Muñoz M, Navarro

Biomédica 2012;32:286-302
JC Biomédica 2012;32:286-302

REVISIÓN DE TEMA

Virus Mayaro: un arbovirus reemergente en Venezuela

y Latinoamérica
Manuel Muñoz, Juan Carlos Navarro
Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Laboratorio Biología de Vectores y Parásitos, Centro de Ecología y
Evolución, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela
El virus Mayaro produce una enfermedad de síntomas inespecíficos y subletales, frecuentemente
confundida con dengue, con síntomas de artralgias que pueden generar incapacidad laboral. Los
brotes han sido esporádicos y localizados en la región selvática de la Panamazonia, posterior a su
primer aislamiento en 1954 (Trinidad y Tobago). La información en la literatura científica es escasa,
diversa y dispersa.
El virus Mayaro es un alfavirus filogenéticamente relacionado con el complejo del virus Semliki
Forest (SFV); con el UNA, son los únicos virus de dicho complejo aislados en el Nuevo mundo. Está
conformado por ARN de cadena simple de carga positiva, con longitud de 12 kb con la región 42S
y 26S, que codifican para proteínas no estructurales y estructurales. El virus Mayaro presenta gran
adaptabilidad para la infección en vertebrados y especificidad hacia la familia Culicidae (mosquitos)
como vectores u hospedadores invertebrados.
Los factores de riesgo están asociados a zonas boscosas de la región septentrional de Suramérica y en
temporada lluviosa. Se conocen dos genotipos, L (Belterra, Brasil) y D (distribución panamazónica). El
ciclo enzoótico es similar al de la fiebre amarilla, que involucra a mosquitos del género Haemagogus y,
como reservorios, a monos, sin descartar la participación de vectores secundarios y otros hospedadores
que pudieran participar en la diseminación del virus.
El humano puede presentar viremia elevada y se ha demostrado la transmisión experimental en Aedes
aegypti, Ae. scapularis y Ae. albopictus, constituyendo un riesgo para la salud pública en centros
urbanos y zonas rurales cercanas a focos de virus Mayaro.
Palabras clave: Aedes, alfavirus, ecosistema amazónico, arbovirus, artralgia, filogenia, Culicidae,
virus del bosque Semliki, Togaviridae
Mayaro: A re-emerging Arbovirus in Venezuela and Latin America
Mayaro virus produces nonspecific, sublethal disease symptoms, often confused with dengue, but with
symptoms of arthalgias that can cause incapacitating disability. Outbreaks have been localized and
sporadic in the Pan-Amazonia forest since its first isolation in 1954 (Trinidad and Tobago). The literature
available is scarce, diverse and dispersed.
Mayaro virus is an alphavirus, phylogenetically related to the Semliki forest antigenic complex. UNA
and Mayaro viruses are the only viruses of this complex that have been isolated in the New World.
Mayaro consists of single-stranded RNA of positive charge, length of 12 kb, subdivided into genomic
and subgenomic regions, which encode nonstructural and structural proteins respectively. Mayaro
shows a great plasticity in vertebrate host infection, whereas high specificity in the family Culicidae
(mosquitoes).
Risk factors of infection are associated with forest areas of northern South America and the rainy
season. Two genotypes of MAYV have been identified, L (Belterra, Brazil) and D (widely distributed
in the Pan-Amazonia). The enzootic cycle is similar to the jungle cycle of yellow fever, which involves
Haemagogus mosquitoes and monkeys as reservoirs. However, the involvement of other secondary
vectors and other hosts may be important in spread of the virus.
Humans may have high levels of viremia, and efficient experimental transmission has been demonstrated
in Aedes aegypti, Aedes albopictus and Aedes scapularis, suggesting a significant risk to public health
in urban, rural and peridomestic locations close to enzootic foci of Mayaro virus.
Key words: Aedes, alphavirus, Amazonian ecosystem, arboviruses, arthralgia, phylogeny, Culicidae,
Semliki forest virus, Togaviridae.
Contribución de los autores:
Manuel Muñoz recopiló gran parte de la parte de la información bibliográfica y del contenido en las tablas, escribió parte del
manuscrito y propuso ideas de discusión general.
Juan Carlos Navarro propuso y asesoró la revisión, sugirió referencias, estilo, orden y estructura de los temas, escribió parte de las
discusiones filogenéticas, epidemiológicas, de los vectores, modelos de nicho y corrigió el manuscrito.

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Los virus de la familia Togaviridae y, en especial, entre ellos los agentes causales de la encefalitis
aquellos pertenecientes al género alfavirus, han equina del este, la encefalitis equina venezolana, la
sido objeto de múltiples estudios en las décadas encefalitis equina del oeste y la fiebre Chikungunya
recientes debido, en gran medida, a su importancia (1,2,13). El virus Mayaro es un arbovirus (Arthropod
como agentes causales de algunas zoonosis Borne Virus, dado que intervienen artrópodos en su
que han generado epizootias y epidemias recu- ciclo de transmisión como vectores o transmisores)
rrentes como, por ejemplo, la encefalitis equina que se mantiene en la naturaleza en un ciclo que
venezolana, del este y oeste (1,2). Muchos de involucra principalmente a primates no humanos
estos virus circulan de manera permanente en un de vida silvestre y a mosquitos de la familia
ciclo enzoótico que involucra animales silvestres Culicidae (Diptera: Nematocera) de hábito selvático,
que habitan en ambientes cercanos donde se en especial, especies pertenecientes al género
desarrollan actividades antrópicas (1-4). Si bien en Haemagogus. Sin embargo, no se descarta la
muchas ocasiones es difícil identificar las causas posibilidad de que intervengan, en forma secundaria,
que ocasionan un brote en una localidad específica, otros vectores y hospedadores (1,2,10-13).
se sabe que factores tales como las mutaciones Estructura molecular del virus y sus relaciones
ocurridas entre hospedadores, las modificaciones con otros alfavirus
antrópicas (uso de la tierra y actividades turísticas
y económicas), el cambio climático, el crecimiento El virus Mayaro, como todos los alfavirus, posee
de la población, las malas condiciones sanitarias material genético que está conformado por ARN
y la carencia de servicios básicos, pueden llegar monocatenario de sentido positivo, el cual posee
a jugar un papel importante en la emergencia y una longitud de 11.429 nucléotidos (14). El hecho
reemergencia de las zoonosis causadas por estos de poseer ARN de material genético, le da a este
virus (3-8). virus una gran adaptabilidad debido a la alta tasa
de mutaciones, lo que aumenta la probabilidad
Los factores implicados en la transmisión de de adaptación a nuevos organismos, tanto
virus se caracterizan por ser dinámicos e inter- vertebrados como invertebrados, que pueden
dependientes. Este hecho hace necesario evaluar servir de hospedadores (1,2,15-22).
el problema epidemiológico como un sistema
El material genómico de los alfavirus, incluyendo al
complejo que involucra varios niveles, todos ellos
virus Mayaro, puede subdividirse en dos regiones:
interconectados y relacionados. Con esta visión
la subregión genómica, o región subgenómica 5´,
surge la eco-epidemiología, la cual se aproxima
que constituye dos tercios del genoma y codifica
a las enfermedades con una perspectiva integral,
para proteínas no estructurales (nsP1, nsP2,
concibiendo a las mismas como procesos complejos
nsP3 y nsP4), y la subregión subgenómica 3´,
y diversos (9). Entre estos parámetros presentamos que representa un tercio del genoma y codifica
una revisión de los puntos más sobre-salientes de para proteínas estructurales (E1, E2, E3, C, y
la ecología, transmisión, evolución, estructura y 6K) (15-21). En la figura 1 se presenta de manera
sintomatología del virus Mayaro, de importancia en esquemática el genoma de los alfavirus. La región
la actualidad debido a las brotes intermitentes en la no estructural suele ser más conservada que la
zona septentrional de Suramérica, en especial en la región estructural, entre los diferentes virus del
localidades rurales cercanas a la selva amazónica género alfavirus, encontrándose, al menos, 60 %
(10-12). de similitud en cuanto a secuencias de aminoácidos
El virus Mayaro, cuyo nombre se debe a la localidad en la primera subregión, en comparación con el
donde fue aislado por primera vez, en Trinidad y 45 % encontrado en la región subgenómica (2).
Tobago en 1954, pertenece a la familia Togaviridae, El genoma de estos virus forma un complejo con
género Alfavirus, el cual incluye a otros 29 virus, la proteína del núcleo (proteína C), formando una
nucleocápside icosaédrica (15-21). Las proteínas
Correspondencia: de envoltura celular que rodean la cápside, están
Juan Carlos Navarro, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, formadas por restos de la membrana plasmática
Laboratorio Biología de Vectores y Parásitos, Universidad
Central de Venezuela, Avenida Los Ilustres, Los Chaguaramos,
de células hospedadoras y por dos gluco-
Apartado 47058, Caracas 1041A, Venezuela. proteínas, E1 y E2 (espículas); usualmente, la E3
Teléfonos: (58-212) 605 1403/1536; fax: (58-212) 605 1204 se desprende de la mayoría de los alfavirus (15-
juan.navarro@ciens.ucv.ve y jcnavac@gmail.com 19). Las glucoproteínas de envoltura se insertan en
Recibido: 12/10/11; aceptado:11/02/12 la membrana lipídica, proyectándose hacia el 11,9

