Ecologia Micorrizas PP

Ecología de micorrizas
arbusculares y restauración
de ecosistemas
Francisco Javier Álvarez Sánchez

(Editor)
Ecología de micorrizas arbusculares
y restauración de ecosistemas
1ª edición, 15 de mayo de 2009
D. R. Universidad Nacional Autónoma de México.

C Facultad de Ciencias.
Circuito exterior s/n. Ciudad Universitaria
México 04510, D. F.
editoriales@ciencias.unam.mx
Diseño de portada: Celia Ayala Escorza

Diseño y formación de interiores: Mercedes Perelló Valls
Fotografía de portada: Irene Sánchez-Gallén
Asistencia técnica: Lizbeth Guzmán Moreno
ISBN: 978-607-02-0712-9
Impreso y hecho en México

Agradecimientos
A la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT)
y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT),
por el apoyo otorgado para la publicación de este manual a través del proyecto
SEMARNAT–CONACyT 2002-c01-668.
PRÓLOGO
ECOLOGÍA DE MICORRIZAS ARBUSCULARES
Y RESTAURACIÓN DEL ECOSISTEMA
Alejandro Alarcón
PRESIDENTE DE LA SOMESIMI (2007-2010)
La presente contribución tiene especial relevancia en el conocimiento y en la

divulgación de los aspectos ecológicos y aplicados de los hongos formadores de
la simbiosis micorrízica arbuscular. De manera particular, este libro muestra de
manera eficaz y simple resultados obtenidos en su mayoría por diferentes grupos de
investigación mexicanos y sobretodo, y compila aspectos de trascendencia ecológica
en los que los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) potencialmente pueden
contribuir en la estabilidad de las comunidades vegetales, así como ser considerados
como parte de programas dirigidos a la restauración de diferentes ecosistemas con
problemas de disturbios, lamentablemente generados por las diversas actividades
humanas.
Con base en su estructura, este libro en su Parte I, destaca la importancia
del conocimiento de los HMA como parte de la inmensa riqueza de los recursos
genéticos microbianos que posee México y que desafortunadamente poco se conoce.
Así, la aplicación de HMA nativos del trópico húmedo en especies de palmas
dirigidas al restablecimiento de la selva secundaria, es un ejemplo del uso exitoso de
estos micobiontes. Además, se hace hincapié de la trascendente función que tienen
las islas de fertilidad en zonas áridas de México, no solo desde el punto de vista
5
Alejandro Alarcón
ecológico sino también, como un reservorio (micronicho) que alberga diferentes

grupos microbianos fisiológicamente funcionales, entre ellos los HMA. En la Parte
II se hace alusión a los conceptos básicos que permiten definir con mayor claridad
la degradación del suelo. Además, se presentan experiencias no solo mexicanas sino
también de destacados grupos de investigación del extranjero (Estados Unidos
de América, Venezuela y España), que se enfocan a la restauración de diferentes
ecosistemas afectados por diferentes factores de perturbación. En la Parte III se
introduce a la simbiosis micorrízica arbuscular como elemento relevante en la
sostenibilidad (sustentabilidad) de agroecosistemas. Por otro lado, en la Parte IV
se hace especial énfasis en el manejo biotecnológico que actualmente representan
los HMA para su uso en ambientes perturbados. Como parte esencial de esta
biotecnología, se tiene la propagación de HMA lo cual es la base para la preparación
y formulación de los inoculantes, y para lo cual es necesario conocer muy bien la
biología de estos hongos biotróficos obligados. Por otra parte, la contaminación de
suelos inducida por el uso de aguas residuales y/o por la deposición de elementos
potencialmente tóxicos, son discutidos como casos de estudio enfocados a la
simbiosis micorrízica arbuscular.
Por todo lo anterior, este libro es una excelente y fidedigna fuente de
información de los aspectos básicos y aplicados de la biotecnología basada en los
HMA, dirigidos a la restauración de ecosistemas y/o agroecosistemas perturbados
ya sea por factores ambientales o antropogénicos. Al editor de este libro se agradece
la idea de compilar experiencias de grupos de investigación nacionales y extranjeros.
Esto contribuirá sin duda alguna en fortalecer líneas de investigación no solo en el
país sino en aquellos de habla hispana, así como asistir en la constante formación
de recursos humanos enfocados al entendimiento del manejo de la simbiosis
micorrízica en procesos de restauración de ambientes perturbados, al utilizar este
libro como material didáctico tanto en universidades como en instituciones de
postgrado.
6
INTRODUCCIÓN
LA MICORRIZA ARBUSCULAR COMO UNA

HERRAMIENTA EN LA RESTAURACIÓN ECOLÓGICA
ARBUSCULAR MYCORRHIZAE: A TOOL

IN ECOLOGICAL RESTORATION
Javier Álvarez-Sánchez y Juan Carlos Peña Becerril

DEPARTAMENTO DE ECOLOGÍA Y RECURSOS NATURALES, FACULTAD DE CIENCIAS
UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
Resumen
En este capítulo se establecen los conceptos básicos de la restauración y se explica
lo que son los hongos micorrizógenos, en especial los arbusculares (HMA), y sus
principales efectos sobre el crecimiento de las plantas, fundamentos por los cuales
se han usado ya en varios ecosistemas tropicales en prácticas de restauración y fito-
remediación. Se explica la estructura del libro y se hace un resumen de los resultados
más importantes sobre la ecología de los HMA, y su aplicación en estudios de campo
tanto en ecosistemas naturales, como contaminados y en agroecosistemas.
Abstract
This chapter deals with the basic concepts of ecosystems restoration and
mycorrhizal fungi, especially arbuscular mycorrhizal fungi, also it covers the main
effects on plant growth, and how this knowledge has been very useful in restoration 7
practices in tropical ecosystems and phytoremediation. Book content is explained

with a brief summary of the results from field studies in agriculture, and natural and
polluted ecosystems.
INTRODUCCIÓN
Las actividades humanas, producto de la demanda por los recursos, han tenido
diversas repercusiones sobre los ecosistemas, tales como su degradación,
transformación o, incluso, su desaparición, por lo que se ha hecho necesario tomar
medidas para promover y acelerar su recuperación. En este sentido, una disciplina
que puede apoyar a lograr estos objetivos es la restauración ecológica, que consiste
en el manejo de un ecosistema, fundamentado en los procesos sucesionales, tal que
se promueva la recuperación de sus niveles de funcionalidad y estructura, semejantes
a los que tenía antes de la perturbación (Bradshaw 1997b).
La regeneración natural de los ecosistemas perturbados puede tomar tiempo, en
escala de décadas o siglos, sin embargo, si se logra identificar el obstáculo que genera
este retraso, la recuperación de dichos ecosistemas puede acelerarse con intervención
artificial, la cual será más exitosa si se usan o se imitan los procesos naturales. Este
proceso de identificación e intervención es la esencia de la restauración ecológica
(Dobson et al. 1997).
La restauración ecológica
La Society for Ecological Restoration (SER 2004) define a la restauración ecológica
como “el proceso de asistencia para la recuperación de un ecosistema el cual ha
sido degradado, dañado o destruido”. Ésta debe de tomar en cuenta un intervalo
crítico de variabilidad en la biodiversidad, los procesos ecológicos y la estructura en
el contexto regional e histórico y prácticas culturales sustentables1.
De acuerdo con Hobbs y Norton (1996), la restauración de zonas perturbadas
obedece a cuatro objetivos generales: 1) restaurar sitios altamente degradados
pero localizados, como las minas; 2) aumentar la capacidad productiva de tierras
productivas degradadas; 3) aumentar los valores de conservación en áreas protegidas,
y por último, 4) aumentar los valores de conservación en áreas productivas. Para ello,
Bradshaw (1997a) visualiza cuatro tipos de recuperación de ambientes perturbados,
la remediación, la reclamación, la rehabilitación y la restauración.
1
SER, 2004. Society for Ecological Restoration International Science & Policy Working Group.
2004. The SER, International Primer on Ecological Restoration. www.ser.org & Tucson: Society
8 for Ecological Restoration International.
INTRODUCCIÓN
La restauración ecológica es un proceso complejo ya que los conflictos que se

presentan, por el uso de la tierra y efectos de otras actividades, son a escala de
paisaje. Por ello, un proyecto de restauración ecológica también debe de tomar en
cuenta el factor humano, esto es, incluir los aspectos de índole histórica, social,
cultural, política, estética y moral. De tal forma que para maximizar el éxito, en
cualquier trabajo de restauración, deben tomarse en cuenta los siguientes elementos
clave (van Diggelen et al. 2001):
1) analizar la situación actual del sistema a recuperar en relación al sistema

deseable,
2) evaluar las posibles estrategias de restauración, tomando en cuenta el entorno
social,
3) considerar la sostenibilidad del sistema,
4) estimar la predictibilidad del desarrollo del sistema,
5) estimar la escala de tiempo necesario para llegar al sistema deseable y
6) elaborar una restauración multipropósito que satisfaga el mayor número de
necesidades de la población humana interactuante.
Los objetivos planteados en los programas de restauración deben de ser

apropiados para el nivel de organización biológico al que están dirigidos, ya sea a
nivel de población, comunidad, ecosistema, cuenca y/o paisaje. Estos objetivos
necesitan desarrollarse apropiadamente para cada proyecto en específico, atendiendo
los elementos anteriormente mencionados y valorando la superficie que abarca así
como las razones por las cuales se deben llevar a cabo estos esfuerzos de restauración
(Ehrenfeld 2000).
Sin embargo, es importante reconocer que el deterioro de un sistema no sólo
se establece a nivel superficial ya que las perturbaciones de un ecosistema pueden
tener efectos en las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo (Bradshaw
1997b, Haselwandter 1997). El suelo es un factor crítico en el desarrollo de cualquier
ecosistema terrestre, de hecho, puede determinar la distribución de las especies ya
que éstas responden a la disponibilidad de los nutrimentos minerales presentes en el
suelo, al contenido de agua, a la textura, entre otros (Bradshaw 1997b).
Frecuentemente, la degradación de los ecosistemas produce un daño en la
microbiota del suelo, que inevitablemente afecta el ciclo de los nutrimentos, regulado
por dicha biota. Así, para cumplir con los objetivos primarios de los programas
de restauración, que incluyen minimizar la degradación ambiental y facilitar el
reestablecimiento de un sistema funcional que mantenga la estabilidad a largo plazo,
9
se requiere del desarrollo de una comunidad microbiana nativa (Haselwandter

1997).
Dobson et al. (1997) mencionan que una vez restauradas las características
del suelo, es posible reintroducir especies vegetales que permitan restablecer la
función de los ecosistemas, como son las especies clave de los diversos estadios
sucesionales (Bradshaw 1997b), junto con especies que hayan permanecido después
de la perturbación, con el objeto de promover la colonización natural de otras
especies vegetales y animales que pudieran ser parte de la biodiversidad original de
los ecosistemas.
Entre los componentes más importante de la microbiota se encuentran
los hongos formadores de micorrizas y las bacterias fijadoras de nitrógeno
(Haselwandter 1997).
Los hongos micorrizógenos (HM)

En el suelo habita una comunidad diversa y compleja de microorganismos, que
incluye algas, bacterias, arqueobacterias y hongos que, junto con los virus y los
componentes de la micro, meso y macrofauna, forman la biota del suelo (Killham
1995). La actividad y la diversidad de la microbiota, además de afectar la fertilidad
del suelo, determinan la estabilidad y funcionamiento de los ecosistemas naturales
y agroecosistemas. La diversidad microbiana es esencial para garantizar los ciclos
de los nutrimentos, así como el proceso de descomposición de material vegetal de
cualquier ecosistema terrestre (Azcón 2000).
Las plantas son las que principalmente suministran de substratos energéticos al
suelo. Un componente importante de esta transferencia es la interfase suelo-raíz
(rizósfera) donde los microorganismos desarrollan actividades metabólicas que
pueden favorecer el crecimiento y desarrollo vegetal (Barea 1998, Azcón 2000).
Varios microorganismos de la rizósfera, entre ellos los hongos micorrizógenos
(HM), son capaces de colonizar las raíces y, así, acceder a los recursos de las
plantas. Al darse esta asociación, ocurren cambios físicos y químicos en la rizósfera
disparados por los cambios en la fisiología del hospedero y del HM (Varma 1999,
Azcón 2000).
De manera más detallada, los HM forman una asociación mutualista con las
plantas, denominada micorriza, la cual facilita la absorción de elementos minerales
a la planta hospedera, tales como fósforo, nitrógeno, cobre y zinc (Harrison 1997),
mientras que la planta provee al hongo de compuestos carbonados producto de
la fotosíntesis y de un hábitat, todo ello se refleja, en muchas ocasiones, en mayor
crecimiento vegetal en altura, biomasa y/o supervivencia (Lu y Koide 1994). Además,
10
INTRODUCCIÓN
esta simbiosis puede reducir el efecto de patógenos de las raíces; sin embargo, la
eficacia varía según el hongo, el patógeno, el substrato y las condiciones ambientales
(Barea 1998). La micorriza también puede incrementar la tolerancia al estrés hídrico
(Werner 1992, González 1993) ya que las plantas inoculadas son capaces de capturar
más eficientemente el agua a través de las hifas externas del hongo que llegan a
explorar un mayor volumen de suelo, más allá de los límites de las propias raíces de
la planta (Killham 1995, Rubio et al. 1997, Varela y Estrada-Torres 1999).
Asimismo, la formación de micorrizas conlleva amplios cambios fisiológicos
en el hospedero que hacen que éste se desarrolle y responda al estrés ambiental de
manera diferente a las plantas no micorrizadas (Linderman 1993). Esta simbiosis
también cambia la cantidad y la calidad de los exudados radicales, influyendo en
las comunidades microbianas rizósfericas. Además, algunos microorganismos
específicos participan en la formación de la micorriza ya que influyen en la
germinación de esporas, en la formación de los puntos de entrada en las raíces o
en el desarrollo de la relación (Azcón 2000, Hodge 2000). Por ello, los exudados de
las raíces inoculadas con hongos micorrizógenos, proveen la energía que sustenta la
diversidad de microorganismos presentes en el suelo y éstos a su vez, son benéficos
para la inoculación y simbiosis planta-hongo (Bethlenfalvay 1993).
La micorriza existe en prácticamente todos los ecosistemas ya que la mayoría de
las plantas vasculares estudiadas establecen esta relación (Harley y Smith 1984, Le
Tacon 1985, Robertson et al. 1999). Los HM más comúnmente representados en
las zonas templadas son los ectomicorrizógenos (HEM), mientras que en las zonas
tropicales son los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) (Marschner 1990).
Los HEM son hongos filamentosos (Ascomycota y Basidiomycota) que
abundan en los climas templados y boreales e interactúan, de manera muy estrecha,
con muchas de las especies arbóreas (angio y gimnospermas) de importancia
maderera de esas zonas formando la ectomicorriza (Smith y Read 1997). En este
caso, las raíces de la planta micorrizada son envueltas por un manto de hifas,
densamente agrupadas, que truncan el desarrollo radical y se visualiza a simple vista
como muñones de diferentes tipos. El micelio fúngico que sí penetra a la raíz se
disemina entre las células corticales, nunca dentro de ellas, formando una red de
hifas interconectadas denominada red de Hartig que es la zona donde se establece
el contacto con las células de la raíz, para llevar a cabo el intercambio de nutrientes.
También se desarrolla una red de hifas extrarradicales fundamental para la captura
de nutrientes y agua (Marks y Foster 1973, Jackson y Mason 1984).
Por su parte, los HMA son hongos pertenecientes al phylum Glomeromycota
que forman la micorriza arbuscular con una gran gama de plantas vasculares y no
11
vasculares, que va de árboles de interés económico y botánico hasta musgos. Los

HMA tienen un micelio aseptado y delgado que al penetrar dentro de la raíz, se
extiende entre y dentro de las células corticales de la planta, donde puede dar lugar
a varias estructuras características solamente de estos hongos, los arbúsculos y las
vesículas; los primeros son estructuras intrincadas y ramificadas que se forman a partir
de ramificaciones dicotómicas de la hifa, son estructuras efímeras que generalmente
se forman y degeneran en dos semanas, y funcionan como sitios de transferencia
de carbono, agua y minerales entre el hongo y la planta hospedera (Harley y Smith
1984, Johnson et al. 1999), mientras que las segundas son estructuras intracelulares
redondas, elípticas o irregulares, formadas por un hinchamiento de la hifa entre y
dentro de las células corticales, que almacenan fosfolípidos y no se presentan en
todos los géneros de HMA (Barker et al. 1998, Johnson et al. 1999). Al igual que los
HEM también desarrollan un micelio externo que puede abarcar varios metros y es
más eficiente en la exploración y captación de nutrientes y agua que las raíces.
Los HMA en los ecosistemas tropicales

El estudio de la ecología de los HMA hasta hace poco se restringió a cultivos y
sistemas manejados. Actualmente, se ha empezado a desarrollar su estudio en
sistemas naturales, en particular, en los ecosistemas tropicales ya que la micorriza
arbuscular es la más conspicua en estos lugares, y su importancia radica en que
incrementa el abastecimiento de fósforo en las plantas hospederas porque,
generalmente, los suelos de estos sistemas son de naturaleza ácida y con abundancia
de halófanos y arcillas, que mantienen al fósforo disponible en bajas concentraciones
para las plantas (Perry y Amaranthus 1990). También pueden llegar a tener un
papel fundamental en mantener la productividad de los sistemas tropicales, además
de afectar las habilidades competitivas de las especies (Guadarrama et al. 2004a)
y, por lo tanto, influir en la riqueza de las comunidades, en su funcionamiento y
permanencia (Janos 1996, van der Heijden et al. 1998a, van der Heijden et al. 1998b).
Se ha estimado que en los trópicos húmedos la diversidad de los HMA influye en la
conservación de la biodiversidad de las especies vegetales (Colpaert y Van Tichelen
1996). Este paradigma que vincula a la diversidad de plantas con la de los HMA
ha sido enunciado muy recientemente y los conocimientos derivados de su estudio
pueden ser de vital importancia debido a que podrían aplicarse en proyectos de
restauración muy concretos.
También, estudios recientes sobre el crecimiento vegetal han demostrado una
mayor respuesta a la colonización por HMA en plantas demandantes de luz que
aquellas que se encuentran en las últimas etapas sucesionales del bosque tropical (Kiers
12
INTRODUCCIÓN
et al. 2000, Sánchez-Gallen y Guadarrama 2000, Zangaro et al. 2000, Guadarrama

et al. 2004b); de esta manera, uno de los factores que afectan la respuesta a la
asociación micorrízica es la historia de vida de las plantas hospederas (Guadarrama
et al. 1998) que, junto con el origen del inóculo, es un hecho muy importante a
considerar para la introducción de las diferentes especies de plantas. Según Janos
(1994), la inoculación con estos hongos en los ambientes tropicales se produce por
tres diferentes tipos de propágulos que son: las esporas, las hifas emergiendo de
raíces muertas o fragmentos de raíces secas y por redes hifales asociadas con plantas
vivas. Sin embargo, los propágulos micorrízicos disponibles para la inoculación
de nuevas plantas estarán determinados por el nivel de conservación del sitio, el
régimen de perturbación y la presencia de plantas no micorrízicas (van der Heijden
et al. 1998b).
Micorrizas en la restauración ecológica

Martínez (1996) menciona que en la restauración ecológica se debe dirigir al
ecosistema a través de una serie de estadios hasta recuperar su estructura, la
composición de especies y su funcionamiento, es decir, las interacciones biológicas
que en él se desarrollaban antes de una perturbación. Sin embargo, para llevar un
proyecto de restauración se deben tomar en cuenta varios factores, entre ellos los
procesos pedogenéticos, la recuperación de la cubierta vegetal, el establecimiento de
las relaciones bióticas y los costos económicos de la restauración.
En las estrategias de la restauración de suelos degradados, es determinante el uso
de la microbiota del suelo (Haselwandter 1997, Requena et al. 2001), en especial de
los hongos formadores de micorrizas ya que éstos, entre otras ventajas, previenen la
erosión del suelo porque son un factor en la formación de agregados y la retención
de materia orgánica, por lo que le dan estructura al suelo y reducen o evitan el efecto
de la erosión tanto hídrica como eólica con su respectiva pérdida de los nutrientes
(Jasper 1994, Haselwandter 1997). La presencia de la micorriza también mantiene a
las comunidades microbianas del suelo, como las bacterias, protozoos y pequeños
invertebrados a través de sus interacciones, además de participar en el ciclaje de
nutrientes del suelo (Perry y Amaranthus 1990).
Como ya se mencionó, las características de la asociación micorrízica otorgan
ventajas para el establecimiento vegetal ante condiciones estresantes, por ejemplo
mejora la habilidad de la planta hospedera para resistir a las condiciones de sequía
(Haselwandter 1997), así como condiciones salinas del suelo (St. John 1990). De
esta forma la inoculación con HMA permite obtener un mayor crecimiento y
supervivencia en plantas que han sido transplantadas en campo para la recuperación
13
de zonas perturbadas de ambientes secos (Azcón y Barea 1997, Cuenca et al. 1998,
Requena et al. 2001, Cuenca et al. 2002).
Estudios enfocados en la restauración de sitios tropicales perturbados han
permitido determinar que los HMA favorecen el crecimiento, así como la producción
de biomasa de las especies nativas transplantadas en campo (Pouyú-Rojas y Siqueira
2000). Igualmente, Allen et al. (2003) determinaron que la inoculación con HMA de
las especies pioneras y persistentes favorece su crecimiento una vez transplantadas
en campo; también se han observado efectos favorables en supervivencia (Álvarez-
Sánchez et al. 2007). Cabe señalar que en estos trabajos reconocen que la respuesta
de los HMA está determinada por varios factores, entre ellos la historia de vida del
hospedero.
Organización del presente libro

En la Parte I, Ecología, se muestran dos estudios sobre el efecto de los hongos
micorrizógenos en el crecimiento de palmas (Capítulos 1 y 2). En el Capítulo 1, se
demuestra el efecto positivo de los HMA en la altura, el área foliar, el peso seco y en
la tasa relativa de crecimiento de plántulas de Astrocaryum mexicanum bajo diferentes
concentraciones de fósforo, de esta forma se confirma su micotrofía (Núñez-Castillo
y Álvarez-Sánchez 2003). En el Capítulo 2, se presentan datos de una dependencia
positiva de los HMA por parte de plántulas de Desmoncus orthacanthos, además de
una mayor concentración de fósforo y producción de biomasa, estos resultados
son promisorios con respecto al uso potencial de la palma en restauración. En el
Capítulo 3 se explora la composición de la comunidad de HMA en los diferentes
microambientes del Pedregal de San Ángel y, además, se reporta la presencia de
HMA en más del 80% de las especies vegetales. En el Capítulo 4 se analiza la
comunidad de HMA debajo y fuera de algunas especies de Mimosa formadoras de
islas de recursos, en un matorral del Valle de Tehuacán-Cuicatlán, encontrándose un
mayor número de esporas debajo del dosel.
En la Parte II del libro, Restauración y el uso de las micorrizas arbusculares,
se consideró importante iniciarla con los elementos conceptuales de la degradación
del suelo (Capítulo 5) para “entender los conceptos desarrollados respecto a la
forma de degradación de los suelos para poder abordar con éxito el manejo y la
recuperación de suelos degradados”. La sección entonces muestra varios estudios
de caso con resultados exitosos de la utilización de los HMA como una herramienta
adicional en la restauración (Capítulos 6 al 10). En una selva estacional, las micorrizas
incrementaron los aportes de biomasa y la acumulación de materia orgánica en el
14 suelo, la producción de glomalina sugiere podría promover el incremento de materia
INTRODUCCIÓN
orgánica en el suelo y resultados experimentales demostraron que la sobrevivencia

de las plántulas fue mayor cerca de la planta nodriza (Capítulo 6). En una sabana el
uso de HMA permitió recuperarla luego de una fuerte perturbación, utilizándose
además otras herramientas, como plantas nodrizas y pequeñas dosis de fertilizante
(Capítulo 7). En ecosistemas mediterráneos desertificados la micorrización permitió
el establecimiento de las plantas introducidas y tuvo un efecto en la restauración
de las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo (Capítulo 8). En una
selva húmeda, los resultados mostraron que es importante considerar los rasgos
de historia de vida de las plantas y el origen del inóculo, con el fin de obtener
resultados positivos en su reincorporación al sistema, los valores más altos de la tasa
de crecimiento en biomasa correspondieron a los tratamientos con HMA y, también
se apreciaron efectos positivos, si bien no significativos, en la supervivencia (Capítulo
9). En un matorral semiárido, estudios de invernadero y campo mostraron un ligero
incremento en el establecimiento de plantas de Prosopis laevigata (mezquite) con
HMA, haciéndose evidente la importancia que en estos sistemas tiene el agua para
lo cual se propone un sistema novedoso para mantener de manera continua el riego
por goteo (Capítulo 10).
En los dos últimos apartados del libro, invitamos a colegas de reconocida
trayectoria académica a escribir sus experiencias sobre la aplicación de los HMA en
agroecosistemas y en sistemas contaminados (Parte III). Es así que se discute la
aplicación conjunta de los HMA con fertilizantes orgánicos en cultivos utilizados en
la restauración de tepetates y se refuerza la importancia del papel de estos hongos en
las islas de fertilidad en ecosistemas áridos (Capítulo 11). A su vez, la problemática
de la contaminación de suelos empieza también a tratar de ser solucionada con la
aplicación de HMA porque pueden tener importantes implicaciones ecológicas en la
fito-recuperación (Capítulo 12), mientras que en el Capítulo 13 se estudia el efecto
del riego con agua residual en la simbiosis micorrízica arbuscular, observándose
que el tiempo de irrigación tuvo efectos negativos en la diversidad de estos hongos.
Sin duda alguna, son éstas dos últimas unas de las áreas más promisorias en el
desarrollo de proyectos de investigación con hongos micorrizógenos arbusculares,
conocimientos que podrán ser aplicados directamente en programas de manejo de
suelos contaminados y deteriorados.
Por otra parte, era muy importante en un libro como éste, introducir un capítulo
sobre la producción de inoculantes (Parte IV, Biotecnología; Capítulo 14). Su
utilización a través del perfeccionamiento técnico de su extracción y reproducción,
son de gran importancia en estudios de restauración (Álvarez-Sánchez y Monroy-
Ata 2008). El éxito de la agricultura sostenible y de las prácticas de restauración a
15
gran escala, dependerán del manejo técnico adecuado y eficiente del inóculo con
HMA lo cual es una buena perspectiva para reducir el uso de abonos químicos.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a la M. en. C. Irene Sánchez-Gallen sus sugerencias y revisión
crítica del manuscrito.
LITERATURA CITADA
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20
ÍNDICE
PARTE I. ECOLOGÍA
27 1. Micorrizas arbusculares y el crecimiento de una palma del

trópico húmedo. Oswaldo Núñez y Javier Álvarez-Sánchez.
51 2. Establecimiento de la palmera trepadora Desmoncus

orthacanthos Martius inoculada con hongos micorrizógenos
arbusculares en vegetación secundaria (acahual). José Ramos
Zapata, Roger Orellana y Lilia Carrillo Sánchez.
73 3. Ecología de los hongos micorrizógenos arbusculares de un

matorral xerófilo sobre sustrato volcánico en el Valle de México.
Silvia Castillo Argüero, Patricia Guadarrama Chávez, Irene Sánchez
Gallen y Laura Hernández Cuevas.
103 4. Efecto de las islas de recursos sobre la abundancia de esporas

de hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) en el Valle
de Tehuacán–Cuicatlán, México. Sara Lucía Camargo-Ricalde y
Manuel Esperón-Rodríguez. 21
ÍNDICE
PARTE II. RESTAURACIÓN
121 5. Degradación del suelo: conceptos generales. Rogelio Carrillo
159 6. Restoration and mycorrhizae in seasonal tropical forest: fungal

species composition, carbon accumulation and water relations.
Edith B. Allen, José Ignacio Querejeta, Rodrigo Vargas, Season Snyder,
Hector Estrada-Medina, Louise Egerton-Warburton, Arturo Gómez
-Pompa y Michael F. Allen.
185 7. Las micorrizas arbusculares y la restauración de sabanas

tropicales en Venezuela. Gisela Cuenca.
207 8. El uso de hongos micorrízicos arbusculares en la revegetación

de ecosistemas amenazados de desertificación en España. Javier
Palenzuela y José Miguel Barea.
237 9. Restauración y uso de hongos micorrizógenos arbusculares:

un análisis de parámetros foliares. Irene Sánchez-Gallen, Javier
Álvarez-Sánchez y Patricia Guadarrama.
259 10. Establecimiento de plantas de mezquite (Prosopis laevigata)

inoculadas con hongos micorrizógenos arbusculares bajo un
sistema prehispánico de riego por goteo en una zona semiárida
deteriorada. Arcadio Monroy Ata, Itzia Paz-Cortés y Rosalva García
Sánchez.
PARTE III. AGROECOSISTEMAS Y SISTEMAS CONTAMINADOS
281 11. La micorriza arbuscular en la sostenibilidad y restauración de

Agroecosistemas. Ronald Ferrera-Cerrato, Julián Delgadillo Martínez
y Alejandro Alarcón.
305 12. Bio-recuperación de suelos contaminados con elementos

potencialmente tóxicos: Uso de hongos arbusculares. Ma. Carmen
22 Ángeles González-Chávez.
ÍNDICE
323 13. Historia de la utilización de aguas residuales en el Valle de

Mezquital, Hidalgo y su efecto actual en la simbiosis micorrízica
arbuscular. Ma. del Pilar Ortega Larrocea y Cristina Desireé Siebe
Grabach.
PARTE IV. BIOTECNOLOGÍA
347 14. Cultivo de hongos micorrizógenos arbusculares: hacia la

producción de inoculantes. Enriqueta Amora Lazcano y Lucia
Varela.
23
PARTE I
ECOLOGÍA
CRECIMIENTO Y REPRODUCCIÓN DE UNA PALMA DEL
TRÓPICO HÚMEDO: EFECTO DE LOS HONGOS
MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES
GROWTH AND REPRODUCTION OF A PALM AT THE HUMID

TROPICS: THE EFFECT OF ARBUSCULAR MYCORRHIZAE FUNGI
Oswaldo Núñez-Castillo y Javier Álvarez-Sánchez

osnunez@fciencias.unam.mx, fjas@fciencias.unam.mx
Resumen
Astrocaryum mexicanum es una palma abundante y estructuralmente importante en
la selva húmeda de Los Tuxtlas, Veracruz. En este trabajo se analiza el efecto de
los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) en el crecimiento de plántulas de
A. mexicanum en diferentes concentraciones de fósforo, así como la relación entre
la producción de estructuras reproductivas de la planta y las estructuras fúngicas;
este último aspecto en particular ha sido muy poco abordado en la literatura. Se
realizó un análisis clásico de crecimiento; un Análisis de Varianza mostró diferencias
significativas entre tratamientos (con y sin HMA) y concentraciones de P para la
altura, área foliar, peso seco total y por estructura, así como en la tasa relativa de
crecimiento. En cuanto a los porcentajes de colonización, las hifas y los arbúsculos 27
Núñez-Castillo y Álvarez-Sánchez
presentaron los mayores valores de colonización durante la maduración de los frutos,

disminuyendo durante la floración y formación de los nuevos frutos. Las vesículas
presentaron los mayores porcentajes durante la época de lluvias. Los resultados
confirman que esta palma es micotrófica, aunque no parece haber dependencia
micorrízica.
Abstract
Astrocaryum mexicanum is an abundant palm and structurally important in the
tropical rain forest of Los Tuxtlas, Veracruz. This paper to address the effect of
arbuscular mycorrhizal fungi (HMA) in the growth of A. mexicanum seedlings in
different concentrations of phosphorus, as well as what the relationship between
the production of reproductive structures of the plant and fungal structures;
the latter issue has been very little addressed in the literature. A growth analysis
showed significant differences between treatments (with and without HMA) and P
concentrations for height, leaf area, total dry weight and structure, and the relative
growth rate according to ANOVA test. The hyphae and arbuscules presented
the greatest percentages of colonization during the period of fruit maturation,
decreasing during the flowering and formation of the new fruits. The vesicles had
the highest levels of colonization during the rainy season. The results confirm that
this is micotrophic palm, but does not appear to have mycorrhizal dependency.
INTRODUCCION
Las palmas
La importancia de las palmas en los ecosistemas tropicales es amplia no sólo por su
papel ecológico, sino también porque tienen un uso antrópico y comercial. El uso que
le han dado las comunidades humanas ha sido muy diverso, desde la construcción
de techos con sus hojas (o como vigas), pasando por el uso artesanal en el caso
de las hojas para tejer cestos y hasta el consumo de frutos o de las flores como
parte de la dieta de la población local. Su importancia económica se ha acentuado
en las ultimas décadas debido al uso como plantas de ornato (Schroth et al. 2004).
Lo anterior ha ocasionado una sobreexplotación como en el caso del género
Chamaedora, cuya comercialización incluso ha generado prácticas más rentables a
través del establecimiento de cultivos (Hodel 1992).
Su importancia biológica y ecológica se basa en su papel como componente
importante de la estructura de las comunidades vegetales, ya que se encuentran en
tipos de vegetación como la selva alta perennifolia, mediana subperennifolia y baja
28 caducifolia (Pennington y Sarukhán 1998).
MICORRIZAS Y CRECIMIENTO DE PALMAS
En ocasiones su abundancia es tal que llegan a formar un estrato, como

Astrocaryum mexicanum en la zona de Los Tuxtlas, Veracruz, donde su abundancia
es de cerca de 1000 individuos por hectárea, lo que se traduce en la formación
del sotobosque de la selva (Martínez-Ramos y Álvarez Buylla 1995); incluso puede
ser determinante en el flujo caulinar de cationes como el NO3 y el NH4 en la selva
(Álvarez-Sánchez, Barajas-Guzmán y León-Rico, datos no publicados).
Hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) en palmas

Los trabajos realizados con micorrizas en palmas han sido pocos. Janos (1977)
trabajó con Bactris gasipes en Panamá, la cual al ser inoculada con HMA, logró
incrementar su desarrollo y supervivencia.
En México los trabajos con palmas y HMA comenzaron en los últimos 10
años en Quintana Roo, realizándose trabajos con Bactris balanoidea, B. mexicana y
Desmoncus quasillarius, los cuáles mostraron que éstas especies forman micorrizas
de tipo arbuscular en condiciones naturales (Carrillo 1998). También se observó una
variación estacional en el número de esporas en la rizósfera (Ramos et al. 2006), de tal
forma que la diversidad de especies de hongos puede variar de acuerdo a la temporada
de lluvias o de secas (Carrillo et al. 2000); se observó también mayor biomasa en las
plantas micorrizadas comparadas con las no-micorrizadas, concluyéndose que esta
palma es dependiente de la asociación micorrízica (Ramos et al. 2006).
Un trabajo realizado en la selva de Los Tuxtlas, Veracruz, con Chamaedora
tepejilote para evaluar la colonización micorrízica en diferentes estadios (plántula,
juvenil y adulto) y épocas (lluvias y nortes) del año, mostró que en condiciones de
campo individuos de esta palma presentaron altos porcentajes de colonización, sin
observarse diferencias significativas entre los estadios y las épocas, reconociendo 28
morfoespecies de hongos en la rizósfera (Guadarrama et al. 2004).
Colonización micorrízica
Los HMA al ser simbiontes obligados y, por lo general, no específicos en relación
con el huésped, presentan diferentes niveles de colonización dependiendo de
factores tanto bióticos como abióticos. La temperatura del sustrato puede favorecer
el establecimiento y la supervivencia de los hongos micorrizógenos (Creighton et
al. 1986); se ha observado que una temperatura del sustrato de alrededor de 30°C,
produce un incremento del 20% en la colonización (Gray y Gerdemann 1969). Por
otro lado, la intensidad lumínica es otro factor que tiene un efecto sobre la colonización
micorrízica (Creighton et al. 1986). Hayman (1974), reportó un incremento en
el número de arbúsculos en altas intensidades de luz así como en la colonización
29
total, la cual tuvo una correlación con los altos niveles de azúcar encontrados en
las raíces. Mostró también que el incremento en la colonización micorrízica puede
estar relacionado con mejores condiciones microambientales, tanto para la planta
como para el hongo. Núñez-Castillo y Álvarez-Sánchez (2003) reportan que en sitios
abiertos en el interior de la selva se registraron mayores porcentajes de colonización
total en Astrocaryum mexicanum que en los sitios de dosel cerrado, caso contrario a lo
que ocurre con los arbúsculos.
Los HMA tienen diferentes comportamientos dependiendo del sistema ya
sea natural, de cultivo o invernadero y del ciclo de vida de las plantas (Gavito y Varela
1993). Esto se refleja en la variación de las estructuras fúngicas a lo largo del tiempo,
debido a los cambios en la disponibilidad de nutrientes (Hetrick et al.1991).
Gavito y Varela (1993) realizaron un trabajo en zonas de cultivo, encontrando que
la dinámica de colonización está relacionada con el ciclo vital de la planta, ya que
cuando la planta es joven tiene altos porcentajes de colonización. Conforme aumenta
de tamaño y comienza la floración, disminuye la colonización total y al terminar el
ciclo de vida la colonización micorrízica desaparece casi en su totalidad.
Fenología reproductiva y colonización micorrízica

La fenología es el cambio cíclico de estructuras de las plantas que ocurre en las
comunidades vegetales y, por lo general, es más evidente la floración y fructificación
(Hilty 1980). La fenología reproductiva es el periodo de aparición de flores y frutos,
considerando las condiciones climáticas, los costos energéticos y nutricionales con los
cuales se forman dichas estructuras (Rathcke y Lancey 1985).
Los estudios que reportan la relación entre las estructuras fúngicas y
la colonización por HMA con las estructuras reproductivas de las plantas, son
relativamente pocos. Singuenza et al. (1996) encontraron que plantas herbáceas en
dunas costeras, tuvieron distintos patrones en la colonización y la esporulación,
encontrando en Abronia umbelleta, Atriplex julacea y Camissonia colifornica que el
máximo de colonización así como la producción de esporas se presentó posterior a la
floración, mientras que en Lotus spp. y Haplopappus venetus los mayores porcentajes de
colonización coincidieron con la floración y la maduración de los frutos.
Micorrizas y crecimiento
La mayoría de las respuestas de crecimiento bajo micorrización y diferentes
concentraciones de nutrientes, principalmente fósforo, han permitido determinar
que existen diferencias dependiendo del tipo de planta, del inóculo y de las
condiciones nutricionales. Este transporte de fósforo a través de las hifas ocurre
30
en tres etapas principales: captación hifal, translocación en la hifa y transferencia

a través de la interfase simbiótica (Jakobsen 1992, Tinker et al. 1992, Jakobsen
1995). El proceso de captación de fósforo por la hifa puede verse afectado por las
dimensiones de la hifa, la liberación de agentes solubilizadores de fósforo y por la
captación cinética de la hifa (Jakobsen 1992).
Se ha observado que los HMA al incrementar la superficie de contacto de la
planta incrementan la difusión de iones fósforo a la planta, lo cuál es más evidente
en cuanto las hifas encuentran un parche en el suelo con altas concentraciones
de nutrientes disponibles (Khaliq y Sanders 2000). Este resultado sugiere que
una disponibilidad heterogénea de fosfato inorgánico, así como de nitratos, es
posiblemente ventajosa para algunas especies de plantas inoculadas con HMA
(Ozinga et al. 1997), observándose que en algunos casos disminuye la producción
de raíces en las plantas (Allison y Goldberg 2002).
Dependencia micorrízica
La dependencia micorrízica se define como la respuesta de una planta a la infección
micorrízica para alcanzar o producir un crecimiento máximo bajo ciertas condiciones
ambientales, en particular la nutrición por fósforo (Alexander 1988). El grado de
dependencia micorrízica se define por la relación entre el costo y el beneficio que
se presenta entre la planta y el hongo, y está determinado por los requerimientos
nutricionales y la tasa de crecimiento de la planta (Alexander 1988). La hipótesis
de Baylis indica que el nivel de colonización micorrízica disminuye en una raíz de
tipo “graminoide”, donde la gran cantidad de raíces finas con diámetros menores
a 0.03mm no hace tan necesaria la presencia de los HMA y se presenta un buen
desarrollo; por otro lado, las plantas con raíces de tipo “magnolioide” que son de
mayores dimensiones a los 0.03mm necesitan más de la presencia de la micorriza,
para incrementar su área de contacto y los niveles de absorción de nutrientes y
poder tener un mejor crecimiento (Janos 1980b, St.John et al. 1983).
Las plantas se han agrupado, de acuerdo a la respuesta a la colonización
micorrízica, en plantas no micótrofas, micótrofas facultativas y micótrofas obligadas
(Bagyaraj 1989). La micotrofía esta relacionada por un lado con las ventajas o
necesidades con que cuenta la planta ante ciertas condiciones nutricionales, y por
otro con su dependencia del hongo (Janos 1980b).
Las plantas no micótrofas son aquellas que crecen sin la formación de
micorrizas, aún bajo condiciones de poca fertilidad. Además, han desarrollado un
sistema radicular con un gran número de ramificaciones que poseen tantas raíces
finas como pelos radicales; estas plantas compiten en suelos poco fértiles (Bagyaraj
31
1989). Las especies no micótrofas por lo general cuentan con mecanismos para
solubilizar formas de fósforo en el suelo, ya sea por acumulación y secreción de
ácidos orgánicos o por presentar microbiota en la rizósfera (Janos 1980b).
Las plantas micótrofas facultativas son aquellas que pueden crecer sin
micorrizas, pero ante condiciones nutricionales e hídricas desfavorables, y debido
a la competencia con otras especies, forman esta asociación (Bagyaraj 1989). Las
especies facultativas ajustan el nivel de infección que sostienen de acuerdo a las
condiciones de la planta (Janos 1980b).
Las especies vegetales con micotrofía obligada son las plantas que necesitan
de la presencia de la micorriza para su supervivencia y crecimiento, así como
necesarias para pasar a su siguiente estadío de vida (Janos 1980a). Estas plantas no
responden a la aplicación de fertilizantes, lo que indica que la dependencia micorrízica
se basa en la nutrición de la planta. Estas plantas se desarrollan en hábitats donde
por lo general la disponibilidad de nutrientes es baja, por lo que la formación de la
asociación es indispensable (Janos 1980b). Ramos Zapata et al. (2006) evaluaron la
dependencia micorrízica relativa de Desmoncus orthacanthos; si bien determinaron
que esta especie es dependiente de la asociación, observaron cambios estacionales
en sustratos de selva madura y milpas abandonadas.
A los árboles que ocupan el dosel y subdosel de la selva madura se les
conoce como especies tolerantes a la sombra y tienden a ser micotróficos obligados,
en tanto que las especies demandantes de luz (de estados sucesionales tempranos)
se consideran facultativas o no micotróficas (Bagyaraj 1989, Janos 1980a).
De acuerdo a lo anteriormente planteado, sería interesante saber si con la
presencia de HMA y en diferentes concentraciones de P, las plántulas de Astrocaryum
mexicanum tendrían una mayor respuesta en su crecimiento, así como analizar si
existe una relación entre la reproducción de la planta y la variación de las estructuras
de los HMA.
MÉTODOS
Se colectaron frutos maduros de A. mexicanum de 1000 individuos dentro de la
Estación de Biología “Los Tuxtlas”, los cuales se escarificaron con cloro al
10% durante 10 minutos; posteriormente se colocaron en arena estéril para su
germinación.
Una vez obtenidas las plántulas, se trasplantaron a una bolsa de 2kg con un
sustrato estéril de vermiculita y arena (1:1). Se analizaron dos factores: P con tres
concentraciones (sin P, 2 y 0.2 ppm, reportadas para la zona por Flores-Delgadillo et
32
al. (1999)), y HMA (con y sin esporas). Para cada tratamiento se usaron 20 plántulas
haciendo un total de 120. Para la inoculación se utilizaron esporas (800 aproximadamente)
las cuales se extrajeron del suelo de la zona en un volumen de 7ml.
Se realizó una cosecha inicial de 10 plántulas en cada tratamiento, y
mensualmente se midieron la altura y el diámetro a la base. Después de 6 meses se
realizó la cosecha final, en la cual se separaron hojas, tallo y raíz y posteriormente
se secaron a 80°C durante 48 horas. Se utilizó la primera cosecha para realizar un
análisis clásico de crecimiento obteniendo así el área foliar (AF), el peso seco de las
hojas (PSH), tallo (PST) y raíz (PSR), el peso seco total (PSTOT); la tasa relativa de
crecimiento (TRC) y el cociente raíz/vástago (R/V) (Hunt 1982).
Para el trabajo de campo, se ubicaron y caracterizaron tres sitios de dosel
cerrado (selva) y tres de dosel abierto (claros). En uno cada de ellos se marcaron
tres individuos adultos, que tenían más de un metro de altura y que presentaran
alguna estructura reproductiva (inflorescencia y/o infrutescencia). De cada
individuo se registraron la altura del fuste, altura total, y número de hojas y de
estructuras reproductivas. De cada uno se cosecharon las raíces finas, las cuales
fueron procesadas con la técnica de tinción de Phillips y Hayman (1970). Los
muestreos se realizaron en las tres épocas climáticas marcadas en la región: lluvias
(julio, septiembre 1996), nortes (noviembre 1996 y enero 1997), y secas (marzo,
mayo 1997); con dos muestreos por época.
Se realizaron láminas con las raíces para posteriormente observarlas al
microscopio óptico y contabilizar el porcentaje de colonización por estructura
(hifas, arbúsculos, vesículas y el total por individuo).
Por otro lado, en el campo se llevó a cabo un análisis fenológico por
individuo de A. mexicanum, comparando entre los microambientes la presencia de
estructuras reproductivas.
Objeto de estudio: Astrocaryum mexicanum

Es una palma de la subfamilia Arecoideae, la única representante del género en
México en “Los Tuxtlas” Veracruz, sitio en el cual tiene una abundancia de más de
1000 individuos por hectárea (Martínez-Ramos y Álvarez-Buylla 1995). Es además un
componente importante del sotobosque de la selva húmeda (Bongers et al. 1988).
El sistema radical de esta palma esta conformado por un pivote de 0.5 a 1
m de largo y gran cantidad de raíces adventicias que se proyectan alrededor hasta
por 5 m a partir del tallo (Vite-González 1985). Las raíces adventicias son del orden
entre tercero y cuarto y presentan un diámetro mayor a 0.5 mm; además, son poco
abundantes.
33
Por lo general, la época de floración en esta especie se presenta cuando se

registra la menor precipitación (Pedroza Vivanco 1982, Búrquez et al. 1987). La mayor
floración se observa en abril pero en ocasiones comienza en marzo y se prolonga
hasta mayo; los individuos tienen de 1 hasta 5 inflorescencias. Los frutos tardan
en madurar de 3 a 6 meses (Pedroza 1982). Son palmas policárpicas que alcanzan
su etapa reproductiva al llegar a una altura de 1m en promedio, lo que equivale
aproximadamente a una edad de 20 a 25 años (Piñero et al. 1985); su longevidad
promedio es de 130 años (Piñero et al. 1984).
Esta especie es una planta tolerante a la sombra (Martínez-Ramos 1994), por
lo que es de lento crecimiento. Debido a ello tiene algunas ventajas como:
a) Es una especie que en estado de plántula requiere muy poca luz para
continuar su crecimiento aunque sea de manera muy lenta.
b) El área fotosintética es un factor determinante en este tipo de ecosistemas,
por lo que para aumentar la supervivencia, esta especie disminuye su tasa de
respiración así como la tasas fotosíntetica y de fijación de C (Martínez-Ramos y
Álvarez-Buylla 1995).
Por las características antes citadas, esta planta tiene una gran importancia
en este ecosistema, tanto estructural como funcionalmente.
RESULTADOS
Altura
La mayor altura en las plántulas de Astrocaryum mexicanum se presentó en el
tratamiento con micorrizas, y con la concentración de fósforo de 0.2 ppm, seguido
de 2 ppm y por ultimo sin fósforo. En el caso de los tratamientos sin HMA se
observó el mismo patrón (Figura1a).
Un Análisis de Varianza (ANdeVA) mostró diferencias entre tratamientos
y concentraciones de P (Cuadro 1); al realizar la prueba de Tukey se observaron
diferencias entre los tratamientos con inóculo (CM) y sin inóculo micorrízico (SM)
(Figura 2a), mientras que para las concentraciones de P se formaron dos grupos: el
tratamiento sin P, y otro con las dos concentraciones (0.2 y 2 ppm) (Fig. 2c).
Área foliar
Al igual que con la altura, la mayor área foliar se presentó en el tratamiento con
micorrizas con la concentración de 2 ppm, seguido de 0.2 y por último en el
tratamiento sin fósforo (Figura 1b).
El ANdeVA mostró diferencias significativas entre tratamientos y entre
34 las concentraciones de P (Cuadro 1). Al realizar la prueba de Tukey se observaron
FIGURA 1. Altura (a) y área foliar (b) con los diferentes tratamientos con (CM) y sin
inóculo micorrízico (SM) y concentraciones fósforo (P). 35
CUADRO 1. Resultados del Análisis de Varianza para la altura(a) y el área foliar (b) (*p<
0.05).
Efecto g.l. F p
1 (a) 61.22 (a) 2.83405E-12 (a)*

Tratamiento
1(b) 40.39(b) 4.41575E-09 (b)*
2 (a) 8.09 (a) 0.000515381(a)*

Concentración de P
2 (b) 14.54 (b) 2.36629E-06(b)*
2 (a) 1.22 (a) 0.296961099(a)

Interacción
2(b) 0.15 (b) 0.856646776(b)
CUADRO 2. Resultados del ANdeVA para el peso seco de hojas (PSH)(a), tallo (PST)(b)
y raíz (PSR)(c) (* p< 0.05).
Efecto g.l F P
1 (a) 28.54 (a) 4.7538E-07(a)*

Tratamiento 1 (b) 29.76 (b) 2.87486E-07 (b)*
1 (c) 23.98 (c) 3.22432E-06 (c)*
2 (a) 11.82 (a) 2.16292E-05(a)*

Concentración de P 2 (b) 6.71 (b) 0.001(b)*
2 (c) 4.64 (c) 0.011(c)*
2 (a) 0.22 (a) 0.801149726 (a)

Interacción 2 (b) 2.03 (b) 0.135722816 (b)
2 (c) 1.27 (c) 0.283447355 (c)
36
nuevamente diferencias entre los tratamientos, siendo mayor en el de micorrizas

(Figura 2b); con las concentraciones de P se formaron también dos grupos uno sin
P y 0.2 ppm, y el otro con 2 ppm (Figura 2d).
Peso seco (hojas, tallo, raíz)

