsito por la costa sur del pas: los primeros podran estar afectando a las poblaciones de potoyunco, ave amenazada y endmica de Per y Chile (Jahncke & Goya 1998), y a la nica colonia reproductiva de piquero enmascarado en el Per (Jhancke & Goya 1997), mientras que el tordo parsito podra afectar al frigilo apizarrado (Xenospingus concolor), endmico del sur de Per y norte de Chile. Sobre los impactos que podran causar las especies naturalizadas en el futuro, se recomienda identificar los ambientes potenciales a ser invadidos, as como los posibles momentos de llegada, en especial para el caso de la liebre europea. Un sistema de control y vigilancia debera ser creado para la deteccin temprana de escapes de especies potencialmente invasoras y para minimizar la probabilidad de su ocurrencia. Por ltimo, se recomienda la creacin de una lista de especies con el potencial de invadir ecosistemas peruanos y la prohibicin total de su introduccin al pas. Literatura citada
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Cossos
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Camera trap survey in a montane rainforest ofISSN 1561-0837 northern Peru
Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru
Evaluacin de mamferos medianos y grandes mediante trampas cmara en un bosque montano del norte del Per
Carlos F. Jimnez1, Heidi Quintana1,3, Vctor Pacheco1,2, Derek Melton3, Javier Torrealva3 and Guillermo Tello4
1 Museo de Historia Natural, Departamento de Mastozoologa, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 140434, Lima 14, Per. Email: cfja_80@yahoo.com 2 Facultad de Ciencias Biolgicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. 3 Golder Associates Per S.A. 4 Medio Ambiente-Ro Tinto Email Carlos Jimnez: cfja_80@yahoo.com
Abstract
Camera traps are a powerful tool for inventorying elusive and rare species and very useful to obtain ecological data for plans that involve wildlife conservation. In Peru, several surveys have been carried out in lowland Amazonia especially in the southeastern part of the country, but none in montane cloud forests or Yungas. We present the first camera trap studies produced in Peruvian Yungas at the locality of Querocoto village (Chota, Cajamarca), based on 2002 (dry season) and 1264 (wet season) camera traps-days (CTD). Two localities were surveyed in wet and dry season: The Pagaibamba Protection Forest and the San Lorenzo Forest. The wet season study was carried out in October and November, and the dry season in July to September of 2008. Eight mammalian species were recorded in both seasons. Some 66 (91.7%) independent records were obtained in the dry season, but only six (8.3%) in the wet one, suggesting a seasonality effect. The Mountain Paca Cuniculus taczanowskii was the most commonly photographed species, with 17.0 and 1.6 capture frequencies (dry and wet season respectively), whereas the Long-tailed weasel Mustela frenata (0.5 capture frequency in the dry season) was the most rare species. Activity patterns suggest that Mountain Paca C. taczanowskii and the Andean Skunk C. chinga are nocturnal, while Spectacled Bear T. ornatus and Tayra E. barbara are diurnal in the study area. Our records of the Ocelot Leopardus pardalis and the Tayra E. barbara are among the highest altitudinal records known for each species. In addition, the Anta Tapirus pinchaque was also identified by its tracks, representing one of the first record known south of the Huancabamba Depression. Keywords: Camera traps, inventory, montane cloud forest, Cuniculus taczanowskii, Huancabamba Depression, Peru.
Resumen
Las trampas cmara son una herramienta muy poderosa en el registro de mamferos raros y elusivos; muy tiles en la obtencin de datos ecolgicos necesarios para formular planes que involucren la conservacin de la fauna. Estos estudios principalmente se han realizado en la Amazona del Per especialmente en la parte sur oriental; pero muy pocos en los bosques montanos o yungas. Nosotros presentamos uno de los primeros estudios en las yungas peruanas realizado con trampas cmaras; se llev a cabo en la localidad de Querocoto (Chota, Cajamarca) con un esfuerzo de muestreo de 2002 (estacin seca) y 1264 (estacin hmeda) trampas cmara-da (TCD). Dos lugares fueron evaluados en las estaciones hmeda y seca: el bosque de proteccin de Pagaibamba y el bosque de San Lorenzo. El estudio durante la poca hmeda fue llevado a cabo entre octubre y setiembre, mientras la evaluacin en poca seca fue entre julio y setiembre de 2008. En total se registraron ocho especies de mamferos. En la poca seca se obtuvo 66 (91,7%) de los eventos independientes mientras en la poca hmeda solamente seis eventos (8,3%) sugiriendo un efecto por estacionalidad. La Paca de Montaa (Cuniculus taczanowskii) fue el mamfero ms fotografiado con frecuencias de captura de 17,0 y 1,6 para poca seca y hmeda respectivamente mientras que Mustela frenata con 0,5 fue la especie ms rara registrada solo en la poca seca. Los patrones de actividad sugieren que la Paca de Montaa, C. taczanowskii y el Zorrillo Andino, Conepatus chinga son nocturnos, mientras que el Oso de Anteojos, Tremarctos ornatus y la Tayra Eira barbara son diurnos en el rea de evaluacin. Nuestros registros del Ocelote Leopardus pardalis y la Tayra E. barbara estn entre los registros altitudinales ms altos conocidos para ambas especies. En adicin el Anta Tapirus pinchaque fue identificado por medio de sus huellas y representa su primer registro al sur de la depresin de Huancabamba. Palabras clave: Trampas cmara, inventario, bosques de niebla, Cuniculus taczanowskii, Per.
Introduction Camera traps are a powerful and non invasive tool for inventorying elusive and rare species, and have become very popular in the last few years. Camera traps have been used successfully in numerous studies of mammals, and potential applications of this field technique in wildlife studies are increasing. This method provides information on population dynamics (Varma et al. 2006), species richness (Shek et al. 2007, Lyra-Jorge et al. 2008), activity patterns (Maffei et al. 2007, Arispe et al. 2008), habitat use (Bowket et al. 2007, Tobler et al. 2009), population density (Trolle & Kery 2005, Ros-Uzeda et al. 2007, Rowcliffe et al. 2008), and abundance (Silver et al. 2006, Marnewick et al. 2008); which are essential data for wildlife conservation. Several surveys have been carried out in Peru, principally in lowland Amazonia, but none in montane cloud forests. Montane forests
are very difficult landscape with strong slope, dense vegetation and have adverse climate condition. Camera traps, however, are not dependent on the environment and the photographs allow an accurate identification of animals. We present the first biodiversity survey of montane mammals in the Peruvian Yungas in the Querocoto village area (Chota, Cajamarca) using camera traps, to complement a standard evaluation and build baseline information for future conservation planning in the area. Cajamarca, with five protected areas, is poorly represented. Besides, these are small in extension except by the Tabaconas-Namballe Sanctuary National and the Hunting Area of Sunchubamba. Some other areas were created for different purposes (e.g. reserved area of Chancay baos). Data from Cutervo National Park indicate that the park is habitat of endangered species of wild fauna, such as the Jaguar Panthera ona (Linnaeus 1758),
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Jimnez et al.
Skunk (Conepatus sp.), the Zariguellas (Didelphis sp.), and the Vizcacha Lagidium peruanum Meyen, 1833 are present. Material and methods The study area is located near the Querocoto village (Chota Province, Cajamarca Department) (Fig. 1), on the headwaters of the Ro Paltic, which flows into the Ro Maran, and south of the Huancabamba Depression. The study was carried out in the Pagaibamba Protection Forest and surrounding forests from 2500 to 3700 m. The main habitat types are the cloud forest and paramo; however, some areas are currently used for agriculture or to raising livestock, especially along the lower margins. Montane cloud forests of the department of Cajamarca are very important due to the existence of endemic species and their high diversity. This study was performed during the wet season (October and November 2008) and dry season (July to September 2008) in two localities: The Pagaibamba Protection Forest and San Lorenzo Forest. A set of 25 camera traps (15 Reconyx RC55 and 10 Cuddeback Digital Cam, Expert 3.0 camera traps) were placed on animal trails or where mammals' traces were found. Cameras were set up to an average height of 40 cm above ground, and programmed to take three photos per trigger (Reconyx) with intervals of one second between pictures, or one photo per trigger (Cuddeback). The quiet period or no delay was set to one minute and the sensitivity was also set to high for both. Cameras operated 24h per day recording date and time of each photograph and power was supplied by alkaline batteries. For each Reconyx photograph the temperature and lunar phase were also recorded. Cameras traps were checked twice during the evaluation. The capture frequency was calculated for every given species as the number of photos/1000 camera days (Tobler et al. 2008). To ensure that the events were independent, photographs of the same species and at the same station within a phase of one hour were excluded. Activity periods were classified following Gmez et al. (2005), with the exception that a crepuscular category was included. Sunset and sunrise hours were determined using Moonrise 3.5 (Sidell 2002). Species were classified as diurnal (<10% of ob-
Figure 1. Study area within Pagaibamba Protection Forest and surrounding forests from 2500 to 3700, Cajamarca, Peru. White circles indicate the position of the camera traps.
the Ocelot Leopardus pardalis (Linnaeus 1758), the Spectacled Bear Tremarctos ornatus (Cuvier 1825), the Otter Lontra longicaudis (Olfers 1818), the Wildcat Leopardus colocolo (Molina 1782), the Mountain Tapir Tapirus pinchaque (Roulin 1829); whereas in the Hunting Area of Sunchubamba, the Peruvian White tailed Deer Odocoileus virginianus Zimmermann 1780, the Brazilian Rabbit Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus 1758), the
Table 1. Mammals recorded and type of record. Type of Record: S=sighting, O=oseous, I= interview, F= footprint, Fe= Feces, P= Photos, Sk= Skin. Locality: PAG, Pagaibamba; CSL, Cerro San Lorenzo; P6, Plataforma 6. Species Rodentia Cuniculidae Dinomyidae Lagomorpha Leporidae Carnivora Felidae Canidae Ursidae Mephitidae Mustelidae Perissodactyla Tapiridae Artiodactyla Cervidae Cuniculus taczanowskii Dinomys branickii Sylvilagus brasiliensis Leopardus pardalis Puma concolor Lycalopex culpaeus Tremarctos ornatus Conepatus chinga Eira barbara Mustela frenata Tapirus pinchaque Mazama sp. Odocoileus virginianus Common name Mountain paca Pacarana Brazilian Rabbit Ocelot Puma Culpeo fox Spectacled bear Andean Skunk Tayra Long-tailed Weasel Mountain tapir Small red brocket White-tailed deer Locality CSL, PAG PAG PAG PAG, CSL PAG, P6 PAG CSL, PAG PAG PAG, CSL PAG PAG, CSL PAG, CSL PAG, CSL Type of record I, P I, F O, I, Sk P, F, I F, I, Fe F, I, Fe, P P, F, I, Fe I, P O, I, Fe, P I, Sk, P I, F I, F I, P
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Camera trap survey in a montane rainforest of northern Peru
servations in the dark), nocturnal (>90% of observations in the dark), mostly diurnal (between 10 and 30% of observations in the dark), mostly nocturnal (between 70 and 90% of observations in the dark) and crepuscular (50% of observations during the crepuscular phase). The rest of the species were classified as cathemeral (e.g., organism that has sporadic and random intervals of activity during the day or night in which food is acquired). Results A sampling effort of 2002 (dry season) and 1264 (wet season) camera traps-day (CTD) was performed in both localities: Pagaibamba Protection Forest and San Lorenzo Forest, gathering 313 photographs of wildlife, representing 72 independent events of medium and large mammals. Other photographs for cattle, small mammals (rodents and marsupials) and birds were obtained too, but were not considered for the purpose of this report. A total of eight mammalian species were recorded
(Table 1, Fig. 2), some of them are considered cryptic, rare or poorly known mammals. These include the rodent Mountain Paca Cuniculus taczanowskii (Stolzmann 1865), the Ocelot L. pardalis, the Andean Fox Lycalopex culpaeus (Molina 1782), the Spectacled Bear T. ornatus, the Tayra Eira Barbara (Linnaeus 1758), the Long-tailed Weasel Mustela frenata (Lichtenstein 1831), the Andean Skunk Conepatus chinga (Molina 1782), and the White-tailed Deer O. virginianus. A 75 CTD were employed to record the first mammal during dry season, whereas 44 CTD were needed in wet season. Based on 66 independent events (91.7%) obtained in the dry season (Fig. 3), and only six independent events (8.3%) for the wet season, eight and five species were recorded for the dry and wet season respectively. The species T. ornatus, C. chinga, and M. frenata were not recorded in the wet season. C. taczanowskii was the most frequent recorded species, with 17.0 and 1.6 capture
Figure 2. Mammalian species recorded for camera traps. (a) Mountain Paca Cuniculus taczanowskii , (b) Spectacled Bear Tremarctos ornatus, (c) Ocelot Leopardus pardalis, (d) Andean Skunk Conepatus chinga, (e) White-tailed Deer Odocoileus virginianus, (f) Tayra Eira barbara. Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (August 2010)
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Table 2. Capture frequency for all species observed for season. Species Cuniculus taczanowskii Leopardus pardalis Lycalopex culpaeus Tremarctos ornatus Eira barbara Conepatus chinga Mustela frenata Odocoileus virginianus Common name Mountain paca Ocelot Andean fox Spectacled bear Tayra Andean skunk Long-tailed weasel White-tailed deer Frequency (season) Dry 17.0 3.0 2.0 1.5 2.0 2.00 0.5 5.0 Wet 1.6 0.8 0.8 0.0 0.8 0.00 0.0 0.8
9 8 7 6 5 4 3 2 1 0
Dry season
Species (n)
25 6 5
300
575
850
1125 1400 1654 1896
Species (n)
frequency for dry and wet season respectively. On the other hand, the White-tailed deer O. virginianus obtained 5.2 and 0.8 capture frequency for the dry and wet seasons respectively. In case of the Long-tailed weasel M. frenata, with 0.5 capture frequency, this small carnivore obtained the poorest capture frequency, it may be biased for its size (Table 2). Activity patterns for the eight mammals are summarized in Table 3. Our results suggest that C. taczanowskii and C. chinga are nocturnal, while M. frenata, L. culpaeus, T. ornatus and E. barbara are diurnal; L. pardalis is mainly nocturnal, whereas O. virginianus is cathemeral in the study area. Two noteworthy records were the Ocelot L. pardalis and the Tayra E. barbara, who were recorded at 3379 m in the Pagaibamba Protection Forest, to our knowledge the highest altitudinal record known for both species. Other mammals were recorded for signs or interviews during the development of this survey, including the Puma Puma concolor (Linnaeus, 1771), the Anta T. pinchaque, the Pacarana Dinomys branickii Peters 1873, the deer Mazama sp., and the Brazilian Rabbit S. brasiliensis. The record of T. pinchaque, by an unequivocal track recorded on the paramo of Pagaibamba Protection Forest, is highlighted because it represents one of the southernmost records of the species, and south of the Huancabamba Depression. The Brazilian Rabbit was registered by a skin and the puma by scats. The Pacarana and the unknown deer were recorded by interviews only. Discussion Eight species of medium and large mammals belonging to three orders were confirmed in the Pagaibamba Protection Forest and surrounding Forests. This result shows that camera traps are highly efficient for inventories in Yunga habitats. In addition, other three species were recorded by indirect signs such as tracks, scats or skins. The Pacarana (D. branickii) and the deer (Mazama sp.) were recorded only by interviews. Both
Camera days Wet season
4 3 2 1 0 22 242 462 682 902 1122 Camera days
Figure 3. Comparison between dry and wet season based on cumulative number of species recorded versus trapping effort.
species are expected based on current potential distribution maps (Patterson et al. 2007). Dry season was the most productive, and appears to be the best season to produce inventory surveys with camera traps. Some mammals such as Ocelots in Central America tended to have larger home range in dry season (Dillon & Kelly 2008). In addition higher values of capture frequency during the dry season appear to indicate an increase of movements by mammals to harvest the scant food resources. These results are in line with those obtained by Stirrat (2003) who demonstrated that the Agile Wallaby Macropus agilis (Gould 1841) increased its home range in the dry season when food quality is scarce. We obtained lower values of capture frequency in comparisons with survey from lowland forests, which might indicate that mammals in mountain cloud forest have lower densities. For example the Mountain Paca had 17.0 capture frequency while the Brown Agouti Dasyprocta punctata Gray 1842, a related species, had 30.7 and 20.5 capture frequencies in two different
Table 3. Activity periods registered using camera traps for some mammals. Species Cuniculus taczanowskii Leopardus pardalis Odocoileus virginianus Eira barbara Tremarctos ornatus Conepatus chinga Lycalopex culpaeus Mustela frenata N 36 7 11 5 3 4 5 1 Photografic events (%) Diurnal 14 64 100 100 75 100 100 Nocturnal 97 86 9 Crepuscular 3 27 25 Classification Nocturnal Mostly nocturnal Cathemeral Diurnal Diurnal Mostly diurnal Diurnal Diurnal Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (Agosto 2010)
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Camera trap survey in a montane rainforest of northern Peru
evaluations with similar capture effort (Tobler et al. 2008); in spite the first species is bigger. Kelly and Holub (2008) showed the relation between body size and photo rates, mentioning that small animals are less detected and have a lower capture probability, explaining the low frequency of the Long-tailed weasel in our survey. Activity periods for Ocelot, Spectacled bear, White-tailed Deer, Andean Skunk, Mountain Paca, and Tayra were similar to those reported previously in the literature (Peyton 1980, Ludlow & Sunquist 1987, Castro 1993, Sheffield & Thomas 1997, Presley 2000, Donadio et al. 2001, Maffei et al. 2005). However, we disagree with Novaro (1997) and Salvatori et al. (1999) who considered the Andean Fox to be nocturnal. Most of our photographs of this species were predominantly taken during the day. We placed O. virginianus in the category of cathemeral; however this activity pattern might be local. Previous studies in O. virginianus in North America mentioned that the activity patterns for this cervid depended on environment conditions (Beier & McDullough 1990). Our data for Mountain Paca shows more activity from 20:00 h to 22:00 h (Fig. 4), similar to what was obtained for the Lowland Paca Cuniculus paca (Linnaeus 1766) (Gmez et al. 2005). Van Schaik and Griffiths (1996) reported for Indonesian mammals a relation between body size and activity patterns, where small mammals tend to be nocturnal as an anti-predation strategy and medium-size mammals are expected to be cathemeral and diurnal. However, our data suggest that the Mountain Paca (medium mammal) appears to be an exception. Nocturnal activity might be a strategy to avoid predation or to take advantage of underutilized food niches, but not to avoid competition as pointed out by Gmez et al. (2005) for the Lowland Paca Cuniculus paca. Lowland Paca avoids direct competition with the Brown Agouti D. punctata by means of temporal separation of their activity patterns. The elevational record of the Tayra was increased in 179 meters from the previous one by Alberico et al. (2000). This species is unusual < 1200 m (Eisenberg 1989). The Ocelots highest observed altitude was at 2900 m in Colombia based on tracks (Snchez et al. 2004). In this study, the Ocelot was observed at 3379 m, 479 m higher than the previous record.
12
Tewes and Schmidly (1987) indicated the Ocelot is able to occupy different sort of habitats such as humid tropical, subtropical forests, swampy savannas, estuarine mangroves and thorny bushes, but it is most common at elevations lower than 1200 m (Eisenberg 1989). We recorded it in both season for which we think that felid is a permanent resident in the area. Furthermore this carnivore had been recorded previously in other mountain forest of Mexico (Chvez-Len 2005) and Colombia (Snchez et al. 2004) The Mountain Tapir T. pinchaque inhabits montane forests and Paramos between 2,000 and 4,000 m a.s.l. (Downer 1996, 1997). Lizcano and Sissa (2003) recorded it in the TabaconasNamballe National Sanctuary and mentioned that the mountain tapir is absent south of Huancabamba valley. Our record south of the Huancabamba depression by an unequivocal track extends significantly its range and challenge the role of the Huancabamba Depression as a potential barrier for large mammals. Noteworthy records of mammals found in the study site demonstrates its importance and the need for a better protection status of the Pagaibamba Forest. In spite of the advance in knowledge, more species are expected to be known in the region. Acknowledgments We wish to express our gratitude to Rio Tinto Minera Per and Golder Associates Per S.A for allowing us to use and publish this data, and for the logistic support to accomplish this work. We also thank our colleagues Richard Cadenillas and Dina Farfn for their support during the field work. Literature cited
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10
8 Frequency
0 18-20 20-22 22-00 00-02 Hours 02-04 04-06
Figure 4. Hourly activity periods for Cuniculus taczanowskii based on camera traps. Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (August 2010)
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Avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia ISSN 1561-0837
Evaluacin de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia

Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia
Omar Martnez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gmez
Museo Nacional de Historia Natural, Universidad Mayor de San Andrs, Casilla 8706, La PazBolivia. E-mail Omar Martnez: o_martinez25@hotmail.com
Resumen
Desde el ao 1996 al 2003, mediante mtodos de observacin directa, caminatas y capturas con redes niebla, realizamos un inventario y obtuvimos datos sobre la historia natural, gremios trficos y patrones de migracin de la avifauna de la ciudad de La Paz (Bolivia). Registramos 136 especies de aves en 30 localidades de estudio. Las familias ms representativas fueron Tyrannidae, Emberizidae y Furnariidae con 19, 16 y 15 especies, respectivamente. Registramos 18 especies de aves acuticas y dos especies (Tachuris rubrigastra y Phleocryptes melanops) de passeriformes especialistas de totorales. Dos especies de furnridos (Cranioleuca henricae y Upucerthia harterti) fueron endmicas bolivianas. Detectamos 57 especies en alguna categora de migracin. Movimientos altitudinales inusuales fueron observados para cinco especies (e.g. Pitangus sulphuratus, Pyrocephalus rubinus). Diecinueve especies fueron consideradas raras (e.g. Lesbia nuna, Poospiza boliviana). Los insectvoros y frugi-granvoros son los gremios trficos mas representativos entre comunidades. El valle de la ciudad de La Paz es una ruta obligatoria para muchas aves migrantes latitudinales (boreales y australes) y altitudinales, que provienen del Altiplano por el oeste y las especies de Yungas por el este. Palabras clave: Aves, biodiversidad, aves migrantes, Andes, Bolivia.
Abstracts
Since 1996 to 2003, we realized an inventory and obtained data on the natural history, trophic guilds and migration patterns of the avifauna of La Paz (Bolivia), based on direct observation, random walks and captures with mist nets. A total of 136 species of birds in 30 localities of study were registered. Tyrannids, Emberizids and Furnariids were the families most representatives with 19, 16 and 15 species, respectively. Eighteen species of waterbirds and two species of passerine rush (called totorales) specialists as Tachuris rubigastra and Phleocryptes melanops, were registered. Two furnariids species (Cranioleuca henricae and Upucerthia harterti) were Bolivian endemics. We detected 57 species in some category of migrants. Unusual elevational movements were observed for five species (e.g. Pitangus sulphuratus, Pyrocephalus rubinus). Nineteen species were considered rare (e.g. Lesbia nuna, Poospiza boliviana). Insectivores and frugi-granivores were the trophic guilds most representatives between communities. The La Paz City Valley is one obligatory route for many latitudinal (neartic and austral) and altitudinal migrants birds, which arise from highland by the western and species of mountain forest (called Yungas) by the eastern. Keywords: Birds, biodiversity, migrants birds, Andes, Bolivia.
Introduccin En el Neotrpico, los bosques secos se distribuyen de forma disyunta, en el oeste de Amrica Central (desde Mxico hasta Costa Rica), en el norte de Venezuela y Colombia, noreste de Brasil, sudoeste de Ecuador y Per, el Gran Chaco y regiones adyacentes de Sudamrica Central (Argentina, Bolivia, Brasil, Paraguay) y en los valles desde Venezuela hasta el norte de la Argentina (Herzog & Kessler 2002). En Bolivia, los bosques secos ubicados entre 1500-3200 m de altitud (Lpez 2003), son distribuidos extensivamente en las tierras bajas del sur del pas, extendindose dentro de los Andes en los valles semihmedos (Ribera et al. 1996, Herzog & Kessler 2002). Los valles secos del norte de Bolivia en el cual se incluyen el valle de la ciudad de La Paz, son conocidos como islas de hbitat dentro de una matriz generalmente de puna y altiplano. La hoya de la ciudad de La Paz y los valles adyacentes comprenden un complejo mosaico de ambientes antropogenizados y naturales, donde procesos de colonizacin de las plantas en los espacios libres de asfalto entre calles, edificaciones y campos abiertos, permiten el establecimiento de comunidades vegetales denominadas ruderales (Garca 1991, 1997), las cuales albergan comunidades de aves tolerantes a la presencia humana; mientras que en los alrededores y zonas alejadas del centro existen ambientes menos intervenidos con mayor diversidad de plantas nativas. En el valle de la ciudad de La Paz, existe un marcado gradiente altitudinal entre la regin norte (La Cumbre) con
4600 m, Centro de La Paz (3600 m) y la zona Sud (Tahuapalca) con 2600 m, reflejando algunos patrones de recambio en las comunidades aviares. El presente trabajo actualiza el conocimiento sobre la composicin especfica de la avifauna, realiza un anlisis de los gremios trficos y los patrones de migracin de las comunidades de aves terrestres y acuticas del valle de la ciudad de La Paz y zonas circundantes. Materiales y mtodos rea de estudio El estudio se realiz en 30 localidades de la ciudad de La Paz, Provincia Murillo, Departamento de La Paz, Bolivia (Fig. 1, Tabla 1). El clima se caracteriza por tener una estacin rida prolongada (7-8 meses) y una estacin hmeda corta (4-5 meses), las temperaturas ms altas se registran en la zona sur (2 C ms que el centro de la ciudad) y las ms bajas hacia el norte (La Cumbre), tambin la precipitacin y la humedad disminuyen en sentido norte-sur, hasta llegar a la zona de los valles secos (Mecapaca, El Palomar) al sur de rea de estudio. El promedio total anual de temperaturas mximas en 50 aos fue de 17,2 C y el total anual de lluvias en 80 aos fue de 579,1 mm (Segaline Nieto & Cabr 1988). La vegetacin de la hoya de La Paz, esta caracterizada por formaciones arbustivas como Dunalia brachyacantha (Solanac.), Malva parviflora (Malvac.), Sisymbrium irio (Crucif.), Mutisia
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Martnez et al.
materiales vegetales); 3) nectarvoros (especies que se alimentan de nctar); 4) carnvoros (especies que se alimentan de presas vertebradas vivas) y 5) especies con otras dietas (omnvoros, carroeros e ictifagos) (Herzog & Kessler 2002). Las selecciones del hbitat se basaron en los siguientes criterios: 1) especies tpicas de bosques secos (Herzog y Kessler, 2002), 2) especies de otras formaciones no boscosas, hbitats de puna y matorrales altoandinos y 3) especies de formaciones artificiales de bosques de eucaliptos, reas urbanas y periurbanas. Realizamos caminatas, cubriendo todos los lugares posibles para monitorear las aves, complementar inventarios y recabar datos sobre los grupos trficos de las comunidades de aves. Finalmente, realizamos un anlisis sobre patrones de migracin de las aves, considerando: 1) migrantes parciales, aquellas especies descritas para el continente segn mapas de distribucin (Rappole et al. 1983, Stotz et al. 1996) y 2) migrantes estrictos segn reportes locales (Jahn et al. 2001, Hennessey et al. 2003). Resultados y discusin Composicin taxonmica de las comunidades de aves Un total de 136 especies de aves terrestres y acuticas fueron registradas en todos los sitios combinados (Apndice 1), distribuidas en 37 familias (16 paserinos y 21 no paserinos), de las cuales Tyrannidae (22 especies; 16%), Emberizidae (19; 15%) y Furnariidae (17; 12,5%), fueron las de mayor nmero de especies, las mismas contribuyen altamente al nmero tpico de especies de valles secos encontrados en otros estudios (Fjelds y Mayer 1996, Martnez 2000, Herzog & Kessler 2002). Veintisiete especies de aves (e. g. Upucerthia harterti, Gnorimopsar chopi) fueron nuevos registros para el valle de La Paz con respecto a Ribera (1991). As mismo, tres especies son nuevos registros (Anas puna, Asthenes sclateri, Diglossa sittoides) segn Remsen y Traylor (1989) y dos nuevas para La Paz (Hirundo rustica, Gnorimopsar chopi) con relacin a Hennessey et al. (2003). De las 14 especies endmicas y amenazadas de Bolivia (Sagot 1998, Hennessey et al. 2003), dos (Upucerthia harterti, Cranioleuca henricae) fueron registradas como raras en nuestros sitios. Upucerthia harterti es considerada casi amenazada y asociada a los valles interandinos entre 1450-2960 m (Sttatersfield et al. 1998); fue observada slo en dos oportunidades (mayo y octubre de 1997) en Mecapaca. En sta localidad, fue registrada tambin C. henricae por Hennessey (1997), por MO en marzo del 2000, y en febrero de 2009 por OM, se trata de un furnrido endmico valluno (Maijer & Fjelds 1997), est asociada al matorral alto xeroftico espinoso dominado por Prosopis laevigata, tunales (Opuntia ficus-indica) y molles (Schinus mollis), actualmente C. henricae es considerada como en peligro de extincin en Bolivia (Rocha & Balderrama 2009). Poospiza boliviana, casi endmica de valles secos (Sagot 1998; Stattersfield et al. 1998), fue considerada rara, con pocos registros en quebradas y asociado a cardonales (Trichocereus sp.) con parches de Prosopis laevigata y matorrales xerofticos espinosos de Adesmia miraflorensis y Opuntia ficus indica. En cuanto a los endemismos zoogeogrficos (Stotz et al. 1996), registramos 25 especies (e.g. Asthenes humilis, Idiopsar brachyurus, ver Apndice 1) de los Andes Centrales denotados con CAN por Hennessey et al. (2003). Durante seis campaas (entre 1998 y 1999) en tres localidades (Ananta, Collana y Mecapaca) capturamos 153 aves terrestres, de las cuales 130 fueron anilladas. Phytotoma rutila, fue la especie
Figura 1. Mapa de ubicacin de las localidades de estudio en el valle de la ciudad de La Paz, Bolivia.
acuminata (Composit.) (Garca 1997). En los lechos de ro es comn Cortaderia sp. (Gram.). En los valles secos se encuentran arbustos como Adesmia miraflorensis, Atriplex semibaccata (Chenopod.), semiarbreos como Nicotiana glauca (Solanac.), Tecoma arequipensis (Bignoniac.) y rboles nativos como Prosopis laevigata (Mimosac.) e introducidos como Eucalyptus globulus (Myrtac.) y Pinus radiata (Pinac.) (Garca 1991). El crecimiento del rea urbana de la ciudad de La Paz, se concentra en la zona norte-sur, con proyecciones y tendencias hacia los valles secos del sur de la hoya. Muestreo de la avifauna Durante ocho aos (1996-2003), realizamos 76 salidas (seis de ellas de cuatro das de trabajo de campo) a diferentes localidades de la ciudad de La Paz. La composicin de la avifauna fue determinada a partir de observaciones directas. Realizamos tambin el registro de llamadas y cantos mediante la tcnica de play back. Capturamos aves en tres localidades (Ananta, Mecapaca y Collana) con redes niebla y anillamos las aves con anillos de metal. La descripcin de la dieta se bas en observaciones sobre el comportamiento de forrajeo y los hbitos alimenticios de las aves y la literatura (Fjelds & Krabbe 1990, Del Hoyo et al. 1992, 1994, 1996, 1997, 1999, 2001, 2002, 2003, 2004, 2005, Isler & Isler 1987). Las categoras de los grupos trficos fueron: 1) insectvoros (especies que primariamente se alimentan de insectos y otros artrpodos); 2) frugi-granvoros (especies cuyo tem alimenticio principal son frutos, granos, semillas y otros
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Avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia

Tabla 1. Localidades de estudio en el valle de la ciudad de La Paz (Bolivia). # 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 Localidad Cumbre Chuquiaguillo Kaluyo Pura Pura Chinchaya Chicani Khallapa Seguencoma Cota Cota Achumani Huallatani Lomas del Sur Villa Apaa Cerro Cuamani Lluto Chojo Ovejuyo Huni Tapacaya Palca Achocalla Mallasa Lipari Uma Manta Ananta Mecapaca Santiago de Collana El Palomar Huaricana Tahuapalca Coordenadas 1620S6802W 1627S6806W 1623S6806W 1627S6806W 1609S6804W 1629S6804W 1629S6805W 1631S6805W 1632S6803W 1631S6804W 1629S6801W 1631S6803W 1632S6801W 1634S6800W 1635S6801W 1636S6802W 1631S6801W 1632S6757W 1631S6801W 1634S6757W 1634S6810W 1634S6810W 1637S6804W 1636S684.5W 1637S6803W 1640S6801W 1640S6757W 1641S6800W 1629S6705W 1645S6757W Altitud (m) 4600 3800 4100 3800 3400 3500 3600 3100 3400 3300 3700 3600 3850 4367 3850 3850 4500 3800 4000 4500 3700 2800 3400 2750 2700 2840 3800 2800 2650 2600 Piso ecolgico Altoandino superior Altoandino superior e inferior Altoandino inferior y superior Altoandino inferior Puna Puna Puna Puna Puna Valle seco Puna Valle seco Puna Puna Puna Altoandino inferior Puna Puna Altoandino inferior y puna Altoandino inferior y puna Altoandino inferior y puna Altoandino inferior y puna Puna Valle seco interandino Valle seco interandino Valle seco interandino Valle seco interandino Valle seco interandino Altoandino inferior y puna Valle seco interandino Valle seco interandino Valle seco interandino
ms comn en las capturas, representando el 26% (particularmente en Ananta). Otras especies frecuentemente capturadas fueron, Catamenia analis (13%), Columbina picui (13%, sta slo en Mecapaca) y Psilopsiagon aymara con el 7% (Tabla 2). Un total de 31 especies (12 familias) fueron representadas en las capturas. En Collana, capturamos en una sola oportunidad al tirnido (Muscisaxicola maculirostris) y los furnridos (Phacellodomus striaticeps y Asthenes sclateri [punensis]). En general, las recapturas fueron pocas (7), pero todas en los mismos sitios donde fueron capturados inicialmente, lo cual parece indicar cierto grado de fidelidad por ciertos territorios.
Tabla 2. Nmero de capturas de las diez especies ms comnmente capturadas en tres localidades (Ananta, Mecapaca y Collana) del valle de La Paz, Bolivia. Especie Phytotoma rutila Columbina picui Catamenia analis Psilopsiagon aymara Asthenes dorbignyi Sicalis olivascens Upucerthia andaecola Sappho sparganura Thraupis bonariensis Carduelis xanthogastra Individuos capturados 39 19 19 11 10 9 5 4 3 3 % de la muestra 25,49 12,5 12,5 7,24 6,58 5,88 3,27 2,61 1,97 1,97
Ribera (1991) registr 13 especies de aves acuticas para el valle de La Paz, con slo tres antidos (Chloephaga melanoptera, Anas flavirostris y A. georgica) presentes. Nosotros registramos 18 especies, con siete especies de antidos (e.g. Anas cyanoptera, Oxyura jamaicensis), cinco de las cuales se encuentran en las lagunas Charan y Jaccha Kkota de Achocalla (ver Apndice 1). Estas lagunas se caracterizan por la presencia de cinturones de totora (Schoenoplectus californicus tatora), donde 12 especies residentes de aves acuticas (e.g. Fulica ardesiaca, Pardirallus sanguinolentus) y cinco visitantes (e. g. Phalacrocorax brasilianus, Egretta thula) fueron registradas. Algunas especies de amplia distribucin en tierras bajas tienen poblaciones moderadamente bien definidas en la zona de la puna: A. cyanoptera, P. sanguinolentus, Gallinula chloropus, Phleocryptes melanops, Tachuris rubrigastra, y Chrysosomus thilius (Fjelds 1985). Todas ellas presentes en el valle de La Paz con poblaciones moderadas, excepto C. thilius, no registrado en la hoya. Algunas especies de aves, se encuentran en los lmites del rea del valle de La Paz y son localmente poco comunes hasta raras, entre ellas destacamos a Idiopsar brachyurus y Poospiza torquata. I. brachyurus, conocido slo en pocas localidades en la puna alta del este de los Andes desde Per al norte de la Argentina, fue registrado en los lmites del valle de La Paz: Ro Choquekkota a 9 km del desvo del camino Calacoto-Palca, camino a la Mina San Francisco, 4150 m (Remsen et al. 1982). En una oportunidad, capturamos una pareja de I. brachyurus (31 de mayo de 1998) en un bosque de Polylepis pepei y Gynoxis sp.
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Martnez et al.
Tabla 3. Nmero de especies y porcentaje total de la muestra en los grupos trficos de aves del valle de la ciudad de La Paz. Grupos trficos* Insectvoros Frugi-granvoros Carnvoros Nectarvoros Otras dietas: Omnvoros Ictifagos Carroeros Total Nmero de especies 55 42 10 8 12 6 3 136 Porcentaje del total 40,4 30,9 7,3 5,9 8,8 4,4 2,2 100
Gremios trficos Un aspecto ecolgico que marca la heterogeneidad de las comunidades de aves y sus hbitats est relacionada con factores ambientales, principalmente la variacin altitudinal (2700-4100 m) que parece incidir notoriamente en la composicin de los gremios trficos del Valle de La Paz. De todas las especies de aves, 55 (40,4%) fueron insectvoras, 42 (30,9%) frugi-granvoras, 10 (7,3%) carnvoras, 8 (5,9%) nectarvoras y 21 (15,4%) tienen otras dietas (e.g. omnvoros, carroeros, ictifagos) (Tabla 3). Realizamos un anlisis comparativo de los gremios trficos entre los sitios estudiados. El resultado refleja que los insectvoros y frugi-granvoros tienen las ms altas proporciones entre comunidades. Insectvoros variaron desde 7% en Palca a 65% en Chojo y frugi-granvoros desde 16% en Achocalla hasta 59% en Huaricana (Tabla 4). La proporcin de carnvoros varo desde 4% (Chuquiaguillo) hasta un 17% (Huni), nectarvoros desde 5% (Callapa, Cuamani y Achocalla) a 20% (Chuquiaguillo) y aquellas especies con otras dietas desde 3% (Chinchaya, Achumani, Apaa y Ovejuyo) a 45% (Achocalla) (Tabla 4). Herzog y Kessler (2002) determinaron que un 39% de la avifauna de Mecapaca fue insectvora y un 35% fueron frugi-granvoros. En nuestro estudio, los insectvoros y frugi-granvoros de Mecapaca representaron el 44 y 37%, respectivamente. De las especies tpicas de bosques secos, 28 (41%) son insectvoras, 26 (38%)
en Pongo, Provincia Murillo, La Paz (4200 m). OM registr, I. brachyurus en las cotas altas (3900-4100 m) de Palca en abril de 2002. El nico registro de P. torquata fue en mayo de 1999 en Tahuapalca, en el lmite sur del valle de La Paz. No se conoce mucho sobre el estado actual de Cinclus leucocephalus, que al parecer se encuentran mejor conservadas en el nordeste de la cuenca, hacia el Ro Palca, incluyendo las lagunas de Huallatani, Choja Khota y los ros Tabaco y Huancapampa (localidad de Tapacaya en este estudio).
Tabla 4. Nmero de especies (N) por categora trfica y porcentaje (entre parntesis) de representatividad en la muestra en 30 localidades del Valle de La Paz, Bolivia. Localidades 1. Cumbre 2. Chuquiaguillo 3. Kaluyo 4. Pura Pura 5. Chinchaya 6. Chicani 7. Callapa 8. Segencoma 9. Collana 10. Achumani 11. Huallatani 12. Lomas del Sur 13. Apaa 14. Cuamani 15. Lluto 16. Chojo 17. Ovejuyo 18. Huni 19. Tapacaya 20. Palca 21. Achocalla 22. Mallasa 23. Lipari 24. Uma Manta 25. Ananta 26. Mecapaca 27. Cota Cota 28. El Palomar 29. Huaricana 30. Tahuapalca Insec 1 (10) 6 (24) 4 (40) 3 (21) 15 (38) 7 (47) 5 (27) 5 (42) 14 (34) 12 (41) 6 (46) 8 (36) 14 (47) 11 (55) 3 (38) 11 (65) 10 (36) 4 (33) 5 (42) 1 (7) 11 (29) 13 (33) 11 (38) 3 (22) 15 (37) 28 (44) 21 (41) 10 (48) 5 (29) 5 (23) F-gra 4 (40) 12 (48) 4 (40) 8 (58) 16 (41) 3 (20) 11 (58) 5 (42) 17 (41) 10 (35) 4 (31) 9 (42) 13 (43) 7 (35) 4 (50) 5 (29) 10 (36) 5 (42) 4 (34) 9 (60) 6 (16) 13 (33) 15 (52) 5 (39) 16 (40) 24 (37) 18 (35) 8 (38) 10 (59) 12 (54) Carni 2 (20) 1 (4) 0 (0) 1 (7) 2 (5) 2 (13) 1 (5) 0 (0) 3 (7) 2 (7) 2 (15) 1 (4) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 3 (11) 2 (17) 1 (8) 3 (20) 2 (5) 3 (7) 0 (0) 0 (0) 2 (5) 3 (5) 3 (6) 1 (4) 1 (6) 1 (5) Necta 1 (10) 5 (20) 1 (10) 2 (14) 5 (13) 2 (13) 1 (5) 1 (8) 5 (12) 4 (14) 1 (8) 3 (14) 2 (7) 1 (5) 1 (12) 0 (0) 4 (14) 0 (0) 1 (8) 2 (13) 2 (5) 7 (17) 3 (10) 5 (39) 3 (7.5) 5 (8) 5 (10) 2 (10) 0 (0) 4 (18) Otras dietas Omni 1 (10) 0 (0) 1 (10) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (5) 1 (8) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 11 (29) 3 (7) 0 (0) 0 (0) 3 (7.5) 0 (0) 3 (6) 0 (0) 0 (0) 0 (0) Ictio 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 5 (13) 1 (3) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 2 (3) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) Carro 1 (10) 1 (4) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 1 (7) 0 (0) 0 (0) 2 (5) 1 (3) 0 (0) 1 (6) 1 (3) 1 (8) 0 (0) 1 (6) 1 (3) 1 (8) 1 (8) 0 (0) 1 (3) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 2 (3) 1 (2) 0 (0) 1 (6) 0 (0) N 10 25 10 14 39 15 19 12 41 29 13 22 30 20 8 17 27 12 12 15 39 40 29 13 40 62 50 22 16 22
Insec = Insectvoros, F-gra = Frugi-granvoros, Carni = Carnvoros, Necta = Nectarvoros, Omni = Omnvoros, Ictio = Ictifagos, Carro = Carroeros y N = Nmero de especies.
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frugi-granvoras, siete (10%) nectarvoros, seis (9%) carnvoros y un carroero (Phalcoboenus megalopterus). De las especies tpicas de la puna y cabecera de valle, 32 (50%) son frugi-granvoras, 20 (31%) insectvoras, siete (11%) carnvoras, tres (5%) nectarvoras y dos tienen otras dietas (Tabla 4). Los insectvoros y frugi-granvoros fueron ms comunes en bajas elevaciones; los nectarvoros parecen tener la misma pauta, aunque ciertas especies frecuentan tierras altas (e.g. Oreotrochilus estella, Diglossa carbonaria), pero en general son ms comunes en pequeas islas de hbitat (e.g. parches de Nicotiana, Tecoma, Salvia). Ciertas aves suelen frecuentar plantaciones de eucalipto (Eucalyptus sp.) para alimentarse de diferentes estructuras de estos rboles (botones florales, flores, frutos verdes). En el bosque de eucaliptos de Pura Pura (50 Has), encontramos 14 especies de aves en los diferentes estratos; nectarvoros como O. estella y D. carbonaria, que tambin forrajean en flores de eucalipto durante la poca seca. En estos bosques son frecuentes algunas aves (e.g. T. sayaca, T. bonariensis) exclusivistas del dosel. En el interior de estos bosques y asociados a otros matorrales encontramos otras aves (e.g. Troglodytes aedon, Catamenia analis). Algunos carnvoros (e.g. Falco femoralis, F. sparverius) utilizan como perchas las ramas altas de estos rboles. Los carnvoros fueron ms comunes en ciertos ambientes antrpicos como el basurero de Mallasa. Un patrn muy comn en varios sitios andinos es la ausencia de carnvoros en bosques secos (Herzog & Kessler 2002). Nuestras observaciones parecen seguir esta pauta. Algunos carnvoros de amplia distribucin y de hbitats generalistas (e.g. Falco sparverius) y especies de hbitats no boscosos (e.g. Buteo polyosoma) se extienden a lo largo del gradiente en el valle de La Paz, as como Geranoaetus melanoleucus, observado con poca frecuencia alrededor de los boques de eucalipto de Mallasa. En la categora de otras dietas (omnvoros, carroeros, ictofagos), sobresalen los omnvoros que variaron desde 3% en Mecapaca hasta un 29% en Achocalla. Entre los escasos registros de carroeros, destacamos Vultur gryphus, en la ribera del Ro La Paz (Mecapaca) y otro reciente en noviembre de 2009 en la cima (3650 m) de Llacasa (parte alta de Huajchilla-Taipichullo), se trata de una especie vulnerable (Vul) en Bolivia (Balderrama et al. 2009). Los ictofagos tienen una proporcin relativamente baja (13%) en Achocalla (Tabla 4). Visitantes estacionales de las lagunas de Achocalla como las garzas (cuatro especies) y el cormorn (Phalacrocorax brasilianus) son exclusivamente de hbitos ictifagos. El zambullidor (Rollandia rolland) considerado migrante austral, aunque con una poblacin local residente fue observado en varias oportunidades atrapando peces (Orestias sp.) en las lagunas de Achocalla. Entre los nectarvoros, sobresalen los colibres (5 especies), aunque otras aves, como Diglossa carbonaria y D. sittoides, suelen perforar flores tubulares (e.g. la kantuta, Cantua buxifolia y Tecoma arequipensis). D. carbonaria, aparentemente se extiende hacia zonas mas altas (Ovejuyo, Apaa, Cerro Cuamani, Chuquiaguillo), aunque tambin suele visitar reas periurbanas y jardines como en Cota Cota y plazas centrales de la ciudad de La Paz. D. sittoides est restringido a hbitats poco intervenidos de valles secos como en Mecapaca. Algunos nectarvoros parecen tener preferencia por flores especficas en parches de hbitats. Colibri coruscans tiene marcada preferencia por Mutisia acuminata (Composit.) en Tamboraque (3010 m), a 99 km al
este de Lima, Per (Hainsworth 1977). En nuestro estudio, M. acuminata fue frecuentado por C. coruscans y Patagona gigas; aunque C. coruscans forrajea tambin en Dunalia brachyacantha (Solanac.). Murcia (1987), encontr flores de Fuchsia sp. (Onagrac.), visitadas la mayor parte de da por Diglossa albilatera en la Finca Merenberg (2300 m), Huila, Colombia. En reas urbanas de La Paz, es comn observar Diglossa carbonaria en flores de Fuchsia sp. y kantuta (Cantua buxifolia), en estas mismas plantas forrajea tambin C. coruscans y Sappho sparganura. Patrones de migracin y especies visitantes Un total de 57 especies de aves fueron detectadas en alguna categora de migracin, de las cuales 26 fueron migrantes (22 australes y 4 boreales) estrictos. De las 55 especies migrantes boreales registradas en Bolivia (Gmez & Aguilar 1998), slo detectamos seis, todas con poblaciones que se reproducen en el Neotrpico. Adems, dos especies (e.g. Bubulcus ibis y Cathartes aura) fueron migrantes boreales parciales en el valle de La Paz (Anexo 1). Coccyzus americanus fue registrado en Cota Cota (9 de diciembre de 2002), sta puede migrar hasta Bolivia durante ciertas estaciones del ao (Rappole et al. 1983). Falco peregrinus (migrante boreal y austral) fue citado para bajas y altas altitudes de Santa Cruz, Cochabamba y Oruro (Remsen & Ridgely 1980). Dott (1985) registr F. peregrinus en dos oportunidades en la Laguna Alalay (Cochabamba a 2450 m de altitud), en diciembre de 1969 y abril de 1975. En nuestro estudio, F. peregrinus fue observado solo en cuatro oportunidades (junio de 1996 en Achocalla, mayo de 1998 en Santiago de Collana, junio de 1998 en Mallasa y otro individuo fue observado cruzando el Ro Achocalla en mayo de 1999). Dott (1985) report la presencia de la golondrina migrante boreal Hirundo rustica en Bolivia para la Laguna Alalay (Cochabamba) en varias oportunidades entre 1974 y 1975. En nuestro estudio, un grupo de 10 individuos de esta golondrina fue observado (21 de octubre de 2002) en la laguna Charan Khota de Achocalla. Por otra parte, 22 especies fueron migrantes australes estrictos (e.g. Tyrannus savana, Turdus amaurochalinus) y 29 parciales (e.g. Phalacrocorax brasilianus, Caprimulgus longirostris) (Apndice 1). T. savana fue registrado en varias oportunidades entre noviembre y diciembre del 2002 en Cota Cota frecuentando las plantaciones de eucalipto (Eucalyptus globulus) y percheando en Salix babylonica. Ribera (1991) menciona tambin un avistamiento nico en Cota Cota (1986) pero no indica la poca para hacer comparaciones con nuestros datos. P. brasilianus y Nycticorax nycticorax se congregan y reproducen en hbitats de tierras altas en la zona de la puna y no tiene diferenciacin morfolgica en sus poblaciones andinas (Fjelds 1985). P. brasilianus fue observado en dos ocasiones en la laguna Jaccha Kkota (febrero 2001 y septiembre 2003) y una vez en la laguna Charan Khota (febrero de 2002) y N. nycticorax es visitante estacional en las lagunas de Achocalla y Cota Cota. C. longirostris fue observado al atardecer del 29 de marzo de 1998, en una quebrada hacia el ro Achocalla (en la desembocadura del Ro La Paz) cerca Umamanta (Jupapina) en hbitats de tierras malas (badlands). Mediante capturas detectamos 18 especies (e.g. Falco sparverius, Anairetes parulus) migrantes, entre ellas a F. sparverius (31 de mayo de 1998) en Ananta al filo del bosque de Prosopis y una terraza (badlands), en la red se encontr tambin su presa una lagartija (Liolaemus sp.). Por otra parte, 20 especies migrantes altitudinales fueron registradas en el valle de La Paz,
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tres de ellas tambin consideradas migrantes por Hennessey et al. (2003), como Ardea alba, registrada (18 de febrero de 2003 y 10 de julio de 2005) en la laguna Charan Kkota (Achocalla). El picaflor (Lesbia nuna) fue considerado raro debido a un solo registro en Umamanta en un fragmento de Nicotiana glauca, aparentemente su distribucin sera ms surea, puesto que registramos la especie en Caracato, al Sur del Valle del ro La Paz. Recientemente, OM detecto un territorio de L. nuna a 3650 m en Llacasa en la parte alta de Ananta. En el Chaco boliviano, 44 especies de migrantes australes fueron registradas por capturas (Jahn et al. 2002). Comparado con nuestro estudio, siete especies (Columbina picui, Camptostoma obsoletum, Elaenia albiceps, Pitangus sulphuratus, Turdus amaurochalinus, Zonotrichia capensis y Thraupis sayaca) fueron compartidas en ambos sitios. Un total de 51 especies propias del Cono Sur, estn presentes en alguna estacin anual en el valle de La Paz. Muchas de estas especies tienen poblaciones residentes en La Paz (e.g. Turdus amaurochalinus, Saltator aurantiirostris). Los tiranos, C. obsoletum, E. albiceps, Pyrocephalus rubinus y P. sulphuratus fueron considerados visitantes ocasionales en La Paz. Un macho solitario de P. rubinus, fue observado (24 de julio de 2003) percheando en eucalipto al borde de un campo de cultivo y la laguna de Achocalla. Fjelds y Krabbe (1990) mencionan que P. rubinus asciende hasta 3050 m en el Per y 2500 m al sur del mismo pas. En Bolivia, P. sulphuratus se distribuye hasta los 3400 m (Hennessey et al. 2003). Una pareja de P. sulphuratus fue observada (febrero de 1971) en el nido, construido en un rbol de eucalipto cerca de la ciudad de Cochabamba a 2550 m (Dott 1984). En La Paz, P. sulphuratus fue registrado el 17 de julio y el 27 de septiembre de 2003 en la laguna de Achocalla (3700 m). P. sulphuratus; frecuentemente capturaba insectos acuticos y pequeos peces (Orestias sp.), en pleno vuelo. Los hbitos ictifagos de P. sulphuratus han sido descritos en ciertas lagunas de Mendoza, Argentina (Richard, 1986). El rango de expansin de aves introducidas en Bolivia, ha sido poco descrito. El gorrin Passer domesticus fue introducido en la Argentina en 1872, Brasil en 1903 y Chile 1904 (Dott 1986). Esta especie ha sido registrada en el sur de Bolivia desde al menos 1936 (Bond & Meyer de Schauensee 1942, Serrano & Cabot 1983). Dott ha descrito ampliamente la expansin de Passer domesticus en Bolivia, cuyos primeros registros fueron descritos para Villa Montes en 1930 (Eisentraut 1935; citado en Dott 1986). Desde 1969 a 1975, P. domesticus fue registrado en altitudes bajas, medias y pocos registros en reas de la puna y altiplano, incluyendo la ciudad de La Paz y Oruro, aunque fueron considerados no comunes (Dott 1986). En nuestro estudio, detectamos P. domesticus en Mecapaca (2700 m) y en pequeos grupos (3-5 individuos) y grandes grupos 15-20 individuos. Conservacin Muchas aves tropicales y/o de tierras mas bajas son comercializadas en la ciudad de La Paz y El Alto, en particular los loros (e.g. Amazona aestiva, Ara auricollis). No obstante, la ocurrencia de algunas especies tropicales en el valle de La Paz, sera producto de la huda de estos animales. Uno de estos casos sera el tordo (Gnorimopsar chopi), el cual fue registrado por vez primera en 1997, sta ave se ha adaptado notablemente a los bosques de eucalipto de Cota Cota (Quiroga et al. 1998a, 1998b) y frecuenta los alrededores de Calacoto y otros barrios de la zona sur de La Paz como el zoolgico de Mallasa.
Por otra parte, el relativo alto nmero de especies (57), registradas en alguna categora de migracin y aproximadamente 17 especies visitantes altitudinales en la hoya de La Paz, nos sugiere que el valle constituye una ruta obligatoria para muchas aves durante sus desplazamientos. Por esta razn, es necesario estudiar las comunidades de aves para poder interpretar el impacto en sus poblaciones por efecto del progresivo avance de las zonas urbanas fundamentalmente hacia los valles secos del Sud, agravado por las constantes prdidas de bosquecillos naturales con vegetacin nativa (e.g. Prosopis, Nicotiana), importantes recursos naturales para el forrajeo de las aves residentes y visitantes estacionales. Considerando tambin dos especies endmicas (U. harterti y una de ellas en peligro: C. henricae), dos amenazadas (V. gryphus, C. henricae), una propia del rea endmica para aves (EBA 055) y cuatro especies para la EBA 056, sumado a la prdida de ciertos tipos de hbitat como las bromelias y arbustos espinosos en los badlands (vase por ejemplo, Tarifa et al. 2004), que son arrasados para urbanizar terrenos. Por lo tanto, la conservacin de la avifauna del valle de La Paz se basa en el entendimiento de su historia natural. Agradecimientos A Jon Fjelds del Zoological Museum-University of Copenhagen (Denmark) por la consecucin de fondos y apoyo al proyecto. A Susan E. Davis del Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado por proporcionarnos los anillos para el monitoreo. Al Museo Nacional de Historia Natural y la Coleccin Boliviana de Fauna (La Paz, Bolivia) por permitirnos la revisin de especimenes y la bibliografa. A los miembros del Club ProAves Jamachis: Lawrence Rubey, Victor Bullen, Brian Woods, Ian Rossell, Mike Stuart, Bo Westman, Douglas Mason y Omar Rocha por su apoyo logstico en varias salidas. A Nick Acheson de Oxford University (England) por la revisin y aportes al manuscrito. A Enrique Richard de EcoDreams (Bolivia) por los datos de P. sulphuratus y sus aportes bibliogrficos. Sebastian K. Herzog de Armona-BirdLife International (Bolivia) revis y contribuy a mejorar el manuscrito. A todos los compaeros bilogos que de manera desinteresada nos acompaaron en las salidas de campo (Esther Lpez, Gabriela Villegas, Hugo Aranbar, Andrea Montoya, Jan Ohlson, Cinthya Jurado, Andrea Dvila, Faviany Lino, Mara Luz Menacho, Eddy Prez, Gabriela Flores, Boris Ros, Andrea Morales, Heidy Lpez, Erika de la Glvez, Carlos Uzquiano, Yorema Gutirrez, lvaro Uzquiano, Isabel Moya y Lus Arteaga). Literatura citada
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Martnez et al.
Apndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledaas. Localidades: 1. Cumbre, 2. Chuquiaguillo, 3. Kaluyo, 4. Pura Pura, 5. Chinchaya, 6. Chicani, 7. Callapa, 8. Seguencoma, 9. Collana, 10. Achumani, 11. Huallatani, 12. Lomas del Sur, 13. Apaa, 14. Cuamani, 15. Lluto, 16. Chojo, 17. Ovejuyo, 18. Huni, 19. Tapacaya, 20. Palca, 21. Achocalla, 22. Mallasa, 23. Lipari, 24. Uma Manta, 25. Ananta, 26. Mecapaca, 27. Cota Cota, 28. El Palomar, 29. Huaricana, 30. Tahuapalca. Hbitat: bo = bosquecillos nativos de Prosopis, eu = bosques de eucaliptos (Eucalyptus globulus), ca = cardonales y matorrales xerofticos, cu = cultivos y plantaciones de frutales, an = reas antrpicas y urbanizadas, ac = ambientes acuticos (lagunas y ros), la = laderas rocosas y tierras malas (badlands), bf = bofedales del altoandino, pa = pastizales y matorrales de la puna y ci = cielo (aves observadas volando). Abundancia relativa segn Remsen (1985): C = Comn (> 10 observaciones/da), Pc = Poco comn (3-10 observaciones/da), Nc = No comn (1-2 observaciones/da), R = Raro (<1 deteccin/da), V = Visitante (no es parte de la avifauna residente) y A = accidental. Familia Especie* (M-E-S)** Localidades 9, 13, 17, 19, 22, 27 14, 16 3 1 21 21 21 21 21 21 21 21, 22, 25 21, 27 21 21 21, 26 29 9, 19, 26 9, 17, 22, 24, 30 1, 5, 6, 11, 27 6, 9, 17, 18, 19, 22, 26 1, 2, 5, 6, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 21, 25, 26 2, 4, 5, 6, 10, 12, 17, 18, 20, 21, 25, 26, 27 6, 10, 11, 27 9, 20, 21, 22 21, 22, 26, 27 21, 27 21 7, 21, 22, 25 8, 21, 22, 25, 27 6, 9, 21, 25, 26, 28 2, 4, 6, 8, 9, 11, 13, 20, 21, 26, 27, 28 4, 5, 7, 8, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 25, 26, 27, 29 7, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 2, 5, 9, 10, 13, 14, 17, 18, 23, 24, 25, 26, 27, 29, 30 2, 5, 11, 14, 15, 16, 17, 19, 24 30 5, 6, 7, 8, 9, 18, 21, 22, 23, 25, 26 26 Hbitat pa pa bf, ac ac ac ac ac ac ac ac ac ac ac ac ac ac, bf ci ac ci ci ci ci, la eu, an eu, an ac ac ac ac ac, bf ci, ac cu, eu an an, cu an, cu la, cu la, pa bo, cu bo, ca, cu cu Abundancia relativa Nc Nc Nc Nc C Pc Nc Nc C Pc V V V V V R V R Nc Nc Nc C Pc Nc V Nc Pc C Nc Nc Nc C C C Pc Nc Nc Pc R (Contina...)
TINAMIDAE Nothoprocta ornata Nothoprocta pentlandii ANATIDAE Chloephaga melanoptera (Mov.) Lophonetta specularioides (Ma-p) Anas flavirostris (Ma-p) Anas georgica (Ma-e) Anas puna (CAN) Anas cyanoptera (Ma-p) Oxyura jamaicensis PODICIPEDIDAE Rollandia rolland (Ma-p, CAN) PHALACROCORACIDAE Phalacrocorax brasilianus (Ma-p) ARDEIDAE Nycticorax nycticorax (Ma-p) Bubulcus ibis (Mb-p y Ma-p) Ardea alba (Mig.) Egretta thula (Mig.) THRESKIORNITHIDAE Plegadis ridgwayi (Mov., CAN) CATHARTIDAE Cathartes aura (Mb-p y Ma-p) Vultur gryphus VUL ACCIPITRIDAE Geranoaetus melanoleucus (Mov.) Buteo polyosoma (Ma-p) Buteo poecilochrous (M-alt.) FALCONIDAE Phalcoboenus megalopterus Falco sparverius (Mb-e) Falco femoralis (Ma-e) Falco peregrinus (Mb-e y Ma-e) RALLIDAE Pardirallus sanguinolentus (Ma-p) Gallinula chloropus (Ma-p) Fulica ardesiaca (Mov.) CHARADRIIDAE Vanellus resplendens (M-alt.) LARIDAE Larus serranus (M-alt.) COLUMBIDAE Columba maculosa (Mig.) Columba livia (introducido) Zenaida auriculata (Ma-e) Columbina picui (Ma-e) Metriopelia ceciliae (M-alt., CAN) Metriopelia melanoptera Leptotila megalura (CAN) PSITTACIDAE Psilopsiagon aymara (M-alt.) Psilopsiagon aurifrons
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Apndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledaas. (Continuacin) Aratinga mitrata (Mov.) 30 CUCULIDAE Coccyzus americanus (Mb-e) 27 TYTONIDAE Tyto alba 20, 28 STRIGIDAE Bubo virginianus 25 Athene cunicularia 7 CAPRIMULGIDAE Caprimulgus longirostris (Ma-p) 24 APODIDAE Aeronautes andecolus 7, 9, 12, 14, 16, 22, 23, 27, 29 TROCHILIDAE Colibri coruscans (M-alt.) 2, 4, 5, 6, 8, 10, 17, 21, 22, 24, 25, 26, 27, 28, 30 Amazilia chionogaster (Ma-p) 6, 7, 9, 10, 12, 20, 22, 23, 24, 26, 29 Oreotrochilus estella 1, 2, 3, 4, 5, 6, 9, 10, 12, 14, 17, 19, 21, 22, 27 Patagona gigas (Ma-e) 2, 5, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 23, 24, 26, 27, 28, 29 Lesbia nuna (M-alt.) 24 Sappho sparganura (M-alt.) 13, 15, 10, 9, 26, 23, 27, 17, 24, 25, 12, 5, 2, 22, 30, 6 PICIDAE Colaptes rupicola (CAN) 2, 9, 11, 13, 12, 14, 15, 16, 17, 19, 22, 26, 27 FURNARIIDAE Geositta cunicularia (Ma-p) 7 Geositta punensis (CAN) 23 Geositta rufipennis (Ma-p) 9, 27, 26 Geositta tenuirostris 14 Upucerthia andaecola (CAN) 5, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 25, 26 Upucerthia ruficaudus 23, 25, 27 Upucerthia harterti (endmica, CAN) 26 Cinclodes fuscus (Ma-p) 2, 5, 6, 10, 11, 12, 13, 14, 16, 17, 19, 20, 21, 26, 27, 30 Phleocryptes melanops (Ma-p) 21 Leptasthenura aegithaloides 2, 5, 8, 9, 10, 13, 14, 16, 17, 22, 23, 25, 26, 27 Leptasthenura fuliginiceps 5, 6, 7, 9, 10, 11, 13, 17, 18, 22, 25, 26, 28, 30 Cranioleuca henricae (endmica, CAN) 26, 29 Asthenes dorbignyi 5, 6, 9, 10, 12, 13, 16, 18, 23, 25, 26, 27, 29 Asthenes modesta 3, 14, 17, 21 Asthenes humilis (CAN) 1, 3, 19 Asthenes sclateri (punensis) 13, 14, 15, 16, 27 Phacellodomus striaticeps (CAN) 9, 26, 27 RHINOCRYPTIDAE Melanopareia maximiliani 26 TYRANNIDAE Serpophaga munda (Ma-e) 26, 30 Elaenia albiceps (Ma-e, M-alt.) 5, 26 Camptostoma obsoletum (Ma-e) 26, 28 Anairetes parulus (Ma-p) 5, 9, 10, 11, 13, 16, 22, 23, 25, 26, 27, 29, 30 Anairetes flavirostris (Ma-p) 5, 7, 26 Tachuris rubrigastra (Ma-p) 21 Pyrocephalus rubinus (Ma-e) 21 Ochthoeca oenanthoides (CAN) 2, 4, 5, 8, 9, 10, 12, 13, 17, 18, 21, 22, 24, 25, 26, 27, 28 Ochthoeca leucophrys (Ma-p, M-alt.) 5, 6, 9, 10, 13, 16, 26 Myiotheretes striaticollis (Mov.) 8, 22, 27 Muscisaxicola maculirostris (Ma-e, alt) 5, 11, 12, 13, 17, 21, 24, 26, 27 Muscisaxicola rufivertex (Ma-e) 5, 9, 11, 13, 14, 16, 25, 27 Muscisaxicola cinerea (Ma-e) 9, 13, 17, 22, 23, 25, 26 Muscisaxicola grisea (CAN) 3, 17, 25 Muscisaxicola juninensis (CAN) 3, 12, 14, 19, 27 Polioxolmis rufipennis (CAN) 14 Agriornis montana 2, 5, 9, 13, 14, 15, 22 Knipolegus aterrimus (Ma-e, M-alt.) 22, 25, 26, 27, 28, 29 Hirundinea ferruginea (Ma-p) 9, 25, 29 Pitangus sulphuratus (Ma-p) 7, 21, 26, 29 cu, eu eu, ac an bo, ca pa la ci bo bo, eu pa, ac bo, ca, an bo bo, ca la, an, pa pa la pa pa la, cu la, cu bo bo ac la, pa la, pa ca la, ca pa bf pa, ca pa, ca cu, bo, ca bo, cu bo bo bo pa, bo, cu ac ac bo, eu bo, eu la la pa bf bf bf pa pa bo la ac Nc V R? R R Pc C C Nc Nc C R C C R Nc R R Nc R R C Nc Nc Nc R C Pc R Nc Nc R R-V V V Pc R Pc V C Nc V Nc C R Nc Nc R-V? Nc Nc V V (Contina...) Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (August 2010)
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Martnez et al.
Apndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledaas. (Continuacin) Tyrannus melancholicus (Ma-e) 26, 28 Tyrannus savana (Ma-e) 23, 27 COTINGIDAE Phytotoma rutila (Ma-e) 4, 5, 6, 7, 10, 13, 18, 16, 25, 26, 27, 28, 29, 30 HIRUNDINIDAE Haplochelidon andecola (M-alt., CAN) 6, 12, 19, 25 Pygochelidon cyanoleuca (Ma-e) 3, 8, 25, 14, 17, 23, 26, 27 Notiochelidon murina 20 Hirundo rustica (Mb-e) 21, 28 TROGLODYTIDAE Troglodytes aedon 2, 4, 5, 7, 6, 9, 10, 17, 21, 22, 23, 26, 27, 28, 29 CINCLIDAE Cinclus leucocephalus (M-alt.) 19 TURDIDAE Turdus chiguanco 2, 4, 5, 9, 10, 14, 16, 17, 19, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 Turdus fuscater 2, 8, 10, 22, 26, 28, 30 Turdus amaurochalinus (Ma-e) 7, 20, 24, 26, 28, 29, 30 MIMIDAE Mimus dorsalis (CAN) 7, 8, 9, 16, 22, 23, 25, 26, 27, 28, 29 MOTACILLIDAE Anthus correndera (Ma-p) 1, 3 THRAUPIDAE Conirostrum cinereum 26 Thraupis sayaca (Ma-p) 7, 21, 22, 26, 28, 29, 30 Thraupis bonariensis (Ma-e) 5, 9, 10, 23, 24, 25, 26, 29, 30 Diglossa sittoides 22, 25, 26, 27, 30 Diglossa carbonaria (CAN, 055, 056) 2, 4, 5, 9, 11, 17, 22, 27, 30 EMBERIZIDAE Zonotrichia capensis (Ma-e) 2, 4, 5, 6, 8, 9, 12, 13, 22, 23, 25, 26, 27, 27, 29 Phrygilus punensis (CAN) 2, 3, 4, 5, 6, 9, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 23, 25, 27 Phrygilus fruticeti 2, 5, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17, 20, 23, 25, 26, 27 Phrygilus plebejus 2, 3, 5, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 25, 27, 30 Phrygilus unicolor 7, 12, 14, 15, 17, 19 Phrygilus alaudinus 1, 3, 7 Diuca speculifera (CAN) 1 Idiopsar brachyurus (CAN, 056) 20 Poospiza boliviana (CAN, 056) 26, 29 Poospiza hypochondria 2, 5, 9, 13, 17, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 Poospiza torquata (Ma-p) 30 Sicalis lutea (CAN) 12, 24, 26, 29 Sicalis uropygialis (CAN) 3, 5, 13, 23 Sicalis olivascens (Ma-p) 2, 4, 5, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 23, 24, 25, 26, 27, 29 Sicalis flaveola (Mov.) 30 Sporophila caerulescens (Ma-e) 26, 30 Catamenia analis (Ma-p) 2, 5, 7, 10, 12, 13, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 28, 30 Catamenia inornata 5, 4, 11 Paroaria coronata 27 CARDINALIDAE Saltator aurantiirostris (Ma-e) 5, 7, 9, 10, 13, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 28 ICTERIDAE Gnorimopsar chopi (Mov.) 22, 26, 27 FRINGILLIDAE Carduelis magellanica (M-alt.) 9, 26 Carduelis atrata 10, 13, 14, 15, 16, 23, 25, 27, 2, 3, 4, 7, 9, 18, 20, 24 Carduelis uropygialis (Ma-p) 6, 9, 12, 18, 23, 28 Carduelis xanthogastra (M-alt.) 9, 22, 25, 26, 28, 30 PASSERIDAE Passer domesticus (introducido) 7, 26 cu eu, ac bo ci, ac ci, ac ci, ac ci, ac bo, an, eu ac bo, cu, an bo, eu cu bo, ca bf cu cu, eu, bo cu, bo, ca bo bo, an an bo, la la pa, bo bf, pa bf bf bf bo, ca bo cu ca ca ca cu bo bo pa an bo, eu, an eu, an pa bo, pa, an la, pa bo, la, ca an V V C V C V V C R C Pc C C Nc R C Pc Nc Nc C C Nc C Nc Nc Pc R R Nc R Nc C C R R C Nc A C Pc R C Nc, V Pc Nc
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Helmintos de marsupiales del noroeste de Per ISSN 1561-0837
Endoparsitos de micromamferos del noroeste de Per. 1: helmintos de marsupiales

Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials
Manuel Tantalen1, Mnica Daz2*, Nofre Snchez3 y Harold Portocarrero4
* Corresponding author 1 Laboratorio de Parasitologa, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Per. E-mail: mtantaleanv@hotmail.com 2 Conicet (Consejo de Investigaciones Cientficas y Tcnica) and Pidba (Programa de Investigaciones de Biodiversidad Argentina), Universidad Nacional de Tucumn, Argentina, Miguel Lillo 255, 4000, Tucumn, Argentina. E-mail: mmonicadiaz@arnet.com.ar 3 IVITA-Iquitos, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. E-mail: nofresp@hotmail.com 4 Fundacin Iquitos Centro de Rescate Amaznico ACOBIADWAZOO (Asociacin para la Conservacin de la Biodiversidad Amaznica) Jr. Galves #1506. Instituto de investigaciones de la Amazonia Peruana (IIAP). Carretera Iquitos Nauta km 4.5. E-mail: haroldpz10@yahoo.es
Resumen
En este trabajo, informamos los resultados del anlisis parasitolgico realizado a 40 individuos marsupiales de las especies Caluromys lanatus, Didelphis marsupialis, Marmosops noctivagus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa (Micoureus) regina, Monodelphis adusta, Philander andersoni y Philander opossum procedentes del departamento de Loreto, Per. Se determinaron en total 11 especies de helmintos parsitos: Nematoda: Aspidodera sp., Cruzia tentaculata, Physaloptera mirandai, Physaloptera sp., Pterygodermatites sp., Trichuris sp., Turgida turgida, y Viannaia sp.; Trematoda: Podospathalium pedatum; Acanthocephala: Giganthorhynchus ortizi; y Pentastomida: ninfa. Los parsitos Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. y Podospathalium pedatum son nuevos registros para el Per. De igual manera, se registran por primera vez las siguientes asociaciones parsitos-huspedes: Pterygodermatites sp.-Marmosa regina, Viannaia sp.Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, y ninfas de pentastmidos-Marmosa regina y Metachirus nudicaudatus. Palabras clave: vida silvestre, parsitos, marsupiales, Amazonia, Loreto, Per.
Abstract
In this paper, we report the results of parasitological examination performed on 40 specimens of marsupials species: Caluromys lanatus, Didelphis marsupialis, Marmosops noctivagus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa (Micoureus)regina, Monodelphis adusta, Philander andersoni and Philander opossum from department of Loreto, Peru. The endoparasites were: Nematoda: Aspidodera sp., Cruzia tentaculata, Physaloptera mirandai, Physaloptera sp., Pterygodermatites sp., Trichuris sp., Turgida turgida, and Viannaia sp.; Trematoda: Podospathalium pedatum; Acanthocephala: Giganthorhynchus ortizi and Pentastomida: nymph. For the first time Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. and Podospathalium pedatum are reported from marsupials in Peru. Also, for the first time the following parasite-hosts associations are recorded: Pterygodermatites sp.-Marmosa regina, Viannaia sp.-Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, and nymphs of pentastomida-Marmosa regina and Metachirus nudicaudatus. Keywords: wildlife, parasites, marsupials, Amazon, Loreto, Peru.
Introduccin Per es uno de los pases con mayor diversidad de mamferos; de las 508 especies nativas registradas 40 pertenecen al orden Didelphimorphia de las cuales 29 estn presentes en la selva baja (Pacheco et al. 2009). La Amazonia en el noreste de Per es una de las rea con mayor diversidad y abundancia de marsupiales, con 13 especies colectadas slo en la Estacin Allpahuayo Mishana, Loreto (Hice 2003, Daz y Willig 2004). A pesar de los muestreos realizados durante muchos aos, no existen registros de los endoparsitos presentes en marsupiales para el noreste de Per. Los estudios de helmintos de marsupiales realizados en el Per se han llevado a cabo principalmente en el noroeste (departamentos Cajamarca, San Martn, Loreto), en la regin central (departamentos de Junn, Hunuco) y sureste (departamentos de Cusco y Madre de Dios). Hasta el momento se han registrado como huspedes de helmintos a cuatro especies de marsupiales: Didelphis albiventris (Temminck 1825) donde se han registrado dos especies de endoparsitos, Didelphis marsupialis Linnaeus 1758 con 17 especies, Metachirus nudicaudatus (Desmarest 1817) con seis, Philander opossum (Linnaeus, 1758) con nueve y Monodelphis emiliae (Thomas 1912) con dos (Tantalen & Chvez 2004, Tantalen et al. 2005). Esto confirma que los marsupiales en Per poseen una gran variedad de formas parasitarias. Los parsitos constituyen una fuente rica de informacin sobre la biologa y otros aspectos importantes de sus huspedes,
ya que con la finalidad de permanecer en ellos han tenido que sortear grandes problemas. Es por ello que han desarrollado ciclos vitales complejos que les facilite, principalmente, ser ingeridos por sus huspedes, de tal manera que su presencia nos permite conocer aspectos alimentarios del husped o de la biota que los rodea, siendo su conocimiento de gran valor. Por otro lado, el conocimiento de los parsitos de animales de vida silvestre en el Per es muy reducido; por este motivo, en este trabajo entregamos en una primera etapa y como base para futuros estudios, nuevas relaciones husped-parsito, teniendo como huspedes a marsupiales. Material y mtodos Se colectaron un total de 370 marsupiales entre los meses de diciembre de 2002 y diciembre de 2005. Las localidades de colectadas fueron seleccionadas a lo largo de la carretera Iquitos-Nauta, departamento de Loreto; incluyendo diferentes tipos de ambientes: bosque primario y secundario y reas rurales (zonas de cultivo, criaderos de chanchos, etc.). Las trampas fueron colocadas en transectas de 500 m en cada uno de los ambientes, con estaciones separadas cada 10 m con dos trampas (una Sherman y una Tomahawk) en cada estacin; las trampas fueron cebadas con avena o frutas. Tambin se usaron trampas de cadas, entre 5 a 9 baldes. Los datos de medidas externas, sexo, condicin reproductiva se obtuvieron de cada uno de los ejemplares capturados siguiendo a Daz et al. (1998). Parte de los especmenes fueron depositados
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Tantalen et al.
en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Marcos (UNMSM), Lima, Per y parte en la Coleccin Mamferos Lillo (CML), Tucumn, Argentina; el material an se encuentra en proceso de catalogado por lo que los especimenes se designan con los nmeros de campo del colector y sus iniciales MMD (M. Mnica Daz). Para la obtencin de los endoparsitos se realiz una bsqueda directa en los rganos y adems se extrajo el estmago e intestinos para una posteriormente diseccin. En total fueron examinados 40 individuos de 8 especies: 3 Caluromys lanatus (Olfers 1818), 1 Didelphis marsupialis, 9 Marmosops noctivagus (Tschudi 1844), 11 Metachirus nudicaudatus, 6 Marmosa (Micoureus) regina Thomas 1898, 1 Monodelphis adusta Thomas 1897, 3 Philander andersoni (Osgood 1913) y 6 Philander opossum. Los helmintos obtenidos se colocaron en formol 10%, los nematodos, acantocfalos y ninfas de pentastmidos se clarificaron en una mezcla de alcohol con fenol, y los tremtodes se colorearon con carmn de Semichon de acuerdo a la tcnica convencional. Resultados A continuacin, se describen para cada endoparsito colectado: a) husped: especie hospedadora entre parntesis iniciales y nmero del colector, sexo, fecha de colecta; b) localidad de colecta: localidad completa con coordenadas y tipo de ambiente de colecta; c) localizacin del parsito en el husped y d) comentarios. Nematoda Familia aspidoderidae skrjabiN y schikhobalova 1947 [Freitas 1956] Aspidodera sp. Husped: Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005). Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920 W (bosque secundario). Localizacin: Intestino grueso. Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005). Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 404,740'S 7327,180'W (bosque primario). Localizacin: Intestino grueso. Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4799, hembra, 7 junio 2005). Localidad de colecta: 22,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (casero Palo Seco) 359,749'S7324,359'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino grueso. Husped: Marmosa regina: (MMD 4461, hembra, 16 marzo 2005). Localidad de colecta: aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920'W (bosque primario).
Localizacin: Intestino grueso. Husped: Philander opossum (MMD 4291, hembra, 18 febrero 2005). Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 404,740'S7327,180'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino grueso. Comentario: Este gnero parasita en roedores, edentados y marsupiales; posee numerosas especies muchas de las cuales fueron registradas en marsupiales como en Caluromys derbianus (citado como Philander laniger pallidus por Vicente 1966), Didelphis albiventris (citado como D. paraguayensis por Vicente 1966), D. aurita, D. marsupialis (citado como D. mesamericana por Vicente, 1966), D. virginiana, Marmosa murina, Metachirus nudicaudatus, Chironectes minimus (Vicente 1966, Daz Hungra 1978, Navone & Suriano 1992a, Quinto e Silva & Martins de Araujo Costa 1999, Thatcher 2006, Chagas-Montinho 2007). Varios trabajos se han realizado sobre las especies de Aspidodera que parasitan en marsupiales, as como revisiones del gnero, la ltima fue realizada por Santos et al. (1990) quienes resaltan la importancia de los cordones ceflicos en la identificacin de las especies. En Per, solo se conoce la presencia de A. harwoodi Chandler 1932 parasitando el ciego de D. marsupialis en el departamento de Huanuco. Debido a que el material estudiado se encontraba en mal estado no se pudieron identificar los especimenes a nivel de especie. Familia kathklaNiidae travassos 1918 Cruzia tentaculata (Rudolphi 1819) Travassos 1917 Husped: Metachirus nudicaudatus: (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005). Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 404,740'S7327,180'W (bosque primario). Localizacin: Intestino. Comentario: Esta especie parasita a reptiles, anfibios y mamferos como los marsupiales. En el Per, previamente haba sido reportada solo en D. marsupialis procedente de Cajamarca (Sarmiento et al. 1999), y de en un individuo en cautiverio (Arrojo 2002). En otros pases fue registrada en D. marsupialis, D. albiventris, D. aurita, D. virginiana, M. nudicaudatus y P. opossum (Adnet et al. 2009, Quinto e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003, Monet-Mendoza et al. 2005, Thatcher 2006). Familia physalopteridae railliet 1893 [leiper 1908] Physaloptera mirandai Lent y Freitas 1937 Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4778 macho, 5 junio 2005; MMD 4799 hembra, 7 junio 2005). Localidad de colecta: 22,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (casero Palo Seco) 359,749'S7324,359'W (bosque secundario). Localizacin: Estmago.
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Helmintos de marsupiales del noroeste de Per
Comentario: Los especimenes estudiados poseian caractersticas concordantes con la descripcin realizada por Lent y Freitas (1937) de especimenes colectados del estmago de Metachirus nudicaudatus personatus de Brasil. Physaloptera sp. Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3824 macho, 10 noviembre 2004). Localidad de colecta: Paujil, W km 37,45 de la carretera Iquitos-Nauta 403,527'S7326,535'W (bosque secundario). Localizacin: Boca del estmago. Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005). Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 404,740'S7327,180'W (bosque primario). Localizacin: Estmago. Husped: Philander opossum (MMD 4479 hembra, 18 marzo 2005). Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920'W (bosque secundario). Localizacin: Estmago. Comentario: Especies de este nemtodo tambin fue encontrado parasitando a carnvoros Mustelidae y roedores Echimyidae (Sarmiento et al. 1999, Foster et al. 2007). Thatcher (2006) cita este gnero para M. nudicaudatus en Brasil y Castro-Arellano et al. (2000) en Philander de Paraguay. Familia rictulariidae railliet 1916 Pterygodermatites sp. Husped: Marmosa (Micoureus) regina (MMD 4461 hembra con cras, 16 marzo 2005). Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920'W (bosque primario). Localizacin: Intestino delgado. Comentario: Aunque por la falta de material en buen estado no se pudo identificar el subgnero y la especie, nuestros especimenes corresponden a un nemtodo poco frecuente en marsupiales. Ramallo y Claps (2007) mencionan a P. (Paucipectines) kozeki (Chabaud y Bain 1981) Navone 1989, en D. albiventris, Thylamys pusillus (Desmarest 1804) (citado como T. pusilla) y Lestodelphys halli (Thomas 1921) de Argentina, y Jimnez et al. (2008) lo mencionan en Thylamys pallidior (Thomas 1902) de Bolivia. En Argentina, tambin se ha sealado la presencia de P. (Paucipectines) spinicaudatis Navone y Suriano 1992b en Dromiciops gliroides Thomas 1894 (citado como D. australis); del mismo modo, P. (Paucipectines) jgerskildi Lent y Freitas 1935 es la subespecie presente en marsupiales de Brasil (Lopes Torres et al. 2007). Hasta el momento este parsito no haba sido registrado en M. (Micoureus) regina.
Familia trichuridae (raNsom 1911) railliet 1915 Trichuris sp. Husped: Marmosops cf. noctivagus: (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005). Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino grueso. Husped: Philander andersoni (MMD 4803, macho, 10 junio 2005). Localidad de colecta: 2,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (casero Palo Seco) 359,749'S7324,359'W (bosque secundario) Localizacin: Intestino grueso. Husped: Philander opossum (MMD 4291, hembra, 18 febrero 2005). Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 404.740'S7327,180'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino grueso. Comentario: Solo se encontraron ejemplares hembras por lo que no se pudo identificar a nivel de especie. Este gnero fue registrado en D. albiventris en Brasil (Quinto e Silva y Martins de Araujo Costa 1999) y en P. opossum (Castro-Arellano et al. 2000) en varios pases pero no en el Per. No se encontraron referencias de la presencia de este parsito en el gnero Marmosops. Turgida turgida (Rudolphi 1819) Travassos 1920 Husped: Philander opossum (MMD 3769 hembra con cras, 28 octubre 2004). Localidad de colecta: San Lucas, W km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 406,247'S7327,791'W (bosque secundario). Localizacin: Estmago. Comentario: Esta especie es ampliamente conocida y parasita el estmago produciendo grandes lceras, localizndose principalmente en la curvatura mayor (Gray & Anderson 1982); sus caracteres taxonmicos han sido establecidos por Travassos (1920) y estudiados en detalle en microscopia de barrido (Matey et al. 2001). Este registro es el primero de la especie para el Per. En otros pases T. turgida ha sido registrada en D. albiventris, D. virginiana, D. aurita, D. marsupialis, P. opossum y M. nudicaudatus (Travassos 1932, Daz Hungra 1978, Gray y Anderson 1982, Quinto e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003) Familia viaNNaiidae durette-desset y chabaud 1981 Viannaia sp. Husped: Marmosops noctivagus (MMD 4451, hembra, 16 marzo 2005). Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km
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Tantalen et al.
28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino delgado. Husped: Metachirus nudicaudatus: (MMD 4799, hembra, 7 junio 2005) Localidad de colecta: 2,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (casero Palo Seco) 359,749'S7324,359'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino grueso. Comentario: Solo se encontraron tres especimenes hembras en los ejemplares examinados. Este gnero fue registrado en D. aurita, D. albiventris, D. virginiana, M. nudicaudatus y P. opossum en Brasil (Quinto e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003, Monet-Mendoza et al. 2005, Thatcher 2006), pero aparentemente, no se conocen registros de este nemtodo en el gnero Marmosops. trematoda Familia diplostomidae poirier, 1886 Podospathalium pedatum (Diesing, 1850) Dubois, 1932 Husped: Monodelphis adusta (MMD 4305, macho, 20 febrero 2005). Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 404,740'S7327,180'W (bosque primario). Localizacin: Intestino. Husped: Philander opossum (MMD 3525, macho, 10 julio 2004). Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 401,217'S7326,787'W (bosque primario). Localizacin: Intestino. Husped: Philander opossum (MMD 3528, hembra, 10 julio 2004). Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 401,217'S7326,787'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino. Comentario: Parsito intestinal; en Amrica del Sur solo se ha registrado en Didelphis, Metachirus y Philander (Collins 1973, Thatcher 2006), por lo que Monodelphis adusta es un nuevo husped. acaNthocephala clase archiacaNthocephala meyer 1931 Familia GiGaNtorhyNchidae hamaNN 1892 Gigantorhynchus ortizi Sarmiento 1954 Husped: Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005).
Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920'W (bosque secundario). Localizacin: Intestino. Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3502, macho, 6 julio 2004). Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 401,217'S7326,787'W (bosque primario) Localizacin: Intestino (Fig. 1).
(a)
(b)
(c)
Figura 1. Gigantorhynchus ortizi (a) en el intestino, (b) unido a la pared interna del intestino, y (c) ejemplar aislado, todos del intestino de Metachirus nudicaudatus (MMD 3502). Rev. peru. biol. 17(2): 207 - 213 (Agosto 2010)
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Helmintos de marsupiales del noroeste de Per

Tabla 1.Se indica parsito, hospedador, localizacin del parsito en el hospedador y ambiente donde fue colectado el husped (BP: bosque primario, BS: bosque secundario). * Primer registro en esta especie como husped del parsito. Parsito Hospedador Marmosops cf. noctivagus Aspidodera sp. Metachirus nudicaudatus Marmosa regina Philander opossum Cruzia tentaculata Physaloptera mirandai Physaloptera sp. Pterygodermatites sp. Trichuris sp. Turgida turgida Viannaia sp. Podospathalium pedatum Giganthorhynchus ortizi Metachirus nudicaudatus Metachirus nudicaudatus Metachirus nudicaudatus Philander opossum Marmosa regina* Marmosops cf. noctivagus Philander andersoni Philander opossum Philander opossum Marmosops noctivagus* Metachirus nudicaudatus Monodelphis adusta* Philander opossum Marmosops cf. noctivagus* Metachirus nudicaudatus Metachirus nudicaudatus* Pentastomida (ninfas) Marmosa regina* Philander opossum Intestino Estmago Boca del estmago, Estmago Estmago Intestino Intestino grueso Estmago Intestino delgado Intestino grueso Intestino Intestino Sin datos Pulmones, hgado y pared del estmago Pared del estmago Estmago Pared del tero Intestino grueso Localizacin Ambiente BS BS BP BP BS BP BS BS BP BS BP BS BS BS BP BP BS BS BP BP BS BP BS
Comentario: Este acantocfalo se ha encontrado previamente en Per en M. nudicaudatus proveniente de La Merced, departamento de Junin; pero otra especie del mismo gnero, G. lutzi Machado, 1941 fue registrada para D. marsupialis en Tingo Mara, departamento de Huanuco (Tantalen et al. 2005). De acuerdo a nuestro conocimiento, hasta la fecha no se ha reportado a Marmosops como husped de alguna especie de Gigantorhynchus. peNtastomida (NiNFa) Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 785, hembra, 20 enero 2003). Localidad de colecta: Moralillo, 1.5 km E 500 m S del km 15,2 de la carretera Iquitos-Nauta, 354,379'S7320,617'W (bosque primario). Localizacin: Sin datos. Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3782, hembra, 30 octubre, 2004). Localidad de colecta: San Lucas, W km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 406,247'S7327,791'W (bosque secundario). Localizacin: Pulmones, hgado y pared del estmago. Husped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3821, hembra, 10 noviembre 2004). Localidad de colecta: Paujil, W km 37,45 de la carretera Iquitos-Nauta, 403,527'S7326,535'W (bosque secundario). Localizacin: Pared del estmago.
Husped: Marmosa (Micoureus) regina (MMD 4461, hembra, 16 marzo 2005). Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 359,227'S7324,920'W (bosque primario). Localizacin: Estmago. Husped: Philander opossum (MMD 3792, hembra, 31 octubre 2004). Localidad de colecta: San Lucas, W km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 406,247'S7327,791'W (bosque secundario). Localizacin: Pared del tero. Comentario: Los estadios adultos de pentastmidos son principalmente parsitos de serpientes, las ninfas se encuentran en rganos parenquimatosos de diversos mamferos. En el Per, hasta el momento no se haba reportando presencia de estas formas en marsupiales. Solo existe un registro de infeccin por larvas de pentastmido en Philander opossum (Castro-Arellano et al. 2000), por lo que M. (Micoureus) regina y M. nudicaudatus seran nuevos huspedes. Discusin Los marsupiales infectados estn representados por cinco gneros y seis especies, colectados en bosque secundario o primario (Tabla 1). Tres especimenes estaban parasitados por tres diferentes especies de parsitos y dos por dos especies. Metachirus nudicaudatus (MMD 4316) infectado con Aspidodera sp., Cruzia sp. y Physaloptera sp.; otro ejemplar de la misma especie (MMD
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Tantalen et al.
4799) por Aspidodera sp., Physaloptera mirandai y Viannaia sp. y un Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503) por Aspidoptera sp., Gygantorhynchus ortizi y Trichuris sp. Mientras que en el espcimen de Philander opossum (MMD 4291) se encontraron Aspidoptera sp. y Trichuris sp.; y en M. (Micoureus) regina (MMD 4461) Aspidoptera sp. y ninfas de pentastomidos. De los huspedes infectados, los que tuvieron mayor nmero de individuos con parsitos fueron M. nudicaudatus con ocho animales infectados y P. opossum con seis. La segunda fue la especie ms comn en el rea de estudio con un total de 153 ejemplares colectados contra solo 33 de M. nudicaudatus; por lo que se podra concluir que el grado de infeccin (25%) en M. nudicaudatus es importante para el rea de estudio. Los siguientes helmintos son nuevos registros para marsupiales del Per: Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. y Podospathalium pedatum; asimismo, las subsiguientes asociaciones parsitos-huspedes se citan por primera vez: Pterygodermatites sp.-Marmosa (Micoureus) regina, Viannaia sp.-Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, y ninfas de pentastmidosMarmosa (Micoureus) regina y Metachirus nudicaudatus. Agradecimientos Agradecemos a Victor Linares, Sixto Mananita, Cesar Ahuanari y Rubi Angulo estudiantes de la Universidad Nacional de San Marcos, por su invalorable ayuda tanto en el trabajo de campo como de laboratorio. El trabajo de campo fue realizado gracias al subsidio de Public Health Service National Institute of Allergy and Infectious Diseases, Estados Unidos (subsidios R01TW005860, D43TW007120 y K24AI068903). Un agradecimiento especial a Joseph Vinetz, el investigador principal del subsidio. Tambin al Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), Ministerio de Agricultura de Per por otorgar los permisos de colecta y captura de los ejemplares. Literatura citada
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Tantalen et al.
214
Efectos de la salinidad sobre embriones de Cryphiops caementarius ISSN 1561-0837
Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro.
Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro
Adelhi S. Fuentes1, Anghela V. Mogolln1 y Walter E. Reyes2
1. Escuela de Biologa en Acuicultura. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional del Santa. Av. Universitaria s/n Urb. Bellamar. Nuevo Chimbote. ncash. Per. 2. Departamento de Biologa, Microbiologa y Biotecnologa. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional del Santa. Email Walter Reyes: wreyes@uns.edu.pe
Resumen
El objetivo fue estudiar los efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius incubados in vitro. Se utilizaron embriones de desarrollo temprano procedentes de una sola hembra. Se emplearon incubadoras de 400 mL, con 4 tratamientos de salinidades de 0, 10, 20 y 30, tres replicas, y 200 embriones cada incubadora. El 80% del agua se renov frecuentemente. Las salinidades entre 0 y 30 no afectaron el desarrollo de los embriones hasta el estadio 6. Las salinidades de 10 y 20 ocasionaron retraso del desarrollo de los estadios 7 y 8; y la salinidad de 30 ocasion muerte del estadio 7. En agua dulce el 70,3% de los embriones supervivieron y las larvas fueron normales; en cambio en salinidad de 10 el 13,5% y en 20 solo 7,9% lograron eclosionar larvas pero con deformaciones. Palabras claves: Incubacin in vitro, embriones, camarn, Cryphiops, ncash, Per.
Abstract
The aim of this work was to study the effects of salinity on the development of embryos of Cryphiops caementarius incubated in vitro. We used embryos of early development, from a unique female. The incubators were of 400 mL, with 4 salinity treatments of 0, 10, 20 and 30 , three replicates, and 200 embryos each incubator. The 80% of the water was renewed frequently. The salinities between 0 and 30 did not affect the development of the embryos up to the stage 6. The salinities of 10 and 20 caused delay of the development of the stages 7 and 8; and the salinity of 30 caused death of the stage 7. In freshwater the 70,3% of the embryos survived and larvae were normal; on the other hand in salinity at 10 to 13,5% and 20 only 7,9% achieved larvae hatch but with deformations. Keywords: Incubation in vitro, embryos, prawn, Cryphiops, ncash, Peru.
Introduccin El camarn Cryphiops caementarius (Molina 1872) es reconocida como una especie de importancia comercial, comn en los ros del sur del Per (Ypez & Bandn 1997). Su lmite de distribucin norte es el Per, hasta el ro Taymi-Mochumi (632S) (Amaya & Guerra 1976). En el Per han sido realizados estudios sobre los estados de madurez gonadal (Viacava et al. 1978) y los estadios del desarrollo embrionario (Vegas et al. 1981). Las hembras se encuentran en las partes ms bajas del ro, muy cerca de su desembocadura (Elas 1960), lo cual coincide con el requerimiento de salinidad de las larvas para su desarrollo(Viacava et al. 1978). En consecuencia, las larvas, las hembras y los embriones de C. caementarius, se encuentran adaptadas a las variaciones de salinidad y mantener este comportamiento reproductivo (Charmantier & Charmantier-Daures 2001). La salinidad es uno de los factores ambientales que influye en los animales que residen en estuarios por la amplia variacin debido a las mareas y a la descarga de los ros. La membrana embrionaria de crustceos ofrece proteccin osmtica durante el desarrollo y disminuye en el momento de la eclosin (Charmantier & Charmantier-Daures 2001); esto se relaciona con el incremento de la enzima Na+/K+-ATPasa, como se observa en embriones de Macrobrachium rosenbergii (Huong & Wilder 2001) y Palaemonetes argentinus (Ituarte et al. 2008), que les permite enfrentar variaciones de salinidad. Los embriones de M. molcolmsonii incubados in vitro mueren en salinidades de 6; y si llegan a nacer las larvas son dbiles y menos activas (Samuel et al. 1997); de igual manera en P. argentinus en salinidades entre 25 y 32 se ha observado interferencia del catabolismo de lipoprotenas causando deformaciones (Ituarte et al. 2005). Esto indica que la tolerancia a la salinidad es propia de cada especies y parece estar relacionado al punto isoosmtico aspecto
que no se ha investigado en C. caementarius. El punto isosmotico reportado para M. rosenbergii (Charmantier et al. 2001, Cheng et al. 2003) es 424 mOsm kg-1 (14); de manera practica con 12 de salinidad se mejora la eclosin de los embriones portados por las hembras (New & Singholka 1982) y mayores salinidades causan estrs osmtico en los embriones al sobrepasar el punto isoosmtico. El sistema de incubacin in vitro ha sido utilizado en embriones de varios crustceos como el cangrejo de ro Astacus sp. (Arrignon 1985), la langosta Jasus frontalis (Dupr 1988), los cangrejos estuarinos Chasmagnathus granulata y Cryptograpsus angulatus (Bas & Spivak 2000) y diversas especie de palaemonidos como M. nobilii, M. idella, M. lamarrei (Balasundaram & Pandian 1981, Mathavan & Murugadass 1988), M. rosenbergii (Damrongphol et al. 1990, Caceci et al. 1996, Porntrai & Damrongphol 2008), M. molcolmsonii (Samuel et al. 1997) y P. argentinus (Ituarte et al. 2005). Esta tcnica de incubacin in vitro permite estudiar respuestas a condiciones de estrs como salinidad (Ituarte et al. 2005), temperatura (San Feliu et al. 1976), antibiticos (Damrongphol et al. 1990) o puede ser utilizado en manipulacin gentica (Caceci et al. 1996). En el presente trabajo se describen los efectos de tres concentraciones de salinidad (10, 20 y 30) sobre el desarrollo de embriones de C. caementarius incubados in vitro. Material y mtodos Hembras ovferas de C. caementarius fueron capturadas cerca a la desembocadura del ro Lacramarca (090770S y 783420W) de la provincia del Santa, ncash, y transportadas en baldes con agua del mismo ro hasta el laboratorio. Un ejemplar de 5,2 cm de longitud total con embriones en estadio 3 de desarrollo fue seleccionado; porciones de la masa embrio-
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Fuente et al.
(E3)
(E4)
Estadio 3 con blastoporo y primordio embrionario; estadio 4 metanauplio embrionario reciente; Estadio 5 con cromatforos y pigmentacin ocular sobre el vitelo; Estadio 6 con pigmentacin ocular granate al borde del vitelo; Estadio 7 con cromatforo en tercer segmento abdominal; Estadio 8 metanauplio en premuda y Estadio 9 pre zoea. As mismo se busc deformidades del embrin y se contabiliz los embriones muertos. Debido a la forma elipsoide de los embriones, se midieron los dimetros mayor (D) y menor (d) de cada estadio embrionario utilizando el ocular micromtrico del microscopio, para luego determinar el volumen (mm3) segn la frmula V= *D*d2/6; considerando que durante el desarrollo normal hay incremento del volumen que contribuye con la eclosin. El porcentaje de eclosin fue determinado contando las larvas eclosionadas y la longitud total (escotadura postorbital extremo posterior del telson) fue determinada en 10 larvas. Se empleo el diseo experimental de estmulo creciente de salinidad. Los datos fueron sometidos a homogeneidad de varianzas, luego anlisis de varianza de una va y a la prueba de Tukey, con un nivel de significancia del 1%, para ello se emple el software SPSS-15 para Windows. Resultados Duracin del desarrollo de embriones: El tiempo de permanencia de los estadios 3, 4 y 5 del desarrollo de los embriones de C. caementarius incubados in vitro tanto en agua dulce como en las tres salinidades experimentales fue de 4 das; el estadio 6 fue de 5 das. El estadio 7 demor 3, 4 y 5 das en 0, 10 y 20, respectivamente, y en 30 todos los embriones murieron. El estadio 8 demor 2 das en 0 y 10 y un da en 20. El estadio 9 demor 2 das a 0 y un da a 10 y 20 (Figs. 1 y 2). La duracin total del desarrollo embrionario fue de 24 das. Supervivencia de embriones: La supervivencia de los embriones de C. caementarius incubados in vitro fue estadsticamente similar (p>0,01) hasta los 12 das y en promedio fue de 94%. A los 18 das la supervivencia fue de 35,5% en 30 diferente (p<0,01) y ms baja que los obtenidos a 0, 10 y 20 que fueron 91,8, 82,7 y 75,3%, respectivamente, siendo estos similares pero con tendencia de disminuir a mayor salinidad. A los 21 das, se
6 0 10 5 20 30
(E5)
(E6)
(E7)
(E8)
Figura 1. Estadios (E) del desarrollo embrionario del camarn de ro Cryphiops caementarius, obtenidos durante la incubacin in vitro.
(E9)
naria fueron extrados con pinzas y depositados en placas petri conteniendo agua con aireacin y luego fueron separados para obtener racimos de hasta 20 embriones y embriones individuales. Doscientos embriones fueron transferidos a cada una de las doce incubadoras de plstico cilindro-cnicas conteniendo 400 mL de agua a las salinidades de 0, 10, 20 y 30. Los embriones fueron mantenidos en suspensin y en movimiento continuo introduciendo aire (0,5 L.min1) desde el fondo de las incubadoras a travs de un tubo plstico de 3 mm. Todas las incubadoras estuvieron dentro de un acuario a 22,5 1,5 C, mantenidas con un termostato y uniformizada con un sistema air-water-lift. A cada incubadora se le agreg 500 ppm de azul de metileno. La salinidad del agua fue preparada por mezcla de agua de mar (35) procedente de la playa El Dorado (Prov. Santa, Regin ncash), con agua potable (0) declorada por aireacin durante 48 h. La salinidad del agua de las incubadoras fue determinada con un refractmetro (1) y la salinidad fue controlada adicionando agua potable declorada. La temperatura fue registrada con termmetro digital (0,1 C) y el oxgeno con oxmetro digital ( 0,01 mg.L1). El 80% del agua de cada incubadora fue renovada cada cinco das durante los primeros diez das de incubacin, luego cada tres das hasta el final de la experiencia. En todos los casos el agua para recambio tuvo la misma temperatura y concentracin de azul de metileno que el de las incubadoras. Una submuestra al azar de aproximadamente 10 embriones fueron extrados diariamente de cada incubadora para determinar los estadios embrionarios segn las caractersticas siguientes:
4 Tiempo en das
0 3 4 5 6 7 8 9
Estadios embrionarios
Figura 2. Tiempo de permanencia de cada estadio embrionario de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades. Rev. peru. biol. 17(2): 215 - 218 (Agosto 2010)
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Efectos de la salinidad sobre embriones de Cryphiops caementarius

120 100
Tabla 2. Longitud total (mm) de las larvas recin eclosionadas de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades. Entre parntesis desviacin estndar. Salinidad ()
Supervivencia (%)
80 60 40 20
30
Longitud total (mm)