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42 S epítopos responsables de la reacción cruzada, se

muestra en la figura 2. La topología del árbol sugiere
que el “clado” (clade) para el virus Mayaro (1) es
5´ nsP1 nsP2 nsP3 nsP4 C E2 E1 3´ similar a la agrupación por complejos antigénicos
encontrados al emplear pruebas inmunoquímicas.
16 S Biogeográficamente, a excepción de los virus Mayaro
Figura 1. Esquema del genoma de los alfavirus y UNA, la mayoría de los virus pertenecientes
al “clado” (clade) del Mayaro en la figura 2 y al
para asociarlos fenotípicamente en grupos. A partir
complejo antigénico del virus del Semliki Forest,
de pruebas inmunoquímicas, como la fijación del
han sido localizados únicamente en el Viejo Mundo
complemento, la inhibición de hemaglutinación y la
(1). Algunos autores proponen que el virus Mayaro
prueba de neutralización por reducción de placas, se
fue introducido en el Nuevo Mundo después de la
han podido determinar siete complejos antigénicos
divergencia de los complejos antigénicos virus del
(1,2,15-17). El virus Mayaro se encuentra dentro
bosque Semliki y virus Sindbis (WEEV complex)
del complejo del virus del Semliki Forest (SFV),
hace 2.000 a 3.000 años. En este contexto, los
junto con los virus Chikungunya, O´nyong-nyong,
autores postulan que las aves migratorias y los
del río Ross, el Getah, el Sagiyama, el Bebaru, el
humanos jugaron un papel importante en la
UNA y el SFV (1,2,10).
dispersión. No obstante, esta posición parafilética
Las relaciones evolutivas (métodos bayesiano desde el punto de vista biogeográfico podría
y de parsimonia máxima) entre secuencias de la explicarse por la introducción de un grupo viral
glucoproteína E1 de diferentes alfavirus (1), la ancestral para ambos virus (Mayaro y UNA), por
cual tiene actividad de hemaglutinina y contiene la ausencia de aislamiento viral de un ancestro

Salmon pancreatic

Barmah forest
Ndumu
Chikungunya
O’nyong-nyong
Middelburg
Mayaro Semliki Forest
(Complejo viral)
UNA
Beberu

Semliki Forest

Getah
Ross River

Encefalitis Equina del Oeste (WEEV):

Trocara, Aura, Whataroa, Sindbis, Ft. Morgan,
Highlands J, WEEV

Encefalitis Equina del Este (EEEV):

Subtipos I, II, III, IV

Encefalitis Equina Venezolana (VEEV):

Subtipos I-AB, IC, ID, IE, IF, II, III A-D, IV, V, VI

Figura 2. Filogenia de alfavirus. Se presenta un árbol esquemático basado en Weaver, et al. (61). Se observa el “clado” (clade)
del complejo del virus Semliki Forest y, en él, a los grupos de virus hermanos, Mayaro y UNA (en negrilla). Los “clados” (clades)
derivados o internos están asociados a los complejos de encefalitis equinas del oeste, del este y venezolana.

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de este grupo en el Nuevo Mundo, o por ambas actuar como vectores pertenecen a los mosquitos
circunstancias. de la familia Culicidae, lo que revela una estrecha
relación evolutiva entre ambos grupos (1). Esto trae
Replicación del virus
como consecuencia directa que el combate de las
La entrada del virus en la célula hospedadora patogenias causadas por estos virus se asocie al
es mediada por receptores y ocurre mediante un control de las poblaciones de los insectos vectores
proceso de endocitosis. La glucoproteína E2 es y a la disminución del contacto potencial con
responsable del contacto entre partículas virales y vertebrados domésticos y humanos. Se reportó el
la superficie celular, ya que los anticuerpos anti-E2 contagio del virus Mayaro por vía aérea o aerosol
pueden neutralizar la capacidad de infección viral, en un trabajador de laboratorio que preparaba
lo cual no se observa al emplear anticuerpos anti- antígenos virales (27,28), lo cual se considera una
E1 (2,15-21). Una vez que la E2 interactúa con el vía epidemiológicamente no significativa.
receptor específico, el virus es introducido en una
vesícula endocítica. A continuación, la envoltura No obstante tener una alta tasa de mutación
vírica se fusiona a la membrana del endosoma, que incrementa la posibilidad de replicarse
una reacción que es mediada por E1 y que es en distintos hospedadores, los alfavirus son
dependiente de un proceso de acidificación de la específicos en cuanto a los vectores empleados.
vesícula. Estas alteraciones en el pH y los cambios Esta especificidad se debe a un largo proceso
en la concentración iónica intracelular, favorecen la de evolución y adaptación del virus a vectores
replicación viral (15-19). Estas reacciones permiten eficientes (1,18,22,28). El punto clave de esta
la liberación de la nucleocápside, que al perderla especificidad, probablemente, son los receptores
libera el genoma viral al citoplasma celular. Una localizados en el intestino medio (mesenterón)
vez en el citoplasma, el genoma del alfavirus se de los mosquitos hematófagos, que les permite
une a los ribosomas para sintetizar las proteínas atravesar diferentes barreras dentro del vector y
no estructurales (15-19). pasar al sistema circulatorio (29-33).