La asignación de biomasa para el caso de las hojas (PSH), tallo (PST) y raíz (PSR),
fue mayor con HMA, observándose diferencias del tratamiento sin P con respecto
a los otros dos (Figura 3). Al realizar el ANdeVA se observaron diferencias entre
tratamientos (Figura 4a, b, c) y concentraciones de P (Cuadro 2); en éste último
caso la prueba de Tukey mostró dos grupos uno sin P y el otro con 0.2 y 2 ppm de
P (Figura 4d, e, f).
Para el PST la mayor asignación se presentó de igual forma con el inóculo
micorrízico y con las concentraciones de 0.2 y 2 ppm (Figura 4); al realizar el ANdeVA
se observaron diferencias significativas entre tratamientos y concentraciones de P,
observándose dos grupos (a) sin fósforo y (b) las concentraciones de 0.2 y 2 ppm
(Figura 4b).
En la asignación de biomasa para la raíz, la mayor cantidad se encontró
para el tratamiento con inóculo y con las concentraciones de 0.2 y 2 ppm, al
realizar el ANdeVA, se observaron nuevamente diferencias entre tratamientos
y concentraciones, al realizar la prueba de Tukey se presentaron nuevamente los
dos grupos sin inóculo (a) y con HMA (b) (Fig 4c); para las concentraciones se
presentaron dos grupos: sin fósforo (a) y (b) con 2ppm; el tratamiento con 0.2ppm
no presentó diferencias significativas entre los dos grupos (ab) (Figura 4c).
Tasa relativa de crecimiento (TRC)

El mayor crecimiento se encontró con HMA y con las concentraciones de 0.2 y 2
ppm (Figura 5), al realizar el ANdeVA se observaron diferencias en el tratamiento
y las concentraciones (Cuadro 3). Con la prueba de Tukey se observaron dos
grupos: sin HMA (a) y con HMA (b); con respecto a las concentraciones un grupo
correspondió al tratamiento sin P (a) y otro para las concentraciones de 0.2 y 2 ppm
(Figura 6).
Cociente raíz-vástago (R/V)

En cuanto a la asignación de recursos a las partes epígea e hipógea de la planta, fue
mayor para el tratamiento con HMA y fue mayor sin fósforo; no se encontraron
diferencias significativas en ningún caso. Sin embargo, los valores indican mayor
asignación de recursos a la parte aérea (Figura 7).
37
FIGURA 2. Resultados para los

tratamientos con HMA y sin HMA,
para la altura (a) y el área foliar (b)
(+ 1 E.E). Los resultados en los
tratamientos con P se muestran
en c y d, respectivamente. Letras
diferentes indican diferencias sig-
nificativas de acuerdo a la prueba
38 de Tukey (p< 0.05).
FIGURA 3. Peso seco de hoja, tallo y raíz, para los diferentes tratamientos (con HMA, M
y sin inóculo, SM) y concentraciones de P (1, sin; 2, 0.2ppm; 3, 2 ppm).
Fenología de Astrocaryum mexicanum

Al observar la fenología reproductiva durante un año, se encontró en los claros un
mayor número de estructuras reproductivas (inflorescencias e infrutescencias) que en
los sitios de selva bajo dosel (Figura 8). En los meses de julio a septiembre se presentó la
maduración de los frutos (incrementaron su tamaño), y entre septiembre y noviembre
comenzaron a caer de las palmas. La siguiente temporada de floración comenzó en
marzo, y para mayo comenzaron a observarse frutos pequeños (Figura 8).
Fenología reproductiva de A. mexicanum vs estructuras fúngicas de HMA

En cuanto a los porcentajes de colonización, las hifas y los arbúsculos presentaron
los mayores porcentajes de colonización durante el tiempo de maduración de los
frutos, disminuyendo durante la floración y formación de los nuevos frutos (S2). Por
otra parte, los mayores niveles de colonización por vesículas se presentaron cuando
las palmas tenían más estructuras reproductivas, es decir, durante la época de lluvias
(L2); se observó un segundo pico en ausencia de estructuras reproductivas (N2)
(Figura 9a). Se realizó una correlación entre las estructuras fúngicas y las estructuras
reproductivas de las palmas, aunque no se observó correlación con los arbúsculos
(Cuadro 4). 39
9 d) bb) bb)
10 a) bb) 8 aa)
9
7
8 a
a) 6
7
6 5
PST(g)
PST (g)
5 4
4 3
3
2
2
1 1
0 0
SM CM 0 0.2 2
b) bb) 10 e)
bb)
12 bb)
9
aa)
10 8
a)a
7
8
6
PSR(g)
6 5
PSH (g)
4
4 3
2
2
1
0 0
SM CM 0 0.2 2
12 f)
12 c)
bb) b
b)
ab
ab)
10
10 aa)
a
a)
8 8
PSH(g)
6 6
PSR (g)
4 4
2 2
0 0
SM CM 0 0.2 2
Concentración (P) ppm
Tratamiento
FIGURA 4. Diferencias entre los tratamientos con HMA (CM) y sin HMA, para
peso seco de hojas (a), tallo (b) y raíz (c) (+1 E.E), y los tratamientos con P (d, e, f,
respectivamente). Letras diferentes indican diferencias significativas de acuerdo a la
40 prueba de Tukey (p< 0.05).
FIGURA 5. Tasa relativa de

crecimiento (TRC) con HMA
4 (CM) y sin HMA (SM).
3.5
3
2.5
TRC (cm)
2
SM
1.5
CM
1
0.5
0
0 0.2 2
Concentración (P) ppm
FIGURA 6. Tasa relativa de

b crecimiento (TRC), (+1 E.E)
para los tratamientos con
HMA (CM) y sin HMA. Le-
tras diferentes indican dife-
a
rencias significativas de ac-
uerdo a la prueba de Tukey
(p< 0.05).
41
FIGURA 7. Proporción raíz-vástago (R/V). Con HMA (CM) y sin HMA (SM).
FIGURA 8. Número promedio de (a) estructuras reproductivas (+ 1E.E.), en función de

42 tiempo en A. mexicanum. Claro ( ) y selva ( ).
FIGURA 9: Fenogramas de estructuras reproductivas de A. mexicanum (líneas) y estructuras

fúngicas (barras). Lluvias (L), nortes (N) y secas (S). 43
CUADRO 3. Resultados del ANdeVA para la tasa relativa de crecimiento (TRC) (* p<
0.05).
Efecto g.l. F p
Tratamiento 1 28.54 4.7538E-07*
Concentración 2 11.82 2.16292E-05*
Interacción 2 0.22 0.801149726
CUADRO 4. Tabla 4. Valores de R para las pruebas de correlación de Spearman entre las
estructuras fúngicas y las estructuras reproductivas para cada microambiente (Sl=selva
y Cl=claro, nivel de significancia * p<0.05).
Microambiente Hifas Arbúsculos Vesículas Col. tot
Selva 0.30* -0.004 .0.30* 0.27*
Claro 0.39* 0.15 0.21 0.41*
En el caso de los claros, los altos porcentajes de colonización por hifas

coincidieron con el mayor número de estructuras reproductivas, al igual que en el año
siguiente con la aparición de los frutos jóvenes. Los niveles más altos de arbúsculos se
presentaron durante la maduración y la caída de los frutos, mientras que las vesículas
presentaron los mayores niveles de colonización también durante la maduración de
los frutos (L1-L2) (Figura 9b). La correlación en estos ambientes fue solamente con
las hifas (Cuadro 4).
DISCUSIÓN
Astrocaryum mexicanum presentó un mayor crecimiento con la presencia de los
hongos micorrizógenos arbusculares; estos resultados apoyan los comentarios de
Janos (1980b) confirmando que plántulas de especies tolerantes a la sombra en
44 selvas húmedas son micotróficas.
De las variables de crecimiento consideradas en el experimento, la raíz

presentó valores en peso seco superiores a los observados en tallos y hojas; este
comportamiento fue constante en todas las plántulas. Por otra parte, las plántulas
presentaron valores altos para el cociente raíz/vástago. Esto concuerda con algunos
trabajos que explican que la presencia de HMA permite un incremento de la biomasa
del la parte hipogea, ya que la presencia de HMA incrementa el área de contacto
de la planta disminuyendo la asignación de energía a la raíz (Marschner 1994). Esto
concuerda con lo reportado por Piñero et al. (1982) en el sentido de que en los
estados juveniles de esta palma se dedica una mayor proporción de su biomasa a la
raíz y en estado adulto se asigna más a las estructuras reproductivas.
La diferencia en crecimiento entre plantas micorrizadas y no micorrizadas
radica probablemente en un mayor volumen de suelo cubierto por la red hifal
extendida por el hongo en búsqueda de nutrientes (Abbott y Robson 1991, Tinker
et al. 1992). Esto incrementa la capacidad de captación y absorción de fósforo
por la raíz (Marschner 1992, Abbott et al. 1992), lo que trae como consecuencia
un aumento en la producción de raíces (Föhse et al. 1988). Este comportamiento
probablemente se presente en la selva de Los Tuxtlas, ya que Sommer-Cervantes
et al. (2003) han determinado que existe una baja concentración de fósforo en el
suelo; sin embargo, en general la respuesta en el crecimiento de las plántulas fue
mayor a concentraciones más elevadas de P. La asignación de energía a mantener
la micorrización permitió hacer más eficiente su absorción, pero al observarse
la respuesta más en las concentraciones altas de P, ello sugiere que no hay una
dependencia micorrízica.
Si las plántulas de A. mexicanum con HMA asignan una mayor cantidad de
recursos para la producción de frondas, entonces incrementarán sus posibilidades
de supervivencia ya que se ha demostrado que palmas con pocas hojas tienen
una menor probabilidad de sobrevivir (Piñero et al. 1985), aumentando a su vez
la cantidad de carbohidratos al tener mayor área foliar. Esto incrementaría las
posibilidades de que la planta tuviese más carbono para asignar al hongo, el cual
podría usar para crecer más.
Lo expuesto con anterioridad permite plantear que las plántulas de A.
mexicanum exhiben un comportamiento de planta micótrofa facultativa, lo que
indica un mejor crecimiento de planta con HMA, comparándolo con plantas que
no tengan la asociación. Las plantas micótrofas facultativas producen una mayor
cantidad de biomasa en la raíz, tienen una alta proporción raíz/vástago o tienen
menor requerimiento nutricional que las obligadas (Janos 1983). Los resultados
obtenidos confirman este tipo de comportamiento en A. mexicanum, en cuyo caso la
asignación de recursos a la parte hipógea es mayor que a la aérea. 45
En cuanto a la relación entre las estructuras reproductivas de la palma y

los porcentajes de colonización por HMA, los valores mayores se presentaron
durante la época de maduración de los frutos, es decir durante la época de lluvias
(que tiene una duración de 3 a 6 meses). Los arbúsculos presentaron los niveles de
colonización mayores de igual manera durante la maduración de los frutos, y aunque
la correlación no fue significativa, probablemente su presencia sea fundamental
para la palma; su tiempo de vida también podría influir, ya que es relativamente
corto (3-15 días) (Harrison 1997, Harley y Smith 1983). Aunque en los sitios de
selva la producción de frutos fue menor, el mayor porcentaje de arbúsculos podría
indicar que la eficiencia en la absorción de nutrientes es mucho mayor que en los
claros (Núñez-Castillo y Álvarez-Sánchez 2003).
Las vesículas presentaron una correlación sólo con los sitios de selva,
observándose nuevamente durante la maduración de los frutos. Ello sugiere que
podría ocurrir un almacenamiento de recursos al producirse las vesículas los cuales
podrían ser utilizados cuando se requiriesen (Harrison 1997). Las hifas presentaron
altos niveles de colonización durante la producción y maduración de frutos en
ambos microambientes, pero durante la floración (que es en la época de secas) se
mantuvieron a comparación de las otras estructuras de colonización del hongo, las
que disminuyeron. Esto probablemente se deba a que es suficiente con los recursos
que esta recibiendo la palma, a comparación de la formación y maduración de
frutos para los cuales el gasto energético es mayor. Sin embargo, Piñero et al. (1985)
reportan que la asignación de recursos a los frutos es del 35%, mientras que para las
hojas es del 60%, aspecto crítico en los sitios de selva bajo dosel, a comparación de
los claros, donde el factor limitante es la luz.
CONCLUSIONES
Como planta tolerante a la sombra, Astrocaryum mexicanum es muy eficiente en
el uso de los recursos, sobre todo en condiciones de umbría dentro de la selva.
Los HMA tuvieron un efecto significativo en su crecimiento, dependiendo de las
concentraciones de P. Ello demuestra que la asociación mutualista con los HMA es
un factor adicional que le permite incrementar su eficiencia en el uso de recursos en
esas condiciones en la selva. En cuanto a la colonización, los mayores porcentajes de
las estructuras de absorción (hifas) e intercambio de recursos (arbúsculos) registrados
durante el tiempo de maduración de los frutos, permiten hipotetizar que la producción
de estructuras especializadas de los HMA está asociada con la reproducción de la
planta.
46
LITERATURA CITADA
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50
ESTABLECIMIENTO DE LA PALMERA TREPADORA DESMONCUS
ORTHACANTHOS MARTIUS INOCULADA CON HONGOS MICORRI-
ZÓGENOS ARBUSCULARES EN VEGETACIÓN SECUNDARIA (ACAHUAL)
EFFECT OF INOCULATION WITH ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI

ON THE ESTABLISHMENT IN ABANDONED CORNFIELD (ACAHUAL)
OF THE SCANDENT PALM DESMONCUS ORTHACANTHOS MARTIUS
José A. Ramos-Zapata1, Roger Orellana2 y Lilia Carrillo2

1
CAMPUS DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS
UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE YUCATÁN.
2
CENTRO DE INVESTIGACIÓN CIENTÍFICA DE YUCATÁN
MÉRIDA, YUCATÁN, MÉXICO
orellana@cicy.mx, coloppy@cicy.mx
Resumen
El efecto de la asociación micorrízica sobre el establecimiento y el desarrollo
de plántulas en selvas tropicales ha sido poco estudiado, en especial en plantas
características de etapas avanzadas de una sucesión, como es el caso de la palmera
Desmoncus orthacanthos Martius. Para evaluar el efecto de la inoculación con hongos
micorrizógenos arbusculares (HMA) sobre el establecimiento de D. orthacanthos, se
llevó a cabo el siguiente protocolo: 1) se estimó el porcentaje de colonización en
plántulas de D. orthacanthos presentes en una selva secundaria (acahual); 2) se evaluó
el número más probable (NMP) de propágulos infectivos de HMA en el suelo del 51
Ramos Zapata, Orellana y Carrillo
sitio durante las lluvias de verano, invierno y sequía; 3) se realizó una prueba de
dependencia micorrízica y crecimiento de la palmera en condiciones de invernadero
y 4) se llevó a cabo la introducción de plántulas inoculadas con HMA al acahual y
se evaluó el área foliar (AF), fósforo en tejido foliar (PTF) y supervivencia después
de 12 meses. Las plántulas de D. orthacanthos en el acahual presentaron colonización
del 6 al 20 % con variación estacional, el número de propágulos no mostró un
comportamiento estacional, en el invernadero el tratamiento con inoculación (+M)
provocó mayor captación de P y producción de biomasa, presentando esta palmera
valores positivos de dependencia. La plántulas inoculadas (+M) introducidas al
acahual mostraron valores mayores de AF y PTF que las plántulas no inoculadas
(–M). El análisis de regresión logística binaria indica un claro efecto del tratamiento
+M sobre la supervivencia (incrementándose hasta siete veces la probabilidad
de supervivencia) comparado con el tratamiento –M. D. orthacanthos responde
positivamente a la inoculación con HMA indicando que la interacción es importante
en el proceso de reclutamiento y establecimiento. Se presenta un diagrama lógico
sobre las etapas a seguir en un protocolo de restauración.
Abstract
Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) effect on the establishment and development
of seedlings in tropical forests is sparse, especially on plants in the advanced
stages of a succession, such as Desmoncus orthacanthos Martius. To evaluate the
effect of the inoculation with AMF on the establishment of D. orthacanthos, a
series of experimental set up was followed: 1) seedlings in an abandoned cornfield
(secondary vegetation, also called acahual) were tested for root colonization; 2) the
most probable number (MPN) of AMF propagules in soil was evaluated; 3) in a
greenhouse bioassay it was tested the role of AMF on seedlings’ growth and relative
mycorrhizal dependency was calculated and 4) a test was conducted with AMF
inoculation; seedlings were introduced in abandoned cornfield (acahual) and foliar
area (FA), phosphorous concentration in foliar tissues (PTF) and survivorship test
was carried out. The percentage of colonization in seedling roots from abandoned
cornfield was 6 to 20 % with seasonal variation, propagules number did not show
seasonality, a positive response to AMF inoculation in seedlings growth and relative
mycorrhizal dependency of D. orthacanthos to AMF in greenhouse was probed
using 4, 12 and 24 ppm of P concentration in substrate. Survival of seedlings tested
by binary logistic regression showed a positive effect of AMF inoculation on the
percentage of survival, with seven-fold probability of success on inoculated seedling
52 compared with the non inoculated ones. The response of D. orthacanthos seedlings
ESTABLECIMIENTO DE D. ORTHACANTHOS INOCULADO CON HMA
to AMF inoculation is a suggestion of the importance of the association on the

process of recruiting and establishing.
INTRODUCCIÓN
En las selvas maduras neotropicales, la presencia de lianas juega un papel importante
para la conservación de la estructura de la comunidad, ya que su abundancia y el tipo
de bejucos y lianas depende de la edad de la selva madura (Gentry 1991, Hegarty
y Caballé 1991, Richards 1996). En la selva mediana y alta subperennifolia de la
península de Yucatán la palmera Desmoncus orthacanthos Mart. (Figura 1), de hábitos
trepadores, se encuentra tanto en selva maduras como en sitios perturbados (orillas
de caminos). Ésta puede ser una especie indicadora del estado sucesional en el que
se encuentre un sitio (Troy et al. 1997) debido a que los atributos morfológicos de
los individuos de esta especie permiten apreciar la etapa serial en la que se encuentra
una comunidad vegetal.
A partir de diversos estudios (Troy et al. 1997, Orellana et al. 1999, Belsky
y Siebert 1999, Siebert 2000) se sabe que en condiciones de perturbación tales
como aperturas de claros, bordes de senderos forestales y campos en regeneración
que habían sido manejados con agricultura bajo el sistema roza, tumba y quema,
D. orthacanthos desarrolla poblaciones compuestas por individuos vigorosos con
gran cantidad de tallos gruesos, macizos, muy espinosos y con abundante follaje
de tonalidad oscura. De manera contrastante, en el interior de la selva madura se
encuentran poblaciones compuestas por individuos con escasos tallos delgados,
poco espinosos y con follaje ralo. En los terrenos perturbados, con suelo desnudo,
se denota la ausencia de poblaciones de D. orthacanthos; lo que permite inferir que
esta especie requiere al menos ciertas condiciones ambientales para establecerse y
colonizar un sitio.
D. orthacanthos ha sido considerada como una especie competitiva con
una amplia plasticidad, resistente a las perturbaciones y al estrés (Orellana 1992a)
por su abundancia y distribución tanto en áreas con alta como con baja incidencia
de luz, además de que el corte o remoción de los tallos promueve el crecimiento
(Siebert 2000). Escalante et al. (2004) han demostrado que las condiciones ideales
de crecimiento para esta especie se dan en los sitios ligeramente perturbados sobre
todo en los bordes de los caminos forestales angostos, estos sitios, los claros y los
bordes de selva madura con alta disponibilidad de luz y árboles (de los cuales se
valen para trepar), son considerados los óptimos para su adecuado establecimiento.
D. orthacanthos es capaz de establecer en sus raíces asociaciones con
hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) (Carrillo et al. 2002), lo cual es de 53
gran importancia, pues se ha demostrado en otras especies vegetales que este

tipo de asociación confiere ventajas para el establecimiento y supervivencia de las
plantas hospederas (Eissenstat y Newman 1990, Pedersen y Sylvia 1996, Zobel et
al. 1997), una mayor concentración de fósforo en los tejidos (Joner 2000, Fisher
FIGURA 1. Desmoncus orthacanthos Martius creciendo en su hábitat natural (A), plántulas

54 introducidas a la selva (B) , tallos colectados en la selva de Noh Bec (C y D).
y Jayachandran 2002), mayor resistencia al estrés hídrico (Augé 2001), protección

contra patógenos (Varma 1995) y una mayor ventaja competitiva contra otras
plántulas (St. John y Coleman 1983, Grime et al.1987, Francis y Read 1994). Se
ha demostrado, en estudios previos con otras especies vegetales, que la asociación
establecida por hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) en las raíces de las
plantas aumenta la probabilidad de éxito en el establecimiento y el crecimiento de
plántulas introducidas al campo (Mukerji et al. 1991) para diversos fines, entre otros
la restauración. Sin embargo, y a pesar de la importancia ecológica y económica
de muchas especies de la familia Arecaceae, poco se ha estudiado el efecto de esta
interacción en los procesos de establecimiento y reclutamiento, que es un paso
crítico para la reforestación o el diseño de plantaciones.
En el trópico, en general, son pocos los trabajos que se han realizado para
evaluar el efecto de la inoculación con HMA en el establecimiento y el desarrollo
de las plántulas en el interior de las selvas en regeneración. En este capítulo se
presenta un estudio de caso, en el cual se han llevado a cabo: evaluaciones de
la colonización de las raíces de plántulas de D. orthacanthos distribuidas en una
selva secundaria, estimación del número de propágulos de HMA en el suelo
de este acahual, evaluación del desempeño ecofisiológico de D. orthacanthos en
condiciones de invernadero y finalmente evaluación del éxito en el establecimiento
y la supervivencia de plántulas de D. orthacanthos inoculadas e introducidas en una
selva secundaria.
MÉTODOS
Sitio de estudio
Se localiza entre 19˚05’54’’ N y 88˚13’30’’ O. El área está cubierta por vegetación
secundaria y originalmente fue usada para agricultura de roza, tumba y quema,
cultivándose por dos ciclos, aproximadamente ocho a diez años antes del inicio
de este trabajo. Las especies dominantes de plantas de este lugar son: Cecropia
peltata L., Bursera simaruba (L.) Sarg., Cupania dentata Moc. & Sessé ex DC., Guazuma
ulmifolia Lam., Guettarda combsii Urb. y la palmera Desmoncus orthacanthos Martius.
El dosel en este sitio alcanza una altura aproximada de diez a 15 metros. El suelo
es de tipo gleysol, presenta una concentración de 13.50 mg de fósforo disponible
(P) por kilogramo de suelo (método Olsen), 16.93 cmol de nitrógeno total (N) por
kilogramo de suelo (micro Kjeldahl), con un porcentaje de 3.3% de materia orgánica
(MO) y presenta una valor de pH igual a 7.1.
55
Evaluación de la colonización por HMA en raíces de plántulas

Para verificar la colonización de las raíces de D. orthacanthos por hongos mico-
rrizógenos arbusculares (HMA) así como para estimar su importancia de acuerdo
con su permanencia en un ciclo anual, se identificaron y seleccionaron cinco
individuos de D. orthacanthos con una altura de entre 35 y 50 cm, los cuales fueron
considerados como pertenecientes a la etapa de plántula (Ramos-Zapata et al.
2006a). El monitoreo del porcentaje de colonización se llevó a cabo durante doce
meses, para lo cual se tomaron muestras cada tres o cuatro meses (de acuerdo con
la estacionalidad de las lluvias: de verano, invierno y secas) de raíces de menos de 2
mm de diámetro de cada uno de los individuos seleccionados. Las raíces colectadas
se trasladaron al laboratorio para teñirse con una modificación de la técnica de
aclaración y teñido con azul de tripano (Phillips y Hayman 1970). Para evaluar el
porcentaje de colonización las raíces teñidas fueron montadas en un cubreobjetos y
analizadas con la ayuda de un microscopio óptico (McGonigle et al. 1990).
Bioensayo para evaluar la disponibilidad de propágulos de HMA en la selva

secundaria
Para evaluar la disponibilidad en el suelo de la selva de propágulos infectivos (esporas,
hifas extrarradicales, raíces colonizadas) de HMA, se colectaron muestras de suelo
en claros de vegetación del sitio de estudio con una periodicidad de 3 a 5 meses,
abarcando las diferentes estaciones periodos de disponibilidad de lluvias: lluvias de
verano (septiembre), lluvias de invierno (enero) y secas (marzo). Se tomaron 10
muestras de aproximadamente 500 ml cada una en los primeros 20 cm de suelo
eliminándose la materia orgánica reconocible de la superficie (v.g. hojas, restos de
tallos).
Las muestras de suelo se mezclaron y homogenizaron para cada fecha
de colecta y se conservaron en bolsas de plástico hasta ser secadas a temperatura
ambiente, posteriormente se tamizaron empleando una malla de 2 mm. Se realizó
un bioensayo para evaluar el número más probable (NMP) de propágulos infectivos
de HMA siguiendo el método propuesto por Porter (1979), que consiste en diluir la
muestra de suelo con suelo del mismo sitio pero pasteurizado por arrastre de vapor.
Las diluciones se realizaron con base cuatro.
El bioensayo se realizó en invernadero utilizando plantas de Sorghum vulgare
L. (sorgo) como planta trampa hospedera y evaluando por cuadriplicado las siguientes
diluciones: suelo sin diluir y suelo diluido con las siguientes concentraciones: 4-1
(25%), 4-2 (2.5%), 4-3 (0.25%) 4-4 (0.025%) 4-5 (0.0025%) y 4-6 (0.00025%). En macetas
de 300 mL de capacidad con 200 ml de suelo esterilizado se colocaron plantas de
56 S. vulgare y se agregaron 50 ml de cada dilución y finalmente se cubrió la superficie
de la maceta con una capa de suelo esterilizado para evitar contaminaciones entre
los diferentes tratamientos. Las macetas se distribuyeron al azar en una mesa de
invernadero, las plantas fueron regadas por capilaridad para evitar la lixiviación de
nutrimentos.
Seis semanas después de la siembra, las plántulas de S. vulgare fueron
cosechadas y se prepararon las raíces de acuerdo con la tinción propuesta por
Phillips y Hayman (1970). Para evaluar la presencia de HMA en las raíces y estimar
el NMP de propágulos infectivos de HMA de acuerdo con Porter (1979) se aplicó
la siguiente formula:
Log  = [(x) (log a)] – K
 = número de propágulos infectivos

x = promedio de macetas con raíces colonizadas (número de macetas con raíces
colonizadas dividido entre el número de replicaciones por dilución)
a = factor de dilución (en este caso se empleará con base cuatro)
K = valor de la tabla de Fisher y Yates (1970), según el nivel de dilución y el valor
de x calculado.
Prueba de crecimiento y dependencia de D. orthacanthos en invernadero

Con la finalidad de evaluar la respuesta de D. orthacanthos a la inoculación con HMA,
previamente a la introducción al campo, se llevó a cabo un bioensayo para el cual
se colectaron frutos maduros y sanos de individuos silvestres de D. orthacanthos.
De éstos se obtuvieron varios cientos de semillas, las cuales se desecaron y fueron
colocadas de manera inmediata en cámaras húmedas para su germinación, ya que
son altamente recalcitrantes (Orellana et al. 1992b). Una vez germinadas, 36 plántulas
se transfirieron a macetas de plástico con capacidad de 600 mL, llenas con 450 mL
de agrolita esterilizada.
La tierra de las macetas de 18 plántulas se inoculó con HMA (tratamiento
+M) adicionando 50 mL de tierra proveniente de una selva madura, la cual fue
tamizada con una malla de 2 mm de apertura, para permitir el paso de raíces finas
colonizadas por HMA, esporas e hifas extrarradicales distribuidas en el suelo, pero
eliminando la hojarasca y restos de material vegetal reconocible, este tipo de inóculo
es el más apropiado y natural de acuerdo con Koide y Li (1989). El tratamiento
sin micorrizas (-M) se aplicó a las 18 plantas restantes, consistió en agregar a cada
maceta 50 mL de suelo del mismo origen, pero pasteurizado por arrastre de vapor
y adicionando 50 mL de un filtrado de suelo para restablecer la biota microbiana
57
nativa. El filtrado de suelo se obtuvo homogenizando éste con agua destilada estéril
y filtrándolo a través de un papel filtro Whatman 42, para evitar el paso de esporas
de HMA (Azcón y Barea 1997).
Las plántulas se colocaron en el invernadero distribuyéndose de manera
aleatoria sobre una mesa y se regaron cada tercer día por capilaridad, para evitar
la lixiviación de los nutrimentos y mantener la humedad del substrato constante.
Al inicio de la prueba las macetas fueron regadas con solución nutritiva de
Hoagland, [2.5 ml L-1 de Ca(NO3)2(1M), 2.5 ml L-1 de KNO3(1M), 1 ml L-1 de
MgSO4(1M), 0.8 ml L-1 de ZnSO4(0.5mM), 0.5 ml L-1 de MnSO4(1mM), 0.2 ml L-1 de
CuSO4(0.5mM), 2.0 ml L-1 de H3BO3(10mM), 0.1 ml L-1 de Na2MoO4(0.5mM), 2.0
ml L-1 FeSO4*7H2O(100mM)] a ésta se le adicionó la cantidad necesaria de KH2PO4
(1M) necesario para obtener la concentración de 4, 12 y 24 ppm de fósforo. Con
éstas se simularon las concentraciones de P encontradas en el suelo del acahual. Se
colocaron 6 plántulas en cada concentración de P. Después de 160 días las plantas
se cosecharon y se evaluó el peso seco total de la planta (raíz y parte aérea), la
concentración de fósforo en los tejidos y se estimó la dependencia micorrízica de la
planta, empleando la fórmula propuesta por Plenchette et al. (1983):
Dependencia micorrízica relativa (DMR) =

Peso seco de planta micorrizada - peso seco de planta no-micorrizada
Peso seco de planta micorrizada
X 100
Prueba de establecimiento de D. orthacanthos en el campo

Se colectaron y colocaron a germinar aproximadamente 100 semillas de D.
orthacanthos silvestre. A las plántulas se les aplicaron los tratamientos +M y –M
descritos en el apartado anterior, se les colocó en un vivero durante dos meses. Las
plántulas que presentaban dos hojas y 10 cm de altura, fueron introducidas al sitio
de estudio. Previamente a la introducción se realizaron tinciones de segmentos
de sus raíces con la técnica de aclaración y teñido con azul de tripano (Phillips y
Hayman 1970), para corroborar el estado micorrízico de las plántulas en ambos
tratamientos.
El trasplante a campo se llevó a cabo en el mes de septiembre de 2001. Se
introdujeron un total de 15 plántulas +M y 15 plántulas -M. Después de 12 meses se
evaluó la supervivencia de las plántulas, los valores de área foliar (AF) y se tomó una
muestra de la pina más joven de cada individuo con el fin de evaluar el contenido de
fósforo en el tejido (PHJ), siguiendo la técnica de solubilización en HNO3/HClO4
58 (Houba et al. 1988).
Análisis de datos
Los valores del porcentaje de colonización se analizaron mediante un análisis
de varianza (ANOVA) de medidas repetidas para detectar diferencias entre las
diferentes fechas de muestreo. Los valores del NMP de propágulos infectivos de
HMA fueron analizados mediante una prueba de verosimilitud para determinar
diferencias estadísticas entre las distintas fechas de muestreo (Kalbfleisch 1985,
Sprott 2000).
Los valores de peso seco total y concentración de P en tejidos de las
plántulas durante la prueba de invernadero fueron analizados mediante un ANOVA
bifactorial siendo la inoculación (+M y -M) y la concentración de P (4, 12 y 24 ppm)
en el substrato los factores a evaluar. Los resultados obtenidos durante la prueba de
establecimiento en el campo fueron analizados de la siguientes manera: el porcentaje
de supervivencia se evaluó por medio de un modelo de regresión logística binaria
y se calculó la razón de ventaja (momios o disparidad), los valores de área foliar
fueron transformados (logaritmo natural) y analizados mediante un ANOVA de una
vía siendo el tratamiento inoculación con HMA (con dos niveles +M y –M) el factor
a evaluar; los valores de concentración de P en tejido foliar se analizaron mediante
un ANOVA de una vía (+M y –M) para datos no paramétricos de Kruskal-Wallis.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Colonización por hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) de las raíces

de D. orthacanthos
El valor promedio de colonización por hongos micorrizógenos arbusculares (HMA)
en plántulas de D. orthacanthos creciendo en la vegetación secundaria (sitio de estudio)
osciló entre 6 y 22 %, mostrando una dinámica diacrónica que se relaciona con las
épocas de lluvias, presentándose los valores más elevados en los meses de marzo
(secas) y septiembre (mitad de las lluvias de verano). El porcentaje de colonización
presentó diferencias significativas entre las épocas de muestreo (F= 11.00, g.l. = 3,
p<0.001) (Figura 2).
El establecimiento de plántulas es una de las etapas más importantes para el
mantenimiento y la recuperación de las poblaciones de especies vegetales (Eriksson
1989) y en particular para D. orthacanthos (Escalante et al. 2004). La competencia entre
la vegetación establecida y las plántulas en proceso de establecimiento en su vecindad
es una de las mayores fuerzas bióticas que determinan la estructura de una comunidad
vegetal (Kytoviita et al. 2003). Considerando que la integración de las plántulas a una
59
red de hifas de HMA es de gran relevancia, el estudio del establecimiento de plántulas

inoculadas con HMA es de interés primordial (Zobel et al. 1997)
En climas estaciónales como se presentan en el neotrópico, la colonización
se relaciona con los cambios de humedad del suelo (Allen et al. 1998, 2003), los
resultados obtenidos en este trabajo sin embargo muestran que incluso en la época de
secas las raíces se encuentran colonizadas, indicando que D. orthacanthos se relaciona
con los HMA durante todo el año (Figura 2). El porcentaje de colonización es
igualmente elevado en la época de secas (Marzo) que a la mitad de la temporada de
lluvias (Septiembre), este comportamiento se ha reportado también para Astrocaryum
mexicanum (Arecaceae) de la selva tropical (Nuñez-Castillo y Alvarez-Sánchez
2003).
Disponibilidad de propágulos de HMA en el suelo del acahual

El número de propágulos infectivos de HMA en el suelo de la selva secundaria fue
de 21 propágulos de HMA en 50mL de suelo para la temporada de lluvias de verano,
8.8 para la temporada de lluvias de invierno y 9.5 para la temporada de sequía (Figura
3), el análisis de verosimilitud indica que no existen diferencias significativas entre
FIGURA 2. Porcentaje promedio (±EE) de colonización por HMA de las raíces de

plántulas de la palmera D. orthacanthos en vegetación secundaria, derivada de una selva
mediana sub-perennifolia, en las distintas épocas de muestreo (n=5). Los valores
60 marcados con la misma letra no difieren significativamente (p<0.05).
los valores y por lo tanto no se presenta una dinámica estacional. Esto se puede
explicar asumiendo que existe una sucesión de fuentes de inóculo, ya que en la época
seca la presencia de esporas es quizás la que influye de manera más importante en
el potencial de inóculo debido a que una baja cantidad de agua en el suelo puede
afectar la actividad de las hifas extrarradicales como fuente de inóculo (Jasper et al.
1993), mientras que en época de lluvias, la fuente principal de inóculo en los suelos
analizados serían las hifas del suelo y las raíces colonizadas con anterioridad, debido
a que un alto valor de humedad en los suelos en la época de lluvia puede disminuir
la densidad de esporas (Guadarrama y Álvarez-Sánchez 1999) ya sea por lixiviación
o por germinación. No existen reportes previos del número de propágulos de
HMA mínimos necesarios que permitan un establecimiento favorable de las plantas
hospederas, pero a partir de este estudio se puede señalar que valores entre 9 y 21
propágulos infectivos de HMA en 50mL de suelo son apropiados.
Las perturbaciones en los ecosistemas reducen, de manera general, la cantidad
de propágulos de los HMA (esporas, esporocarpos, hifas extrarradicales, fragmentos
de raíces colonizadas) debido a la remoción de las plantas hospedantes, de las cuales
dependen para la obtención de carbono y también como resultado de la ruptura
del micelio de hifas de los HMA (Allen et al. 1998) que pueden llegar a ocupar una
densidad tan elevada como 25 m de hifas por gramo de suelo (Smith y Read 1997).
FIGURA 3. Número más probable de propágulos infectivos de HMA en el suelo de

vegetación secundaria para las diferentes épocas de muestreo. Se observa que las tres
curvas están sobrepuestas a un nivel igual o mayor al 15% de verosimilitud lo que indica
que no difieren de manera estadísticamente significativa. 61
La ausencia en el suelo de propágulos de HMA es un factor que puede ser limitante

en la reforestación de las selvas tropicales, en las cuales la densidad de esporas es baja,
siendo el micelio de HMA la principal fuente de inóculo (Fischer et al. 1994).
En algunos ecosistemas, como pastizales abandonados, se ha demostrado
que el proceso de reforestación eleva la densidad de propágulos de HMA (Cuenca y
Lovera 1992). La dinámica de los propágulos de HMA se relaciona, por lo tanto, con
las condiciones bióticas y abióticas presentes en el sistema; por un lado la presencia
de plantas hospederas y por otro la remoción y la alteración de la estructura del suelo,
pueden tener un impacto negativo sobre la densidad y viabilidad de los propágulos.
Crecimiento y dependencia de D. orthacanthos a los HMA

Los resultados del bioensayo indican que D. orthacanthos responde positivamente a
la inoculación con HMA incrementando su peso seco total, aunque la ventaja de la
inoculación desaparece a concentraciones de 12 y 24 ppm de P. El mayor peso seco
FIGURA 4. Peso seco promedio (±EE) de las plántulas de D. orthacanthos después de 160
días de crecimiento en invernadero bajo los tratamiento de inoculación con HMA (+M
62 y –M) y de disponibilidad de P en el substrato (4, 12 y 24 ppm de P) (n=36).
se produjo en plántulas crecidas en la concentración de 4 ppm de fósforo (F= 11.16,

g.l. = 2, P<0.001). La interacción de ambos factores (M y concentración de fósforo)
no fue significativa (F= 1.94, g.l. = 2, P= 0.1610) (Figura 4).
Con respecto a la concentración de fósforo en la planta, se encontró la
mayor concentración en el tratamiento +M en todas las concentraciones de P
probadas (F= 25.646, g.l. = 1, P<0.001), la concentración de P en el substrato
también influyó sobre la concentración del mismo en los tejidos (F= 16.168, g.l.
=2, P<0.001), sin embargo no se presentó una interacción entre ambos factores
(Figura 5). Los resultados señalan la ventaja de las plantas micorrizadas para la
obtención de fósforo y crecimiento comparadas con plantas no micorrizadas. Los
valores de dependencia micorrízica relativa de D. ortahcanthos en los diferentes
niveles de P evaluados, señalan una disminución de ésta conforme se incrementa la
Fósforo disponible en el substrato
FIGURA 5 Contenido promedio de fósforo (±EE) en el tejido de las plántulas, después

de 160 días de crecimiento en invernadero bajo los tratamiento de HMA (+M y –M) y
de disponibilidad de P en el substrato (4, 12 y 24 ppm de P) (n=36). 63
concentración de P en el substrato: 55% (a 4 ppm de P), 24% (12 ppm de P) y 8%

(24 ppm de P), sin embargo estos valores fueron siempre positivos, lo que significa
que la especie se beneficia de la asociación.
El incremento en la adquisición de nutrimentos (especialmente P) es uno
de los beneficios que la mayoría de las plantas obtienen de la asociación con HMA
(Marschner y Dell 1994), la concentración de este elemento en el suelo puede afectar
el desarrollo de la asociación micorrízica. El efecto de esta asociación sobre el
crecimiento de las plántulas puede ser evaluado midiendo la biomasa seca total (Menge
et al. 1978, Plenchette et al. 1983, Bagyaraj et al. 1988, Van Der Heijden et al. 1998). La
producción de biomasa puede interpretarse como un reflejo del papel de la asociación
micorrízica sobre la planta hospedera, ya que esta asociación incrementa la toma de P
del suelo a través de las raíces y su acumulación en los tejidos de la planta hospedera,
influyendo en el crecimiento de las plantas tanto anuales como perennes (Joner 2000,
Kiers et al. 2000, Clark 2002, Fisher y Jayachandran 2002). De acuerdo con Mosse
y Hayman (1980) una colonización de las raíces con HMA previa a la introducción
de las plántulas a un ambiente, las provee de ventajas para el establecimiento, lo cual
ha sido demostrado por Allen y colaboradores (2003), mediante la introducción de
plántulas inoculadas con HMA a una selva baja caducifolia.
Establecimiento de D. orthacanthos en el campo

Los valores de supervivencia de las plántulas introducidas al campo fueron diferentes
de acuerdo al tratamiento (+M o -M). Los porcentajes más altos de supervivencia se
encontraron en el tratamiento +M con un 93.3% de supervivencia comparado con
el 66.6% de supervivencia en plantas -M. De acuerdo con el modelo de regresión
logística binaria (Razón de ventaja, odds ratio) la inoculación tuvo un efecto positivo
sobre la supervivencia, indicando que las plantas inoculadas con HMA tienen
una probabilidad siete veces mayor de sobrevivir que las plántulas no inoculadas
obtenido (Razón de disparidad = 7.0, P= 0.0584, limite inferior 0.635767, limite
superior 77.0723). Se ha demostrado que la inoculación, provoca un incremento en
la supervivencia y crecimiento inicial en sitios reforestados (Mukerji et al. 1991). El
valor más elevado de supervivencia de las plántulas de D. orthacanthos se observó
con el tratamiento +M, coincidiendo con lo observado por Estaún et al. (1997) y
Azcón-Aguilar et al. (2003) quienes comprueban que la inoculación con HMA eleva
la probabilidad de establecimiento en áreas perturbadas.
Es interesante notar que en esta especie perenne el efecto de la inoculación
sobre la supervivencia de las plántulas se pueda observar en una etapa temprana
de establecimiento, lo que coincide con los reportes previos del efecto positivo
64 de la inoculación sobre el establecimiento de las plántulas en el campo (Francis
y Read 1994, Pedersen y Sylvia 1996, Varma 1995, Fisher y Jayachandran 2002,
Azcón-Aguilar et al. 2003). El análisis de los resultados obtenidos en este estudio,
nos permite coincidir con Siqueira y Saggin-Júnior (2001) en el sentido que en los
trópicos las plántulas deben ser inoculadas previamente a la introducción al campo
con HMA para elevar la supervivencia y crecimiento inicial.
El valor promedio más elevado de área foliar en las plántulas se presentó
en el tratamiento +M (Figura 6), el análisis estadístico con los valores de AF
transformados indica diferencias significativas entre los tratamientos de inoculación
(F= 19.9, P<0.001), de acuerdo con Koide y Li (1989) el atributo de área foliar
refleja la respuesta a la asociación con HMA por parte de las plántulas.
El valor mas elevado de fósforo en el tejido foliar se encontró en las plántulas
+M (Figura 7), siendo estas diferencias estadísticamente significativas de acuerdo al
análisis no parámetrico (H=8.31, P=0.002), el contenido de fósforo en el tejido
foliar de la pina más joven está bajo la influencia de la inoculación con HMA.
El efecto de la inoculación sobre la producción de biomasa debe evaluarse
en el contenido de fósforo en los tejidos, además de que el poseer una colonización
FIGURA 6. Área foliar promedio (+EE) de las plántulas después de un año de haber sido
introducidas a la vegetación secundaria. M= inoculadas con HMA, NM= no inoculadas
(n=8).
65
de sus raíces por HMA le confiere una ventaja para la captación de nutrimentos
cuando los requiera y el requerimiento exceda la capacidad radical (Whitbeck 2001).
La captación de fósforo del suelo (concentración de fósforo en hoja nueva) se debe a
la mayor eficiencia en la toma y acumulación de fósforo en los tejidos lo que coincide
con los resultados obtenidos en Allium sativum por Al-Karaki (2002) ya que los HMA
son eficientes para la captura y movilización de fósforo del suelo hacia la planta.
El establecimiento en el campo de plántulas de D. orthacanthos fue favore-
cido por la inoculación con HMA. El efecto sobre los atributos de crecimiento
evaluados (área foliar y fósforo en tejidos) son claros ya que coinciden con el grado
de respuesta a los tratamientos lo cual se refuerza con el efecto de la inoculación
en la supervivencia de las plántulas. Los resultados obtenidos en este estudio con
respecto al efecto positivo de la inoculación con HMA sobre el establecimiento
exitoso de las plántulas coinciden con lo sugerido por otros autores.
FIGURA 7. Contenido promedio de fósforo (+EE) en los tejidos foliares de las plántulas
después de un año de haber sido introducidas a la vegetación secundaria. M= inoculadas
66 con HMA, NM= no inoculadas (n=8).
Verificar que la especie vegetal

Es importante realizar esta
seleccionada se asocia de manera
verificación en el campo
natural con hongos micorrizógenos y evaluar la colonización
arbusculares en etapas tempranas. natural de las plántulas.
Si en el sitio perturbado
Evaluar la presencia de propágulos no se encuentran los
infectivos de HMA en el suelo del sitio a propágulos de HMA debe
realizarse la inoculación,
restaurar y su dinámica temporal.
el inoculo debe consistir
de cepas de hongos
Si la planta se coloniza
pero no responde
Estimar la dependencia micorrízica positivamente a la
de la especie vegetal inoculación debe evitarse
(prueba de invernadero). el uso de los HMA en
prácticas de restauración
con esta especie.
El inoculo puede ser suelo

Inocular con HMA nativos de la región tomado directamente de
e introducir al sitio que se pretende un sitio no perturbado o
restaurar. propagarse en invernadero
empleando diversas
especies como plantas
trampa (v.g. maíz, sorgo).
Evaluar la supervivencia, altura, área

El éxito de las prácticas
foliar, número de hojas, número de de restauración con HMA
frutos o cualquier otro parámetro debe estimarse de manera
ecofisiológico. periódica.
FIGURA 8. Diagrama lógico propuesto para el uso de hongos micorrizógenos

arbusculares (HMA) en prácticas de restauración.
67
CONCLUSIONES
Los resultados demuestran que la asociación con HMA es importante para D.
orthacanthos en la etapa de plántulas, por lo tanto es necesario considerar la asociación
con los HMA en las prácticas de restauración ya que la inoculación de plántulas de D.
orthacanthos con HMA previa a la introducción a los sitios perturbados les brindará
ventaja. Por su parte, la estimación del número de propágulos infectivos de HMA
en diferentes ambientes y épocas, permitirá realizar un diagnóstico más preciso de
las condiciones presentes en el suelo, en lo que se refiere a la comunidad de hongos
micorrizógenos, y la necesidad de restablecer la comunidad de HMA por medio de
la introducción de plantas inoculadas.
Debe emplearse la inoculación de plántulas de D. orthacanthos desarrolladas
en viveros, en programas de manejo en los que se desee asegurar elevadas tasas de
establecimiento y supervivencia en el campo. La estrategia empleada en este trabajo
puede extrapolarse a otras especies de plantas y otros ambientes, sin embargo se
sugiere seguir el diagrama de flujo que se presenta en la figura 8, donde se resumen
cada una de las pruebas realizadas antes de la introducción de las plantas inoculadas
al sitio que se desea restaurar.
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72
ECOLOGÍA DE LOS HONGOS MICORRIZÓGENOS
ARBUSCULARES DE UN MATORRAL XERÓFILO SOBRE
SUSTRATO VOLCÁNICO EN EL VALLE DE MÉXICO
ECOLOGY OF ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI ON A SCRUB

XEROFITIC VOLCANIC SUBSTRATE IN THE VALLEY OF MEXICO
Silvia Castillo-Argüero1, Patricia Guadarrama Chávez1,

Irene Sánchez-Gallen1 y Laura Hernández-Cuevas2
DEPARTAMENTO DE ECOLOGÍA Y RECURSOS NATURALES, FACULTAD DE CIENCIAS.
1

2
LABORATORIO DE MICORRIZAS, CENTRO DE INVESTIGACIONES EN CIENCIAS BIOLÓGICAS,
UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE TLAXCALA
sca@fciencias.unam.mx, pgc@fciencias.unam.mx
Resumen
La presencia de hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) puede aminorar las
condiciones de estrés a las que están sometidas las plantas en la Reserva Ecológica
del Pedregal de San Ángel, vegetación que se caracteriza por ser un matorral xerófilo
establecido sobre sustrato volcánico, cuya particularidad es que se desarrolla a una
altitud de 2200 m y en un clima templado subhúmedo con aridez edáfica. Ante esto,
este trabajo tuvo como objetivo determinar la riqueza específica y la composición de
hongos micorrizógenos arbusculares del matorral xerófilo de la Reserva Ecológica del
Pedregal de San Ángel. Para ello se realizaron colectas de suelo por microambiente y de
73
Castillo-Argüero, Guadarrama Chávez, Sánchez-Gallen y Hernández-Cuevas
raíces de 225 especies vegetales de la zona, se determinó si estaban o no micorrizadas

y la riqueza de especies de HMA en función de la separación de esporas del suelo.
Las 28 especies de HMA que se encontraron es un número elevado para una zona
de este tipo, la existencia de los géneros Gigaspora y Scutellospora refleja que hay
zonas poco perturbadas ya que estos géneros se han reportado como indicadores de
esa situación. El 87% de las plantas presentaron asociación micorrízica arbuscular,
en particular, es importante resaltar que se encontró en familias reportadas como no
micorrízicas en las que se incluyen Amaranthaceae, Euphorbiaceae, Commelinaceae,
Cyperaceae y Portulacaceae.
Abstract
The presence of arbuscular mycorrhizal fungi (HMA) can minimize the stress
conditions to which the plants in the Ecological Reserve del Pedregal de San
Angel, vegetation that is characterized as a Xeric scrublands established on volcanic
substrate, whose peculiarity is that develops at an altitude of 2200 m in a temperate
climate with humid arid soil. Against this background, this study aimed to determine
the status of the community mycorrhizal plant Xeric scrublands and know the
species richness and composition of arbuscular mycorrhizal fungi of the Ecological
Reserve of Pedregal de San Angel. To that end were made by collecting soil and
roots microenvironment of 225 plant species in the area, it was determined the
type of mycorrhizal presenting and species richness of HMA depending on the
separation of spores from the soil. The 28 species were found that HMA is a large
number for such an area, the existence of genres Gigaspora and Scutellospora reflects
that there is little disturbed areas as these genres have been reported as indicators
of the situation. 87% of plants presented arbuscular mycorrhizal association,
in particular, it is important to note that was found in families reported as not
Mycorrhiza which include Amaranthaceae, Euphorbiaceae, Commelinaceae, and
Cyperaceae Portulacaceae.
INTRODUCCIÓN
La vegetación de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel (REPSA) se
caracteriza por ser un matorral xerófilo establecido sobre sustrato volcánico en el
sur del Valle de México. Este matorral, a diferencia de muchos otros, se desarrolla
a una altitud de 2 200 m, en un clima templado subhúmedo con una precipitación
de alrededor de 870 mm al año; su retención de agua es baja debido al poco suelo
acumulado, lo que produce aridez edáfica que, junto con la escasez de nutrientes,
74 restringe el desarrollo de la vegetación (Carrillo 1995, Castillo-Argüero et al. 2004).
HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES EN PEDREGALES
Las plantas que se desarrollan bajo estas condiciones de estrés presentan

características que les permiten aminorarlo o evadirlo, en particular, la presencia de
asociaciones mutualistas, como las micorrizas, puede ser muy importante en estos
ambientes. Estudios llevados a cabo en matorrales xerófilos, indican que la micorriza
arbuscular es la que se encuentra distribuida más ampliamente entre la vegetación
(Camargo-Ricalde et al. 2003, Hernández-Cuevas et al. 2003).
El papel ecológico de los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA)
radica en su capacidad de incrementar la superficie de absorción de nutrimentos
y agua, explorando sitios a los que las raíces muy finas no tienen acceso; además
confieren resistencia a patógenos, principalmente de raíces, a herbívoros y al estrés
hídrico (Trotta et al. 1996, Augé 2001).
Los HMA pueden participar en los flujos de agua a nivel de la rizósfera y
por ende en las plantas hospederas, lo que repercute en la hidratación de los tejidos
y en la fisiología de las hojas (Caravaca et al. 2003, Ivans et al. 2003, Phiri et al. 2003),
lo cual es fundamental en ambientes áridos. Las hifas extrarradicales incrementan
la zona de captación de agua e incluso pueden tomar agua del suelo cuando el
potencial hídrico es tan bajo que las raíces no pueden extraerlo y con esto se evita la
formación de parches secos entre las raíces y el suelo, lo que mantiene la continuidad
del líquido a través de la interfase suelo-raíz, favoreciendo el establecimiento, la
productividad y la supervivencia de las plantas (Augé 2001, Azcón-Aguilar et al.
2003, Querejeta et al. 2003.). Otra de las ventajas de la presencia de estos hongos es
su contribución en la reducción de los efectos negativos que ejercen especies muy
dominantes como pastos y malezas, al promover que las plántulas de otras especies
poco competitivas se establezcan e incrementen su biomasa y supervivencia bajo
condiciones nutricionales limitantes dado que tienen una respuesta mucho mayor a
la micorrización que las dominantes (Allen y Allen 1986, Hartnett y Wilson 1999).
Estas características pueden reflejarse a nivel de la comunidad al contribuir
en el recambio y en el aumento de especies vegetales en sitios donde es muy clara la
dominancia de algunas de ellas y/o en la regeneración de las comunidades después
de ocurrido un disturbio (Gange et al. 1993, van der Heijden et al. 1998 a y b, Stampe
y Daehler 2003).
Por otra parte, el desempeño de los HMA está determinado por diversos
factores bióticos y abióticos; en el primer caso, la identidad de las especies vegetales
a las que se asocian es fundamental ya que varios estudios señalan que ciertas
especies de plantas son más afines a determinadas especies de HMA, lo que
repercute en mayores beneficios y el desarrollo del hongo se ve favorecido (Allsopp
y Stock 1995, Azcón-Aguilar et al. 2003). En el caso de los factores abióticos,
75
la heterogeneidad ambiental puede regular la dinámica de estos hongos, en los

matorrales xerófilos la distribución de la precipitación define dos épocas (secas
y lluvias), de tal forma que la producción de esporas se incrementa a medida que
disminuye la disponibilidad de agua y la colonización dentro de las raíces es mayor
en la época de lluvias (Bethlenfalvay et al. 1984, Gavito y Varela 1993). Asimismo, un
sustrato espacialmente tan heterogéneo, como lo es un pedregal, puede determinar
patrones de la distribución de agua y nutrientes, tal que en sitios más abruptos
los recursos se concentren más ya que hay más sombra, menos evaporación de
agua, más hojarasca que en los sitios más planos a lo largo de todo el año (Titus y
Tsuyuzaki 2002).
Presencia de HMA en matorrales áridos y sustratos de origen volcánico