0 10 20
0 1,84 a (0,02)
10 1,77 b (0,02)
20 1,72 c (0,02)
30
Datos con letras en superndices iguales en una misma fila indica que no hay diferencia estadstica significativa (p<0,01).
0 0 5 10 15 Tiempo (das) 20 25 30
Figura 3. Supervivencia (%) de embriones de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferente salinidad, a travs del tiempo. Tabla 1. Volumen (mm3) de cada estadio del desarrollo embrionario de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades. Entre parntesis desviacin estndar. Estadios Salinidad 0 0,0665 a ( 0,0015) 0,0789 a ( 0,0074) 0,0809 a ( 0,0009) 0,0874 a ( 0,0017) 0,0959 a ( 0,0019) 0,1082 a ( 0,0020) 0,1170 a ( 0,0046) 10 0,0640 a ( 0,0025) 0,0771 a ( 0,0086) 0,0759 a ( 0,0037) 0,0904 ab ( 0,0098) 0,0932 ab ( 0,0036) 0,1107 a ( 0,0017) 0,1192 a ( 0,0010) 20 0,0669 a ( 0,0010) 0,0764 a ( 0,0012) 0,0708 b ( 0,0021) 0,0801 a ( 0,0007) 0,0816 b ( 0,0074) 0,0938 b ( 0,0012) 0,1201 a ( 0,0089) 30 0,0636 a ( 0,0015) 0,0724 a ( 0,0018) 0,0608 c ( 0,0016) 0,0687 ac ( 0,0032) 0,0695 c ( 0,0055)
produjo la muerte de todos los embriones incubados a 30. A los 24 das, la supervivencia fue de 70,3 a 0 significativamente alta (p<0,01) en relacin a 13,5% obtenidos en 10 y de 7,9% a 20, estos dos ltimos no fueron estadsticamente diferentes (Fig. 3). No hubo mortalidad de embriones por infestacin con hongos en ninguno de los tratamientos. Los embriones en estadio 5 incubados a 30 sufrieron deformacin del vitelo y opacidad de los apndices y del abdomen (Fig. 4). Volumen de embriones: Los embriones de C. caementarius incubados in vitro a las salinidades de 0 y 10 incrementaron de volumen conforme desarrollaron y no hubo diferencia significativa (p>0,01) en cada estadio embrionario; pero desde el estadio 5 si difirieron (p<0,01) con aquellos incubados a 20 y 30 cuyos volmenes fueron inferiores. El volumen del estadio 9 fue mayor en los incubados a 10 y 20 (Fig. 5; Tabla 1). Eclosin: La eclosin de embriones de C. caementarius incubados in vitro se inici a los 22 das a 0, a los 23 das a 10 y a los 24 das a 10. El porcentaje de eclosin de los embriones incubados a 0 fue alta (70,3%) y significativa (p<0,01), obteniendo larvas sin alteraciones morfolgicas. En cambio fue baja la eclosin de los incubados a 10 (13,5%) y 20 (7,9%) que no difirieron estadsticamente (Fig. 6); sin embargo, existieron mayor proporcin de larvas con deformaciones morfolgicas de los apndices cefalotorcicos y del sexto segmento abdominal, en relacin directa con la salinidad. Eclosin prematura ocurri en 30, es decir eclosin de embriones en estadio 8. La longitud total de las larvas recin eclosionadas fue estadsticamente diferente (Tabla 2). Calidad del agua: La temperatura del agua vari uniformemente en todas las incubadoras; en cambio el oxgeno disuelto del agua vari significativamente en proporcin inversa a la salinidad del agua (Tabla 3). Discusin No se observ diferencias significativas en el desarrollo de los embriones de C. caementarius incubados in vitro tanto en agua dulce como en las salinidades de 10, 20 y 30 desde el inicio
Tabla 3. Temperatura y oxgeno disuelto del agua de incubacin de embriones de Cryphiops caementarius, a diferentes salinidades. Entre parntesis desviacin estndar. Salinidad () 0 Temperatura (C) Oxgeno disuelto (mgL-1) 22,5 a ( 1,50) 8,52 a ( 0,04) 10 22,3 a ( 1,18) 8,31 b ( 0,04) 20 22,6 a ( 1,13) 8,14 c ( 0,05) 30 22,6 a ( 1,15) 8,03 c ( 0,03)
3 4 5 6 7 8 9
Figura 4. Estadio 5 del desarrollo embrionario de Cryphiops caementariuscon vitelo deforme y opacidad de apndices y abdomen. Rev. peru. biol. 17(2): 215 - 218 (August 2010)
217
Fuente et al.
hasta el estadio 6; en cambio el estadio 7 retras significativamente (p<0,01) el desarrollo a 10 y 20 pero a 30 todos murieron probablemente por deshidratacin. Se ha reportado que la habilidad de los embriones de crustceos para tolerar diferentes concentraciones osmticas al de su medio interno, est relacionada a su membrana externa (Bas & Spivak 2000) y que la permeabilidad disminuye cuando las membranas embrionarias estn en formacin y aumenta cuando se completan las membranas (Glas et al. 1997). En embriones de C. caementarius la presencia de una doble membrana aparece en el estadio 4, pero no protege a los embriones porque desde el estadio 5 y en las salinidades de 20 y 30 disminuye el volumen pero no alter la duracin de los estadios 5 y 6, lo cual indica que fueron resistentes; en cambio el estadio 7 fue sensible incluso a 10 y 20 que ocasion alteraciones morfolgicas reduciendo la supervivencia. Similares resultados fueron obtenidos en embriones de P. argentinus incubados in vitro a 25 y 32 (Ituarte et al. 2005). Sin embargo, en embriones de M. molcolmsonii el incremento de salinidad de 0,5 a 6 ocasiona alta mortalidad (Samuel et al. 1997), lo que sugiere que la resistencia a la salinidad es propia de cada especie. El alto porcentaje de eclosin (70,3%) de embriones de C. caementarius incubados in vitro y en agua dulce, es bastante consistente a lo reportado en la misma especie (Vegas et al. 1981), donde alta eclosin en laboratorio es obtenida cuando el desarrollo de los embriones portados por las hembras es llevado a cabo en agua dulce y en condiciones naturales. Sin embargo, el bajo porcentaje de eclosin obtenido en 10 (13,5%) y en 20 (7,9%), adems de la eclosin prematura de embriones en estadio 8, as como la presencia de larvas con deformidades, sera consecuencia de la salinidad que ocasion primero deshidratacin y despus en el ltimo estadio ingreso de excesiva agua y de iones que ocasion incremento del volumen y ruptura de la membrana embrionaria, lo que sugiere que los embriones a partir del estadio 7 no estn capacitados para enfrentar salinidades entre 10 y 30. Los embriones de P. argentinus, incubados in vitro a 25 y 32, sufren deformaciones morfolgicas y alteraciones en larvas por interferencia con el catabolismo de lipoprotenas (Ituarte et al. 2005); adems, de otras alteraciones metablicas que pueden haber sido afectadas por el exceso de iones dentro de los embriones. De acuerdo a los resultados obtenidos, inferimos que las hembras ovferas de C. caementarius permanecen en lugares con salinidad menor a 10; en todo caso, desde mitad del desarrollo de sus embriones ellas deben evitar ambientes con alta salinidad para proteger a la prole. Literatura citada
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Utilizacin de la protena dietara por alevinos de la gamitana ISSN 1561-0837
Utilizacin de la protena dietara por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalricas
Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets
Flix Walter Gutirrez, Mximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldvar
Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra 35 s/n Ciudad Universitaria. Apartado 110058, Lima 11, Per. Email Walter Gutirrez: gutierrez_romero@sbcglobal.net
Resumen
Un experimento fue conducido para evaluar los efectos de cinco niveles de protena (25,27, 29, 31 y 33%) sobre el comportamiento productivo de alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818, alimentados con dietas isocalricas (2,7 kcal de ED/g). Los parmetros medidos fueron ganancia de peso (GP), conversin alimenticia (CA), protena retenida (PR), razn de eficiencia proteica (REP) y energa retenida (ER). En la preparacin de las dietas experimentales se utilizaron como fuentes de protena harina de anchoveta y harina de torta de soya y como fuentes de energa maz amarillo duro, subproducto de trigo y aceite de pescado. Se encontraron diferencias significativas (P<0,05) entre tratamientos para los parmetros GP, PR, REP y ER. No se encontraron diferencias significativas para la CA. Los mejores rendimientos fueron obtenidos cuando las gamitanas fueron alimentadas con niveles dietarios de 25, 27 y 33% de protena cruda. Tambin se encontr que a medida que se elev el nivel de protena de la dieta, la REP decreci significativamente. Tomando en cuenta el costo de la protena en la dieta, se concluye que la alimentacin de la gamitana con niveles dietarios de 25 27% de protena cruda y 2,7 kcal de ED/g, garantizarn su exitoso crecimiento. Palabras claves: utilizacin de la protena, protena dietaria, Colossoma, energa digestible.
Abstract
An experiment was conducted to examine effects of five levels of dietary protein (25, 27, 29, 31 y 33%) on performance by the gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818. The parameters measured were weight gain (WG), food conversion (Fe), retained protein (RP), protein efficiency ratio (PER), and retained energy (RE). To prepare the experimental diets were used as protein sources anchovy meal and soybean meal, and as energy sources yellow corn, wheat bran and oil fish. Were found significant differences (P<O.05) between diets to the parameters WG, RP, PER, and RE. Were no found significant differences to FC. The best performances were obtained when gamitanas were fed with 25, 27 and 33% of crude protein. Also was found a negative relationship between the PER and the dietary protein level. Taking in account the protein costs on the diet, it was concluded that feeding gamitana with dietaries levels of 25 or 27% of crude protein and 2.7 kcal of ED/g, will guarantee its successful growing. Keywords: protein utilization, dietary protein, Colossoma, digestible energy.
Introduccin Como toda especie cultivable, la gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818, necesita una dieta que cubra sus requerimientos nutricionales, especialmente de protena y energa. La protena es uno de los ms importantes nutrientes que afectan el rendimiento pisccola, pero a su vez es uno de los componentes ms costosos en la dieta. Al mismo tiempo, el nivel de energa en la dieta tambin es crtico debido a que altos niveles de energa en la dieta pueden reducir el consumo de alimento y por lo tanto la ingesta de nutrientes necesarios para obtener un excelente rendimiento. Por otro lado, bajos niveles de energa en la dieta pueden causar que la protena deba ser usada como fuente de energa para satisfacer los requerimientos energticos para el metabolismo basal de los peces, en lugar de ser usada para el crecimiento. Por lo tanto, la protena dietara y los niveles de energa deben estar en balance para optimizar la produccin pisccola. En este sentido se plante este experimento, con el fin de evaluar la capacidad de utilizacin de cinco diferentes niveles dietarios de protena cruda, tomando en cuenta el nivel energtico de 2,7 kcal de ED/g encontrado por Gutierrez el al. (1996a) como el ms adecuado para un mejor rendimiento de la gamitana. Los trabajos sobre la utilizacin de la protena dietara por gamitana en ambientes controlados son escasos y con resultados muy variados (Castagnolli & Zuim 1985), sin embargo
existe considerable literatura sobre este aspecto en otros peces. Estudios con salmnidos, bagres y carpas han demostrado que los requerimientos de protena son afectados por la cantidad y calidad de la energa dietara (Pike & Brown 1967, Tiemeier et al. 1965, Phillips et al. 1966, Hasting, 1966 y Page & Andrews 1973). No se encontraron diferencias significativas en ganancia de peso cuando la gamitana fue alimentada con dietas isocalricas (2,7 kcal de ED/g) y concentraciones de protena de 30, 35 y 40% respectivamente (Merola & Cantelmo 1987). Macedo (1979) y Carneiro (1981) encontraron que el contenido ptimo de protena de una dieta para gamitara fue de alrededor del 23%. En experimentos utilizando varias dietas con 30% de protena, se encontr que la mejor tasa de crecimiento en gamitana se alcanz cuando la proporcin de protena vegetal fue ms grande (Werder & Saint-Paul 1978). Se han alcanzado resultados satisfactorios en Brasil con alimento comercial para pollos conteniendo 15 y 17% de protena y con torta de palma hecha a partir de Orbignya martiana (Lowshin 1980; Da Silva et al. 1984). Tambin en Brasil, se ha demostrado que la gamitana crece muy bien con alimento para cerdos y carpas (CEPTA, 1987). Adems se encontr que el pacu, Colossoma mitrei, creci adecuadamente con niveles de 25% de protena y 2600 kcal de energa digestible/kg, cuando se utilizaron diferentes proporciones de protena de origen animal y vegetal (CEPTA, 1987). Saint-Paul (1986) compar dos niveles de protena (27,5 y 42,1% de la dieta), encontrando mejor rendimiento con la dieta de ms alto
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Gutirrez et al.
contenido proteico (0,9 g/da y una conversin alimenticia de 1,7). Eckman (1987), usando harina de sangre como fuente complementaria de protena para dietas isocalricas (2,9 kcal de ED/g) con 25% y 37% de protena alcanz Tasas Especficas de Crecimiento (TEC) entre 0,80 y 2,1 %/da. Darmont y Salaya (1984) utilizando dietas con 50% de protena obtuvieron una TEC de 1,28 %/da. Tomando en cuenta la preferencia de la gamitana por el arroz silvestre Oryza perennis (Graminea) en su ambiente natural, fueron diseados experimentos para evaluar el efecto del polvillo de arroz con 9,1 % de protena cruda, utilizado como alimento. En 43 das los peces crecieron desde 97,4 g a 117,6 g (0,47 g/da). La conversin alimenticia fue de 3,9. Con la dieta control (42,1% de protena), los peces crecieron desde 91,5 g a 147,9 g (1,3 g/ da), con una conversin alimenticia de 1,5 (Saint-Paul 1984a). Material y mtodos El experimento se desarroll en el ex Laboratorio Hmedo de Huachipa bajo el Convenio entre el Instituto del Mar del Per y la Facultad de Ciencias Biolgicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos y el soporte econmico del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologa (CONCYTEC). El experimento fue realizado durante la estacin de primavera. Se emplearon quince acuarios de vidrio de cincuenta litros de capacidad cada uno. Se utiliz una densidad de carga de 3 peces/ acuario, con pesos promedios de 6,73 0,86 g. Siete das antes del inicio del experimento los peces fueron acostumbrados al alimento seco y peletizado a travs de la ingestin de una dieta alta en protena y fortificada con vitaminas y minerales. A manera de profilaxis, al inicio del experimento, los peces fueron tratados con una solucin de verde de malaquita y oxitetraciclina a fin de evitar la presencia del hongo Ichthyopthirius y bacterias patgenas. Asimismo, despus de cada muestreo se emple una solucin de violeta de genciana o azul de metileno diluido en el agua para evitar ataques bacterianos fngicos. Los quince acuarios fueron alimentados con agua de la napa fretica, almacenada en un tanque elevado de 20 metros cbicos de capacidad. La dureza del agua fue mantenida a una concentracin de 21,90 0,21 mg/L, que es el nivel ptimo para gamitana. Los acuarios se equiparon con calentadores y aireadores por lo que factores como la temperatura del agua y
Tabla 1. Composicin porcentual de las dietas experimentales. Insumos alimenticios 25 Maiz Sub. Trigo H. Pescado T. Soya Aceite de Pescado Fosfato Diclcico Premezcla Vitaminas y Minerales(1) Bentonita BHT 34,80 19,73 17,85 15,82 7,74 0,54 0,50 3,00 0,015
el oxgeno disuelto fueron muy estables. La temperatura alcanz un valor de 27,40 0,21C, el oxgeno disuelto fue de 4,94 0,10 mg/L y el pH de 8,42 0,04 durante todo el experimento. La limpieza diaria de los desechos orgnicos del fondo de los acuarios y el recambio diario del agua ayudaron a mantener las condiciones ambientales adecuadas para la realizacin del experimento. Las dietas experimentales fueron isocalricas (2,7 kcal de ED/g) y se formularon por programacin lineal (Programa LP88) para representar cinco niveles de protena (25, 27, 29, 31 y 33%). En la preparacin de las dietas se utilizaron los insumos alimenticios harina de anchoveta, harina de torta de soya, maz amarillo duro, subproducto de trigo, aceite hidrogenado de pescado y los aditivos premezcla de vitaminas y minerales, BHT y cido propinico. La energa digestible de las dietas fue calculada a partir de los valores calricos de 3,5 kcal/g; 8,1 kcal/g y 2,5 kcal/g para protenas, lpidos y carbohidratos respectivamente (Wilson 1977). Para el clculo de las concentraciones de lisina, metionina y metionina + cistina en las dietas experimentales se tom en cuenta la informacin proporcionada por el NRC (1983) para los insumos utilizados. Se procur que los niveles mnimos de lisina, metionina y metionina + cistina de las dietas experimentales fueran similares al contenido de stos aminocidos en la carcasa de gamitana, determinados a travs del aminoagrama correspondiente (AOAC 1994), debido a que se ha encontrado una estrecha relacin entre el patrn de requerimientos de aminocidos esenciales de los peces y el patrn de aminocidos esenciales de la protena corporal (Nose 1979; Mambrini & Kaushik 1995). El anlisis qumico proximal (AOAC 1990), se realiz para determinar los contenidos de humedad, protena, lpidos, fibra, ceniza y extracto libre de nitrgeno (ELN) en los insumos alimenticios utilizados y en las dietas experimentales. La composicin porcentual y el contenido de nutrientes de las dietas experimentales se observan en la Tabla 1. El anlisis proximal y la composicin de la premezcla de vitaminas y minerales empleadas en las dietas experimentales se observan en el Tabla 2. La composicin qumica de la carcasa (anlisis de protenas, lpidos, cenizas y humedad expresadas en base hmeda) se determin al inicio y al final del experimento sobre la base de una muestra total de 6 peces por tratamiento (AOAC
Dietas experimentales Niveles de proteina % 27 30,00 24,63 20,57 15,75 5,53 0,01 0,50 3,00 0,015 29 30,19 17,24 20,32 23,00 5,73 0,01 0,50 3,00 0,015 31 30,00 10,52 20,10 30,07 5,80 33 30,00 3,36 19,82 37,35 5,95 0,01 0,50 3,00 0,015
0,50 3,00 0,015
(1) Vitaminas (como mg/kg de dieta): A, 5500 VI; D3, 1000DI; E, 50 VI; K, 10, Colina, 550; Niacin, 100; riboflavina, 20; Piridoxina, 20; Tiamina, 20; D-Pantetonato de Calcio, 50; Biotina, 0.10; Folacina, 5; B12, 20; Acido Ascrbico, 200; Inositol, 100. Minerales (como mg/kg de dieta): Manganeso 115; Yodo 2,80; Cobre 4,30; Zinc 88; Fierro 44; Cobalto 0,05; Calcio 90%; Fsforo Disponible 0,45%.
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Utilizacin de la protena dietara por alevinos de la gamitana

Tabla 2. Anlisis proximal de las dietas experimentales (en base seca). Los valores son promedios de muestras duplicadas por cada dieta. Parametro dietas experimentales 25 Humedad Protena Lpidos Fibra Ceniza Extracto Libre de Nitrgeno 11,27 26,62 10,4 4,2 8 39,51 27 11,68 27,49 9,33 4,47 8,1 38,83 Niveles de Protena (%) 29 10,94 29,67 8,83 4,17 8,2 38,18 31 10,92 32 8,33 4 9,1 35,65 33 11 34,04 8,67 3,1 8,15 35,04
1990). Los datos se utilizaron para calcular la energa retenida y la protena retenida. El comportamiento productivo de la gamitana se evalu a travs de la ganancia de peso (Hopkins 1992), conversin alimenticia, protena retenida, energa retenida (Reinitz & Hitzel 1980) y la razn de eficiencia proteica (Hepher 1993). El alimento fue ofrecido ad libitum, dos veces al da (8:00 y 16:00 horas). La duracin del experimento fue de 83 das. Para los clculos estadsticos del experimento fue utilizado el paquete estadstico Statigraphics, versin 5.1 (1991). Se emple un diseo estadstico completamente al azar con cinco tratamientos y tres repeticiones por tratamiento. Los valores obtenidos fueron sometidos al Anlisis de Varianza. Cuando se encontraron diferencias significativas se utiliz la Prueba de Rangos Mltiples de Duncan para identificar diferencias entre medias de tratamientos. El nivel mnimo de significancia aceptado fue de P<0,05. Resultados y discusin El comportamiento productivo de la gamitana alimentada con diferentes dietas isocalricas que variaron en los niveles de protena se observan en la Tabla 3. Despus de 83 das de alimentacin, se encontraron diferencias significativas (P<0,05) entre dietas, en trminos de ganancia de peso (GP). Conversin alimenticia (CA), protena retenida (PR), relacin de eficiencia proteica (REP) y energa retenida (ER). Las ganancias de peso de los peces alimentados con 25,27 y 33% de protena fueron significativamente ms altas que aquellos peces alimentados con 29 y 31% de protena (P<0,05). Cuando se analiz la conversin alimenticia, no se encontraron diferencias significativas entre dietas. Con respecto a la protena retenida, los peces alimentados con la dieta de 27% de
protena tuvieron una retencin de protena significativamente ms alta (P<0,05) que los peces alimentados con las dietas de 25, 29, 31 y 33% de protena. La ms alta relacin de eficiencia proteica fue encontrada cuando los peces fueron alimentados con la dieta de 25% protena. La REP fue estadsticamente diferente (P<O,05) cuando se compar con las dietas de 29, 31 y 33% de protena. Tambin se encontr que a medida que el nivel de protena en las dietas se incrementa, la REP decrece. La energa retenida en los peces que fueron alimentados con las dietas de 27 y 33% de protena fue significativamente ms alta que de aquellos peces alimentados con las dietas de 25, 29 y 31% de protena (P<0,05). Los niveles dietarios de protena cruda que han resultado en una mxima ganancia de peso fueron 25, 27 y 33%. En similares condiciones, Eckman (1987) encontr una mejor respuesta en el crecimiento de gamitana utilizando dietas isocalricas (2,85 kcal de ED/g) y con una alta proporcin de protena animal. Por otro lado Werder y Saint Paul (1978), alimentando a la gamitana con tres dietas isocalricas (2,8 kcal de Ed/g) que contenan proporciones de 0, 25 y 95% de protena animal respectivamente, encontr que la dieta con la ms alta proporcin animal no tuvo buen rendimiento (conversin alimenticia de 13,6), sin embargo la dieta con 25% de protena animal expres una mejor respuesta en trminos de crecimiento. Carneiro el al. (1984) encontr la mejor tasa de crecimiento cuando aliment Colossoma mitrei con una dieta de 23% de protena cruda y 3200 kcal/kg de alimento. Gutierrez el al. (1996a) obtuvieron mejores ganancias de peso en gamitana con una dieta de 25,94 % de protena y 2700 kcal de ED/kg de alimento. La ganancia de peso fue mejor cuando el paco, Piaractus brachypomus, fue alimentado con una dieta de 29,8% de protena bruta y 2700 kcal de ED/kg de alimento (Gutierrez el al. 1996b).
Tabla 3. Ganancia de peso (GP), conversion alimenticia (CA), protena retenida (PR), relacin de eficiencia proteica (REP) y energa retenida (ER) de alevinos de gamitana alimentados con cinco dietas isocaloricas (2,7 kcal de ED/G). Parametros 25 GP CA PR REP ER
GP: Peso Final-peso Inicial. CA: Gramos de alimento consumido por unidad experimental/gramos de ganancia en peso hmedo por unidad experimental. PR: (Protena corporal final-protena corporal inicial/total de protena consumida)x100. REP: Gramos de ganancia en peso hmedo por unidad experimental/protena consumida por unidad experimental. ER: (Energa corporal final -energa corporal inicial/total de energa dietaria consumida) x 100. Los valores mostrados son promedios de grupos triplicados de peces. Los valores promedios seguidos por iguales letras no son significativamente diferentes (P<0,05) por la Prueba de Duncan.
Niveles de proteina (%) 27 57,54 0,66a 1,07 0,04a 77,l3 1,49a 3,88 0,I7a 68,73 1,20a 29 43,18 0,38b 1,07 0,04a 66,28 2,60c 3,69 0,14ab 6I,07 1,80b 31 44,04 1,11b 1,04 0,07a 56,29 3,71b 3,37 0,22c 56,50 3,74b 33 56,84 6,09a 1,04 0,02a 67,04 1,14c 3,04 0,03c 67,08 3,39a 59,88 2,57a 1,07 0,05a 66,82 6,74c 4,19 0,30a 56,79 4,10b
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Gutirrez et al.
Cuando se analizo la conversin alimenticia, no se encontraron diferencias estadsticas entre dietas. Lovshin et al. (1974) obtuvieron ndices de conversin alimenticia de 3,1 y 3,3 cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 29,1% de protena. Da Silva el al. (1978) encontraron una conversin alimenticia de 2,8 cuando administraron a la gamitana una dieta con 27% de protena. Werder y Saint Paul (1978) encontraron una conversin alimenticia de 2,3 cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 30% de protena cruda. La mxima protena retenida se encontr con la dieta de 27% de protena. Gutierrez el al. (1996a) encontraron la mejor protena retenida cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 25,94% de protena y 2700 kcal de ED/kg de alimento. En un experimento con paco, Piaractus brachypomus, Gutierrez el al. (1996b) encontraron la mayor protena retenida con una dieta de 29,8% de protena bruta y 2700 kcal/kg de alimento. En relacin a la REP, son muy escasos o no existen trabajos realizados en gamitana, no obstante es importante comparar estos resultados con los encontrados en tilapia, especie tropical y de similar hbito alimenticio. Shiau y Huang (1989), encontraron que para tilapia hbrida, el mximo crecimiento fue obtenido con una dieta de 24% de protena, siendo la REP de 2,99, que fue decreciendo conforme fue incrementndose el nivel de protena de las dietas. Clark el al. (1990), demostraron que la tilapia roja puede ser criada hasta su tamao mercable con una dieta de 20% de protena. Con este nivel de protena los autores obtuvieron una REP de 2,41, indicando una mejor eficiencia de utilizacin de la protena, al compararlas con las dietas de mayor nivel de protena. Shiau y Huang (1990), encontraron valores de 2,38 y 2,53 para la REP con dietas de 24% de protena y 230 kcal de energa bruta/100 g y 21% de protena y 310 kcal de energa bruta/100 g respectivamente, notndose una mejor REP cuando la dieta tuvo mayor nivel de energa. Santiago y Reyes (1991) alimentaron a la carpa cabezona, Aristichthys nobilis, con dietas isocalricas (2,9 kcal de ED/g) y diferentes niveles dietarios de protena; los autores observaron que la mayor REP se encontr con un nivel de 25% de protena dietara, disminuyendo a medida que se incrementaron los niveles de protena. El-Sayed y Teshima (1992) probaron diferentes niveles de protena y energa en dietas para tilapia del nilo, Orechromis niloticus, y encontraron el ms alto valor de la REP a un nivel de 45% de protena y 3,0 kcal de energa bruta/g. A un nivel de 50% de protena la REP disminuy drsticamente. Similar decrecimiento de la REP fue encontrado cuando se incrementaron los niveles de protena en otras especies de tilapia (Teshima el al. 1978, Siddiqui el al. 1988, Teshima el al. 1985, Mazid el al. 1979 y Jauncey 1982). Igual comportamiento fue encontrado en el presente estudio, disminuyendo la REP conforme fue incrementndose el nivel de protena desde 25 hasta 33%. De acuerdo con la literatura discutida, existe un amplio y variado rango de resultados cuando se usan diferentes niveles dietarios de protena cruda en la alimentacin de gamitana o peces de similares hbitos alimenticios como tilapia. En el presente estudio, niveles dietarios de protena de 25, 27 y 33% mostraron los mejores rendimientos en trminos de ganancia de peso, protena retenida, relacin de eficiencia proteica y energa retenida. Es decir que el uso de cualquiera de estos niveles dietarios de protena resultar en rendimientos estadsticamente similares.
Por lo tanto, bajo las condiciones del experimento y tomando en cuenta el costo de la protena sobre la dieta, se puede concluir que el uso de niveles dietarios de 25 27% de protena cruda por la gamitana garantizarn un exitoso crecimiento. Literatura citada
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Gutirrez et al.
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Letalidad de hongos entomopatogenos ISSN 1561-0837
Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae)

Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae)
Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos
Facultad de Ciencias Biolgicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra 35 s/n Ciudad Universitaria. Apartado 110058, Lima 11, Per. Email Pedro Castellanos: pcastellanoss@unmsm.edu.pe
Resumen
Se evalu la patogenicidad y virulencia sobre Dysdercus peruvianus de una cepa de Acremonium y una de Scopulariopsis, aisladas de adultos infectados de D. peruvianus procedentes de Mala, Provincia de Caete. Tambin se evalu una cepa de Beauveria sp. aislada de Schistocerca piceifrons peruviana procedente de Ayacucho. Los bioensayos se realizaron sobre ninfas del cuarto estado de D. peruvianus y las concentraciones empleadas fueron 3,7x108, 1,9x108, 9,4x107 conidias/mL para Beauveria sp., Acremonium sp. y Scopulariopsis sp. respectivamente. Veinte das posteriores al tratamiento, los mayores porcentajes de mortalidad los causaron Beauveria sp. (83,3%) y Acremonium sp. (80%). Scopulariopsis sp. causo una mortalidad de 23,3%. Acremonium sp. fue la cepa ms agresiva con un tiempo de letalidad (TL50) 3,8 das. Palabras clave: entomopatgeno, Dysdercus, Beauveria, Acremonium, Scopulariopsis, arrebiatado.
Abstract
We assessed the pathogenicity and virulence on Dysdercus peruvianus with a strain of Acremonium and one of Scopulariopsis isolated from infected adult D. peruvianus from Mala, Caete, south of Lima. A strain of Beauveria sp., isolated from Schistocerca piceifrons peruviana from Ayacucho, was also evaluated. Bioassays were conducted on the fourth instar nymphs of D. peruvianus, and the concentrations used were 3,7 x108, 1,9 x108, 9,4 x107 conidia / mL for Beauveria sp., Acremonium sp. and Scopulariopsis sp. respectively. At 20 days after treatment, the highest mortality rates were caused by Beauveria sp. (83,3%) and Acremonium sp. (80%). Scopulariopsis sp. caused a mortality of 23,3%. Acremonium sp. was the more aggressive strain with a lethal time (LT50) of 3,8 days. Keywords: entomopathogenic, Dysdercus, Beauveria, Acremonium, Scopulariopsis, cotton stainer.
Introduccin Los hongos entomopatgenos causan una alta mortalidad sobre sus hospederos (Lecuona et al. 2001, Thara et al. 2001, Liu et al. 2002). Algunos como los del gnero Metarhizium (Ascomycota), invaden directamente a su husped a travs de la cutcula por lo que son ampliamente utilizados en el de control biolgico (Lubeck et al. 2008). Se han estimado cerca de 700 especies de hongos entomopatgenos en aproximadamente 90 gneros. Beauveria, Metarhizium, Lecanicillium e Isaria son los gneros fciles de producir en masa y comercializados para control biolgico. Sin embargo el grado de patogenicidad est en funcin de condiciones ambientales (Vega et al. 2009). El cultivo del algodn sufre el ataque de muchas plagas, siendo Dysdercus peruvianus Gurin-Mneville, 1831, el arrebiatado, una de las ms comunes (Beingolea, 1973). El objetivo del presente trabajo fue evaluar tres cepas de hongos: Beauveria sp. cepa PR-11 y dos hongos aislados de insectos adultos de Dysdercus peruvianus. Material y mtodos Crianza de los insectos.- Adultos de Dysdercus peruvianus Gurin-Mneville, 1831 fueron recolectados de los cultivos de algodn de la localidad de Mala, Provincia de Caete, al sur de Lima. Los insectos fueron mantenidos en envases con agua y alimentados con semillas de algodn y hojas de mandarina. Las semillas y el agua fueron renovadas cada 3 das. Los huevos de D. peruvianus fueron colocados sobre semillas de algodn y recolectados cuidadosamente. Aislamiento e identificacin de hongos.- Insectos adultos recolectados en campo fueron mantenidos en cautiverio en condiciones de alta densidad para estimular la expresin de las infecciones latentes que pudieran traer del campo; muertos los
insectos, fueron sumergidos en una solucin de hipoclorito al 5% por 1 minuto y luego se lavaron tres veces en agua destilada para ser colocados en placas petri con algodn hmedo. A partir de estos ejemplares se aislaron cepas de hongos que se conservaron en Agar Papa Dextrosa (APD) hasta su evaluacin entomocida. Los hongos fueron identificados en base a sus caractersticas morfolgicas segn Egorova (1980) y Barnet y Hunter (1998). Adems se emple la cepa de Beauveria sp. PR-11 aislada de Schistocerca piceifrons peruviana procedente de Ayacucho (Pariona et al. 2007). Multiplicacin de los hongos.- La suspensin de conidias usadas como inoculo fueron obtenidas de los cultivos de 21 das de incubacin, crecidas sobre frascos con APD en pico de flauta a temperatura de laboratorio. Las conidias fueron cosechadas de los frascos por raspado agregando una solucin estril de agua destilada con Tween 80 (0,1%). La concentracin del inoculo fue calculada empleando la cmara de Neubauer. Caracterizacin fisiolgica de las cepas.- La caracterizacin fisiolgica se realiz mediante la evaluacin de produccin de conidias y porcentaje de germinacin. Para la produccin de conidias (esporulacin) se inocul 10 L de la solucin conidial con una concentracin de 107 conidias/mL en placas petri con APD diseminndose en toda la superficie del medio con la ayuda de una esptula de Drigalsky esterilizada. Luego fueron mantenidas a temperatura de laboratorio durante 21 das; se utilizaron cuatro repeticiones para cada cepa. Transcurrido el tiempo se agreg una solucin de 10 mL de agua destilada con Tween 80 al 0,1% y se dispersaron los conidios. Los conteos de conidios se realizaron en una cmara de Neubauer. El porcentaje de germinacin (viabilidad) se realiz en
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Falconi et al.
placas petri conteniendo APD se marcaron 6 puntos en la superficie externa inferior de la placa. Se tomaron 5 L de diluciones 10-4 de cada cepa de hongo preparada para la prueba de conteo de conidias (previa agitacin) y se depositaron en los puntos marcados, a razn de 6 alcuotas por placa (cada alcuota es una repeticin para cada cepa de hongo evaluado). Las muestras fueron mantenidas a 22 C, despus de las 24 horas se agreg azul de lactofenol para detener la germinacin y dar contraste a las conidias. Cada sector de agar que contena una alcuota fue cortado y colocado en un portaobjeto y cubierto con un cubreobjeto. El conteo se realiz en 5 campos para cada repeticin. Bioensayos en Dysdercus peruvianus.- Los bioensayos con ninfas del cuarto estadio de D. peruvianus fueron realizadas en condiciones de laboratorio. La prueba de patogenicidad fue realizada por inmersin de 10 insectos en una suspensin conidial (108 conidia/mL) por aproximadamente 5 segundos. Para todos los tratamientos se empleo el mismo mtodo de aplicacin con tres repeticiones de 10 insectos. Los testigos fueron sumergidos en una solucin de agua destilada estril con Tween 80 al 0,1%. El ensayo consisti de 4 tratamientos: (T1) PR-11, (T2) DperMa052B, (T3) DperMa053M, (T4) testigo. Luego del tratamiento las ninfas fueron transferidas individualmente en un contenedor plstico (20 mL) usando un pincel fino. Cada envase fue tapado, y para proveer de ventilacin a las ninfas se realizaron pequeos agujeros en las tapas de los envases. Las ninfas fueron alimentadas con hojas de mandarina y semillas de algodn. El alimento fue renovado cada 2 das. La mortalidad de las ninfas fue registrada diariamente durante 20 das. Las ninfas muertas fueron colocadas en cmaras hmedas para facilitar el crecimiento de micelio, comprobndose as que el individuo estaba infectado. Para el anlisis estadstico se utiliz un diseo completamente al azar, los datos obtenidos de mortalidad fueron sometidos a un anlisis de varianza (ANOVA), para lo cual el porcentaje de individuos muertos fue transformado al arcoseno. Posterior al anlisis de ANOVA se aplic el test de Duncan (p< 0,05) para comparar los promedios. Tiempo de letalidad al 50 y 80% (LT50 y LT80).- En este ensayo se determin el tiempo necesario para matar el 50% y el 80% de cada poblacin ninfal experimental por medio de una tabla de mortalidad acumulada diaria durante 20 das. Se realiz un anlisis de varianza (ANOVA), comparndose los promedios mediante la prueba de Tukey (diferencia de significacin) (p<0,05). Tasa de infeccin.- Se seleccionaron las ninfas muertas a lo largo del experimento y se colocaron en cmara hmeda para realizar un conteo de ninfas infectadas por el hongo y as hallar el porcentaje dentro de cada unidad experimental y tratamiento. Se realiz un anlisis de varianza (ANOVA) a los datos obtenidos comparndose los promedios mediante la prueba de Tukey (diferencia de significacin) (p<0,05). La tasa de infeccin determin el porcentaje de ninfas con confirmacin de esporulacin (micosis) al final del experimento. Resultados y discusin Aislamiento e identificacin de cepas.- De las 50 cepas de hongos aisladas, dos cepas fueron seleccionadas para evaluar su patogenicidad. Estas cepas fueron: Acremonium sp. DperMa052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M. La infeccin fngica natural por posibles hongos entomopatgenos en los insectos
recolectados fue baja 9,8%. Esta baja frecuencia de infeccin encontrada tambin fue reportada por Shah et al. (1997) quienes sealan que en la Repblica de Benin (frica) entre 1990 y 1992, se mantuvieron bajo cra masiva ms de 23000 insectos, y se obtuvieron 79 aislamientos siendo 8 de ellos de B. bassiana (0,03%) y 67 de Metharhizium flavoride (0,29 %). Nuestros resultados permiten remarcar la presencia natural de hongos entomopatgenos y la factibilidad de obtener cepas fngicas, a partir de insectos aparentemente sanos. Es importante destacar que los gneros Acremonium y Scopulariosis no fueron reportados anteriormente en el Per como entomopatgenos y se desconoce sobre su distribucin. Conocidos hongos entomopatgenos como Beauveria spp. y Paecilomyces fumosoroseus no fueron aislados en nuestro trabajo, a diferencia de Samson et al. (1984) que si encontraron B. bassiana frecuentemente en insectos troglobios. Otro entomopatgeno como Metarhizium anisopliae tampoco fue encontrado. Esta especie solo tiene ocurrencia sobre colepteros (Domsch et al. 1993). Caracterizacin morfolgica de los hongos Beauveria sp. cepa PR-11.- La cepa de Beauveria sp. present una colonia con micelios blancos de aspecto algodonoso y superficie semielevada. Se observ la formacin de sinemas reportadas por Vargas (2003) para Beauveria bassiana y por Pariona (2007) para Beauveria sp. En el cultivo produjo un pigmento de color amarillo, que evidenci la produccin de la toxina Bauvericina (Gmez 1998, Vargas 2003). Tambin fueron observadas clulas conidiforas formando racimos, irregularmente densos. El conidiforo se forma desde una base hinchada adelgazndose hacia la porcin que sostiene la clula conidifora, la cual se presenta en forma de zig zag, las conidias se forman en cada punto de flexin. Las conidias son hialinas, ovoides, globosas, unicelulares y pequeas. Estas caractersticas coinciden con las descripciones de Gmez (1999) y Bustillos (2001). Acremonium sp. cepa DperMa-052B.- Present una colonia con micelios blancos de aspecto algodonoso y superficie elevada. Produjo pigmentos de color liliceo que se difundi en el medio. Las hifas eran septadas, delicadas y hialinas, con conidiforos largos y delgados, que dan origen a microconidias hialinas, unicelulares y elipsoidales, reunidas en una cabezuela en el extremo distal del conidiforo; caractersticas del gnero Acremonium. Scopulariopsis sp. cepa DperMa-053M.- Este hongo present una colonia con micelio marrn, superficie plana y crecimiento moderado. Produjo un pigmento de color mostaza que se difundi en el medio. Present condiforos generalmente ramificados o produciendo en el pice racimos de conidias, dejando anelaciones en el extremo. Las conidias, llamadas en este caso anelosporas, fueron hialinas, unicelulares, globosas con la base truncada, producidas en cadenas basipetales. Caracterizacin fisiolgica del hongo Recuento de conidias.- Las tres cepas evaluadas presentaron una alta produccin de conidias despus de 21 das de sembrado. Las diferencias en la produccin de conidias de los tres hongos evaluados fueron altamente significativas (ANOVA, p<0,05), con valores mayores a 107 conidias/mL. La cepa de Beauveria sp. PR-11 present el valor ms alto con 4,6x108 conidias/ mL, seguido de la cepa de Acremonium sp. DperMa-052B con
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Letalidad de hongos entomopatogenos
2,9x108 conidias/mL. El valor ms bajo lo present la cepa Scopulariopsis sp. DperMa-053M con 2,2x107 conidias/mL. A partir de estos resultados podramos considerar a Beauveria sp. PR-11 como la cepa ms promisoria ya que en iguales condiciones de temperatura, humedad y tiempo de incubacin produjo mayor cantidad de conidias. Los hongos evaluados presentaron valores altos de esporulacin con un porcentaje de 92,24% para Beauveria sp. PR-11, 95,12% para Acremonium sp. DperMa-052B y 94,90% para Scopulariopsis sp. DperMa-053M. No se observaron diferencias significativas entre los porcentajes de esporulacin (ANOVA, p<0,05). Los porcentajes de germinacin obtenidos a las 24 horas coinciden con los valores considerados para el control de calidad de hongos entomopatgenos (85% en 24 h) sealado por Gmez (1998), para que al asperjar el hongo en el campo, tenga un rpido efecto sobre la plaga y un corto perodo de exposicin a condiciones ambientales (Alean 2003). Prueba de patogenicidad.- De los tres hongos evaluados, dos produjeron porcentajes de mortalidad superiores al 50% sobre las ninfas del cuarto estadio de D. peruvianus, con mortalidades promedio al finalizar el estudio de 83,3% para Beauveria sp. PR-
que produjo slo 16,67% de mortalidad, existiendo diferencias significativas. Al finalizar el estudio los tres hongos presentaron valores significativamente diferentes al testigo (Duncan, P<0,05; Tabla 1). No fue necesario aplicar la formula de Abbot para corregir los datos de mortalidad acumulada debido a que no se registro mortalidad en los testigos. Teniendo en cuenta los resultados de porcentaje de mortalidad, la cepa Beauveria sp. PR-11 fue la ms virulenta sobre ninfas de D. peruvianus ya que obtuvo un mayor valor. Este resultado muestra una patogenicidad inespecfica del hongo, por no tener una relacin con el hospedero de origen. Respecto a este hecho, Feng et al. (1994) sealan que en general cepas de B. bassiana, tienden a mostrar gran virulencia sobre su hospedante original o sobre especies cercanamente relacionadas, tal como lo reportado por Romaa y Fargues (1987), quienes observaron que solo las cepas aisladas a partir de Hemiptera fueron altamente patgenas a Rhodnius prolixus. Sin embargo Moorhouse et al. (1993) sugieren que la especificidad hospedero patgeno no es tan estricto; esto explicara los resultados de alta virulencia presentada por la cepa heterloga Beauveria sp. PR-11 aislada del ortptero Schistocerca peruviana sobre las ninfas de D. peruvianus, as como fue el caso de una cepa aislada del lepidptero Diatraea saccharalis que caus 97% de mortalidad sobre el hemptero Triatoma infestans (Klug) (Lecuona et al. 2001). Los insectos muertos por el hongo Acremonium sp. DperMa052B presentaron una coloracin oscura causada posiblemente por sustancias similares a la oosporena, para el caso de infecciones con Beauveria (Lecuona 1990, Khachatourians 1996). Al realizar la cmara hmeda para determinar la tasa de infeccin por el hongo la recuperacin no ocurri sobre todos los cadveres. Por esta razn, no hubo una relacin proporcional entre los porcentajes de mortalidad y esporulacin, lo que coincide con lo observado en otras especies de insectos (Rodrguez et al. 2006), resultando que la mortalidad por micosis (con confirmacin de esporulacin) es menor a la mortalidad real (coloracin oscura). Esta menor capacidad de esporulacin de Acremonium sp. DperMa-052B podra indicar que la mortalidad fue causada por la actividad de alguna sustancia fngica segregada durante la fase de ligero crecimiento vegetativo (Jaronski 1997, Inglis et al. 2001, Shah y Pell 2003) y que luego el hongo presenta dificultades para atravesar el tegumento y emerger a la superficie como pone de manifiesto el bajo porcentaje de insectos que mostraron micosis. Esta caracterstica de una posible produccin de toxinas, es interesante para su posterior investigacin en el desarrollo de formulaciones de productos insecticidas. Es importante sealar que el hecho de no esporular no invalida a las cepas para ser empleadas como bioinsecticidas (Luna Rodrguez & Lecuona 2000). La baja mortalidad producida por el hongo Scopulariopsis sp. sobre el arrebiatado plantea la necesidad de
0,9 0,8 0,7
Mortalidad %
0,6 0,5 0,4 0,3 0,2
0,1
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17
Das Beauveria sp. PR-11 Scopulariopsis sp. DperMa-052M Acremonium sp. DperMa-052B Testigo
Figura 1. Mortalidad diaria causada por las cepas de los hongos evaluados sobre ninfas del 4to estadio de Dysdercus peruvianus.
11 y 80% para Acremonium sp. DperMa-052B. Scopulariopsis sp. DperMa-053M present una mortalidad baja sobre el insecto que alcanzo solo el 23,3% de los insectos tratados (Fig. 1). Al decimo da no se observaron diferencias significativas en las mortalidades producidas por las tres cepas evaluadas. Al decimoquinto da las cepa Beauveria sp. PR-11 produjo el 56,67% de mortalidad y Acremonium sp. DperMa-052B el 80%; siendo significativamente diferentes a Scopulariopsis sp. DperMa-053M
Tabla 1. Tasa de mortalidad total causadas por las cepas de Beauveria sp., Acremonium sp. y Scopulariopsis sp. Tratamiento PR-11 DperMa-052B DperMa-053M Testigo Da 5 % 43,33 56,67 6,67 0,00 arcsen 0,72B 0,85B 0,26A 0,00A % 56,67 80,00 13,33 0,00 Da 10 arcsen 0,85B 1,11B 0,37AB 0,00A % 66,67 80,00 16,67 0,00 Da 15 arcsen 0,95B 1,11B 0,42A 0,00A % 83,33 80,00 23,33 0,00 Da 20 arcsen 1,15C 1,11C 0,50B 0,00A
Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas segn el anlisis de Duncan (P< 0,05). ANOVA (P< 0,05).
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Falconi et al.
Tabla 2. Tiempo letal al 50 y 80% (TL50 y TL80) de la poblacin de las cepas evaluadas Tratamiento PR-11 DperMa-052B TL 50 5,6 3,8B TL 80 19,2 10
Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas segn el anlisis de Tukey(P< 0,05). ANOVA (P< 0,05).
utilizar concentraciones de conidias ms elevadas de este hongo a fin de obtener una mayor virulencia. El ensayo realizado en el presente estudio fue en condiciones de temperatura y humedad de laboratorio, sin embargo los resultados obtenidos fueron satisfactorios; donde las cepas Beauveria sp. PR-11 y Acremonium sp. DperMa-052B eliminaron al doceavo da post tratamiento entre 63 y 80% de la poblacin tratada, respectivamente con concentraciones de 108 conidias/mL. Letalidad al 50 y 80% de la poblacin (TL50 y TL80).Se realiz el anlisis de varianza (ANOVA) a los hongos que alcanzaron mortalidad mayor al 50% que fueron Beauveria sp. PR-11 y Acremonium sp. DperMa-052B. En el anlisis de varianza (ANOVA) el tiempo necesario para eliminar al 50% de la poblacin es altamente significativo (p< 0,01). Siendo el TL50 de 5,6 das para Beauveria sp. PR-11 y de 3,8 das para Acremonium sp. DperMa-052B. Segn el anlisis de Tukey la diferencia entre las dos cepas es significativamente diferente, donde la cepa Acremonium sp. DperMa-052B, mostr ser ms efectiva actuando en menor tiempo (3,8 das) en promedio (Tabla 2). El tiempo necesario para eliminar el 80% de la poblacin fue de 19,2 das para Beauveria sp. PR-11 y de 10 das para Acremonium sp. No se pudo realizar un anlisis de varianza (ANOVA) para el TL80 debido a la falta de datos para el hongo Acremonium sp. DperMa-052B en el que solo en una de las tres repeticiones super el 80% (Tabla 2). Se observaron diferencias respecto a la agresividad de las cepas evaluadas, ya que cuando se determin el tiempo de letalidad para el 50% (TL50) de la poblacin tratada, Acremonium sp. necesit slo 3,8 das, mientras que Beauveria sp. necesit de 5,6 das. As mismo, el pico de mortalidad alcanzada por la cepa de Acremonium sp. (80%) fue slo al dcimo da post tratamiento, mientras que Beauveria sp. obtuvo la mayor mortalidad (83,3%) recin al vigsimo da post tratamiento. Esto demuestra que la cepa evaluada de Acremonium sp. es ms agresiva que la de Beauveria sp.; sin embargo, la cepa que presento mayor virulencia fue el hongo Beauveria sp. si consideramos el porcentaje de mortalidad alcanzada sobre D. peruvianus. Tasa de infeccin.- La aparicin de micelio ocurri a partir de las 48 horas de muerte del insecto al ser colocado en cmara
Tabla 3. Tasa de infeccin de los hongos evaluados Cepa PR-11 DperMa-052B DperMa-053M Tasa de infeccin % 96,297 37,143 33,333 ANOVA (P<0,05) s s s
hmeda. Cuando el hongo esporul en los cadveres de las ninfas del arrebiatado, adquirieron un aspecto pulverulento. Segn el anlisis de varianza (ANOVA), la variable ninfas infectadas present valores altamente significativos (p<0,01) para Beauveria sp. PR-11, mientras que para los hongos Acremonium sp. DperMa052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M el valor de esta variable fue significativo (p<0,05). Para la variable ninfas infectadas el tratamiento Beauveria sp. PR-11 fue la que causo el mayor porcentaje de ninfas infectadas (96,3%), siendo significativamente diferente a los tratamientos Acremonium sp. DperMa-052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M, en los que los porcentajes de infeccin fueron de 37,14% y 33,3% respectivamente (Tabla 3). La cepa de Beauveria sp. mostr una mayor capacidad de esporulacin en comparacin a los otros dos hongos evaluados sobre los cadveres de D. peuvianus, este comportamiento observado tiene una importancia practica para la aplicacin del hongo como bioinsecticida ya que si las condiciones son apropiadas, podra incrementar la densidad del propgulo infectivo en el campo, trasmitiendo el inculo horizontalmente y prolongar el tiempo de infeccin (Ayasse & Paxton 2002). Literatura citada
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Sig. A B B
DE 6,414 7,561 34,171
Rango 88,89 - 100,00 28,57 - 42,86 0,00 50,00
Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas segn el anlisis de Tukey(P< 0,05). ANOVA (P< 0,05). Sig. = Significancia. s = significativo
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Falconi et al.
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Marine bacteria isolated from ISSN 1561-0837 Gulf of Mexico
Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico

Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de Mxico
Alejandra Cetina1, Adriana Matos1, Gabriel Garma, Helena Barba2, Rosario Vzquez3, Armando Zepeda-Rodrguez4, David Jay3, Vctor Monten1 and Ruth Lpez-A1*
1 Centro de Investigacin en Enfermedades Tropicales, Universidad Autnoma de Campeche, Av. Patricio Trueba s/n Col. Lindavista C.P.24090, Campeche, Camp. Mxico. 2 Arqueologa subacutica, Instituto Nacional de Antropologa e Historia, C.P.24030, Campeche, Camp. Mxico. 3 Instituto Nacional de Cardiologa Ignacio Chvez, C.P.14080, D.F. Mxico. 4 Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autnoma de Mxico, C.P.04510, D.F. Mxico. * Corresponding author: Tel y FAX: (00) (981) 8130176 E-mail Ruth Lpez: ruthloalcantar@yahoo.com.mx
Abstract
Currently there is a need for new antibiotics with an alternative mode of action and new chemical structures. Bacterial pathogens are gradually becoming more resistant to conventional antibiotics, generating an emergence of infectious diseases and they are becoming a great problem in the field of public health. In this study, seven different isolated bacteria were obtained from offshore seawater and sediment of the Gulf of Mexico from Campeche, Mexico. They were substance producers which inhibit growth of human pathogens like Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa and one of them was a polymer producer on peptone and glucose culture. They were characterized phenotipically by means of morphological techniques and physiologically by conventional tests. Four of them were Gram-positive bacteria and the Scanning Electron Microscope analysis revealed their size between 0.6 1.5 m. One of seven marine strains, Gram negative, yellow pigmented, slightly curved rods, was identified as Pseudoalteromonas sp. on the analysis of the gen16S rRNA sequence. Keywords: marine bacteria, marine antibiotic, Pseudoalteromonas, resistant pathogens.
Resumen
Hoy en da existe la necesidad de encontrar antibiticos con nuevas estructuras qumicas y modos de accin alternativos. Se ha observado que bacterias patgenas comunes progresivamente desarrollan resistencia al tratamiento con antibiticos tradicionales, surgiendo y resurgiendo enfermedades infecciosas que generan un gran problema en salud pblica. En este estudio, se obtuvieron siete colonias bacterianas pigmentadas de agua de mar y de sedimento marino procedente de las costas de Campeche, Mxico. Las colonias aisladas produjeron sustancias que inhibieron el crecimiento de bacterias patgenas a humanos como Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa. Las bacterias marinas fueron caracterizadas fenotpicamente de acuerdo a su morfologa microscpica y por pruebas fisiolgicas convencionales. Cuatro de los aislados resultaron ser bacterias Gram positivas y las otras tres fueron Gram negativas. Cuando se observaron por microscopa electrnica de barrido, su tamao aproximado fue entre 0,6 1,5 m. Uno de los aislados fue una colonia amarilla con bacilos cortos Gram negativos y ligeramente curvos, identificado por la secuencia del gen16S rRNA como Pseudoalteromonas sp. Palabras clave: bacteria marina, antibitico, Pseudoalteromonas, patgenos resistentes.
Introduction Currently emerging and reemerging infectious diseases are a major problem in public health and global economies. They are caused by different types of infections such as drug resistant infections, mostly involving bacteria, and many emerging pathogens are increasing significantly over time (Jones et al. 2008) because they are becoming progressively more resistant to conventional antibiotic compounds. For example, Pseudomonas aeruginosa has been reported as an opportunistic pathogen and one of the most common causes of nosocomial infections by the intrinsic resistance to many antimicrobial agents (Kollef 2005, Depardieu et al. 2007). In Staphylococcus aureus, virulence and antibiotic resistance are contributing to its emergence as leading overall cause of nosocomial infections in both nosocomial and outside the hospital setting (Lowy 2003, Livermore 2004). Therefore, there is a need for a great variety of substances with antibiotic activity, a different mode of action and chemical structures. On the other hand, the chemical drugs synthesis has been a good option; however the diversity of microorganisms and their secondary metabolites is unrivaled and unmatched in medical significance (Fenical 1993). Microorganisms are a prolific source of structurally diverse bioactive metabolites and have yielded some of the most important products of the pharmaceutical modern industry (Cragg & Newman 2001). Although marine organisms do not have a significant history of use in traditional medicine, in the last years marine microRev. peru. biol. 17(2): 231 - 236 (August 2010)
organisms have become an important point of study in search of novel microbial products showing antimicrobial activities, antiviral, immunosuppressives, enzyme inhibitor metabolites, receptor antagonists, antitumor activities and anticoagulant properties (Carte 1993, Jensen & Fenical 1994, Reichenbach 2001). Marine natural products contain a wide range of novel antibiotics with unique complex structures not present in the terrestrial environment. The isolation of highly brominated compounds illustrates that marine bacterias have common mechanisms to incorporate bromine or other halogens into organic compounds that can potentially lead to enhance bioactivities (Bernan et al. 1997). Until recently, microbiologists were greatly limited in their studies of natural microbial ecosystems, because of disability to cultivate microorganisms out of their environment. Today, the bacterial growth from marine sediment takes place and it is well known (Kaeberlein et al. 2002) and procedures based in the extraction of nucleic acid from environmental samples have permitted the identification of microorganisms through the isolation and sequencing of ribosomal RNA o rDNA (Handelsman et al. 1998). Therefore, the recent development of procedures for cultivation and identifying microorganisms has aided microbiologists in their assessment of the earths full range of microbial diversity (Munn 2004). Their metabolic and physiological capacities allow microorganisms to survive virtually across all environmental conditions found in the Earth. The adaptation of bacteria to diverse marine
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Cetina et al.
habitat can determine the special skills for the production of unique secondary metabolites (Bernan et al. 1997). The microorganisms can even show properties different from terrestrial known species. For example the Gram positive marine halophilic bacteria Actinopolyspora AH1, isolated from the west coast of India, showed resistance or tolerance to some antibiotics and good antibacterial activities against Gram positive bacteria (Kokare et al. 2004). In this work, seven strains were isolated from offshore seawater and sediment of the Gulf of Mexico from Campeche. They were substance-producers which inhibit growth of drug-resistant human pathogens like Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa species. Material and methods Isolation and culturing of the microorganisms The microorganisms were obtained of seawater and sediment samples from the Gulf of Mexico, Campeche. Samples were collected 10 m of depth and 32 Km offshore, in November of 2007. The salinity was 3,8% and the pH 8.0. The sediment and water samples were collected in sterile 50 mL conical tubes. Samples were kept cool during the expedition and processed as soon as possible until our return to the laboratory. Approximately 50 mg of wet sediment or 1 mL of seawater sample were used to inoculate agar plates supplemented with 2 g.L-1 sodium caseinate, 0.1 g.L-1 asparagine, 0.001 g.L-1 ferrous sulfate and 0.075 g.L-1 ferric citrate dissolved in natural seawater. The final pH of the medium was adjusted to 8.0 before sterilization. Agar medium was prepared with 100% natural seawater sterilized by filtration. The inoculated plates were incubated at 28 oC for three weeks. After isolation, the colonies were purified by streak plate method and kept in 30% glycerol diluted in seawater-medium at 70 C and recultured as required. Culture conditions.- The isolated colonies were cultured for 72 h in 50 mL of YPG medium, consisting of: 4 g.L-1 yeast extract; 5 g.L-1 casein peptone and 10 g.L-1 glucose; 2 g.L-1 NaNO3; 0.01 g.L-1 FeSO4; 0.5 g.L-1 K2HPO4; 0.5 g.L-1 MgSO4 on filtered natural seawater and adjusted pH 8.0. These cultures were shaken at 150 rpm and 28 oC. Starter cultures were generated by inoculated 0.5 mL of subcultures from frozen culture (medium plus 30% glycerol) and grown under the same conditions. The effect of the composition of the kind of water used for cultivation was determined using YPG medium dissolved in natural seawater, artificial seawater or distiller water. Crude extract.- Marine bacterial cells were separated from the spent broth by centrifugation (at 3000 g for 15 min at 4 C) and washed twice with sterile natural seawater. Two grams of biomass were resuspended in 10 mL of PBS and sonicated. Spent broth and crude extract was tested for antimicrobial activity. Determination of antimicrobial activity Antibacterial activity was tested against clinical pathogen which included: Gram positive bacteria Staphylococcus aureus ATCC 25923, Staphylococcus aureus S clinical isolate sensible to ampicillin (AM), ceftazidime (CAZ), cefataxime (CXM), gentamicin (GM) and Staphylococcus aureus R MRSA clinical isolate resistant to AM, GM, CAZ and Gram negative bacteria such as Pseudomonas aeruginosa R clinical isolate resistant to cefataxime (CTX),amikacin (AN).
Paper disks impregnated with 20 L of crude extracts or spent broth free of cells were used for antimicrobial activity assay using the conventional diffusion plate method. Inhibition zones around the disk indicated antibacterial activity which was measured after 24 h of incubation. Different antibiotics (ampicillin (AM-10), ceftazidime (CAZ-30), vancomycin (VA-30), amikacin (AN-30), cefataxime (CTX-30), imipenem (IPM-10), cefurox (CXM-30), sulfamethoxazole with trimethoprim (SXT), gentamicin (GM-120) were used as positive or negative controls in the plates. For antibiotic sensitivity the isolated (MS-3/48) was tested on YPG agar in natural seawater plates and antibiotics IPM-10, CTX-30, AN-30, CF-30 from commercial BD BBLTM Sensi-DisksTM Antimicrobial Susceptibility Test Discs were used. The determinations were performed at least thrice and the averages of the values are reported. Pigment extraction in acetone-methanol from strain (MS3/48).- We selected the isolated (MS-3/48) and it was harvested by centrifugation. Yellow pigment was extracted from the cells with acetone-methanol (7:2 volume in volume) at 4 C for 12 h in dark (Du et al. 2006). After that the extract was evaporated off in vacuum below 30 C. The concentrate extract was tested for antimicrobial activity bioassay and methanol (5%) was also used as a negative control. Determination of cell dry weight.- A 25 mL amount of culture marine bacteria was filtered throughout 0.45 m membrane (millipore) under vacuum, the mass retained on the filter was washed with 25 mL of sterile natural seawater. The washed cells were dried in a microwave oven at constant weight and weighed. Every determination was performed at least twice and the averages of the values are reported. Biochemical test.- Additional biochemical tests were carried out on one of seven isolates (MS-3/48) using API 20NE and API50 CH test kit (bioMrieux) as described by the manufacturer, with the exception that the strain was suspended in sterile natural seawater. PCR amplification of the 16S RNA gene Amplification of the 16S ribosomal DNA (rDNA) sequence of strain MS-3/48 was carried out. First, 10 to 20 ng of purified genomic DNA was amplified in 50 L of a reaction mixture consisting of 20 mM Tris-HCl (pH 8.4), 1,5 mM MgCl2, 200 M of each dNTP and 2 U of Taq DNA polymerase. The PCR primers used for amplification forward(5 CTYAAAKRAATTGRCGGRRRSSC- 3 , E. coli positions 909-932) and reverse (5 CGGGCGGTGTGTRCAARRSSC - 3 , E. coli positions 1383 1404) at a final concentration of 0.2 M as was described by Rivas (2004). PCR conditions were as follows: pre-heating at 95 oC for 5 min. The thermal profile consisted of 35 cycles of denaturing at 95 oC for 1 min; this was followed by an annealing step at 55 oC for 2 min and extension at 72 oC for 1 min, and a final extension at 72 oC for 7 min. The amplified product was checked by gel electrophoresis and a 400 bp DNA band was excised and purified using the DNA extraction kit Quiagen. The sequence reaction was performed on a Perkin-Elmer Genetic Analyzer 310. The primers used were the same employed in the PCR amplification. The sequence obtained was compared against those in data bank using a BLAST program.
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Marine bacteria isolated from Gulf of Mexico
(a)
(b)
(c)
(d)
Figure 1. Scanning electron micrographs showing general morphology of marine isolates. a) strain MS-1/48 x 10,000, b) strain MS-3/48 x 5,000, c) strain MS-6/48 x 10,000, d) strain MS-7/48 x 5,000.
Scanning electron microscopy For scanning electron microscope, four isolates (named MS1/48, MS-3/48, MS-6/48 and MS-7/48) were fixed at 4 C for 1 h in 2.5% glutaraldehyde diluted in Millipore- filtered sea water, washed in the same water, post-fixed at 4 C for 30 min in 1% OSO4 in sea water. The sample was filtered through a 0.22--pore-size filter. The filters were serially dehydrated with increasing ethanol concentrations (twice for 10 min in each stage) and dried at critical-point. The samples were mounted on scanning electron micrograph stubs, splatter coated with gold and viewed on a Zeeis DSM- 950 scanning electron microscope. Results Under isolation method evident growth of marine bacteria appeared on seawater agar plates after three weeks of incubation. During the course of screening for antimicrobial activity, 400 marine strains were isolate and 48 (12%) showed to be pigmented strain. Seven (14.5%) out of 48 pigmented strains reveled antimicrobial activity against test bacteria as consequence only them were selected and named (MS-1/48, MS-2/48, MS-3/48, MS-4/48, MS-5/48, MS-6/48 and MS-7/48). Table 1 shows the antimicrobial activities from marine isolates bacteria. They
showed to be substance-producers which inhibited growth of the bacteria pathogens S. aureus and P. aeruginosa. The marine strains, (MS-1/48), (MS-2/48), (MS-5/48) and (MS-6/48), showed a marked activity against Gram positive S aureus bacteria, but isolates (MS-3/48), (MS-4/48) and (MS-7/48) besides showed activity against Gram negative P. aeruginosa, although none of seven strains revealed activity against E. coli. They were pigmented colonies and the strains (MS-1/48), (MS-2/48), (MS-6/48) and (MS-7/48) were Gram positive cells and the strains (MS-3/48), (MS-4/48) and (MS-5/48) were Gram negative cells (Table 2). When marine bacteria were grown in liquid YPG medium they exposed good growth after 48 h in presence of natural seawater or artificial seawater but non in YPG dissolved in distiller water. Observations on light microscopy revealed that strain MS2/48 was rod-shaped and the strains (MS-4/48) and (MS-5/48) were coccus- shaped cells. Scanning electron microscopy of isolated (MS-1/48), (MS-3/48), (MS-6/48) and (MS-7/48) showed the general morphology of cells and size (Fig. 1). Cells from strains (MS-1/48) (1a) and (MS-3/48) (1b) confirmed to
Table 1. Antimicrobial activity against reference human pathogen strains. Zone of inhibition (mm)a Isolated marine strains MS-1/48 MS-2/48 MS-3/48 MS-4/48 MS-5/48 MS-6/48 MS-7/48
a e
S. aureus ATCC 25923 0 0 15 12 13 20 14
S. aureus S 9 10 14 13 16 17 16
S. aureusc MRSA 9 12 19 13 16 16 16
E. coli ATCC 25922 0 0 0 0 0 0 0
P. aeruginosa Sd 0 0 10 9 9 9 13
P. aeruginosa Re 0 0 10 8 0 0 13
Diameter of inhibitions zone; bClinical isolated sensible to AM, CAZ,CXM, GM; cClinical isolated resistant to AM, GM, CAZ; dClinical isolated sensible to CAZ; Clinical isolated resistant to CTX, AN
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Cetina et al.
Table 2. General morphology characteristics of isolated marine strains. Isolated marine strains MS-1/48 MS-2/48 MS-3/48 MS-4/48 MS-5/48 MS-6/48 MS-7/48
ND not determined
Table 3. Conventional test (API 20NE) for MS-3/48 Gram negative. NO3 TRP GLU ADH URE ESC GEL PNG OX GLU A CIT A (-) (-) (+) (-) (-) (+) (+) (-) (+) (+) (+++)
Pigment of strain Violet Red Yellow Pink Pink Pink Pink
Gram stained (+) (+) (-) (-) (-) (+) (+)
Morphology Rod-shaped Rod-shaped Rod-shaped Coccus Coccus Coccus Coccus
Sized (m) SEM 1,08 1,48 ND 0,6 1,5 ND ND 0,83 1,48 0,65 1,0
be rod-shaped while cells strains (MS-6/48) (1c) and (MS-7/48) (1d) were coccus- shaped bacteria and ranged 0.65 to 1.5 m in size. Besides, when isolated (MS-3/48) grew on glucose and peptone medium was polymer- producer and it was observed with SEM to bacterium encase in extracellular matrix material as shown in Figure 1b, similar to microorganims that grow in bofilms. Data of antimicrobial capacity against target bacteria were the criteria to select isolated (MS-3/48) for molecular analyses and API20 NE, API50 CH test. The API20 NE test exhibited strain (MS-3/48) to be nitrate reductase negative, oxidase positive, citrate assimilation positive but weak glucose oxidation (Table 3). From 50 substrates and derivates only weak D-glucose utilization was observed in the API50 CH test (data not shown) and showed to be resistant to imipenem (IPM), cefalotina (CEP), amikacine (AMK) tests. By separating the bacterial cells from the spent broth and the yellow pigment from the cells we were able to investigate the intracellular or extracellular antimicrobial activity. Crude extracts were prepared from sonicated biomass and then antimicrobial activity assay was performed indicating that antibiotic capacity
Pseudoalteromonas sp. LC5 16S rRNA gene, strain LC5
(-) not growth; (+) weakly growth; (+++) good growth NO3, potasic nitrate; TRP, L-tryptophane; GLU, D-glucose oxidation; ADH,Larginine; URE, Urea; ESC, ferric citrate esculin; GEL, gelatin; PNG, 4-nitrophenilD-galactopiranoside; OX, oxidase; GLU A, glucose assimilation; CIT A, citrate assimilation.
resided in biomass but not in spent broth free of cells or in the pigment of cells (data not shown). In order to approach the genus to which the isolated cells could belong, we carried out 16S rRNA gene - PCR based method. When the BLAST was performed the sequence of the marine bacteria showed to be a part of bacterial species most closely related to Pseudoalteromonas sp. revealed 97% of similarity (Fig. 2). Discussion Marine bacteria showing antibacterial activities have been described for more than 50 years (Rosenfeld & Zobell 1947). However, at present, the literature in Mxico about microbial diversity of our coast is disperse or scarce particularly in relation to microorganisms producers of antimicrobial agents against
Bacterium SPE1 16S ribosomal RNA gene, partial sequence marine bacterium P6 16S ribosomal RNA gene, complete sequence marine bacterium O1 1 16S ribosomal RNA gene, complete sequence Pseudoalteromonas sp. LS3 16S ribosomal RNA gene, complete sequence uncultured bacterium isolate CWISO5 16S ribosomal RNA gene, parlial sequence Pseudoalteromonas sp. A25 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. NJ6- 3- 1 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. O-79 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Bacterium K2- 890 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. X 153 16S rRNA gene, isolate X 153 marine bacterium PWF3 small subunit ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. A22 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. A3 165 ribosomal RNA gene, partial sequence Bacterium CWISO13 16S ribosomal RNA gene, partial sequence P. piscicida 16S rRNA gene [ATCC 1 50 57] Pseudoalteromonas piscicida gene for 16S ribosomal RNA, partial sequence, strain: 0-7 Pseudoalteromonas piscicida gene for 16S ribosomal RNA, parlial sequence, strain:IAm 129 32 Pseudoalteromonas sp. SOMBO50 partial 16S rRNA gene, isolate SOMBO 50 Pseudoalteromonas sp. GA S9 16S ribosomal RNA gene, complete sequence M93/C43 g-proteobacteria l 3 leaves g-proteobacteria l 3 leaves Pseudoalteromonas sp. P12 16S ribosomal RNA gene, complete sequence
Figure 2. Dendogram of the relatedness of strain MS-3/48 with several Pseudoalteromonas species based on the 16S rDNA sequences. The Blast tree was constructed by neighbor joining analysis.
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Marine bacteria isolated from Gulf of Mexico
human bacterial pathogens. In this study we have isolated and selected seven strains from offshore seawater and sediment in Campeche, Mxico. They were Gram positive and Gram negative bacteria and showed antimicrobial activity against two bacteria reported as leading pathogen S. aureus and P. aeruginosa (Table 1). Therefore, these antimicrobial marine agents could be an important therapeutic alternative particularly those directed against multiresistant Gram negative or Gram positive bacteria in hospitals. On the one hand, infections due to S. aureus are highly prevalent in pediatric patients and healing options are limited (Isnansetyo & Kamei 2003, Depardieu et al. 2007). On the other hand, Gram negative P. aeruginosa has been reported as one of the most common causes of nosocomial infections by the intrinsic resistance to almost all available antimicrobial agents (Livermore 2004, Kollef 2005, Depardieu et al. 2007). During antimicrobial spectrum determination from marine bacteria it was perceived that the Gram negative human bacterial pathogens were not as susceptible to marine antagonists as were the Gram positive human bacterial pathogens; noted by inhibition zone against P. aeruginosa or E. coli, it was smaller than obtained against S. aureus as is shown in Table 1, a fact noted in accordance with the general observations made in marine microorganisms (Rosenfeld & ZoBell 1947, Saadoun et al. 1999, Basilio et al. 2003). Besides they confirmed their marine nature because the marine isolated did not expose growth in the YPG medium dissolved in distilled water which indicated the dependence on seawater. In this report, the seven isolates pigmented were bioactive compounds producer strains (Table 2). In accordance with this, it is a recognized fact that a likely association exists between pigments and toxic activity in several marine pigmented heterotrophic bacteria; for example, a number of biosynthetic enzymes involved in synthesis of inhibitors compounds were identified for pigment synthesis in Pseudoalteromonas tunicata (Lichstein & van de Sand 1945, Holmstrm et al. 1996, Egan et al. 2002). However, when we tested yellow pigment of strain (MS-3/48) against target pathogen bacteria, no antimicrobial activity was observed indicating that pigment was not the antimicrobial compound against target bacteria. During observation with light and electron microscopes these marine bacteria were found to be coccus and rod-shaped cells and ranged from 0.65 to 1.5 m of size (Figs. 1 a, b, c, d) according to dimensions of the representative marine prokaryotes (Munn 2004). On the other hand, some marine bacteria can also produce compounds as exopolymers to provide a means by which bacteria can adhere to surfaces and grow in biofilm (Holstrm & Kjelleberg 1999). We report a rod-shaped bacterium (strain MS-3/48) which was also producer of exopolymer as is shown in Fig. 1b. Our results may suggest that isolated MS-3/48 is biofilm-forming bacterium and its extracellular polymeric compound helps the cell to avoid nutrient- depleted environments, which could enhance the chances for other marine organisms to survive in specific marine habitats as it was described for marine bacteria genus Pseudoalteromonas by Bowman (2007). The crude extracts from biomass showed antibiotic activities against S. aureus and P. aeruginosa but non in pigment extracted
from the cells or in the spent broth free of cells suggested that biological compounds with antimicrobial capacity were into the cells or it may be adhered to extracellular polymeric matrix close to the cells as describe in a marine Chromobacterium by Andersen et al. (1974). On the other hand, phenotypic analysis showed that the cells from isolated MS-3/48 were Gram negative bacteria, aerobic, rod shaped cells, 0.65 - 1 m long, yellow pigmented cells, oxidase positive and nitrate reductase negative; sodium ions are essential for the growth of these cells. Moreover, it was characterized by hydrolisis of gelatine, citrate assimilation positive but weak glucose oxidation (Table 3) and it was resistant to imipenem (IPM), cefalotina (CEP), amikacine (AMK) test. In addition, the isolates (MS-3/48) observed some characteristics of marine bacteria genus Pseudoalteromona as gelatinase activity, weakly utilization of D-glucose and positive for oxidase as was reported by Ivanova et al. (2004) and Bowman, (2007). The 16S RNA gene sequence analysis and Blast queries against the latest release of the bacteria division of GeneBank ranged from 97% among Pseudoalteromonas sp. genus. In conclusion, mexican offshore may offer an opportunity of biological resource for antimicrobial therapeutic agents. Acknowledgments This study was supported by funds from PROMEP NPROMEP/103.5/04/833. We thank Pilar Luna Erreguerena, Subdirectora de Arqueologa Subacutica, Instituto Nacional de Antropologa e Historia. Literature cited
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Diversidad de bacterias con capacidad de degradar hidrocarburos ISSN 1561-0837
Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Crdova, Argentina
Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Crdova, Argentina
Graciela N. Pucci, Adrin Acua, Natalia Tonin, Mara C. Tiedemann y Oscar H. Pucci
Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco. Centro de Estudios e Investigacin en Microbiologa Aplicada (CEIMA), Facultad de Ciencias Naturales. Ruta Provincial N 1 4km Comodoro Rivadavia (CP 9000), Chubut, Argentina. Email Graciela Pucci: granapu@unpata.edu.ar
Resumen
En el presente trabajo se estudiaron las comunidades bacterianas aisladas de agua de mar y sedimentos intermareales de Caleta Crdova, norte de Comodoro Rivadavia, Argentina. Tres sitios fueron muestreados estacionalmente entre los aos 2005 y 2006; el primer sitio fue una playa pblica, el segundo sitio cerca de un puerto pesquero y el tercero cerca de una boya de toma de petrleo. Las comunidades bacterianas fueron determinadas en base a las diferencias en la composicin de cidos grasos de membrana, las bacterias fueron identificadas por medio del Sistema Sherlock MIDI, y el potencial de las comunidades para la utilizacin de hidrocarburos por la mineralizacin de gasoil, petrleo, kerosene, aceite lubricante y nafta. Las mineralizaciones evidenciaron la capacidad de los microorganismos para la degradacin de hidrocarburos en dos de los sitios estudiados. Se aislaron 251 cepas de las que se lograron identificar 124 correspondientes a 24 gneros y 40 especies; la ms frecuente fue Pseudoalteromonas. Palabras claves: contaminacin, biorremediacin, bacterias marinas, FAME, Patagonia.
Abstract
Inter-tidal sediments and marine water from Caleta Crdova, a beach in the north of Comodoro Rivadavia, Argentina, were analyzed. Three sites were sampled each season between 2006 and 2006. The first site is a public beach, the second site is near a fishing port and the third one near an oil buoy. Bacterial communities were determined based on differences in the composition of membrane fatty acids, identification of bacteria were using the MIDI Sherlock system, and the potential of communities for the use of hydrocarbons through the mineralization of gasoline, kerosene, diesel, crude oil and mineral oils. Mineralization showed a capacity of the microorganisms to use the hydrocarbons in only two sites of study. Of 251 strains were analyzed and the system could identify 24 genera and 40 species in only 124 strains. The rest of strains were not found in Sherlock data base (version 6.0). Pseudoalteromonas was the genus that was more frequently isolated. Keywords: pollution, bioremediation, marine bacteria, petroleum contamination, FAME, Patagonia.
Introduccin Comodoro Rivadavia, conocida en Argentina como la capital del petrleo, es una ciudad donde se desarrolla una gran actividad petrolera; sin embargo no se cuenta con refineras, por lo que el transporte de petrleo es intenso y la posibilidad de contaminacin marino y costera es un riesgo permanente. Caleta Crdova se encuentra a unos 20 km al norte de la ciudad Comodoro Rivadavia en el Golfo San Jorge. Las playas de Caleta Crdova se caracterizan por ser utilizadas con diferentes fines. En la zona sur se realiza la carga de petrleo crudo en las embarcaciones de transporte por medio de una monoboya localizada a unos 4 km mar adentro. En el centro de la caleta se encuentra el puerto, donde se realizan actividades relacionadas con la pesca y extraccin de mariscos. La zona norte es utilizada con fines recreativos durante la poca de verano debido a su gran extensin y ausencia de actividad industrial. La biorremediacin es una tcnica de recuperacin de sitios impactados que utiliza tecnologas las cuales estimulan la biodegradacin del contaminante por procesos biolgicos, su objeto es minimizar las consecuencias de un derrame. Estos procesos de biodegradacin pueden ser llevados a cabo por la microbiota autctona de la zona contaminada o por microorganismos adicionados. En ambos casos, lo que se consigue es una biotransformacin de sustancias peligrosas en sustancias menos toxicas o inocuas (Van Hamme et al. 2003). La seleccin de una determinada tecnologa de biorremediacin esta condicionada por mltiples factores, como por ejemplo, el tipo de microorganismos presentes en el medio, las condiciones del
compartimiento contaminado (temperatura, oxigeno, energa, etc.), la concentracin y la toxicidad de los contaminantes entre otros (Van Hamme et al. 2003). Algunas bacterias marinas poseen capacidad de utilizar hidrocarburos como fuente de carbono y son la mejor opcin en los derrames de petrleo en zonas costeras (Head y Swannell 1999). La biodegradacin natural por parte de las bacterias nativas puede ser estimulada por el agregado de fertilizantes y oxgeno (Atlas 1991, Swalnnel 1996). El presente trabajo, fue realizado entre el ao 2005 y 2006, sirvi de lnea de base para las tareas de recuperacin de un impacto producido el 26 de diciembre del 2007. El propsito de nuestra investigacin fue: (i) conocer la diversidad de la comunidad bacteriana cultivable con la utilizacin de los cidos grasos de membranas bacterianas (FAMEs), y (ii) si la comunidad bacteriana es capaz de utilizar el petrleo y sus destilados, nafta, kerosene, gasoil y aceite lubricante como fuente de carbono y energa e (iii) identificar los miembros cultivables de la comunidad bacteriana determinadas por FAMEs. Material y mtodos Toma de muestra.- Se tomaron tres muestras de agua de mar (M) del litoral de Caleta Crdova y tres muestras de sedimento (S) del rea intermareal a una profundidad de 10 a 30 cm. Los sitios de muestreo fueron tres. El primero ubicado en la zona norte (M1 y S1; 4544,384S 6722,633W), lugar que es utilizado para recreacin en verano. El segundo en la zona del puerto (M2 y S2, 45 45,146S 6722,299W) y el tercero en
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Pucci et al.
la regin sur (M3 y S3, 4545,651S 6722,278W) donde se ubica una monoboya de carga de petrleo. En cada sitio se tomaron muestras en las cuatro estaciones del ao entre el ao 2005 y 2006. Los parmetros abiticos de la zona fueron 1600 1700 mgL-1 para cloruro, 2500 2700 mgL-1 para sulfato, para bicarbonato 80 100 mgL-1, para calcio 360 400 mgL-1 y 1100 1200 mgL-1 para magnesio. No se detectaron hidrocarburos totales de petrleo (EPA 418) en las muestras colectadas. Recuentos bacterianos.- Se realiz el recuento en placa en medio para bacterias hetertrofas (BRN) (triptena bacteriolgica 5 g, extracto de levadura 1 g, K2HPO4 1 g, (NH4)2SO4 2 g, agar- agar 15 g, agua de mar estril 700 mL, agua destilada 300 mL, pH 7,2). La incubacin se realiz a 28 C (Brown & Leff 1996) durante 20 das en oscuridad. Para bacterias degradadoras de hidrocarburos (BDH) se utiliz la tcnica de diseminacin en superficie en medio mineral con el agregado de 30 L de una mezcla 1:1 de petrleo gasoil (MM-PGO) por placa segn lo propuesto por Pucci y Pucci en 2003, la temperatura de incubacin fue de 28 C por 20 das. Mineralizacin de hidrocarburos.- Se estudi mediante microcosmos, por triplicado, en frascos de vidrio de un litro de capacidad. Se utilizaron 50 mL de agua de mar o 5 g de sedimento en 45 mL de agua de mar estril. Todos los microcosmos fueron inoculados con 50 L de una solucin de nutrientes concentrada denominada HDB (K2HPO4 100 g, (NH4)2PO4 200 g, agua destilada 1000 mL, pH 7). Como fuente de carbono se utiliz nafta al 0,05% y kerosn, gasoil, petrleo y aceite lubricante al 0,1%. Se realizaron dos controles, uno con el agregado de los nutrientes y otro sin nutrientes. El potencial de biodegradacin se determin por el dosaje del dixido de carbono producido. Para ello se coloc un frasco colector, dentro del microcosmo, con hidrxido de sodio para la captura del CO2 producido por el sistema. Este se titul con cido clorhdrico valorado, utilizando fenolftaleina y heliantina como indicadores del punto final. En cada caso se realiz un control, que contena la muestra y la solucin concentrada de nutrientes para conocer la mineralizacin en las muestras sin el agregado de hidrocarburos. Los sistemas se incubaron a 28 C en oscuridad durante 50 das (Pucci et al. 2009). Los datos graficados representan los valores de mineralizacin del hidrocarburo ensayado, corregido por lo observado a partir del control diseado. Con los datos de mineralizacin acumulada se obtuvo la tasa de mineralizacin de cada sistema expresada en miligramos de CO2 por kilogramo para sedimento o litro para agua de mar por da. Estudio de la comunidad bacteriana.- A 100 mL de agua de mar se le adicion 1 mL de una solucin estril 100 veces concentrada de caldo BRN (triptena bacteriolgica 50 g, extracto de levadura 10 g, K2HPO4 10 g, (NH4)2SO4 20 g, agua de mar estril 700 mL, agua destilada 300 mL, pH 7,2). El sedimento, 10 g, se coloc en 90 mL de caldo BRN. Para conocer la comunidad degradadora de hidrocarburos se tom 100 mL de agua de mar o 10 g de sedimento en 90 mL de agua de mar estril, a los que se les coloc 100 L de HDB y hexadecano al 0,1% o fenantreno al 0,05%. Los sistemas se realizaron por triplicado y se cultivaron 10 das a 28 C con agitacin constante y oscuridad. La extraccin de cidos grasos se realiz sobre el pellet resultante de la centrifugacin a 4500 rpm de los medios de cultivo,
efectuando una saponificacin con alcohol metlico-hidrxido de sodio-agua (150 mL: 45 g: 150 mL) seguida de una metilacin con cido clorhdrico 6N y alcohol metlico (325 mL: 275 mL) y a continuacin una extraccin con n-hexano-metil trbutil ter (1:1) y lavado con hidrxido de sodio-agua (10,8 g 900 mL) de acuerdo con el procedimiento del sistema de identificacin (MIDI Newark, Del., USA). Las muestras fueron almacenadas a -20 C hasta su anlisis. Los cidos grasos se determinaron como metl steres por cromatografa gaseosa usando una columna capilar Ultra 2 de 25 m de longitud, 0,2 mm de dimetro. El anlisis se llev a cabo con un cromatgrafo HP 6890 series II GC (inyeccin splitless; presin inicial 10 psi; programa de temperatura: 170 288 C a 28 C/min, 288 310 C 60 C/min, 1,5 min. de permanencia a 310 C, detector por ionizacin de llama), la integracin de los picos se efectu mediante HP 10.01 Chem Station, los cidos grasos fueron identificados utilizando Sherlock (versin 6.0) con el estndar Agilent Calibration standards kit for the microbial identification system. La composicin en cidos grasos fue calculada como porcentaje del rea de pico (Pucci & Pucci 2006). Identificacin de cepas aisladas.- A partir de los recuentos bacterianos realizados en agua de mar y en sedimentos, se aislaron 251 cepas para su posterior identificacin por FAMEs. Se realiz un aislamiento por estras en medio TSBA (triptena 15 g, peptona de soya 5 g, cloruro de sodio 5 g, agar 15 g, glucosa 2,5 g, agua destilada 1000 mL, pH 7). Los aislamientos se realizaron de todas las muestras de agua y sedimento. La extraccin de cidos grasos se realiz sobre 40 mg de bacterias (peso hmedo) crecidas en la tercera estra de la placa de TSBA cultivada a 28 C durante 24 h, de acuerdo con el procedimiento del sistema de identificacin (MIDI Newark, Del., USA www.midi-inc.com), segn lo publicado anteriormente (Pucci et al. 2009). Anlisis estadstico.- Los valores de mineralizacin y recuento se analizaron utilizando anlisis de varianza (ANOVA) mediante el programa PAST. Para el anlisis de los perfiles de FAMEs obtenidos se realiz un estudio de componentes principales utilizando el programa PAST. Resultados Recuentos bacterianos.- En los recuentos de bacterias no se presentaron diferencias significativas entre los tres puntos de toma de muestra de agua, en los dos medios de cultivo utilizados en cada estacin (p> 0,05). Tampoco se presentaron diferencias significativas en las cuatro estaciones para cada punto (todos p> 0,05) siendo los valores hallados los que frecuentemente se observan en agua de mar (Stabili & Cavallo 2004) (Tabla 1). En los sedimentos estudiados se observ un mayor nmero de microorganismos que en las muestras de agua de mar. El sedimento del punto de muestreo 2 fue el que mostr los valores de bacterias hetertrofas y degradadoras de hidrocarburos ms elevados de los tres estudiados. Mineralizacin.- Los sedimentos dan un soporte a la comunidad bacteriana (Stoeck et al. 2002) lo que implic que los valores de mineralizacin fueran mayores a los de agua para los mismos puntos (Fig. 1). Los valores de las mineralizaciones ms elevados, en sedimento, se obtuvieron en el sitio 2, seguido del sitio 3. En ambos se observ el mismo patrn estacional, con valores ms elevados de mineralizacin en la estacin de otoo.
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Diversidad de bacterias con capacidad de degradar hidrocarburos