El aumento de la permeabilidad de la membrana Los mosquitos hembra adquieren los alfavirus

de la célula hospedadora y los cambios de al alimentarse de un hospedador infectado que
concentración iónica alteran la actividad enzimática presenta concentraciones del virus en sangre lo
de la célula, lo cual favorece la traducción del suficientemente altas para que el insecto hematófago
ARN vírico sobre el ARNm celular, que impide la lo ingiera (umbral de infección) (31-33). Una vez
reconstrucción y el mantenimiento de la célula, y que el virus ha sido ingerido, infecta las células
es la causa principal de la muerte de la células epiteliales del intestino medio, o mesenterón, del
infectadas (17); además, la nsP2 o cápside entra al mosquito; los virus se multiplican y posteriormente
núcleo e interfiere con la transcripción de la célula atraviesan la lámina basal para alcanzar la
hospedera. hemolinfa. Luego, invaden las glándulas salivales,
donde establecen una infección persistente y se
Ciclo de transmisión del virus Mayaro, multiplican. En las glándulas salivales, el virus es
artrópodos vectores liberado junto con la saliva cuando los mosquitos
El virus Mayaro, como arbovirus, se caracteriza tienen otra ingestión sanguínea; este período se
por ser transmitido por un artrópodo, conocido llama período de incubación extrínseca (17,29-33).
como vector (10-12,22). Los artrópodos presentan Para que un mosquito en particular sea considerado
una gran capacidad adaptativa, que se manifiesta vector natural y comprobado de cualquier virus, es
en su distribución cosmopolita, que favorece la necesario que el ciclo descrito anteriormente se
diseminación y la presencia de arbovirus en gran cumpla totalmente.
parte del planeta. Los insectos vectores presentan Entre 1977 y 1978 ocurrió un brote de virus
un hábito hematófago, esencial para la producción Mayaro en Belterra, Brasil, el cual coincidió con
de huevos y la oviposición, por lo que su capacidad
una epidemia de fiebre amarilla en la zona, por
reproductiva está muy influenciada por la frecuencia
lo que existió la sospecha de que estuvieran
de la ingestión, lo cual favorece la capacidad de
involucrados los mismos vectores (27,34). En
contacto entre los arbovirus y los hospedadores
la zona, se procesaron 9.000 mosquitos de 26
vertebrados (23-26).
especies, pero el virus Mayaro sólo se aisló en
En el caso del virus Mayaro y de casi todos los Haemagogus janthinomys (Dyar), el principal
alfavirus, 80 % de los artrópodos capaces de vector de la fiebre amarilla en su ciclo selvático

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(22,27,35-38). Se recolectaron 736 mosquitos de durante períodos interepidémicos, lo cual sugiere

esta especie, en los que se aislaron nueve cepas que podrían estar desempeñando un importante
de virus Mayaro y dos de fiebre amarilla (22,27). papel en el mantenimiento del virus en su ciclo
Una proporción importante se recolectó a nivel del enzoótico (33) (figura 3). Por otra parte, en muchas
suelo, lo que sugiere una mayor probabilidad de localidades donde abundan estas especies se ha
contacto de estos mosquitos infectados con los encontrado alta seroprevalencia de anticuerpos
humanos (10,33). La tasa mínima de infección por contra virus Mayaro en monos de vida silvestre,
virus Mayaro se estimó en 1:82, mientras que la de que son la fuente alimentaria predilecta de los
fiebre amarilla fue de 1:368 (27). Estos resultados mosquitos Haemagogus; en los humanos, existe
parecen indicar que Hg. janthinomys fue el principal mayor seroprevalencia contra el virus Mayaro en la
vector del virus en Belterra (27). población de trabajadores agrícolas y exploradores
(10-13,33,39), patrón similar al que se presenta
Varios estudios han coincidido y han identificado
con el virus de la fiebre amarilla.
como los principales vectores del virus Mayaro
a los mosquitos del género Haemagogus (1,10- Los mosquitos del género Haemagogus presentan
13,22,33,39), en los cuales se ha logrado aislar un hábito selvático, en bosques tropicales lluviosos
al menos 38 cepas del virus, mientras que en o de galería, con hábito de alimentación diurno,
cinco aislamientos se logró recuperar, entre mayores densidades arborícolas en la cercanía
otros, cuatro géneros pertenecientes a cuatro al dosel de los árboles, y coinciden temporal y
tribus de Culicidae: Culex, Sabethes, Psorophora espacialmente con el nicho de los monos, su
y Coquillettidia (33,40). La mayoría de los aisla- principal fuente de ingestión sanguínea (41-43). Las
mientos del virus Mayaro en mosquitos se obtuvo hembras ponen los huevos en huecos de árboles y
a partir de Haemagogus recolectados en Brasil bambús rotos (35,42,44-48), pero también pueden

1 2 4

enzoótico rural urbano?

Haemagogus janthinomys Haemagogus sp Aedes aegypti

Haemagogus spp Aedes serratus Aedes albopictus
Sabethes spp? Aedes scapularis
Aedes aegypti

Transmisión a pobladores
rurales o turistas
3
Figura 3. Ciclo de transmisión del virus Mayaro basado en los hallazgos en vectores y vertebrados. En verde, se muestran los ciclos
(1, 2 y 3) más probables en zonas enzoóticas y rurales. En rojo (4), se muestra un ciclo hipotético urbano basado en paralelismo
con los cambios ocurridos en un virus cercano filogenéticamente (Chikungunya) y en los posibles cambios eco-epidemiológicos con
la presencia de vectores potenciales como Aedes aegypti y Ae. albopictus.