Los resultados de diversos estudios llevados a cabo en algunas regiones con
temporalidad marcada sugieren una predominancia de micorriza arbuscular sobre
otros tipos de micorriza y que la variación de los factores ambientales, tanto espacial
como temporal, puede influir de manera importante en la distribución de los taxa
fúngicos. En un área de matorrales del Mediterráneo, tratada contra la desertificación,
se encontraron más especies de HMA en la rizósfera de todas las especies estudiadas,
que en los suelos adyacentes sin matorrales (Azcón-Aguilar et al. 2003). Por otro lado,
en el Parque Estatal Desierto de Borrego, California, en un área considerada como
árida a extremadamente árida, se encontró que todas las especies vegetales tuvieron
hongos micorrizógenos arbusculares (HMA), dominando el género Glomus, estos
hongos tuvieron una preferencia de sitio, influyendo en ello factores vegetacionales,
edáficos y climáticos (Bethlenfalvay et al. 1984). Mientras que He et al. (2002), en
un estudio realizado en el desierto Negev en Israel, encontraron que la variación en
humedad determina la cantidad de esporas y los porcentajes de colonización.
En el desierto de Mojave, Arizona, se estudió la distribución heterogénea de
los recursos del suelo para entender mejor la variabilidad espacial de HMA en una
comunidad vegetal dominada por Larrea tridentata-Ambrosia dumosa y se encontró
que, siguiendo un patrón de menor a mayor disturbio, la abundancia de esporas
fue disminuyendo, lo cual puede indicar que estos hongos son susceptibles a la
perturbación (Titus et al. 2002).
Con respecto a México, en un estudio realizado por Varela (2000) en un
matorral secundario en el estado de Tlaxcala, 90% de especies de plantas vasculares
de un total de 127, formaron micorriza arbuscular y las especies de los HMA
presentes fueron Glomus geosporum, G. intraradices, Glomus spp., Sclerocystis sp.,
Acaulospora bireticulata, A. aff. foveata, A. rugosa, Acaulospora sp. y Scutellospora sp.
76
Por otra parte, en plantas perennes de matorral xerófilo y selva baja

caducifolia en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán, Camargo-Ricalde et al. (2003)
encontraron que el 90% de plantas de la zona presentaron micorriza arbuscular. En
otro trabajo realizado en el mismo sitio, pero enfocado hacia las especies de Mimosa,
Camargo-Ricalde y Dhillion (2003) hallaron que en los suelos rizosféricos de M.
adenantheroides, M. calcicola, M. luisana y M. polyantha hubo más esporas de HMA
durante la temporada de lluvias, que en secas, mientras que en M. lacerata y M. texana
sucedió lo contrario. Los autores proponen que las áreas de influencia de Mimosa
sirven como islas de nutrimentos y de HMA, al actuar como trampas de esporas.
Concerniente a los estudios de HMA que se han realizado en sustratos de
origen volcánico en Japón, Titus y Tsuyuzaki (2002) cuantificaron la colonización
micorrízica de seis especies vegetales en relación con diferentes micrositios,
encontrando que de las especies vegetales presentes Carex oxyandra fue no micorrízica
y que Agrostis scabra y Campanula lasiocarpa fueron plantas con HMA en todos
los sitios, asimismo, hubo diferencias en las frecuencias de las estructuras fúngicas
presentes en las raíces de cada planta.
La falta de conocimiento sobre la diversidad de HMA en los ambientes
secos en México, sustenta el objetivo de este trabajo que fue determinar la riqueza
específica y la composición de hongos micorrizógenos arbusculares del matorral
xerófilo de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel.
Se espera que, dada la relación directa que existe entre la heterogeneidad
ambiental y la diversidad, este matorral presentará un mayor número de especies
vegetales y, por lo tanto, de hongos micorrizógenos arbusculares que otros
matorrales con características semejantes.
MÉTODOS
Zona de estudio
La Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel (REPSA) es un fragmento de
vegetación con una alta riqueza florística dentro del Valle de México (Figura 1), su
clima es templado subhúmedo con régimen de lluvias de verano (García 1964). La
temperatura media anual es de 15.5 °C y la precipitación total anual es de 870 mm.
Los suelos son someros de origen eólico y orgánico, su textura es areno-limosa, con
poca capacidad de retención de agua y escasez de nitrógeno y fósforo (Rzedowski
1954, Mooser 1962). Presenta heterogeneidad espacial ya que hay una gran cantidad
de microambientes topográficos: planos, oquedades, grietas, paredes, hondonadas y
77
99°12’ Instituto de 99°11’

Ecología
Facultad de
Universidad
Ciencias
Metro
19°19’
Instituto de
Biología y Jardín
Botánico Exterior
Av. Insurg
19°18’ AN
la IM
de
A v.
Simbología
enes Sur
Reserva Ecológica
Área verde de manejo

especial
0 100 300 500 1000
Ciudad Universitaria, México D.F.
Alvaro Obregón
Coyoacán
Distrito Magdalena
Federal Contreras a
Derrame
b
Tlalpan
Volcán
Xitle
México
78 FIGURA 1. Ubicación de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel (REPSA).

promontorios rocosos (Castillo-Argüero et al. 2004) los que junto con el gradiente
altitudinal (de los 2 250 a los 3 100 m) han favorecido el establecimiento de una flora
muy diversa (Rzedowski 1954, Carrillo 1995). Al comparar entre microambientes
abruptos y planos, no hay diferencias claras para biomasa arbustiva y herbácea pero
sí para la arbórea, siendo los sitios abruptos los de mayor biomasa (Cano-Santana
1994). La heterogeneidad temporal está dada por la distribución de la precipitación
y la temperatura, que determina una estacionalidad muy marcada con una época de
lluvias (mayo-octubre) y una época de secas (noviembre-abril).
Separación de esporas
Con el objeto de evaluar la riqueza de esporas en la REPSA, se colectaron 33
muestras compuestas de suelo de los primeros 20 cm de profundidad, durante la
temporada de secas de 1999, 19 correspondieron a abruptos y 14 a planos. Debido
a la gran cantidad de materia orgánica contenida en las muestras de suelo, las esporas
se separaron por el Método de decantación y gradientes de sacarosa de Gerdeman
y Nicolson (1963). Dicho método consiste en colocar 100 g de suelo en agua por
10 minutos revolviendo constantemente; posteriormente, se filtra por una serie de
tamices, colocando el sedimento filtrado en un gradiente de sacarosa al 20% y 60%,
se centrifuga a 3000 r.p.m. por 5 minutos. El sobrenadante se filtra y se lava con
agua corriente. El tamizado, así obtenido, se colocó en cajas petri para la separación
de esporas, las cuales se clasificaron en función de su color y tamaño, al ser
montadas en portaobjetos con PVLG, como medio de montaje, para su posterior
determinación.
Para conocer el estado micorrízico de la vegetación de la zona se colectaron
muestras de raíces, durante la temporada de lluvias de 1999 y 2000. Dicha colecta
se llevó a cabo por medio de recorridos, en los que cada vez que se encontraba un
individuo de la especie deseada, sin importar si estaba en un sitio plano o abrupto,
se extraían sus raíces finas. En total se muestrearon cinco individuos por especie
vegetal que se encontraran en flor o fruto para su fácil determinación. De esta forma,
solo fueron muestreadas 225 especies vegetales de las 337 actualmente identificadas
para la REPSA. Los ejemplares están depositados en el herbario de la Facultad de
Ciencias de la Universidad Nacional Autónoma de México (Castillo-Argüero et al.
2004).
Las raíces fueron teñidas con la técnica de azul de tripano (Phillips y Hayman
1970). Las raíces inmersas en KOH al 10% se colocaron en horno de microondas
a alta temperatura por 5 minutos, una vez flexibles y aclaradas, se lavaron con agua
corriente y se les agregó HCl al 5% por 8 minutos, pasado este tiempo se eliminó el
79
excedente de ácido y sin lavar se agregó el colorante de azul de tripano por 24 horas.
Posteriormente, se elaboraron tres preparaciones, conteniendo 20 segmentos de 2
cm de largo cada una, por especie. Se observaron bajo el microscopio óptico para
determinar la presencia o ausencia de algún tipo de micorriza.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel (REPSA) se obtuvieron en total
28 morfoespecies de hongos micorrizógenos arbusculares (HMA), de las cuales,
sólo 16 se han identificado hasta especie, que incluyen siete del género Glomus,
seis de Acaulospora, una de Entrophospora, una de Gigaspora y una de Scutellospora
(Hernández-Cuevas et al. 2003) (Cuadro 1). Cabe mencionar que la presencia de
los géneros Gigaspora y Scutellospora, que se han reportado como indicadores de
las últimas etapas sucesionales (Allen et al. 2003), puede mostrar que el mosaico
vegetacional de la REPSA incluye zonas muy conservadas.
Existen pocos estudios ecológicos sobre la micorriza arbuscular de sistemas
naturales en zonas áridas y semiáridas, los siguientes estudios reportan algunas de
las especies presentes en la REPSA. Cuenca y Lovera (1992) y Cuenca et al. (1998)
reportan en sabanas la presencia de las especies: Glomus geosporum, Acaulospora
spinosa y A. appendiculata. Stutz et al. (2000) registran en regiones semiáridas
de Arizona: G. intraradices y G. microagregatum, en Chihuahua: Entrophospora
infrequens, G. intraradices, G. microagregatum y G. mosseae y en Namibia: G.
intraradices, G. microagregatum y G. mosseae. Por otra parte, O`Connor et al. (2002)
encuentran a G. mosseae en regiones secas de Australia y Mohammad et al. (2003)
a G. geosporum, G. claroideum y G. mosseae en Jordania. Todo lo anterior, indica
que algunas de las especies que encontramos son de amplia distribución en las
zonas intertropicales y, en especial, en zonas áridas dada su recurrencia en dichos
hábitats pero otras están mucho más restringidas y han sido menos reportadas
para estos ambientes.
Con respecto a la riqueza específica, se encontró que, comparándola con
varios ambientes con características vegetacionales o abióticas semejantes a las de
la REPSA, es mucho mayor, como son algunos ambientes áridos y semiáridos que
mencionan valores de ocho a 15 especies (Stutz et al. 2000, Burrows y Pfleger 2002,
Mohammad et al. 2003) y sabanas donde se han reportado de 13 a 24 especies (Cuenca
y Lovera 1992, Cuenca et al. 1998); aunque existen otras zonas, cuya composición
vegetal es semejante a la de la REPSA, como un pastizal en la India, que presentan
valores de hasta 35 especies de HMA (Muthukumar y Udaiyan 2000).
80
Para evitar cualquier sesgo en los resultados al hacer la comparación entre

microambientes se consideraron 14 abruptos, igualando el número total de planos
muestreados. La riqueza promedio para los abruptos fue de 5.9 especies (± 1)
(media±1 error estándar) y en los planos fue de 4.6 (± 0.7), la comparación de las
dos medias con un análisis no paramétrico (Mann-Whitney) no detectó diferencias
significativas en cuanto al número de especies por microambiente (U=82, p=0.46).
CUADRO 1. Especies de hongos micorrizógenos arbusculares en la Reserva Ecológica

del Pedregal de San Ángel (REPSA), México, D.F. (tomado de Hernández-Cuevas et al.
2003).
SUBORDEN GLOMINEAE
Familia Acaulosporaceae
1. Acaulospora appendicula Spain, Sieverding et Schenck
2. Acaulospora laevis Gerdemann et Trappe
3. Acaulospora mellea Spain et Schenck
4. Acaulospora rehmii Sieverding et Toro
5. Acaulospora scrobiculata Trappe Rothwell et Trappe
7. Entrophospora infrequens (Hall) Ames et Schneider
Familia Glomaceae
1. Glomus claroideum Schenck et Smith
2. Glomus constrictum Trappe
3. Glomus geosporum Nicolson et Gerdemann
4. Glomus intraradices Schenck et Smith
5. Glomus microaggregatum Koske, Gemma et Olexia
6. Glomus mosseae Nicolson et Gerdemann
7. Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R. T. Almeida & N. C. Schenck
SUBORDEN GIGASPORINEAE
Familia Gigasporaceae
1. Gigaspora gigantea Nicolson et Gerdemann
2. Scutellospora pellucida (Nicol. et Schenck) Walker et Sanders
81
CUADRO 2. Frecuencia relativa (%) de cada una de las especies de hongos micorrizógenos
arbusculares en los microambientes abruptos y planos. Se señala en gris claro las especies
que solamente se presentaron en sitios abruptos y en oscuro solamente las de sitios
planos.
Especies Abrupto Plano

Acaulospora appendicula 7.14 64.29
Acaulospora laevis 71.43 50.00
Acaulospora mellea 21.43 0.00
Acaulospora rehmii 7.14 7.14
Acaulospora scrobiculata 57.14 0.00
Acaulospora sp. 1 0.00 7.14
Acaulospora spinosa 21.43 35.71
Entrophospora infrequens 14.29 0.00
Gigaspora gigantea 85.71 50.00
Glomus claroideum 42.86 35.71
Glomus constrictum 0.00 14.29
Glomus geosporum 57.14 28.57
Glomus intraradices 14.29 0.00
Glomus microaggregatum 28.57 21.43
Glomus mosseae 71.43 14.29
Glomus rubiforme 0.00 14.29
Glomus sp. 1 57.14 35.71
Glomus sp. 2 0.00 14.29
Glomus sp. 3 71.43 7.14
Glomus sp. 4 14.29 0.00
Glomus sp. 5 14.29 0.00
Glomus sp. 7 0.00 7.14
Glomus sp. 8 21.43 0.00
Scutellospora pellucida 0.00 7.14
82
Al comparar la composición de especies, los microambientes compartieron 12

especies del total de 19 que cada uno presentó; de acuerdo al índice de Jaccard=0.462,
comparten casi el 50% de sus especies, por lo que el tipo de microambiente no
determina tampoco la composición de HMA.
Los resultados anteriores sugieren que la heterogeneidad ambiental explica
poco de la riqueza y la variación de HMA encontrada, pero es importante reconocer
que aunque muchas de las especies que se encontraron (12) ocuparon ambos tipos de
microambiente, siete solo se encontraron en planos o solo en abruptos (Cuadro 2),
lo cual incrementa la riqueza total del lugar ostensiblemente, situación que no se
hubiera dado si se tratara de un ambiente más homogéneo. Alguna preferencia de
hábitat por ciertas especies de HMA no es muy clara ya que aquellas especies que
solo se presentaron en algunos de los microambientes, lo hicieron en una o dos de las
réplicas muestreadas, a excepción de Acaulospora scrobiculata, lo cual puede indicar
que dichas especies producen pocas esporas y que son muy difíciles de encontrar.
Se requieren estudios en este sentido. En particular, el caso de A. scrobiculata que se
presentó en más de siete abruptos y ningún plano, es de destacarse ya que es una
especie muy recurrente y abundante en ambientes muy contrastantes y el hecho de
que solo se presente en abruptos puede indicar que los planos son un ambiente
demasiando estresante para su desarrollo.
También, probablemente, la riqueza de HMA de la REPSA mayor a la
promedio esperada para este tipo de sitios, puede estar correlacionada con la alta
diversidad vegetal (van der Heijden et al. 1998 a y b) que, a su vez, también está
correlacionada con la alta heterogeneidad ambiental de la REPSA, que promueve la
coexistencia de diferentes especies vegetales y fúngicas debido a la amplia variación
de hábitats y disponibilidad de recursos.
Sin embargo, algo muy importante que hay que señalar es que el número
de especies de HMA podría ser aún mayor, debido a que no todas las especies
de hongos esporulan de manera sincronizada o en la misma cantidad, para poder
registrar un mayor número de especies es necesario realizar muestreos durante
varios años en diferentes épocas, lo que puede significar un gran esfuerzo que hasta
la fecha no se ha concluido.
También, es posible que no todas las especies esporulen aunque sí se
encuentren dentro de las raíces (Clapp et al. 1995), principalmente éste es el caso
de varias especies que se denominan raras, que en muchas comunidades pueden
representar un porcentaje relativamente alto de la composición micorrízica, ya que
las que continuamente esporulan y, por lo tanto, son las más fáciles de encontrar, son
las más competitivas y generalistas que representan un bajo porcentaje del total de
83
especies de la comunidad y que se encuentran en muchos ambientes (Maina y Howe

2000); en nuestro estudio hallamos algunas de éstas como son Glomus geosporum,
Glomus intraradices y Glomus mosseae, pero también encontramos especies más raras
y menos reportadas como Scutellospora dipuspurascens, Entrophospora infrequens o
Gigaspora gigantea, lo que indica que el muestreo fue amplio y cubrió un mayor
espectro que fue más allá de las especies más comunes.
En general, la identificación de especies a través de esporas es parcial y, en
muchos casos, es complementario incluir estudios moleculares que permitan una
mayor aproximación a la determinación de especies de HMA. No obstante, dada
la complejidad y difícil extrapolación de dichos estudios (Heinemeyer et al. 2003,
Renker et al. 2003), la identificación morfológica, actualmente, sigue siendo una
excelente forma de aproximación al conocimiento de la comunidad de los HMA
(Landis et al. 2004).
En cuanto al estado micorrízico de la vegetación, se analizaron 225 especies
que corresponden al 67% del total de especies reportadas para la REPSA (Castillo-
Argüero et al. 2004), de éstas 196 (87%) presentaron micorriza arbuscular. Sisymbrium
altissimum y Habenaria novemfida tuvieron micorriza arbuscular y orquideoide (1%);
Talinum paniculatum y Spiranthes cinnabarina, aunque sí tuvieron colonización, no fue
claro si era una relación parasitaria o no y 25 (11%) no mostraron ningún tipo de
colonización en sus raíces (Apéndice 1).
Las familias de plantas mejor representadas en la REPSA fueron Asteraceae
(45 especies analizadas, de ellas 42 presentaron micorriza arbuscular, es decir, 93%),
Poaceae (17 especies analizadas con micorriza arbuscular todas, 100%) y Fabaceae
(12 especies analizadas con micorriza arbuscular todas, 100%).
Las familias que no presentaron asociación micorrízica fueron Bromeliaceae,
Campanulaceae, Gentianaceae y Resedaceae con una sola especie cada una y
la familia Agavaceae con dos especies. Algunas familias, que con anterioridad se
habían reportado como no micorrízicas (Tester et al. 1987, Brundrett 1991), en este
estudio se incluyen como micorrízicas, y son la familia Amaranthaceae (Guilleminea
densa e Iresine difusa), todas las especies encontradas de la familia Euphorbiaceae; la
familia Commelinaceae (Commelina diffusa, Tradescantia crassifolia, Tradescantia sp. y
Tripogandra purpurascens), todas las especies de la familia Cyperaceae y la familia
Portulacaceae (Portulaca pilosa) (Apéndice 1).
Tanto la forma de vida como de crecimiento son indicadoras de las respuestas
vegetales ante las presiones de selección de su ambiente, por ello resultó importante
84 analizarlas en función de su estado micorrízico. Se encontraron: 55 criptofitas, de
las cuales 44 presentaron micorriza arbuscular, una presentó micorriza arbuscular

y orquideoide, dos fueron no arbusculares y ocho no presentaron colonización; 50
hemicriptofitas, de ellas, 44 presentaron asociación micorrízica arbuscular y seis no
presentaron micorrizas; 19 camefitas, todas con micorriza arbuscular; 30 fanerofitas,
de las cuales 27 tuvieron micorriza arbuscular y tres no tuvieron colonización y
71 terofitas, de ellas, 62 fueron micorrízicas arbusculares, una presentó asociación
orquideoide y arbuscular y ocho no presentaron colonización (Figura 2).
Tomando en cuenta tanto grupos taxonómicos como formas de vida, se
encontró que de las 15 especies de Pteridophytas analizadas, todas de forma de
vida criptofita, 13 especies presentaron y 2 no presentaron micorriza arbuscular
(Cheilanthes kaulfussii y Pellaea sagittata).
Con relación al grupo taxonómico Magnoliopsida se estudiaron 161
especies pertenecientes a 46 familias, de ellas, se encontraron 15 criptofitas (11 con
micorriza arbuscular, tres no micorrízicas y una con hongos no micorrízicos), 34
hemicriptofitas (32 con micorriza arbuscular y dos no micorrízicas), 17 camefitas
(todas con micorriza arbuscular), 29 fanerofitas (27 con micorriza arbuscular, dos
no micorrízicas) y 66 terofitas (57 con micorriza arbuscular, ocho no micorrízicas y
una con micorriza arbuscular y orquideoide).
70 con micorrizas
sin micorriza
60 no determinada
arbuscular-orquidioide
Número de especies
no-arbuscular
50
40
30
20
10
0
ita
ita
ita
a
fit
fit
ef
of
of
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to
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m
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ip
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ca
cr
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fa
m
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Formas de vida
FIGURA 2. Distribución del número de especies vegetales de la Reserva Ecológica

del Pedregal de San Ángel (REPSA) en función de su forma de vida y tipo de
micorrización.
85
Para el grupo taxonómico Liliopsida se trabajó con 49 especies pertenecientes

a 13 familias; de ellas, se encontraron 25 criptofitas (20 con micorriza arbuscular,
tres no micorrízicas, una con micorriza arbuscular y orquideoide y una con hongos
no micorrízicos), 16 hemicriptofitas (12 con micorriza arbuscular y cuatro no
micorrízicas), dos camefitas (ambas con micorriza arbuscular), una fanerofita (no
micorrízica) y cinco terofitas (todas con micorriza arbuscular).
Con respecto a las formas de crecimiento, del total de las 225 especies
estudiadas, 196 fueron hierbas, de las cuales 163 presentaron asociación con hongos
micorrizógenos arbusculares y 24 no formaron asociaciones micorrízicas. De los 30
arbustos, 29 presentaron micorriza arbuscular y uno no fue micorrízico y los cuatro
árboles presentaron micorriza arbuscular (Figura 3).
Al comparar el estado micorrízico en función de las formas de vida y de
crecimiento de las especies vegetales, a través de una prueba de G, no se encontraron
diferencias significativas para ningún caso.
Cabe destacar que aunque no se encontraron diferencias entre el estado
micorrízico en función de las formas de vida y de crecimiento de las especies
vegetales, hay que enfatizar la importancia que puede jugar la presencia de
colonización micorrízica en la comunidad del matorral, principalmente en el
140 con micorrizas
sin micorriza
120 no determinada
arbuscular-orquidioide
Número de especies
100 no-arbuscular
80
60
40
20
0
o
ra
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da
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Fomas de crecimiento
FIGURA 3. Distribución del número de especies vegetales de la Reserva Ecológica del

Pedregal de San Ángel (REPSA) en función de su forma de crecimiento y tipo de
86 micorrización.
caso de las criptofitas y hemicriptofitas. Las especies con estas formas de vida,
al encontrarse bajo condiciones muy adversas, época de secas y perturbaciones,
pierden toda su cobertura vegetal y permanecen en estado latente hasta la aparición
de una nueva época favorable; bajo esta situación, los hongos pueden contribuir a
la rápida obtención de nutrientes y agua, durante la época de lluvias, permitiéndoles
desarrollarse más rápido o a la par de especies con otras formas de vida, p. e.
terofitas, de tal forma que la competencia entre ellas se abate.
Dentro de la REPSA se han hecho diferentes investigaciones con el objeto
de conocer a los HMA.
Estudios de la dinámica de colonización de los HMA, en condiciones de
campo, no han determinado claramente que los porcentajes de colonización de
las especies vegetales estén relacionados con los cambios estacionales y espaciales,
como es el caso del trabajo de Sandoval (2006) que reportó que tanto la época como
el sitio no tuvieron diferencias significativas en el porcentaje de colonización total,
sin embargo, el factor especie fue muy importante; se observó que Buddleia cordata
(fanerofita) presentó el porcentaje más alto (76%) mientras que Rhynchelytrum
repens (hemicriptofita), el más bajo (3%); aunque sí hubo una tendencia donde la
época de lluvias y los planos tuvieron los mayores porcentajes de colonización total
y por hifas.
Por su parte, Vega-Frutis (2003) estudió el crecimiento con HMA de Verbesina
virgata, una de las especies más importantes en la REPSA por su alta productividad
primaria neta. Ella encontró que si se toman en cuenta variables de respuesta tales
como la biomasa total y la tasa relativa de crecimiento, la presencia de HMA es más
costosa que benéfica para la planta; sin embargo, otras variables, más relacionadas
con la asignación de biomasa a estructuras foliares, tuvieron valores mayores con
HMA que sin ellos, lo que puede repercutir en su actividad fotosintética y, por lo
tanto, en su desempeño.
Probablemente, la presencia de asociaciones micorrízicas en ambientes
como la REPSA, con aridez edáfica, repercute en beneficio del desarrollo y del
mantenimiento de la comunidad vegetal al permitir la hidratación de los tejidos
vegetales y mantener el flujo hídrico.
CONCLUSIONES
En la comunidad de vegetación xerófila de la Reserva Ecológica del Pedregal de
San Ángel se reporta la predominancia hongos micorrizógenos arbusculares (más
del 80% de las especies analizadas), lo que coincide con lo registrado para otras
comunidades de matorral y zonas áridas. 87
La presencia de hongos micorrizógenos arbusculares puede ser importante

en la dinámica de la comunidad de dicha reserva, la cual tiene una alta diversidad
vegetal y gran importancia debido a su localización dentro de la Ciudad de México.
En ella es urgente implementar planes de conservación y restauración en los que
el uso de los HMA puede ser una herramienta importante que permita acelerar la
recuperación de la cobertura vegetal y las propiedades del suelo.
AGRADECIMIENTOS
Queremos agradecer a Oswaldo Núñez Castillo y Yuriana Martínez Orea, por su
apoyo en el trabajo de campo y a Guillermo Coronas Sámano por su apoyo en el
trabajo de gabinete. Asimismo, agradecemos a PAPIME proyecto No. DO203398
por el apoyo financiero.
LITERATURA CITADA
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Interactions of mycorrhizae and competition. New Phytologist 104: 559-
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Universidad Nacional Autónoma de México. México, D.F.
92
APÉNDICE 1. Listado florístico de la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel

(REPSA), así como algunas de sus características biológicas evaluadas. FV= forma de
vida, FC= forma de crecimiento, Micro= microambiente en donde se ubica con más
frecuencia, HMA= presencia o no de hongos micorrizógenos arbusculares.
Especie FV FC Micro HMA

PTERIDOPHYTAS y afines
Adiantaceae
Cheilanthes hirsuta Link. Cr H-e P X
Cheilanthes kaulfussii Kunze Cr H-e P X
Cheilanthes lendigera (Cav.) Sw. Cr H-e P X
Cheilanthes myriophylla Desv. Cr H-e P X
Cheilanthes sinuata (Lag. ex Sw.) Domin Cr H-e P X
Pellaea cordifolia (Sessé et Moc.) A.R. Sm. Cr H-e P X
Pellaea ovata (Desv.) Weath. Cr H-e P X
Pellaea sagittata (Cav.) Link Cr H-e P -
Pellaea ternifolia (Cav.) Link Cr H-e P X
Ophioglossaceae
Ophioglossum engelmanni Prantl. Cr H-e P X
Polypodiaceae
Phlebodium araneosum (M. Martens et Galeotti) Mickel
Cr H-e P X
et Beitel
Phlebodium areolatum (Humb. et Bonpl. ex Willd.) J. Sm. Cr H-e P X
Polypodium thyssanolepis A.Braun ex Klotzsch Cr H-e P X
Selaginellaceae
Selaginella lepidophylla (Hook. et Grev.) Spring Cr H-a P X
Selaginella sellowii Hieron. Cr H-a P X
MAGNOLIOPSIDA
Acanthaceae
Dicliptera peduncularis Nees Te H-e A X
Amaranthaceae
Amaranthus hybridus L. Te H-e A -
Guilleminea densa (Humb. et Bonpl. ex Schult.) Moq. He H-r P X
Iresine diffusa Humb. et Bonpl. ex Willd. Te H-e A X 93
Anacardiaceae
Schinus molle L. Fa A P X
Apiaceae
Arracacia tolucensis (Kunth) Hemsl. Cr H-e P X
Asclepiadaceae
Asclepias linaria Cav. Fa Ar P X
Gonolobus uniflorus Kunth He H-tr P X
Funastrum elegans (Decne.) Schltr. He H-tr P X
Metastelma angustifolium Torr. Ca H-tr P X
Asteraceae
Ageratum corymbosum Zuccagni He H-e P X
Ambrosia canescens A. Gray. He H-e P X
Ambrosia psilostachya DC. He H-e P X
Archibaccharis serratifolia (Kunth) S.F. Blake Ca Ar P X
Baccharis serraefolia Kunth Fa Ar P X
Baccharis sordescens DC. Ca Ar P X
Bidens aurea (Aiton) Sherff Te H-e A X
Bidens bigelovii A. Gray Te H-e A X
Bidens odorata Cav. Te H-e A X
Bidens ostruthioides (DC.) Sch. Bip. Ca H-e P X
Brickellia veronicifolia (Kunth) A. Gray Ca Ar P X
Conyza canadensis (L.) Cronquist Te H-e A X
Conyza sophiifolia Kunth Te H-e A X
Cosmos bipinnatus Cav. Te H-e A X
Cosmos parviflorus (Jacq.) Pers. Te H-e A X
Dahlia coccinea Cav. Cr H-e P -
Dahlia pinnata Cav. Cr H-e P X
Dyssodia papposa (Vent.) Hitchc. Te H-e A X
Eupatorium mairetianum DC. Fa Ar P X
Eupatorium pichinchense Kunth Fa Ar P X
Eupatorium schaffneri Sch. Bip. ex B. L. Rob. Fa H-e P -
Florestina pedata (Cav.) Cass. Te H-e A X
Galinsoga parviflora Cav. Te H-e A X
Gnaphalium americanum Mill. He H-e P X
Gnaphalium oxyphyllum DC. He H-e P X
Jaegeria hirta (Lag.) Less. Te H-r A X
94 Lagascea rubra Kunth Fa H-e P X
Montanoa tomentosa Cerv. Fa Ar P X

Parthenium bipinnatifidum (Ortega) Rollins Te H-e A X
Piqueria trinervia Cav. He H-e P X
Schkuhria pinnata (Lam.) Kuntze ex Thell. Te H-e A X
Schkuhria schkuhrioides Thell. Te H-e A -
Senecio praecox (Cav.) DC. Fa Ar P X
Sonchus oleraceus L. Te H-e A X
Stevia micrantha Lag. Te H-e A X
Stevia origanoides Kunth He H-e P X
Stevia ovata Willd. He Ar P X
Stevia salicifolia Cav. Ca Ar P X
Tagetes coronopifolia Willd. Te H-e A X
Tagetes lunulata Ortega Te H-e A X
Tagetes micrantha Cav. Te H-e A X
Tithonia tubaeformis (Jacq.) Cass. Te H-e A X
Verbesina virgata Cav. Fa Ar P X
Viguiera buddleiiformis (DC.) Hemsl. He Ar P X
Zinnia peruviana (L.) L. Te H-e A X
Begoniaceae
Begonia gracilis Kunth Cr H-e P X
Brassicaceae
Brassica rapa L. Te H-e A X
Eruca sativa Mill. Te H-e A -
Lepidium sordidum A. Gray Te H-e A X
Lepidium virginicum L. Te H-e A X
Pennellia patens (O.E. Schulz) Rollins Te H-e A X
Rorippa mexicana (DC.) Standl. et Steyermark He H-e P X
Arbuscular y
Sisymbrium altissimum L. Te H-e A
orquideoide
Burseraceae
Bursera cuneata (Schltdl.) Engl. Fa A P X
Bursera fagaroides (Kunth) Engl. Fa Ar P X
Cactaceae
Mammillaria magnimamma Haw. Ca H-su P X
Opuntia tomentosa Salm-Dyck Fa Ar-su P X
Campanulaceae
Diastatea micrantha (Kunth) McVaugh. Te H-e A - 95
Caryophyllaceae
Drymaria laxiflora Benth. Te H-e A -
Drymaria leptophylla (Cham. Schltdl.) Fenzl ex Rohrb. Te H-e A X
Minuartia moehringioides (Moc. & Sessé ex Dc.) Mattf. Cr H-r P X
Caesalpiniaceae
Senna septemtrionalis (Viv.) H.S. Irwin et Barneby Fa Ar P X
Chenopodiaceae
Chenopodium ambrosioides L. He H-e P X
Chenopodium graveolens Willd. Te H-e A -
Convolvulaceae
Evolvulus alsinoides (L.) L. He H-r P X
Ipomoea cristulata Hallier f. Te H-tr A X
Ipomoea hederifolia L. Te H-tr A X
Ipomoea purpurea var. diversifolia (Lindl.) O’Donell Te H-tr A X
Ipomoea trifida (Kunth) G. Don He H-tr P X
Crassulaceae
Altamiranoa mexicana (Schltdl.) Rose Ca H-e P X
Echeveria coccinea (Cav.) DC. Ca H-a P X
Echeveria gibbiflora Moc. et Sessé ex DC. Ca H-a P X
Sedum moranense Kunth Ca Ar P X
Sedum oxypetalum Kunth Fa Ar P X
Sedum quevae Hamet Fa Ar P X
Cucurbitaceae
Cyclanthera dissecta (Torr. et A. Gray) Arn. Te H-tr A X
Sicyos deppei G. Don Te H-tr A X
Euphorbiaceae
Acalypha phleoides Cav. Te H-e A X
Euphorbia dentata Michx. Te H-e A X
Euphorbia graminea Jacq. Te H-e A X
Euphorbia indivisa (Engelm.) Tidestr. Te H-e A X
Euphorbia macropus (Klotzsch et Garcke) Boiss. Cr H-e P X
Euphorbia nutans Lag Te H-r A X
Euphorbia serpyllifolia Pers. Te H-e A X
96 Ricinus communis L. Fa Ar P X
Fabaceae
Cologania broussonetii (Balb.) DC. He H-tr P X
Crotalaria pumila Ortega Te H-e A X
Dalea foliolosa (Aiton) Barneby Te H-e A X
Dalea humilis G. Don Te H-e A X
Dalea zimapanica S. Schauer Fa Ar P X
Desmodium aparines (Link) DC. He H-tr P X
Desmodium neo-mexicanum A. Gray Te H-e A X
Macroptilium gibbosifolium (Ortega) A. Delgado He H-tr P X
Medicago lupulina L. Te H-e A X
Medicago polymorpha L. Te H-e A X
Melilotus indica (L.) All. Te H-e A X
Phaseolus pauciflorus Sessé et Moc. ex G. Don He H-tr P X
Gentianaceae
Centaurium quitense (Kunth) B.L. Rob. Te H-e A -
Geraniaceae
Geranium seemannii Peyr. He H-e P X
Hydrophyllaceae
Wigandia urens (Ruiz et Pav.) Kunth Fa Ar P X
Lamiaceae
Leonotis nepetifolia (L.) R. Br. Te H-e A X
Lepechinia caulescens (Ortega) Epling He H-e P X
Salvia mexicana Sessé et Moc. He H-e P X
Salvia tiliifolia Vahl He H-e P X
Loasaceae
Mentzelia hispida Willd. Te H-e A X
Loganiaceae
Buddleia cordata Kunth Fa A P X
Buddleia parviflora Kunth Fa A P X
Buddleia sessiliflora Kunth Fa Ar P X
Lythraceae
Cuphea wrightii A. Gray Te H-e A X
Malpighiaceae
Gaudichaudia cynanchoides Kunth He Ar P X 97
Malvaceae
Anoda cristata (L.) Schltdl. Te H-e A X
Sida rhombifolia L. Fa Ar P X
Sphaeralcea angustifolia (Cav.) G. Don Fa Ar P -
Mimosaceae
Calliandra grandiflora (L’Hér.) Benth. Ca Ar P X
Nyctaginaceae
Mirabilis jalapa L. He H-e P X
Onagraceae
Lopezia racemosa Cav. Te H-e A X
Oenothera pubescens Willd. ex Spreng. He H-e P X
Oenothera purpusii Munz He H-e P X
Oxalidaceae
Oxalis corniculata L. Cr H-e P X
Oxalis divergens Benth. ex Lindl. Cr H-e P X
Oxalis tetraphylla Cav. Cr H-e P X
Passifloraceae
Passiflora subpeltata Ortega He H-tr P X
Phytolaccaceae
Agdestis clematidea Moc. et Sessé ex DC. Fa H-tr P X
Phytolacca icosandra L. Ca H-e P X
Piperaceae
Peperomia campylotropa A.W. Hill Cr H-e P X
Peperomia galioides Kunth Cr H-e P -
Plumbaginaceae
Plumbago pulchella Boiss. Ca H-e P X
Polygonaceae
Polygonum capitatum Buch. –Ham. Ex D.Don. Cr H-r P X
Portulacaceae
Portulaca mexicana P. Wilson He H-e P -
98 Portulaca pilosa L. He H-e P X
Talinum napiforme DC. Cr H-e P -

Hongo no
Talinum paniculatum (Jacq.) Gaertn. Cr H-e P
arbuscular
Resedaceae
Reseda luteola L. Te H-e A -
Rubiaceae
Bouvardia ternifolia (Cav.) Schltdl. Fa H-e P X
Crusea diversifolia (Kunth) W.R. Anderson Te H-e A X
Crusea longiflora (Wild. ex Roem. et Schult.)
Te H-e A X
W.R. Anderson
Sapindaceae
Cardiospermum halicacabum L. He H-tr P X
Dodonaea viscosa (L.) Jacq. Fa Ar P X
Scrophulariaceae
Lamourouxia rhinanthifolia Kunth He H-e P -
Penstemon campanulatus (Cav.) Willd. Ca H-e P X
Verbascum virgatum Stokes Te H-e A X
Solanaceae
Datura stramonium L. Ca H-e P X
Nicotiana glauca Graham Fa Ar P X
Physalis patula Mill. He H-e P X
Solanum bulbocastanum Dunal Cr H-e P X
Solanum nigrescens M. Martens et Galeotti Te H-e A X
Solanum rostratum Dunal Te H-e A X
Valerianaceae
Valeriana sorbifolia Kunth Te H-e A X
Verbenaceae
Lantana velutina M. Martens et Galeotti Fa Ar P X
Verbena carolina L. Te H-e A X
Vitaceae
Cissus sicyoides L. Ca H-tr P X
LILIOPSIDA
Agavaceae
Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck He H-a P -
Manfreda scabra (Ortega) McVaugh He H-a P - 99
Alliaceae
Milla biflora Cav. Cr H-e P X
Amaryllidaceae
Zephirantes concolor (Lindl.) Bent et Hook F. Cr H-e P X
Zephirantes longifolia (Baker ex Donn. Sm.) Standl. Cr H-e P X
Anthericaceae
Echeandia mexicana Cruden Cr H-e P X
Bromeliaceae
Tillandsia recurvata (L.) L. Fa H-ep P -
Calochortaceae
Calochortus barbatus (Kunth) J.H. Painter Cr H-e P X
Commelinaceae
Commelina coelestis Willd. var. coelestis Willd. He H-e P -
Commelina diffusa Burm. f. He H-e P X
Commelina tuberosa L. He H-e P -
Gibasis linearis (Benth.) Rohweder Cr H-e P -
Tinantia erecta (Jacq.) Schelcht. Cr H-e P -
Tradescantia crassifolia Cav. Cr H-r P X
Tradescantia sp. Cr H-r P X
Tripogandra purpurascens (S. Schauer) Handlos Te H-r A X
Cyperaceae
Bulbostylis juncoides (Vahl) Kük. ex Osten Cr H-e P X
Cyperus manimae Kunth Cr H-e P X
Cyperus seslerioides Kunth Cr H-e P X
Dioscoreaceae
Dioscorea galeottiana Martens Cr H-tr P X
Hipoxidaceae
Hipoxis mexicana Schult. et Schult. f. Cr H-e P X
Iridaceae
Sisyrinchium tenuifolium Humb. et Bonpl. ex Willd. Cr H-e P X
Tigridia pavonia (L.f.) DC. Cr H-e P -
Orchidaceae
100 Bletia urbana Dressler Cr H-e P X
Govenia superba (La Llave et Lex.) Lindl. ex Lodd. Cr H-e P X

Arbuscular y
Habenaria novemfida Lindl. Cr H-e P
orquideoide
Malaxis carnosa (Kunth) C. Schweinf Cr H-e P X
Malaxis fastigiata (Rchb. f.) Kuntze Cr H-e P X
Malaxis myurus (Rchb. f.) Kuntze Cr H-e P X
Ponthieva schaffneri (Rchb. f.) E.W. Greenw. Cr H-e P X
Spiranthes aurantiaca (Lex.) Hemsl. Cr H-e P X
Hongo no
Spiranthes cinnabarina (Lex.) Hemsl. Cr H-e P
arbuscular
Poaceae
Aegopogon tenellus (DC.) Trin Te H-r A X
Bouteloua repens (Kunth) Scribn. He H-e P X
Chloris gayana Kunth He H-e P X
Chloris virgata Sw. Te H-e A X
Digitaria ternata (Hochst. ex A. Rich.) Stapf. Te H-e A X
Eragrostis mexicana (Hornem.) Link He H-e P X
Microchloa kunthii Desv. He H-e P X
Muhlenbergia rigida (Kunth) Kunth He H-e P X
Muhlenbergia robusta (E. Fourn.) Hitchc. Ca H-a P X
Panicum lepidulum Hitch. et Chase He H-e P X
Paspalum tenellum Willd. He H-e P X
Pennisetum villosum R. Br. ex Fresen. He H-e P X
Rhynchelytrum repens (Willd.) C.E. Hubb. He H-e P X
Setaria parviflora (Poir.) Kerguélen. Te H-e A X
Sporobolus atrovirens (Kunth) Kunth He H-e P X
Sporobolus indicus (L.) R. Br. He H-e P X
Tripsacum dactyloides (L.) L. Ca H-e P X
101
EFECTO DE LAS ISLAS DE RECURSOS SOBRE LA ABUNDANCIA
DE ESPORAS DE HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES
(HMA) EN EL VALLE DE TEHUACÁN-CUICATLÁN, MÉXICO
EFFECT OF RESOURCE ISLANDS ON THE ABUNDANCE OF

ARBUSCULAR MYCORRHYZAL FUNGAL (AMF) SPORES IN THE
TEHUACAN-CUICATLAN VALLEY, MEXICO
Sara Lucía Camargo-Ricalde y Manuel Esperón-Rodríguez

DIVISIÓN DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y DE LA SALUD. DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA
UNIVERSIDAD AUTÓNOMA METROPOLITANA-IZTAPALAPA.
slcr@xanum.uam.mx, orcacomefoca@yahoo.com.mx
Resumen
Estudios recientes señalan que algunas especies de Mimosa forman islas de recursos
(IR) en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán. El objetivo de este estudio fue evaluar el
impacto de la heterogeneidad espacial (islas de recursos formadas por Mimosa vs áreas
abiertas, AA) y estacional (estación de lluvias vs inicio estación de sequía vs estación
de sequía) en la distribución de las esporas de hongos micorrizógenos arbusculares
(HMA) del suelo, en cuatro sitios de estudio dentro del Valle. Se reportó un mayor
número de esporas durante la estación de lluvias que durante la de sequía (lluvias
> inicio de sequía > sequía); así como un mayor número de esporas en el suelo
bajo el dosel de las especies de Mimosa (IR) que en AA. Se registraron diferencias 103
Camargo-Ricalde y Esperón-Rodríguez
significativas al comparar tres sitios dentro del área formada por la IR, el mayor
número de esporas se registró cerca de la base del tronco (tronco > parte media
del dosel > margen del dosel); así como al comparar entre las diferentes especies
de Mimosa. Por tanto, la distribución de esporas de HMA en las IR es afectada
por la heterogeneidad edáfica y estacional, y la especie del hospedero, entre otros
factores.
Abstract
Recent studies show that some species of Mimosa create resource islands (RI) in the
Tehuacan-Cuicatlan Valley. The aim of this study was to asses the impact of the
spatial (resource islands vs open areas, OA) and seasonal (wet season vs start of dry
season vs dry season) heterogeneity in the distribution of arbuscular mycorrhyzal
fungal (AMF) spores in the soil in four different study sites within the Valley. More
spores were reported during the wet season than in the dry one (wet > start dry
> dry); as well as more spores below the canopy of Mimosa species (RI) than in
OA. Significant differences were reported when comparing three sites within the
RI area, more spores were reported near the trunk base (trunk > medium part
of the canopy > canopy margin); as well as comparing between Mimosa species.
Therefore, the distribution of AMF spores within RI is affected by edafic and
seasonal heterogeneity, as well as by the host species, among other factors.
INTRODUCCIÓN
Los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) son simbiontes obligados de la
raíz de plantas y se asocian con aproximadamente el 80% de las plantas vasculares
(Pirozynski 1981); sin embargo, se conoce muy poco sobre su dinámica poblacional,
y sólo se han establecido algunos bosquejos sobre su distribución natural, así como
sobre la generación y distribución de sus esporas (Johnson et al. 1992, Harnett y
Wilson 1999).
Los propágulos de HMA son esporas, fragmentos muertos de raíz y otro
tipo de materia orgánica colonizada, así como redes de hifas, conformando lo que,
en su conjunto, se conoce como “potencial de inóculo micorrícico” (PIM) (en inglés:
“mycorrhizal inoculum potential”, MIP). El PIM se refiere a la capacidad que tienen
los propágulos de HMA de formar asociaciones en un suelo particular, siendo,
en parte, consecuencia del número de propágulos activos de HMA y describe la
actividad de los HMA en el suelo en una determinada estación del año (Allen 1991);
sin embargo, el ciclo de vida de los HMA, principalmente la dinámica poblacional de
104
ISLAS DE RECURSOS SOBRE LA ABUNDANCIA DE ESPORAS DE HMA
sus esporas, sigue siendo poco estudiada, ya que se desconoce su reproducción sexual
y sólo se ha observado su reproducción a través de la formación de clamidosporas
y por la fragmentación de hifas (Allen et al. 1995).
Las comunidades de HMA presentan diferencias en densidad relativa,
producción de esporas y actividades diferenciales correlacionadas con el ambiente,
por ejemplo, al comparar la estación de lluvias y la estación de sequía, la especificidad
del hospedero y la presencia de otras especies de hongos al mostrar interacciones
de competencia (ej. Titus y del Moral 1998a, 1998b, Turner y Friese 1998). En
consecuencia, a nivel del ecosistema, el establecimiento de las comunidades
vegetales depende de la dispersión de propágulos viables de HMA, del PIM, de
la presencia adecuada de propágulos de las plantas, y de condiciones ambientales
apropiadas (Camargo-Ricalde 2002).
En una primera aproximación, se demostró que algunas especies de Mimosa
(Leguminosae-Mimosoideae) forman islas de recursos (IR) en el Valle de Tehuacán-
Cuicatlán, Puebla y Oaxaca, ricas no sólo en materia orgánica y nutrimentos del suelo
(ej. NT, P, Ca, Mg) (Camargo-Ricalde et al. 2002), sino en esporas de HMA (Camargo-
Ricalde y Dhillion 2003). La relevancia de este hecho radica en que las zonas áridas y
semiáridas se caracterizan, principalmente, por la baja fertilidad del suelo y la escasa
precipitación, limitando el crecimiento y desarrollo de las especies vegetales; por lo
anterior, la presencia de HMA puede ser una ventaja para las plantas desérticas que
forman micorrizas (Dhillion y Zak 1993, Tarafdar y Praveen-Kumar 1996).
El objetivo de este estudio fue evaluar el impacto de la heterogeneidad
espacial (islas de recursos vs áreas abiertas) y estacional (estación de lluvias, inicio de
la estación de sequía y estación de sequía) en la distribución de las esporas de HMA
del suelo, en cuatro sitios de estudio dentro del Valle de Tehuacán-Cuicatlán.
MÉTODOS
Valle de Tehuacán-Cuicatlán
El Valle de Tehuacán-Cuicatlán es una región semiárida localizada en el centro-sur
de México (17°20’-18°53’ N y 96°55’-97°44’O), con una superficie aproximada de
10,000 km2, se localiza en los estados de Puebla y Oaxaca. Las altitudes oscilan entre
los 500 y 3,200 m.s.n.m. El promedio anual de precipitación es 400-600 mm, con
régimen de lluvias de verano y una temperatura media anual de 20°C. Los suelos
son rocosos y poco profundos, bien drenados y principalmente derivados de rocas
sedimentarias y metamórficas (Zavala-Hurtado y Hernández-Cárdenas 1998). 105
El Valle forma parte de la provincia fisiográfica de la Sierra Madre del Sur.