Tabla 1. Recuentos bacterianos en medio BRN y en MBM-PGO expresados x 102 UFC.mL-1 y UFC.g-1 para las muestras de agua de mar y sedimento respectivamente. BRN Primavera M-1 S-1 M-2 S-2 M-3 S-3 0,50 ,065 279 64 8,90 0,89 2250 520 5,50 0,69 95,0 5,3 Verano 1,70 0,35 360 44 98,0 10,0 7300 150 2,20 0,99 400 74 MBM-PGO M-1 S-1 M-2 S-2 M-3 S-3 2,80 0.1 1 0.01 6,10 0.2 202 13 294 9 169 40 0,4 0,02 7,0 10 20,9 0.1 3210 120 30,2 8 540 20 9,20 0,5 163 6,6 56,0 0.7 143 7 3,60 0.1 9,00 0.9 6,60 0.6 76,0 6,7 0,60 0,040 205 10 3,10 0.9 10 0.54 Otoo 5,00 1,00 6,00 0,36 3,20 1,20 40,0 8,7 3,20 0,65 248 97 Invierno 19,4 0,98 193 50 17,3 6,4 410 88 3,00 0,69 1,40 0,94
En agua de mar, las mineralizaciones se presentaron de forma diferente al sedimento, los valores ms elevados se presentaron en la primavera. Para el resto de las estaciones los valores de mineralizacin oscilaron entre 200 y 800 mgCO2kg-1 siendo la nafta y el aceite lubricante los menos utilizados en los sitio 2 y 3. En el sitio 1, el kerosn y la nafta poseen los menores valores de mineralizacin en otoo e invierno. La tasa de mineralizacin para los primeros 14 das se encuentra en la Tabla 2 y muestra que el incremento de produccin de CO2 es mayor de 0 a 14 das que de 15 a 50 das. Esto indica que la produccin de CO2 a partir de los hidrocarburos ensayados se realiza principalmente en los primeros 14 das. Estudio de las comunidades bacterianas.- Un total de 70 cidos grasos se encontraron en las muestras de agua, del 9:0 al 20:0, encontrndose en mayor cantidad 16:1 7c, seguido de los cidos grasos 12:0 3OH y 10:0 3OH. Todos ellos son marcadores de cidos grasos de bacterias Gram negativas (Frostegrd et al 1993, Zelles 1997 y Konopka et al. 1999). En los sedimentos se hallaron un total de 68 cidos grasos, siendo los mayoritarios el 16:1 7c, 10:0 3OH, 16:0 y 18:1 7c, tambin indicadores de bacterias Gram negativas. De los cidos grasos saturados, el 16:0 fue, en ambos tipos de muestras, el que present los valores ms elevados, mientras que de los cidos grasos insaturados fue el 16:1 7c. No se hallaron cidos grasos trans, y en bajo porcentaje de observ cidos grasos iso y anteiso que son los marcadores de bacterias Gram positivas (Frostegrd et al. 1993, Zelles 1997). El hallazgo de estos cidos grasos coincide con estudios realizados
Por ltimo, el sitio 1 present su mayor valor en verano. El hidrocarburo menos mineralizado en sedimento fue la nafta y en agua de mar fue la nafta junto con el aceite lubricante. El sistema de control sin nutrientes present valores de mineralizacin en el orden de 60 90 mgCO2 al cabo de los 50 das.
1600 1200 800
(a)
8000 6000 4000
(b)
mg CO2L-1 acumulado hasta el da 50
400 0 1600 1200 800 400 0 1600 1200 800 400 0 Primavera Verano Otoo Invierno Estacin
Nafta Kerosene
mg CO2kg-1 acumulado hasta el da 50
2000 0 6000 4000 2000 0 8000 6000 4000 2000 0 Primavera Verano Otoo Invierno Estacin
(c)
(d)
(e)
(f)
Gas oil
Petrleo
Aceite lubricante
Figura 1. Valor del CO2 acumulado al da 50 de las mineralizaciones de las muestras de agua y sedimento de los tres sitios en todas las estaciones. Figuras (a), (c) y (e) muestras de agua de los sitio 1, 2 y 3 respectivamente. Figuras (b), (d) y (f) corresponden a las muestras de sedimento de los sitios 1, 2 y 3 respectivamente. Rev. peru. biol. 17(2): 237 - 244 (August 2010)
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Pucci et al.
Tabla 2. Tasa de mineralizacin, expresada en mgCO2 por kg para sedimento o L para agua por da, en el da 14 de las muestras de agua y sedimento en las cuatro estaciones. Primavera delta da Naf-M1 Ker-M1 GO-M1 Pet-M1 AL-M1 Naf-M2 Ker-M2 GO-M2 Pet-M2 AL-M2 Naf-M3 Ker-M3 GO-M3 Pet-M3 AL-M3 Naf-S1 Ker-S1 GO-S1 Pet-S1 AL-S1 Naf-S2 Ker-S2 GO-S2 Pet-S2 AL-S2 Naf-S3 Ker-S3 GO-S3 Pet-S3 AL-S3 14 60,95 68,64 49,72 66,20 52,06 9,65 23,69 44,95 78,09 28,76 26,62 48,56 28,96 63,96 7,22 48,76 49,33 49,62 55,88 51,96 127,84 201,05 174,14 150,15 149,37 40,86 59,38 49,72 66,10 40,07 56 8,89 11,01 10,67 7,99 6,61 4,40 13,37 6,57 18,51 7,03 4,44 11,48 10,58 5,29 10,65 6,92 20,90 9,35 14,98 8,04 22,95 16,72 23,11 17,77 17,70 7,14 12,32 8,04 11,48 13,33 14 12,07 9,70 19,47 12,13 12,11 19,42 24,31 34,03 26,75 19,44 17,00 31,62 29,19 34,06 7,26 116,85 175,27 131,42 141,21 160,70 38,88 38,88 107,05 72,94 0,00 24,26 97,31 77,86 58,37 63,25 Verano 56 0,00 5,51 8,11 5,71 8,20 4,03 12,18 10,46 7,31 6,51 4,77 13,69 8,95 5,59 6,51 12,99 31,09 28,14 15,93 29,48 17,78 22,70 34,89 17,90 0,00 13,08 29,45 28,18 24,49 22,69 14 8,03 10,73 18,76 8,08 8,03 5,36 10,78 32,18 29,51 13,39 5,36 18,86 10,71 18,81 40,30 0,00 96,99 91,60 96,99 75,44 355,63 204,76 447,23 328,69 344,85 118,54 204,76 242,12 215,53 312,52 Otoo 56 2,30 11,14 5,53 1,78 12,79 6,94 10,29 6,76 9,29 6,41 4,85 5,25 9,36 5,57 8,45 7,88 23,98 13,06 12,47 12,81 158,08 51,49 38,44 46,43 31,88 17,20 33,16 31,77 29,52 25,25 Invierno 14 29,85 43,02 43,02 37,72 62,36 24,55 40,46 59,53 45,76 35,07 40,11 45,84 32,16 34,81 26,86 30,73 73,62 79,91 91,24 62,69 82,12 114,97 87,60 104,02 164,25 43,80 87,60 82,12 93,07 27,37 56 12,08 11,50 11,92 9,86 14,93 13,10 14,54 22,08 10,64 18,05 7,02 15,31 16,59 9,00 17,12 10,15 6,77 8,46 8,46 6,77 22,29 28,56 31,90 28,58 47,83 12,36 23,29 26,35 26,15 18,60
20
O-M1-BRN
30
10
P-M3-BRN I-M1-BRN I-M2-BRN P-M1-BRN V-M2-BRN V-M3-BRN V-M1-BRN O-M3-BRN O-M2-BRN
P-S1-FEN
P-M2-C16 I-M2-C16
20
O-S3-FEN V-S1-FEN
Componente 2
Componente 2
P-M2-BRN
I-M3-BRN
I-M1-C16
10
O-S2-FEN V-S2-FEN P-S2-C16 V-S2-C16 I-S2-BRN V-S3-FEN O-S1-C16 V-S1-C16 P-S3-C16 I-S3-C16 V-S1-BRN O-S2-C16 I-S3-BRN P-S3-BRN
P-M1-C16
-10
O-M3-C16
I-S1-BRN P-S2-BRN V-S2-BRN P-S2-FEN
I-M3-C16
I-S1-FEN
-20
O-M2-C16 O-M1-C16
-10
I-S2-FEN
P-S1-BRN
I-S2-C16 I-S1-C16
-20
-10
10
20
30
-20
-10
10
20
30
Componente 1
Figura 2. Anlisis de PCA de FAME para las muestras de agua en los tres medios lquidos estudiados en las cuatro estaciones, BRN, C16: hexadecano y FEN: fenantreno, P: primavera, V: verano, O: otoo, I: invierno.
Componente 1
Figura 3. Anlisis de PCA de FAME para las muestras de sedimento en los tres medios lquidos estudiados en las cuatro estaciones, BRN, C16: hexadecano, y FEN: fenantreno. P: primavera, V: verano, O: otoo, I: invierno. Rev. peru. biol. 17(2): 237 - 244 (Agosto 2010)
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en el Mar del Norte (Stoeck et al. 2002), donde tambin son ms abundantes las bacterias Gram negativas. No se detect la presencia de los cidos grasos 10 metil, que son marcadores del grupo de los actinomices y corineformes (Atlas 2003). Todo esto se condice con las cepas aisladas e identificadas a partir de las muestras estudiadas (Tabla 3). El anlisis de ordenamiento muestra que la comunidad cultivada en BRN se agrupa en las muestras de agua (Fig. 2) y en las de sedimento (Fig. 3), teniendo dos excepciones en el sedimento que son la muestra de primavera del sitio 3 y de invierno en el sitio 2. En los dos tipos de muestras el crecimiento en presencia de hidrocarburos produjo una dispersin de las muestras, las que no presentaron ningn tipo de agrupamiento por sitio. Identificacin de cepas.- Se aislaron 251 cepas a partir de los diferentes sitios de toma de muestras. Se pudo identificar 124 cultivos, que pertenecieron a 24 gneros y 40 especies diferentes (Tabla 3). Los gneros bacterianos con mayor porcentaje de recuperacin fueron Pseudoalteromenas, Bacillus, Psychrobacter y Shenewanella, con un 21, 18, 13 y 6% respectivamente. Dentro de estos cuatro gneros mencionados, las especies ms representativas fueron Pseudoalteromonas nigrifaciens, Bacillus atrophaeus, megaterium y pumilus, Psychrobacter immobilis y Shewanella putrefaciens. Estos microorganismos, a excepcin de Bacillus, fueron los ms recuperados a partir de las placas utilizadas para contar bacterias degradadoras de hidrocarburos. Las restantes 127 cepas no fueron identificadas porque su coeficiente de identificacin fue menor al que el sistema sugiere.
Tabla 3. Taxa bacterianos encontrados en los aislamientos en todas las estaciones y sitios estudiados. Acinetobacter sp Acinetobacter lwoffii Aeromonas sp Arthrobacter mysorens Bacillus sp Bacillus atrophaeus Bacillus megaterium Bacillus pumilus Brevibacillus choshinensis Brevundimonas vesicularis Burkholderia cepacia Halomonas aquamarina Kocuria kristinae Kocuria varians Kurthia gibsonii Lysobacter enzymogenes enzymogenes Microbacterium liquefaciens Micrococcus luteus Micrococcus lylae Ochrobactrum anthropi Paracoccus denitrificans Photobacterium sp Photobacterium angustum Pseudoalteromonas sp Pseudoalteromonas nigrifaciens Pseudomonas sp Pseudomonas putida Psychrobacter immobilis Rhodobacter sp Rhodobacter capsulatus Rhodobacter sphaeroides Rhodococcus sp Shewanella putrefaciens/algae Sphingopyxis macrogoltabida Staphylococcus sp Staphylococcus hominis hominis Vibrio Vibrio diazotrophicus Vibrio fischeri Zobellia uliginosa
Psychrobacter immobilis
0,05
P. putida M2
Aeromonas V. fischeri
0,03 0,01 0 -0,01

S3
S2
R. capsulatus
Axis 2
A
S1
M. liquefaciens B. megaterium Vibrio
Shewanella algae Rhodobacter M. luteus B. pumilus
Pseudoalteromonas nigrifaciens
M1
-0,03
V. diazotrophicus Photobacterium angustum
Photobacterium Sta. hominis hominis
H. aquamarina
-0,05
M3
Acinetobacter
A. lwofii B. atrophaeus
-0,07
Brevundimonas vesicularis Brevibacillus choshinensis
- 0,05
- 0,03
- 0,01
0 Axis 1
0,01
0,03
0,05
0,07
Figura 4. Anlisis del Componnente Principal de FAME de las identificaciones bacterianas con los sitios. Grupo A: Burkholderia cepacia, L. enzymogenes, K. varians, K. kristinae, R. sphaeroides, O. anthropi, Rhodococcus, M. lylae, S.macroltabida, Pseudomonas, Z. uliginosa, Paracoccus denitrificans, Arthrobacter mysorens, Pseudoalteromonas, K. gibs, Bacillus, Onii, Bacillus, B. pumilus, Sta. hominis, R. capsulatus. (A) Acinetobacter, (B) Bacillus, (H) Halomonas, (K) Kocuria, (L) Lisobacter, (M) Micrococcus, (O) Ochrobactrum, (P) Pseudomonas, (R) Rodobacter, (S) Sphingopyxis, (Sta) Staphylococcus, (V) Vibrios, (Z) Zobelia. Rev. peru. biol. 17(2): 237 - 244 (August 2010)
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Pucci et al.
Las especies bacterianas identificadas se agruparon en funcin a los sitios de muestreo (Fig. 4), observndose que los sitios donde puede encontrarse pequeas contaminaciones accidentales, sitio 2 y 3, se ubicaron ms prximos entre s, a excepcin de la muestra M3. Los sedimentos de los sitios 2 y 3 estuvieron asociados a grupos bacterianos con capacidad de utilizar hidrocarburos (Pseudomonas, Rhodococcus, Bacillus) mostrando que los microorganismos que desarrollan a partir de estos, son de similares caractersticas. El sitio de muestreo 1, ubicado en el rea recreacional de Caleta Crdova, se encontr ms alejado en el anlisis de componentes principales realizado. La proximidad observada entre las muestras M1 y S1 seala que los integrantes de la comunidad bacteriana de ambos son similares, siendo estos muy diferentes a los microorganismos de los dems puntos de toma de muestras, influenciado esto, por la ausencia de contaminantes en las cercanas del sitio 1. Discusin Durante muchos aos, el transporte de petrleo se ha realizado utilizando embarcaciones de gran tamao para distribuirlo hacia diferentes lugares del mundo. Si bien los accidentes de buques petroleros no son tan frecuentes, cuando ocurren y su contenido es derramado, causan un gran impacto en el medio ambiente, sobre todo en las costas cercanas como las ocurridas en 1978 en Francia, en 1989 en Alaska, en 1990 en las costas de Texas y California (Swalnnel et al. 1996) y en 2002 en Galicia (Vega et al. 2009). Los derrames mas reconocidos fueron el de la costa de Alaska en 1998, en el que se vio involucrado el buque tanque Exxon Valdez y el ocurrido en la costa de Galicia en 2002 por la ruptura del buque tanque Prestige. En ambas experiencia se demostr la importancia del papel de los microorganismos para biorremediar los hidrocarburos derramados, tanto en el agua de mar como en los sedimentos intermareales (Bragg et al. 1994, Vega et al. 2009, Wright et al. 1997) Uno de los factores que limitan la biodegradacin de hidrocarburos derramados en ambientes marinos, es la escasa cantidad de nitrgeno y fsforo que se encuentra en los mismos (Head & Swannell 1999). Por este motivo, la mineralizacin determinada por acumulacin de CO2 se llev a cabo con una fertilizacin con nitrgeno y fsforo, para que acte positivamente sobre la biodegradacin de los compuestos contaminantes. Los rangos de los recuentos bacterianos observados en agua de mar (101 a 103 UFC mL-1) coinciden con los encontrados por Zweifel y Hagsrtm en 1995 para el Mar Bltico, Mar del Norte y Mediterrneo. La buena mineralizacin de los hidrocarburos en los sedimentos intermareales se debe a que estos proporcionan un mejor soporte para los hidrocarburos y los microorganismos, favoreciendo as, un mayor desarrollo de bacterias en su matriz, lo que se refleja en una utilizacin mas eficiente de los hidrocarburos como fuente de carbono (Stoeck et al. 2002). En nuestro trabajo, las mineralizaciones obtenidas en sedimentos fueron similares a lo observado en otros sistemas de biorremediacin como el de landfarming (Riis et al. 2002), indicando la capacidad de la comunidad bacteriana para mineralizar hidrocarburos. Los valores en agua de mar fueron menores, influenciados por la hidrofobicidad de los hidrocarburos, que limita la utilizacin de estos ltimos por parte de las bacterias, el sedimento da un soporte que permite un mejor contacto entre la bacteria y el hidrocarburo.
La mineralizacin de los hidrocarburos destilados del petrleo estudiados en medio lquido favorece a los microorganismos de rpido desarrollo como Pseudomonas (Atlas 2003). Los valores ms elevados observados en el punto 2 estn relacionados con la actividad en las cercanas del lugar de muestreo, esta es la zona del puerto y es donde se pueden producir microderrames de combustibles debido al gran movimiento de barcos en el lugar, lo que con el tiempo, conduce a un aumento de la comunidad bacteriana con capacidad de utilizarlos como fuente de carbono. Una situacin similar ocurre en el punto 3, ubicado en la base del oleoducto que conduce el petrleo a la monoboya de carga, lugar donde se observaron valores de utilizacin de hidrocarburos similares a los del punto 2. El punto 1 se encuentra en la playa utilizada con fines recreativos, algo alejada de los otros dos, lo que explica los valores ms bajos de mineralizacin. La comunidad bacteriana presente en el agua y en el sedimento que desarroll en medio BRN no present cambio en las diferentes estaciones del ao, siendo esto coincidente con lo observado por otros autores en el lago Kojima (Rajendran et al. 1995). Los medios de cultivo con hidrocarburos seleccionaron a una parte de la comunidad que toler la presencia de estos y fue capaz de utilizarlos como fuente de carbono y energa. Este ensayo, que se llev a cabo en un medio lquido, seleccion los microorganismos que se adaptan ms rpidamente a las nuevas condiciones de cultivo, estos son, generalmente, Gram negativos (Atlas 2003). Esta es la razn por la cual se observaron cidos grasos que marcan su presencia y no cidos grasos como los 10 metil; aunque ms tarde en los aislamientos de los recuentos se recuperaron cepas Gram positivas. Las identificaciones realizadas coinciden con gneros bacterianos hallados frecuentemente en agua y sedimento marino (Stabili & Cavallo 2004). Se observ cepas con capacidad de degradar hidrocarburos como Pseudomonas sp., que poseen una capacidad excelente de desarrollo en medios lquidos y de crecimiento rpido. Su capacidad de utilizar hidrocarburos es ampliamente conocida y se las encuentra con frecuencia en suelos patagnicos de la zona que poseen este tipo de contaminantes (Rling et al. 2002). Algunos gneros hallados en el presente trabajo han sido mencionados para el mar Mediterrneo (Stabili & Cavallo 2004, Sss et al. 2004), por ejemplo Acinetobacter, productor de biosurfactantes que aumentan la biodisponibilidad de los productos insolubles en agua (Balde et al. 1999, Mohamed et al. 2005, Ron et al. 2002, Toren et al. 2001). Pseudoalteromnas, que posee la capacidad de utilizar hidrocarburos (Melcher et al. 2002) fue la ms abundante en las identificaciones; est relacionada con Alteromonas y Shewanella, todas ellas Gammaprotobacterias hetorotrficas marinas (Ivanova et al. 2004). Rling et al. (2002) tambin encontraron en sedimentos marinos una mayora de Gammaprotobacterias que se mantuvo constante luego de estar 26 das en un microcosmo con hidrocarburos. Shewanella ha sido estudiada en la ltima dcada en los procesos de biorremediacin por poseer un importante rol en el cometabolismo de compuestos halogenados y del petrleo, tambin por su capacidad de reducir el magnesio y el xido de hierro, como por su habilidad de producir cidos grasos poliinsaturados (Ron et al. 2002), situacin poco comn en bacterias. Otro gnero encontrado fue Rhodococcus, que posee la capacidad de utilizar diversos hidrocarburos por su enorme versatilidad catablica (Larkin et al. 1999, Ruberto et al. 2005, Seto et al. 1995, Whyte et al. 1999).
242
En el Mar Adritico, Stabili et al. (2004) pudieron identificar un alto porcentaje gneros utilizando el sistema API 20, sin embargo ste cuenta con pocas reacciones, por ello es menos exacto que FAMEs el cual usa 135 caracteres; esto nos permite considerar que los datos obtenidos en el presente estudio son confiables. En la zona de Puerto Madryn, Chubut, Dionisi y Ferrero (2008) aislaron, con mtodos moleculares 8 gneros bacterianos con capacidad de biodegradar hidrocarburos poliaromticos. Esta ciudad se caracteriza por la gran actividad portuaria que posee, siendo esto un punto en comn con el sitio 2 estudiado en este trabajo. Esto podra indicar que este tipo de costas, con gran actividad portuaria, posean microorganismos que hayan estado en contacto con hidrocarburos provenientes de microderrames ocasionados por los barcos que circulan. Uno de los factores de suma importancia en la recuperacin de ambientes marinos contaminados con hidrocarburos, es la presencia de microorganismos con capacidad de utilizarlos como fuente de carbono y energa (Head et al. 2006, Swalnnel et al. 1996); condiciones observadas en el litoral de Caleta Crdova, en particular en los puntos 2 y 3, donde la ocurrencia de un posible derrame de hidrocarburos, podra metabolizarse y llevar adelante la biorremediacin del lugar. Agradecimientos A PNUD ARG/02/018 - Donacin GEF N 28.385-AR por el financiamiento y al personal tcnico del laboratorio CEIMA. Literatura citada
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244
Acanthaceae endmicas del Per ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru

Una asociacin fortuita planta-hormiga en la Amazona baja del Per
Blanca Len1,2,3 and Kenneth R. Young1
1 Department of Geography & the Environment, University of Texas at Austin. Email Blanca Len: blanca.leon@mail.utexas.edu Email Kenneth R. Young: kryoung@austin.utexas.edu 2 Plant Resources Center, University of Texas at Austin. 3 Museo de Historia Natural, UNMSM, Av. Arenales 1256, Lima14, Peru.
Abstract
Myrmecophyly is best documented among tropical epiphytes, and myrmecotrophy occurs especially among domatia-forming plants. We report the case of Polytaenium cajenense with external domatia and its use by the same symbiont ant as its host Cordia nodosa. This case is interpreted as the result of stochastic events and their relations to pre-existing adaptations of all species involved. Keywords: myrmecophytes, ferns, monilophytes, Polytaenium, Azteca, Amazonia, Peru.
Resumen
Mirmecofilia ha sido documentada para epifitas, y mirmecotrofia ocurre especialmente en aquellas con desarrollo de domacios. Se reporta el caso de Polytaenium cajenense con domacio externo y su uso por la misma hormiga simbionte que su hospedero Cordia nodosa. Este caso se interpreta como el resultado de eventos e interacciones aleatorias entre todas las especies involucradas con adaptaciones pre-existentes. Palabras claves: mirmecfitos, helechos, Polytaenium, Azteca, amazona, Per.
The diverse kinds of associations of vascular plants with ants are themes of both evolutionary and ecological interest in the tropics (e.g. Davidson 1988, Davidson et al. 1988, Huxley & Cuttler 1991, Beattie & Hughes 2002, Heil & McKey 2003, Rico-Gray & Oliveira 2007). About 200 Neotropical plant taxa are known to present this kind of interaction (Beattie 1989). Myrmecophyly (Benson 1985) is considered to be beneficial to one or both of the participants through defense against predation, and the provision of nesting space and/or food rewards. Morphological adaptations to myrmecophyly in ferns include the development of hollow structures or domatia (e.g. Gmez, 1974, Benzing 1991) and nectaries (e.g. Koptur et al. 1982, Rashbrook et al. 1991). These are similar in function to those observed in flowering plant species, but are independently evolved. Only two fern genera have been reported to include myrmecophytes, meaning that they develop myrmecodomatia. These are genera in Polypodiaceae, Microgramma subgenus Solanopteris for the Neotropics and Lecanopteris for the Old World. Myrmecotrophy is best documented among tropical epiphytes (Rico Gray & Oliveira 2003), and it has been mostly found among domatia-forming plants (Heil & McKey 2003). As mentioned by Benzing (1991), there are several factors involved that may be influential in affecting ant usage of plants and the nature of the reciprocal relationships of the plants towards the ants. Here we report on an epiphytic species of Polytaenium (Pteridaceae) from Peru found in association with an ant species of Azteca, a genus that includes several different lineages adapted to colonize tree species (Benson 1985), including obligate
symbionts of Cordia nodosa (Yu et al. 2001). There were other additional plant species involved and we use our observations to tease apart the ecological and evolutionary processes likely at work. While recording fern species diversity in 1987, in a forest on sandy-loam soils near the settlement of Quebrada Castillo in the Amuesha community of Siete de Junio, in the Palcazu valley of central Peru at 350 m elevation (Young & Len 1989), we found two adult sporophyte individuals of Polytaenium cajenense (Desv.) Benedict (Len & Young 1085 USM-148929) on a 2m tall tree of Cordia nodosa Lamarck (Len & Young 1067 USM110731). Both the largest P. cajenense individual and its host were inhabited by the same ants of the genus Azteca (collected specimen identified to genus by E. O. Wilson, pers. comm., 6 Jan. 1988) Several gametophytes and young sporophytes were also found growing on the external surface of the mat of roots of the largest sporophyte individual (Fig. 1). The Cordia nodosa tree was surrounded in a 2m radius by a tree and two lianas, each with a distinct epiphyte community (Table 1). The ants apparently kept all surfaces directly in contact with the Cordia free of other plant species except for the fern and a Philodendron epiphyte (P. cf. heterophyllum Engl.) (Araceae) The dorsiventral rhizome and the dense mat of roots of P. cajenense (Fig. 1) provided the bases for the development of a pseudo-domatia or external domatia (sensu Haufler et al. 2003) for the Azteca ants. Internally the mat of roots included debris and some roots of the Philodendron plant, and it appears that this plant might have grown simultaneously or perhaps before the establishment of the fern (Fig. 2).
Table 1. Number of individuals and presence of epiphytes Plant species Asplenium pseudoangustum Stolze Asplenium serratum L. Microgramma reptans (Cav.) A.R. Sm. Polytaenium cajenense (Desv.) Benedict Philodendron cf. heterophyllum Engl. Bryophytes Rev. peru. biol. 17(2): 245 - 247 (August 2010) Tree Liana 1 Liana 2 1 +++ 1 2 ++ 8 1 + Cordia nodosa 2 1 -
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Len et al.
Figure 1. Polytaenium cajenense, dorsiventral rhizome with pseudodomatia or external domatia.
Figure 2. Section of the Cordia nodosa stem with the root mat of Polytaenium cajenense cut open, and showing adhesive roots of Philodendron.
In the fern family Pteridaceae, all genera in the vittarioids are epiphytes, all considered non-myrmecophylous. The Neotropical fern genus Polytaenium (Crane 1997) includes taxa without domatia and none have leaf nectaries. Wall spores found in Polytaenium have micro-ornamentations varying from scattered granules to clustered rod-like structures, none of which appear to resemble the spore walls of the polypods identified by Tryon (1985) as associated with myrmecochory. There are a number of implications arising from these observations. Ecologically, it is striking how important spatial and temporal contingencies were to the development of the patterns reported here. As we interpret the scene, the Polytaenium spores landed on a Cordia tree probably before it was occupied by Azteca ants (see Yu et al. 2001 for colonization in Cordia nodosa). The Polytaenium might have grown to a size such that its rhizomes permitted an additional colonization space, through the development of a domatia-like space for the ants. Polytaenium is found only as an epiphyte and its rhizomes and roots grow in such a fashion that it can adhere to irregular shapes and on rough surfaces. The outside of the rhizome mass of the Polytaenium supported gametophytes and young sporophytes of additional plants of Polytaenium, showing that the site was favorable for its growth and establishment. The other epiphytic species in the assemblage observed, a Philodendron species, was also not removed/ pruned by the Azteca ants. In fact, the aroid was partially rooted
into the domatia of the Polytaenium. Thus, the series of events involved likely included colonization of a myrmecophyte tree species, starting with the two unrelated epiphytic plant species, followed by the Azteca ants, which later pruned other plant species that neighbored on or dispersed to the Cordia tree, and accompanied by the ant use of the domatia-like shelters of the Polytaenium. These events would have collectively created this palimpsest of a multi-species assemblage. Evolutionarily, these observations point to a prevalence of diffuse selection acting upon the outcomes of stochastic dispersal events and as shaped by pre-existing species mutualisms (Azteca-Cordia, in this case) and by pre-existing morphological adaptations and growth responses of the two epiphytic plant species permitted by the ants to remain on the Cordia. Bronstein et al. (2006, p. 419) pointed out that often . . . outcomes of ant-plant associations are strongly contextdependent. For Azteca-Cecropia relations, Longino (1989) stressed the prevalence of spatial variation, effects of the order of colonization of host trees, and other stochastic events that lead to non-equilibrium conditions. Our observations show that several unlinked events can set up a fairly complicated multi-species assemblage. Those same authors, and as earlier also noted by Fonseca & Ganade (1996), note that frequently ant-plant associations are asymmetrical, with many costs and benefits (sensu Bronstein 1998) assumed by the ants. In this case,
246
Acanthaceae endmicas del Per
the ants provide pruning that presumably benefited and even encouraged successful colonization by the two epiphytic species. Benefits to the ants are not obvious, although the rhizome mass of the Polytaenium and the intertwined roots of the Philodendron at least appeared to provide a habitat space to the ants. They were not using that space for the raising of their young, an activity taking place in the axillary bud (domatia) of the Cordia tree. There is also likely to be an important additional dimension associated with nutrients and nutrient limitations. Walkins et al. (2008) recently showed through the use of stable isotopes that ants benefit epiphytic nonspecialized (ie. non-myrmecophilous) ferns by bringing in substances (or producing wastes) that provided extra nitrogen to the fern roots. This was demonstrated in Antrophyum lanceolatum (=Polytaenium lanceolatum (L.) Benedict) in Costa Rica, with Phediole flavens ants, making their study directly relevant to our observations in Peru. The unspecialized domatia of the Costa Rican fern, nevertheless provided considerable benefits in terms of nitrogen when fortuitously the fern had ant residents (62% of 93 sampled ferns had ants). Epiphytism in general has been proposed as an evolutionary strategy for plants found in nutrient-limited tropical environments (Benzing 1991, Dubuisson et al. 2009). The rhizome mats of the Polytaeium of our study can form microenvironments attractive to ants. Presumably this fern species evolved its morphology to facilitate epiphytism, but secondarily may also benefit from increased nitrogen availability when ants utilize the accidental domatia. Speculatively, it also seems possible that the Philodendron would fortuitously have benefited from more nitrogen availability in what is a very low-nutrient environment (Young & Len 1989). In conclusion, we use observations of a particular example of a complex ant-plant species assemblage where the respective spatio-temporal arrangements appear to provide some insights into the complexity of ecological relationships that potentially give rise to mutualistic relationships, some of which are facultative, some of which are dependencies, and some of which are only expressed fortuitously. Acknowledgments We thank the community of Siete de Junio for their hospitality, E. O. Wilson for kindly identifying the ants, and CONCYTEC for financial assistance. Literature cited
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247
Len et al.
248
distribucin de nyCtAnASSA violACeA ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
Expansin de la distribucin de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Per

Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru
L. Mauricio Ugarte1*, Alejandro Tabini, Daniel Cceres1
1 rea de Ornitologa, Coleccin Cientfica, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional San Agustn de Arequipa (MUSA). *Luna Pizarro 925, Los Pinos, Vallecito - Cercado, Arequipa, Per. Email Mauricio Ugarte: mugartelewis@yahoo.com Email Alejandro Tabini: atabini@speedy.com.pe Email Daniel Cceres: dcaceresapaza@yahoo.es
Resumen
El presente trabajo reporta la expansin en la distribucin del Huaco de Corona Amarilla Nyctanassa violacea en el Per, en tres departamentos de la costa, entre el 2002 y el 2010, as como los nuevos reportes de nidificacin. Se analizan las posibles causas de la dispersin de la especie en el Per. Palabras clave: Expansin, Huaco de Corona Amarilla, Nyctanassa violacea, humedales costeros, Per.
Abstract
The present work reports the expansion of the distribution of the Yellow-crowned Night-heron Nyctanassa violacea in Peru, in three coastal departments, between 2002 and 2010, as well the new nesting records. We analyze the possible causes of dispersion of the species in Peru. Keywords: Expansion, Yellow-crowned Night-heron, Nyctanassa violacea, coastal wetlands, Peru.
El Huaco de Corona Amarilla Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758), posee una amplia distribucin en el continente Americano; es rara desde el oeste hasta el noreste de los Estados Unidos, solo con poblaciones residentes en el extremo sureste (Sibley 2000); hacia el sur por la costa este y oeste de Centro Amrica, hasta el Noroeste de Per y noreste de Brasil, y una poblacin restringida en la zona sureste de Brasil (Hilty & Brown 1986, Watts 1995, Ridgely & Greenfield 2001). La especie habita principalmente ambientes costeros como manglares, estuarios y planicies de marea y menos frecuentemente aguas continentales, en ros y estanques (Hilty & Brown 1986, Ridgely & Greenfield 2001). De las 5 subespecies conocidas, N. violacea caliginis Wetmore 1946, es la nica que habita las costas del Pacfico en Centro y Sudamrica (Wetmore 1965). La distribucin de la especie en el Per se ve restringida a los manglares en el extremo norte del pas en el departamento de Tumbes, donde es comn y errante raro hasta el departamento de Arequipa (Valqui 2004, Schulenberg et. al. 2010). Nyctanassa violacea es muy similar en el plumaje juvenil a Nycticorax nycticorax, se distingue de sta por ser en general ms marrn que gris, con menos punteado de color blanco en el manto, cuello ms delgado, pico ms robusto y mayormente negro. En vuelo las patas extendidas, sobrepasan la cola y muestra coloracin ms oscura en las plumas de vuelo (National Geographic 2002). Entre octubre del 2002 y octubre 2003, fueron avistados por primera vez individuos adultos y juveniles de N. violacea por observadores de aves en el Refugio de Vida Silvestre Pantanos de Villa ( RVS Pantanos de Villa, Lima). A partir de ese momento fueron observados cada vez con ms frecuencia, presumindose que el ave era una especie residente reproductiva en la zona. La mayora de las observaciones fueron hechas cerca de la torre de observacin 4 y en la playa y laguna Marvilla en la misma rea. En el 2006 AT encontr 3 nidos en la totora, hechos de dicha planta, en la vegetacin de la Laguna Principal del rea protegida, entre 80 cm y 1 m sobre el nivel del agua; en los nidos no se encontr pichones pero si entre 3 y 4 huevos de color verde
azulado, en cada uno. En Julio del 2008, 15 individuos entre adultos y juveniles fueron registrados en la zona (Fig. 1). El 06 de Julio del 2007, DC observ lo que en ese momento fueron 5 adultos de una especie de garza desconocida, que posteriormente fue identificada como N. violacea en la Laguna de Pucchn en Caman, Arequipa. Posteriormente, en una bsqueda realizada entre el 18 y el 20 de junio del 2009, MU y voluntarios del MUSA, no pudieron encontrar ningn individuo de la especie en la misma zona. Cabe mencionar que el estado de conservacin de dicho humedal est deteriorado, por las prcticas agrcolas para desecar el humedal lo que causa la prdida del espejo lagunar. A partir del 2009, la especie fue reportada por observadores en ms localidades, en abril en las Laguna del Paraso (Huacho, Lima), y a inicios de julio en el Reservorio Tinajones (Lambayeque). El 11 de noviembre del 2009, Steve Howell y Ral Herrera observaron un individuo juvenil en el Puerto de Arica al norte de Chile; el ave fue vista en el rea por dos semanas, aproximadamente (Howell & Herrera 2010). En Febrero del 2010, con motivo de los Censos de Aves Playeras DC, y otros observadores, avistaron dos individuos, un adulto y un juvenil, en la Laguna de Pucchn. La observacin de este individuo juvenil confirma la reproduccin de la especie en esta nueva rea (Fig. 2). La especie en el Per, actualmente posee una distribucin distinta a la mencionada en las publicaciones formales en Valqui 2004 y Schulenberg et al. 2010, con la confirmacin de los nuevos lugares de nidificacin en Lima y Arequipa y las observaciones de individuos posiblemente errantes en Lambayeque y Lima (Fig. 3). Es posible que los reportes tanto al sur (Arequipa y Arica, Chile) y norte de Lima (Huacho), sean de individuos procedentes de la nueva poblacin residente en el RVS Pantanos de Villa. El tamao reducido del RVS Pantanos de Villa, puede ser tambin un motivo por el cual la descendencia de las primeras nidadas
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Ugarte et al.
Figura 1. Nyctanassa violacea en el Refugio de Vida Silvestre Pantanos de Villa, julio de 2008, individuos juvenil (izquierda) y adulto (derecha). (Fotos Alejandro Tabini).
est dispersndose y colonizando otros humedales costeros, al aumentar la competencia por recursos con sus congneres. Es probable que sigan surgiendo nuevos reportes en otros humedales costeros cercanos al RVS Pantanos de Villa, dado que desde su asentamiento, se ha podido constatar la presencia en lugares ms prximos a ste que a su lugar de residencia habitual en Tumbes y en hbitats ms similares tambin que a los manglares del norte.
Es importante, que para definir nuevas poblaciones residentes en otros humedales de la costa peruana, se confirme nidificacin y presencia de juveniles; ya que en los individuos adultos la observacin de plumas ornamentales en la cabeza, no es un indicador de estado reproductivo, debido a que stas se presentan desde la primera muda prebsica y no como generalmente se piensa en una muda pre alterna o de plumaje reproductivo, inexistente en esta especie (Pyle & Howell 2004), de manera tal que no es indicador de reproduccin activa en el lugar.
Figura 2. Nyctanassa violacea en la Laguna de Pucchn, Caman, Arequipa, febrero de 2010, individuos juvenil (izquierda) y adulto (derecha) (Fotos Daniel Cceres).
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distribucin de nyCtAnASSA violACeA
Literatura citada
Hilty S.L & W.L. Brown. 1986. A Guide to the Birds of Colombia. Princeton University Press. USA. Howell S. N. G & Herrera, R. 2010. First Chilean Record of Yellowcrowned Night Heron Nyctanassa violacea, Cotinga 32, pp 117. National Geographic. 2002. Field Guide to the Birds of North America. National Geographic. Pyle P. & S. N. G. Howell. 2004. Ornamental Plume Development and the Prealternate Molts of Herons and Egrets, Wilson Bulletin 116(4):287292. Ridgely R.S. & P.J. Greenfield. 2001. The Birds of Ecuador. Vol. 1: Status, Distribution & Taxonomy. Cornell University Press. Ithaca, New York. Ridgely R. S. & P. J. Greenfield. 2001. The Birds of Ecuador. Vol. 2: A Field Guide. Cornell University Press Ithaca, New York. Sibley D.A. 2000. The Sibley guide to birds. National Audubon Society. A Chanticleer Press Edition; Alfred Knopf, N.Y. 544p. Schulenberg T. S., D. F. Stotz, D. F. Lane, et al. 2010. Birds of Peru, revised and updated. Princeton, NJ: Princeton University Press. Valqui T. 2004. Where to Watch Birds in Peru. Grfica Nez S.A. Lima, Per. Watts B.D. 1995. Yellow-crowned Night-Heron Nyctanassa violacea. Birds of North America, 161: 1-24. Wetmore A. 1965. The Birds of the Republic of Panam. Part 1: Tinamidae (Tinamous) to Rhynchopidae (Skimmers). Smithsonian Miscellaneous Collections. Vol 150. Pp 101, 102.
Tumbes
Zona habitual de residencia
Lambayeque
Reservorio de Tinajones (2009)
Laguna del Paraso (Huacho, 2009) R V S Pantanos de Villa (2002 - 2009)
Lima
Arequipa
Laguna de Pucchn en Caman (2007 - 2010)
Figura 3. Nyctanassa violacea, nuevas localidades donde ha sido observada. En crculo, observaciones de los autores, en estrellas avistamientos por observadores de aves. Se indica aos en que se observaron.
Agradecimientos A Manuel Plenge, Fernando Angulo y Peter Pyle, por proporcionar informacin til para la redaccin del trabajo; a Ral Herrera y Rodrigo Barrios por proporcionar detalles sobre sus observaciones personales. A Joaqun Ugarte por la elaboracin del mapa adjunto. A los colaboradores en las redes pblicas Birding Per, Obschile e INCASPIZA. A los Miembros Voluntarios del MUSA por su participacin en la expedicin del rea de Ornitologa, Coleccin Cientfica, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional San Agustn de Arequipa (MUSA) a los humedales de Pucchn los aos 2007 y 2009. A Nathan Senner, la Organizacin y a los participantes del censo en el humedal de Pucchn por parte del Censo Nacional de Aves Playeras del 2010.
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Ugarte et al.
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Varamiento de cetceos en Tacna ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
Varamiento de cetceos en Tacna, Per (2002-2010)

Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010)
Jos Pizarro-Neyra
Colegio Miguel Pro Calle Arica 176 Tacna Email Jose Pizarro-Neyra: josepizarro@mail.com
Resumen
Se presentan datos de varamientos de cetceos producidos entre abril del ao 2002 y enero de 2010 en las localidades de Los Palos, Vila-vila, Morro Sama e Ite, ubicadas en la regin Tacna. Los resultados indican que: 85% de los ejemplares varados corresponden a Phocoena spinipinnis, 8% a Tursiops truncatus, y el resto a cetceos de las especies: Grampus griseus, Eubalaena australis y Physeter macrocephalus. Los varamientos de cetceos grandes solo se observaron en Los Palos, mientras la mayor cantidad de varamientos observados se produjeron en Ite (80%). La causa del varamiento de algunas marsopas (P. spinipinnis) es la captura incidental en redes usadas por la pesca artesanal. Se relaciona el varamiento de P. macrocephalus con anomalas de la temperatura superficial del mar. Palabras clave: Pesca incidental, mamferos marinos, marsopa negra, delfn nariz de botella, delfn gris, ballena franca, cachalote.
Abstract
Stranded cetaceans in the coast of Tacna since April 2002 to January 2010 are reported in this work. The research was conducted in Tacna region, southern Per. The fishing villages surveyed were: Los Palos, Vilavila, Morro Sama and Ite. According with the results, the more abundant cetaceans in the strandings were: Phocoena spinipinnis (85%) and Tursiops truncatus (8%). Other identified species are Grampus griseus, Eubalaena australis and Physeter macrocephalus. The strandings of greater cetaceans were observed only in Los Palos, meanwhile, 80% of the all stranded animals were founded in Ite. The cause of stranding of some porpoises is due to the entanglement in nets of artisanal fisheries. The stranding of sperm-whale is linked with the anomalous values of superficial sea temperature. Keywords: Bycatch, marine mammals, Burmeister's Porpoise, Bottlenose dolphin, Risso's dolphin, Southern Right Whale, Sperm whale.
Las observaciones publicadas acerca de varamientos de cetceos en Tacna solo han abarcado las zonas costeras de Ite y Vila-vila y reportan muy pocos restos (Van Waerebeek & Reyes 1994; Van Waerebeek et al. 1997). En este trabajo se incrementa el conocimiento sobre los varamientos de cetceos en la regin Tacna. Los varamientos fueron observados en las localidades costeras de Los Palos (1817S 7027W), Vila-vila (1807S 7036W), Morro Sama (18S 7054W) e Ite (17 56S 7058W) (Fig. 1). En todas ellas se practica pesca artesanal de orilla en las modalidades de cortina, pinta y extraccin de mariscos (Estrella et al. 2006). Los varamientos fueron observados durante visitas realizadas en diferentes meses entre abril de 2002 y enero de 2010. Para evitar doble conteo en posteriores visitas, se pintaron con esmalte los crneos de los pequeos cetceos no enterrados. Se utilizaron las claves de Jefferson et al. (1993) para identificar los ejemplares a nivel de especie. Para la identificacin de restos seos se examinaron in situ crneos varados para identificar frmula dentaria. En los ejemplares frescos se examinaron caractersticas morfolgicas externas. Cuando se pudo, se tomaron fotografas para posterior identificacin. Se lograron identificar 58 ejemplares que corresponden a cinco especies del orden Cetacea. Los hallazgos de pequeos cetceos varados corresponden a la especie Phocoena spinipinnis Burmeister 1865, conocida localmente como chancho marino. Otros pequeos cetceos varados y observados fueron: Grampus griseus Cuvier 1812, y Tursiops truncatus Montagu 1821. Los ejemplares varados de grandes cetceos corresponden a las especies Eubalaena australis Desmoilins 1822 y Physeter macrocephalus Linnaeus 1758. Estos ltimos varamientos slo se presentaron
en playas de Los Palos, mientras que los varamientos de pequeos cetceos se observaron en diferentes localidades (Tablas 1 y 2).
Per
Ite
Oc a no
Morro Sama Vila-vila
Tacna
Los Palos
Pa
cf ico
Figura 1. Ubicacin de las localidades de observacion de varamientos de cetceos entre el ao 2002 y 2010.
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Pizarro-Neyra
Tabla 1. Lista de ejemplares varados de Phocoena spinipinnis en Tacna (2002 - 2010). F. dent.= Frmula dentaria, F. alta dor.= forma de aleta dorsal, P. col. Externa= patrn de coloracin externa. Hallazgo 2 osamentas con crneos a lo largo del litoral 1 crneo 2 osamentas y un ejemplar fresco 3 osamentas 7 osamentas y un ejemplar fresco. 1 crneo, 2 ejemplares frescos. 1 crneo 1 crneo 1 crneo 2 ejemplares frescos, 1 osamenta. 4 ejemplares. 1 osamenta y 1 hembra con su cra no nato. 2 osamentas. 1 3 1 1 7 2 Individuos Localidad 2 1 3 3 8 3 1 1 1 3 4 3 2 1 3 1 1 7 2 Vila-vila Morro Sama Ite Ite Ite Ite Morro Sama Morro Sama Vila-vila Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite Fecha Abr-02 Dic-02 Jun-04 Dic-05 Jul-06 Jun-07 Ago-07 Nov-07 Jun-07 Jul-08 Ago-08 Sep-08 Oct-08 Dic-08 Ene-09 Mar-09 Abr-09 May-09 Ene-10 Registro para identificacin F. dent.. F. dent. F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent.. F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent. F. dent. F. dent.. F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent. F. dent. F. dent. F. dent. F. dent. F. dent.
El 82% de los varamientos observados provienen de Ite, probablemente debido a que es una zona explotada tanto por la pesca industrial como artesanal. En sta zona se han observado bolicheras pescando, provenientes de Ilo dentro las 5 millas comprendidas entre 17 y 18S. Segn Reyes (1992), es comn la captura incidental de cetceos en las redes de cerco que desembarcan en Ilo. La zona de Ite tambin es usada para faenas de pesca artesanal por pescadores de Morro Sama y de Ilo (Van Waerebeek y Reyes 1994, Estrella et al. 2006). En Ite, se han observado ejemplares frescos de P. spinipinnis con huellas de
Figura 2. Ejemplar de Phocoena spinipinnis recientemente muerto, con huellas de las mallas de redes cortineras, en Ite, Tacna.
Figura 3. Varamiento de Grampus griseus en Vila-vila, Tacna, en febrero de 2005.
Tabla 2. Lista de cetceos varados en Tacna el el periodo 2002-2010. Para Phocoena spinipinnis vease Tabla 1. Especie Eubalaena australis Physeter macrocephalus Tursiops truncatus Tursiops truncatus Grampus griseus Tursiops truncatus Tursiops truncatus Tursiops truncatus Registro para identificacin Caractersticas morfolgicas externas Caractersticas morfolgicas externas Frmula dentaria Frmula dentaria Caractersticas morfolgicas externas, patrones de coloracin. Frmula dentaria Frmula dentaria, caractersticas morfolgicas externas Frmula dentaria, caractersticas morfolgicas externas Localidad Los Palos Los Palos Vila vila Ite Vila-vila Ite Ite Ite Fecha Ene-06 Dic-09 Mar-03 Jul-06 Feb-05 Jul-08 Mar-09 Ene-10
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Varamiento de cetceos en Tacna
las mallas de redes cortineras (Fig. 2), con las que se capturan Sciaena deliciosa (Tschudi 1846), Cilus Gilberti (Abbott 1889), entre otros peces medianos. Anteriormente, los pescadores de Meca-Ite han admitido que se enredan ocasionalmente en sus redes delfines y marsopas (Van Waerebeek & Reyes 1994). El 88% de los cetceos varados observados en el litoral de Tacna corresponden a P. spinipinnis. Las observaciones de varamientos de otros pequeos cetceos, se refieren a animales en diferente estado de descomposicin o de restos seos. Una excepcin fue el varamiento de G. griseus en Vila-vila durante febrero de 2005 (Fig. 3), el cual fue parcialmente carneado por la poblacin antes de ser enterrado. El ejemplar varado de E. australis mostraba un avanzado estado de descomposicin. El varamiento de E. australis ocurri durante enero de 2006. No se conoce de otro varamiento de esta especie para el litoral de Tacna, sin embargo, existen avistamientos cerca de la costa en otros lugares del sur del Per como: Ilo (1738S 7120W) y La Planchada (1626S 7308W), los cuales ocurrieron tambin durante el verano, en 1987 y 1996 (Van Waerebeek et al. 1992, Van Waerebeek et al. 1998). Un ejemplar adulto de P. macrocephalus fue registrado durante diciembre de 2009 a 1 Km al norte de caleta Los Palos, cuando ya llevaba tres das en la orilla. ste varamiento se produjo mientras ocurra una anomala de la temperatura superficial del mar de +1,69 C en el litoral peruano (IMARPE 2009b). Otro varamiento de un ejemplar de P. macrocephalus se registr en Ilo durante julio de 2009 (Diario Correo de Tacna 6 julio 2009), mientras ocurra tambin una anomala positiva de la temperatura superficial del mar (IMARPE 2009a). Al respecto, Garca-Godos (2006), menciona que los avistamientos de ste cetceo cerca de la costa peruana es ms frecuente cuando se presentan anomalas de la temperatura superficial del mar. De acuerdo con los pescadores de la zona se ha producido un mayor nmero de varamientos de pequeos cetceos de las especies: T. truncatus, G. griseus y P. spinipinnis en el litoral de Los Palos y Morro Sama entre los aos 2006 y 2009, pero no se hallaron restos para comprobarlo. Agradecimientos A los pescadores artesanales del litoral de Tacna que proveyeron de informacin acerca de cetceos varados.
Literatura citada
Diario Correo de Tacna, 6 julio 2009. (en lnea) Mar vara Cachalote de 15 metros. <http://correoperu.pe/correo/ nota.php?txtEdi_id=6&txtSecci_parent=&txtSecci_ id=12&txtNota_id=238599>. Acceso 2/02/2010. Estrella C.; G. Castillo & J. Fernndez. 2006. II Encuesta Estructural de la Pesquera Artesanal Peruana. Regiones de Moquegua y Tacna. IMARPE-PRODUCE-AECI. Callao. Garca-Godos, I. 2006. A note on the occurrence of sperm whales (Physeter macrocephalus) off Peru, 1995-2002. The Journal of Cetacean Research and Management 8(1):113-119. IMARPE. 2009a. (en lnea) Boletn Semanal de la Temperatura Superficial del Agua de Mar en el Litoral Peruano. No.: 25/2009 Periodo: 01 07 Julio 2009. Direccin de Investigaciones Oceanogrficas Unidad de Investigaciones en Oceanografa Fsica. <http://www.imarpe.gob.pe/imarpe/ archivos/boletines/imarpe_blTSM_tsm25_2009.pdf>. Acceso 05/03/2010. IMARPE. 2009b. (en lnea) Boletn Semanal de la Temperatura Superficial del Agua de Mar en el Litoral Peruano. No.: 48/2009 Periodo: 22-28 Diciembre 2009. Direccin de Investigaciones Oceanogrficas Unidad de Investigaciones en Oceanografa Fsica. <http://www.imarpe.gob.pe/ imarpe/archivos/boletines/imarpe_blTSM_tsm48_2009. pdf>. Acceso 05/03/2010. Jefferson T.A., S. Leatherwood & M.A. Webber. 1993. FAO species identification guide. Marine mammals of the world. Rome: UNEP-FAO. 320 pp. Reyes, J.C. 1992. (en lnea) Informe sobre la situacin de los Mamferos Marinos en el Per. Informes y estudios del Programa de Mares Regionales del PNUMA N 145:1-24. CPPSPNUMA. <http://www.unep/regionalseas/publications/ reports/RSRS/pdfs.Rsrs.45>. Acceso 20/01/2010. Van Waerebeek, K. & J C. Reyes. 1994. Post-ban small cetacean takes off Peru: A review. Rep. Int. Whal. Commn.( Van Waerebeek, K., Van Bressem, M.F., Flix, F., et al. 1997. Mortality of dolphins and porpoises in coastal fisheries off Peru and southern Ecuador in 1994. Biol. Conserv. 81: 43-49. Van Waerebeek K, JC Reyes & C Aranda. 1992. Southern right whales (Eubalaena australis) off Per. Marine Mammal Science 8(1): 86-88. Van Waerebeek K, JC Reyes & MF Van Bressen. 1998. Sighting of a mother-calf pair of Southern right whale, Eubalaena australis in Peruvian waters. Est. Ocean. 17: 105-107.
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Pizarro-Neyra
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Nidos activos del cortarrama peruana ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana
Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter
Mario Rosina y Mnica Romo
Asociacin Peruana para la Conservacin de la Naturaleza APECO, Parque Jos de Acosta 187, Magdalena, Lima 17, Per. Email Mario Rosina: kraken54@gmail.com Email Mnica Romo: romomonica@gmail.com
Resumen
Dos nidos de Phytotoma raimondii, cortarrama peruana, fueron hallados en la localidad de El Gramadal, distrito de Huarmey, Provincia de Huarmey, Departamento de ncash. Ambos nidos estaban en arbustos de Grabowskia boerhaaviaefolia palo negro. Uno de ellos contena dos huevos y el segundo dos pichones de unos diez das a dos semanas de edad. Una semana despus, el 14 de abril de 2010 se ubic muy cerca del segundo nido que ya estaba vaco, a dos volantones que seguan a sus padres. Son los primeros nidos activos reportados que se han encontrado desde 1934. Palabras clave: Especie endmica, desierto costero peruano, conservacin, rea reproductiva, Per
Abstract
Two nests belonging to Phytotoma raimondii, the Peruvian plantcutter, were found in El Gramadal, at Huarmey, ncash. Both nests were in shrubs of Grabowskia boerhaaviaefolia, commonly known as palo negro. One nest had two eggs and the other nest had two chicks that were approximately two weeks old. Two weeks later, two fledglings were found following presumed parents. These chicks were close to the second nest, which was empty. These are the first nests reported for Phytotoma raimondii since 1934 Keywords: Endemic species, the Peruvian coastal desert, conservation, breeding area, Peru.
Phytotoma raimondii Taczanowski 1883, la cortarrama peruana, (Passeriformes, Cotingidae) es una especie endmica y de distribucin restringida a la costa norte del Per, desde el departamento de Tumbes hasta el departamento de ncash, y hasta los 300 m de altitud (Schulenberg et al. 2010). Esta especie est en peligro de extincin debido sobre todo a la prdida de su hbitat, ms an, no se haba encontrado un nido activo desde 1934 (Flanagan & Millen 2008), aunque Pollack (2009) encontr un nido vaco en Vir, La Libertad, el 31 de marzo de 2009, y Abramonte (2007) refiere haber encontrado indicios de nidos en la Quebrada Cerro Prieto en Talara, Piura, en febrero-marzo del 2007. La presente nota describe los primeros dos nidos activos hallados desde entonces. Uno de los nidos contena 2 pichones, lo que constituye el primer reporte de este tipo para la especie. Los nidos fueron encontrados en la localidad de El Gramadal, provincia de Huarmey, Departamento de ncash a 5 m sobre el nivel del mar. La localidad es aparentemente el lmite sur de la distribucin de esta ave y no est registrada en la ms reciente publicacin sobre la distribucin del Phytotoma raimondii (Flanagan et al. 2009). El hbitat consta sobre todo de arbustos achaparrados y espinos: Grabowskia boerhaaviifolia (L. f.) Schltdl. (Solanaceae), palo negro; Capparis scabrida Kunth, zapote; Capparis cordata Ruiz & Pav. ex DC., satuyo; Acacia macracantha Humb. & Bonpl. ex Willd., faique; Prosopis pallida (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Kunth, algarrobo; Schinus molle L., molle. El Palo negro es el arbusto predominante en el lugar, mide hasta 3 m de altura y es muy espinoso. Entre noviembre de 2009 y abril 2010, hemos visto varios Phytotoma raimondii comiendo sus frutos. La poblacin censada de Phytotoma raimondii el 14 de abril del 2010 fue de 25 individuos en 3 ha (15 machos, tres de ellos juveniles y 10 hembras, una juvenil). El lugar donde se encuentra
el hbitat del Phytotoma raimondii y por donde se les ve volar tiene aproximadamente 5 ha de superficie. Ms all de esta rea, que es sobre todo gramadal, no se les ha visto y tampoco hemos odo sus caractersticos reclamos. Se realizaron visitas al lugar en los ltimos meses del 2009 (29 de noviembre, 28 de diciembre) y los primeros del 2010 (2 de enero, y el 1, 7, 13 y 14 de abril). Durante estas visitas se buscaba la presencia de nidos y comportamientos de la hembra o el macho que indicaran incubacin. El 1 de abril de 2010 se encontr un nido con un huevo (nido 1, Fig. 1) y seis das despus (7 de abril) haba dos huevos en el mismo nido (Fig. 2). El 7 de abril tambin se hall un segundo nido (nido 2) con dos pichones bastante desarrollados (Fig. 3). Basados en el estado del plumaje de los polluelos calculamos la edad entre unos 10 a 15 das de nacidos. Este ltimo hallazgo es el primero en ser reportado y documentado. Segn lo observado por O.D. Boggs (Flanagan y Millen 2008) y encontrado por nosotros la puesta de Phytotoma raimondii sera de dos huevos. Los nidos se disimulan muy bien con la planta que los alberga, son amplios y expuestos, de 15 cm de dimetro, construidos principalmente con ramitas secas de palo negro y molle y se confunden perfectamente con las ramas secas del palo negro. Ambos nidos estaban ubicados a 1,20 m. de altura en dos arbustos de palo negro, situados a unos 70 m el uno del otro. Los arbustos, donde se observaron los nidos 1 y 2, eran achaparrados, uno de 1,60 m de altura por 4 m de dimetro y el otro de 2,5 m de altura x 10 m de dimetro, respectivamente. El primer huevo era de color celeste claro con manchas marrones, pero los 2 huevos observados luego de 6 das ya tenan un color gris claro. El huevo tena una longitud de 2,4 cm y un dimetro de 1,8 cm (calculado en base a las fotografas tomadas). Dentro del nido 1 se encontr tambin algunas hojas de palo negro cortadas, una de ellas cubriendo los huevos y
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Rosina & Romo
Figura 1. Nido de Phytotoma raimondii con un huevo el 1 de abril de 2010 (foto M. Romo).
Figura 2. Nido de Phytotoma raimondii con dos huevos el 7 de abril de 2010 (foto M. Romo).
Figura 3. Nido de Phytotoma raimondii con dos pichones (foto M. Romo).
Figura 4. Volantn de Phytotoma raimondii (foto M. Tweddle).
Figura 5. Volantn de Phytotoma raimondii (foto M. Tweddle).
Figura 6. Phytotoma raimondii juvenil (foto M. Tweddle).
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Nidos activos del cortarrama peruana
otras tres debajo de estos (Fig. 2). El nido 2 tena dos pichones en avanzado estado de desarrollo, emplumados y con poco plumn, las plumas caudales eran incipientes y se mostraban aun dentro de sus caones al igual que en las alas (Fig. 3). El plumaje del dorso de los pichones era gris con listas oscuras similar al de la hembra adulta lo que los hace muy crpticos. El 14 de abril encontramos el nido 2 vaco y muy cerca de l, en otro arbusto de palo negro vimos 2 volantones que seguan a sus padres (presumiblemente los pichones que estaban en el nido 2 una semana antes). Tenan el plumaje an incompleto, con las plumas primarias y secundarias poco desarrolladas y las caudales emergiendo de sus caones. El color del plumaje de ambos era similar al de los machos adultos sin las caractersticas manchas de color rufo excepto en la zona de la cloaca, el iris era oscuro y no amarillo y ya presentaban la tpica cresta de los Phytotoma raimondii adultos. Las listas pardas del dorso no eran visibles (Figs. 4 y 5). Realizaron vuelos muy cortos de arbusto en arbusto. El reclamo de estos volantones era ms corto y menos agudo que el de los adultos. Uno de ellos trat de alimentarse del fruto del palo negro sin lograr arrancarlo de la rama. El da 14 de abril tambin se logr fotografiar algunos Phytotoma raimondii juveniles (Fig.6). En las visitas del 13 y 14 de Abril, los machos se exhibieron mucho menos que en las visitas anteriores, as mismo los reclamos disminuyeron en frecuencia e intensidad, lo que podra indicar la finalizacin del perodo reproductivo. El Phytotoma raimondii se encuentra fuertemente amenazado sobre todo por la rpida prdida de hbitat. En la costa norte del Per la expansin de los terrenos dedicados a la agricultura es dramtica, adems existe tambin la expansin urbana, si a esto se agrega la tala indiscriminada de algarrobos y otras especies leosas y el sobre pastoreo de cabras en los bosque secos arbustivos, el panorama es preocupante.
Se ha visto que Phytotoma raimondii logra tener xito reproductivo aun cuando su hbitat sea de pequeas dimensiones, siempre y cuando la composicin y estructura vegetal de este no sea alterada, sin embargo no debe dejarse de lado el riesgo de empobrecimiento gentico por endogamia en estas poblaciones pequeas y aisladas. Agradecimientos Agradecemos a Robert Williams quien nos inform sobre el lugar de El Gramadal. A Michael Tweddle por las estupendas fotografas que acompaan el artculo. A Manuel Plenge quien nos facilit bibliografa. A nuestra asistente Lady Amaro. Literatura citada
Abramonte C. 2007. Conducta reproductiva y dieta de Phytotoma raimondii (TACZANOWSKI, 1883) Cortarrama peruana en el bosque seco de Talara. Tesis para optar el ttulo profesional de bilogo. Universidad Nacional de Piura. Flanagan J.N.M. & B. Millen 2008. First nest and eggs records of Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii by O.D.Boggs Bull. B.O.C. 128(4):271. Flanagan J.N.M, G. Engblom, I. Franke, T. Valqui & F. Angulo 2009. Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae). Rev.per.biol. 16(2): 175-182. Pollack L.E, W. Zelada, C.A. Medina & J.A. Tiravanti. 2009. Registro de Phytotoma raimondii Cortarrama peruana en Vir, Departamento La Libertad, Per, 2009. Arnaldoa 16(1):125-128. 2009. Schulenberg T.S, D.F. Stotz, D.E. Lane, J.P. ONeill & T.A. Parker III. 2010. Aves de Per. Serie Biodiversidad Corbidi 01. Lima, Per.
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Rosina & Romo
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Lesiones pulmonares por pSeudAliuS inflexuS ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
Descripcin de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis

Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis
Alfonso Chavera C.1, Rufino Cabrera2,3, y Manuel Tantalen4
1 Departamento de Salud Animal y Salud Pblica, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Circunvalacin s/n. Lima, Per. Email Alfonso Chavera: achavera03@gmail.com 2 Departamento de Ciencias Biolgicas, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional San Luis Gonzaga. Ica, Per. 3 Direccin actual: Grupo Temtico de Enfermedades Metaxnicas, Direccin General de Epidemiologa, Ministerio de Salud. Calle Daniel Olaechea N 199, Lima 11. Lima, Per. Email Rufino Cabrera: rcabrerach@hotmail.com 4 Laboratorio de Parasitologa, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Per.
Resumen
Se describen las lesiones pulmonares ocasionadas por el nematodo, Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1808) Schneider, 1866 en dos especmenes, macho y hembra, de Phocoena spinipinnis Burmeisteir, 1865 marsopa espinosa, capturados en aguas de la Reserva Nacional de Paracas, Per. Macroscpicamente, los pulmones mostraron ndulos indurados superficiales de 0,5 2 cm de dimetro, donde al corte se encontraron nematodos rodeados por una severa reaccin inflamatoria crnica y en los bronquios se observa que el extremo anterior de los parsitos obstruye la luz mientras que el extremo posterior se encuentra libre. Microscpicamente, los parsitos estn en diferentes grados de degeneracin, rodeados de un extenso exudado inflamatorio compuesto por eosinfilos, macrfagos, mononucleares, clulas gigantes multinucleadas con extenso tejido de granulacin que infiltra el parnquima pulmonar, alvolos distendidos y en algunos sectores destruidos. Adems, se observa hiperplasia de mucosa bronquial, pared arterial con hiperplasia de capa muscular lisa, disminucin del lumen. P. inflexus ocasiona una bronconeumona crnica severa. Esta es la primera descripcin de las lesiones pulmonares que produce P. inflexus en P. spinipinnis. Palabras clave: Nematoda, Parasitos, Cetacea, Phocoena spinipinnis, Neumona.
Abstract
Pulmonary lesions caused by the nematode Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1808) Schneider, 1866; in two specimens, male and female of Burmeister's Porpoise (Phocoena spinipinnis Burmeisteir, 1865). The Cetaceans were captured in the Reserva Nacional de Paracas, Peru. Macroscopically, the lung shown superficial harden nodules of 52 cm of diameter and on the cut surface the nematodes were seen surrounded by severe chronic inflammatory reaction and the bronchium are occluded by the cranial part of these parasites and the caudal part remains free. Microscopically, the parasites are shown in different degree of degeneration and they are surrounded by severe inflammatory exudate composed of eosinophils, macrophages, mononuclear cells, multinuclear giant cells and dense granulation tissue scattered by the pulmonary parenchyma with distended and necrotic alveoli. Other lesions included hyperplasia of bronchium mucosa and hyperplasia of the arterial smooth muscle with luminal obliteration. Therefore, a severe eosinophilic granulomatous bronchopneumonia is caused by P. inflexus and is the first description of the parasitic pulmonary lesions in P. spinipinnis. Keywords: Nematoda, Parasites, Cetacea, Phocoena spinipinnis, Pneumonia.
Introduccin El conocimiento de las lesiones que producen los parsitos en los cetceos marinos, en especial los helmintos, es importante porque ocasionan graves enfermedades (Raga et al. 1997). Dentro de los helmintos, los nemtodes pulmonares de la familia Pseudaliidae son muy importantes porque ocasionan bronquitis y neumona e incluso la muerte de fcidos y delfines tanto en poblaciones naturales (Geraci & Aubin 1987) como en animales en cautiverio (Onderka 1989). Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1809) es uno de los parsitos pulmonares ms frecuentes de la marsopa Phocaena phocaena, cetceo que habita las costas de Canad, Estados Unidos (Margolis & Arai 1987) y Reino Unido (Europa), donde las infecciones por esta especie ocasionan neumona y es la segunda causa de muerte de este hospedero (Jepson et al. 1999). Phocoena spinipinnis Burmeister, 1865, conocido como la marsopa negra o espinosa, y chancho marino en el Per, es un cetceo que habita las costas de Amrica del Sur, desde el norte de Per en el Ocano Pacfico hasta el sur de Brasil en el Ocano Atlntico. Se conoce muy poco sobre su biologa y ecologa y ha sido catalogada como insuficientemente conocida por la IUCN (2010). En la costa peruana, hasta la prohibicin de su caza, P. spinipinnis fue uno de los mamferos marinos capturados
por pescadores artesanales, debido al consumo directo por la poblacin (Arias 1996). Torres et al. (1992) y Bern-Vera et al. (2008) han identificado algunos helmintos en los P. spinipinnis que habitan aguas chilenas y argentinas; sin embargo, no se conoce los efectos patolgicos que producen en este cetceo. Entre los helmintos reportados para P. spinipinnis estn los nemtodes Stenurus australis (Sarmiento & Tantalen, 1991), Halocercus sp. y P. inflexus, ste ltimo de P. spinipinnis del litoral de Chimbote, departamento de Ancash (Tantalen 1993) y de la Reserva Nacional de Paracas en Ica (Tantalen & Cabrera 1999). Existen pocos estudios sobre muerte y lesiones producidas por helmintos (Montes et al. 2004) o por otras causas (van Bresem et al. 2007) en cetceos en el Per; en particular no se conocan las lesiones patolgicas que ocasiona P. inflexus en P. spinipinnis en las costas de Amrica del Sur. En el presente estudio se describen las lesiones pulmonares macroscpicas y microscpicas producidas por Pseudalius inflexus (Nematoda: Metastrongyloidea: Pseudaliidae) en Phocoena spinipinnis capturados, accidentalmente, por pesca artesanal en aguas de la Reserva Nacional de Paracas en el departamento de Ica, Per.
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Chavera et al.
(a)
(b)
Figura 1. (a) Lesiones nodulares en la superficie del parnquima pulmonar de Phocaena spinipinnis producidas por Pseudalius inflexus. (b) Congestin de los bronquios por adultos de P. inflexus en P. spinipinnis. 5 X.
Material y mtodos Se examinaron pulmones de dos carcasas frescas de adultos (macho y hembra) de Phocoena spinipinnis, capturados, accidentalmente, el 8 de junio de 1994, y el 7 de mayo de 1997, por pescadores artesanales en el litoral de la Reserva Nacional de Paracas y desembarcados en el muelle pesquero de San Andrs, Pisco (134400S 761329W). La identificacin de los hospederos se realiz en base a la frmula dentaria y a las caractersticas morfolgicas de acuerdo a Reyes et al. (1988) y Jefferson et al. (1993). Los procedimientos de la colecta, fijacin e identificacin de los helmintos fueron descritos por Tantalen y Cabrera (1999). Las reas afectadas de los pulmones derecho e izquierdo de ambas marsopas se seccionaron y dividieron en varias porciones similares y fijaron en formol al 10%, luego, fueron embebidas en parafina. Los cortes histolgicos se realizaron a 4 6 m de grosor y se colorearon con Hematoxylina-Eosina y tricrmica de Masson (Humason 1967). Las observaciones, microfotografas y medidas se realizaron en un microscopio de campo claro con objetivos de 10X y 40X. Especmenes de P. inflexus estudiados se encuentran depositados en la Coleccin Helmintolgica del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), Lima, Per, con el No. 1534. Resultados Se encontraron, aproximadamente, 30 40 nemtodes en los bronquios, bronquiolos y vasos sanguneos del lbulo caudal pulmonar que fueron identificados como adultos de Pseudalius inflexus (Tantalen & Cabrera 1999). Lesiones macroscpicas.- Los pulmones se encontraron congestionados, firmes, marmoleados formando mltiples lesiones nodulares induradas blanquecinas que coalescen y sobresalen en la superficie del parnquima pulmonar, miden entre 0,5 y 2 cm de dimetro (Fig. 1a). Al abrir los bronquios, se encontraron los extremos ceflicos de decenas de nemtodes vivos y algunos muertos rodeados por una densa cpsula fibrosa, en cambio, los extremos posteriores de color rojizo se dirigen hacia la trquea (Fig. 1b). La longitud total de los nematodos machos es 13 cm en promedio y de las hembras 15 cm. Los bronquios muestran
una marcada reaccin fibrtica inflamatoria que los rodea y se extiende hasta el parnquima pulmonar. Lesiones microscpicas.- El pulmn ha perdido su citoarquitectura espongiforme; los septos alveolares se presentan muy engrosados, con abundante tejido conectivo denso y colgeno con reas de hialinizacin (Fig. 2a) que ocupa gran parte de los espacios alveolares, aparece de un color azulado con la tcnica de tricrmica de Masson. En algunas zonas del msculo liso se observa una sustancia ptrea de depsito, basfila, que sugiere la presencia de calcio. Los bronquios mayores, ocupados por numerosos nemtodes, de cutcula gruesa queratinizada se rodea de un extenso exudado inflamatorio del hospedero compuesto por eosinfilos en variables grados de degeneracin, linfocitos, macrfagos en fase de ingestin, clulas gigantes multinucleadas y bacterias bacilares basfilas con extensa proliferacin de tejido conectivo fibroso y su mucosa revestida por un epitelio estratificado en exfoliacin y la capa subyacente de msculo liso en marcada hiperplasia. Las arterias pulmonares presentan marcada hiperplasia de la musculatura lisa y disminucin de sus lmenes y la ntima con diversos grados de degeneracin (Fig. 2b), los capilares alveolares con severa proliferacin, congestin y formacin de microtrombos. En otras reas pulmonares se observan zonas de atelectasia y enfisema, rodeadas de tejido muscular liso muy prominente, hiperplsico que en su zona de contacto con el parsito contiene eosinfilos en variables grados de degeneracin y macrfagos. En otras zonas el parnquima pulmonar se observan cortes transversal y diagonal a diferentes niveles del nematode encapsulado resaltando la cutcula gruesa, los msculos de tipo polimiario y los cordones laterales (Fig. 2c). Discusin Esta es la primera descripcin de bronconeumona crnica producidas por el nematodo pulmonar P. inflexus en P. spinipinnis en aguas de Amrica del Sur. Pseudalius inflexus es el nematodo pulmonar ms grande que parasita a P. phocoena de aguas britnicas, noruegas y de Islandia, generalmente asociado a Torynurus convolutus; tambin se le ha implicado como causa de muerte (Baker & Martin 1992, Gibson
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Lesiones pulmonares por pSeudAliuS inflexuS
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haber revisado adecuadamente el corazn y nmero de secciones evaluadas histolgicamente. La densidad de infeccin de P. inflexus en P. spinipinnis, reportada en este trabajo, est dentro del rango encontrado en P. phocaena de aguas Europeas (Gibson et al. 1998, Slob et al. 1996) aunque el promedio es menor. Las caractersticas macroscpicas e histopatolgicas observadas en este trabajo son muy similares a las lesiones severas producidos en P. phocaena de las costas britnicas (Jepson et al. 2000). Se ha sugerido que P. inflexus asociado a T. convolutus puede matar a P. phocoena en infecciones masivas (Baker y Martn 1992; Gibson et al. 1998) o por ruptura de la arteria pulmonar, bronquios y bronquiolos (Jepson et al. 2000). La arteritis observada en nuestro trabajo, con degeneracin de la ntima y microtrombos en los capilares alveolares del pulmn de P. spinipinnis, corrobora la severidad de las lesiones que produce este nematodo; hallazgos patolgicos similares se encontraron en infecciones por P. inflexus en el 17% (34) ejemplares de P. phocaena en aguas britnicas (Jepson et al. 2000). Debido al tamao, la localizacin y el nmero de P. inflexus en P. spinipinnis, se presume la congestin de los bronquios y septos, destruccin de los bronquiolos, lesin de vasos y del parnquima pulmonar de la marsopa, las que podran ser causas de muerte natural; o debilitarlo y de esa forma, podran ser atrapados en las redes de los pescadores artesanales. Es probable que los dos especmenes examinados hubieran varado y muerto debido a la neumona crnica. Las lesiones causados por P. inflexus en P. spinipinnis se asemeja a la neumona verminosa que ocasiona Halocercus invaginatus en P. phocaena en las costas de los Estados Unidos de Amrica, atribuyndose el varamiento a este parsito (Dailey & Strout 1978), aunque nosotros no observamos exudado de fibrina. Las lesiones provocadas por P. inflexus en P. spinipinnis son ms severas que las provocadas por Torynurus convolutus en P. phocaena en aguas europeas (Baker & Martin 1992), la presencia de trombos en las marsopas espinosas podran deberse a la liberacin de enzimas por el parsito. Las lesiones peribronquiales alrededor del parsito podran haber sido provocadas por la respuesta a sustancias liberadas por el poro excretor del nemtode, como se ha sugerido en las lesiones pulmonares de Phoca hispida, producidas por Otostrongylus circumlitus y Filaroides hispidus (Onderka 1989). La presencia de atelectasis y enfisema pulmonar por P. inflexus no haban sido descritas en estudios previos en otros cetceos. Estas lesiones se haban observado en infecciones masivas por H. pingi en Neophocaena phocaenoides en las costas de Hong Kong (Parsons & Jefferson 2000). En el diagnstico diferencial de las lesiones histolgicas de neumona verminosa se debe considerar la infeccin por morbilivirus que puede ser descartada o confirmada por la prueba de inmunoperoxidasa (Jepson et al. 2000); a pesar de no haber sido reportada en los cetceos de aguas peruanas, debe tenerse en cuenta. Como P. inflexus ocasiona una bronconeumona crnica severa en P. spinpinnis, podra tener un impacto negativo en la poblacin natural de este cetceo en las costas de Amrica del Sur; por ello, se requieren de ms estudios relacionados con los
(b)
(c)
cl cl m cn cl m m cl cl cl cl Figura 2. (a) Parnquima pulmonar con tejido conectivo, respuesta inflamatoria y destruccin del parnquima (bronquiolitis crnica). Coloracin HE, 40 X. (b) Arteria pulmonar con hiperplasia marcada de la musculatura lisa. Ntese la disminucin de la luz. Coloracin HE, 10 X. (c) Parnquima pulmonar con corte transversal y diagonal del parsito encapsulado. Msculos= m, cordones nerviosos= cn cordones laterales= cl. Coloracin HE, 10 X. m cn cl m cl cl
et al. 1998, Jepson et al. 2000). Se localiza en los bronquios y bronquiolos del pulmn de P. spinipinnis (Tantalen & Cabrera 1999) y de P. phocaena (Margolis & Arai 1989); sin embargo, no se encontr en vasos pulmonares, corazn y trquea, donde tambin habita la segunda especie (Baker & Martin 1992, Gibson et al. 1998, Jepson et al. 2000, Siebert et al. 2006), quizs por el escaso nmero de animales examinados o por no
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Chavera et al.
cambios patolgicos provocados tanto por nemtodos pulmonares como de otros agentes, adems es imprescindible aclarar el ciclo vital del parsito para plantear algn control o prevencin de esta nematodiosis pulmonar. Agradecimiento Este estudio fue financiado parcialmente por PRO NATURALEZA, fundacin peruana para la conservacin de la naturaleza, gracias a la gestin del Blgo. Carlos Obando. Tambin, agradecemos a Valerie Lounsbury del Nacional Aquarium, Baltimore (USA), Dr. Jhon Baker del Department of Veterinary Pathology, University of Liverpool, por la literatura proporcionada. Al Dr. Luis Gmez de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos por las facilidades brindadas para tomar las microfotografas. Literatura citada
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Infestacin por esparganos en priStimAntiS ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
Infestacin por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Per
Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru
1* Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Av. Circunvalacin 2800, San Borja. Lima, Per. Email Luis Gomez-Puerta: lucho92@yahoo.com (Corresponding author) 2 Divisin de Herpetologa CORBIDI (Centro de Ornitologia y Biodiversidad). Calle Santa Rita 105, Urbanizacin Huertos de San Antonio, Surco. Lima, Per. 3 Faculdade de Medicina Veterinria e Zootecnia, Universidade de So Paulo (USP). Av. Prof. Orlando Marquez de Paiva n87, Cidade Universitria. So Paulo, Brasil. 4 Naval Medical Research Center Detachment. Av. Venezuela cuadra 36. Callao 2, Per.
Luis A. Gomez-Puerta1*, Germn Chvez2, Marco A. Enciso2,3, Ana P. Mendoza4 Resumen

En el presente estudio, reportamos el parasitismo por esparganos del cestode Spirometra sp. en los anfibios: Pristimantis nephophilus y Pristimantis rhodostichus, provenientes del departamento de San Martin, Per. Tres estructuras filiformes localizadas a nivel subcutneo, fueron colectadas e identificadas como esparganos. El hallazgo de este metacestode constituye el primer registro en anfibios del Per y demuestra que las ranas P. nephophilus y P. rhodostichus son nuevos hospederos intermediarios para Spirometra sp. Palabras clave: vida silvestre, parsitos, anfibios, Amazonia, San Martin, Per.
Abstract
In this study, we report the parasitism by sparganum of tapeworm Spirometra sp. in amphibians: Pristimantis nephophilus and Pristimantis rhodostichus, from the department of San Martin, Peru. We collected three filiform structures located at the subcutaneous and identified as sparganum. The finding of this metacestode is the first record in amphibians of Peru, and shows that frogs P. nephophilus and P. rhodostichus are new intermediate hosts for Spirometra sp. Keywords: wildlife, parasites, amphibians, Amazon, San Martin, Peru.
Introduccin El gnero Spirometra (Eucestoda, Diphyllobothriidea, Diphyllobothriidae; Kuchta et al. 2008) son especies que presentan un ciclo de vida complejo, el cual utiliza como hospederos definitivos a mamferos carnvoros, principalmente felinos y cnidos. As mismo, requiere de dos hospederos intermediarios: el primero es un Cyclops sp., y como segundo a anfibios, reptiles y mamferos (Mueller 1974). En el segundo hospedero intermediario, se desarrolla el estado larvario plerocercoide llamado espargano (Mueller 1974). El espargano tiene importancia en salud pblica debido a que es capaz de infectar a humanos provocando la esparganosis (Atias 1994). El hallazgo de esparganos en animales y humanos ha sido reportado en muchos pases, pero se presenta con mayor frecuencia en el continente asitico (Sakamoto et al. 2003). Actualmente en el Per, se conocen dos especies del genero Spirometra: S. mansonoides y S. erinacei (Tantalen & Guerrero 1982-88, Tantalen & Michaud 2005, Gomez-Puerta et al. 2009). Sin embargo, son escasos los reportes sobre esparganosis en el Per. En el presente trabajo ampliamos la lista de vertebrados que actan como hospedadores intermediarios para el cestodo Spirometra sp. en el Per. Material y mtodos En Noviembre del 2008, se realizo un inventario sobre la herpetofauna en el Valle del Alto Mayo, provincia de Moyobamba, San Martin, Per. Al examinar la fauna, entre ellos los anfibios, 2 ranas: 1 Pristimantis nephophilus (Duellman and Pramuk, 1999) (CORBIDI 03164) y 1 Pristimantis rhodostichus (Duellman and Pramuk, 1999) (CORBIDI 03375), presentaron ndulos subcutneos en el dorso y en el abdomen (Fig. 1). Al examen externo se apreciaron unas estructuras filiformes dentro
de los ndulos. Se realizo una incisin en la piel de las ranas para colectar las estructuras. Posteriormente fueron preservados en etanol al 70%, hasta su respectivo diagnostico.
Figura 1. Un adulto de Pristimantis rhodostichus con infestacin subcutnea dorsal de espargano de Spirometra sp. (Escala: centmetros).
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Gomez-Puerta et al.
Resultados y discusin Basndose en las caractersticas morfolgicas y la forma del esclex se concluyo que los especmenes colectados se trataban de esparganos. Se colectaron un total de 3 esparganos, siendo la mxima carga parasitaria dos esparganos por rana. Las dimensiones de los ejemplares examinados variaba entre de 10-32 mm de largo y 1,1-2,5 mm de ancho (Fig. 2).
Paraguay, Ecuador, Colombia, Venezuela, Brasil, Per, Guayana Inglesa y Uruguay (Leon et al. 1972, Rolon 1976, Dei-Cas et al. 1976, Beaver & Rolon 1981, Tantalen 1994, Sakamoto et al. 2003). En el Per, no existe estudios que determinen que especies animales actan como hospedadores intermediarios del gnero Spirometra, as como estudios epidemiolgicos que a la vez indiquen los mecanismos de infeccin en humanos y animales. Por lo tanto, es necesario realizar futuros estudios para saber el estado epidemiolgico actual de la esparganosis en el Per. Literatura citada
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Figura 2. Fotografa de espargano de Spirometra sp. (Escala: centmetros).
Actualmente, existen discrepancias sobre la identificacin de la especie de Spirometra a travs del espargano. Iwata (1972) y Mueller (1974), mencionan que las especies S. mansonoides y S. erinacei pueden ser diferenciadas por la forma del espargano. Para S. mansonoides, el espargano es delgado, filiforme y puede llegar a medir hasta 50 cm de largo. En el caso de S. erinacei, los esparganos son ms robustos, en ocasiones racimosos y llegan a medir hasta 10 cm de largo respectivamente. Basndose en las descripciones de Iwata (1972) y Mueller (1974), podemos presumir que nuestras muestras corresponden a estadios larvarios de S. mansonoides. Sin embargo, para la confirmacin es necesario emplear otras herramientas de ayuda en la identificacin, como las tcnicas moleculares (Berger, 2009). En el Per, nicamente son conocidos tres casos de esparganosis, dos casos reportados en humanos por Tantalen (1994), una en el departamento de Cajamarca y otra en Loreto; y otro por Michaud et al. (2003) en el mono titi Saguinus mystax, procedentes del departamento de Loreto. Por lo tanto, este es el primer reporte de esparganosis en anfibios para el Per. Los reportes de esparganosis en anfibios en otros pases de Sudamrica son muy escasos. En Brasil, Rego y Schaffer (1992) mencionan que los anfibios Bufo crucifer, Bufo sp., Hyla faber y Leptodactylus ocellatus pueden actuar como hospederos intermediarios para Spirometra sp. As mismo, Dei-Cas et al. (1976) menciona que L. ocellatus acta como hospedero intermediario de Spirometra sp. en Uruguay y Argentina. Sin embargo, los reportes de esparganosis en humanos estn bien documentados en pases sudamericanos. Se conocen casos humanos en Argentina,
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Intraluminal colonization into the seminiferous tubules ISSN 1561-0837
NOTA CIENTFICA
Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice

Colonizacin intraluminal en tbulos seminferos en ratn
Luis Guzmn-Masias1,3*, Rosmary Lpez-Sam2,3, Flor Vsquez-Sotomayor2, Susan Prez-Gamarra2, Jos Pino-Gavio3 y Guillermo Llerena-Cano1
1 Grupo PRANOR. Lima, Per. 2 Asociacin PRESSERVARIS. Lima, Per 3 Laboratorio de Reproduccin y Biologa del Desarrollo. Facultad de Ciencias Biolgicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Peru. * Corresponding author: Luis Guzmn-Masias, Apartado 11-0050, Lima 11. Lima, Per. E-Mail: lguzmanm@gmail.com
Abstract
Using the primordial germ cells transplant technique, we could be able preserve and multiply pluripotent cells in the receptor for a long period of time. In this work, We aim to evaluate intraluminal colonization of a cellular gonocyte suspension from 14.5 dpc fetus. Cellular suspension with PGCs were isolated from fetus male mice by two enzymatic digestion steps, and cellular suspensions were transplanted into the rete testis of the receptor animals that were previously injected with Busulfan to decrease their own spermatogenesis. In this research the intraluminal colonization was identified in 13.27%, demonstrating that transplantation of a cellular suspension from gonocytes of fetus of 14.5 dpc containing PGCs can colonize the seminiferous tubules and support the spermatogenesis. Keywords: primordial germ cells (PGCs), transplant germ cells, spermatogenesis, Busulfan, recovery, mouse
Resumen
Con la tcnica de trasplante de clulas germinales primordiales es posible preservar y multiplicar clulas pluripotentes en el receptor durante un largo periodo de tiempo. Nuestro objetivo fue evaluar la colonizacin intraluminal de una suspensin celular de gonocitos de 14,5 dpc obtenidos de fetos. La suspensin celular de CGP fueron aislados de fetos de ratones machos mediante dos pasos de digestin enzimtica; luego, las suspensiones celulares fueron trasplantadas en la rete testis de los animales receptores los cuales fueron tratados previamente con Busulfan para disminuir su propia espermatognesis. En esta investigacin se comprob la colonizacin intraluminal en 13,27%, lo que demuestra que el trasplante de una suspensin celular de gonocitos del feto de 14,5 dpc que contiene CGP pueden colonizar los tbulos seminferos y adems promover su propia espermatognesis Palabras clave: Clulas Germinales Primordiales, transplante de clulas germinales, espermatognesis, Busulfan, ratn.
Introduction Primordial Germ Cells (PGCs) are the progenitors of germ cells line, and give rise to either oocyte or sperm cells with the potential to create complete individual organisms after fertilization (Wylie 1999). PGCs colonize genital crest between 10.5 to 11.5 days post copula (dpc) and enter in a premeiotic state at 12.5 dpc in mice. In male genital crests, the meiosis is arrested at G0/G1, leaving the spermatogoniums for future reactivation after birth. In mice fetus of 11.5 dpc, only Sertoli cells could be isolated from genital crests (Kimura 1999). Basically, germ cell transplants consist in gathering germ cells from a donor and injecting them into the seminiferous tubules of a receptor; PGCs colonize the basal membrane of receptors seminiferous tubules in search of a nich where they can develop into stem cells. However, Jiang (1995) reported that in rats, PGCs colonized the seminiferous tubules atypically, which is denominated intraluminal spermatogenesis. Transplant of germ cells between males of the same species has been demonstrated successfully in monkeys (Nagano et al. 2001) and pigs (Honaramooz et al. 2002), where a restart of the differentiation was observed in a period of four weeks. Testicular germ cells present a great regenerative capacity, as it demonstrated transplanting of 200 germ cells that were able to recover the fertility in infertile mice (Kanatsu et al. 2002). Therefore, after the transplant, the new generation of normal sperm cells has a potential application in reproductive medicine in animals and humans.
The colonization process can be divided into three continuous phases. The first phase is during the first week, where the transplanted cells have a random distribution through the seminiferous tubules and a few of them colonize the basal membrane. During the second phase, germ cells divide in the basal membrane (mitosis) and form a cellular monolayer. The last phase begins near the first month after the transplant and the transplanted germ cells establish a new cellular network line restarting their spermatogenesis (Nagano et al. 1999). However, in 1995 Jian & Short reported that germ cells isolated from rat fetus 15 dpc had colonized and differentiated into irregular segments of seminiferous epithelium in the lumen of seminiferous tubules of adult rats. In this study, cells from mice 14.5 dpc genital ridges were isolated and transplanted to adult mice recipients previously treated with Busulfn, to probe the formation of minitubules in the receptors. Material and methods Recipient mouse preparation.- Four week-old male BALB C mice were used as recipients. They were maintained with photoperiod of 14:10 h (light:dark), and were fed with balanced food (Purina-Peru) and water ad libitum. Busulfan reduces the spermatogenesis drastically (Guzmn et al. 2005, Ogawa et al. 1999) so in order to simulate mice sterility, four weeks before cell transplant, eight mice received 40 mg/kg (body weight) of Busulfn (GLAXO) intraperitoneally dissolved in dimethyl sulfoxide - DMSO (BAKER) and sterile
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distilled water (1:1) to obtain a final concentration of 4 mg/mL and then kept between 35 and 40 C. Donor cells (PGC`s) preparation.- PGCs were isolated from male genital ridges of 14,5 dpc fetal mice after two enzymatic digestion steps. The suspension was incubated at 37 C with 10 volumes of Hanks Balanced Saline Solution without calcium and magnesium (HBSS) (Gibco, BRL), 1 mg/mL collagenase type IV (Gibco, BRL) and was kept under constant agitation for 15 minutes. Then, it was washed 4 times with 10 volumes of HBSS, followed by incubation at 37 C with HBSS containing 1mM EDTA and 0.25% of trypsin for 5 minutes. To stop trypsin action, 10 to 20% fetal bovine serum was added. After centrifugation (100 g for 10 minutes), pellets were resuspended in HBSS medium and maintained at 4 C until they were injected in the testes of recipient mice. The suspension was colored with Tripan Blue stain to evaluate the correct entry of PGCs into the seminiferous tubules. The cellular concentration was 300 x 106 cells/mL. Microinjection in rete testis.- The cellular suspension was injected directly into the rete testis of the left testicle (Fig. 1A), while the right testis was used as control. PGCs were injected using acute glass pipettes as described by Ogawa et al. (1997), but instead of using a micromanipulator the procedure was done manually. The pressure of the pipette was not increased abruptly since an internal rupture of the rete testis limits may occur. The volume injected in each testis varied between 0.1 and 0.3 mL. Analysis of recipient mice.- After 54 days after injection, mice were euthanized. Testes were removed and fixed in Bouin`s solution, embedded in paraffin an stained with Hematoxilina and Eosin Y. The percentage of little tubules formed into seminiferous tubules of the recipient mouse was at random in 200 seminiferous tubules by mouse. Results PGCs in cell suspension were isolated after two enzymatic digestion steps and colored with Tripan Blue dye, presenting good morphologic characteristics under the microscope such as roundness, smooth edges, no vacuolization and maintenance of the membrane integrity. These characteristics were present in 60% of the cell suspension after 4 hours of isolation. Cell suspension was successfully injected into the seminiferous tubules of adult mice, as observed in Figure 1A. Fifty-four days after injections, the histological evaluation showed the presence of an intraluminal colonization in 6 of 8 injected testes (75%); in these only 13.27% of the seminiferous tubules showed the formation of a new seminiferous epithelium (named intraluminal epithelium or minitubules) in the lumen of the seminiferous tubules and was visualized as truncated segments (Fig. 1B).
Figure 1AC. (A) Cell suspension successfully injected into the seminiferous tubules of adult mice left testis. The narrow indicate the successful injection of cellular suspension, 35X. (B) Seminiferous tubule showing the formation of a new seminiferous epithelium (intraluminal colonization) (star) in the lumen. Spermatogoniuns present in the base of seminiferous tubule demonstrate synchronization between the intraluminal epithelium and the recipient seminiferous epithelium, 400X. (C) Control mice testes. Seminiferous tubule showing normal lumen. (cross) 400X.
Intraluminal epithelium showed synchronization with recipient seminiferous epithelium, which can be clearly observed in Figure 1B, where spermatogoniuns are present in the base of seminiferous tubule. Minitubules formed by the transplant of the PGCs have similar organization inside the seminiferous epithelium of recipient mice. The testes that did not receive the transplant (right testis) did not present intraluminal epithelium (Fig. 1C).
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Intraluminal colonization into the seminiferous tubules
Discussion PGCs are oocytes and spermatozoa precursors and constitute the only cellular lineage able to transmit the genome to the following generation; therefore, PGCs are essential for species survival. Male germ cells, like other stem cells, have two primordial characteristics: the capability to self-renew, and the potential to divide and generate cells capable of differentiation (Ogawa 1997). The present article shows that isolated cells from mice genital ridges can give rise to the formation of an atypical intraluminal epithelium inside the seminiferous tubules of recipient mice. This new intraluminal epithelium is morphologically different from the one that is already present in the host and synchronization between the intraluminal epithelium and the recipient seminiferous epithelium like present in rats as reviewed by Jian and Short (1995). Under normal physiological conditions, the primary spermatocyte (in preleptotene) migrates through the junctions of the Sertoli cells from the basal membrane to the tubules intraluminal compartment. Two meiotic divisions and the spermiogenesis normally occur in the adluminal microenvironment (Jiang et al. 1998); these same processes have been observed taking place in the recipient mice, during the post-transplant of PGC`s. The normal spermatogenesis of the transplanted PGC`s indicates the success of the procedure and also shows the conversion of these cells to spermatogoniums due to the interaction with Sertoli cells from the donor or from the recipient and with the microenvironment. Only 13.27% of the seminiferous tubules presented minitubules; these formations were not observed in the control testes, which were not injected with the isolated cellular suspension. Thus, formation of this new intraluminal epithelium was not caused by the previous treatment with Busulfan or by any step of the procedure employed (Jiang et al. 1998). However, the basal membrane of seminiferous tubules was not evaluated (Nagano, et al. 1999) this result would probable increase the colonization percentages found in this research. PGCs migration to the basal compartment of the seminiferous tubules, where they can divide and differentiate, is due to the intercellular interactions in search of microenvironmental stem cells (Sprandling et al. 2001). This explains the recolonization of the seminiferous tubules by PGCs in experiments where W/W- mice were used and the colonization percentages obtained where high. However, under the conditions of the experiment described in this article, Busulfan does not eliminate receptors germ cells completely and the presence of the original germinal lineage limits the basal colonization of the new PGCs; this could explains the low colonization percentages obtained. The formation of intraluminal epithelium could be due to other cells (testicular somatic precursor cells) present in the cell suspension used, which when co-transplanted could form minitubules in the seminiferous tubules capable of supporting the spermatogenesis entire process.
Therefore, germ cell and PGC transplants appear to be reliable techniques for the study of spermatogenesis, transgenic mice (Suveera et al. 2008) and have a potential application in Assisted Reproductive Techniques (ART) in humans (for the recovery of fertilizing capability of children after treatment with chemotherapy (Nagano et al. 2002, Mitchell et al. 2009) and wild mammals in extinction threat. Acknowledgements Laboratory of Genetic and Human Assisted Reproduction PRANOR Group and Laboratorio de Reproduccin y Biologa del Desarrollo for supporting this research. Literature cited
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Colofn
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Suscripciones y Canje Subscriptions and Exchange programs La Revista Peruana de Biologa aparece con una periodicidad semestral y esta dedicada a la publicacin de los resultados de investigaciones originales e inditas en las reas de Biodiversidad, Biotecnologa, Manejo ambiental, Ecologa y Biomdicas. Los trabajos recibidos son evaluados por rbitros segn criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribucin al conocimiento. The Revista Peruana de Biologa has a semester periodicity and publishes the results of original research in Biodiversity, Biotechnology, Environmental management, Ecology and Biomedical areas. Papers in Spanish or English are peer-reviewed using international criteria of quality, creativity, originality and the knowledge contribution. Revista Peruana de Biologa Suscripcin anual, costo incluye envo. Annual subscription, mailing is included. Per 150 nuevos soles Other countries US$ 120
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PAUTAS PARA LA PRESENTACIN DE LOS ARTCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGA

Enero 2009
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18. La litErAturA citAdA incluir todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabtico y sin numeracin. La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuacin, sin coma, las iniciales del nombre con puntos y sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuacin el apellido. El ltimo autor se diferenciara por que le antecede el smbolo &. Si hubiesen ms de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itlica, no versalita. Ejemplos: a. Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85. b. Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotrop. ichthyol. 4 (2): 167-196. c. Nogueira R.M.R., M.P. Miagostovich, H. G. Schatzmayr, et al. 1995. Dengue type 2 outbreak in the south of the State of Bahia, Brazil: laboratorial and epidemiological studies. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo 37 (6): 507-510. d. McLachlan A. & A.C Brown. 2006. The Ecology of Sandy Shores. Elsevier Science & Technology Books. 373pp. e. Crawford D.J. 1983. Phylogenetic and systematic inferences from electrophoretic studies. In: S.D. Tanksley and T.J. Orton, eds. Isozymes in plant genetics and breeding, Part A. Elsevier, Amsterdam. Pp. 257-287. f. Pianka E.R. 1978. Evolutionary ecology. 2nd edn. New York: Harper & Row. g. Carroll S.B. 2005. Evolution at Two Levels: On Genes and Form. PLoS Biol 3(7): e245. <http://biology. plosjournals.org/ archive/1545-7885/3/7/pdf /10.1371_journal.pbio.0030245-S.pdf >. Acceso 31/07/2005. h. Food and Drug Administrations (FDA). 2001. Fish and Fishery Products Hazards and Controls Guidance. Third Edition June 2001. <http://www.cfsan.fda.gov/~comm/haccp4.html> (acceso 24/12/07). i. CONAM. 2005. (en lnea). Informe nacional del estado del ambiente 2001. <http://www.conam.gob.pe /sinia/INEA2001. shtml>. Acceso 31/07/2005. j. IMARPE. 2002. (en lnea). Segundo informe del BIC Jos Olaya Balandra. Paita Salaverry. 24 febrero- 05 Marzo 2002. <http:// www.imarpe.gob.pe /imarpe/informeolaya02-032002.php>. Acceso 01/07/2005. k. Solari S.A. 2002. Sistemtica de Thylamys (mammalia: didelphimorphia: marmosidae). Un estudio de las poblaciones asignadas a Thylamys elegans en Per. Tesis, Magster en Zoologa, mencin Sistemtica y Evolucin. Facultad de Ciencias Biolgicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. <http://www.cybertesis.edu.pe/sisbib/2002/solari_ts /html/indexframes.html>. Acceso 31/07/2005 19. Las citas de artculos en prensa deben incluir el volumen, el ao y el nombre de la revista donde saldrn publicados; de lo contrario debern ser omitidos. 20. Deben evitarse las citas a resmenes de eventos acadmicos (congresos y otros) y las comunicaciones personales. 21. Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, grficos, fotos, etc.) sern numeradas correlativamente con nmeros arbigos; de igual manera las Tablas. Las leyendas de las figuras deben presentarse en hoja separada del texto y deben ser suficientemente explicativas. Cada tabla debe llevar un ttulo descriptivo en la parte superior. 22. Cuando el trabajo es enviado por correo postal, las figuras sern presentadas en papel Canson y con tinta china, en un tamao A4, montados sobre cartulina blanca. Los dibujos y fotos de estructuras y organismos deben llevar una escala grfica para facilitar la determinacin del aumento. Los mapas deben llevar las respectivas coordenadas. Las fotografas deben tener 15x10 cm de tamao como mnimo, en papel liso, con amplio espectro de tonos y buen contraste, montados sobre una cartulina blanca A4. Costos por fotografas a color debern ser asumidos por el autor. 23. Si las figuras fuesen escaneadas, deben guardarse en un archivo TIFF, tamao natural, 600 dpi. Las grficas de origen electrnico deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps). Los mapas en formatos SHP. Fotos de cmaras digitales en formato JPGE mayor a 3Mpixel. Otros archivos independientes en formato TIFF, BMP, Ai, PSD. Costos por ilustraciones a color sern asumidos por el autor. 24. Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imgenes insertadas en otros archivos (por ejemplo no enviar imgenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel). 25. Slo se aceptan fotos e imgenes digitales de alta calidad. 26. El material enviado no ser devuelto, por lo que los autores deben tomar sus precauciones. 27. Una prueba del trabajo revisado, editado y diagramado adems del costo por impresin ser enviado al autor para su aprobacin. 28. El autor principal podr solicitar cuatro ejemplares de la revista. Un nmero de separatas adicional podr ser solicitado antes de la impresin teniendo en cuenta los costos respectivos. Comit Editor Email: editor.revperubiol@gmail.com Correo postal: Leonardo Romero (Editor) Revista Peruana de Biologa UNMSM-FCB Apartado 11-0058 Lima 11 Per
274
(continacin...)
Notas cientficas 245 A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru Una asociacin fortuita planta-hormiga en la Amazona baja del Per Blanca Len and Kenneth R. Young 249 Expansin de la distribucin de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Per Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru L. Mauricio Ugarte, Alejandro Tabini, Daniel Cceres 253 Varamiento de cetceos en Tacna, Per (2002-2010) Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010) Jos Pizarro-Neyra 257 Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter Mario Rosina y Mnica Romo 261 Descripcin de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis Alfonso Chavera C., Rufino Cabrera, y Manuel Tantalen 265 Infestacin por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Per Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru Luis A. Gomez-Puerta, Germn Chvez, Marco A. Enciso, Ana P. Mendoza 267 Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice Colonizacin intraluminal en tbulos seminferos en ratn Luis Guzmn-Masias, Rosmary Lpez-Sam, Flor Vsquez-Sotomayor, Susan Prez-Gamarra, Jos Pino-Gavio y Guillermo Llerena-Cano
Revista PeRuana de Biologa

Volumen 17
Agosto, 2010
Contenido
Nmero 2
Trabajos originales 145 Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Per A new species of Axinaea (Melastomatacee: Merianieae) from North of Peru Abundio Sagstegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodrguez Rodrguez 151 Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Per Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru Arturo Granda Paucar 155 Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Per y primer registro de Calceolaria perfoliata New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata Pamela Puppo 163 Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret Neotipificacin de Ceroxylon weberbaueri Burret Jean-Christophe Pintaud, Betty Milln and Francis Kahn 167 Inusual riqueza, composicin y estructura arbrea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoec, Sur Oriente peruano An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoec, Peruvian South East Isau Huamantupa-Chuquimaco 173 Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panam (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Pedro W. Lozada y Paul H. Freytag 179 Vertebrados naturalizados en el Per: historia y estado del conocimiento Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge E. Daniel Cossos 191 Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru Evaluacin de mamferos medianos y grandes mediante trampas cmara en un bosque montano del norte del Per Carlos F. Jimnez, Heidi Quintana, Vctor Pacheco, Derek Melton, Javier Torrealva and Guillermo Tello 197 Evaluacin de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia Omar Martnez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gmez 207 Endoparsitos de micromamferos del noroeste de Per. 1: helmintos de marsupiales Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials Manuel Tantalen, Mnica Daz, Nofre Snchez y Harold Portocarrero 215 Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro. Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro Adelhi S. Fuentes, Anghela V. Mogolln y Walter E. Reyes 219 Utilizacin de la protena dietara por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalricas Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets Flix Walter Gutirrez, Mximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldvar 225 Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae) Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae) Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos 231 Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de Mxico Alejandra Cetina, Adriana Matos, Gabriel Garma, Helena Barba, Rosario Vzquez, Armando Zepeda-Rodrguez, David Jay, Vctor Monten and Ruth Lpez-A 237 Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Crdova, Argentina Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Crdova, Argentina Graciela N. Pucci, Adrin Acua, Natalia Tonin, Mara C. Tiedemann y Oscar H. Pucci (Contina...)
(Contina...)

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Universidad nacional Mayor de san Marcos FacUltad de ciencias Biolgicas

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

revista PerUana de Biologa

Revista PeRuana de Biologa

Una nueva especie de AxinAeA del Norte de Per ISSN 1561-0837

Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Per

Sagstegui Alva et al.

Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (Agosto 2010)

Una nueva especie de AxinAeA del Norte de Per

Sagstegui Alva et al.

Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (August 2010)

Sagstegui Alva et al.

Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (Agosto 2010)

SAlviA hunzikeri, nueva especie del Per ISSN 1561-0837

Presentado: 01/05/2010 Aceptado: 05/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

SAlviA hunzikeri, nueva especie del Per

Rev. peru. biol. 17(2): 151 - 154 (Agosto 2010)

CAlCeolAriA en el Per y primer registro de CAlCeolAriA perfoliAtA ISSN 1561-0837

Presentado: 09/08/2010 Aceptado: 23/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

CAlCeolAriA en el Per y primer registro de CAlCeolAriA perfoliAtA

CAlCeolAriA en el Per y primer registro de CAlCeolAriA perfoliAtA

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (Agosto 2010)

CAlCeolAriA en el Per y primer registro de CAlCeolAriA perfoliAtA

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (Agosto 2010)

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri ISSN 1561-0837

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret

Jean-Christophe Pintaud1, Betty Milln2 and Francis Kahn3 Abstract

San Juan del Oro 4478

Figure 2. Ceroxylon weberbaueri, habit (photograph by J.-C. Pintaud).

Figure 3. Ceroxylon weberbaueri, detail of leaf (photograph by J.-C. Pintaud).

Figure 4. Ceroxylon weberbaueri, staminate inflorescence (photograph by F. Kahn).

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri

Figure 6. Ceroxylon weberbaueri, staminate flower (drawing by B. Milln).

Figure 7. Ceroxylon weberbaueri, fruit (photograph by J.-C. Pintaud).

Rev. peru. biol. 17(2): 163 - 166 (Agosto 2010)

Presentado: 01/08/2009 Aceptado: 23/08/2010 Publicado online: 14/12/2010

Inusual bosque de tierra firme del Pongo Qoec, Cusco

Rev. peru. biol. 17(2): 167 - 171 (August 2010)

Figura 1. Distribucin de individuos segn clases diamtricas.

450 400 350 300

250 200 150 100 45 50 0

Figura 2. Distribucin del nmero de individuos segn clases de alturas.

Rev. peru. biol. 17(2): 167 - 171 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 167 - 171 (August 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 167 - 171 (Agosto 2010)

Tres nuevas especies y nuevos registros de lAdoffA 1561-0837 ISSN de Panam

Presentado: 30/04/2010 Aceptado: 13/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Lozada & Freytag

Tres nuevas especies y nuevos registros de lAdoffA de Panam

Lozada & Freytag

Tres nuevas especies y nuevos registros de lAdoffA de Panam

Rev. peru. biol. 17(2): 173 - 177 (August 2010)

Lozada & Freytag

Rev. peru. biol. 17(2): 173 - 177 (Agosto 2010)

Vertebrados naturalizados 1561-0837 ISSN en el Per

Vertebrados naturalizados en el Per: historia y estado del conocimiento

Presentado: 21/04/2010 Aceptado: 24/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Rev. peru. biol. 17(2): 179 - 189 (Agosto 2010)

Vertebrados naturalizados en el Per