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utilizar recipientes artificiales, como cauchos, latas, por este agente causal en Venezuela (52). Los
tobos y otros que acumulan agua en zonas rurales primeros casos de infección por virus Mayaro en
y periurbanas (42,43,46). este país se presentaron en cuatro familiares que
compartieron una cena fuera de las viviendas en
Con bajo grado de antropofilia, los mosquitos
las cercanías a la Estación Agrícola Padrón, en el
Haemagogus presentan adaptabilidad alimentaria
estado Miranda, localidad enzoótica para el virus
y en condiciones excepcionales o en temporadas
de encefalitis equina venezolana (52,53). Los
de lluvia, en horas de baja humedad relativa
pacientes relataron que fueron picados múltiples
en el dosel del bosque, o cuando aumentan sus
veces por mosquitos durante la cena, lo que
densidades, pueden encontrarse a nivel de la tierra,
condujo a los autores a asociar la enfermedad
alimentándose de humanos y animales silvestres
con este hecho. Basándose en el estudio y en el
cuando estos invaden su nicho biológico o habitan
muestreo de mosquitos realizado previamente
en zonas aledañas (10,33,43,49). Los mosquitos para encefalitis (53) en la localidad, los autores
de este género presentan una gran capacidad de concluyeron que los pacientes contrajeron el
vuelo. En zonas abiertas se ha observado que son virus como consecuencia de las picaduras de
capaces de recorrer entre 250 y 350 metros; sin mosquitos Hg. celeste (Dyar y Núñez-Tovar). El
embargo, algunos estudios han encontrado que hábito diurno de este género no coincide con la
son capaces de recorrer distancias cercanas a los asociación descrita, por lo que es posible que un
11 km en búsqueda de alimento, longitud que puede mosquito de hábitos nocturnos o crepusculares
aumentar según las condiciones ambientales, a sea competente para transmitir el virus de Mayaro
un estimado de 50 km o más (22,33). Este hecho de forma ocasional. Entre los candidatos a esta
implica que estos mosquitos presentan un área transmisión están Aedes scapularis (Rondani), Ae.
de actividad muy amplio, la cual muchas veces serratus (Theobald), Ps. cyanescens (Coquillet) y
coincide con caseríos rurales y tierras explotadas los mosquitos de los géneros Mansonia, Culex y
agrícolamente, lo cual aumenta su probabilidad de Coquillettidia de los capturados en la zona (53).
contacto con humanos y animales domésticos (49). Otra posible explicación a este reporte de posible
En algunos estudios se ha reportado recolección transmisión atípica (52), es que este sea realmente
de estas especies en las cercanías de viviendas causado por virus UNA, el cual fue aislado en la
rurales cercanas a áreas boscosas (43,49). misma localidad (53), cepa que fue utilizada para
En otros mosquitos de la familia Culicidae se ha enraizar los análisis filogenéticos por Powers, et
logrado aislar el virus Mayaro en condiciones al. (10). En las pruebas ELISA de captura no se
ambientales: Psorophora ferox (Humboldt), usaron antígenos contra el virus Mayaro, lo que
Coquillettidia venezuelensis (Theobald), Culex podría subestimar una posible reacción cruzada
spp., con aislamientos fortuitos en muestras prove- entre los virus UNA y Mayaro (52).
nientes de Panamá, Trinidad-Tobago y Brasil, Mediante inoculación por vía parenteral, mos-
respectivamente, y Sabethes spp., del cual se quitos de las especies Ae. serratus, Culex
recuperaron dos aislamientos en Brasil (33,40,50). quinquefasciatus (Say), Mansonia arribalzagai
Sabethes spp. tiene un comportamiento similar a (Theobald), Mansonia wilsoni (Barreto y Coutinho),
Haemagogus, ambos vectores secundarios del Ps. ferox y Cq. venezuelensis, son capaces de
virus de la fiebre amarilla (35,38,42,49,51). En otros albergar al virus Mayaro por 12 días; sin embargo,
artrópodos, el virus también fue aislado en un pool ninguna ha sido capaz de trasmitirlo (33,37,50),
de ácaros pertenecientes al género Gigantolaelaps, acción que sí se logra con las especies Ae.
asociados a cuatro roedores del género Oryzomys scapularis, Ae. aegypti (L.) y Ae. albopictus (Skuse)
en Belém, Brasil (33,40) y en Ixodes spp. en el estado (33,40,50,54). Este hecho sugiere a Ae. scapularis
de Pará (10). Sin embargo, no existen suficientes como un vector potencial en brotes epidémicos
indicios que permitan suponer que estos ácaros donde la densidad de Haemagogus sea baja,
estén involucrados de manera preponderante en el mientras que Ae. albopictus podría ser también un
ciclo de transmisión y de mantenimiento del virus vector potencial debido a su creciente dispersión e
Mayaro en la naturaleza. invasión en varios países de América del Sur, como
Uno de los pocos indicios que podrían sugerir Brasil, Colombia, Trinidad y Venezuela (54-59).
la posible participación de otros mosquitos en la La capacidad vectorial del género Aedes es
transmisión del virus Mayaro, es el reporte que un factor epidemiológico que aumentaría la
hacen del primer brote de la enfermedad generada probabilidad de introducir al virus en un ciclo

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domiciliario. Ae. scapularis y Ae. albopictus son aegypti o Ae. Albopictus; esto podría provocar
especies originalmente silvestres. Sin embargo, brotes epidémicos urbanos o suburbanos, con
se encuentran en franca expansión geográfica; consecuencias tan graves como las que tiene
pueden aprovechar distintos y diversos tipos de actualmente la transmisión del dengue. Por estas y
hábitats, y presentan una gran capacidad adaptativa otras características potenciales, Weaver y Reisen
a ambientes con perturbación antropogénica, y (62) proponen al virus Mayaro como uno de los
pueden utilizar como criaderos desde bambús seis arbovirus con riesgo de posible transmisión
rotos y hojas caídas hasta recipientes artificiales urbana.
como cauchos y floreros (54-60). Ambas especies Aedes aegypti, con alto grado de antropofilia
presentan adaptabilidad alimentaria y, si bien se y presente en grandes densidades en muchas
alimentan principalmente de otros mamíferos ciudades de la región neotropical (68), posee
diferentes al hombre, han sido capturados con hábito potencial como vector del virus Mayaro y constituye
endofílico y endófago (54-59). Aedes albopictus, un factor de riesgo importante, en un ciclo urbano
que se ha reportado en, al menos, 28 países, se del virus y una rápida propagación del agente
considera el segundo vector más importante de los causal entre humanos. Las pruebas de introducción
virus causales del dengue y vector comprobado del virus Mayaro en ciudades, como el caso de São
de otros 20 virus (54-57). Por sus hábitos, Paulo (69) de tres personas positivas provenientes
estas especies representan, potencialmente, un de zonas enzoóticas, son llamados de alerta.
puente ideal entre el ciclo selvático y el entorno Sin embargo, no se ha registrado transmisión en
doméstico. localidades urbanas ni aislamientos del virus en Ae.
Un caso interesante, con posiblemente muchos aegypti. El aumento de la intervención y urbanización
paralelismos eco-epidemiológicos, lo representa de zonas boscosas ha expandido su distribución,
el virus Chikungunya, originario de África tropical pudiéndose encontrar cada vez más en muestreos
y también perteneciente al complejo SFV, cuyos realizados en zonas peridomésticas y rurales, lo
vectores selváticos de hábitos arborícolas que se traduce en un mayor acercamiento de este
pertenecen al género Aedes. Este virus tiene un eficiente vector a las zonas periselváticas en donde
ciclo selvático similar al de la fiebre amarilla. Por podría estar circulando el virus Mayaro (49,70).
otra parte, en Asia y África han ocurrido casos El brote más reciente de virus Mayaro se presentó
de transmisión urbana y suburbana asociados a entre febrero y marzo de 2010, en la localidad
Ae. aegypti y Ae. albopictus, con humanos como de La Estación, Ospino, estado Portuguesa,
hospedadores amplificadores del virus (61,62). Venezuela, con 72 casos humanos (71). No se han
Recientemente, el virus Chikungunya fue introdu- publicado datos que permitan inferir cuál o cuáles
cido en Europa, con casos de transmisión autóctona especies de mosquitos podrían estar involucradas
asociada a Ae. albopictus (63,64), mientras que en la transmisión del agente infeccioso en la
varios estudios han demostrado que una mutación localidad. El número tan elevado de afectados
y sustitución de aminoácidos en la posición podría sugerir potencialmente la participación
226 de la glucoproteína de envoltura E1 del de Haemagogus en alta densidad o de otro u
virus Chikungunya es responsable de la mayor otros mosquitos más antropofílicos y de mayor
propensión de Ae. albopictus a este virus y de los abundancia relativa. En Santa Lucía, otra localidad
brotes en la isla francesa de La Reunión (65-67). del estado Portuguesa, ubicada aproximadamente
Por estos hallazgos, se teme la introducción en a 56 km en línea recta de Ospino, en donde se
el continente americano del virus Chikungunya, reportaron casos de fiebre amarilla en humanos
sumado a la presencia de Ae. albopictus en en 2005, se ha demostrado superposición del
Estados Unidos, así como en otros países del nicho entre mosquitos selváticos Haemagogus,
continente. Además, en Latinoamerica, Ae. aegypti Sabethes spp. y Ae. aegypti, en zonas de alta y
se encuentra en grandes densidades y en algunos baja influencia humana (49), lo cual sugiere que
países también está presente Ae. albopictus. los casos de fiebre amarilla pudieron haber sido
un brote selvático espurio (con características
Este tipo de cambio de vectores principales, urbanas). Un caso similar al de Santa Lucía podría
como el ocurrido con el virus Chikungunya, podría haberse presentado en Ospino, lo que sería de gran
presentarse con el virus Mayaro si, por alguna importancia epidemiológica. Es necesario llevar a
mutación en el virus o por cambios ecológicos, cabo estudios entomológicos y epidemiológicos
encuentran como vectores eficientes a Ae. para identificar los posibles vectores que pudieron