Rzedowski (1978) la clasifica como la provincia florística de Tehuacán-Cuicatlán,
dentro de la región fitogeográfica xerofítica mexicana. La flora tiene afinidades
neotropicales con aproximadamente 3,000 especies, 30% de las cuales son endémicas
del Valle (Smith 1965, Villaseñor et al. 1990, Dávila et al. 1993). Debido a su gran
diversidad geológica, biológica y cultural, una parte del Valle fue declarada Reserva
de la Biósfera en 1998 (Diario Oficial de la Federación 1998) ya que constituye una
región excepcional dentro de los ecosistemas semiáridos de México.
Sitios de estudio–especies de Mimosa seleccionadas

Se seleccionaron cuatro sitios de estudio y cuatro especies de Mimosa que forman
islas de recursos [endémicas para el Valle (*) o para México (**)]:
Sitio 1 (S1): 7 km al NW de Azumbilla, municipio de Chapulco; 18°41’31’’ N,
97°24’01.3’’ W; 2,232 m.s.n.m., **Mimosa lacerata
Sitio 2 (S2): 1 km al S de Coxcatlán, municipio de Caltepec; 18°53’23.7’’ N, 97°09’03.3’’;
1,140 m.s.n.m.; *Mimosa luisana y **Mimosa polyantha
Sitio 3 (S3): 4 km al E-SE de Atexcoco, municipio de Caltepec; 18°12’0.46’’ N,
97°31’28.6’’W; 2,050 m.s.n.m.; *Mimosa texana var. filipes
Sitio 4 (S4): 7 km al NW de Los Reyes Metzontla, municipio de Caltepec; 18°16’29.4’’
N, 97°30’12.9’’ W; 1,670 m.s.n.m.; *Mimosa luisana
Colecta de suelo
Las colectas de suelo se llevaron a cabo en dos islas de recursos (IR) por sitio,
comparando tres estaciones: 1) Lluvias (julio, 2003), 2) Inicio de sequía (noviembre,
2003) y 3) Sequía (marzo, 2004). Se colectaron muestras de suelo en tres sitios dentro
del área formada por la IR, entre 10-20 cm de profundidad: 1) Cerca (ca. 5-10 cm) del
tronco de Mimosa spp. y lo más próximo a la raíz (rizósfera) (tronco), 2) En la parte
media de la cobertura del arbusto, siguiendo una dirección radial (media), y 3) En el
margen externo de la cobertura del arbusto (margen); es importante mencionar que,
para cada especie, se seleccionaron dos arbustos de talla y cobertura similares, y, por
último, 4) En un área abierta (AA), fuera de la IR, siguiendo la dirección radial. Se
colectaron 120 muestras de suelo en total. Las muestras de suelo se conservaron en
bolsas de polietileno negro y se transportaron al laboratorio.
Obtención de esporas
Se seleccionaron (al azar) y analizaron tres submuestras por cada muestra de
suelo colectada para la obtención de esporas de HMA (decantación de alícuotas
106
de 100 g de suelo seco cada una), usando el método de decantación y tamizado

húmedo (tamices de 44 μm y 105 μm) de acuerdo con el método de Gerdemann
y Nicolson (1963). Se registró el número de esporas de HMA utilizando un
microscopio estereoscópico.
Análisis de datos
Se utilizaron los siguientes estadísticos: 1) Prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis
(p<0.05), 2) Análisis de varianza (ANOVA, p<0.05), 3) Prueba de X2 (=0.05),
comparación de medias (diferencias entre el número de esporas del suelo: bajo el
dosel de Mimosa spp. vs áreas abiertas) y 4) Prueba no paramétrica de t de Student
(=0.05), diferencias entre el número de esporas del suelo bajo el dosel de Mimosa
spp. vs áreas abiertas vs estaciones del año.
RESULTADOS
Se registraron esporas de HMA en todas las muestras de suelo analizadas (Cuadro
1, Figura 1).
No hubo diferencia significativa al comparar el número de esporas totales
de hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) registrado entre las islas de recursos
formadas por Mimosa spp. (IR) por sitio (S1-IR = S2-IR = S3-IR = S4-IR); de igual
manera, no hubo diferencia al comparar el número de esporas totales entre las áreas
abiertas (AA) por sitio (S1-AA = S2-AA = S3-AA = S4-AA).
Al comparar entre las estaciones del año, se reportó un mayor número
de esporas durante la estación de lluvias que durante la estación de sequía (lluvias
> inicio de sequía > sequía); así como en el número de esporas registradas en el
suelo de las IR formadas por Mimosa spp. vs AA. En el caso particular de las IR, se
encontraron diferencias significativas al comparar el número de esporas del suelo
del nivel del tronco vs el margen del dosel (tronco  margen), del nivel del tronco vs
AA (tronco  AA), parte media del dosel vs el margen del dosel (media  margen), y
parte media del dosel vs AA (media  AA); sin embargo, no hubo diferencia entre el
número de esporas del suelo del nivel del tronco vs la parte media del dosel (tronco
= media), y del margen del dosel vs AA (margen = AA).
Asimismo, al comparar entre las dos IR entre sí y entre las dos AA entre sí,
por sitio, no se encontraron diferencias significativas (IR-1 = IR-2; AA-1 = la AA-2).
Sin embargo, se registraron diferencias significativas entre las diferentes
especies de Mimosa formadoras de IR: M. lacerata (S1)  M. luisana (S2), al comparar
el número de esporas del suelo registrado durante la estación de lluvias, M. luisana
107
108
FIGURA 1. Número de esporas de hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) (+EE) reportado en las islas de recursos
(IR) formadas por especies de Mimosa (Leguminosae) y en áreas abiertas (AA) en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán, Puebla
y Oaxaca, México.
M. lacerata (S1) M. luisana (S2) M. luisana (S4) M. polyantha (S2)

3000 3000
3000 2500 2500 3000
2000 2000
2000 2000
lluvias 1500 1500
(jul) 1000 1000
1000 1000
0 500 500 0
-1000 IR1 AA1 IR2 AA2 0 0 IR1 AA1 IR2 AA2
-1000
-500 IR1 AA1 IR2 AA2 -500 IR1 AA1 IR2 AA2
3500
3500
4000 4000 3000
3000
3000 3000 2500
inicio 2500
2000 2000 2000 2000
sequía
(nov) 1000 1500 1500
1000
1000 1000
0 0
IR1 AA1 IR2 AA2 500 500
-1000 -1000 IR1 AA1 IR2 AA2
0 0
Número de esporas
-500 IR1 AA1 IR2 AA2 -500 IR1 AA1 IR2 AA2
3000 3000
3000
3000
2000 2000
2000
2000
sequía 1000 1000 1000
1000
(mar) 0 0
0 0
IR1 AA1 IR2 AA2 IR1 AA1 IR2 AA2 IR1 AA1 IR2 AA2
IR1 AA1 IR2 AA2 -1000 -1000
-1000 -1000
El número de esporas de HMA reportado en esta gráfica correspondiente a las islas de recursos (IR) formadas por especies de Mimosa, es la suma de las esporas aisladas a nivel del tronco de
Mimosa spp. y lo más próximo a la raíz (tronco), la parte media de la cobertura de la copa del arbusto, siguiendo una dirección radial (media) y del margen externo de la cobertura de la copa
del mismo (margen); así como en áreas abiertas (AA), fuera de la IR. Se estudiaron dos islas de recursos (IR1, IR2) y dos áreas abiertas (AA1, AA2) por sitio. Sitio 1, S1; Sitio 2, S2; Sitio 3,
S3; y Sitio 4, S4.
CUADRO 1. Número de esporas de hongos micorrizógenos arbusculares (HMA)

reportado en las islas de recursos (IR) formadas por especies de Mimosa (Leguminosae),
durante las estaciones de lluvias, inicio de sequía y sequía, en cuatro sitios de estudio en
el Valle de Tehuacán-Cuicatlán, Puebla y Oaxaca, México.
Tipo de Especie / Forma de Número de
Sitio Estación /
vegetación vida esporas
Altitud Altura (m) / Cobertura Lluvias Inicio de sequía Sequía
Coordenadas
(msnm) (m2) (Julio) (Noviembre) (Marzo)
S1 M. lacerata Tronco 1,320 960 1,960
Matorral
18°41’31’’ N xerófilo, IR 1 Media 770 840 920
perturbado
97°24’01.3 W Arbustos Margen 583 520 922
2,232 2.5-2.6 / 4.9-7.1 AA 1 700 400 900
Tronco 950 720 840
IR 2 Media 1,554 735 1,180
Margen 567 630 980
AA 2 850 500 600
S2 M. polyantha Tronco 1,040 960 555
Matorral
18°53’23.7’’ N xerófilo, IR 1 Media 645 740 280
perturbado
97°09’03.3’’ W Arbustos Margen 750 360 360
1,140 2.1-2.9 / 7.1-12.6 AA 1 712 340 320
Tronco 2,250 620 750
IR 2 Media 4,620 360 540
Margen 1,000 340 800
AA 2 2,400 200 340
M. luisana Tronco 770 825 560
IR 1 Media 560 780 600
Arbustos Margen 510 375 440
2.7-2.9 / 9.6-13.8 AA 1 320 250 360
Tronco 800 700 600
IR 2 Media 750 860 500
Margen 660 620 280
AA 2 600 540 260
M. texana var.
S3 filipes
Tronco 900 1,550 620
18°12’0.46’’ N Ecotono entre IR 1 Media 540 1,320 600
matorral
xerófilo
97°09’03.3’’ W y bosque Árboles Margen 560 1,280 400
tropical
caducifolio, 3.3-4.5 / 33.2-47.8 AA 1 480 1,230 360
perturbado
Tronco 940 1,024 500
2,050 IR 2 Media 640 750 700
Margen 700 656 440
AA 2 500 900 300
S4 M. luisana Tronco 420 1,230 760
18°16’29.4’’ N Matorral IR 1 Media 280 700 720
xerófilo
97°30’12.9’’ W Arbustos Margen 270 720 640
1,670 3.0-3.3 / 13.2-17.4 AA 1 260 380 400
Tronco 800 825 880
IR 2 Media 640 627 480
Margen 500 300 360
AA 2 410 220 260
Los datos de altura y cobertura corresponden a cada una de las medidas de los dos individuos de Mimosa formadores de islas de recursos (IR).
El número de esporas de HMA reportado en esta tabla corresponde a la suma de las esporas aisladas del suelo cerca del tronco de Mimosa spp.
y lo más próximo a la raíz (tronco), la parte media de la cobertura de la copa del arbusto de Mimosa, siguiendo una dirección radial (media), y
el margen externo a la cobertura de la copa del arbusto de Mimosa (margen); así como en el área abierta (AA), fuera de la IR. 109
(S2)  M. texana var. filipes (S3), al comparar el número de esporas registrado a

nivel del tronco durante la estación de lluvias, y entre M. lacerata (S1)  M. texana
var. filipes (S3), al comparar el número de esporas registrado en la parte media de
la cobertura del arbusto de Mimosa durante la estación de sequía. Solamente cabría
señalar que estas diferencias son sumamente puntuales (sitio determinado del área
de la IR, en una estación específica del año).
DISCUSIÓN
Hasta donde se sabe, este es el primer estudio que intenta reflejar el gradiente espacial
y estacional en la distribución de esporas de HMA en relación con la presencia de
islas de recursos (IR) en una región semiárida, en este caso, las IR están formadas
por especies de Mimosa. Otros estudios (ej. Mosse y Bowen 1968, Redhead 1977,
Kiran Singh y Varma 1981, Dhillion y Zak 1993, Camargo-Ricalde y Dhillion 2003),
han mostrado la presencia/ausencia de esporas de HMA en formaciones vegetales
naturales, así como en terrenos de cultivo; pocos de estos trabajos relacionan a las
esporas de HMA con la estacionalidad (ej. Kiran Singh y Varma 1981, Mearryweather
y Fitter 1998a, 1998b, Camargo-Ricalde y Dhillion 2003) (Cuadro 2). Sin embargo, al
comparar entre el número de esporas reportado en cada trabajo, es posible observar
una gran variación en el número de esporas registradas y en el tipo de comunidad
vegetal analizada; así como en los métodos empleados para la obtención de dichas
esporas, por ejemplo, se han reportado desde 5 esporas (Mosse y Bowen 1968)
hasta 13,297 (Redhead 1977); en este estudio, se reportan desde 200 esporas (inicio
de la estación de sequía, AA, S2), hasta 4,620 (estación de lluvias, suelo de la parte
media del dosel, S2). De igual forma, sólo dos trabajos señalan, de manera general,
la presencia de esporas de HMA en islas de recursos, ambos realizados en México
(Carrillo-García et al. 1999, Camargo-Ricalde y Dhillion 2003).
De acuerdo con los resultados obtenidos en este estudio, existen diferencias
significativas en el número de esporas de HMA relacionadas con la heterogeneidad
espacial (IR-AA) y estacional (estacionalidad) que se presenta en el valle semiárido
de Tehuacán-Cuicatlán. Algunos autores (ej. McGee 1989, Allen 1991) señalan que
estas diferencias en el número de esporas de HMA del suelo están relacionadas con
diferentes estrategias de supervivencia de las especies de HMA al habitar en una
región semiárida.
Otros factores que pueden estar relacionados con estas diferencias son:
a) La morfología y los exudados específicos de la raíz de las especies de Mimosa,
110 así como la presencia de nódulos fijadores de nitrógeno; sin embargo, no hay
CUADRO 2. Principales estudios relacionados con el número de esporas de hongos

micorrizógenos arbusculares (HMA) presentes en suelos de diversos ecosistemas del
mundo.
Autor País / Método Número de esporas registradas Resultados
Mosse y Australia y Nueva Australia Las esporas de HMA son más

Bowen Zelanda Bosques: 10 numerosas y diversas en suelos
(1968) Matorrales y pastizales: 31 cultivados que en suelos con vegetación
Terreno agrícola: 35 natural. La distribución de esporas de
100 g en suelo Tierra de cultivo de cereales: 21 HMA está relacionada con el tipo de
fresco Nueva Zelanda uso de suelo.
Matorrales: 31
Pastizales: 33
Tierra arable: 13
Tierra de pastura: 11
Jardines: 5
Khan Pakistán Laderas de montaña: 11 Las esporas de HMA pueden funcionar
(1971) Valles: 27 como un componente regulador de la
Tamizado en Depósitos aluviales: 48 microflora del suelo; sin embargo,
húmedo Suelo rocoso: 30 no se indica la especificidad con el
y decantación Tierras perturbadas: 28 hospedero. En las regiones áridas
(Gerdemann y Áreas subhúmedas: 57 el número de esporas disminuye,
Nicoloson 1963) Áreas semiáridas: 62 sugiriendo que el tipo de suelo afecta
Áreas áridas: 93 su distribución.
Desiertos arenosos: 66
Áreas costeras: 52
El-Giahmi Libia No se menciona. Los suelos cultivados (en especial los
et al. (1976) de cereales) presentan poblaciones
Tamizado en mayores de esporas de HMA que los
húmedo suelos con vegetación natural.
y decantación
(Gerdemann y
Nicoloson 1963)
Redhead Nigeria Bosque lluvioso: 202 El mayor número de esporas es más
(1977) Bosque seco subcaducifolio: 3,395 frecuente en las áreas que presentan
Tamizado en Sabana con árboles: 2,665 una estación seca marcada, estación
húmedo Sabana con pastos: 4,788 del año donde las especies herbáceas
y decantación Sabana con eucaliptos: 3,699 (anuales) mueren. Existe una tendencia
(Gerdemann y Sabana en Sudán: 11,775 al aumento en el número de esporas
Nicoloson 1963) Sabana en Sahel: 13,297 con relación a un gradiente de humedad
al pasar de una vegetación de bosque
húmedo a la sabana seca.
Abbot y Australia Suelos nativos: 66 El número de esporas es menor en
Robson Suelo de pastoreo: 694 suelos vírgenes que en suelos cultivados.
(1977) Tamizado en Tierra de cultivo: 137 El uso de fertilizantes puede influenciar
húmedo y la abundancia de esporas.
decantación
(Gerdemann y
Nicoloson 1963)
111
Cuadro 2. Continuación.
Autor País/Método Número de esporas registradas Resultados
Hayman Nueva Gales del Cultivos de trigo: 3,361 Se registró un número muy variado en
y Stovold Sur, Reino Unido Cultivo de avena: 769 el número de esporas colectadas. En
(1979) Cultivo de cebada: 169 general se encontraron más esporas
Tamizado en Cultivo de maíz: 3,583 en suelos cultivados que en suelos
húmedo Cultivo de sorgo: 3,673 nativos.
y decantación Cultivo de cítricos: 617
(Gerdemann y Cultivo de soya: 96
Nicoloson 1963) Cultivo de algodón: 66
Cultivo de tabaco: 74
Cultivo de girasol: 22
Jardín: 15
Bosque: 213
Matorral: 281
Kiran India Invierno: 1,399 El número de esporas es mayor

Singh y Verano: 850 durante el invierno, declinando en
Varma Tamizado en Monzón: 257 verano y en las épocas de monzón,
(1981) húmedo y por lo que el número de esporas es
decantación menor en condiciones secas y áridas.
(Gerdemann y Las esporas están asociadas con
Nicoloson 1963) plantas que crecen en zonas áridas y la
producción de esporas está relacionada
con la estacionalidad y el crecimiento
del hospedero.
Walker et Iowa, Estados No se menciona El número de esporas disminuye

al. (1982) Unidos de julio a agosto (época de lluvias);
el número de esporas es menor en
110 ml de suelo primavera y mayor al final del verano y
principios del otoño.
Friese y Estados Unidos No se menciona La abundancia de esporas en el suelo de

Koske una zona en particular no es un buen
(1991) Método de Koske y indicador para predecir las poblaciones
Walker (1984) de esporas a una distancia mayor de
10 cm. Se pueden formar agregados
de esporas asociados con raíces fi-
brosas, no siendo detectables en el
suelo. La mayor esporulación ocurre
en septiembre y diciembre, aunque
algunas esporas pueden ser producidas
en primavera.
112
Cuadro 2. Continuación.
Autor País/Método Número de esporas registradas Resultados

Dhillion y Chile Prosopis cineraria: 2.4 La presencia de esporas son
Zak (1993) Acacia senegal: 1.6 importantes para el establecimiento de
Tamizado en Acacia nilotica: 3.2 las plantas dados los efectos benéficos,
húmedo Indigofera oblongifolia: 1.7 principalmente fisiológicos, que
y decantación Tephrosia purpurea: 1 producen.
(Gerdemann y Tamarix articulata: 4.2
Nicoloson 1963) Tecomella undulata: 3
Zizyphys nummularia: 2.1

Presentan el Capparis decidua: 2.3
promedio del Cenchrus ciliarus: 3.5
número de esporas Cenchrus setigerus: 8.3
con relación al Lasiurus sindicus: 7.2
número de especies Sporobolus marginatus: 12
muestreadas
Bever et al. Carolina del No se menciona Se relacionaron el número de esporas

(1996) Norte, Estados con especies de plantas determinas,
Unidos demostrando, en el caso de los HMA,
diferentes tasas de esporulación, las
Microcosmos cuáles reflejan diferencias debidas a
la taza de crecimiento del hospedero.
Las cantidades de esporas en el campo
mostraron que la asociación de HMA
con una planta en particular estaba
correlacionada positivamente con las
tazas de esporulación que observaron
en el laboratorio.
Carrillo- Baja California Suelo sin vegetación: 40 Los HMA contribuyen a la

García et Sur, México Suelo bajo el dosel de plantas estabilización de las islas de recursos y
al. (1999) formadoras de islas de recursos: 280 al establecimiento de plantas perennes.
Tamizado en Todas las plantas perennes estudiadas
húmedo (46) presentan micorrizas. La noticia
y decantación de propágulos de HMA en suelos sin
(Gerdemann y vegetación fue bajo en comparación con
Nicoloson 1963) los suelos bajo el dosel con las plantas
formadores de islas de recursos.
No. propágulos /
kg. de suelo
113
estudios al respecto, b) La comunidad microbiana que se desarrolla en cada sitio

e IR que, a la fecha, se desconoce (Garbaye 1991, Dhillion y Zak 1993, Whitford
1996); por ejemplo, es muy escasa la información relacionada con la dinámica de
poblaciones (depredación, dispersión y germinación) de las esporas de HMA del
suelo, c) La estabilidad, estructura y contenido de nutrimentos del suelo de las IR,
en comparación con las AA; de manera general, existen diferencias en la cantidad
de materia orgánica y nutrimentos entre los cuatro sitios estudiados (Camargo-
Ricalde et al. 2002), d) La microtopografía del suelo en cada IR (Gibson y Hetrick
1988), e) El grado e intensidad de disturbios ambientales (Allen 1991, Dhillion 1999,
Carrillo-García et al. 1999); en el Valle, el sobrepastoreo y la deforestación son las
principales causas de disturbio ambiental (Zavala-Huratdo y Hernández-Cárdenas
1998), f) El tipo de comunidad vegetal establecida en cada sitio, g) La comunidad
de arbustos (principalmente leguminosas), herbáceas anuales, bianuales y perennes
(principalmente cactáceas, agaváceas, asteráceas y gramíneas) que se establecen en
las IR, así como la morfología y exudados específicos de sus raíces, y h) El tamaño
(área -m2-) de la IR.
Es relevante señalar que los sitios de estudio de este trabajo, son los mismos
sitios analizados por Camargo-Ricalde et al. (2002), en el Valle de Tehuacan-Cuicatlán.
Estos autores señalan diferencias significativas entre: pH, materia orgánica (MO),
conductividad eléctrica (EC) y algunos nutrimentos (P, Ca y Mg) del suelo de las
islas de recursos formadas por Mimosa spp. (IR) y las áreas abiertas (AA) estudiadas,
registrando valores mayores en las IR. Al relacionar estos datos con el número de
esporas de HMA, por especie de Mimosa, reportadas en este estudio, observamos
que las mismas especies de Mimosa presentan diferencias significativas entre sí:
M. lacerata (S1) ≠ M. luisana (S2); M. texana var. filipes (S3) ≠ M. luisana (S2) y M.
lacerata (S1). Además, en las IR, los valores de MO, Nt y CE son significativamente
mayores durante la estación de lluvias (estación en la que se reportaron un mayor
número de esporas de HMA) que durante la de sequía. El análisis anterior, señala
la relevancia de realizar estudios más específicos, principalmente, sobre estos tres
últimos parámetros del suelo y su efecto en el proceso reproductivo (formación de
esporas) de los HMA.
Asimismo, la abundancia de esporas de HMA en las IR y, por tanto, la
presencia de estos hongos, favorecen la micorrización de plantas establecidas en
las IR, por ejemplo, un estudio previo realizado en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán
(Camargo-Ricalde et al. 2003), reveló que de 50 especies de plantas vasculares
examinadas, 45 formaban micorrizas. Por otra parte, la formación de micorrizas
tiene un efecto benéfico para el crecimiento y supervivencia de las plantas ya que
114 mejoran la absorción de nutrimentos y agua del suelo (ej. Merryweather y Fitter
1998a), sirven de defensa contra patógenos y herbívoros (ej. Newsham et al. 1995) y
mejoran la adecuación de las plantas (ej. Johnson et al. 1997, Merryweather y Fitter
1998a, 1998b), así como las propiedades físicas y químicas del suelo (ej. Jakobsen
1994).
No obstante que se requiere continuar con el estudio de la biología de estas
especies de Mimosa, sobre todo de sus raíces, así como del estudio ecológico de la
microbiota del suelo, las IR formadas por Mimosa podrían considerarse una opción
factible como parte de las estrategias de conservación del suelo y de la biodiversidad
(incluyendo la microbiota del suelo) en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán, de manera
armónica con las necesidades culturales y económicas de los habitantes de la región,
ya que la población estimada en esta zona es de 650,000 habitantes, incluyendo siete
grupos indígenas: Chinantecos, Cuicatecos, Ixcatecos, Mazatecos, Mixtecos, Nahuas
y Popolocas (Casas et al. 2001).
CONCLUSIONES
La distribución de esporas de HMA del suelo en las IR formadas por Mimosa spp., es
afectada por la heterogeneidad edáfica y estacional; por lo que el suelo en estas IR no
sólo es rico en materia orgánica y nutrimentos, sino en esporas de HMA. Asimismo,
las IR formadas por Mimosa podrían considerarse una opción factible como parte
de las estrategias de conservación del suelo y de la biodiversidad (incluyendo la
microbiota del suelo) en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán.
AGRADECIMIENTOS
A Andrea G. Hernández Soriano y a Laura A. Antaño Díaz por su ayuda en el
trabajo de campo y a Rosaura Grether González por sus comentarios y la revisión
crítica del manuscrito.
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118
PARTE II
RESTAURACIÓN
DEGRADACIÓN DEL SUELO: CONCEPTOS GENERALES
LAND DEGRADATION: GENERAL CONCEPTS
Rogelio Carrillo González

COLEGIO DE POSTGRADUADOS. CAMPUS ESTADO DE MÉXICO
crogelio@colpos.mx
Resumen
El suelo es un sistema dinámico, que ha evolucionado y se ha diferenciado a lo
largo y ancho de la corteza terrestre. Su evolución alcanza su climax en la madurez
y precede a su degradación a largo plazo, pero esta última puede ser inducida por
las actividades humanas, y modificar el ciclo normal de la evolución, esto tiene
implicaciones muy importantes para sus funciones. Es importante entender los
conceptos desarrollados respecto a la forma de degradación de los suelos para poder
abordar con éxito el manejo y la recuperación de suelos degradados y para establecer
una certera comunicación entre los científicos, los académicos o extensionistas que
se dedican a buscar alternativas de conservación de este noble recurso. En este
capítulo se intenta resumir los principales conceptos sobre la degradación del suelo,
los tipos de degradación y los términos que involucran la devolución parcial al suelo,
de su habilidad para soportar la vida.
121
Carrillo González
Abstract
Soil is a dynamic system, which has evolved to become more differentiated across
the length and breadth of the earth’s crust. His evolution reaches its climax at
maturity and precedes their degradation in the long run, but the latter can be induced
by human activities, and change the normal cycle of evolution, this has major
implications for their functions. The concepts developed with respect to the form
of land degradation are important to be able to successfully address the management
and recovery of degraded soils and to establish an accurate communication among
scientists, academics or extension workers who are dedicated to seeking alternatives
to conserve this noble action. This chapter attempts to summarize the main
concepts on land degradation, degradation rates and terms that involve the partial
refund to the ground, its ability to support life.
CONCEPTO DE DEGRADACIÓN
El suelo es la capa delgada que cubre a la tierra, que esta habitada por organismos.
Algunos lo han considerado como la epidermis de la Tierra, y puede medir desde
unos milimetros hasta algunas decenas de metros de espesor. Cubre dos terceras
partes de la superficie terrestre, pero menos de 22% (3,200 millones de hectáreas) se
puede destinar a uso agrícola (Scherr 1999). Es el producto de una larga evolución
que incluye muchos procesos de transformación de minerales y rocas, y la síntesis de
nuevos compuestos. El tiempo se que tarda en formar una capa de un centímetro de
suelo es de 500 a 2000 años o más, según su ubicación geográfica, de tal modo que el
suelo se puede considerar como un recurso casi no renovable (Jenny 1994). El suelo
en condiciones naturales puede lograr un equilibrio metaestable con el entorno,
cuando alcanza su madurez, pero considerando su morfología un suelo alcanza su
madurez cuando se desarrolla bien su perfil, según el tipo de suelo, en este sentido
las propiedades de un suelo maduro están en función del tiempo de evolución.
La formación del suelo a partir de la roca madre involucra la transformación
de rocas y minerales a través del intemperismo físico y químico, y a la vez la
síntesis de nuevos minerales (Jenny 1994). El intemperismo físico consiste en la
desintegración de las rocas por efecto de la temperatura, la abrasión por el agua,
el hielo y el viento y por acción de los organismos. El intemperismo químico de
los minerales por hidratación, hidrólisis, disolución, oxidación, reducción y otras
reacciones como la carbonatación.
Los factores que determinan la formación de los tipos de suelo son: el
material parental (rocas de las cuales se forma), el clima, la biota, la topografía y el
122 tiempo. El suelo contiene una amplia variedad de materiales cuya composición y
DEGRADACIÓN DEL SUELO
proporción cambia en función de su evolución. Al inicio de la formación del suelo,

sólo está la roca desnuda. Gradualmente es colonizada por especies pioneras como
líquenes y musgos, después la vegetación herbácea, los arbustos y bosques. En forma
paralela, primero, el horizonte (A) que lleva el humus es formado, seguido por el
resto de horizontes minerales. Cada estado de la sucesión es caracterizado por una
asociación de suelo vegetación y ambiente que define un ecosistema. La evolución
del suelo es continua y alcanza un estado estable a través del tiempo, llamado clímax,
porque hay balance de materiales y energía. La vegetación instalada aporta el humus
que permite la circulación de nutrientes.
En climas húmedos las condiciones favorecen el deterioro de las rocas, el
desarrollo de la vegetación y la formación de suelos; el periodo favorable para la
vida es llamado biostasi. En clima seco, las rocas son expuestas a desintegración
mecánica, que produce residuos de cuarzo y se refiere como rexistasi.
Dependiendo de los procesos y factores ambientales, la evolución del suelo se
transforma en la degradación natural que es la pérdida de su productividad real
o potencial productivo, ejemplos de este proceso natural es: la acidificación (por
lavado de cationes), la formación de capas endurecidas, la laterización (de Sanctis y
Càssia 2003), la calcificación, la lixiviación o la declinación de la diversidad (Figura
1). Algunos fenómenos naturales como la actividad volcánica o catástrofes naturales
(por ejemplo, aludes) pueden modificar drásticamente la evolución natural del suelo.
La erosión natural o geológica es un proceso que ha ocurrido por siempre en la
tierra y que ha dado forma al relieve actual y la formación del suelo.
Se puede decir que la degradación es el proceso opuesto a su formación y
evolución, ya que en esencia es la reducción de su calidad, productividad y capacidad
de regulación ambiental (Lal 1997). Varias de las actividades humanas han inducido
la degradación del suelo. De acuerdo con la Organización para la Agricultura y la
Alimentación, FAO (Food and Agriculture Organization) por sus siglas en inglés, la
degradación del suelo conlleva a una disminución de su capacidad presente y futura
para producir cuantitativa y cualitativamente bienes y servicios para la sociedad.
Entre los bienes se encuentran los alimentos, las fibras y los productos de cultivos
industriales, y entre los servicios ambientales están captura de carbono y la filtración
del agua pluvial que recarga de los acuíferos.
En condiciones naturales la degradación ocurre en ciertas condiciones y a
escalas de tiempo relativamente largas, por ejemplo, el desplazamiento de las áreas
desérticas, debido al cambio de los regímenes hídricos.
Desde la invención de la agricultura y la ganadería, la degradación del suelo
se ha incrementado como consecuencia de su utilización por el hombre, ya sea
en forma directa como en la actividad agrícola, forestal o ganadera. Actualmente 123
Carrillo González
las actividades urbanas industriales y mineras también contribuyen al deterioro del

suelo, por ejemplo, el confinamiento de residuos urbano-industriales y mineros
o el sellamiento de la superficie por construcción de vías de transporte o por
construcciones civiles. La FAO ha dado tal importancia a la degradación de los
suelos que, en convenio con otros organismos internacionales, decidió elaborar los
mapas de degradación de los suelos a nivel mundial a través del proyecto GLASOD-
SOTER (Global Land Assessment of Degradation- Soil and Terrain Database). Se
sabe que 1964 millones de hectáreas de los suelos del planeta sufren algún grado de
degradación (Ghassemi y White 2005); el 56% de debe a erosión hídrica y 12% a
erosión eólica. En esa fecha se estimaba que la superficie de suelos degradados en
Norte y Centro América era de 158 millones de hectáreas, el ritmo de disminución
de tierras per capita en países en desarrollo es de 0.1 ha (Lal 2000). En un reporte
oficial CNA (2004) se estimaba que en México el deterioro anual de los suelos
ocurre a una tasa de entre 150,000 y 200,000 hectáreas, y que aproximadamente
64% del área total del país es afectado por alguna forma de degradación de suelo,
sin embargo, Becerra (1998) habla hasta de 85% de afectación del territorio. Las
principales formas de degradación son la erosión hídrica y eólica. En el reporte
más reciente de SEMARNAT (2006) se hizo una corrección en la superficie total
afectada, también se distingue la superficie afectada por la degradación inducida por
las actividades humanas (47.7%) y de la que ocurre en forma natural (23.8%), pero no
incluyó la degradación biológica (Cuadro 1), aún así las cifras son preocupantes.
Las áreas perdidas tienen que ser reemplazadas por tierra nueva para la
producción, lo cual involucra cambiar el uso del suelo en ecorregiones sensibles
como las selvas tropicales; suelos marginales o en pendientes o zonas estéticas o
con valores culturales o históricos muy importantes. El costo de la degradación del
suelo es muy grande en términos ecológicos y de nivel local ha pasado a los niveles
regionales y globales (Lal 1998).
TIPOS DE DEGRADACIÓN
Se pueden diferenciar tres tipos de degradación de suelo: a) la física dentro de cual la
más importante es la erosión, pero se incluye la compactación del suelo entre otros
fenómenos, b) la biológica y la c) química, esta última consiste desde pérdida de la
fertilidad, la acidez, la acumulación de sales hasta la contaminación (Figura 1).
Degradación física
Ésta involucra modificaciones como pérdida de la estructura, aumento de la densidad
124 aparente o compactación, formación de capas endurecidas (piso de arado que altera
CUADRO 1. Tipos de degradación con mayor efecto en los suelos de México
Tipo Área afectada (miles de km2) Porcentaje de la superficie total

a
(2004) b
(2006) a
en 2004 b
en 2006
c
No inducida --- 466.79 ---- 23.8
Química 132 320.44 7.04 16.4
Biológica 71 --- 3.84 ---
Física 35 85.14 1.92 4.3
Erosión hídrica 725 235.95 36.48 12.0
eólica 292 293.64 14.72 15.0
Total 1255 935.70 64.00 71.5
a
CNA, 2004. b SEMARNAT, 2006. c Degradación natural en terrenos sin uso.
la organización física del perfil), disminución de la permeabilidad, reducción de la

capacidad de retención de agua; como ocurre en suelos donde se usa maquinaria
pesada para la labranza. Se modifica la porosidad, se reduce el drenaje, y se pierde
la estabilidad de los agregados, como consecuencia aumenta la escorrentía (Rowell
1996, Money y Nipattasuk 2003). Estos cambios pueden desencadenar otras formas
de degradación. En Estados Unidos se estima que 4.5% de sus suelos están en grave
riesgo de pérdida o extinción debido a la agricultura y urbanización (Amundson
et al. 2004). El encostramiento de suelos se refiere a la formación de una capa de
suelo con porosidad reducida y alta resistencia a la penetración. Las costras en la
superficie están relacionadas con el incremento del arrastre superficial de partículas
e inducción de la erosión y reducción en la emergencia de plántulas (Valentin y
Bresson 1998). El endurecimiento de los suelos involucra la pérdida de la estructura
durante los procesos de humedecimiento y secado. El endurecimiento de los suelos
implica dificultades o imposibilidad de su cultivo. La dispersión de los suelos es otro
proceso de degradación que involucra la separación espontánea de las partículas
arcillosas y la pérdida o alteración de la estructura, esta forma de degradación está
asociada con la sodicidad del suelo (Mullins 1998). La compactación es inducida
por el paso de vehículos y de maquinaria pesada sobre los suelos, su efecto a largo
plazo es la reducción de la productividad del suelo (Hakansson y Voorhees 1998). 125
Carrillo González
Física
DEGRADACIÓN DE SUELO
Encostramiento
Capa dura
Erosión
Inducida por el Natural
hombre (evolución del suelo)
Suelos
Urbanos Industriales Agrícolas Biológica Química

Compactación Compactación y Reducción de Laterización
Contaminación Contaminación forestales la diversidad Calcificación
Erosión Acidificación Eluviación
Tipos
Biológica Física Química
Reducción de: Pérdida de estructura Acidificación

Carbono orgánico Compactación Lixiviación
Biodiversidad Encostramiento Pérdida de nutrientes
Poblaciones Erosión Desbalance de nutrientes
Biomasa Desbalance hídrico. Eutrofización
Actividad biológica Anaerobiosis Alcalinización
Migración de la fauna Sellamiento superficial Salinización
Incremento en incidencia de Reducción de la capacidad de Incremento en la actividad
plagas y enfermedades retención de humedad de Al3+ e H+
Lavado de coloides Contaminación
REDUCCIÓN DEL
RENDIMIENTO
FIGURA 1. Principales tipos e indicadores de degradación natural e inducida por el

hombre. Fuente: Lal 1997.
El fenómeno de erosión es simple: la roca expuesta a cambios diurnos de

temperatura y humedad es fracturada. El material fracturado es sujeto a cambios
de oxidación e hidrólisis. Parte del material es lavado y depositado en áreas bajas,
126 este acarreo lleva fragmentos de tejidos de organismos y material transformado. En
forma natural el fenómeno es parte de los procesos de formación de suelo, pero en

situaciones extremas, constituye una vía de degradación del suelo (Hallsworth 1987).
En este contexto, la erosión es la pérdida de suelo bien sea por acción del agua
(hídrica) o del viento (eólica), desde el punto de vista de degradación de suelo se ha
propuesto el vocablo “retrogresión” para referirse a esta forma de degradación, que
involucra regresar al estado inicial de formación de suelo a partir de la roca madre,
porque se pierde la capa que ya había evolucionado. Las actividades del hombre
pueden acelerar considerablemente la erosión. La pérdida de la productividad de los
suelos a nivel mundial, para 1996 atribuida a la erosión fue estimada en 272 millones
de Mg (Lal 2000).
En los países desarrollados se han implementado paulatinamente algunas
medidas para el control de la erosión, con buenos resultados, por lo que en algunas
regiones la degradación se ha controlado. En contraste, en los países en desarrollo
la erosión es un problema que está acabando con los suelos, particularmente en
áreas donde el cambio del uso del suelo ha eliminado la cobertura vegetal y donde
el régimen hídrico ha incrementado las tormentas intensas en la época de lluvias,
con estaciones secas muy prolongadas. Se estima por ejemplo que 64% a 85% de
los suelos a nivel nacional sufre algún grado de erosión u otro tipo de degradación
(Becerra 1998, Lipper 2001). La meseta central de México, la zona del sur, la parte
occidental del país (Chihuahua, Coahuila, Durango y Zacatecas) y de la parte
oriental (Tamaulipas y San Luis Potosí) son regiones que la FAO considera con
alto riesgo de degradación de suelo; ya sea por erosión hídrica, eólica o escasez de
lluvias (FAO 2001). Los principales efectos de la erosión sobre la fertilidad de los
suelos se pueden resumir en: poca profundidad, baja capacidad en la retención del
agua, pérdida de la materia orgánica y con ello incremento en la susceptibilidad de
erosión, de anegamiento y compactación, baja temperatura del suelo, reducción
de la capacidad de intercambio catiónico, incremento de la toxicidad de Al, Mn,
Na o sales y deficiencia de N, P y K, (Stoking 1984). La agricultura y la ganadería
incrementan el riesgo de erosión mediante la alteración de la vegetación por estas
actividades: sobrepastoreo, instalación de monocultivos, labranza, cultivos en hileras
(surcos), remoción de cultivos y cambio de uso del suelo.
Degradación biológica
Esta forma de degradación involucra la disminución en la biodiversidad del suelo
y de la materia orgánica, esto es común en suelos agrícolas donde se interrumpe el
ciclo de los materiales orgánicos debido a la extracción de la cosecha. Con base en
la pérdida de materia orgánica en los 30 cm de suelo superficial se han propuesto las
127
Carrillo González
siguientes clases de degradación: nula o ligera <1%; moderada de 1- 2.5%; alta 2.5 –
5% y muy alta >5%. Muchos de los procesos básicos del suelo son realizados por los
organismos que en él viven. La reducción de la diversidad biológica es causada por la
instalación del sistema de monocultivos por varios años consecutivos y la aplicación
de substancias tóxicas como parte de los insumos (Altieri 1999), por la pérdida de
materia orgánica por su mineralización continua sin aporte de nuevos residuos, por
la erosión o el efecto de la contaminación. La alteración de la funcionalidad del suelo
y su capacidad de resiliencia (que es la habilidad intrínseca del suelo para regenerar
su productividad) pueden ocurrir también por la pérdida de biodiversidad. Otro
factor que contribuye a la degradación es la reducción en la actividad enzimática
microbiana en general y debida a la introducción de compuestos xenobióticos o a
la disminución en particular de la materia orgánica. Por ejemplo, algunos elementos
potencialmente tóxicos (EPT) como los metales pesados que reaccionan con los
grupos sulfidrilo de las enzimas y causan la inactivación o inhibición de la actividad
enzimática (Shaw y Raval 1961). También pueden afectar indirectamente a las
enzimas al alterar las comunidades de organismos que las producen (Kandeler et
al. 2000). Se estima que 80% del territorio nacional sufre algún tipo de degradación
biológica (Becerra 1998).
Degradación química
Esta involucra la reducción de la fertilidad del suelo, el desbalance de nutrientes, la
eutrofización, la reducción de las bases intercambiables, la acumulación de sales, la
reducción del pH y la contaminación.
La degradación de la fertilidad se refiere a la disminución en su capacidad
para sustentar cultivos agrícolas y es causada por modificación de las propiedades
físicas, químicas, biológicas, bioquímicas y fisicoquímicas. Como consecuencia de
esos cambios se requiere aplicar mayor cantidad de insumos a los suelos agrícolas,
para incrementar la producción.
La degradación química se refiere a la pérdida de nutrientes como el N, K,
Ca, Mg, P entre otros, ya sea por lavado vertical de suelos o por arrastre superficial
de materiales que los contienen. El fósforo por ejemplo, puede ser arrastrado con
los coloides a los cuales se asocia, desde nivel parcela o microcuenca, con lo cual
se contribuye a la contaminación de aguas superficiales (Flores 2004). El problema
de arrastre de nutrimentos en los sedimentos es importante en suelos con fuerte
pendiente o en aquellos con pobre drenaje (Zhao et al. 2001). Este proceso puede
ocurrir de tres formas: por percolación a través del perfil, en solución en el agua
de escorrentía y por arrastre (en forma de sedimentos) de coloides y materiales en
128
los cuales los nutrimentos van sorbidos (Baker y Laflen 1983). Los suelos con baja
productividad son con frecuencia destinados a otro tipo de uso y como resultado el
impacto ambiental es mayor.
La salinización consiste en la acumulación de sales en la capa arable. Se
pueden distinguir dos situaciones: una en la que el cation dominante es el Ca2+
y la otra donde domina el Na+. Esta última situación causa lo que se denomina
sodificación, que es la saturación del complejo de intercambio con sodio, y es debida
principalmente al uso agrícola de aguas conteniendo alta concentración de sodio.
La acumulación natural de sales ocurre en zonas áridas y semiáridas donde la
evaporación es mayor que la precipitación, las sales como los cloruros y sulfatos de
Ca, Mg, Na y K formados durante el intemperismo de rocas o acarreados por el agua
de lluvia se acumulan en la superficie del suelo, ya que la precipitación es insuficiente
para que sean lavadas hacia capas profundas del perfil. En suelos de regiones áridas
es común encontrar valores de CE mayores de 1 dS m-1 por el escaso transporte de
cationes alcalino y alcalinotérreos que se solubilizan fácilmente. Se acepta en general
que donde la relación entre precipitación y evaporación es menor de 0.75 es muy
probable la acumulación de sales a través del tiempo (Brady y Weil 1999).
Otro proceso de formación de suelos salinos son aquellos formados en
lechos de mares o lagos o bien los derivados sobre depósitos fósiles de sales, al
evaporarse el agua mueve las sales a la superficie por flujo de masa. Según la FAO
(2003), la intrusión de agua marina en las costas es otra de las causas importante de
acumulación de sales en los suelos.
La acumulación inducida de sales ocurre principalmente por riego en suelos
con drenaje deficiente y con agua de mala calidad. Con base en su contenido de
sales, el agua se puede clasificar como sigue: <0.7 dS m-1 sin restricciones de uso,
entre 0.7 y 3.0 dS m-1 uso con restricciones de ligeras a moderadas dependiendo del
suelo y >3.0 dS m-1 con restricciones severas de uso (Rowell 1992). El agua de riego
usualmente contiene sales de Ca2+, Mg2+ y Na+, en concentraciones variables, las sales
se acumulan en el horizonte superficial del suelo y lentamente saturan el complejo de
intercambio cuando, se implementa el riego con agua salina en suelos poco drenados
o en zonas con alta evaporación, de modo que las sales no pueden ser percoladas.
Como consecuencia, hay efectos directos en el suelo, como es el incremento
del pH, la dispersión de los coloides y la reducción de la conductividad hidráulica.
Según su acumulación los suelos pueden agruparse en cuatro categorías: suelos
normales, salinos, alcalinos no salinos y salino sódicos. La acumulación de sales es una
forma de degradación de suelos a nivel mundial, se estima que la superficie mundial
afectada por sales es de 950 millones de hectáreas (Lal 1997). En algunos países la
129
Carrillo González
superficie de sus suelos afectada por la salinidad es muy importante, según la FAO
(2003) los países con mayor superficie (en millones de hectáreas) afectada son: China
(38,5), Paquistan (20.2), Indonesia (8.5), Bangladesh (3.5), India (8.6), Filipinas (0.4),
Brasil (9.1), Cuba (1.8), Argentina (1.7) y México (1.65), en el caso de Indonesia, la
superficie expuesta al efecto marino es muy grande por ser constituido de varias islas.
En México, las áreas más importantes degradadas por acumulación de sales
se encuentran en los distritos de riego, y constituyen una superficie importante
(Cuadro 2). Se estima que la superficie afectada por sales a nivel nacional puede ser
de 20% (Becerra 1998). Estas regiones son los principales centros de producción de
cultivos y tienen gran importancia económica. Si no se detiene el incremento de la
superficie afectada por sales, esto implicará un gasto muy alto para la recuperación
de esos suelos y la necesidad de mejorar la tecnología de manejo del agua.
Otra fuente de salinidad y alcalinidad para los suelos es la incorporación de
residuos orgánicos como el estiércol vacuno (Gilberton et al. 1979) y la gallinaza
de aves destinadas a la producción de huevo, cuya dieta es complementada con
CaCO3. (Sims y Wolf 1994). La aplicación continua de gallinaza puede incrementar
CUADRO 2. Superficie afectada por sales en los principales distritos de riego en México
Estado Distrito Superficie afectada ha

Baja California Río Colorado 139 900
Sonora Río Mayo 33 100
Sinaloa Río Fuerte 75 500
Chihuahua Cd. Juárez 14 000
Durango Región Lagunera 24 800
Tamaulipas Bajo Río Bravo 47 700
Michoacán Lázaro Cárdenas 16 300
Hidalgo Alfajayucan 4 300
Guanajuato Alto Río Lerma 4 900
Oaxaca Tehuantepec 16 000
Fuente: Ortiz 1993.

130
100% la conductividad eléctrica del suelo y la concentración de cationes alcalinos y

alcalinotérreos (Mokolobate y Haynes 2002).
Acidificación
Esta forma de degradación del suelo es causada por procesos como el lavado de
cationes alcalinos y alcalinotérreos e incremento de la actividad del H+ en la solución
del suelo y el complejo de intercambio, debido al aporte de H+ por alguna fuente
de acidez, por ejemplo, la aplicación de los residuos ácidos de industrias como la
productora de alcohol (McBride 1994). Tiene como consecuencia la reducción del
pH y el incremento en la actividad del Al y Mn que son tóxicos. Noble et al. (2000)
propusieron un índice para establecer criterios de degradación del suelo por acidez,
el cual toma como referencia la capacidad de intercambio catiónico a pH 5.5 y el
contenido real de cationes intercambiables. Sin embargo, el índice de saturación aún
se debe evaluar para distintos cultivos.
Otro efecto de la acidez es el aumento de la solubilidad de elementos tóxicos
en los suelos donde se depositan materiales con reacción residual ácida, como los
óxidos de azufre y nitrógeno (Brady y Weil 1999).
La lluvia ácida, por ejemplo, es una vía de entrada de compuestos con
reacción residual ácida; es causada por la conversión de los óxidos de nitrógeno y
azufre en ácidos fuertes. El proceso en forma natural ocurre en regiones de fuerte
vulcanismo, ya que los volcanes liberan monóxido de carbono, óxido de nitrógeno
y de azufre, y como consecuencia de fuegos forestales. Pero la cantidad de óxidos,
que se depositan en el suelo se ha incrementado, debido a su emisión durante
la combustión de combustibles fósiles por vehículos de motor, termoeléctricas,
sistemas de enfriamiento y calefacción, y por incineradores (Tan 1993). Algunas de
las reacciones químicas de formación de ácidos son las siguientes:
Oxidación de los óxidos de azufre:
2 SO3 + O2 SO3
SO3 + H2O 2H2SO4 Ácido sulfúrico
Oxidación de los óxidos de nitrógeno
2 NO + O2 NO2
NO2 + H2O HNO3 + HNO2 Ácido nítrico y nitroso 131
Carrillo González
Los ácidos sulfúrico, nítrico y nitroso son fuertes y se disocian fácilmente

en solución. Debido a esto el pH de la lluvia o la niebla disminuye a 2 ó menos. Este
fenómeno es preocupante por la posible relación que tiene en la muerte de árboles
de los bosques de Europa y Norteamérica, conocido como declinación forestal
(Vogelmann et al. 1985).
El impacto de la lluvia ácida en los suelos no es inmediato, debido a la capacidad
de amortiguamiento del suelo, pero la exposición a lluvia ácida por largo tiempo
puede arruinar esa capacidad de amortiguamiento y eventualmente incrementar la
acidez. Los principales efectos según McFee (1983) pueden resumirse en:
a) Aceleración de los procesos naturales de formación de suelos que conducen

a la acidificación.
b) Desplazamiento de cationes intercambiables por H+ y Al3+.
c) Pérdida de nutrientes por lixiviación.
d) Disminución de procesos microbiológicos como la fijación de nitrógeno,
degradación de residuos de plantas y nitrificación.
e) Incremento de la lixiviación de Al que puede ser perjudicial para la vida en
ambientes acuáticos.
CONTAMINACIÓN
Este fenómeno involucra la introducción de algún agente que tenga efectos negativos
en la biota. La Real Academia de la Lengua Española define este término como la
alteración de la pureza de una cosa, como los alimentos, el agua, suelo o aire. Una
definición completa es la propuesta por Reevé y Barnes (1994), quienes dicen que
contaminación se refiere a la introducción directa o indirecta de una substancia o
forma de energía al ambiente que cause efectos negativos a la naturaleza o ponga en
peligro la salud humana, dañe algún tipo de organismos o interfiera en el uso de un
recurso. Por ejemplo, los suelos contaminados por EPT no tienen el mismo valor
comercial que los no contaminados.
En el idioma inglés se distinguen dos vocablos referentes a esta forma
de degradación del suelo: “pollution” involucra incremento en la concentración
de alguna sustancia a nivel que causa efectos negativos en los organismos y
“contamination” se hace referencia a la concentración que se desvía del contenido
natural o normal pero sin observarse daños inmediatos en algún componente
de la biota. La limitación para aplicarlos en la práctica de debe a la dificultad
para distinguir cuando usarlos, pues las concentraciones que son tóxicas para un
132 organismo, pueden no serlo para otro que viva en el mismo sustrato (Alloway 1995).
El vocablo “polución” que se usa en español algunas veces, es un anglicismo que se

puede usar como neologismo (generado por préstamo de léxico) siempre y cuando
se aplique para diferenciar los niveles de concentración de un contaminante como
se usa en el inglés.
Se puede hablar de al menos dos tipos de contaminación de suelos: a)
la orgánica, causada por hidrocarburos (plaguicidas, detergentes, plásticos entre
otros), patógenos. B) y la inorgánica causada por EPT, residuos peligrosos, isótopos
radioactivos, calor y magnetismo.
Contaminación orgánica
Contaminación por hidrocarburos. Durante la década de los 70s la explotación de

hidrocarburos se convirtió en una de las principales actividades contaminantes de los
suelos y las aguas superficiales en el país; respecto al subsuelo y aguas subterráneas
no se tiene información documentada.
Las principales causas son el derrame accidental de hidrocarburos ya sea
durante la perforación de pozos, la instalación de tuberías, la extracción de crudo, o
a causa de la ruptura de conductos viejos. Otra fuente importante de hidrocarburos
son: la emisión de las industrias, los accidentes ocurridos durante el traslado, la
combustión de materiales derivados del petróleo y el uso de solventes.
Los residuos generados por las actividades de la industria petrolera son:
catalizadores gastados y lodos aceitosos, entre otros, que se almacenan en tambores,
patios y fosas rústicas, previo a su tratamiento y confinamiento final en sitios
autorizados. Estos residuos se consideran peligrosos y como tales se deben manejar.
PEMEX reconoce que los dos lugares más contaminados por hidrocarburos a nivel
nacional son la refinería “Lázaro Cárdenas” y el pantano de Santa Alejandrina,
ambos con ubicación en el sureste de México (Veracruz y Tabasco) (Ortinez et al.
2003).
Se calcula que en 1991 se generaron 5,292,000 Mg por año de residuos
peligrosos y se ha estimado que 24% son derivados del petróleo, es decir, 130,183 Mg
por año. La SEDESOL mencionó que los residuos anuales de la industria petrolera,
alcanzaron la cifra de 1.7 millones de Mg, cuya distribución porcentual fue como se
muestra en el Cuadro 3. De esos residuos, 18% se consideran peligrosos, los residuos
reciclados representan 0.1% y se estima que sólo 13% del total es susceptible de
ser reutilizado (Saval 1995). La introducción de hidrocarburos al suelo disminuye
fuertemente las poblaciones de microorganismos en el perfil (Rivera Cruz et al.
2002).
133
Carrillo González
CUADRO 3. Residuos anuales generados por los procesos de refinación y petroquímica

de Petróleos Mexicanos (PEMEX)
Materiales Miles de Mg por año %

Desperdicios semisólidos 1,532.55 90.15
Desperdicios líquidos 163.2 9.6
Desperdicios sólidos 4.25 0.25
Residuos peligrosos 221.0 18.0
Residuos reciclados 1.7 0.1
Residuos con uso potencial 187.0 13.0
Fuente: Saval 1995.
Contaminación por plaguicidas. Los plaguicidas son substancias químicas orgánicas

e inorgánicas usadas para combatir plagas de plantas, animales y del hombre. Se
pueden clasificar por su efecto tóxico en grupos de organismos específicos o bien
por su composición química. En el primer caso se involucran insecticidas, acaricidas,
molusquicidas, raticidas, herbicidas entre otros, y en el segundo caso se incluyen
organoclorados, organofosforados, carbamatos o derivados de la urea. Dependiendo
de su composición química se refiere su toxicidad para los organismos y el hombre.
En términos de degradación del suelo se debe considerar su persistencia en el
suelo, tanto de la molécula del principio activo como de los metabolitos producidos
durante su degradación. Dentro de los orgánicos persistentes, los organoclorados
(Cuadro 4) son los que más llaman la atención y de los inorgánicos los arsenicales
son importantes por su carácter acumulativo. Además los de lenta descomposición
pueden pasar a otro sustrato y contaminarlos.
Actualmente no se tiene información de las concentraciones de plaguicidas
o sus derivados en los suelos del país, tampoco hay registros confiables de su uso en
las distintas regiones. La existencia de estadísticas de consumo permitiría estimar las
cantidades de entrada al suelo. La información sobre los volúmenes producidos y
usados es incierta, pues en 1993 se estimó que a nivel nacional anualmente se usaron
75,000 Mg de plaguicidas (Ávila 1993), pero en 1996 se reportó una producción de
14,200 Mg, de las cuales más de 50% fueron insecticidas (Eurocentro 2004). Desde
luego las diferencias entre estas cifras pueden deberse a importaciones de estas
134 substancias.
CUADRO 4. Persistencia y principal factor de transformación de algunos plaguicidas
Principal proceso de
Plaguicida Persistencia Adsorción
transformación
Fotodescomposición,
Organoclorados) DDT 3 –20 años Muy Fuerte
volatilización
PCBs 2-10 años Biodegradación Fuerte
Organosfosforados: Malatión 1 día Hidrólisis Muy fuerte
Atrazina (simazina) 1-12 meses Hidrólisis Fuerte
Acido benzoico Amiben,
2 –12 meses Hidrólisis Débil
dicamba
Acido 2, 4 diclorofenoxiacetico 1-5 semanas Hidrólisis alcalina Moderada
Carbaryl 1-8 semanas Hidrólisis alcalina Fuerte
Barban 2-8 semanas Hidrólisis
Hidrólisis, fotolisis,
Paraquat 1-2 años Muy fuerte
Biodegradación
Trifluralin 1-4 meses Hidrólisis Muy fuerte
Fuente: Brady y Weil 1999, Dear 1999, Gouy et al. 1999, Spencer et al. 1996.
Contaminación inorgánica
Contaminación causada por EPT. Dentro de este grupo de elementos se incluyen a los
oligoelementos, que son esenciales para la planta, pero que a altas concentraciones
son tóxicos como Zn, Cu, Mn, Ni así como a los elementos tóxicos como el As, Cd,
Pb y Se. Las fuentes de estos contaminantes, de acuerdo con Adriano (2001) son
diversas e incluyen:
a) Las aguas residuales y los lodos producto de su depuración.
b) Residuos de la industria eléctrica.
c) Industria metalurgia y de la fundición.
d) Combustión de residuos fósiles.
e) Industria química.
f) Los residuos de minas de metales.
g) Industria militar y de materiales para la pesca deportiva y la caza.
h) Actividades agrícolas.
135
Carrillo González
La contribución de cada una de estas fuentes a la degradación del suelo es

desconocida, pero aparentemente las más importantes son la actividad minera, la
aplicación o dispersión de residuos a suelos agrícolas, la metalurgia y el uso de aguas
y lodos residuales.
Según el informe trianual de la PROFEPA (1998) se han localizado 161 sitios
de abandonados de los residuos peligrosos en todo el país, incluyendo los mineros,
pero es posible que el número sea mayor. En Jalisco que es un estado productor
medio de metales a nivel nacional se registran 7, pero tan sólo hay 32 distritos
mineros por lo que el número puede estar subestimado. Se tienen estudios aislados
de la contaminación de algunos sitios los estados de Chihuahua, Baja California, San
Luis Potosí, Hidalgo, Tlaxcala y Sonora, entre otros, pero no todos los estudios han
sido publicados. En Sonora una sola empresa generó en 1999 aproximadamente
75,000 toneladas diarias de residuos de la separación de minerales de Cu (Gómez
y Balderrama 1999). En algunos sitios la dispersión de los residuos que contienen
EPT es tan amplia como 20 km del sitio de deposito (Mejía et al. 2000).
Residuos peligrosos (RP). El impacto en la degradación de suelos en el país causado por

los residuos es desconocido, asimismo la información de los efectos colaterales en la
biota y ambientes acuáticos no está documentado para los ecosistemas nacionales. Se
reconoce oficialmente que se producen más de 3.7 millones de toneladas de RP, de
los cuales se confinan adecuadamente 10%, pues sólo hay un sitio de confinamiento
a nivel nacional (Enciso 2004).
Isótopos radioactivos. En México, no se tiene evidencia científica de que estos

materiales constituyan un problema serio de contaminación de suelos, pero tampoco
se puede afirmar lo contrario.
Los sitios más cercanos a la frontera Mexicana donde se usan compuestos
radiactivos son Nuevo México y Arizona que se podrían considerar una fuente
potencial de contaminación radioactiva, ya que se ha comprobado que los isótopos
como el uranio se mueven lentamente en ambientes húmedos y áridos (Zajic 1999).
INDICADORES DE DEGRADACIÓN
Se han definido indicadores de degradación de suelo, los cuales permiten evaluar
la susceptibilidad a la degradación; se pueden enlistar en relación al proceso de
degradación (Cuadro 5). Algunos parámetros (respiración basal, mineralización
de nitrógeno, tasa de desnitrificación, contenido de ATP y otros (Nannipieri et
136
CUADRO 5. Procesos de degradación del suelo e índices de degradación y resiliencia

involucrados.
Tipo/ Proceso
Indicador de degradación Indicador de resiliencia
de degradación
Física
Resiliencia estructural (valores
base de estructura del suelo
Factor de erosividad
Erosión y tasas de disminución que
Erodabilidad
permitan que el suelo se
recupere)
Pérdida de la capa arable Tasa de renovación
Capacidad de contracción
Compactación Susceptibilidad a la compactación
dispersión
Encostramiento Coberturas de suelo
Química
Incremento en saturación de
Acidificación Declinación del pH. bases
Capacidad de amortiguamiento
Disminución de capacidad de
Disminución de Ciclo de nutrientes
intercambio cationico
nutrientes Fijación biológica de N
Reducción de reserva de nutrientes
al. 2003) podrían aportar información sobre la actividad microbiológica, pero no

necesariamente su modificación puede ser usada como indicadores de algún tipo de
degradación. Porque no hay respuesta directa entre todos los tipos de degradación y
los cambios observados en ellos, por ejemplo, la respiración del suelo es insensible a
la contaminación; en contraste, la mineralización de aminoácidos se puede modificar
por presencia de elementos potencialmente tóxicos (Nordgreen et al. 1988).
En forma análoga a los indicadores de degradación del suelo están los
indicadores de resiliencia, por esta razón se enlistan en el forma paralela.
Los tipos de degradación de suelo están interrelacionados de modo que
al ocurrir una forma de degradación se puede inducir otra, por ejemplo, cuando
se pierde la capa superficial del suelo por erosión se disminuye la materia orgánica
y la mayor proporción de poblaciones del suelo, es decir se induce la degradación
biológica y la química ya que la capa arable es comúnmente la de mayor capacidad 137
Carrillo González
para intercambiar o adsorber nutrientes. Otro ejemplo es la inducción de la

degradación biológica en suelos de origen volcánico por pérdida de la materia
orgánica; durante años continuos de cultivo sin adición de enmiendas orgánicas,
se causa acidificación del suelo y reducción de su fertilidad. La disminución de la
fertilidad del suelo y de la cubierta vegetal incrementa el riesgo de erosión. Esto se
debe a las interrelaciones de los componentes del suelo.
RESILENCIA
Este es un concepto ecológico que involucra varios atributos los cuales determinan
la respuesta al disturbio o estrés, hay varias interpretaciones que se le ha dado a este
término: a) Es la habilidad para resistir cambios y recobrar el estado inicial; b) la
habilidad para resistir desplazamientos desde el estado antecesor; c) la elasticidad
o tasa de recuperación; c) la amplitud o intervalo de cambio en una propiedad
desde el cual la recuperación es posible; d) histeresis o divergencia en la ruta de
recuperación y maleabilidad, e) diferencia entre un estado nuevo y el anterior (Lal
1997). En resumen es la capacidad del suelo para resistir o para que se recupere de
perturbaciones naturales o inducidas por el hombre. El número de procesos que
permiten la resiliencia son análogos a los responsables de la degradación, entre los
más importantes están la rapidez de formación, agregación, acumulación de carbono
orgánico, ciclo de nutrientes, transformación, lixiviación de sales, incremento en la
biodiversidad y sucesión de especies. Los factores de resiliencia del suelo determinan
la velocidad, ruta y patrón de recuperación, en los cuales la biodiversidad tiene una
función muy importante.
CALIDAD DEL SUELO

La calidad del suelo esta relacionada con su productividad y otras funciones que le
dan al suelo mismo la capacidad para que se recupere de la perturbación. La calidad
del suelo puede ser concebida como propiedades inherentes de éste o como procesos
dinámicos del suelo determinados por el clima, el uso y la actividad humana. En el
segundo caso son el resultado de sus factores de formación (clima, material parental,
tiempo, relieve y biota (Larson y Pierce 1991). Los procesos dinámicos del suelo
son el transporte de coloides (partículas de tamaño pequeño), la perdida de materia
orgánica, nutrimentos y o el cambio en algunas variables, como consecuencia de las
prácticas de manejo inadecuadas (Doran et al. 1996), estos están relacionados con
la evolución del suelo.
138
La calidad de suelo se refiere a la capacidad para sostener la productividad

biológica y la diversidad, mantener la calidad ambiental o mejorarla y promover la salud
vegetal y animal, en el contexto de los ecosistemas (Karlen et al. 1997). La calidad,
productividad y la resiliencia del suelo están interrelacionadas en forma directa, pero
los indicadores de estos pueden ser distintos para diferentes funciones y a la vez diferir
entre suelos. Por ejemplo, en términos de productividad los indicadores de calidad
del suelo son la profundidad y el uso eficiente de agua y nutrientes, en contraste los
indicadores de resiliencia son respuesta a las entradas y manejo de materiales y a la
tasa de cambio de propiedades, por lo que es importante no confundirlos.
La contaminación de los suelos como una forma de degradación puede tener
efectos importantes en la calidad del mismo. Las implicaciones ecotoxicológicas
varían en función de la toxicidad de los contaminantes, de las propiedades de los
suelos y de las especies de referencia (van Straalen y Denneman 1989).
Sin embargo, de acuerdo con Sojka et al. (2003) el concepto de calidad de suelo
es evasivo y en él no reconoce el conflicto que involucra el manejo de los suelos en
los distintos escenarios, además induce a la idea reduccionista de la complejidad del
suelo.
ACELERACIÓN DE LA DEGRADACIÓN
En resumen, la degradación del suelo es un proceso biofísico manejado por causas
sociales, económicas y políticas. Aunque se estima que la productividad de 75%
de las tierras agrícolas a nivel mundial se ha mantenido estable, la degradación
del suelo se ha propagado, debido a diversos factores, a un ritmo acelerado en los
últimos 50 años. La productividad ha disminuido mucho, en cerca de 16% de los
terrenos agrícolas de los países en desarrollo. En los campos cultivados de África
aproximadamente 20% tienen algún grado de degradación. En América Central
cerca de 75% de los terrenos son afectados por la degradación y 11% de los de Asia
han sufrido degradación grave.
La superficie estimada que sufre algún grado de desertificación en América
Latina es de 3.68 millones de km2. Se considera que las pérdidas económicas por la
degradación de suelos, en esta región, supera los 975 millones de dólares al año y
que requiere una inversión mayor a los 13,000 millones de dólares para recuperación
de suelos degradados por desertificación (FAO 2001).
Los aspectos sociales involucrados en la degradación del suelo son
complejos. Se sabe que la agricultura de subsistencia, la pobreza y el analfabetismo
son causas importantes de la degradación del suelo y el ambiente (Lal 1997). Las
139
Carrillo González
principales consecuencias directas son la disminución del ingreso por actividades

agrícolas y del crecimiento económico (Lipper 2001). Entre las consecuencias
indirectas y a mediano plazo (año 2020) se estima que el incremento en la erosión
causará un aumento del precio de los principales productos agrícolas de 17% a 30%.
(Scherr 1999), pero para las condiciones ambientales de la nación este panorama
podría ser peor.
Para enfrentar la degradación del suelo se tienen tres opciones: evitarla,
reducirla o minimizarla (algunos autores usan el vocablo mitigar) y rehabilitar
los suelos degradados, para esto es necesario recurrir a los factores biofísicos y
sociopolíticos.
La degradación del suelo se puede evitar si se adoptan tecnología y prácticas
de manejo sustentables. Se puede detener con un cambio radical de la actitud de
las personas, compañías e instituciones de gobierno que sirva como base para
implementar programas de conservación de suelo. Se puede reducir al mínimo, esto
depende de los tipos de degradación y suelos, pero los principales factores limitantes
para controlar este proceso nocivo son los sociales, económicos y culturales. Para
discutir este último punto se requiere de un análisis muy detallado que no es el
objetivo del presente capítulo. En lo que se refiere al aspecto técnico, minimizar
la degradación del suelo involucra por una parte el cambio de concepción de lo
que es el suelo y por ello su uso; el entendimiento de la función y desarrollo de los
procesos naturales del suelo incluyendo los ciclos biogeoquímicos de los elementos,
las funciones bioquímicas y ecofisiológicas de los organismos y el conocimiento
de los ciclos de vida de los materiales. Esto tiene como base fundamental el
entendimiento integral de los cambios en el suelo causados por los diferentes
procesos de degradación.
La ultima opción, la rehabilitación de suelos degradados, implica devolverle
su capacidad para soportar la vida, de microorganismos y organismos superiores
(plantas y animales), sin que existan riesgos para su salud por presencia de
substancias tóxicas, también involucra que puede ser usado para fines agrícolas,
forestales, recreativos o de vida silvestre. Para los suelos ya contaminados en el
presente es la única opción.
Detener o minimizar la degradación del suelo es la opción económicamente
más viable, ya que la recuperación de los suelos degradados es muy costosa, además
requiere más tiempo para su ejecución. Actualmente se han desarrollado muchos
métodos para el tratamiento de suelos degradados y manuales de manejo, respecto a
la degradación química se tienen los siguientes tratamientos en función de la forma
en que se realiza: in situ es decir cuando el tratamiento se realiza en lugar mismo
140
CUADRO 6. Procedimiento usados más comúnmente para la recuperación In situ de

suelos contaminados.
Descripción Comentario
Biodegradación. Esta técnica involucra aumentar Requiere tiempo y el control del
los organismos normalmente presentes en el suelo y ambiente suelo para lograr una eficiencia
manejar los factores que controlan el proceso. óptima, por ejemplo, ajuste del pH,
Se usa para la transformación de compuestos no humedad, aireación y disponibilidad de
volátiles. nutrientes.
Cubiertas. Colocación de una capa de suelo sobre
el material contaminado para lograr establecer Proceso que se ha seguido en algunas
vegetación y evitar la dispersión de los contaminantes residuos de minas a cielo abierto
o el contacto directo con los animales y humanos (Bailleres 2003).
(Yanful et al. 1993).
Estabilización. Cambio a formas químicas menos
reactivas. Se mezcla el suelo con substancias similares Se usa en la formación de carbonatos
al cemento, se usa comúnmente, cal, cemento, cenizas o fosfatos precipitados de metales y
y residuos de la industria cementera (Badreddine et al. metaloides (Knox et al. 2003).
2004).
Extracción con soluciones. Consiste en lavados con
soluciones de substancias reactivas que mantengan La aplicación de soluciones ácidas o de
en solución al contaminante, controlando el drenaje, formadores de quelatos para extraer
para esto se usan bombas para recircular la solución, metales (Grĕman et al. 2003).
(Lo y Yang 2004).
Extracción de vapor o al vacío. Emplea una bomba Se aplica a compuestos orgánicos
de vacío que extrae vapores de substancias volátiles. volátiles.
Hidrólisis. Se induce la ruptura de las moléculas
por reacción con agua y formación de nuevos Se aplica a plaguicidas e hidrocarburos.
compuestos.
Inmovilización. Reduce la movilidad y previene la
Este método se ha usado para evitar la
migración, se usan barreras físicas, como capas de
dispersión de líquidos no acuosos.
arcillas o muros.
Lixiviación. Se puede aplicar a muchos compuestos
Se usa para remover metales o
orgánicos e inorgánicos, usualmente primero se
compuestos orgánicos.
mejora la conductividad hidráulica o se aplica vacío
para acelerar el proceso.
Neutralización. Se aplica a substancias con reacción Este proceso puede servir como
ácida o alcalina, adicionando ácidos o álcalis diluidos tratamiento previo a la aplicación de otro
hasta alcanzar pH neutro. método como la oxidación biológica.
Oxidación reducción. Cambio del estado de
oxidación a formas inocuas o estables. Se usan Se aplica a elementos como el Cr, As, Cd
compuestos como peroxido de hidrogeno, ozono o y a hidrocarburos.
hipoclorito. 141
Carrillo González
CUADRO 6. Continuación
Recuperación pasiva o atenuación natural. En este
Método no caro y que sólo requiere
método se permite que los procesos naturales, como
observación continua de su evolución.
volatilización, aireación, fotolisis y biodegradación,
Ahora se la llama atenuación natural.
ocurran.
Vitrificación pasiva. Los contaminantes son Costo intermedio e implementación
solidificados con una corriente eléctrica, quedando relativamente simple, se aplica a
inmóviles hasta por 10,000 años. substancias como el Cr.
Volatilización. Puede remover compuestos resistentes
Se usa en compuestos volátiles como
a la degradación. Restringido a substancias con baja
cloroformo, tetracloruro de carbono,
presión de vapor. Pero se requiere un sistema de flujo
clorovinilo, xileno, benceno entre
continuo de aire a través del suelo y es necesario
muchos otros, EPA, 1995.
atrapar los contaminantes volatilizados.
Modificado de: Sparks 1995, Lepley 2003, Riser-Roberts 1998.
que ocupa el suelo (Cuadro 6) y ex situ o sea cuando el suelo es removido de su

ubicación original para darle un tratamiento en otro lugar o en sistemas instalados
en un lugar anexo al sitio contaminado (Cuadro 7). Este tipo de procedimientos es
de los más costosos e involucra asesoramiento técnico muy especializado y uso de
equipo de carga, transporte y sistemas de seguridad caros:
Para la inmovilización de EPT (metales) en suelos contaminados por estos,
es factible usar óxidos de hierro, manganeso, aluminosilicatos, zeolitas, cenizas,
beringita, minerales alcalinos o fosfáticos, con distinta eficiencia (Mench et al. 1999),
e incluso nanopartículas, pero aun se requiere mejorar los procesos para reducir los
costos y el tiempo de descontaminación.
Debido a los costos de tratamiento las metodologías que usan organismos son
aparentemente las más económicas, pero muchas de ellas aún están en desarrollo e
incluso a nivel experimental y su evolución dependerá de la comprensión integral de
los procesos involucrados, para lograr su optimización.
La transformación de contaminantes por medio de organismos es una opción
que los científicos han denominado biodegradación. Esta es aplicable a materiales
orgánicos. Para el caso de contaminantes inorgánicos también es posible disminuir
sus efectos tóxicos con la ayuda de algunos organismos, así que de manera general se
puede hablar de biorrecuperación. En inglés el vocablo usado es “biorremediation”
para describir las metodologías que usan algún proceso biológico para la formación
de suelo perdido por erosión, para reducir el efecto tóxico de substancias, para
su transformación o su extracción del suelo. Ejemplos del uso de procesos
biológicos para reducir la degradación del suelo son: la fitoextracción, que es el
142 uso de ciertas especies vegetales para extraer metales y metaloides del suelo como
CUADRO 7. Algunos procedimientos fisicoquímicos usados ex situ para la recuperación

de suelos contaminados con EPT.
Descripción Comentario
Asfaltado. En este método el suelo contaminado Se usa para sitios que contienen hidro-
es mezclado con asfalto y se usa para carburos de elevado peso molecular,
pavimentación. Tarefder et al., 2003.
Encapsulación. Aislamiento de los compuestos Se aplica hidrocarburos recalcitrantes se
para prevenir su migración, en recipientes de colectan en recipientes que son cubiertos
resina o plástico. con resinas antes de su confinamiento.
Estabilización. Modificación química a formas Se pueden usar algunos minerales que
menos reactivas como hidróxidos, carbonatos, contengan fosfatos, Knox et al., 2003.
óxidos entre otros.
Excavación. Remoción de suelos o cambio por El suelo contaminado se confina.
uno no contaminado.
Extracción química. Uso de solventes o Procedimiento no muy usado por el costo
soluciones ácidas o surfactantes para remover involucrado.
los contaminantes. Después del tratamiento es
suelo es lavado para remover los solventes o
surfactantes.
Incineración. Se hace a una temperatura de 1100 Es muy costosa su ejecución, se generan
a 1200 oC el costo operación y administración cenizas y escorias que se deben manejar
87,000,000.00, depreciación 1250,000.00, cargo apropiadamente pues suelen contener
de intereses al 4.5% es 1250,000.00 un da un elementos tóxicos.
total de $14,075,000.00 dólares, calculado para
310 días de operación con 40 h a la semana.
Lixiviación. Involucra el lavado de suelos Se ha sugerido su aplicación a suelos
con ácidos diluidos, extractantes químicos, o contaminados con metales, metaloides e
surfactantes. hidrocarburos.
Reuso. Transformación de compuestos Actualmente ya se considera un mercado
para usarlos como materia prima y fabricar potencial, el proyecto de formar centros
compuestos nuevos. de acopio para venta de residuos como
materia prima.
Solidificación. Involucra la aplicación de reactivo No es muy común para suelos.
al suelo excavado para aislar los contaminantes, y
el suelo removido.
Tratamiento térmico. El suelo es expuesto a Se producen escorias, que se recomienda
elevadas temperaturas en donde se rompen sean confinadas.
los compuestos y se liberan los volátiles, que
son colectados en solventes o conducidos para
oxidarlos completamente.
143
Carrillo González
CUADRO 7. Continuación
Tratamiento con suelo. El suelo contaminado Este proceso es económico, pero puede
es removido y extendido sobre el terreno para tomar tiempo para reducir los niveles de
permitir que ocurran los procesos naturales contaminantes, se puede aplicar a ciertos
como la bio y fotodegradación. El pH se eleva plaguicidas.
a 7 ó más para inmovilizar metales y aumentar
la actividad microbiológica, también se agregan
nutrientes. El suelo contaminado es mezclado
con el suelo donde se extendió para promover la
aireación y el contacto con los organismos.
Vitrificación. Se basa en la formación de un
Se debe controlar la volatilización de
arco eléctrico. Los residuos se funden a alta
elementos (Cerqueira et al. 2004).
temperatura y se transforman en vidrio inerte.
As, Cr, Pb y Ni, o la biodegradación: el uso de microorganismos para transformar

hidrocarburos. Estas metodologías tienen la gran ventaja de que no se requieren
sistemas tan costosos como es el tratamiento fisicoquímico, es posible usar plantas
superiores, algunos organismos de la mesofauna del suelo y posiblemente todos
los tipos de microorganismos para descontaminar suelos o para recuperar suelos
degradados físicamente, la evidencia de esto se publica continuamente en las
revistas especializadas. Sin embargo, aún hay limitaciones para la aplicación de
estas metodologías, como el lento crecimiento de las plantas y la escasa biomasa
que acumulan y el número reducido de especies; sólo se puede aplicar a la capa
superficial de suelo (Vassilev et al. 2002), sobre las cuales es necesario trabajar; tanto
por científicos como tecnólogos. Pero existe la posibilidad de desarrollar tecnología
para uso en el país y cuya patente puede ser registrada.
De acuerdo con Lal (2000) para poder revertir el proceso de degradación
de los suelos es necesario implementar tecnologías para mejorar la estructura del
suelo; incrementar el uso eficiente de nutrientes; conservar el suelo a través del
uso integrado y reciclaje de los mismos; uso apropiado de residuos y labranza de
conservación; incrementar la eficiencia de la agricultura de temporal y usar métodos
biológicos para la conservación del suelo.
FUNCIÓN DE LA BIOTA EN RELACIÓN A LA RESILENCIA

El suelo es probablemente el ecosistema con mayor diversidad de especies que
existe, muchas de las cuales no han sido identificadas. En él se encuentran muchos
144 de los grupos de organismos representados, desde virus, microorganismos hasta
mamíferos. Los artrópodos, arácnidos, nematelmintos, colémbolos y micro-

organismos (bacterias, hongos, algas, actinomicetes) son los que constituyen la
mayor proporción de biomasa del suelo (Davet 2004). En términos generales la
fauna del suelo es menor en suelos degradados que en los no degradados (Tan
1998). Algunos de los grupos de organismos más conspicuos por su función en los
procesos de formación y resiliencia del suelo son:
Lombrices
La actividad de las lombrices de perforar y crear canales y movilizar materia orgánica
de la superficie al interior del suelo son de las actividades que más contribuyen a la
evolución del suelo y a mejorar su calidad como incremento de infiltración y espacio
poroso, flujo de aire, también se mejora la agregación de partículas y el ciclo de los
elementos. Estos son de los organismos que más contribuyen a la fragmentación
y transformación de los residuos orgánicos, y la formación de humus en el suelo;
sus exudados pueden servir de sustrato de crecimiento de hongos. Hay función
diferencial entre las principales especies encontradas en los suelos: Lumbricus rubellus
se alimenta principalmente de hojas, Allolobophora caliginosa consume materia
orgánica parcialmente descompuesta, Lumbricus terrestris transporta hojas dentro de
sus túneles para alimentarse de ellos posteriormente (Wood 1989).
Termitas
Estos organismos considerados dentro del grupo isoptero, participan en forma
importante en modificar las propiedades físicas (textura) y químicas (pH, contenido
de carbono y nitrógeno, micronutrientes) (Jouquet et al. 2005). Aparentemente
son más comunes en suelos degradados que en los no degradados, donde
parecen mejor adaptadas las lombrices (Tian 1998). Su principal función en el
suelo es la transformación mecánica y transporte de residuos esto se ha llamado
bioalteración.
Una opción de manejo de suelos encostrados (una forma de degradación
física) es la aplicación de materiales para atraer termitas o incrementar su actividad,
los procesos que se desencadenan por la actividad de las termitas son: ruptura de
costras, reducción de compactación, incremento en porosidad, mejora la infiltración
y aumenta la capacidad de retención de humedad, estos cambios a su vez mejoran
las condiciones del suelo para la penetración de raíces, recuperación de la cubierta
vegetal y restablecer la productividad primaria (Mando 1997). Se caracterizan por
usar la lignina y celulosa como fuente de energía por lo que incorporan los residuos
de madera al suelo y mejoran las condiciones de crecimiento para otros organismos
(Wood 1989). 145
Carrillo González
Procariontes
Son los organismos vivos más pequeños que se conocen, sus organelos y el núcleo
tiene membranas que los definen en estos se incluyen las bacterias y Archaea.
Las bacterias son muy importantes por su participación en el ciclo del carbono,
nitrógeno y otros elementos como el Fe ó S, y por su interacción con las plantas,
y por la diversidad que representan, pues se estima que hay alrededor de 6000 a
10000 genomas por gramo de suelo no alterado (Torsvik y Ovreas 2002). Su función
en suelos degradados incluye la ejecución de reacciones de minerales que ayuda a
formar suelo, o a modificar la actividad de substancias tóxicas y la modificación del
ambiente rizosférico que permite el establecimiento y crecimiento de las plantas.
Están presentes en el suelo desde las fases iniciales de su evolución. Las Archaea
están también presentes en los suelos y rocas y conviven con las bacterias (Davet
2004). Su abundancia y diversidad se han tratado de asociar con la calidad del suelo,
aunque la variación de las poblaciones dificulta la confiabilidad de su uso como
indicador. Algunas especies tienen funciones importantes como la reducción de
Fe3+ a Fe2+, otros participan en el desarrollo de la estructura del suelo al mejorar la
estabilidad de los agregados (Wood 1989).
Eucariontes
Incluye a organismos con núcleo y organelos definidos por membranas celulares,
en estos se incluyen a las algas, hongos, protozoarios y todos los organismos
restantes.
Algas. Son organismos autótrofos fotosintéticos, lo que les permite crecer en
rocas, suelos degradados y aun contaminados y sus restos constituyen aporte de
materia orgánica que permite a largo plazo el crecimiento de otros organismos.
También las hay heterótrofos facultativas, que usan moléculas orgánicas como
glucósidos, acetato y piruvato, lo que les permite crecer dentro del suelo y aportar
materia orgánica.
Protozoarios. Estos son organismos heterótrofos que contribuyen a la
transformación de la materia orgánica, aún en residuos y en suelos contaminados.
Hongos. Incluyen varios grupos de organismos heterótrofos de vida libre y
asociados con plantas, que forman estructuras ramificadas (hifas) y les permite
explorar amplio volumen de suelo. Sus estructuras y exudados agrupan partículas de
suelo, principalmente debido a la producción de polisacaridos. Por esto contribuyen
a mejorar las propiedades físicas del suelo, a disolver minerales y a incrementar la
146 disponibilidad de nutrientes para las plantas.
Además la asociación de los hongos con las plantas favorecen el

establecimiento de las plántulas en suelos marginales, porque facilitan la nutrición y
sobrevivencia en sustratos pobres (Davet 2004).
Las hifas de los hongos pueden funcionar como barreras que retienen contaminantes
(Zn, Cd, Mn, Pb) y evitar que lleguen a las plantas, permitiendo así que las plantas
sobrevivan en suelos contaminados, o bien reducen los efectos tóxicos al suplir las
cantidades de N y P que requiere la planta (Gaur y Adholeya 2004).
Dentro de los organismos del suelo y particularmente de la rizósfera que
pueden ser usados para mitigar o revertir la degradación del suelo están los hongos
micorrizicos ya que alrededor de 95% de las especies vegetales son especies que
necesitan de la asociación micorrizica para realizar su nutrición mineral. Se ha
demostrado que la formación de la simbiosis mejora la capacidad de las plantas
para sobrevivir a la sequía (Osonubi et al. 1991), pobres en nutrientes (Ravskon y
Jacobsen 1995), expuestos a patógenos o contaminados, incluso participan en la
formación de suelo, no sólo por solubilizar minerales y aportar nutrientes como el
N y P (Smith et al. 2004, Ravskov y Jacobsen 1995), sino por aporte de exudados
que forman el complejo órgano-mineral, (Gaur y Adholeya 2004), en la Figura 2 se
concentran algunos de sus efectos en los indicadores de la degradación del suelo.
HONGOS MICORRÍZICOS
Biológica Física Química
-Producción de carbono -Mejoran la capacidad de

orgánico disuelto amortiguamiento
-Mejora la estructura
-Mejora el medio de -Participa en el ciclo de
-Reducen compactación y
crecimiento para nutrientes
encostramiento
otros organismos y la -Modifica la actividad de
-Mejoran la capacidad de
actividad biológica contaminantes
retención de humedad
-Contribuyen al -Contribuye a degradar
incremento en la contaminantes
biodiversidad y biomasa
Figura 2. Algunos de los indicadores de degradación de suelo que los hongos icorrizi-
cos pueden modificar. 147
Carrillo González
A pesar de que sus poblaciones en el suelo disminuyen por efecto del

incremento de la concentración de metales introducidos con lodos, las especies
no desaparecen completamente, por lo que pueden colonizar raíces de plantas y
ayudarlas a establecerse. Algunos tienen tolerancia a elevadas concentraciones
de metales por lo que pueden explorar suelos contaminados donde las raíces no
sobreviven por si solas. O bien pueden reducir el paso de metales a la planta en
suelos con alta concentración de ellos (Posta et al. 2004). Los hongos micorrízicos
también se asocian con las plantas metalofitas a quienes pueden beneficiar en su
nutrición, por lo que incrementan la sobrevivencia de árboles (Giri et al. 2004).
Además, estos hongos pueden participar en la formación de suelo a partir de residuos
contaminantes y ser especies pioneras que permiten la invasión de las raíces de las
plantas (González Chávez et al. 2008).
Además se ha demostrado que los hongos simbiontes tienen efectos
benéficos en el desarrollo de las plantas y en la recuperación de suelos contaminados
por hidrocarburos recalcitrantes como los aromáticos, poli-cloruros-bifenilos (PCB)
y plaguicidas (Meharg y Cairney 2000).
Así tenemos que la resiliencia contra la alteración física funciona a través
de estimulación de la actividad biológica, el hombre puede inducir esta última
por medio de la adición de materia orgánica. En respuesta a cambios químicos,
la resiliencia esta más asociada a los minerales del suelo, pero algunos organismos
contribuyen importantemente a la respuesta del suelo a través de su actividad como
la modificación de los residuos o su incorporación a través de exudados (Lal 1998).
TÉRMINOS RELACIONADOS CON EL TEMA

El vocablo descontaminar significa en español someter a tratamiento lo que está
contaminado, a fin de que pierda sus características nocivas. Los términos que
se han usado para describir el tratamiento de suelos degradados y devolverles
sus características productivas, son recuperación, restauración, rehabilitación y
remediación, ninguno de los cuales aparece en el diccionario de la Academia de
la Lengua Española (RALE), ni están reconocidos como neologismos. El vocablo
recuperar deriva del Latín recuperãre que significa volver a poner en servicio lo que
ya estaba inservible. La palabra restaurar derivar del vocablo restarãre (Lat.) que es
volver a poner algo en el estado o estimación que tenía antes y corresponde a la
palabra en Inglés “restoration”. La restauración ecológica es el proceso de manejo
de un hábitat para establecer un ecosistema definido, natural e histórico local (biota,
clima agua y suelo). Esto involucra imitar la estructura, la función, la diversidad y
148 dinámica del ecosistema original (Jackson et al. 1995).
El término restauración de suelos es el proceso opuesto a degradación

de suelo y restablecer la condición original que tenía. Restauración es diferente a
reclamación. El proceso es inducido por el hombre que busca generar un sistema
diverso, sustentable y similar al original (Higgs 1997). Sin embargo, este último vocablo
incluye los procesos o tratamientos que se le dan al suelo para minimizar los efectos
adversos de alguna forma de degradación y dar un uso alternativo sin riesgo a la
salud (Wilchinski 2003). Las propiedades clave que determinan la restauración de los
suelos son estructura, contenido de materia orgánica, arcillas y minerales arcillosos,
porosidad y aireación total, capacidad de retención de agua, capacidad de intercambio
catiónico, profundidad efectiva de raíces y reserva de nutrientes. La restauración de
suelos involucra el uso crítico de la tierra y la selección de un suelo apropiado para el
manejo de un sistema de cultivos que permita retroceder la degradación (Lal 1998).
Las otras tres palabras copias de los vocablos en inglés (préstamo de léxico,
Sampedro Losada 2000) son las siguientes: “rehabilitation” que se usa en forma
traducida como rehabilitación, su significado es cualquier intento por devolver
elementos estructurales o funcionales de un ecosistema. Reclamación (reclamation)
lo definen en inglés como proceso o tratamiento que se le da al suelo para minimizar
efectos adversos y dar uso alternativo sin riesgo para la salud publica, es decir puede
haber un cambio de uso pero el objetivo es detener el proceso degradativo (Meffe
y Carroll 1994), pero no implica que devolver las condiciones originales que tenía
el suelo (Lal 1998). El vocablo remediación (remediation) quiere decir la limpieza o
eliminación de materiales tóxicos, en español no existe la palabra remediación, sólo
existe remediar y significa poner remedio al daño y se usa en medicina.
La remediación incluye el diagnóstico y la evaluación de acciones correctivas
y su factibilidad de ejecución para eliminar contaminantes y evitar su dispersión
(Saval 1995).
También se puede hablar de rehabilitación química, física y biológica, para
describir esta última se ha usado el prefijo “bio”, no implica obtener la condición
especifica previa, por ejemplo, un suelo de bosque de pino que es degradado y
se reforesta con eucalipto, sus condiciones no serán las mismas que las iniciales
pero los elementos estructurales son recuperados y por ello se puede hablar de
rehabilitación.
CONCLUSIONES
La degradación de suelo es un problema prioritario desde el punto de vista de
la conservación de los recursos naturales, en este caso difícilmente renovables.
Incluso se podría hablar de un elemento estratégico de soberanía nacional por las 149
Carrillo González
implicaciones políticas y sociales en la producción de alimentos, y por el tiempo y

requerimiento de recursos humanos que se necesitan para el establecimiento y la
ejecución de planes de recuperación del recurso suelo.
La degradación puede ocurrir por diversas causas; la debida a procesos de
erosión es la más importante por la magnitud en la superficie de suelos afectados,
pero la degradación química ha tomado importancia en los últimos años. Entre las
distintas causas está la acumulación de sales, la acidificación, la contaminación con
hidrocarburos, agroquímicos y EPT (metales pesados). Sin embargo, no se tiene
un registro o base de datos confiable de la magnitud e intensidad de esta forma de
degradación.
Las alternativas de recuperación de suelos que usan procesos biológicos
parecen ser las más factibles para ser implementadas en nuestro país, debido
a sus costos. Pero para ejecutar muchas de ellas, aún se requiere solucionar
algunas limitantes y buscar las opciones más eficientes y con menor impacto en
la modificación de los ecosistemas o de la diversidad de los sitios. Para lograr esto
es necesario esclarecer varios de los mecanismos de ejecución y los factores más
importantes para establecer rutas críticas.
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158
RESTAURACIÓN Y MICORRIZAS EN UN BOSQUE TROPICAL
ESTACIONAL: LA COMPOSICIÓN DE LAS ESPECIES DE HONGOS,
LA ACUMULACIÓN DE CARBONO Y RELACIONES HÍDRICAS
RESTORATION AND MYCORRHIZAE IN SEASONAL TROPICAL

FOREST: FUNGAL SPECIES COMPOSITION, CARBON
ACCUMULATION, AND WATER RELATIONS
Edith B. Allen1, José Ignacio Querejeta2, Rodrigo Vargas2, Season Snyder2,

Hector Estrada-Medina2, Louise Egerton-Warburton3,
Arturo Gómez-Pompa4 and Michael F. Allen1
1
CENTER FOR CONSERVATION BIOLOGY, UNIVERSITY OF CALIFORNIA
DEPT. SOIL AND WATER CONSERVATION, CEBAS-CONSEJO SUPERIOR DE INVESTIGACIONES
2
CIENTÍFICAS, CAMPUS UNIVERSITARIO DE ESPINARDO. SPAIN. 3CHICAGO BOTANIC GARDEN

4
CENTRO DE INVESTIGACIONES TROPICALES. UNIVERSIDAD VERACRUZANA.
edith.allen@ucr.edu
Resumen
En este trabajo se presentan dos grupos de experimentos de restauración ecológica
mediante el uso de micorrizas en un bosque tropical seco en la península de
Yucatán, México. El primer grupo de experimentos presentado compara los efectos
de varios inóculos micorrízicos procedentes de vegetación en diferentes etapas
sucesionales. Las comunidades de hongos micorrízicos provenientes de sitios
diferentes, las diversas respuestas de crecimiento de plantas en etapas sucesionales
159
Edith B. Allen et al.
tempranas o tardías, y las condiciones específicas de cada sitio crearon entre si

interacciones complejas que pueden explicarse mejor a través de las diferencias
en la materia orgánica del suelo. Mediante la estimulación del crecimiento vegetal
las micorrizas incrementaron los aportes de biomasa y la acumulación de materia
orgánica en el suelo. Incrementos adicionales en el contenido de materia orgánica
en el suelo podrían ser promovidos por la producción de glomalina después de
la inoculación. El segundo grupo de experimentos fue realizado para probar los
efectos de una planta nodriza en el establecimiento de plántulas a través del proceso
de redistribución radicular de agua (hydraulic lift). La sobrevivencia de las plántulas
fue mayor cerca de la planta nodriza. La composición isotópica de oxígeno (18O)
mostró que esas plántulas recibieron agua de capas profundas a través del proceso
de redistribución llevado a cabo por las raíces de la planta nodriza. Debido al papel
crítico que juegan en la promoción del crecimiento vegetal, la captura de carbono, y
la mejora de las relaciones hídricas las micorrizas deben ser consideradas como un
componente importante de los programas de restauración ecológica.
Abstract
We report on restoration experiments using mycorrhizae in seasonal tropical forest
in the Yucatan Peninsula, Mexico. Two restoration experiments were done to
determine the effects of mycorrhizal inoculum from different stages of succession.
The complex interactions of mycorrhizal fungal species assemblages from different
stages, growth responses of early and late successional plants, and site conditions
created complex interactions that could best be explained by differences in soil
organic matter. By improving plant growth, arbuscular mycorrhizae also increased
litter fall and accumulation of soil organic matter. Further increases in organic
matter may be promoted by glomalin accumulation following inoculation. A
second set of experiments was done to test the effects of a nurse plant on seedling
establishment via hydraulic lift. Seedling survival was greater near the nurse plant,
18
O stable isotope data showed that these seedlings received hydraulically lifted deep
water in the vicinity of the nurse plant. Because of the critical roles of mycorrhizae
in promoting plant growth, carbon sequestration, and improving water relations,
they need to be considered as part of restoration programs.
INTRODUCTION
As discussed in other chapters of this book, mycorrhizal fungi are important in
160 promoting growth of individual plant species and, thereby, will alter ecosystem
RESTAURACIÓN Y MICORRIZAS EN BOSQUE TROPICAL ESTACIONAL
functioning. This chapter reports on two restoration studies from seasonal tropical
forest in the Yucatan Peninsula. Two examined the growth response of individual
trees to mycorrhizal inoculation with assemblages of fungi from early and late
successional forests, and how inoculation promotes soil carbon accumulation. The
second set of experiments concerned the role of mycorrhizal fungi in promoting
hydraulic lift to establish seedlings. Hydraulic lift is especially important in
seasonally dry climates where water movement via hyphae may make the difference
for survival and growth. The two sets of studies together provide insight into the
importance of mycorrhizal fungi in the establishment of seasonal tropical forest,
and evidence for mycorrhizal-induced changes in growth, water relations, nutrient
uptake, soil organic matter, species diversity, and overall ecosystem functioning. The
importance of mycorrhizae for each of these functions is discussed, followed by the
descriptions of the experiment to study them. Mycorrhizal fungi operate at the scale
of the individual, but in promoting carbon accumulation and water movement they
affect ecosystem dynamics and thus are globally important.
Species composition of mycorrhizal fungi and restoration

Ecosystem disturbance affects the species composition of mycorrhizae in tropical
forests (Janos 1980a, Alexander et al. 1992, Huante et al. 1993, Boerner et al.
1996, Allen et al. 1998, Allen et al. 2003). As for plant communities, arbuscular
mycorrhizal (AM) fungal communities may be species-poor immediately following
disturbance, and then later become more diverse. The classic work in this area was
on sand dune succession in England (Nicolson and Johnston 1979). The percentage
of mycorrhizal root infection increased in later successional stable dunes, and the
number of mycorrhizal fungal species increased from one species in the foredunes
to several in the stabilized dunes. Additional studies in sand dunes (Sigüenza et al.
1996, Corkidi and Rincón 1997) and tropical forest (Janos 1980b) showed that early
successional sites had non-mycorrhizal or facultatively mycorrhizal plants, while
later successional sites had mycorrhizal-responsive plants and a higher diversity of
mycorrhizal fungi.
Recolonization of arbuscular mycorrhizal fungi may be slow and patchy in
severe disturbances such as the Mt. St. Helens volcanic eruption (Allen et al. 2005)
or reclaimed mined lands (Waaland and Allen 1987, Allen et al. 1987), and these
sites did not recover mycorrhizal diversity decades later because the soil was severely
altered. The number of mycorrhizal spore species in early seral soils was 1-2, in 5-7
year soils it was 6-8, while undisturbed soils had 12 or more species (Allen et al.
1987, Allen and Friese 1992). 161
Several studies have also been done in seasonal tropical forest on changes in AM
diversity with disturbance and succession. There were no differences in AM spore
species composition in tree-fall gaps and adjacent forest, which had a total of 15
species, in the Chamela Biological Station (Allen et al. 1998). However, nearby
pastures had only two species of spores. This contrasts with results for Costa
Rican grasslands and nearby wet tropical forest, which were similar in AM fungal
spore species composition (Johnson and Wedin 1997, Picone 2000). Vegetation
is expected to control mycorrhizal species composition, especially with a drastic
difference such as species-rich forest compared with species-poor planted grassland
(e.g., Johnson and Wedin 1993). However, in these studies the climate may have
been the controlling factor, as pastures are subject to more severe seasonal drying
and heat in the seasonal tropics than the wet tropics, and may pose a more severe
environment for spores surviving the transition from beneath a shady forest canopy
to an exposed pasture.
In general, AM plant communities tend to be high in plant richness but
low in fungal species richness, while ectomycorrhizal communities are low in plant
but high in fungal species richness (Allen et al. 1995). A maximum number for
richness of AM fungi within any stand or region was, curiously, about 40 species
based on sites examined from a variety of vegetation types (Allen et al. 1995, 2002,
Varela and Trejo 2001). However, the number of AM species associated with any
one plant species tends to be 6-8 (Allen et al. 1995, 2001). Van der Heijden et al.
(1998) showed that the effects on individual plant growth from adding additional
AM species to a spore mix becomes diminished after 6-8 species of fungi were
present. The functional significance of changes in mycorrhizal spore species
composition have seldom been examined in a field setting (Querejeta et al. 2003,
2006a). Restoration studies provide an opportunity to learn which species of fungi,
or groups of species, are important for restoration. The low number of AM species
makes it possible to examine responses to both individual AM species and groups
of species representing different successional stages or vegetation types.
The goal of the restoration ecologist is to hasten the rate of succession to match plant,
animal and microbial diversity in the restored area with an appropriate reference area
(Allen et al. 2001). A diversity of late successional plants are normally introduced for
restoration, but if these are introduced to an early successional soil, then the plants
must associate with early successional AM fungi. Arbuscular mycorrhizal fungi are
seldom reintroduced in practice. When they are, they are usually introduced as a
single cultured species, or at maximum 2-3 species (Corkidi et al. 2005). Cultured
162 inoculum may not be effective for various reasons. It may be non-viable following
storage or poor production practices, or may include unsuitable AM species for

designated plant species or for the field site. An alternative to cultured inoculum is
the use of nursery-grown seedlings inoculated with fresh field soil from a desired
reference area to assure that appropriate local fungi are used. However, this is seldom
done in practice, as nurseries do not wish to purposely risk contamination with
potential pathogens brought in from the field. Inoculation may occur unintentionally
in the nursery if non-sterile soil is used, or if the nursery pots are placed on the
ground where they will become contaminated by fungi indigenous to the nursery.
The latter case has been observed by colonizing EM fungi in the nursery (Perry et
al. 1989), but we are not aware of a published study on the potential existence or
effects of colonizing AM fungi in the nursery. In the study by Perry et al. (1989), the
greenhouse contaminant Telephora terrestris, an ectomycorrhizal fungus, was quite
effective in promoting conifer growth, but a similar study of AM fungi needs to be
done.
A study on inoculation with AM fungi was done in seasonal tropical forest,
Quintana Roo, Mexico, at the El Eden Ecological Reserve to test the effects of
different sources of AM inoculum on tree growth (Allen et al. 2003). Seedlings of
six species (three early seral species, Leucaena leucocephala, Acacia pennatula, Guazuma
ulmifolia, and three that persist in mature forest, Havardia albicans, Brosimum alicastrum,
Ceiba pentandra) were started from seed in steam-sterilized soil with three inoculum
treatments, 25 g of fresh soil from either a mature seasonal tropical forest or from
a 2-year-old burned forest soil, and no inoculum. After 2.5 months of growth in
a shade house the seedlings were transplanted to a site that was experimentally
burned. The uninoculated plants became contaminated by field inoculum, and had
similar percentages of mycorrhizal colonization as the two inoculated treatments
within one year. However, the inoculum treatments had very different growth
effects. For four of the six species the plants inoculated with early successional
burned forest soil were largest, those with mature forest soil were intermediate, and
the uninoculated plants were smallest. In contrast, two of the species (Guazuma and
Ceiba) showed a different pattern of response: The early successional inoculum still
produced the largest plants, but the mature forest inoculum produced the smallest.
The reason for the poor performance of the mature forest inoculum was
likely due to the different AM species composition (Allen et al. 2003). The early
seral soil consisted of a lower diversity of species that were dominated by small-
spored Glomus, while the mature forest soil had a higher percentage of large-spored
species in the Gigasporaceae. Growth response studies showed plants inoculated
with Scutellospora calospora (Gigasporaceae) were smaller than those inoculated 163
with isolates of Glomus spp. This was most likely because S. calospora produced
more external hyphae and utilized a higher proportion of plant carbon than Glomus
spp. (Thomson et al. 1990, Pearson et al. 1993, Hart and Reader 2002). Similarly, the
small-spored Glomus mosseae was a more effective mutalist in terms of biomass and
response to P level than he large-spored Acaulospora bireticulata (Gavito and Varela
1995).
The experiment of Allen et al. (2003) was repeated one year later with
somewhat different results (Allen et al. 2005). In the second experiment, the mature
forest inoculum produced the best growth response by the second year for some of
the species, even though it was never the best inoculum during four growing seasons
in the earlier experiment. The reason for this may have been the fire treatment
that burned incompletely and left a large amount of organic matter in the soil in
the second compared to the first experiment. The mature forest fungi may have
performed better in an organic soil that was more similar to their site of origin
(Allen et al. 2005).
Most inoculum studies to test tropical plant response to mycorrhizae have
used either early-seral or pot-cultured inoculum (Janos 1980b, Huante et al. 1993,
Siqueira et al. 1998, Zangaro et al. 2000). Studies using late seral inoculum have had
mixed results; forest inoculum was better than pasture inoculum for an early seral
tree (Fischer et al. 1994), but the two sources of inocula produced similar growth
in a late seral tree (Asbjornson and Montagnini 1994). Another study (Kiers et al.
1998) had species-specific interactions, with late seral inoculum best for a pioneer
tree in one case, and early seral inoculum best for a mature forest tree in another.
The impacts of mycorrhizal fungi from different stages of succession, or from
different vegetation types, are not always straightforward to predict, and may require
additional experimentation until generalizable principles are found for complex
interactions of multiple fungal and plant species and varying site conditions.
Mycorrhizae, tropical forests and carbon sequestration