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haber intervenido en el brote de Ospino, lo que viremia que originan en los mismos (1,2). Así, por
permitiría formular nuevas hipótesis sobre el ciclo ejemplo, el virus Mayaro se ha aislado en lagartos
de transmisión del virus Mayaro. Debe considerarse y primates en la zona tropical (33,40) y en un ave
que podría presentarse una exportación del virus migratoria en Estados Unidos (33,72). Al mismo
fuera de las áreas enzoóticas debido a la creciente tiempo, se han detectado anticuerpos en los
ocupación humana de áreas boscosas cercanas a órdenes Primata, Xenarthra, Marsupialia, Rodentia
zonas rurales-periurbanas, en las cuales coexisten y Carnívora, y, además, en aves (33,40,41).
en una misma localidad (junto a vertebrados A diferencia de lo que ocurre en los insectos, la
reservorio) especies de mosquitos selváticas como infección de los alfavirus en células de vertebrados
Haemagogus, especies rurales-selváticas como dura pocos días (17).
Ae. serratus y especies urbanas como Ae. aegypti Los alfavirus se mantienen en la naturaleza en un
(49,53). El ciclo enzoótico más probable y los ciclo enzoótico que involucra mosquitos selváticos
posibles ciclos alternos se muestran en la figura 3. y animales silvestres, incluyendo en muchos casos
En el cuadro 1 se muestra un resumen de los roedores, aves o ambos (2). Los vertebrados que
vectores que se han asociado como potencialmente participan en el ciclo enzoótico son los principales
involucrados en la transmisión del virus Mayaro. amplificadores de los alfavirus en condiciones
naturales; estos últimos, mediante un largo período
Ciclo de transmisión del virus Mayaro, de evolución, tienen la capacidad de alcanzar
hospedadores vertebrados niveles de viremia lo suficientemente altos como
El virus Mayaro infecta a un hospedador vertebrado para infectar a mosquitos que ingieran la sangre
cuando es introducido en su torrente sanguíneo, del vertebrado, sin que se presenten síntomas
a partir de la picadura de un mosquito vector. En de la enfermedad (2,31). Estos vertebrados se
contraste con lo que ocurre en los invertebrados, denominan reservorios y, en el caso del virus
en los cuales los alfavirus son muy selectivos a Mayaro, existen varios datos, no muy claros aún,
la hora de utilizarlos como hospedadores, en los sobre los verterbrados que podrían participar como
vertebrados tienen gran adaptabilidad y pueden reservorios y mantenedores del ciclo enzoótico o
reproducirse de manera exitosa en organismos como hospedadores multiplicadores y fuente de
pertenecientes a diferentes clases (1,2) (figura infección en epizootias (10-12,33,39-41).
3). Este hecho parece obedecer a una estrategia Algunos de los hallazgos en campo tienen relación
evolutiva de los alfavirus, los cuales presentan con zonas boscosas tropicales de Brasil, Panamá,
mutaciones muy frecuentes, lo que les permite Trinidad y Tobago, Colombia, Guayana Francesa,
infectar una amplia variedad de vertebrados, Honduras y Guatemala, donde se ha logrado
compensando así los cortos períodos de gran detectar altos niveles de seroprevalencia en monos

Cuadro 1. Artrópodos reportados con aislamiento, capacidad de albergar o transmisión efectiva del virus Mayaro

Artrópodos potencialmente involucrados en la transmisión del virus Mayaro (en paréntesis se indica la referencias fuente)

Aislamiento de cepas Capacidad de albergar al virus Mayaro luego de Transmisión efectiva de virus Mayaro
de Mayaro en campo infección experimental por vía parenteral (33,40,50,54)
(33,37,50)
Insectos de Insectos de Hallazgo en campo:
la familia Culicidae: la familia Culicidae:
Haemagogus janthinomys, Aedes serratus, Haemagogus janthinomys
Haemagogus sp., Ae. scapularis,
(1,10-13,22,33,39) Ae. aegypti, Ae. albopictus, Hallazgo en laboratorio:
Culex quinquefasciatus, Aedes aegypti,
Culex sp., Psorophora ferox, Mansonia arribalzagai, Ae. albopictus y
Coquillettidia venezuelensis, Mansonia wilsoni, Ae. scapularis
Sabethes sp. Coquillettidia venezuelensis
(33,40,50) y Psorophora ferox
Ácaros
Ixodes sp. (10),
Gigantolaelaps sp. (33,40)

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Muñoz M, Navarro JC Biomédica 2012;32:286-302

(11,12,33,39-41), incluso, en algunas regiones desarrollar viremia (33). En futuras investiga-

donde se ha reportado en localidades rurales ciones se debe evaluar la posible participación
aledañas casos por virus Mayaro; por ejemplo, en de estos organismos como reservorios u
1978 en Belterra, Brasil, se detectaron anticuerpos hospedadores terminales en el ciclo de transmisión
contra el virus Mayaro en el 27 % de monos del virus, o determinar si su alta seroprevalencia es
Callithrix, mientras que sólo el 1 % de las aves el resultado de la adaptabilidad alimentaria de los
examinadas presentaban anticuerpos (27,33). vectores.
En la Guayana Francesa, cerca de la localidad de Epidemiología molecular del virus Mayaro y
Oyapock, donde en 1998 se reportó seroprevalencia modelos de nicho en vectores
de virus Mayaro en humanos, encontraron corre-
Powers, et al. (10), encontraron dos “clados” (clades)
lación entre la seroprevalencia para este virus
filogenéticos (genotipos L y D) para el virus Mayaro
y el hábito diurno y arbóreo (mayor densidad en
utilizando 60 aislamientos del virus obtenidos en
el dosel de los árboles) de animales silvestres,
humanos, mosquitos Haemagogus y Coquillettidia,
lo que coincide espacial y temporalmente con
garrapatas (Ixodes) y primates silvestres, entre
los hábitos de los mosquitos Haemagogus (41).
los años 1954 y 2003, mediante secuencias
La mayor seroprevalencia se presentó en
de nucleótidos de la región subgenómica que
mamíferos pertenecientes al orden Primata, así:
codifica para las glucoproteínas E2 y E1 (10). La
en 98 Alouatta seniculus (52 %), en 5 Pithecia
divergencia genética entre las secuencias estuvo
pithecia (80 %), en 6 Saimiri sciureus (67 %) y
entre 15 y 19 %. El genotipo D está representado
en 42 Saguinus midas (19 %). Sin embargo, en
por cepas aisladas entre 1954 y 2003, en Trinidad
aquellas especies en las que se observó una mayor
y Tobago y la región norcentral de Suramérica,
prevalencia (primates) se presentaban títulos
incluyendo Perú, Guayana Francesa, Surinam,
bajos de anticuerpos, mientras que en aquellas
Brasil y Bolivia; entre estas se encontró una
con menor seroprevalencia (puercoespines, marsu-
divergencia de 0,05 a 5,9 %. El el genotipo L, está
piales y cuchicuchis o kankajoues), los títulos de
representado únicamente por seis aislamientos
anticuerpos fueron más altos. Este hecho fue
obtenidos todos en Brasil, con una divergencia de
explicado por los autores (41) como una respuesta
0,1 a 0,3 %.
del sistema inmunitario al contacto continuo del
virus con los primates silvestres, mientras que Los serotipos L y D coexisten en Belterra, Brasil,
aquellos grupos que usualmente no se infectan y probablemente lo han hecho durante varias
con el virus presentan respuestas inmunitarias décadas, al menos, cuatro. Sin embargo, no existen
más fuertes. Estos resultados permiten sugerir que pruebas de que estos genotipos estén inter-
los primates silvestres pueden jugar un importante cambiando material genético por recombinación,
papel como reservorios, mientras que otros puesto que todos los aislamientos pertenecían
vertebrados pueden desempeñarse como fuente al “clado” (clade) D o al L (no existe parafilia).
de infección por sus altos títulos del virus Mayaro. Estos autores sugieren que ambos genotipos no
comparten hospedadores (10). Debido a que el
Se ha encontrado también importante seropreva-
genotipo D tiene mayor extensión geográfica,
lencia en mamíferos del orden Xenarthra (perezas
se postula que el genotipo L se origina como
o perezosos), como Choloepus didactylus,
consecuencia de la introducción del virus Mayaro
Dasypus novemcinctus y Tamandua tetradactyla
en especies locales, entre las cuales el arbovirus se
(41), en agutíes estrictamente diurnos (41) y en
ha mantenido circulando. Por otro lado, el genotipo
roedores Oryzomys, Proechimys y Nectomys
D constituye un grupo muy conservado genética-
(27). Experimentalmente, se ha determinado que
mente, no obstante su amplia distribución, lo que
los monos titíes Callithrix argentata y Callithrix
sugiere que las barreras y distancias geográficas no
humeralifer, por vía subcutánea, son capaces de
han impedido el flujo genético (10) (figura 3).
desarrollar viremias suficientemente elevadas
para lograr la infección en vectores vulnerables Los modelos de nicho ecológicos estimados para 14
(27,33). Por otro lado, un primate del género especies de Haemagogus mediante algoritmos de
Cebus (capuchino) inoculado por vía subcutánea, máxima entropía (73), demuestran superposición y
presentó leucopenia y viremia alta de cuatro a seis correlación con el patrón evolutivo de la introducción
días, y posteriormente inmunidad, mientras que al continente americano por Brasil y dispersión
los primates Cynomolgus y Rhesus inoculados del virus de fiebre amarilla calculado mediante reloj
subcutáneamente también son capaces de molecular y modelos bayesianos. Los patrones de

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Biomédica 2012;32:286-302 Virus Mayaro, un arbovirus reemergente

modelo de nicho asocian a determinadas especies spurius) en Louisiana, Estados Unidos, localidad
como responsables de la dispersión del genotipo I que es un paso frecuente de aves migratorias
hacia el resto del continente, así como la evolución (72). La especie Icterus spurius se caracteriza
in situ del genotipo II del virus de fiebre amarilla. por ser aves que habitan principalmente en zonas
Los modelos de nicho para Haemagogus podrían semiabiertas con árboles caducifolios, localizadas
explicar, igualmente, la distribución del genotipo D al sureste de Estados Unidos. Estas aves migran
del virus Mayaro asociado a la transmisión por una en invierno al sur a través de Centroamérica,
mayor variedad especies, como Hg. capricornii, Hg. Colombia y el noroeste de Venezuela. Los autores
celeste y Hg. equinus; mientras que el genotipo L, descartaron que las aves participaran en el ciclo
hasta ahora restringido a Belterra (Pará, Brasil) y enzoótico del alfavirus y asumieron la infección
relacionado con una transmisión muy asociada a accidental, debido a que un año después del
Hg. janthinomys, muestra la mayor probabilidad de aislamiento (1968) no se detectaron anticuerpos
nicho justo para el estado de Pará (73). Esta hipótesis anti-Mayaro en un grupo de aves migratorias
apoyaría que la poca divergencia demostrada dentro recolectadas en la misma localidad, entre las que
de cada genotipo debe estar relacionada con una se incluyeron 40 oropéndolas americanas y 126
escasa diversidad de hospedadores vertebrados aves de otras 27 especies.
en una transmisión local (10).
Posteriormente, se han detectado niveles bajos
Por lo general, los primates silvestres presentan a moderados de seroprevalencia en aves, con
rangos limitados de movilidad en comparación con excepción de los organismos pertenecientes al
las aves, las que son capaces de recorrer cientos género Columbigallina (33,40), en los cuales se ha
de kilómetros sin tener mayores limitaciones por reportado seroprevalencia de 29 % en Belterra (27).
barreras geográficas (10,33). Un patrón similar
al mostrado por el virus Mayaro se observa en Si bien, Powers, et al., sugieren la participación
Norteamérica en el virus de la encefalitis equina de aves, debido a la amplia distribución y poca
del este, donde se ha demostrado que las aves divergencia del genotipo D, el patrón mostrado
migratorias juegan un papel importante en la por los brotes de virus Mayaro registrados en
diseminación (10). La distribución del genotipo Suramérica parecen estar más relacionados con
D podría sugerir que las aves pueden estar un ciclo similar al de la fiebre amarilla, con focos
involucradas en la diseminación del virus Mayaro localizados y distantes y brotes periódicos (10).
(10) (figura 4). En el cuadro 2 se resumen los principales
Calisher, et al., reportaron, en 1967 el único aspectos discutidos con respecto a los potenciales
aislamiento de virus Mayaro en un ave, el cual hospedadores involucrados en la transmisión del
se obtuvo de una oropéndola americana (Icterus virus Mayaro.

Genotipo D
Variación= 0,05-5,9%
Gran homogeneidad
genética y amplia
n=54 MAY
distribución geográfica*
(Patrón similar a EEE
en USA)

Figura 4. Resumen esquemático de los resultados

filogenéticos obtenidos por Powers, et al., donde
se identifican dos genotipos del virus Mayaro y el
virus UNA como grupo de referencia (10)

Genotipo L
n=6 MAY Variación= 0,1-3%
Únicamente localizado
en Brasil, Pará

n=11 UNA

*Origen de secuencias del genotipo D: Brasil, Guyana Francesa, Surinam, Perú, Bolivia y
Trinidad y Tobago. MAY= Mayaro; n= número de secuencias utilizadas.

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Cuadro 2. Vertebrados que han sido reportados con aislamiento, altos niveles de seroprevalencia o infección efectiva por alimentación
de vectores por el virus Mayaro (10-12,27,30,33,39-41,72)

Vertebrados silvestres potencialmente involucrados en la trasmisión del virus Mayaro

Mamíferos del orden Mamíferos del orden Hallazgo en laboratorio

Primata: Primata:
Mono Callithrix argentata,
(Callithrix argentata) Callithrix sp. Callithrix humeralifer,
Alouatta seniculus, Cebus sp.,
Pithecia pithecia, Cynomolgus sp.,
Reptiles Saimiri sciureus, Rhesus sp.
Lagarto Saguinus midas
(Tropidurus hispidus)
Orden Xenarthra:
Aves Choloepus didactylus,
Oropéndola americana (Icterus spurius) Dasypus novemcinctus,
Tamandua tetradactyla.
Coendu prehensilis,
Coendu melanurus
Orden Marsupialia
Philander opossum,
Caluromyis philander
Orden Rodentia:
Agutíes sp.,
Oryzomys sp.,
Proechimys sp.,
Nectomys,
Dasyprocta leporina
Aves
Collumbigallina sp.