The two sequential restoration experiments reviewed above (Allen et al. 2003, 2005)
demonstrated that soil organic matter may control plant mycorrhizal response. The
individual growth responses of plants to mycorrhizal fungi can be scaled up to the
global scale when carbon accumulation and sequestration is considered. Tropical
forests contribute a large proportion of the annual global carbon flux (Brown and
Lugo 1982, Chambers et al. 2001). Soils are the largest carbon pool in terrestrial
ecosystems (Schlesinger 1997, Swift 2001), and isotopic composition of soil organic
164 matter suggests that tropical forests are aggrading systems (Trumbore 1997).
Tropical seasonal forests have been continuously disturbed since remote

times, causing changes in the carbon stocks. Humans have used and altered the
Yucatecan forests since the ancient Maya (Gómez-Pompa 1992, Gómez-Pompa et
al. 2003), and hurricanes (Tanner et al. 1991) and fires (Whigham et al. 1991) have
always been important natural disturbances. Hurricanes create a large amount of
fuel, which may explode into extensive fires during the dry season (Whigham et
al. 2003), causing large depletion of the above and below ground carbon stocks
because of the high temperatures and shallow soils. Mature seasonal forests of the
Yucatan represent large carbon pools, with an estimated 70 Mg C ha-1aboveground
and 78 Mg C ha-1 belowground (Vargas 2007).
Belowground carbon processes are poorly understood, and soil carbon
remains very difficult to quantify because it is highly patchy in space and time
(Klironomos et al. 1999) and is comprised of many different compounds arising
from different organisms. Belowground processes and the role of fungi in global
change has been considered a “black box” for ecosystem ecologists (Treseder and
Allen 2000a). However, increased atmospheric CO2 and changes in climate and land
use change are likely to affect the distribution of carbon pools and the rate of
cycling through vegetation, microorganisms, and soils (Treseder and Allen 2000b,
Amundson 2001).
Mycorrhizal fungi obtain most of their carbon from their host plant, and
the nutrient status of foliage strongly affects mycorrhizal growth. The presence of
mycorrhizae in soils adds carbon to the system, and also affects the decomposition
of organic matter. This can occur either directly by decomposition of carbon
substrates or indirectly by affecting the nutrient availability and thereby competing
with decomposers for limiting resources such as N.
Mycorrhizal fungi participate in soil carbon sequestration, but the
contribution to this process has been underestimated (Rillig and Allen 1999).
Mycorrhizal contributions to carbon sequestration are mainly through the recently
discovered protein glomalin, and this protein appears to be exclusively produced
by arbuscular mycorrhizal (AM) fungi (Wright and Upadhyaya 1996, Rillig et al.
2001). The contribution of AM fungi to soil carbon pools can be significantly
affected by changes in plant root dynamics (Norby and Jackson 2000, Treseder et
al. 2003).
Mycorrhizae and carbon cycling

Soil micro-organisms are the agents of transformation of soil organic matter,
nutrients and of most key soil processes (Powlson et al. 2001). Their activities are 165
greatly influenced by soil physico-chemical and ecological interactions. Mycorrhizal

fungi play an important role in regulating carbon fluxes between the biosphere
and the atmosphere, and mycorrhizae are among the key players in soil ecological
processes (Dahlberg 2001). Mycorrhizae can alter ecosystem carbon dynamics by
affecting carbon fixation by plants as they increase rates of photosynthesis. Between
10 and 25% of net primary production (NPP) is allocated directly from plants to
mycorrhizal fungi, although this number can range from 5 to 85% (Allen 1991,
Treseder and Allen 2000b). Mycorrhizae can form networks that increase fungal
biomass in the soil and interconnect plants by a common mycelium (Kennedy et al.
2003). Studies have reported translocation of 14C-labeled carbon between plants via
this common hyphal network connecting the roots of different plants (Finlay and
Read 1986, Graves et al. 1997).
In mycorrhizae, the fungal hyphae extend out into the soil matrix, either
across long distances (up to 20m from the host root) or producing up to a meter of
hyphae per mm of root (Allen 2001). The extraradical hyphae effectively increase
the volume of soil explored for nutrients, by growing beyond the areas of nutrient
depletion around the roots. Recent studies suggest that live hyphae can turn over
rapidly, in five to six days on average, suggesting that carbon flow to AM hyphae
might be respired back to the atmosphere quickly (Allen et al. 2003b, Zhu and Miller
2003). Mycorrhizae can also affect fine root decomposition rates by changing root
properties and soil carbon processing rates (Langley and Hungate 2003).
Mycorrhizae have indirect effects on soil carbon storage, as they are
important in processes of soil aggregate stabilization. The relationship between soil
structure, and the ability of soil to stabilize soil organic matter with associations
with microorganisms are key elements in soil C dynamics (Jastrow and Miller 1997,
Bethlenfalvay et al. 1999, Six et al. 2002). Soil organic matter has relatively labile
carbon compounds such as humic substances (see Hayes and Clapp 2001) that can
be protected inside soil micro-aggregates stabilized by mycorrhizae.
A substantial amount of fungal carbon is allocated to the synthesis of not
readily decomposed compounds such as chitin (60% of the cell wall; e.g. Gooday
1994) and glomalin. AM fungi are the sole producers of glomalin, which is a potentially
recalcitrant glycoprotein (Wright and Upadhyaya 1996) even if it is exposed to
frequent fires at the landscape level (Knorr et al. 2003). Glomalin is important in
carbon sequestration because it functions in forming soil aggregates (Wright and
Upadhyaya 1998). In Hawaiian soils, there is evidence that AM mycorrhizae can make
large and direct contributions to soil organic matter (20-25% of the soil carbon),
166 especially by the contribution of glomalin in soil aggregates (Rillig et al. 2001).
There is a lack of knowledge concerning the decomposition rates of hyphae and

glomalin (Steinberg and Rillig 2003), and this situation makes it difficult to estimate
hyphal/glomalin residence time in soil, the conditions influencing decomposition,
and the net carbon pool in soil. In tropical ecosystems glomalin may persist up to
25 to 40 years (Rillig et al. 2001); however, at La Selva (Costa Rica), the turnover
rate appears to be much faster (Lovelock et al. 2004a). We have measured a glomalin
concentration of 2.5 mg protein/g soil in a 16 year-old seasonal tropical forest at El
Eden Ecological Reserve (Vargas and M. Allen unpublished).
Glomalin has been used to estimate the rates of hyphal production. Using
this method it was found that approximately 10% of estimated above ground
primary production of the forest belongs to hyphal production (Lovelock et al.
2004b). Moreover, it has been reported that glomalin may be useful as an indicator
of land-use change effects (Rillig et al. 2003). Few studies have been done on the
seasonality of glomalin and few changes have been detected (Lutgen et al. 2003),
suggesting the stability of this substance; however, this observation has to be tested
in different environments.
Ecosystem carbon cycling depends strongly on the productivity of plant
species and the decomposition rates of the litter they produce. Mycorrhizal research
has emphasized the role of the symbiosis in facilitating the capture of nutrients (e.g.
N and P) in ionic form. However, attention has shifted to analyzing the mycorrhizal
abilities to release N and P from the detrital materials of microbial faunal and plant
origins, which are the primary sources of these elements in terrestrial ecosystems.
Ectomycorrhizal fungi are capable of producing enzymes allowing them to access
carbon, nitrogen and phosphorus from complex organic resources in soil for
tropical ectomycorrhizal forests (Dighton 1991, Perez-Moreno and Read 2000,
Read and Perez-Moreno 2003). AM fungi are believed to possess no degradative
capability and they are unable to decompose complex organic molecules. The
presence of mycorrhizal fungi in soils and their ability to immobilize N and P could
limit growth of saprophytic microbes and thereby retard decomposition. However,
recent studies suggest that AM fungi can both enhance decomposition and increase
nitrogen capture from complex organic material in soil (Hodge et al. 2001). The
presence of mycorrizal hyphae in soils adds carbon to the system, and also affects
the decomposition of organic matter. If this becomes generalized, then tree and
seedling growth in AM seasonal tropical forest may benefit from direct nutrient
cycling mediated by their mycorrhizal symbionts.
The contribution to soil carbon pools by mycorrhizae could be affected by
several factors. Deforestation is one of the most important factors that can affect 167
annual carbon source in tropical forests (Houghton et al. 2000), soil microorganisms
and their contribution to biogeochemical process. There is a close spatial and
temporal relationship between the plant community and the mycorrhizal fungal
community, which affects the carbon dynamics and carbon pools in the ecosystem.
Studies indicate that mycorrhizal linkages can reduce plant competition for resources,
promote forest recovery, and influence the pattern of plant succession (Amaranthus
and Perry 1994). Finally in a changing environment, the increase in carbon dioxide
could change soil structure and this has a strong effect on soil processes and
microorganisms (Rillig and Allen 1999).
Experimental effects of mycorrhizae on soil organic matter

The mycorrhizal inoculation experiment at the El Eden Ecological Reserve (Allen
et al. 2003) described above, included data collection on soil organic matter that
demonstrated the impacts of inoculum on ecosystem carbon accumulation. Soil
organic matter and nutrients were analyzed prior to the experimental burn, three
months after the burn at the time of planting, and in the third growing season
following planting. Soil samples were collected from the surface 10 cm. Prior to
planting, 28 soil samples were collected across the plot, and after planting there
were six replicates for each species in each inoculum treatment. Organic matter was
determined by combustion, and total N, bicarbonate extractable P, and total P by
perchloric acid digestion were also analyzed. These soils have high levels of organic
matter, with 34% in the field site prior to the experimental burn (Table 1). This field
was a recovering secondary forest that had been burned in a wildfire in 1995, and
following the experimental burn in June of 1997, the organic matter decreased to
15.9% (Table 1). While measurements of organic matter were not done in 1995, the
high levels in 1997 two years following a burn indicate the high rate of recovery of
organic matter in these soils.
The measurements of soil organic matter (OM) after three growing seasons
reflect the effects of mycorrhizal fungi on plant productivity summarized above
and reported in Allen et al. (2003). As described above, the plants inoculated with
early seral inoculum were largest, and those with mature forest inoculum were
intermediate or smallest compared to the uninoculated plants (Allen et al. 2003).
The plants inoculated with early seral inoculum dominated by Glomus spp. also had
the highest % OM in surface rhizosphere soil (Table 1). Since these were the largest
plants, they had the highest leaf production and most litterfall. Litterfall normally
occurs during the dry season (January to May), so the soils were accumulating OM
in this treatment even though the October sample date was in the rainy season.
168 The uninoculated plants were on average smallest, and had significantly lower %
TABLE 1. Soil organic matter (OM), total N and bicarbonate extractable P concentrations
in soil from a restoration site before and after an experimental burn, and three years
later from six tree species inoculated with soil from early seral forest, mature forest, or
no mycorrhizal inoculum (NM). ANOVA was done to compare the three inoculum
treatments. There were no significant differences among plant species within an
inoculum treatment, and no significant interactions for inoculum vs. plant species.
Treatment %OM S.E. %N S.E. mg/g P S.E.

Pre-burn (6/97) 34.0 1.2 1.39 0.08 29.1 3.0
Post-burn (9/97) 15.9 0.7 1.52 0.09 29.4 2.5
Po s t - p l a n t i n g
== == === === === ===
(10/00)
Early 47.6b 1.5 1.02b 0.08 15.6 1.1
Mature 42.1ab 2.2 0.92ab 0.09 10.2 1.1
NM 39.9a 1.6 0.67a 0.05 17.7 4.2

P 0.011 0.004 0.117
OM in their surface soils, while the plants inoculated with mature forest soil were
intermediate both in tree growth and in % OM.
These results suggest that the effects of mycorrhizal fungi on productivity
are highly important in determining C accumulation in soils. The effects of the
different species composition of AM fungi on hyphal development and on glomalin
accumulation still need to be tested. Gigasporaceae are known to produce an
extensive mycelial network, but this net work is slow to develop and these AM fungi
were most abundant in late successional soils.
Hydraulic lift and facilitation of seedling establishment during drought

Another important role of mycorrhizal fungi is water uptake, and here we report on
a project to study hydraulic lift as applied to restoration of trees in seasonal tropical
forest. Plant roots transfer water between soil layers of different water potential
thereby significantly affecting the distribution and availability of water in the soil
profile (Burgess et al. 1998). The redistribution of water by plant root systems from
169
deep moist layers to drier shallow layers in the soil profile has been termed hydraulic
lift (Caldwell et al. 1998). This process involves reverse flow and water efflux from
shallow roots to soil when reduced canopy transpiration at night allows root water
potential to rise above soil water potential in drier upper soil layers. Potential
implications of this process include plant transpiration enhancement during periods
of strong evaporative demand (Ryel et al. 2002), facilitation of water-stressed
neighboring plants (Dawson 1993, Moreira et al. 2003), prolonged activity of fine
roots and rhizosphere microorganisms during drought (Querejeta et al. 2007a), or
improved mineralization, diffusion and absorption of nutrients in dry soil (Caldwell
et al. 1998). Querejeta et al. (2003b) showed that plants conducting hydraulic lift can
directly supply water to their associated EM and AM mycorrhizae during the night,
thus maintaining their integrity and functionality even during extreme drought.
Experiments on effects of mycorrhizae on hydraulic lift

We hypothesized that hydraulic lift may facilitate seedling establishment in dry
tropical agroecosystems. Seedlings growing in the vicinity of large deep-rooted trees
FIGURE 1. d 18O (y-axis) of stem water in seedlings of different species planted at

170 different distances from a nurse tree Brosimum.
that conduct hydraulic lift might experience less water stress and higher survival
during the dry season, especially when nurse trees and seedlings share a common
mycorrhizal network.
A field experiment was designed to test this hypothesis under dry
tropical conditions in the Yucatan Peninsula near Merida. Two traditional Maya
FIGURE 2. Isotopic composition of soil water (D:H [y-axis] vs. d18O [x-axis]). 171
agroforestry systems (home gardens) with a taxonomically and structurally diverse

plant community were selected as our experimental sites: Hocaba and Santa Cruz
(Querejeta et al. 2006b, Querejeta et al. 2007b). We chose one mature Brosimum
alicastrum (ramón) individual at each location and planted Spondias purpurea (ciruela
xuntura), Brosimum alicastrum, Cedrela odorata (cedro) and Cordia dodecandra
(siricote) seedlings in transects around them. Ten seedlings per transect were
planted in eight monospecific transects at increasing distance (1-10m) from the
base of each nurse Brosimum tree. Planting was carried out in December 2001 after
the end of the rainy season, and the surviving seedlings were destructively sampled
in April 2002 at the peak of the dry season. No water was applied to the seedlings
during the experiment. Woody tissue water content as well as xylem water hydrogen
and oxygen isotopic composition were measured in the surviving seedlings in April
2002. None of the Spondias seedlings survived the drought period in any of the
transects, so this species was excluded from the final sampling. Soil samples were
collected during mid-day at 2m and 10m from the base of the nurse Brosimum tree
in Santa Cruz. Moisture content and water isotopic composition were measured in
these soil samples as well.
Surface soil water content was much higher near the Brosimum nurse tree
than away from it in Santa Cruz (9.8% vs. 3% at 0-10cm soil depth). Surface soil
water was also less evaporated (less enriched in the heavier isotope O18) near the
nurse tree than away from it in Santa Cruz (Figure 2). Higher soil moisture content
and reduced evaporative enrichment of surface soil water within the rhizosphere of
the nurse tree both indicate hydraulic redistribution of water from deeper layers in
the soil profile.
Seedling survival rates at the end of the dry season were significantly
higher near the nurse trees, which we interpret as strong evidence of drought stress
alleviation and facilitation by adult Brosimum individuals. For example, Cedrela
seedling survival percentage in Hocaba was 70% near the nurse tree (0-5m), but
only 30% for seedlings planted further away (5-10m) from the nurse tree. Likewise,
Cordia seedling survival was 40% near the nurse tree, but dropped to 10% for
seedlings planted further away. A similar pattern of higher seedling survival near the
nurse Brosimum tree was observed at the Santa Cruz site.
O18 data showed that xylem water was least enriched in the heavier isotope
( O) in Cedrela and Cordia seedlings planted at the shorter distance from the nurse
18
trees (Figure 1). This indicates seedling uptake of “hydraulically lifted” water from
deeper soil layers (therefore less exposed to evaporation), which was not available to
172 seedlings planted further away from the nurse Brosimum trees.
Surprisingly, distance from the nurse trees did not affect the stem water
content of Cedrela and Cordia seedlings in any significant way at time of sampling
(Figure 3), despite higher soil moisture within the rhizosphere of the Brosimum
nurse trees. Therefore, proximity to the nurse tree did not result in any detectable
improvement in seedling water status at the peak of the dry season. However,
improved water status of seedlings growing near the nurse trees relative to those
growing further away may have occurred during earlier stages when drought
conditions were less extreme, thus explaining differences in seedling survival rates.
Further studies will be required to determine if drought stress alleviation due to
hydraulic lift is the major reason for increased seedling survival near mature Brosimum
nurse trees, as suggested by our data.
Mycorrhization data
The mycorrhizal status of Brosimum, Cedrela and Cordia seedlings planted in transects
around adult Brosimum trees was evaluated after harvest (April 2002). Percentage
AM colonization of the seedlings was slightly but significantly higher (P=0.04)
FIGURE 3. Stem water content (y-axis) in seedlings at different distance from nurse tree
Brosimum. 173
FIGURE 4. Percentage AM colonization of roots (y-axis) in seedlings at different

distance from nurse tree Brosimum at Santa Cruz.
in Santa Cruz than in Hocaba, especially for Cordia and Brosimum. Percentage
AM infection was significantly different (P<0.0001) among seedling species as
well. Across sites, Cordia seedlings showed highest level of root colonization by
arbuscular mycorrhizal fungi (70-85%), followed by Cedrela (46-52%) and Brosimum
(32-49%).
Percentage colonization of roots by AM fungi in Cordia and Cedrela seedlings
was not significantly affected by distance from the nurse Brosimum trees (Figures 4
and 5). Only Brosimum seedlings in Santa Cruz (but not in Hocaba) showed slightly
174 higher AM infection near the nurse trees, suggesting that some conspecific seedling
facilitation mediated by AM fungi may have occurred in this case. Higher AM

infection may have played a role in enhancing Brosimum seedling survival near adult
trees of the same species during drought.
Overall, the data indicate that the abundance of AM inoculum in soil was
relatively high and spatially uniform in these agroforestry systems, irrespective
of distance from well established mature trees. However the identity of the AM
fungal species colonizing the roots of the seedlings was not determined in this
study. Seedlings growing within the rhizosphere of Brosimum nurse trees may have
been colonized by different and more “beneficial” AM fungal species than those
Figure 5. Percentage AM colonization of roots in seedlings at different distances from

nurse tree Brosimum at Hocaba. 175
growing further away, thus contributing to higher seedling survival rates despite
similar percentage infection levels. Moreover, improved functionality of seedling
mycorrhizal roots and extraradical mycelium may have occurred near nurse trees
due to higher soil moisture during severe drought. Seedlings sharing a common
mycorrhizal network with nurse trees conducting hydraulic lift have been shown
to maintain the integrity and functionality of their mycorrhizal symbiosis during
extreme drought and to receive small amounts of hydraulically lifted water directly
along hyphal links (Egerton-Warburton et al. 2007).
CONCLUSIONS
Mycorrhizae have several important roles in restoration of seasonal tropical forest.
They may improve establishment of tree seedlings, but the appropriate species of
AM fungi must be selected. In the case studies presented here (Allen et al. 2003,
2005), the initial growth response to mature forest fungi was lower than for early seral
fungi. Since the results of the two studies were different (maximum growth response
by mature vs. early seral fungi), the studies show the importance of understanding
the growth environment of the establishing seedlings. In an early seral soil, such as
one that was burned or tilled, early seral fungi may be more responsive, while an
undisturbed soil may promote better growth with later seral fungi. Restoration is
an important process to increase soil C, and selection of the most productive fungi
for the site will enhance this process while increasing establishment and growth.
Mycorrhizal fungi operate at the scale of the individual, but in promoting carbon
accumulation of ecosystems they promote carbon sequestration and thus are globally
important. Finally, tree growth in a seasonally dry climate is especially stressful for
establishing seedlings. The role of AM fungal hyphae in promoting hydraulic lift is
critical in this environment. Not all inoculation studies have resulted in increased
plant growth, but these are seldom tested against water stress (Querejeta et al.
2003a, Querejeta et al. 2006a). We suggest that even where fungi do not increase
growth immediately during the rainy season (when plants are typically planted
for restoration), they may improve plant survival and growth in the dry season by
providing water to the plant via hydraulic lift.
ACKNOWLEDGEMENTS
This research was funded by the U.S. National Science Foundation (DEB 9622352
176 and 9981607) and the University of California Institute for Mexico and the U.S.
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184
LAS MICORRIZAS ARBUSCULARES Y LA RESTAURACIÓN DE
SABANAS TROPICALES EN VENEZUELA
ARBUSCULAR MYCORRHIZAS AND THE RESTORATION OF

TROPICAL SAVANNAS IN VENEZUELA
Gisela Cuenca
INSTITUTO VENEZOLANO DE INVESTIGACIONES CIENTÍFICAS (IVIC)
CENTRO DE ECOLOGÍA, CARACAS, VENEZUELA
gcuenca@ivic.ve
Resumen
Las micorrizas arbusculares (MA) pueden ser utilizadas para acelerar la sucesión
o de recuperación de un ecosistema degradado. En este trabajo se plantean tres
estrategias que utilizan a los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) para
recuperar sabanas que fueron sometidas a una severa perturbación. Tales estrategias
son 1) la siembra de gramíneas exóticas; 2) la introducción de inóculos de HMA
(consistentes en esporas, raicillas colonizadas y micelio) junto con pequeñas dosis
de fertilizante y 3) la utilización de arbustos nativos micorrizados como plantas
“nodrizas”. Los resultados muestran que la resiembra de gramíneas exóticas cuando
la perturbación acaba de ocurrir, genera un incremento significativo en el inóculo
de HMA. Esto a su vez, favorece el reingreso de la flora nativa que al cabo de
varios años, desplaza a las gramíneas exóticas, lográndose con ello la recuperación
185
Cuenca
de la sabana. La estrategia (2) es necesaria cuando el tiempo transcurrido desde la

perturbación ha sido tan largo que los pocos propágulos de HMA que sobrevivieron
a la perturbación han desaparecido por ausencia de hospederos. Y finalmente,
utilizando arbustos nativos como plantas “nodrizas”, se logró el reclutamiento de
especies nativas de las sabanas alrededor de los mismos, lográndose de esta manera
la reactivación de la sucesión vegetal que se hallaba detenida.
Abstract
Arbuscular mycorrhizas (AM) can be used to increase the rate of plant succession
or restoration of degraded ecosystems. In this work we discuss three strategies
that involve arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) for the restoration of degraded
tropical savannas. These are: 1) planting exotic grasses; 2) the introduction of an
AMF inoculum (spores, colonized roots and mycelium) together with a small dose
of chemical fertilizer and 3) the use of mycorrhizal native shrubs as “nurse” plants,
to promote the recruitment of savanna indigenous plant species around them.
Results showed that planting exotic grasses when the disturbance has just occurred,
produces a significant increase in the AMF inoculum . This in turn, promotes the
income of native species which in few years, displaced the exotic grasses and caused
the recovery of degraded savannas. Strategy 2) is necessary when long time has
elapsed since disturbance and the few AMF propagules that survived disturbance,
died due to the lack of host plants. Finally, the strategy 3) using native shrubs as
“nurse” plants produced the recruitment of savanna indigenous plant species around
these shrubs, reactivating plant succession that was stopped after disturbance.
INTRODUCCIÓN
La creciente degradación de las áreas tropicales hace que sea prioritario el desarrollo
de estrategias que promuevan el éxito de los planes de reforestación y de recuperación
de los ecosistemas que están siendo sometidos a intensas perturbaciones.
Algunos autores han señalado que los hongos micorrizógenos arbusculares
(HMA) tienen aplicaciones inmediatas en la recuperación de las áreas degradadas.
Ello se debe no sólo a su importante papel en la nutrición mineral de las plantas
(Smith y Read 1997) sino además al papel crucial que estos microorganismos tienen
en la creación de la estructura del suelo (Miller y Jastrow 2000).
Hace ya muchos años Janos (1980) estudiando la sucesión vegetal en un
bosque tropical de Costa Rica, señaló la existencia de una estrecha relación entre
186 los HMA y la sucesión vegetal en el trópico. De acuerdo a este autor, las etapas
MICORRIZAS ARBUSCULARES Y RESTAURACIÓN DE SABANAS
pioneras de la sucesión estarían dominadas por especies de plantas no micorrízicas

o micorrízicas facultativas, mientras que en las etapas tardías la presencia de las
micorrizas sería mucho más importante ya que según él, las plantas pertenecientes
a los ecosistemas maduros dependen obligatoriamente de la presencia de dicha
simbiosis. La mencionada hipótesis ha sido modificada por varios autores, quienes
han señalado que una comunidad de plantas no micorrízicas como la que sugiere
Janos que aparecerá a continuación de una perturbación, sólo podrá establecerse
en ambientes ricos en nutrientes (Allen y Allen 1990) y el propio Janos (1996) ha
cuestionado la existencia de ecosistemas dominados sólo por especies no micorrízicas.
Por su parte, Cuenca y Lovera (1992) señalaron que cuando la perturbación es tan
severa que los nutrientes también han sido llevados a extremos muy bajos, no existe
sucesión vegetal a menos que el hombre interfiera, ya que en suelos muy pobres
una perturbación que elimine los propágulos de HMA generará la imposibilidad de
colonización espontánea por parte de la vegetación que en dichos ambientes tiende
a ser totalmente dependiente de la formación de micorrizas. Recientemente, otros
autores han encontrado, incluso, que son precisamente las especies pioneras las más
dependientes de las micorrizas (Siqueira et al. 1998, Zangaro et al. 2000).
Sin embargo, lo que sí es cierto es que el proceso de recuperación de un área
que ha sido degradada tiene necesariamente que tomar en cuenta a las micorrizas,
ya que la inmensa mayoría de las plantas (80 %) son capaces de formarlas (Trappe
1987) y de los HMA depende en gran medida el funcionamiento de las comunidades
vegetales tal como lo han mostrado los hallazgos más recientes en materia de ecología
de las micorrizas (van der Heijden et al. 1998, van der Heijden 2002).
Uno de los factores que más dificulta la utilización de los HMA en la
restauración de áreas degradadas es la imposibilidad que tienen dichos hongos
(Glomeromycota) de ser cultivados en ausencia de una planta hospedera (Azcón-
Aguilar et al. 1999). De allí que la aplicación de esta simbiosis a la resolución de
problemas de desertificación a una escala agronómica sea aún un reto.
Por otra parte, en Venezuela las sabanas constituyen la vegetación
predominante, y muchas de las actividades humanas como la agricultura, la ganadería
y la construcción de carreteras, ocurren en el ámbito de las mismas, y por lo tanto
este ecosistema está siendo objeto de una creciente degradación. De acuerdo a
Sarmiento y Monasterio (1975) las sabanas tropicales son ecosistemas naturales y
estables que ocurren en climas tropicales, las cuales están dominadas por una capa
relativamente continua de gramíneas y ciperáceas xeromórficas, y a menudo con un
estrato discontinuo de árboles bajos y arbustos. El tipo de sabanas de las que nos
ocuparemos aquí son las que crecen sobre suelos ácidos y pobres en nutrientes. Al 187
Cuenca
sur del Orinoco, las sabanas muestran estas características más exacerbadas, debido
a las altas precipitaciones y por lo tanto, los intensos procesos de lixiviación de los
suelos que dominan en esa región del país.
En el presente capítulo se presentarán tres estrategias que toman en cuenta a
los HMA y que han sido aplicadas exitosamente para recuperar sabanas de Venezuela
que han sido sometidas a perturbaciones muy severas. Tales estrategias incluyen:
1. La siembra de gramíneas exóticas.
2. La introducción de inóculos de HMA.
3. La utilización de arbustos nativos como “plantas nodrizas”.
MÉTODOS
Zona de Estudio
El presente trabajo fue realizado en La Gran Sabana (LGS) al Sureste de Venezuela.
LGS es una altiplanicie de altitud decreciente desde 1400 m.s.n.m. en el norte
hasta 800 m s.n.m. en el sur. Como su nombre lo indica, la vegetación dominante
son sabanas mezcladas con parches de bosques, las cuales crecen sobre suelos
muy pedregosos. También hay arbustales creciendo sobre areniscas. El material
parental es parte del Escudo de Guayana, uno de los substratos más antiguos de
la tierra (Schubert y Huber 1989). LGS pertenece al Parque Nacional más grande
de Venezuela, el Parque Nacional “Canaima”, con 3 millones de hectáreas. LGS
también es importante debido a que ella constituye la cuenca del río Caroní, el
cual alimenta a la represa del Guri, de la cual depende la mayor parte de la energía
hidroeléctrica del país (> 50%) (Dezzeo 1994).
El clima es ecuatorial y la precipitación anual es de unos 2000 mm, bien
distribuidos a lo largo del año excepto por los dos meses relativamente secos de
febrero y marzo. Los suelos son muy ácidos y lixiviados, por lo tanto bajos en
cationes intercambiables y nutrientes en general (Cuenca y Lovera 1992).
Experimento 1
Siembra de gramíneas exóticas
La distribución de esporas de HMA a través del perfil del suelo de una sabana,
muestra claramente que la mayoría de estos propágulos se encuentran concentrados
en los primeros centímetros (Lovera 1991) (Figura 1). En consecuencia, si el
suelo superficial es removido o perturbado, el número de esporas de HMA se verá
disminuido drásticamente.
Para la construcción de una carretera que une a Venezuela con Brasil,
188 atravesando LGS, se hicieron numerosas perturbaciones en las sabanas. Dichas
Número de esporas/ 100 g

0 100 200 300 400 500 600 700 800
0-15
Profundidad en cm
20-30
40-50
70-80
FIGURA 1. Distribución de esporas de hongos micorrícicos arbusculares a través del

perfil del suelo de una sabana de La Gran Sabana, según Lovera (1991).
perturbaciones se efectuaron con maquinaria pesada y consistieron en remover

el suelo hasta una profundidad de aproximadamente 80 cm. Tales áreas han
sido utilizadas en el presente trabajo para estudiar el efecto de los HMA en la
rehabilitación de ecosistemas de sabana degradados. En las áreas perturbadas no
se observó ninguna colonización espontánea por parte de la vegetación nativa aún
después de transcurridos tres años desde la perturbación.
Los responsables del manejo de la represa del Guri, realizaron un programa
de resiembra de las áreas degradadas apenas se concluyó la construcción de la
carretera Dicho programa consistió en sembrar dos gramíneas africanas: Brachiaria
decumbens (Stapf) Prain y Brachiaria humidicola (Rendle) Schweickerdt, acompañadas
de la adición de fertilizantes (300 kg/ha de N:P:K, 12:24:12) y encalado (800 kg/ha).
Se estudió el efecto que causó esta resiembra sobre los propágulos de micorrizas
mediante el conteo de esporas (Sieverding 1991) y la evaluación del Número más
Probable (NMP) de propágulos de HMA (Porter 1979). Los datos presentados
representan el promedio de tres réplicas para cada una de las situaciones analizadas: 189
Cuenca
sabana natural, área degradada y área resembrada. Para la cuantificación del NMP
se hicieron diluciones del suelo de cada una de las diferentes situaciones desde 4-1
hasta 4-8, por quintuplicado y utilizando a Vigna luteola (Jacq.) Benth. como planta
hospedera.
Diez años después, en algunas de estas áreas resembradas con gramíneas
exóticas, se hizo un inventario de la vegetación utilizando el método de los cuadrantes
según Brower et al. (1989), para evaluar el Indice de Valor de Importancia de las
especies presentes. Para ello se demarcaron en cada uno de los sitios evaluados
parcelas de 50 x 25 m. Dentro de cada parcela se escogieron al azar 60 puntos en
los cuales se insertó una varilla de metal, la cual fungió como centro de cuatro
cuadrantes, en cada uno de los cuales se censó la planta más cercana a la varilla y se
midió la distancia a la misma así como la cobertura de cada planta utilizando para
ello el diámetro de la proyección vertical de la copa. En cada una de las parcelas se
censaron 240 plantas y con dichos datos se calculó el Índice de Valor de Importancia
para cada una de las especies.
Experimento 2
Introducción de inóculos de HMA y una pequeña dosis de fertilizantes
La construcción de la carretera a través de La Gran Sabana entre el Km 88 y Santa
Elena de Uairén, generó un gran número de áreas degradadas (75 áreas de entre
0,1 – 11,6 ha cada una). Al menos 20 de dichas áreas permanecieron sin vegetación
y sin ningún tratamiento durante ocho años. Con el fin de investigar si la ausencia
de vegetación en estas áreas se debía a factores nutricionales únicamente o a la falta
de HMA o ambos, en una de ellas, denominada “La Laguna” (5°40’ N 61°32’ W) se
estableció un experimento para dilucidar esa incógnita. Para ello se establecieron 40
parcelas de 2 m x 2 m y en ellas se sembró B. decumbens sometida a los siguientes
tratamientos: C =Control; I =Inoculada con un inóculo mixto de HMA a la dosis de
1750 kg/ha; P = fertilizada con 100 kg/ ha de superfosfato triple (SFT) y I + P =
inoculada y fertilizada. El experimento se estableció a comienzos de las lluvias (abril).
Al cabo de cuatro meses se evaluó la biomasa aérea de los distintos tratamientos.
Para ello, se cosecharon totalmente las plantas (vástago y raíz) de B. decumbens, y
una vez en el laboratorio se determinó su peso seco. Los valores presentados son el
promedio de 10 réplicas.
Experimento 3
Utilización de arbustos nativos como “plantas nodrizas”
190 Dado que el viento no deposita propágulos al azar, algunos autores han señalado
que para recuperar un área degradada, es necesario crear heterogeneidad en el

paisaje. Allen (1987) ha propuesto el uso de arbustos micorrizados para crear
“islas de fertilidad” en las áreas degradadas, con el fin de que generen mayor
turbulencia del viento alrededor de dichos arbustos, con el consiguiente aumento en
el reclutamiento de propágulos tanto de plantas como de HMA. Dichos arbustos
actuarían como plantas “nodrizas”.
Este ensayo consistió en plantar un total de 160 arbustos de Clusia pusilla
Steyerm en dos parcelas de 110 m2 en un área degradada y someterlos a distintos
tratamientos; micorrizados o no y con o sin fertilización, con el fin de evaluar su
efecto en el reclutamiento de plantas nativas de LGS. Se seleccionó a C. pusilla
como planta “nodriza”, por ser nativa de LGS (Huber 1994), poseer un 100% de
germinación y ser tolerante a la elevada irradiación. Como esta especie crece muy
lentamente a partir de semillas, también se le reprodujo por estacas.
Plantas de C. pusilla de 2 meses de edad provenientes de semillas o de estacas
previamente enraizadas se sometieron a los siguientes tratamientos:
a) C: Control
b) P: Fertilizado con 150 kg/ha de Superfosfato triple (SPT).
c) M1: Inoculado con Glomus manihotis Howeler, Sieverding & Schenck en la
dosis de 50 g de inóculo por planta.
d) M2 : Inoculado HMA provenientes de una sabana en la dosis de 50 g de
inóculo por planta
e) M3 : Inoculado con HMA provenientes de un arbustal en la dosis de 70 g
de inóculo por planta.
f) M1 + P : Inoculado con G. manihotis y fertilizado con 150 kg/ha de SPT.
g) M2 + P : Inoculado con HMA de sabana y fertilizado con 150 kg/ha de
SPT.
h) M3 + P : Inoculado con HMA de arbustal y fertilizado con 150 kg/ha de
SPT.
Las plantas fueron sembradas en un suelo de sabana previamente fumigado

con Basamid (Dazomet 3,5 dimetil 1,3,5 tiadiazina 2-tiona, aplicado a la dosis de
60 g. m-2) para eliminar los HMA nativos, en bolsas de 4 kg de capacidad las cuales
permanecieron en el vivero de la Estación Científica de Parupa (ECP) en LGS, por
cuatro meses antes de llevar el ensayo al campo. Cada planta o estaca recibió 40 ml de
un lixiviado de microorganismos con el fin de intentar homogeneizar la microbiota
acompañante. Los tratamientos no inoculados (C y P) recibieron una mezcla de los
tres inóculos previamente esterilizados con radiaciones gamma (8 kGy). 191
Cuenca
El ensayo se estableció en los alrededores de San Rafael de Kamoirán, en

LGS ( 5º 37.71’ N y 61º 21.66’ W) en una zona degradada (2 ha), desprovista de
vegetación desde hace aproximadamente diez años. En el suelo del área degradada
no se detectaron esporas de HMA antes de iniciar el experimento.
Las plantas nodrizas se transplantaron al campo en plena época de lluvias
(julio). Once meses después del transplante, se evaluó su altura y presencia de
colonización micorrícica utilizando el método de McGonigle et al. (1990). Además,
se determinó el número de plantas nativas de la sabana reclutadas, a los 6 ½, 11, 18
y 21 meses después del transplante. Para ello, las plántulas reclutadas se marcaron
y enumeraron. A los 21 meses (junio del año siguiente, época de lluvia) se tomaron
muestras botánicas de las mismas para proceder a la identificación por parte de los
especialistas y se evaluó la presencia o ausencia de MA, para lo cual las raicillas de
las distintas especies se tiñeron con azul de tripán (Phillips y Hayman 1970) y se
examinaron bajo el microscopio estereoscópico con el fin de detectar la presencia
de arbúsculos, vesículas o hifas de HMA.
RESULTADOS
Los resultados obtenidos al estudiar el efecto de la siembra de gramíneas exóticas
en las áreas degradadas (Experimento 1), muestran que tanto el número de esporas
de HMA como el número de propágulos de HMA disminuyó con una perturbación
severa como las realizadas en LGS (Cuadro 1). Sin embargo, también resultó
evidente que la siembra de las gramíneas exóticas, produjo la recuperación del
CUADRO 1. Efecto de las perturbaciones y de la siembra de gramíneas exóticas sobre

el número de esporas y número más probable (NMP) de propágulos de micorrizas
arbusculares.
Número de esporas / NMP / 100 g de suelo
Localidad
100 g de suelo (intervalo de confianza)
Sabana natural 200 ± 18 29 (14-66)
Sabana perturbada 13 ± 5 9 (4-20)
Área resembrada con
3076 ± 1816 49 (23-106)
gramíneas exóticas
Datos tomados de Cuenca y Lovera (1992).

192
número de esporas y de propágulos a valores mayores que los presentes en la sabana

natural (Cuadro 1).
Los resultados del análisis de la vegetación por su parte, indican que las
áreas degradadas (préstamos) que fueron re-sembradas con Brachiaria spp. están
hoy dominadas por especies nativas de LGS tal como lo muestran los valores del
Índice de Valor de Importancia de las especies presentes en varias de esas áreas
recuperadas (Cuadro 2).
CUADRO 2. Lista de especies presentes en algunas de las áreas resembradas con gramíneas
exóticas (préstamos), organizadas de manera decreciente de acuerdo a su Índice de
Valor de Importancia. Sólo se muestran las especies que alcanzaron un IVI mayor del 5
% y el IVI que presentaron las gramíneas exóticas en todos los casos.
Préstamo Cerro Rojo:
ESPECIE Familia I V I (%)
Marcetia taxifolia (St. Hill) D.C. Melastomataceae 36,73
Paspalum sp. L. Poaceae 32,20
Andropogon sp. L. Poaceae 5,91
Brachiaria decumbens (Staff.) Prain Poaceae 1,13
Brachiaria humidicola (Rendle) Schweick Poaceae 0,40
Préstamo Rápidos de Kamoirán:

Trachypogon plumosus (H&B ex. Willd) Nees Poaceae 38,76
Epidendrum sp .L. Orchideaceae 11,11
Paspalum sp. L. Poaceae 10,52
Préstamo de Luepa:
Bulbostylis junciformis (Kunth)C.B. Clarke Cyperaceae 20,82
Cyperus raspan L. Cyperaceae 19,96
Andropogon leucostachyus Kunth Poaceae 7,86
Lagenocarpus cf rigidus (Kunth) Nees Cyperaceae 6,05
193
Cuenca
30
25
Biomasa del vástago (g/m2) c
20
15
10
b
5
a
a
0
C I P I+P
-5
Tratamientos
FIGURA 2. Biomasa promedio del vástago ( desviación típica) de Brachiaria decumbens

a los 4 meses de sembrada en un área degradada de La Gran Sabana. Tratamientos: C
= control; I = Inoculada con 1750 kg/ha de HMA; P = fertilizada con 100 kg/ha de
superfosfato triple y I + P = inoculada y fertilizada. Letras diferentes indican diferencias
estadísticamente significativas para p< 0,05.
En cuanto al experimento realizado en un área degradada que se dejó

desatendida por muchos años (Experimento 2), los resultados muestran un efecto
insignificante del control (C) y del tratamiento inoculado (I) sobre la producción
aérea de B. decumbens (Figura 2). Una ligera promoción del crecimiento se observa
por efecto del fertilizante (P), pero el mejor efecto se obtuvo cuando se combinó la
inoculación con el fertilizante (I + P).
Finalmente, el experimento realizado con el fin de reactivar la sucesión
vegetal por el efecto beneficioso que pudiesen producir las plantas “nodrizas”
en el reclutamiento de plantas nativas (Experimento 3), mostró varios resultados
que merecen ser comentados. Los datos de altura de las plantas nodrizas después
de permanecer 11 meses en el campo (Figura 3) mostraron para el caso de las
plantas provenientes de semillas, que todos los tratamientos se distinguieron
194 significativamente del control el cual creció muy poco. Sin embargo, los datos
35
PLANTULAS
cd
ESTACAS d
30
abc abc bcd
ab abc
25 e
a
Altura (cm)
20
de
d
15
d
10
c
b
b
5
a
0
C P M1 M2 M3 M1 + P M2 + P M3+ P
Tratamientos
FIGURA 3. Altura promedio ( desviación típica) de las plantas nodrizas provenientes

de semillas o de estacas después de 11 meses de transplantadas al campo. Tratamientos:
C: control; M1: inoculado con Glomus manihotis; M2: inoculado con HMA de sabana;
M3: inoculado con HMA de arbustal; P: fertilizado con 150 kg/ha de SPT; M1+P:
Inoculado con G.manihotis y fertilizado con SPT; M2+P: Inoculado con HMA de
sabana y fertilizado con SPTy M3+P: Inoculado con HMA de arbustal y fertilizado
con SPT Letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas para las
estacas sometidas a los distintos tratamientos y letras en negrillas indican diferencias
significativas para las plántulas provenientes de semillas (p< 0,05).
muestran también una importante respuesta al fertilizante, la cual es mayor en todos

los casos que el efecto causado por las micorrizas cuando los inóculos se aplicaron
solos. Cuando el fertilizante se aplicó junto con los distintos inóculos se obtuvo una
respuesta que tampoco difirió de la causada por el fertilizante solo, salvo para el
tratamiento M1 + P.
Las estacas como era previsible, eran sustancialmente más altas que las
plántulas provenientes de semilla (Figura 3). Los tratamientos M1 + P y M3 + P
resultaron estadísticamente diferentes del control C y del tratamiento fertilizado (P). 195
Cuenca
CUADRO 3. Porcentaje de colonización micorrícica (MA) y porcentaje de arbúsculos

(Arb) de las plantas nodrizas provenientes de semillas o de estacas, después de
permanecer 11 meses en el campo.
PLÁNTULAS ESTACAS
Tratamientos MA (%) Arb. (%) MA (%) Arb. (%)
C 1,6a 1,0a 1,0 a 0,0 a
P 28,7a 15,0ab 15,6 a 0,3 a
M1 70,0b 54,3cd 82,6 b 44,3 c
M2 70,3b 35,6bcd 80,3 b 16,3abc
M3 91,3b 43,0cd 69,1 b 2,7 ab
82,3b
M1 + P 69,3d 69,3 b 42,7 bc
M2 + P 67,3b 31,3abcd 72,0 b 8,3 abc
M3 + P 77,3bc 24,3 abc 91,7 b 16,6abc

Letras diferentes dentro de la misma columna indican diferencias estadísticamente
significativas para p<0,05 según la prueba de Duncan.
La colonización micorrícica de las plantas nodrizas provenientes de plántulas

(Cuadro 3) indica que después de 11 meses en el campo, las plantas del tratamiento
fertilizado (P) estaban colonizadas por MA e incluso tenían arbúsculos. De hecho, el
porcentaje de arbúsculos de los tratamientos M2, M2 + P y M3 + P no se distinguió
estadísticamente de los producidos por la contaminación del tratamiento P. Por
su parte, las plantas de los tratamientos inoculados presentaron porcentajes de
micorrización bastante altos. En el control (C) también se evidenció la presencia de
micorrizas, aunque ligera.
Por su parte, las estacas (Cuadro 3) mostraron también la presencia de
micorrizas en el tratamiento P, aunque con muy pocos arbúsculos. En general,
196 los tratamientos inoculados alcanzaron valores de colonización micorrícica
bastante altos. El tratamiento M1 se destaca por un porcentaje de arbúsculos

significativamente mayor que el de M3.
En cuanto a los datos de reclutamiento de plantas nativas de La Gran
Sabana alrededor de las plántulas de C. pusilla utilizadas como plantas nodrizas,
los resultados obtenidos a lo largo de 21 meses de experimento, pueden verse en
la Figura 4a. Aunque el número de plantas reclutadas en los tratamientos control y
M2 muestra un máximo 11 meses después del transplante de las plantas nodrizas al
campo, estas diferencias no se mantuvieron en el tiempo y las diferencias entre los
tratamientos no resultaron estadísticamente significativas.
En contraste, cuando se utilizaron las estacas como plantas nodrizas
(Figura 4b) se obtuvo una tendencia sigmoide en la curva del tratamiento M1 +
P, destacándose significativamente del control y de los tratamientos M3 y M2, los
cuales arrojaron los valores más bajos de número promedio de plantas reclutadas.
Cuando se analizan en detalle las plantas reclutadas en cada caso (Cuadro 4),
se observa lo siguiente: La frecuencia de ingreso a los distintos tratamientos cuando
se utilizaron las plántulas como nodrizas es muy baja. El que la “planta nodriza”
estuviese micorrizada o no, no pareció influir ni en la frecuencia de ingreso de las
especies ni en la micorrización o no de las plantas colonizadoras. En efecto, de las
tres especies de plantas que colonizaron el tratamiento control, dos presentaron
colonización micorrícica y sólo en un caso (Scleria cyperina Kunth) la planta se
encontró sin micorrizas. En contraste, en el tratamiento M2, una de las especies
reclutadas, la gramínea Panicum cf micranthum, no estaba micorrizada, a pesar de la
oferta de inóculo presente en su sitio de crecimiento.
En contraste, cuando se usaron las estacas de C. pusilla como plantas
nodrizas (Cuadro 4), se obtuvo una mayor diversidad de especies colonizadoras,
aunque hubo una considerable dominancia de la especie Sauvagesia cf erecta. Resulta
muy notable el hecho de que en este caso el reclutamiento se dio principalmente en
los tratamientos micorrizados.
Tampoco se encontró una relación entre la presencia de MA en las
plantas nodrizas y la micorrización de las plantas reclutadas. Sólo cinco de las
plantas colonizadoras resultaron estar libres de micorrizas y todas aparecieron en
tratamientos micorrizados.
DISCUSIÓN
La introducción de las gramíneas exóticas no resultó tan perjudicial como podría
suponerse, ya que permitió que el inóculo de HMA se recuperara con creces y 197
Cuenca
a) Plántulas de C. pusilla como plantas nodrizas
2.5
C
M1
M2
2 x M3
N° promedio plantas reclutadas
P
M1+P
M2+P
M3+P
1.5
0.5
0
x x x
4 Meses 6,5 Meses 11 Meses 18 Meses 21 Meses
b) Estacas de C. pusilla como plantas nodrizas
2.5
C
M1
b
M2
M3
2
N° promedio plantas reclutadas
C+P
M1+P
M2+P
M3+P
1.5
ab
1
ab
0.5 ab
ab
a, a
a
0
4 Meses 6,5 Meses 11 Meses 18 Meses 21 Meses
FIGURA 4. Número promedio de plantas nativas de La Gran Sabana, reclutadas a lo

largo del tiempo cuando se usaron a) Plántulas ó b) Estacas de Clusia pusilla como
plantas “nodrizas”. Leyenda de los tratamientos igual a la Figura 3. NS: diferencias no
significativas. Letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas para
198 p<0,05.
CUADRO 4. Lista de especies reclutadas por tratamiento y su estatus micorrícico cuando

se utilizaron plántulas o estacas de Clusia pusilla como plantas nodrizas.
Frecuen-
Frecuencia cia de for-
Trata- de ingreso mación de
Especie Familia
miento de la MA por
especie trata-
miento
PLÁNTULAS COMO
NODRIZAS
Especie no identificada - C 0,1 1/1
Scleria cyperina Kunth Cyperaceae C 0,1 0/1
Echinolaena inflexa(Poir) Chase Poaceae C 0,1 1/1
Declieuxia fruticosa Rubiaceae M1 0,1 1/1
(Wild.)Kuntze
Panicum cf micranthum Poaceae M2 0,1 0/1
Rhynchospora sp. Cyperaceae M2 0,1 1/1
Especie no identificada - M2 + P 0,1 1/1
ESTACAS COMO NODRIZAS
Sauvagesia cf erecta L. Ochnaceae C 0,1 1/1
Sauvagesia cf erecta L. Ochnaceae P 0,1 1/1
Echinolaena inflexa (Poir) Chase Poaceae P 0,1 1/1
Schizachyrium sp. Poaceae P 0,1 1/1
Sauvagesia cf erecta L. Ochnaceae M1 0,7 4/7
Mimosa cf. pudica Mimosaceae M1 0,1 1/1
Rhynchospora cf conata Cyperaceae M1 0,1 0/1
Sauvagesia cf erecta L. Ochnaceae M2 0,2 2/2
Vismia sp. Guttiferae M2 0,1 1/1
Diodia sp Rubiaceae M3 0,1 1/1
Sauvagesia cf erecta L. Ochnaceae M1 + P 0,5 5/5
Scleria cyperina Kunth Cyperaceae M1 + P 0,1 1/1
Marcetia taxifolia (St. Hill) D.C. Melastomataceae M1 + P 0,1 1/1
Echinolaena inflexa (Poir) Chase Poaceae M1 + P 0,1 0/1
Echinolaena inflexa (Poir) Chase Poaceae M3 + P 0,1 1/1
Aristida torta (Ness) Kunth Poaceae M3 + P 0,1 1/1 199
Cuenca
además, tal como se supuso hace varios años (Cuenca y Lovera 1992), ello ha
permitido el ingreso y el establecimiento exitoso de las especies nativas de LGS que
hoy en día son las que dominan en las áreas que fueron resembradas con las dos
gramíneas exóticas. Esta resultó entonces, una estrategia viable para recuperar áreas
severamente degradadas. Además, por fortuna, las gramíneas africanas no resultaron
capaces de competir en un ambiente tan pobre en nutrientes como son las sabanas
de LGS y han sido por lo tanto hasta ahora, incapaces de colonizar nuevos hábitats,
algo que sería realmente indeseable en un área como el Parque Nacional “Canaima”,
que posee una de las floras más interesantes del neotrópico (Huber 1995).
Los resultados obtenidos indican, sin lugar a dudas, que después de una
perturbación, la estrategia más contraproducente es dejar el área desnuda y sin
ningún manejo. Esto puede evidenciarse en el experimento realizado en un área que
se dejó abandonada por muchos años. Los resultados revelan que la recuperación
en ese caso sólo es posible reintroduciendo los HMA acompañados de una pequeña
dosis de fertilizante. Dado el paupérrimo estatus nutricional de las áreas degradadas,
un inóculo de HMA solo es incapaz de promover el crecimiento de las plantas, dado
que los costos de mantenimiento de la simbiosis superan con creces los beneficios
que podrían aportar los HMA en un sustrato desprovisto de materia orgánica y
nutrientes. El efecto del fertilizante que sí es significativamente mayor al causado
por el control o el tratamiento inoculado, tiene el problema de que es fácilmente
lixiviado -con los problemas de contaminación de los acuíferos que ello conlleva-
y requiere por lo tanto reaplicaciones a lo largo del tiempo. Por el contrario, la
aplicación del inóculo junto con el fertilizante, permite un uso mucho más eficiente
de los últimos y un indudable beneficio a las plantas, que a pesar de ser gramíneas y
en teoría por lo tanto no muy dependientes de las MA, en suelos tan extremadamente
degradados, se comportan como absolutamente dependientes de la simbiosis. El
haber dejado el terreno desnudo por largo tiempo, provocó la desaparición de los
escasos propágulos de MA que habían sobrevivido a la perturbación, dado el carácter
de biótrofos obligados de los HMA (Azcón-Aguilar et al. 1999). Este hecho impidió
a nuestro juicio, que la presencia de B. decumbens bastara por sí sola para provocar
el crecimiento vegetal en el Experimento 2 a diferencia de lo que ocurrió en el
Experimento 1 donde la recuperación de la sabana es hoy un hecho cumplido.
Finalmente, los resultados del Experimento 3 indican claramente que C.
pusilla es una especie muy dependiente de las micorrizas, como quedó evidenciado
por el escaso crecimiento que se observó en las plantas del control, en concordancia
con la experiencia previa que se posee para otras especies de Clusia (Cuenca et al.
200 2001, Cáceres y Cuenca 1996).
Los resultados de la medición de la altura de C. pusilla revelan en todos los

casos un efecto promotor de las micorrizas cuando van asociadas a una pequeña
dosis de fertilizante. Esto revela que los suelos de la sabana utilizados para crecer las
plantas “nodrizas” son limitantes en P para el crecimiento de C. pusilla. De hecho,
cuando se estudia la presencia de plantas colonizadoras en las áreas degradadas de
LGS, las cuales según mostramos son muy bajas en propágulos de HMA, nunca se
encuentra esta especie creciendo espontáneamente (Rosales et al. 1997).
El tratamiento con Glomus manihotis + fertilizantes (M1 + P) resultó el
que más incrementó el crecimiento en altura de las plántulas de C. pusilla. Para
las estacas, ese mismo tratamiento además del M3 + P donde se usó un inóculo
proveniente de las mismas condiciones ecológicas de la planta (arbustal), produjo
también un efecto muy positivo. G. manihotis es un hongo ampliamente conocido
por su eficiente desempeño en los suelos ácidos y pobres en nutrientes del trópico
(Sieverding 1991). El hecho de que la respuesta de crecimiento de las plantas sea
una propiedad atribuible a las especies de HMA en particular, ha sido fuertemente
cuestionada por algunos (Morton y Bentivenga 1994) quienes señalan la ausencia de
bases científicas para tal aseveración. Lo que si parece ser posible para explicar la
eficiencia de este aislado de G. manihotis, (el cual proviene originalmente del CIAT
en Colombia, y es por lo tanto la misma cepa eficiente utilizada por Sieverding
(1991) en sus numerosos experimentos), es que este HMA esté asociado con una
microflora particularmente rica en organismos solubilizadores de fosfato o posea él
mismo una elevada capacidad solubilizadora.
En efecto, aunque ha sido un tema sumamente polémico el de si las
micorrizas arbusculares son capaces o no de utilizar fuentes orgánicas de fósforo
(Bolan 1991), recientemente Koide y Kabir (2000), han demostrado que en ausencia
de bacterias asociadas, el micelio externo de los HMA es capaz de solubilizar y utilizar
compuestos orgánicos de P, por lo que nuestra hipótesis relativa a la eficiencia de G.
manihotis no parece tan descabellada.
Los efectos beneficiosos causados por el tratamiento M3 + P, es decir
aquél donde se utilizó un inóculo proveniente de las mismas condiciones que la
planta, junto con una dosis extra de fertilizante, puede apoyarse en los hallazgos de
Weinbaum et al. (1996) cuyos datos mostraron que la supervivencia de un simbionte
fúngico micorrícico es mayor con su hospedero y condiciones ecológicas originales.
Finalmente, la experiencia muestra que es sumamente difícil mantener
un experimento en condiciones de campo libre de contaminación. Aunque se
considera que los propágulos de los HMA no poseen mecanismos de dispersión
muy eficientes, pues se trata de hongos hipógeos, en el presente caso teníamos 201
Cuenca
lado a lado y separados por escaso medio metro, plantas a las que se le habían
aplicado inóculos muy concentrados, y plantas sembradas en suelo totalmente
estéril. Así pues, las probabilidades de una contaminación causada por la escorrentía
o el salpicado de la lluvia era muy elevada, debido a la alta tasa de precipitación
típica de la zona (Hernández 1994). Los datos de colonización micorrícica de
las plántulas del tratamiento P once meses después de transplantadas al campo,
mostraron en casi todos los casos la presencia de arbúsculos, lo que imposibilita
considerar el tratamiento P como un verdadero control, pues en efecto se trató más
bien de un tratamiento M + P ya que sabemos que son los arbúsculos las estructuras
funcionales por excelencia de las MA (Smith y Read 1997). La presencia de hifas en
el tejido radical, en ausencia de arbúsculos como se observó en algunos controles,
fue muy baja por lo que probablemente no llegó a causar efectos significativos en el
crecimiento de tales plantas.
En relación al objetivo que se perseguía en cuanto al reclutamiento de
plantas nativas alrededor de las plantas nodrizas, indican que tal como habíamos
supuesto inicialmente, las plantas de C. pusilla provenientes de estacas, al tener
mayor porte y biomasa, crearon una mayor turbulencia del viento el cual favoreció el
reclutamiento de semillas de otras plantas nativas de LGS. El tamaño que tenían las
plantas de C. pusilla provenientes de semilla a los 21 meses no fue suficiente como
para crear ese efecto, aunque si el experimento se hubiese prolongado por más
tiempo, suponemos que dichas plántulas provocarán a largo plazo, un incremento
similar en el reclutamiento de plantas colonizadoras.
Consideramos pues, que el experimento debería ser más largo para
poder evaluar apropiadamente los efectos de los distintos tratamientos sobre el
reclutamiento de plantas nativas, aunque ello aumentaría mucho más el riesgo de
contaminación entre tratamientos. Sin embargo, los resultados mostrados señalan
que los tratamientos micorrizados fueron los que reclutaron la mayor parte de las
plantas, particularmente el tratamiento M1 + P.
Muy sorprendente resulta el hallazgo de que independientemente de que
la planta nodriza se encontrara micorrizada o no, la inmensa mayoría (el 83 %) de
las plantas colonizadoras estaban micorrizadas. Esto apoya la hipótesis formulada
hace ya varios años donde se señala que dada la baja disponibilidad de nutrientes y
especialmente de P de los suelos de La Gran Sabana, las micorrizas deberían ser un
rasgo obligado de la vegetación colonizadora de la zona (Cuenca y Lovera 1992). Así
pues, las plantas reclutadas que se registraron durante el experimento estaban en su
mayoría micorrizadas o creciendo en suelos fertilizados, pues de lo contrario, lo más
probable es que hubieran muerto antes de lograr ser censadas por este trabajo.
202
En suma, las micorrizas arbusculares aunadas a una dosis relativamente baja

de P propiciaron el reclutamiento de especies nativas de LGS alrededor de plantas
nodrizas de altura superior a los 27 cm, lo cual a largo plazo, podría ser utilizado como
una estrategia viable para reiniciar la sucesión vegetal en áreas degradadas donde
debido a la escasez de nutrientes y de propágulos de micorrizas, la recolonización
espontánea por parte de la vegetación natural es prácticamente nula.
CONCLUSIONES
1. Plantar semillas en áreas degradadas cuando la perturbación acaba de
ocurrir, produce la recuperación del inóculo de HMA, especialmente si la
que se siembra es una especie micótrofa facultativa como una gramínea.
Por el contrario, si se deja un largo tiempo un área degradada desprovista de
vegetación, la recuperación de tal área sólo es posible si se reintroducen los
HMA junto con una pequeña dosis de fertilizante.
2. Las plantas “nodrizas” provenientes de estacas produjeron un mayor
reclutamiento de plantas nativas que las provenientes de semillas.
Especulativamente, puede decirse que la mayor biomasa y mayor altura de
los arbustos que provenían de las estacas provocaron una mayor turbulencia
del viento alrededor de los arbustos lo cual aumentó la oportunidad de
reclutar semillas y propágulos de HMA. El inóculo de Glomus manihotis
junto con una pequeña dosis de fertilizantes químicos, fue el tratamiento
que indujo el mayor reclutamiento de plantas nativas.
3. La mayoría de las plantas colonizadoras estuvieron micorrizadas
independientemente de que hubieran sido reclutadas alrededor de un
arbusto micorrizado o no.
4. En suma, en los suelos de LGS, que poseen una muy baja disponibilidad de
nutrientes, la presencia de micorrizas arbusculares es un carácter obligatorio
de las plantas colonizadoras de esta área, contradiciendo la hipótesis de
Janos (1980). Y esa a su vez, es la explicación de porqué la mayoría de
las especies reclutadas estaban micorrizadas o aparecieron en tratamientos
fertilizados.
AGRADECIMIENTOS
Los resultados presentados en este trabajo son producto de un equipo de
investigación constituido por Milagros Lovera, Zita de Andrade (†), Laurie Fajardo 203
Cuenca
y Erasmo Meneses. Los ilustres botánicos: Otto Huber, Mauricio Ramia, Reina
Gonto y Angel Fernández, identificaron las especies de plantas las cuales en muchos
casos eran minúsculas, desprovistas de órganos reproductivos. A ellos, nuestro más
profundo agradecimiento. Además agradezco la colaboración de todo el personal
de la Estación Científica de Parupa en La Gran Sabana, así como el financiamiento
otorgado por el FONACIT.
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Cuenca
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206
EL USO DE HONGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES
EN LA REVEGETACIÓN DE ECOSISTEMAS AMENAZADOS DE
DESERTIFICACIÓN EN ESPAÑA
THE USE OF ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI FOR

THE REVEGETATION OF DESERTIFICATION-THREATENED
ECOSYSTEMS IN SPAIN
Javier Palenzuela y José-Miguel Barea

DEPARTAMENTO DE MICROBIOLOGÍA DEL SUELO Y SISTEMAS SIMBIÓTICOS
ESTACIÓN EXPERIMENTAL DEL ZAIDÍN (CSIC).ESPAÑA
javier.palenzuela@eez.csic.es, josemiguel.barea@eez.csic.es
Resumen
Es incuestionable que la desertificación no solo causa el deterioro de la mínima
cubierta vegetal existente y de la calidad del suelo, sino también un descenso en
la diversidad y actividad de los hongos micorrízicos arbusculares (MA), lo cual
limita el restablecimiento de la cubierta vegetal. Tras dos décadas de investigaciones
orientadas a evaluar el impacto de la micorriza arbuscular en la revegetación de
ecosistemas mediterráneos desertificados en España se demostró: (1) la necesidad
de utilizar arbustos característicos de la sucesión natural como especies “diana”;
(2) que la micorrización acelera la colonización natural de dichas plantas; (3)
la restauración de la diversidad de las poblaciones de hongos MA autóctonos
es fundamental para la restauración (diversidad y cobertura) de comunidades de 207
Palenzuela y Barea
plantas; (4) el impacto beneficioso de la revegetación con plantas micorrizadas

en la restauración de las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo; (5)
un efecto beneficioso de la interacción entre micorrización y residuos urbanos
compostados sobre el establecimiento de las plantas y las propiedades biológicas,
físicas y químicas del suelo; (6) la bondad de métodos moleculares para analizar la
diversidad de hongos MA en suelo y raíz de plantas “diana” y; (7) los beneficios de
un inoculante micorrízico autóctono para la producción viverista de arbustos de
interés ecológico.
Abstract
Desertification is known to cause not only disturbance of natural plant communities
and degradation of soil quality, but also a lowering in the activity and diversity of
arbuscular mycorrhizal (AM) fungal populations. This limits re-establishment of
the natural plant cover. Research aimed at evaluating the impact of AM fungal
inoculation for revegetation strategies to aid recovery of desertification-threatened
Mediterranean ecosystems in Spain has demonstrated: (1) the need of using shrubs
from the natural succession as target species; (2) that AM fungal inoculation
help natural colonization of target shrubs; (3) restoring natural diversity of AM
fungal populations is critical for restoring diversity and structure of natural plant
communities; (4) a beneficial impact of the revegetation with AM-inoculated plants
on physical, chemical and biological soil properties; (5) a beneficial effect of AM-
inoculation in interaction with composted residues on transplant performance and
an improvement of aggregate formation and enzymatic activities related to nutrient
cycling; (6) the usefulness of molecular methods to analyse diversity of AM fungi
colonizing either the rhizospheric soil or the root tissues; and (7) the benefit of an
AM inoculum based on a mixture of autochthonous fungi in nursery production of
target shrubs of great ecological interest for Mediterranean ecosystems.
INTRODUCCIÓN
Hace unas dos décadas que el Grupo de Investigación “Micorrizas” de la
Estación Experimental del Zaidín (EEZ-CSIC), al que pertenecen los autores
de este Capítulo, inició en España estudios de prospección y aplicación de
hongos micorrízicos arbusculares (MA) en ecosistemas desertificados en España.
Obviamente, las investigaciones se orientaron a promover la restauración de tales
ecosistemas mediante programas de revegetación utilizando plantas a las que,
mediante micorrización dirigida, se les dotó de un sistema MA optimizado.
208
MICORRIZAS ARBUSCULARES Y REVEGETACIÓN DE ECOSISTEMAS DESERTIFICADOS
Es un hecho evidente que el llamado “clima mediterráneo”, por las razones

que después se especifican, puede contribuir a la fragilidad de los ecosistemas
desarrollados en esos ambientes y hacerlos propensos a la desertización. La
intervención humana, a veces de forma inmediata y otras, contribuyendo de
manera directa al “cambio climático”, exacerba el proceso de desertificación natural
(desertización con intervención humana). Tal es el caso que ocurre en el Este-
Sudeste de la Península Ibérica, donde existen extensas áreas muy degradadas con
elevado riesgo de desertificación. Inmersa en esa zona geográfica se ubica la EEZ-
CSIC (Granada-España) por lo que el Grupo “Micorrizas” de dicho Instituto en
el estudio a investigar la potencialidad de este tipo de micorrizas en programas de
revegetación dirigidos a mitigar la desertificación de tales ecosistemas.
La problemática de la desertización de los ecosistemas mediterráneos es un tema
que preocupó hace un tiempo a la Unión Europea, y a España en particular, por
lo que, a mitad de los años 80 del recién pasado siglo XX, se promovió el llamado
Proyecto LUCDEME (“LUcha Contra la DEsertificación del MEditerráneo”), en el
cual se integró el Grupo Micorrizas-EEZ.
En dicho Proyecto, este Grupo ha llevado a cabo diversas investigaciones
con el objeto de propiciar los desarrollos biotecnológicos pertinentes, basados en
la micorrización dirigida, que contribuyeran a la revegetación de áreas afectadas por
procesos de desertificación en la Cuenca Mediterránea de España, extrapolables
a otras áreas con clima mediterráneo en el planeta. Consecuentemente, se han
acumulado conocimientos e información bibliográfica que se proponen analizar en
el presente estudio. Con la colaboración en algunos experimentos de otro Grupo
del CSIC (CEBAS-Murcia), como en su momento se indica, las investigaciones
desarrolladas en la EEZ son una referencia, prácticamente exclusiva, en cuanto al
uso de MA en la restauración de ecosistemas desertificados en España, por lo que
esta revisión centra su protagonismo en la propia experiencia.
Aunque posteriormente se pormenoriza en el significado eco-fisiológico de
los ecosistemas mediterráneos, a continuación se exponen algunas ideas con objeto
de centrar al lector en los conceptos básicos sobre tales ecosistemas. En efecto,
por sus características geomorfológicas y climáticas, así como por la intervención
humana que en áreas concretas y en periodos históricos definidos ha sido decisiva,
los ecosistemas mediterráneos poseen unas características sumamente especiales.
Como indican López-Bermúdez y Albaladejo (1990) y Sánchez-Díaz (2001),
los ambientes mediterráneos se caracterizan por un mecanismo climático de
alternancia regular de una estación cálida y seca, con una estación fría y húmeda,
lo que condiciona unas características ecológicas bien definidas, comunes en varias 209
Palenzuela y Barea
áreas del planeta, a las que se considera que poseen un “clima mediterráneo”.
En la Cuenca Mediterránea que afecta a España son muy importantes la sequía
estival (Hemisferio Norte) pronunciada, abundante energía solar y precipitaciones
irregulares y esporádicas, pero torrenciales, en otoño-invierno, lo que provoca la
pérdida de la cubierta vegetal y erosión cuantitativa y cualitativa del suelo.
Como ha sido ampliamente demostrado, el equilibrio natural que rige la
estabilidad de los ecosistemas desarrollados en ambientes mediterráneos puede ser
perturbado por cambios en la actividad de agentes naturales (procesos climáticos,
geomorfológicos o paleotectónicos, etc.). Consecuente, la estructura, la morfología y
la diversidad de especies de la vegetación potencial se degrada, proceso concomitante
con un deterioro generalizado de las propiedades físicas, químicas y biológicas del
suelo (Lopéz-Bermúdez y Albaladejo 1990, Herrera et al. 1993, Barea y Jeffries
1995, Requena et al. 1996, Barea y Olivares 1998, Requena et al. 2001). Es por ello
que, entre sus diversos objetivos operacionales, el Grupo “Micorrizas” de la EEZ
propusiera investigar, en primer lugar, el impacto de la erosión del suelo y la pérdida
de cobertura vegetal, tal como ocurre en ciertas áreas del sudeste de la Península
Ibérica, sobre la diversidad de las poblaciones de hongos MA. El objetivo final era
y es investigar si la restauración del potencial micorrícico autóctono puede ser clave
para el éxito de los programas de revegetación de áreas degradadas con riesgo de
erosión/desertificación.
Antes de describir algunos experimentos-modelo que permitan conocer
las investigaciones realizadas en España en cuanto al uso de hongos MA en la
restauración de ecosistemas mediterráneos con riesgo de desertificación, se ofrece
una información resumida de aspectos de interés que inciden en esta temática de
estudio. Estos se refieren a: (a) la relación que existe entre biodiversidad y estabilidad
de ecosistemas terrestres; (b) conocer la cubierta vegetal en los ecosistemas
mediterráneos; (c) analizar los procesos que intervienen en la degradación de la
cubierta vegetal y de la calidad ambiental en ecosistemas mediterráneo; (d) definir
las estrategias que se pueden seguir para la restauración/revegetación de ecosistemas
mediterráneos degradados; (e) el impacto de las MA en la restauración de ecosistemas
degradados.
Biodiversidad y estabilidad de ecosistemas terrestres

Es un hecho comúnmente aceptado que el funcionamiento y la estabilidad de los
ecosistemas terrestres depende en gran medida de la diversidad y composición
de especies de su cubierta vegetal (Tilman et al. 1996, Hooper y Vitousek 1997).
210 Sin embargo, los mecanismos ecológicos que regulan y mantienen en el tiempo la
diversidad de especies vegetales característica de un ecosistema se conocen sólo

de forma fragmentaria (Hooper y Vitousek 1997, Klironomos 2002). Hoy se sabe
que la diversidad de la microbiota del suelo es la base de uno de los mecanismos
que contribuyen al mantenimiento de la flora (Bonkowski 2004, Wardle et al. 2004,
Giri et al. 2005, Bardgett et al. 2005, de Deyn y Van der Putten 2005), aunque se
reconoce que quedan muchos aspectos difíciles de interpretar en este contexto (Fitter
2005). Particularmente, se ha postulado que la diversidad de hongos formadores
de micorrizas es uno de los factores mas influyentes en el mantenimiento de la
variabilidad, estabilidad, diversidad y productividad de la cubierta vegetal (Hart
y Klironomos 2002, van der Heijden et al. 2003 y 2006, Chaudhry et al. 2005,
Guadarrama et al. 2006). Es obvio que estos resultados, obtenidos en unas condiciones
específicas, deben ser corroborados en otras condiciones edafo-climáticas y eco-
fisiológicas diferentes que permitan generalizar tales observaciones. Sin duda los
ecosistemas mediterráneos y las peculiares especies de las plantas (que incluyen
especies de flora amenazada y endémica) ofrecen un modelo original e importante
para desarrollar tales investigaciones. Otro concepto de interés a considerar es que
diversidad y calidad de cubierta vegetal, calidad biológica y fisicoquímica del suelo,
son factores/propiedades que interactúan y que necesitan una atención especial.
Estos hechos son de suma relevancia en áreas degradadas con riesgo de erosión/
desertificación en “ambientes mediterráneos” (López-Bermúdez y Albaladejo 1990,
Puigdefábregas 1994, López-Bermúdez 1996).
La cubierta vegetal en los ecosistemas mediterráneos

Además del clima, tanto el relieve, como el sustrato litológico, la cubierta vegetal
y la intervención humana son factores esenciales que definen las cualidades y
funcionamiento de los ecosistemas mediterráneos. En este sentido, la conjunción
de influencias paleoárticas y paleotropicales derivadas del Terciario y Cuaternario
han conferido a la Cuenca Mediterránea entre el Sur de Europa y el Norte de África
una riqueza florística excepcional. Concretamente, tan solo las familias fanerógamas
cuentan con unas 25.000 especies (Puigdefábregas 1994). De acuerdo con este
autor, se puede decir que, según estudios paleobotánicos, el paisaje mediterráneo
que hoy conocemos ha sido configurado por la acción del hombre ya que este ha
afectado al desarrollo de la vegetación esclerófila, a veces degradándola, pero a veces
extendiéndola desde sus reductos primitivos, dando lugar a “un paisaje de estructura
espacial muy rica y alto nivel de biodiversidad”.
En efecto, la vegetación potencial de la Cuenca Mediterránea en España estaría
basada en el bosque esclerófilo de hoja perenne. Sin embargo, como consecuencia de 211
Palenzuela y Barea
procesos degradadores de diversa índole, que después se detallan, en diversas áreas

ocurre un deterioro continuado de llamado “bosque mediterráneo”. Una formación
típica es el matorral mediterráneo (agrupación con predominio de plantas perennes,
leñosas, de altura inferior a siete metros, sin diferenciación entre tallo y copa). En
las regiones áridas y semiáridas son comunes diversos tipos de matorrales tales
como tomillares, romerales, retamales, espinales, espartales, albaidales, etc. que a
veces presentan una gran riqueza y estabilidad, con abundancia de endemismos. En
tales matorrales se detectan especies leñosas típicas como las correspondientes a los
géneros Thymus, Lavandula, Salvia, Sideritis, Teucrium, Rosmarinus, Junipernus, Rosaceas
etc., así como leguminosas arbustivas tales como Anthyllis, Retama, Coronilla, Genista,
etc. (López-Bermúdez y Albaladejo 1990, Blanca y Morales 1991, Navarro-Reyes
1995, Lorite et al. 2001).
Degradación de la cubierta vegetal y de la calidad ambiental en ecosistemas

mediterráneos
Como se indicó anteriormente, las lluvias escasas e irregulares, con veranos
secos y calurosos, junto con la presión antropogénica, ejercida en determinados
e históricos periodos de tiempo, son factores determinantes de la degradación de
los ecosistemas mediterráneos, en general y de los semiáridos ibéricos, en particular
(López-Bermúdez 1996).
La información paleoecológica disponible no apoya la idea de que hubiese
existido un paisaje mediterráneo estable, ya que éste ha estado siempre sometido
a profundas transformaciones ambientales que han perdurado hasta nuestros días
y que han condicionado su evolución (Puigdefábregas 1994). Aunque el efecto
antrópico generalizado en la degradación del paisaje pudo haber sido menos
dramático de los que a veces de preconiza, hay que asumir que el hombre ha ejercido
un impacto considerable en la degradación del paisaje. Por ejemplo ha eliminado
extensas zonas de vegetación natural para su puesta en cultivo o para implantar
una ganadería extensiva, la ha sustituido por plantaciones de árboles madereros,
ha ejercido actividades mineras y ha provocado incendios, directa o indirectamente
(López-Bermúdez y Albaladejo 1990). En conclusión, parece ser que, a lo largo
de la historia, el hombre ha desencadenado acciones destructivas, aunque también
conservadoras del paisaje (Puigdefábregas 1994).
En la figura 1 se muestran los flujos “causa-efecto” que interactúan, implicados
en la degradación de los ecosistemas mediterráneos, proceso que puede ocasionar la
212 desertificación de las zonas afectadas (Barea et al. 1996).
Factores desencadenantes
* Uso deficiente de los * Aridez y termicidad
recursos naturales: - Lluvias irregulares con
- Deforestación episodios torrenciales
- Sobrepastoreo - Sequía estival prolongada
- Producción agrícola intensiva * Entorno geológico joven y
- Abandono de tierras abrupto
- Actividades mineras * Incendios
- Contaminación
- Incendios provocados
Degradación de la Fenómenos asociados:

cubierta vegetal: * Erosión (hídrica, eólica)
* Cobertura * Lixiviación (desbasificación)
* Diversidad * Salinización
* Productividad * Contaminación
* Compactación
Pérdida de biomasa,
diversidad
y actividad microbiana:
* Alteración de los ciclos
biogeoquímicos de los
Degradación del suelo
* Degradación de la estructura
nutrientes
* Atenuación de los de suelo (compactación,
desagregación)
mecanismos
* Pérdida de fertilidad
de protección de la planta
frente a estreses (lixivación de nutrientes)
* Alteración del ciclo de la * Pérdida de materia orgánica
materia orgánica
FIGURA 1. Flujos “causa-efecto” interactuantes, implicados en la degradación de los

ecosistemas mediterráneos, proceso que puede ocasionar la desertificación de las áreas
afectadas. 213
Palenzuela y Barea
Restauración/revegetación de ecosistemas mediterráneos degradados

Uno de los aspectos claves de la “restauración” (Erskine et al. 2006) es la recuperación
de la biodiversidad expresada en una mejora evidente de la densidad y distribución
de las poblaciones. En lo referente a restaurar la diversidad y calidad de la cubierta
vegetal (“revegetación”), lo que normalmente se propone es promover el desarrollo
de especies de la sucesión natural en zonas en las cuales las plantas, representadas
por un número sub-óptimo (o incluso ausencia) de individuos, no proporcionan la
cobertura ideal ni responde al nivel de diversidad deseable.
Se ha apuntado en numerosos foros, y en la literatura científica relacionada
con el estudio de ese proceso dinámico y complejo que es la desertificación, que en la
cuenca mediterránea la estrategia de revegetación más apropiada, en muchos casos,
como el del sudeste Ibérico, debe basarse en especies arbustivas, subarbustivas y
herbáceas, más que en arbóreas (Carreras 1992, Herrera et al. 1993, Puigdefábregas
1994, Barea et al. 1996, Requena et al. 2001, Barea et al. 2007).
Se sabe que las distintas especies vegetales actúan de forma diferente
y, de hecho, difieren en su grado de idoneidad en cuanto a su eficacia para la
protección del suelo. Concretamente los arbustos del matorral mediterráneo, con
capacidad de enraizar profundamente, tienen un alto potencial en ese sentido pero,
precisamente, son dichas especies las que han sufrido mas agresión antrópica (sea
directa o indirectamente) en el sudeste Ibérico. Ello, unido a ciertas limitaciones
ecofisiológicas inherentes a su reproducción, hace que la recuperación natural
de estas especies sea muy lenta (Albaladejo et al. 1996). Dado que el desarrollo
sostenible y auto-rregulable del matorral es fundamental para el mantenimiento del
ecosistema en regiones mediterráneas (Grove 1996, Margaris et al. 1996, Vilagrosa et
al. 1996, Green et al. 1999, Requena et al. 2001), es lógico que un manejo apropiado
de las técnicas de revegetación sea práctica de elección habitual en programas de
restauración. En general, es difícil pensar una revegetación natural espontánea en
áreas donde las precipitaciones están por debajo de 350 mm.
Para desarrollar un programa de revegetación basado en principios ecológicos,
con vista a optimizar la diversidad de especies de la cubierta, es necesario identificar
los principales factores que limitan una instalación óptima de las plantas. Estos se
conocen para el sudeste Ibérico (Albaladejo et al. 1996, Barea et al. 1996, López-
Bermúdez 1996) y pueden resumirse de la forma siguiente: malas condiciones
físicas y químicas del suelo (costras superficiales, pobre estado de agregación,
bajo contenido de materia orgánica), actividad biológica muy deficiente y baja
disponibilidad de semillas. En el caso de arbustos se ha demostrado, además, que
214 la dificultad para que prosperen las plántulas una vez instaladas es también un
factor limitante (Herrera et al. 1993), lo cual demanda estudios a nivel de parcelas
piloto representativas que permitan incrementar los conocimientos para lograr la
instalación óptima de las plántulas y garantizar un correcto funcionamiento de la
plantación, en suma una restauración eficaz. El material vegetal, a su vez, ha de ser
obtenido aplicando tecnologías orientadas a mejorar su calidad y resistencia a los
estreses ambientales propios del ecosistema. En este sentido, los microorganismos
del suelo (entre ellos los hongos MA) deben ser considerados ya que se conoce su
potencialidad tanto para la producción de plántulas de calidad como para el éxito
global de la revegetación (Barea et al. 1996 y 2007).
MA y restauración de ecosistemas degradados

Los diversos procesos degradadores que afectan a los ecosistemas terrestres
expresan como primer síntoma visible el deterioro de la cubierta vegetal. Este efecto
es concomitante con el empobrecimiento de la calidad del suelo, que se manifiesta
en la pérdida de la estructura, incremento de la erosión, pérdida de nutrientes
asimilables y materia orgánica, etc. (Vallejo y Alloza 2004), así como con el descenso
en la cantidad, diversidad y actividad de los hongos MA (Heinemeyer y Fitter 2004,
Allen et al. 2005, Barea et al. 2005). Consecuentemente, es preciso reintroducir los
hongos MA para que las plantas puedan formar la simbiosis en etapas clave de su
vida (enraizamiento y establecimiento).
Posiblemente el efecto primordial de la micorrizas, tras ayudar a la planta a
enraizar, sea el reinicio o aceleración de los ciclos biogeoquímicos de los nutrientes
minerales, particularmente P y N (Barea 1991, Fitter 2006), evaluable por técnicas
isotópicas (Toro et al. 1997 y 1998). Otro efecto importante de los hongos MA es
que facilitan la captación de agua (ver revisiones de Augé 2001, Sánchez-Díaz y
Aguirreolea 2002, Ruíz-Lozano 2003), efecto que se ha medido usando la técnica de
la discriminación isotópica (C13/C12) como describen Kumarasinghe et al. (1996).
Otro efecto destacable de las MA en la restauración de hábitat degradados se
basa en la importante contribución de las micorrizas en los procesos de formación
de agregados estables, lo cual contribuye directamente en la mejora de la calidad
del suelo (Miller y Jastrow 1992 y 2000, Marschner y Dell 1994, Jeffries y Barea
1994, Tisdall et al. 1997, Bethlenfalvay et al. 1999, Barea et al. 1999, Carrillo-García
et al. 1999, Jeffries et al. 2003, Barea et al. 2005, Rilling y Mummey 2006). Son
de destacar las investigaciones que han definido la participación en el proceso de
la glomalina, una glicoproteina producida por el micelio externo del hongo MA
(Wright y Upadhyaya 1998, González-Chávez et al. 2004, Rilling y Mummey 2006)
que desempeña un importante papel en el proceso de agregación. 215
Palenzuela y Barea
Otra contribución importante del micelio externo es ser la base de una red de
hifas y propágalos que se extiende por el suelo, fundamental para que se establezcan
nuevas plántulas e incremente la diversidad de especies (Drew et al. 2006). Así mismo
el micelio es crítico para interconectar plantas de distintas especies en la comunidad,
lo que facilitaría intercambio de nutrientes minerales y C entre ellas (Leake et al.
2004, van der Heijden et al. 2006).
Teniendo en cuenta las premisas referidas anteriormente, no es de extrañar
que en los últimos años se hayan desarrollado diversos experimentos basados en la
prospección y aplicación de la MA en programas de restauración de ecosistemas
degradados (Turnau y Haselwandter 2002, Allen et al. 2005, Barea et al. 2005 y Alvarez-
Sánchez et al. 2006). En relación con la restauración de ecosistemas mediterráneos
en el sudeste de España (Barea y Honrubia, 1993, Barea et al. 1999, Requena et al.
2001, Palenzuela et al. 2002 y 2006, Palenzuela y Barea 2006, Caravaca et al. 2002 a, b
y c, 2003 a, b, c, d y e 2004, 2005 y 2006, Barea y Honrubia 2004, Green et al. 2005), se
ha investigado la aplicabilidad de las MA en estrategias destinadas a frenar la erosión
y la desertificación, gracias a su impacto sobre el establecimiento y desarrollo de las
plantas, especies arbustivas autóctonas, transplantadas a condiciones naturales, y al
incremento de la calidad del suelo. Estos estudios se pormenorizan en la siguiente
sección.
Como se ha indicado anteriormente, puesto que la degradación de la cubierta
vegetal conlleva el deterioro de las poblaciones de hongos MA, es lógico pensar que
la restauración de áreas degradadas incluye la restauración de poblaciones de estos
hongos (Renker et al. 2004). Una alternativa es tratar de incrementar los propágalos
naturales mediante el uso de especies micotróficas. Sin embargo, la tendencia
normal es introducir inóculos apropiados obtenidos por “cultivo” de hongos de la
diversidad natural. Surge así la necesidad de buscar esos hongos en las llamadas “islas
de recursos” (Carrillo-García et al. 2000, Palenzuela et al. 2002, Carmargo-Ricalde
y Dhillion 2003, Ferrol et al. 2004) que se crean en la rizosfera de una especie dada,
que se mantienen en un hábitat concreto, y desarrollar la tecnología adecuada para
su aislamiento, multiplicación y producción de inóculos. Las técnicas de producción
de inoculantes de hongos MA (Gianinazzi y Vosatka 2004, Barea y Honrubia 2004)
están recibiendo un interés considerable, lo que está repercutiendo en los desarrollos
biotecnológicos correspondientes.
Como resultado de diversos ensayos, se ha comprobado que la inoculación
con hongos MA autóctonos beneficia el desarrollo de las plantas y produce una
mejora en las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo, tales como el
216 estado de agregación, contenido en nitrógeno y materia orgánica, número de
propágulos micorrízicos, actividades enzimáticas etc., lo que indica una restauración

integral, clave para la estabilidad y sostenibilidad de estos ecosistemas (Requena et
al. 2001, Barea et al. 2005).
Análisis crítico de los experimentos realizados en España en cuanto al uso de

MA en la restauración de ecosistemas mediterráneos degradados
1. PLANTA AUTÓCTONA VS. PLANTA ALÓCTONA (DE CONTRASTADA EFICACIA EN

OTROS ECOSISTEMAS). Proyecto LUCDEME (colaboración CIDA-Granada, Junta de
Andalucía)
En el contexto del Proyecto LUCDEME (Lucha contra la Desertización del

Mediterráneo) se realizaron diversos experimentos (1987-1992) que pusieron de
manifiesto la importancia de la micorrización en programas de revegetación.
Los ensayos se desarrollaron en una zona muy degradada de la vertiente Sur
de Sierra Nevada, Lanjarón, Granada. Se realizaron plantaciones con seis especies
de leguminosas leñosas, dos pertenecientes a la sucesión natural (Anthyllis cytisoides
y Spartium junceum) y cuatro exóticas (Robinia pseudoacacia, Medicago arborea, Acacia
caven y Prosopis chilensis). Las plántulas producidas en vivero se inocularon con
ecotipos de hongos micorrízicos aislados de la zona de estudio. Los resultados (5
años de determinaciones) indicaron que solo las plantas pertenecientes a la sucesión
natural se establecieron y que la micorrización dirigida favoreció el establecimiento
y supervivencia de las plantas, así como la producción de biomasa (Herrera et al.
1993). Es decir, se corroboró el hecho, normalmente aceptado, de que en programas
de revegetación de ecosistemas degradados deben utilizarse plantas, en este caso,
arbustivas, pertenecientes a la sucesión natural del área de estudio, en este caso ambientes
mediterráneos. En la mencionada publicación se propuso un modelo conceptual de
las distintas estrategias de revegetación, de acuerdo con el grado de degradación del
ecosistema. Dicho modelo se transcribe modificado en la figura 2
2. ACELERACIÓN DEL PROCESO DE COLONIZACIÓN NATURAL DE UNA ESPECIE

ARBUSTIVA “DIANA” PREDOMINANTE, MEDIANTE TRANSPLANTE DE PLÁNTULAS CON
MICORRIZACIÓN DIRIGIDA . Proyectos CYCIT, REEDEM y MYRISME de la UE
En estos experimentos se pretendía investigar el impacto de un doble desarrollo

biotecnológico (revegetación con plantas micorrizadas) sobre el re-establecimiento
de la cobertura vegetal y la restauración de propiedades físicas, químicas y 217
Palenzuela y Barea
Degeneración
del Irreversible DESERTIZACIÓN
ecosistema
Procesos
naturales
ECOSISTEMA NUEVOS
NATURAL ECOSISTEMAS
Impacto Funcionamiento Uso diferente

Antrópico ecológico similar del terreno
Condiciones
originales
Degeneración
del RECUPERACIÓN REHABILITACIÓN
ecosistema
RESTAURACIÓN
Especies Especies de
preexistentes ecosistemas
Gestión y
diferentes
manejo
Reversible “Irreversible” REVEGETACIÓN
DEGRADACIÓN DESERTIFICACIÓN
ECOSISTEMA ECOSISTEMA
DEGRADADO DESERTIFICADO
FIGURA 2. Modelo conceptual de las distintas estrategias de revegetación, de acuerdo

con el grado de degradación del ecosistema, con especial referencia a los conceptos
de “dergradación, desertización y desertificación (desertización con intervención
218 antrópica).
biológicas del suelo, aspectos fundamentales de la calidad del suelo. Se investigaron

los beneficios a “largo plazo” de la inoculación de una leguminosa leñosa, Anthyllis
cytisoides L., inoculada con hongos micorrízicos seleccionados (Requena et al.
2001).
Los experimentos se llevaron a cabo en una zona representativa, dentro de un
ecosistema semiárido degradado con riesgo de desertificación, localizado en la Sierra
de los Filabres (Almeria), sitio de Rambla Honda. La vegetación existente, un albaidal
muy degradado con albaida, Anthyllis cytisoides, como especie dominante, planta
bastante tolerante a la sequía y capaz de formar simbiosis en sus raíces con bacterias
del género Rhizobium y con hongos micorrízicos. Las variables experimentales
ensayadas fueron la aplicación de un inóculo micorrícico producido con el hongo
alóctono Glomus deserticola, o bien con una mezcla de inóculos obtenidos con todos
y cada uno de los 6 taxa de hongos autóctonos presentes naturalmente en rizosfera
de albaida en el ecosistema en estudio, como se demostró en un estudio de diversidad
previo (Requena et al. 1996).
La supervivencia de las plantas fue de un 85 % para las micorrizadas y de un
65% para las no inoculadas (aunque, obviamente, estas se micorrizaron durante su
desarrollo en campo). Los efectos producidos durante 5 años después del trasplante,
indican que la micorrización benefició significativamente el desarrollo de las plantas.
Resultó evidente que la inoculación con el hongo de colección G. deserticola fue
el tratamiento inicialmente más efectivo, sin embargo, a partir del tercer año de
plantación, comenzó a destacar la efectividad del inóculo confeccionado con
hongos nativos. Los efectos producidos por la inoculación micorrícica durante
5 años después del trasplante, en lo referente a propiedades físicas y químicas y
biológicas del suelo, indican una autentica restauración de atributos de calidad
del suelo tales como el estado de agregación, contenido en N y materia orgánica,
como consecuencia del establecimiento de plantas convenientemente inoculadas.
Así mismo, los resultados ponen de manifiesto que la efectividad inicial de la
inoculación con hongos MA de colección es superada por los efectos de la mezcla
de hongos nativos a medida que transcurre el proceso de restauración (Requena et
al. 2001). Estas conclusiones corroboran la importancia de utilizar hongos propios
del ecosistema, confeccionando inóculos mixtos, en una proporción que simule la
diversidad natural, lo que da lugar a un incremento en el tamaño de las poblaciones
naturalmente existentes.
3. IMPACTO DE LA MICORRIZACIÓN EN LA CALIDAD VIVERISTA DE LAS PLANTAS Y EFECTOS

DE LA IMPLANTACIÓN EN LA CALIDAD DEL SUELO, EN INTERACCIÓN CON LA APLICACIÓN 219
Palenzuela y Barea
DE RESIDUOS SÓLIDOS URBANOS COMPOSTADOS. Proyecto CYCIT-FEDER (colaboración

CEBAS- CSIC, las Empresas TRAGSA y Paisajes del Sur), y Proyecto REDEMED de la UE
Estos experimentos forman parte de proyectos típicos de Investigación, Desarrollo

e innovación (I+D+i), en los que se pretende un desarrollo tecnológico que permita
la transferencia de tecnología a las empresas tanto viverista como de tecnología y
gestión ambiental. Los objetivos de estos ensayos fueron los siguientes: (a) mejorar
la calidad de la producción en vivero de plantas autóctonas mediante la inoculación
de los hongos micorrízicos adecuados y, consecuentemente, de un estado fisiológico
que les capacite para resistir mejor las condiciones de estrés ambiental propias de
los ecosistemas mediterráneos amenazados de desertificación; (b) desarrollar una
metodología (que integre tratamientos físicos, químicos, mecánicos y biológicos)
para la adecuación del suelo y favorecer la implantación, así como garantizar el
correcto funcionamiento posterior de la plantación; y (c) como consecuencia,
promover la restauración de un ecosistema degradado.
Como especies modelo, autóctonas de la Cuenca Mediterránea y adaptadas
a ambientes semiáridos propensos a la desertificación, se propusieron Olea europaea
subsp. sylvestris (acebuche), Pistacia lentiscus (lentisco), Rhamnus lycioides (espino)
y Retama sphaerocarpa (retama). Estas plantas fueron producidas por una empresa
viverista colaboradora de estos proyectos (Paisajes del Sur), introduciendo la
micorrización en los protocolos de producción, utilizando un inoculante de patente
propia (Azcón-Aguilar et al. 2003 a).
Las plantaciones se desarrollan en el sitio de El Picarcho, Murcia, de donde
proceden los hongos micorrízicos inoculados, en colaboración con el grupo de
“micorrizas y calidad de suelos” del CSIC, Murcia. El tratamiento complementario
más destacable al que fue sometido el suelo fue la adición o no de residuos sólidos de
ciudad convenientemente compostados. Los resultados obtenidos demuestran un
efecto beneficioso de la micorrización sobre el establecimiento, desarrollo y estado
nutricional de las plantas (Caravaca et al. 2002 a, b y c, 2003a, b, c, d y e, 2004, 2005 y
2006, Palenzuela et al. 2002, Azcón-Aguilar et al. 2003 b). Este efecto de la micorriza
fue incrementado por la adición de residuos sólidos compostados. Se demostró
que la micorrización incrementó la capacidad fotosintética de las plantas e indujo
una mejora de las relaciones hídricas de las mismas en condiciones de aridez. Así
mismo se encontró que la adición de residuos incrementó las actividades enzimáticas
relacionadas con el ciclado de C, N y P en la rizosfera de plantas micorrizadas.
Se encontró también una interacción muy positiva entre inoculación micorrícica
y aplicación de residuos en la formación de agregados estables, lo que afecta muy
220 positivamente a la calidad del suelo.
4. RESTAURACIÓN (DIVERSIDAD Y COBERTURA) DE COMUNIDADES DE ESPECIES DE

PLANTAS ARBUSTIVAS EN INTERACCIÓN CON LA RESTAURACIÓN (DIVERSIDAD Y
ACTIVIDAD) DE LAS POBLACIONES NATURALES DE HONGOS MICORRÍZICOS EN LA
RIZOSFERA DE LAS MISMAS. Proyectos Plan Nacional (colaboración CMA, Junta de
Andalucía, y la empresa viverista Paisajes del Sur, Granada)
En los últimos años se han diseñado diversos ensayos, actualmente en ejecución,

con el objetivo general que indica el título de este apartado (Palenzuela et al. 2002,
Azcón-Aguilar et al. 2003 b, Ferrol et al. 2004).
Concretamente, se está analizando la diversidad de ecosimbiontes (plantas
y hongos micorrízicos de la sucesión natural) en comunidades vegetales degradadas
del Parque Natural “Sierra de Baza”, Granada, como base de un programa de
revegetación orientado a restaurar, de forma racional y sostenible, la diversidad y
abundancia de especies de plantas y sus micorrizas, así como la calidad del suelo.
Con tal fin, se han seleccionado unas zonas del Parque en donde prosperan especies
y comunidades, con predominio plantas autóctonas y endémicas, arbustivas y
subarbustivas, y también importantes endemismos de herbáceas, todas ellas
componente clave de ecosistemas mediterráneos. En tales zonas, y para cada
comunidad se han definido “áreas-piloto” en las cuales estas especies, representadas
por un número sub-óptimo de individuos, no proporcionan una cobertura vegetal
“optima” (Parcelas Zona 1). Se seleccionan igualmente parcelas colindantes con
cobertura y diversidad de especies “óptima” (Parcelas Zona 2). En todos y cada
uno de los casos había dos zonas de muestreo: suelo asociado a las raíces (llamado,
aunque estrictamente no lo sea, “rizosférico”), y suelo alejado de las mismas (con la
misma salvedad, “no rizosférico).
Las series de degradación de la vegetación autóctona correspondiente a
las que pertenecen las comunidades de especies que se han seleccionado para el
presente estudio son las siguientes: Encinar Mesomediterráneo (Retamal, Romeral,
Tomillar); Aceral (Espinal, Salviar); y ciertos Endemismos dolomitícolas (Tomillar
dolomitícola). La propuesta se basa en el uso de técnicas innovadoras que permitan
explorar la diversidad de hongos micorrízicos y optimizar el potencial de dichos
microorganismos en las áreas piloto seleccionadas. Para ello, se comenzó con el
aislamiento, caracterización (molecular) y selección de hongos. Con objeto de explotar
la diversidad natural como fuente de inoculantes, se han utilizado los avances más
recientes en eco-fisiología, bioquímica, biotecnología y biología molecular para la
identificación, caracterización, “marcado” y “seguimiento” de hongos formadores
de micorrizas. Concretamente, se ha desarrollado metodología, basada en el uso de
221
Palenzuela y Barea
técnicas moleculares (Ferrol et al. 2004, Palenzuela y Barea 2006) para analizar la
diversidad natural de hongos micorrízicos en las “islas de fertilidad y de recursos”
que se crean en las rizosfera de especies de plantas “diana”, representativas de los
diversos comunidades objeto de estudio.
Se ha completado el análisis de la diversidad de hongos MA presentes como
esporas en el suelo rizosférico de las plantas en las 5 comunidades objeto de estudio
(18 especies), e investigado el impacto de la degradación de la cobertura vegetal
sobre la diversidad de hongos MA (Palenzuela y Barea 2006). Utilizando criterios
morfológicos se han descrito 25 morfotipos diferentes de hongos MA, estos incluyen
las especies normalmente descritas en ecosistemas mediterráneos (Azcón-Aguilar et
al. 2003b, Ferrol et al. 2004).
Los 25 morfotipos disponibles se han asignado a “especies” y caracterizado por
técnicas moleculares (PCR de la región 18S del ADN ribosómico, “Fingerprinting”
mediante técnica original basado en el uso de TTGE (Ferrol et al. 2004), Secuenciación
y Análisis de Secuencias-BLAST-). Se dispone la secuencia de todos y cada uno
de los morfotipos aislados. De acuerdo con la información en las bases de datos,
las secuencias confirman, en más del 90 % de los casos, la especie asignada por
criterios morfológicos, lo cual posee una relevancia considerable en el contexto de
unificación de criterios para caracterizar los hongos micorrízicos arbusculares. Una
de las “especies” encontradas (Otospora bareai), es nueva para la ciencia (Palenzuela
et al. 2007, en preparación).
Estos ensayos están produciendo una información extensa e intensa, que
se está enriqueciendo y procesando actualmente, en la que se está confirmando
una clara tendencia, generalizable a todas las especies y comunidades, del potencial
micorrícico en muestras de suelo correspondientes a todas las variables experimentales
ensayadas. Considerando que las tres variables de respuesta fundamentales para
evaluar la diversidad y abundancia de propágulos de la micorriza, es decir, el potencial
micorrícico un suelo, son “número total de esporas” (por una cantidad dada de
suelo), “número más probable de própagulos capaces de generar la micorriza” y
“número de ecotipos de hongos diferentes”, se puede concluir como sigue. La
diversidad y potencial de producir la micorriza es superior en suelo “rizosférico”
en parcelas bien conservadas > suelo “no rizosférico” en parcelas bien conservadas
>/= suelo “rizosférico” en parcelas degradadas > suelo “no rizosférico” en parcelas
degradadas (Palenzuela y Barea 2006). Estos datos, correspondientes a la comunidad
del romeral, elegida como modelo representativo, se recogen en la figura 3.
Una vez analizada la diversidad natural de hongos micorrízicos en las “islas de
222 fertilidad y de recursos” que se crean en la rizosfera de especies de plantas “diana”,
se utilizó esa diversidad como base para la obtención de inoculantes micorrízicos.