Brotes en humanos, sintomatología y de generar incapacidad, afecta principalmente

diagnóstico a las articulaciones y la unión de los tendones
En humanos, el virus Mayaro es capaz de alcanzar en las muñecas, tobillos, codos, rodillas y dedos
niveles de viremia similares a los reportados en (11,21,33,69,75,76). El mal de Mayaro se considera
monos, los cuales son capaces de infectar con el una enfermedad febril benigna y de resolución
virus a mosquitos vectores experimentalmente (11). espontánea con síntomas subletales. Únicamente
La infección con virus Mayaro produce síntomas se ha reportado un caso mortal hasta la fecha,
inespecíficos en forma similar a otros arbovirus en el cual se registró en México, en el 2001, en un
su fase inicial: fiebre, dolor de cabeza, mialgia, dolor paciente que presentó encefalopatía durante 30
retroocular, escalofríos, fuerte artralgia, mareos, días, luego de los cuales pereció (76). La viremia
náuseas, fotofobia, anorexia, erupción cutánea se presenta durante la fase aguda y dura de dos a
principalmente en el pecho, las piernas, la espalda, tres días. Luego se producen los anticuerpos IgM
los brazos y con menor frecuencia en la cara, (días 3 a 4), que es cuando puede detectarse una
dolor abdominal, leucopenia y plaquetopenia; en infección reciente en el suero (34).
algunos casos, se ha presentado diarrea, dolor de Un diagnóstico clínico del mal de Mayaro con
garganta, congestión nasal, tos y manifestaciones base en la sintomatología inicial, es confuso por
hemorrágicas (11,21,33,69,74,75). la existencia de cuadros clínicos similares, incluso
En tres pacientes brasileños se reportó ictericia, con otros grupos antigénicos como el dengue
mientras que en Bolivia algunos pacientes presen- y Oropuche, por lo que es de gran importancia
taron poliuria (33). Todos los síntomas duran entre emplear métodos diagnósticos inmunológicos
dos y cinco días, con excepción de la artralgia, y moleculares eficientes (11,13). Los métodos
la cual es la característica más prominente y de laboratorio utilizados son el aislamiento viral
diagnóstica de la enfermedad (33,75). La artralgia, mediante la inoculación de cultivos celulares en
que puede durar hasta dos meses y es capaz ratones experimentales con posterior aplicación

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Biomédica 2012;32:286-302 Virus Mayaro, un arbovirus reemergente

de pruebas serológicas, como ELISA, fijación Otros estados norteños de Brasil que se han visto
de complemento, inhibición de hemaglutinación afectados, son Goiás, donde la seroprevalencia
y reducción de placas por neutralización, con alcanzó un 16 % en 1973 (33), la localidad de
las cuales se detectan inmunoglobulinas M o G Itaruma con un brote en 1987 y la localidad de
específicas, o bien con amplificación del material Peixa en 1991 (8,10,69). En el estado de Mato
genético del virus mediante la técnica PCR Grosso se registraron casos en humanos en 1991
(13,33,77,78). Entre los marcadores moleculares (69); entre 20 y 47 % de indígenas del Amazonas
utilizados se encuentran secuencias parciales del presentaron anticuerpos anti-Mayaro, mientras
gen nsP1, de la región no codificante 3´(RNC), E1, que en los indígenas xavante de Mato Grosso la
E2 y E3 (2,10-13). seroprevalencia fue de 20 % (33,69). Por otro lado,
en muchas localidades rurales de la parte norte
Las pruebas serológicas presentan una limitación
de Brasil, la seroprevalencia varía entre 10 y 62 %
importante pues requieren que los pacientes
(11,78). En Río Branco se reportó seroprevalencia
se encuentren en la fase aguda (o tener sueros
contra el virus Mayaro en 2004 (79) y en el último
pareados) y, por lo general, son costosas y consumen
brote en Brasil se registraron 33 casos en Manaos,
mucho tiempo. Las técnicas moleculares, como la
en 2011 (80).
PCR, son rápidas y sensibles; sin embargo, el virus
está presente únicamente durante los días 2 a 6 En localidades rurales cercanas a bosques
subsecuentes a la infección (13). Recientemente, húmedos y a la selva amazónica, de Perú,
Wang, et al. (13), usaron RT-PCR-ELISA, que Bolivia, Surinam, Guayana Francesa, Guyana,
combina la sensibilidad y la especificidad de las Colombia, Brasil y Venezuela, el virus Mayaro
técnicas moleculares con la detección simplificada ha ocasionado brotes de manera esporádica y los
de la prueba ELISA, y permite diferenciar entre estudios serológicos revelan frecuente contacto de
alfavirus estrechamente relacionados, como el los pobladores con el virus (11,12,22,33,52,69,71,
Mayaro, el de la encefalitis equina del este, del 72,75,78,79,84,85). En Guyana, se ha reportado
oeste y venezolana, el Mucambo, el Tonate, el del alta seroprevalencia en habitantes de la sabana
Ross River, el SFV, el O´nyong-nyong, el Aura, el Rupununi y en la región del río Mazaruni, mientras
Highlands J, el Fort Morgan y el Whataroa, lo que que en la zona de la costa del país la infección
convierte a esta prueba en un importante método con el virus es prácticamente inexistente (33).
de diagnóstico por su rapidez y gran efectividad. Una situación similar se observa en la Guayana
Francesa, donde existe, según estudios seroló-
El contacto reciente con zonas selváticas o
gicos, mayor riesgo de contagio con virus en
boscosas tropicales húmedas se considera un
Oyapock y Maroni, localidades que limitan con
factor de riesgo. La gran mayoría de los brotes
zonas selváticas, que en Cayenne, que es una
epidémicos, luego del primero acaecido en
ciudad costera donde los niveles de seroprevalencia
1955 en Brasil y Bolivia, se han registrado de
son significativamente más bajos (12). En Surinam,
manera esporádica y aislada en localidades
en localidades boscosas, la seroprevalencia puede
rurales y semirurales de la Panamazonia (10-
alcanzar niveles de 81 % en hombres y 51 % en
13,33,69,77,71). Históricamente, las zonas más
mujeres (33). En 1998 se reportó el primer brote
afectadas por brotes esporádicos de virus Mayaro
de la enfermedad en Perú, la mayoría de casos
son las localidades que colindan con la selva
provenientes de las localidades amazónicas rurales
amazónica, en especial, la parte norte de Brasil
del departamento de Loreto, cercanas a la frontera
(10,11,33,69). En este sentido, el estado de Pará
con Brasil (11), mientras que se ha registrado una
es donde se ha reportado la mayor cantidad de
alta seroprevalencia en la población indígena y
casos y de brotes; así, se tiene que en Belterra
mestiza del este de ese país (33).
se han registrado dos epidemias importantes por
virus Mayaro, una en 1955, en una comunidad El último brote de gran magnitud, en cuanto a
de trabajadores mineros en las cercanías del río número de personas afectadas, registrado hasta la
Guamá, y otra en 1977-1978, en una villa rural en fecha, ocurrió en el municipio Ospino del Estado
plantaciones de caucho (8,10,69). Otros reportes Portuguesa, localizado en los llanos de Venezuela,
de casos de esta enfermedad viral en Pára fueron entre febrero y marzo del 2010. El registro fue de
registrados en Conceição do Araguaia, entre 1978 72 casos, de los cuales, el 49 % correspondía a
y 1981, en Benevides, entre 1981y 1991, (8,10,69) personas con edades comprendidas entre los 25
y en Pau D’Arco, en 2008 (39). y 54 años, 65 % mujeres y 35 % hombres, y más

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Muñoz M, Navarro JC Biomédica 2012;32:286-302

de 50 % eran amas de casa y obreros (71). Desde diseminación del virus. Por otro lado, dípteros de
hace más de 30 años se reportó en dicho estado la familia Culicidae y del género Haemagogus son
la presencia de Hg. celeste (38); la población La los principales vectores del agente causal en el
Estación, en donde se presentaron los casos de ciclo enzoótico. Sin embargo, no debe descartarse
infección por virus Mayaro, se encuentra ubicada la participación de especies como Ae. scapularis,
en las cercanías de un bosque tropófilo. Además, Sabethes spp., Ae. albopictus y Ae. aegypti.
en la región se ha reportado la presencia de monos,
Existen suficientes datos para afirmar que los casos
como Cebus olivaceus (mono capuchino) y Aloutta
seniculus (mono araguato o aullador) (81), los epizoóticos ocurren cuando los humanos ingresan
cuales están potencialmente involucrados en el en el nicho natural de los reservorios y vectores
ciclo de transmisión del virus (33,41). Esta epidemia naturales, infectándose con el virus cuando son
representa el segundo registro de la infección de picados por insectos Haemagogus portadores. Es
virus en humanos en Venezuela; el anterior se necesario evaluar la posible participación de otros
presentó en una población cercana a la costa norte mosquitos periselváticos y peridomésticos en la
del país, Panaquire, Estado Miranda (52). transmisión del agente causal.

Fuera de la Panamazonia se ha registrado alta Se ha determinado que el ser humano es capaz de

seroprevalencia en habitantes de zonas rurales presentar niveles de viremia similares al umbral de
de Costa Rica, Panamá y Guatemala (33,69). En infección del virus para el vector. Además, mosquitos
Trinidad, donde el virus se aisló por primera vez urbanos como Ae. aegypti y otros que presentan
en 1954, se ha observado frecuente presencia de un franco crecimiento de su expansión y una gran
anticuerpos en pobladores de la zona boscosa capacidad adaptativa a ambientes alterados por
del sureste de la isla (33). Dos pacientes fueron el hombre, como Ae. albopictus y Ae. scapularis,
diagnosticados con virus Mayaro en dos puertos se han reportado en la bibliografía científica como
mexicanos: Tamaulipas y Veracruz sur (76). Estos capaces de transmitir experimentalmente el virus
datos hacen suponer que, posiblemente, aves Mayaro. Estos factores representan un riesgo
y humanos podrían estar interviniendo en la epidemiológico importante, pues representan la
diseminación del virus. posibilidad de trasmisión urbana del virus Mayaro.
Por otro lado, el aumento del crecimiento de la
Los reportados en Estados Unidos (11), en la población, la intervención y urbanización de áreas
urbe de São Paulo (69), en Francia (82) y en enzoóticas y la expansión del área de influencia de
Holanda (83), se consideraron casos especiales. Ae. aegypti, Ae. albopictus y Ae. serratus, aumentan
Sin embargo, posteriormente, los dos casos de la probabilidad de contacto entre reservorio, vector
Estados Unidos se consideraron importados de silvestre, humano, vector urbano y periurbano, con
la zona selvática de Perú, los tres de São Paulo lo que se incrementa la posibilidad de infección del
y el de Francia, como importados de Brasil, y los hombre, fuera de los focos enzoóticos.
dos de Holanda, como importados de Surinam.
La presencia de una especie con una amplia La investigación sobre los factores de riesgo
competencia vectorial, como lo es Ae. albopictus asociados a la transmisión selvática y a una
en Europa, obliga a no descartar la posibilidad de eventual transmisión urbana, debe tener un
una eventual transmisión local, como ha ocurrido abordaje interdisciplinario e interinstitucional,
recientemente con la fiebre Chikungunya en incluyendo aspectos virológicos de evolución
Francia (64). En el cuadro 3 se muestran algunas molecular, determinación de infección natural
localidades donde se han reportado aislamientos, de vectores, reservorios vertebrados y estudios
alta seroprevalencia y brotes del virus Mayaro. serológicos longitudinales y transversales. Estas
variables incluidas en un sistema de información
Síntesis del ciclo de transmisión y
geográfico, proporcio-naría factores de riesgo en
perspectivas
áreas localizadas y en regiones.
El mal de Mayaro constituye una arbovirosis,
Agradecimientos
causada por un alfavirus, que se mantiene en la
naturaleza mediante un ciclo enzoótico en el que A Scott C. Weaver, por facilitar el original de la
participan primates no humanos de vida silvestre figura 2. A la Licenciada Rosa Hernández, por
(monos) como reservorios u hospedadores y, sus comentarios y discusiones sobre el tema
posiblemente, otros vertebrados arborícolas. Las tratado. A Fabiola Del Ventura por el diseño de
aves podrían jugar un papel importante en la la figura 3.

298
Biomédica 2012;32:286-302 Virus Mayaro, un arbovirus reemergente

Cuadro 3. Localidades donde se han reportado aislamientos, alta seroprevalencia y brotes del virus Mayaro (8,11,12,22,33,39,52,
71,72,75,76,78-80,82-84)

Localidades y comunidades reportadas como afectadas por virus Mayaro

Aislamientos del virus en humanos Localidades donde se ha reportado Brotes o casos reportados
(Powers, et al., 2006 altos niveles de seroprevalencia
y Azevedo, et al., 2008)

Mayaro,Trinidad y Tobago (1954) Zonas rurales de Goias, Brasil (1955) Zona Selvática de Bolivia
Uruma, Bolivia (1955) Región del Amazonas, Brasil (1955) Belterra, Brasil
Pará, Brasil Mato Grosso, Brasil (1977-1978) Belterra, Brasil
(1955, 1978, 1981,1984, 1988, 1991) Zona rural de Rio Branco, (1978-1981) Conceição do Araguaia,
Brasil Brasil
(1981-1991) Benevides, Brasil
Amapa, Brasil (1970) Río Mazaruni, Guyana Brasil
Surinam (1984) Sabana Rupunumi, Guayana (1987) Itaruma, Brasil
Goias, Brasil (1991) (1991) Tocantins, Brasil
Tocantins, Brasil (1991) Oyapock, Guayana Francesa
Huanuco, Perú (1995, 1999) Maroni, Guayana Francesa Loreto, Perú
San Martín, Perú (1995) (2000), Barlovento, Miranda.
Ayacucho, Perú (1995) Zona selvática de Surinam, Venezuela
Tumbes, Perú (1995) (2001) Tamaulipas y
Guayana Francesa (1996) Veracruz sur, México
Loreto, Perú (1996, 1997, 2000, Sierra de Perijá, Venezuela (2 casos)
2002, 2003) (2008) Pau D’Arco, Brasil
Ucayali, Perú (1998) Zona selvática y rural de Bolivia, (2010) Ospino, Portuguesa,
Cuzco, Perú (1998, 2003) Colombia, Costa Rica, Perú, Venezuela
Iquitos, Perú (2002) Panamá, Guatemala (2011) Manaos, Brasil
Bolivia (2002) Sureste de Trinidad y Tobago
Pau D’Arco, Brasil (2008) Casos importados de la
Panamazonia
2 casos en Estados Unidos
(1996, 1997)
3 en São Paulo (2000)
1 en Francia (2010)
2 en Holanda (2010)

Conflicto de intereses 7. Organización Mundial de la Salud. Lucha antivectorial

integrada. Ginebra: OMS; 1983. p. 1-84.
Los autores declaran no tener conflicto de interés.
8. Vasconcelos P, Travassos A, Rodriguez S, Travassos
Financiamiento E, Degallier N, Travassos J. Inadequate management of
natural ecosystem in the Brazilian Amazon region results
Misión Ciencia FONACIT 20080000911-4 (JCN) in the emergence and re-emergence of arboviruses. Cad
Saúde Pública. 2001;17:155-64.
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