Concretamente, proponer un sistema de producción de inóculos de micorrizas que
permita sentar las bases para abastecer demandas comerciales futuras. Se propuso
una mezcla de ecotipos de hongos “específica” de comunidades de arbustos de
elevado interés ecológico, objeto de estudio.
Cuando se dispuso de los hongos MA seleccionados para obtener el inoculante
formado por el consorcio de hongos elegido, se procedió a la micorrización dirigida
de plántulas correspondientes a las diferentes especies, cuya densidad se pretendía
incrementar, Se siguió un diseño de plantación (en parcelas Zona 1) que permita
satisfacer la distribución, diversidad y abundancia natural potencial de plantas en
las parcelas Zona 2. Este es el punto de partida para promover un proceso natural
orientado a restaurar, de forma racional y sostenible, la diversidad y abundancia
de especies de `plantas y hongos del matorral, así como la calidad del suelo. La
implantación fue un éxito, con beneficios claro de la micorrización, y el desarrollo
del proceso de revegetación está actualmente en curso satisfactorio.
En relación con este tipo de estudios, caben destacar las recientes investigaciones
orientadas al uso de MA como parte de una estrategia para la recuperación de flora
endémica/amenazada, actualmente en fase de prospección del estado micorrícico
de dichas plantas (Navarro et al. 2006, Palenzuela et al. 2006).
5. EFECTO DE LA DIVERSIDAD Y COBERTURA DE ESPECIES DE PLANTAS SOBRE

LA COMPOSICIÓN Y ESTRUCTURA DE LAS POBLACIONES DE HONGOS MA QUE
COLONIZAN TANTO EL SUELO RIZOSFÉRICO COMO LA PROPIA RAÍZ. PROYECTOS PLAN
NACIONAL (COLABORACIÓN CMA, JUNTA DE ANDALUCÍA, Y LA EMPRESA PAISAJES DEL SUR,
GRANADA)
Estos experimentos se han diseñado tanto en condiciones controladas como in situ,

en el Parque Natural “Sierra de Baza”.
En uno de ellos, se está utilizando un sistema de mesocosmos (10L de
capacidad), en el que se han tratado de mantener condiciones “similares” a las del
ecosistema natural, mediante el cual se pretende caracterizar las diferentes relaciones
de especificidad existente entre distintas especies de plantas características de las
comunidades estudiadas y distintos hongos MA representativos de la misma. Las
plantas utilizadas en este estudio: lavanda (Lavandula latifolia), mejorana (Thymus
mastichina), retama (Retama sphaerocarpa) y romero (Rosmarinus officinalis), se han
establecido solas o en combinaciones de dos o cuatro especies, representando
distintos niveles de diversidad vegetal (Cornejo et al. 2006). 223
Palenzuela y Barea
Para identificar las especies de hongos que son capaces de colonizar las
raíces de las distintas plantas y asociaciones de plantas utilizadas, se ha desarrollado
en nuestro laboratorio una técnica molecular novedosa (Cornejo et al. 2004,
Sánchez et al. 2006). Concretamente, se ha encontrado que utilizando la técnica de
la PCR anidada y utilizando los “primers” NS31 y NS41 han podido clonarse un
número considerable de amplicones (50) que han sido analizados mediante SSCP,
presentes en raíces crecidas en condiciones naturales (Sánchez et al. 2006). Esta
metodología es de relevancia para la caracterización/identificación de los hongos
micorrízicos que realmente colonizan las raíces, en condiciones naturales. De hecho,
su aplicación ha permitido conocer varios aspectos del comportamiento ecológico
de las poblaciones de hongos MA en las condiciones estudiadas. Por una parte,
se ha detectado la presencia de algunas especies de hongos MA dominantes, que
10
Riqueza de especies de hongos MA
9
8
7
6
5
4
3
2
1
0
Tomillo Mejorana Genista Lavanda Romero NR Tomillo Mejorana Genista Lavanda Romero NR
Zona 1 Zona 2
FIGURA 3. Riqueza de especies de hongos MA en la rizosfera de plantas de la comunidad

(Romeral) crecidas en zonas bien conservadas (Zona 2) con respecto a las crecidas en
224 zonas degradadas (Zona 1).
son capaces de persistir de manera recurrente colonizando las raíces a lo largo del
ciclo anual de crecimiento de las plantas. Por otra parte, existen algunos hongos
que es posible encontrarlos de forma estacional, siendo capaces de colonizar las
raíces bajo determinadas condiciones climáticas, como puede ser durante el otoño
y la primavera. Finalmente, se ha encontrado también algunos hongos que son
capaces de realizar una colonización inicial de las raíces de las plantas durante su
establecimiento, apareciendo sólo de forma ocasional en estados más avanzados
de desarrollo. Esto pone de manifiesto el hecho de que las distintas especies de
hongos poseen distintas estrategias de colonización de la raíz, como puede ser la
colonización permanente de la raíz, la colonización estacional, o la colonización
ocasional, que puede verse muy influida por los procesos de competencia que
se pueden presentar. Estos hechos indican que, aunque exista dominancia en la
colonización de las raíces por unas pocas especies de hongos MA, todas las especies
juegan un papel importante en algún momento del ciclo de crecimiento de la planta,
y que al momento de planificar una intervención en un ecosistema con fines a la
restauración de la cubierta vegetal, los inoculantes micorrízicos a utilizar deben
ser consorcios de diferentes especies de hongos. Por otra parte, el estudio de la
colonización de las raíces por diferentes hongos MA ha permitido establecer la
existencia de una considerable relación entre las especies presentes en las raíces de
la planta en un determinado momento con la presencia de esporas de los distintos
hongos en el suelo, existiendo a la vez un desfase estacional entre el momento en
que la colonización es detectada en la raíz y el momento en que es posible encontrar
mayor cantidad de esporas de la especie colonizadora en el suelo. Esto ratifica la
importancia del establecimiento del hongo en la raíz de la planta como paso previo
para la formación de estructuras de resistencia y la finalización de su ciclo de vida.
Finalmente, la utilización en este estudio de distintas especies de plantas,
tanto solas como en combinación, ha permitido poner de manifiesto la existencia
de relaciones tanto sinérgicas como antagónicas entre las distintas especies. Es así
como por ejemplo la asociación con retama favorece el crecimiento de las otras
tres especies, o como la asociación de lavanda y mejorana resulta beneficiosa para
el crecimiento de ambas. Por su parte, la asociación de las distintas plantas con
romero genera efectos detrimentales en el crecimiento de la especie acompañante,
que pueden deberse tanto a una fuerte competencia por los recursos del suelo
como a efectos de alelopatía. Sin duda, el prestarle atención a estos hechos reviste
una gran importancia en programas de restauración de la cubierta vegetal por una
serie de factores, como son la factibilidad de establecimiento de diferentes plantas
en asociación, los efectos que pueda tener sobre el crecimiento de la planta y por 225
Palenzuela y Barea
ende, de la cobertura del suelo y finalmente, porque se ha demostrado que un

mayor crecimiento vegetal, en especial de la zona radical, y micorrícico repercute
directamente sobre la formación de agregados en el suelo, aumentando su estabilidad
física y evitando nuevos procesos degradadores (Cornejo et al. 2006).
CONCLUSIONES
El Grupo de investigación “Micorrizas” de la Estación Experimental del Zaidín
(EEZ-Granada), CSIC ha realizado durante las dos últimas décadas diversos
estudios de prospección y aplicación de los hongos micorrícico arbusculares (MA)
orientados a promover la revegetación de ecosistemas desertificados en España.
A lo largo de ese tiempo este Grupo ha llevado a cabo investigaciones que han
propiciado los desarrollos biotecnológicos pertinentes que pusieron de manifiesto
la importancia de la micorrización en programas de revegetación. Se corroboró
inicialmente el hecho, normalmente aceptado, de que en programas de revegetación
de ecosistemas degradados en ambientes mediterráneos deben utilizarse plantas
nativas pertenecientes a la sucesión natural del área de estudio. Sobre la base de
estos ensayos preliminares, se han ido planteando hipótesis de trabajo progresivas,
basadas en analizar la diversidad de ecosimbiontes en la rizosfera de plantas “diana”,
y en utilizar dicha diversidad como fuente de inóculo para las plantas seleccionadas
que van a ser usadas en programas de revegetación. Así, se han realizado, y realizan,
ensayos en los que se ha ido progresando en la consecución de los siguientes
objetivos, evidentemente interconectados:
1. Se ha demostrado que la micorrización permite acelerar el proceso de
colonización natural de una especie arbustiva “diana” predominante,
mediante transplante de plántulas producidas en vivero con micorrización
óptimizada.
2. Se ha evidenciado el impacto beneficioso de tales desarrollos biotecnológicos
(revegetación con plantas micorrizadas) en la restauración de propiedades
físicas, químicas y biológicas del suelo que definen su calidad.
3. Se ha conseguido promover la restauración (diversidad y cobertura) de
comunidades de especies de plantas arbustivas en interacción con la
restauración (diversidad y actividad) de las poblaciones naturales de hongos
micorrízicos en la rizosfera de las mismas.
4. Se ha puesto de manifiesto un efecto beneficioso de la interacción entre
micorrización y aplicación de residuos sólidos compostados sobre: (a) el
226 establecimiento, desarrollo y estado nutricional de los trasplantes; (b) la
capacidad fotosintética de las plantas; (c) las relaciones hídricas de las mismas
en condiciones de aridez; (d) las actividades enzimáticas relacionadas con el
ciclado de C, N y P en la rizosfera de plantas; (e) la formación de agregados
estables, lo que afecta muy positivamente a la calidad del suelo.
5. Se han desarrollado nuevos métodos (moleculares) para analizar la diversidad
natural de hongos micorrízicos en las “islas de fertilidad y de recursos”
(suelo y raíz) que se crean en la rizosfera de especies de plantas “diana”,
representativas de los diversos ecosistemas mediterráneos y explotarla
mediante la obtención de un inoculante micorrícico (mezcla de ecotipos
de hongos) “específico” (patentado por los autores) de comunidades de
arbustos de elevado interés ecológico en ecosistemas mediterráneos.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a todos los compañeros de la EEZ –CSIC, Granada,
CEBAS_CSIC, Murcia (citados en la revisión bibliográfica) su extraordinaria labor
de investigación que ha sido resumida en este capítulo. Así mismo agradecen a la
CME de la Junta de Andalucía y las Empresas TRAGSA, EGMASA y Paisajes del
Sur su colaboración. Especial agradecimiento al Proyecto del Plan Nacional de
I+D+i (CGL-2006-02584/BOS) de España.
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236
RESTAURACIÓN Y USO DE HONGOS MICORRIZÓGENOS
ARBUSCULARES: UN ANÁLISIS DE PARÁMETROS FOLIARES
RESTORATION AND ARBUSCULAR MYCORRHIZAE USE:

A LEAF TRAITS ANALYSIS
Irene Sánchez-Gallen, Javier Álvarez-Sánchez y Patricia Guadarrama

isg@fciencias.unam.mx
Resumen
Analizamos el efecto de los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) en el
crecimiento de plántulas de especies arbóreas demandantes de luz y tolerantes a
la sombra que fueron trasplantadas a un potrero derivado de una selva húmeda
en la región de Los Tuxtlas, Veracruz. Germinamos semillas de cinco especies
demandantes de luz (Heliocarpus appendiculatus, H. donnellsmithii, Myriocarpa longipes,
Cecropia obtusifolia y Piper auritum) y de cinco especies tolerantes a la sombra (Cordia
megalantha, Ficus yoponensis, F. insipida, Nectandra ambigens y Rollinia jimenezii). Las
plántulas obtenidas se crecieron en suelo de selva (S) o pastizal (P) y con (M+) o sin
(M-) HMA, constituyendo un total de cuatro combinaciones (SM+, SM-, PM+, PM-).
Después de permanecer 150 días en una casa de sombra, solo las plántulas de siete
especies alcanzaron para ser trasplantadas a dos sitios en un pastizal (N por especie
237
Sánchez-Gallen, Álvarez-Sánchez y Guadarrama
= 120), en donde se sembraron al azar en tres parcelas por sitio y transcurridos 210
días se cosecharon; en este capítulo se presentan los resultados del área foliar (AF),
peso seco foliar (H), peso seco total (PST), concentración de clorofila, área foliar
específica (AFE), proporción de peso seco foliar (PPF) y proporción de área foliar
(PAF) de la cosecha final. Los factores suelo, micorrización y especie generaron
diferencias significativas en AF, H y PST; siendo el nivel selva y el nivel M- los de los
valores más altos, al igual que las especies F. insipida y F. yoponensis. Para la PPF sólo
se observaron diferencias significativas para el factor especie; las especies con los
valores más altos fueron P. auritum, F. insipida y M. longipes. También para AFE, el
factor especie generó diferencias significativas; las especies con los valores mayores
fueron P. auritum, H. appendiculatus y R. jimenezii. Para la proporción de área foliar,
los factores que presentaron diferencias significativas fueron suelo y especie, y la
interacción suelo × micorrización × especie fue significativa. En el caso del suelo el
valor mayor fue en el pastizal, mientras que en especie la que tuvo el valor más alto
fue P. auritum. Todas las respuestas estuvieron muy asociadas a la identidad de las
especies. Nosotros recomendamos la utilización de suelo de selva para propagar las
plantas, por contener inóculo nativo.
Abstract
We analyzed the influence of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) on growth and
survival of seedlings of light demanding and shade tolerant tree species that were
transplanted to a cattle ranch derived from the tropical rain forest at Los Tuxtlas,
Veracruz, Mexico. We used seedlings of five pioneer (light demanding) species
Heliocarpus appendiculatus, H. donnellsmithii, Myriocarpa longipes, Cecropia obtusifolia,
Piper auritum, and five late successional (shade tolerant) species Cordia megalantha,
Ficus yoponensis, F. insipida, Nectandra ambigens and Rollinia jimenezii. We analyzed
the effect of soil type (from tropical rain forest (S) or pasture (P)), and AMF (with
(M+) and without inoculation (M-)) for each species. After growing 150 days in a
shade house, seedlings of seven species were transplanted into two pasture sites
(N for species = 120) and randomly distributed according to treatments (SM+,
SM-, PM+, PM-), we harvested them 210 days after transplant; we analyze leaf trait
results corresponding to the final harvest. Leaf Area, Leaf Dry Weight and Total
Dry Weight were significant for soil, AMF and species factors; the highest values
were observed in forest soil and without AMF; F. insipida and F. yoponensis had
the highest values. For Leaf Weight Proportion, only significant differences were
observed for species factor; P. auritum, F. insipida and M. longipes had the highest
238 values. For Specific Leaf Area also species factor produced significant differences,
MICORRIZAS ARBUSCULARES Y RESTAURACIÓN EN LA SELVA HÚMEDA
with the highest values for P. auritum, H. appendiculatus and R. jimenezii. For Leaf
Area Ratio, significant differences were observed for soil (pasture with the highest
mean) and species (P. auritum with the highest mean), and the interaction soil ×
AMF × species was significant. The responses were closely associated to species
identity. We recommend the use of forest soil for plant propagation, because it has
native inoculum.
INTRODUCCIÓN
La apertura de campos de cultivo y potreros, la explotación forestal, el crecimiento
humano y el desarrollo de infraestructura urbana son los principales factores que han
traído como consecuencia la pérdida de la cobertura vegetal de los sistemas tropicales
en gran parte de nuestro planeta (Geist y Lambin 2001), siendo la década de los años
setenta una de las más cruciales ya que fue cuando se alcanzó una deforestación
promedio anual del 4% de su superficie, a nivel mundial (Dobson et al. 1997).
En México, el panorama no es distinto, durante los años ochenta, el 75% de
la deforestación nacional ocurrió en las selvas húmedas (Hughes et al. 2001, Guevara
et al. 2004). Actualmente, el continuo de selva húmeda, de hace unas décadas, ha
dado paso a un paisaje fragmentado, donde predominan los parches de vegetación
original muy pequeños (menores a 5 ha), inmersos en una matriz de potreros y
cultivos (Mendoza et al. 2005).
Las repercusiones globales de esta deforestación son gravísimas, entre ellas
podemos mencionar el cambio climático global, la pérdida de servicios ecosistémicos
y de biodiversidad, todo esto conlleva una necesidad imperiosa de recuperar algo de
esas áreas forestales perdidas.
Una solución es que se permita que los sitios deteriorados y abandonados se
regeneren naturalmente, pero este proceso puede ser muy lento y lo que se precisa es
acelerar la incorporación de zonas con cubierta forestal. En estos casos, la alternativa
es intervenir el sistema, lo que implica primero identificar algunos procesos y/o
componentes específicos críticos para su recuperación, para luego manipularlos
artificialmente con el fin de acelerar la sucesión ecológica. Este procedimiento es la
esencia de la restauración ecológica (Dobson et al. 1997), que consiste en el manejo
del ecosistema con el objeto de recuperar los niveles de funcionalidad, estructura y
estabilidad semejantes a los que se encontraban antes de la perturbación (Bradshaw
1997). Dado que la restauración ecológica puede tener una trayectoria de referencia
dada por la sucesión ecológica (Aronson y Le Floc’h 1996, Hobbs y Norton 1996),
es fundamental considerar el grupo ecológico de las especies, las interacciones entre
ellas y la reintroducción de especies nativas. Asimismo, es recomendable tener metas 239
alternativas en caso de que ocurran trayectorias impredecibles durante la restauración

(Harris et al. 2001, Manning et al. 2006).
Para alcanzar estos objetivos es imprescindible elaborar y ejecutar un
programa para el establecimiento de una comunidad vegetal que pueda madurar en
el sitio, reintroduciendo especies clave de los diferentes estadios sucesionales, desde
pioneras o demandantes de luz hasta persistentes o tolerantes a la sombra (Bradshaw
1997, Hobbs y Harris 2001), que pueden promover, a su vez, la colonización natural
de otras especies vegetales y animales que permitan, en conjunto, reconstituir un
ecosistema parecido al que existió antes del disturbio.
Sin embargo, nada de esto se puede llevar a cabo si el disturbio ha sido tal
que se hayan alterado las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo ya que
éste es un factor crítico para el desarrollo de las plantas y el funcionamiento del
ecosistema (Bradshaw 1997, Haselwandter 1997, Ghose y Nand 2004); de hecho, al
extenderse el daño a la microbiota edáfica, que incluye a los hongos micorrizógenos,
cualquier esfuerzo para recuperar la vegetación de ese sistema será infructuoso si no
se recupera la comunidad de organismos edáficos antes o a la par de la regeneración
vegetal (Haselwandter 1997, Rillig 2004).
En particular, los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) pueden
ser un factor determinante para el éxito de la restauración de muchos ecosistemas
(Requena et al. 2001) ya que se asocian con gran parte de las especies vegetales
conocidas, se encuentran en todos los ecosistemas terrestres y se ha probado su
relevancia en el mantenimiento y estructuración de las comunidades (Heijden et al.
1998a, b), en la absorción eficiente de nutrientes y en el ciclaje de nutrientes.
Además, mantienen a otras comunidades microbianas del suelo, como las
bacterias, protozoos y pequeños invertebrados, a través de sus interacciones (Perry
y Amaranthus 1990) y facilitan la absorción de nutrientes, principalmente P y N
(Smith y Read 1997), lo que repercute en un mayor establecimiento, supervivencia
y crecimiento de las plantas, además de conferirles ventajas en condiciones de falta
de agua, o ante la presencia de patógenos y competidores (Haselwandter 1997).
También, están relacionados con la formación de agregados del suelo mediante
la secreción de una proteína, la glomalina, que actúa como un cementante de las
partículas aisladas del suelo, evitando su fácil arrastre (Jasper 1994). Por todo lo
anterior, el papel de los HMA en la restauración de las selvas húmedas puede ser
fundamental.
En las selvas húmedas, la mayoría de las especies vegetales estudiadas
están asociadas a HMA (Varela y Guadarrama 2003). Estudios realizados en zonas
240 tropicales húmedas y secas han permitido determinar que los HMA favorecen el
crecimiento, así como la producción de biomasa de especies nativas trasplantadas

a sitios perturbados (Azcón y Barea 1997, Cuenca et al. 1998, Siqueira et al. 1998,
Pouyú-Rojas y Siqueira 2000, Requena et al. 2001, Cuenca et al. 2002, Allen et al. 2003).
Sin embargo, se han detectado respuestas diferenciales a la inoculación de HMA por
parte de las plantas, dependiendo del grupo ecológico al que pertenecen, de esta
forma aquellas especies secundarias demandantes de luz tienen respuestas positivas
más significativas en presencia de HMA que las no-secundarias demandantes de luz
o las tolerantes a la sombra (Siqueira et al. 1998, Zangaro et al. 2005), todo esto puede
determinar fuertemente la trayectoria del proceso sucesional (Aziz et al. 1995).
Además del grupo ecológico, otro punto importante a considerar en el
estudio de los HMA como una herramienta para la restauración, es que sus efectos
positivos no necesariamente tienen que observarse en la incorporación de biomasa
vegetal (Álvarez-Sánchez et al. 2007, 2009); debido a su multifuncionalidad, dichos
efectos pueden verse reflejados en otras variables tales como la supervivencia, el
estado hídrico de la planta o su biomasa fotosintética y variables asociadas que son
indicadoras, directas o indirectas, del desempeño de las plantas.
Las altas tasas relativas de crecimiento de las especies demandantes de luz
están relacionadas con hojas eficientes, fotosintéticamente hablando, lo que implica
un área foliar pequeña en proporción al peso seco total de la planta (PAF pequeños),
pero grande en función de la biomasa asignada a hojas (AFE grandes), que conlleva
una mayor área de captación de luz, también son hojas que alcanzan la senilidad
rápidamente y, por lo tanto, la tasa de recambio es mucho mayor que en el caso de las
plantas tolerantes a la sombra, las cuales, por su parte, son hojas menos eficientes a
altas intensidades lumínicas (PAF grandes), su tasa de recambio es menor y son más
gruesas (AFE pequeños), lo que les confiere una ventaja adaptativa a la herbivoría,
a la cual están más expuestas (Saldaña-Acosta et al. 2008).
Estos atributos pueden verse alterados por la presencia de HMA, dado que
la concentración de nutrientes y agua de la planta se ve incrementada, las hojas
cambian su palatabilidad y su eficiencia fotosintética (Goverde et al. 2000). De esta
forma, nosotros hipotetizamos que, en el caso de las especies tolerantes creciendo
con HMA, las hojas pueden ser más eficientes y más delgadas con una tasa de
recambio mayor debido a que disponen de más nutrientes para su producción.
Y, en el caso de las especies demandantes de luz, las tasas fotosintéticas pueden
incrementarse debido a la mayor disponibilidad de nutrientes y agua y con ello
incrementarse el recambio y producción foliar (mayor área foliar) que las tolerantes.
De esta forma, el objetivo de este estudio fue analizar el efecto de los HMA en
variables relacionadas con la biomasa fotosintética de especies arbóreas y nativas de 241
Los Tuxtlas, Ver., y con ello evaluar el éxito de los HMA en las primeras fases de la
restauración ecológica de sitios deteriorados de esta selva húmeda.
MÉTODOS
Sitio de estudio
Este trabajo se realizó en un pastizal cercano a la Estación de Biología Tropical “Los
Tuxtlas” del Instituto de Biología de la UNAM en Veracruz, México, derivado de una
selva alta perennifolia (Miranda y Hernández 1963) con algunos árboles remanentes.
Se localiza al sureste del estado de Veracruz, México, a una altitud de 150 m s.n.m.
La precipitación total promedio anual es de 4725.2 mm y la temperatura media anual
es de 24.3º C. El clima es cálido-húmedo (García 1988).
Los suelos en la zona son ultisoles y alfisoles y se ha reportado que, en
los primeros centímetros de profundidad, el pH varía entre 5.3 y 6.8 y la materia
orgánica fluctúa entre 1.64 y 11.11%; tienen una capacidad de intercambio catiónico
que va de 5.2 a 46.9 y la textura es predominantemente arenosa, limosa y arcillo-
limosa (Flores-Delgadillo et al. 1999, Sommer-Cervantes et al. 2003).
Invernadero
Se colectaron semillas de diferentes individuos de especies arbóreas de la selva
húmeda: a) especies demandantes de luz: Heliocarpus appendiculatus Turcz., H.
donnellsmithii Rose (H. don), Cecropia obtusifolia Bertol., Myriocarpa longipes Liebm.
y Piper auritum Kunth, y b) especies tolerantes a la sombra: Cordia megalantha
S.F.Blake, Ficus yoponensis Desv., F. insipida Willd., Nectandra ambigens (S.F.Blake)
C.K.Allen y Rollinia jimenezii Saff.
Las semillas se lavaron con hipoclorito de sodio al 5% por 10 minutos y
se enjuagaron con agua corriente. Fueron puestas a germinar en la casa de sombra
de la Estación de Biología, en charolas con arena de construcción (tamaño 20/30),
esterilizada en autoclave sin presión durante una hora, reposando 24 horas;
transcurrido este tiempo se volvió a colocarla en el autoclave, una hora más.
Una vez que alcanzaron 10 cm de altura, aproximadamente, fueron
transplantadas a bolsas de plástico que contenían una mezcla suelo:arena (3:1) y de
acuerdo a la combinación de los siguientes factores: suelo de selva (S) o de pastizal
(P), y micorrización, con HMA (M+) o sin HMA (M-, suelo esterilizado), resultado
242 en total cuatro tratamientos (SM+,SM-, PM+, PM-).
Por limitaciones de espacio, en este capítulo no se presentan los resultados

de crecimiento en la casa de sombra, pero parte de ellos pueden consultarse en
Olivera-Morales (2005) y Álvarez-Sánchez et al. (2007).
Campo
Cinco meses después de lo anterior, las plántulas de siete especies se trasplantaron a
dos sitios en un pastizal (con una pendiente promedio de 10o y a 500 m de distancia
de la selva), se sembraron 120 plántulas por especie (840 en total) (separadas entre sí
1.5 m), en un arreglo al azar por bloques de acuerdo al tratamiento (cinco plántulas
por cada uno), constituyendo tres bloques separados por tratamiento en cuadros
de 20x20 m por sitio (N= 5 réplicas x 4 tratamientos x 3 bloques x 2 sitios = 120
individuos por especie). Todas las plantas se cosecharon después de siete meses, es
importante hacer notar que no todas las plántulas sembradas sobrevivieron hasta
esta fase, varió de acuerdo a la especie, en total 190.
El área foliar de cada planta fue obtenida con un medidor de área foliar
(Delta-T), después de eso las hojas fueron secadas junto con los tallos en un horno
a 80˚C por 48 horas o hasta que se estabilizara el peso seco. Posteriormente, todo
el material seco fue pesado por cada estructura e individuo. Los datos de clorofila
fueron tomados en 10 hojas por planta, con el medidor de clorofila (Opti-Sciences
CCM-200) que proporciona datos del índice de contenido de clorofila a través de
la absorbancia óptica en dos longitudes de onda en un área circular de 3/8” de
diámetro. Dichos datos se promediaron por planta y se procesaron.
ANÁLISIS DE DATOS
Para analizar el desempeño de las plántulas se llevó a cabo un análisis de las variables
relacionadas con la biomasa foliar correspondientes a la cosecha final (Hunt 1982).
Las variables consideradas fueron:
Área foliar (cm2) AF,

Peso seco de hojas (g) H,
Peso seco de tallos (g) T,
Concentración de clorofila,
Peso seco total (g) PST = T+H,
H
Proporción de peso foliar PPF = ,
PST 243
AF
Proporción de área foliar (cm2 g-1) PPF= y
PST
AF
Área foliar específica (cm2 g-1) AFE=
H
Para evaluar el efecto de los tratamientos sobre las variables, se realizaron

análisis de varianza (ANdeVA) de tres vías, especie (con siete niveles, que
corresponden a las especies que sobrevivieron, H. appendiculatus, M. longipes, P.
auritum, C. megalantha, F. insipida, F. yoponensis y R. jimenezii), suelo (con dos niveles)
y micorrización (con dos niveles). Con el fin de determinar las medias diferentes
se aplicó una prueba de comparación múltiple de medias de Tukey (Zar 1999).
Antes de aplicar el ANdeVA, se verificó que los datos obtenidos cumplieran con
la normalidad y homocedasticidad; en caso contrario fueron transformados con
logaritmo natural (Zar 1999).
RESULTADOS
Área foliar, peso seco de hojas y peso seco total

En el caso de estas tres variables, se observaron diferencias significativas generadas
por los tres factores, suelo, micorrización y especie (Cuadro 1), ninguna interacción
fue significativa; los valores más altos ocurrieron en suelo de selva y sin HMA,
mientras que dos de las especies tolerantes a la sombra (F. insipida y F. yoponensis)
presentaron los valores más altos; para el área foliar (AF) estas especies se
comportaron conjuntamente con H. appendiculatus con los valores más altos (Figura
1). Para las tres variables, coincidieron con los valores mínimos R. jimenezzi, M.
longipes y P. auritum.
Concentración de clorofila
El factor especie generó diferencias significativas y la interacción suelo y micorrización
fue significativa (Cuadro 1). En el primer caso, la especie Cordia megalantha tuvo el
menor valor y las dos especies de Ficus, insipida y yoponensis, presentaron los valores
más altos (Figura 1). En el caso de la interacción, un grupo formado solamente por
suelo de selva sin HMA tuvo el valor promedio mayor (31.76), mientras que los tres
restantes niveles se aglutinaron en otro grupo.
244
CUADRO 1. Resumen del análisis de varianza para las variables estudiadas (H = peso seco
foliar, PST = peso seco total, AF = área foliar, PPF = proporción de peso seco foliar,
PAF = proporción de área foliar y AFE = área foliar específica). Solamente se presentan
los factores (suelo, micorrización y especie) o sus interacciones que fueron significativas
(p<0.05).
Variable Fuente de variación SC gl CM F p

Hln Suelo 518.19 1 518.192 5.19369 0.023975
Micor 501.78 1 501.776 5.02916 0.026281
Especie 2576.56 6 429.427 4.30403 0.000469
PSTln Suelo 3203.03 1 3203.03 6.58775 0.011174

Micor 2690.25 1 2690.25 5.53311 0.019862
Especie 16576.37 6 2762.73 5.68216 0.000022
AFln Suelo 20398019 1 20398019 4.84198 0.029190

Micor 25363415 1 25363415 6.02064 0.015199
Especie 110584562 6 18430760 4.37500 0.000401
Clorofila Especie 9689.7 6 1615.0 37.178 0.000000

Suelo×Micor 945.3 1 945.3 21.761 0.000004
PPFln Especie 1.27057 6 0.21176 9.126 0.000000
PAFln Suelo 8108 1 8108 4.0046 0.047045

Especie 209026 6 34838 17.2064 0.000000
Suelo×Micor×Especie 32747 6 5458 2.6956 0.016042
AFEln Especie 372361 6 62060 8.473 0.000000
245
Figura 1. Valores promedio (X ± 1E.E.) del peso seco de hojas (H), peso seco total
(PST), área foliar (AF) e índice de contenido de clorofila (Clorofila) para las especies
estudiadas. Letras diferentes indican diferencias significativas de acuerdo a la prueba de
Tukey (p<0.05). Nomenclatura de las especies: Cordia, Cordia megalantha; Fic ins, Ficus
insipida; Fic yop, F. yoponensis; Hel app, Heliocarpus appendiculatus; Myrio: Myriocarpa
246 longipes; Piper, Piper auritum; Roll, Rollinia jimenezii.
Proporción de peso seco foliar

Sólo se observaron diferencias significativas generadas por el factor especie (Cuadro
1); las especies con los valores más altos fueron demandantes de luz: P. auritum, F.
insipida y M. longipes. Las que presentaron los valores más bajos fueron C. megalantha,
R. jimenezii y H. appendiculatus (Figura 2).
Área foliar específica

Nuevamente fue solo el factor especie en el que se registraron diferencias significativas
(Cuadro 1). Las especies con los valores mayores fueron P. auritum, H. appendiculatus
y R. jimenezii, y las de los valores más bajos C. megalantha, F. yoponensis y F. insipida,
es decir, especies tolerantes (Figura 2).
Proporción de área foliar

Los factores que presentaron diferencias significativas fueron suelo y especie, y la
interacción suelo × micorrización × especie fue significativa (Cuadro 1). En el caso
20 a
50 a
40
15
ab
30
PST (g)
ab
H (g)
10
b
b
b
20 b
b b
5 b b
b 10
b
0 0
a 50
4000
a a
40
3000 b
AF (cm2)
b
ab b
Clorofila
ab 30 b
2000
b b c
20
b
1000
b 10
0 0
Cordia Fic ins Fic yop Hel app Myrio Piper Roll Cordia Fic ins Fic yop Hel app Myrio Piper Roll
Figura 2. Valores promedio (X ± 1E.E.) de la proporción de peso seco foliar (PPF),

área foliar específica (AFE) y proporción de área foliar (PAF) de las especies estudiadas.
Letras diferentes indican diferencias significativas de acuerdo a la prueba de Tukey
(p<0.05). Nomenclatura de las especies igual que en Fig. 1. 247
del suelo, el valor mayor fue en el pastizal, mientras que en especie la que tuvo
el valor más alto fue la especie demandante de luz, P. auritum, y los menores se
observaron en C. megalantha, R. jimenezii, F. yoponensis y H. appendiculatus (Figura
2). Las interacciones con los valores más grandes fueron las combinaciones de la
demandante de luz, P. auritum, con cualquier nivel de suelo y micorrización, mientras
que los valores más bajos correspondieron a la tolerante C. megalantha creciendo en
suelo de pastizal con o sin HMA y en suelo de selva con HMA (Cuadro 2).
Comportamiento general de cada una de las especies

Al comparar el comportamiento de cada especie para todas las variables analizadas,
se observan algunos patrones generales. C. megalantha al igual que H. appendiculatus y
M. longipes son especies que, independientemente de los tratamientos, tienen valores
bajos y con variaciones pequeñas, reflejando una menor plasticidad fenotípica.
Mientras que F. insipida y F. yoponensis presentan valores altos pero con variaciones
altas, lo que implica que tienen un mayor intervalo de respuestas (Figuras 1 y 2). R.
jimenezii a pesar de tener valores bajos o muy bajos, en la mayoría de las variables,
las variaciones son grandes, lo que apunta a que es una especie con un intervalo de
respuesta amplio. Y, finalmente, P. auritum es una especie que se ubica en medio de
este gradiente, dado que tiene respuestas muy altas o muy bajas con un intervalo
menor que los Ficus (Figuras 1 y 2). Un resultado muy importante de este análisis
es que la identidad de la especie, más que el grupo ecológico al que pertenece,
define por mucho su respuesta ecofisiológica, ya que especies demandantes de luz
se encuentran en el mismo grupo que tolerantes a la sombra. Este hecho tiene gran
relevancia porque la clasificación de las especies en diferentes grupos ecológicos
debe considerar variables de diversa índole, no solamente germinación en sombra
o luz, tal que se pueda esclarecer lo más cercano a la realidad su papel ecológico y
evitar errores en su utilización para fines de restauración.
DISCUSIÓN
La especie fue el factor que determinó en gran medida el comportamiento de
la mayoría de las variables de respuesta consideradas. En general, las especies
demandantes de luz tendieron a acumular más biomasa (AF, H y PST) y a presentar
los valores mayores en AFE, pero con una menor relación entre área foliar y biomasa
total (PAF), contrario a lo que ocurrió con las tolerantes a la sombra. Las variaciones
tan altas en AFE y PAF pueden ser indicadoras de una gran plasticidad fenotípica, lo
248 que permite a las especies acoplarse a cambios en la disponibilidad de luz durante su
CUADRO 2. Grupos formados de acuerdo a la prueba de Tukey (p<0.05), para la

variable PAF en la interacción Suelo×Micorrización×Especie.
Suelo Micor Especie 1 2 3 4
S M+ Cordia d
P M- Cordia d
P M+ Cordia d
P M- Fic yop d c
S M+ Roll d c
P M- Roll d c b
S M+ Fic ins d c b
S M+ Fic yop d c b
S M- Cordia d c b
S M- Myrio d c b
S M+ Hel app d c b
S M- Fic yop d c b
S M- Hel app d c b
P M- Hel app d c b
S M- Fic ins d c b
P M+ Hel app d c b
P M+ Roll d c b
S M+ Myrio d c b
P M+ Fic yop d c b
P M+ Myrio d c b
S M- Roll d c b
P M- Fic ins d c b
P M- Myrio d c b
P M+ Fic ins d c b
P M+ Piper c b a
S M- Piper b a
S M+ Piper b a
P M- Piper a
249
desarrollo y especializarse en diferentes estrategias de ganancia de carbono (Saldaña-

Acosta et al. 2008), como es el caso particular de las dos especies de Ficus.
El origen del suelo utilizado fue un importante factor que generó diferencias
significativas en el peso seco de hojas, área foliar, peso seco total y proporción
de área foliar, siendo el suelo de selva el nivel con los mayores promedios, ello
probablemente se debe a que el cambio de uso de suelo a potrero puede modificar
algunas propiedades fundamentales para el desarrollo vegetal, tales como
concentración de nutrientes, capacidad de intercambio catiónico, pH, concentración
de materia orgánica, así como abundancia de microorganismos del suelo, entre
otras, mientras que el suelo de selva no presentó ninguna alteración y las especies
alcanzaron valores más altos de las variables estudiadas (Núñez y Álvarez-Sánchez
datos no publicados).
El factor micorrización solo influyó en aquellas variables más relacionadas
con peso seco, siendo la ausencia de hongos micorrizógenos arbusculares el nivel
que tuvo los valores más altos. Sin embargo, el efecto positivo de los HMA ha
quedado demostrado en esta zona de Los Tuxtlas con otros experimentos realizados
en una zona de borde con un potrero, combinando también especies de los dos
grupos ecológicos. Los resultados presentados en este capítulo para H. appendiculatus
son consistentes con los de Quiroz (2006) para otra especie del mismo género,
H. donnellsmithii, y con respecto a las especies tolerantes a la sombra, Peña (2005)
encontró que F. insipida obtuvo la mayor supervivencia con inóculo de esporas y
raíces.
En términos generales, las especies demandantes de luz tuvieron hojas
más grandes y delgadas, mientras que las tolerantes a la sombra y, especialmente
C. megalantha, las más pequeñas y gruesas (como muestran los valores de AFE,
Figura 2); estos factores no fueron favorecidos por la presencia de HMA, no hubo
mayor superficie de absorción lumínica ni una mayor concentración de clorofila al
considerar el factor micorrización solo. Pero la interacción suelo de selva sin HMA
obtuvo un valor de clorofila muy alto. La concentración de clorofila en relación a
la colonización micorrízica no ha sido ampliamente explorada, sin embargo, los
incrementos de este compuesto sí están relacionados con una mayor absorción de
luz e incrementos en la fotosíntesis (Fahl et al. 1994, Havaux y Tardy 1999).
En conclusión, la respuesta de las especies vegetales maximizó el
aprovechamiento de la luz, que es el recurso limitante para especies de selva húmeda,
la cual se vio favorecida por el suelo de selva y la ausencia de micorrización. Si bien los
valores fueron menores con HMA al comparar con el control, Álvarez-Sánchez et al.
250 (2009) demostraron su influencia positiva y significativa en la asignación de biomasa
y altura total a lo largo del tiempo, que se reflejó en la tasa relativa de crecimiento de las
demandantes de luz y en supervivencia en las tolerantes a la sombra, éstas crecieron
menos en altura y en biomasa, pero tuvieron una mayor supervivencia lo cual puede
implicar que su estado nutricional era mayor y probablemente soportaron mejor
las condiciones de competencia y herbivoría a partir de más recursos incorporados.
Esto coincide con los valores bajos de AFE, indicando que el grosor de las hojas en
estas especies puede ser un factor importante que permite evadir de una manera más
eficiente el ataque por herbívoros
La inoculación previa al trasplante al campo con hongos micorrizógenos
arbusculares es muy deseable. Álvarez-Sánchez et al. (2007) encontraron respuestas
significativas en el crecimiento de las plántulas inoculadas con HMA en invernadero.
Pouyú-Rojas y Siqueira (2000) demostraron que plántulas inoculadas con HMA
tuvieron valores mayores en altura y biomasa que plantas no inoculadas y Allen et al.
(2003), en un estudio realizado en el bosque tropical del noreste de la península de
Yucatán, encontraron que plantas nativas inoculadas con HMA y, posteriormente,
trasplantadas a un sitio perturbado, tuvieron valores mayores en altura, cobertura,
biomasa, diámetro del tallo y en su tasa de crecimiento, con respecto a los obtenidos
con plantas sin inóculo.
Nuestros resultados indican que, al menos durante las primeras etapas de
desarrollo de algunas especies arbóreas de selva, la presencia de HMA no repercute
positivamente en las variables foliares, sin embargo, como ya se ha demostrado
con trabajos previos, el papel de estos hongos puede ser tan variado y fundamental
que no puede reducirse solamente a dichas variables, si no que se debe visualizar
desde un punto de vista global y funcional porque ellos son capaces de incidir
en diferentes niveles y escalas (Rillig 2004). Por esto, la inoculación con HMA es
importante sin dejar de tener en cuenta la identidad de las especies vegetales. En
nuestro caso, podemos mencionar que Nectandra ambigens, Cecropia obtusifolia y
Heliocarpus donnellsmithi sufrieron un fuerte detrimento en el tratamiento sin HMA
y suelo de pastizal, tanto que no fue posible continuar el experimento con ellas, su
mortalidad fue muy alta y su incremento en biomasa fue negativo al transcurrir solo
seis meses de inoculación. Mientras que Ficus insipida y F. yoponensis fueron dos
especies muy plásticas que tuvieron buen desempeño, no necesariamente el más
alto, con cualquier tratamiento.
Lo anterior refuerza las recomendaciones de algunos autores en el sentido
de que antes de realizar un trabajo a gran escala para la recuperación de sitios
perturbados se ha sugerido la necesidad de desarrollar pruebas experimentales
con especies nativas, de ese sitio, para estudiar su adaptabilidad, a partir de su 251
crecimiento y supervivencia (Haggar et al. 1998), así como su respuesta fisiológica

ante diferentes condiciones y recursos (Medina 1995) ya que las especies tropicales
han mostrado poseer un amplio intervalo de respuesta ante la variación de las
condiciones ambientales (Haggar et al. 1998). Una vez que se han realizado esos
experimentos, ya se puede proceder a realizar ensayos a mayor escala, es decir, con
más plántulas, más especies y restaurando más sitios.
También es importante considerar que diversos estudios en selvas húmedas
han demostrado que el establecimiento de una cobertura vegetal con especies
leñosas promueve el establecimiento de otras especies nativas aumentando tanto la
densidad como la diversidad de especies vegetales en el sotobosque (Keenan et al.
1997, Haggar et al. 1998, Leopold et al. 2001, Engel y Parrota 2001), por lo que es
recomendable iniciar el proceso de restauración con especies demandantes de luz,
entremezclando algunas con altas respuestas positivas a la inoculación con HMA
como Heliocarpus donnellsmithii y Stemmadenia donnellsmithii y otras no dependientes
de HMA como Myriocarpa longipes y Urera caracasana (Zamarripa et al., datos no
publicados); para posteriormente ingresar especies tolerantes a la sombra, tales
como Ficus insipida, F. yoponensis, Cordia megalantha y Rollinia jimenezii.
CONCLUSIONES
De acuerdo a los datos de este trabajo, la identidad de las especies es fundamental
para evaluar su desempeño en términos de las variables foliares; la ausencia de
HMA y el suelo de selva fueron factores también muy importantes. Por todo lo
anterior, podemos concluir que algunas especies demandantes de luz podrían ser
trasplantadas y no inoculadas con HMA (Myriocarpa longipes) pero otras no, como
Heliocarpus donnellsmithii. En el caso de las especies tolerantes a la sombra el uso de
los HMA es recomendable por su importancia en la supervivencia (Álvarez-Sánchez
et al. 2009), con excepción de Nectandra ambigens. En todos los casos, el suelo de
selva se relacionó con respuestas positivas y, por lo tanto, el crecimiento de estas
especies en casa de sombra debe hacerse con suelo de selva.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a Oswaldo Núñez, Alejandro Astudillo, Juan Carlos Peña,
Diego Olivera, Braulio Gómez Chagala y al Sr. Juan Gómez por su ayuda en el
trabajo de campo. Gracias también a Lizbeth Guzmán por su colaboración en la
edición de figuras y cuadros. Esta investigación fue realizada gracias al apoyo de los
252 proyectos PAPIIT-UNAM 205599 y 235402.
LITERATURA CITADA
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257
ESTABLECIMIENTO DE PLANTAS DE MEZQUITE (PROSOPIS
LAEVIGATA) INOCULADAS CON HONGOS MICORRIZÓGENOS
ARBUSCULARES BAJO UN SISTEMA PREHISPÁNICO DE RIEGO
POR GOTEO EN UNA ZONA SEMIÁRIDA DETERIORADA
ESTABLISHMENT OF MESQUITE PLANTS (PROSOPIS

LAEVIGATA) INOCULATED WITH ARBUSCULAR MYCORRHIZAL
FUNGI UNDER A PREHISPANIC DROP IRRIGATION SYSTEM IN A
DETERIORATED SEMI-ARID ZONE
Arcadio Monroy-Ata, Itzia Paz-Cortés y Rosalva García-Sánchez

UNIDAD DE INVESTIGACIÓN EN ECOLOGÍA VEGETAL. FES ZARAGOZA,
arcadiom@servidor.unam.mx, itziapaz@yahoo.com.mx, rosalvags@correo.unam.mx
Resumen
Se realizó un estudio del establecimiento de plantas de mezquite (Prosopis laevigata),
inoculadas con hongos micorrizógenos arbusculares nativos y cultivadas durante seis
meses en condiciones de invernadero, para su posterior trasplante a un agostadero
sobrepastoreado, ubicado en el Valle de Actopan, Hidalgo, en México, en el cual se
implementó un sistema prehispánico de riego por goteo, mediante ollas de barro
enterradas cubiertas por pintura orgánica vegetal.
Durante siete meses se realizaron registros mensuales de altura, número
de pinnas, cobertura foliar, diámetro del tallo, tasa de crecimiento relativo, de
259
Monrroy-Ata, Paz-Cortés y García-Sánchez
altura y diámetro del tallo, y supervivencia de las plantas. La supervivencia de P.

laevigata fue de 30% y 26.6%, en el tratamiento micorrizado y en el no micorrizado,
respectivamente. Las causas de mortalidad fueron herbivoría, sequía y vandalismo.
Se concluye que el sistema de riego permitió el establecimiento del mezquite y de
otras plantas alrededor de la olla y que el sistema de riego es de bajo costo y eficiente,
pero requiere tiempo y esfuerzo para elaborarlo y montarlo.
Abstract
A study of the establishment of mesquite plants (Prosopis laevigata), inoculated with
arbuscular mycorrhizal fungi native and cultivated for six months in greenhouse
conditions for subsequent transplant to a agostadero sobrepastoreado, located in
the Valley of Actopan, Hidalgo, which was implemented a system prehispánico
drip irrigation, using clay pots buried organic vegetable covered by paint.
During seven months were conducted monthly records of height, number of
pinnae, coverage leaf, stem diameter, relative growth rate, height and diameter of
the stem, and survival of plants. The survival of P. laevigata was 30% and 26.6%,
in comparison with the fertilized treatment and the non inoculated respectively.
The killers were herbivory, drought and vandalism. We conclude that the irrigation
system allowed the establishment of mesquite and other plants around the pot and
that the irrigation system is inexpensive and efficient, but requires time and effort
to produce it and mount it.
INTRODUCCIÓN
Las zonas áridas y semiáridas tienen gran importancia para México por su extensión,
su potencial productivo, su biodiversidad y su diversidad cultural; sin embargo, estas
zonas han estado sujetas a una intensa explotación de recursos, principalmente por
sobrepastoreo y pérdida de la cubierta vegetal. Por ello, es necesario comprender
y revertir los mecanismos de la erosión, los cuales incrementan la degradación y
sólo cambian en su índice de velocidad, de acuerdo con las características físicas,
biológicas y ecológicas de la zona (propiedades edáficas), las condiciones de manejo
del suelo y el contexto socioeconómico del sitio (Montaño y Monroy 2000). Es por
eso que en un ambiente donde la vegetación esencialmente ha sido sobre-explotada
y frecuentemente eliminada, es necesario lograr el establecimiento de plantas nativas
que sean resistentes a las presiones selectivas locales; sin embargo, estas plantas
deberán protegerse para lograr que lleguen a la edad adulta (Bradshaw 1983).
En este sentido, la restauración ecológica se propone proveer de bases
260 científicamente sólidas para la reconstrucción de ecosistemas dañados o destruidos
ZONAS ÁRIDAS Y HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES
y producir sistemas autosuficientes, los cuales disminuyan en por lo menos algún

grado el problema y sean resilientes, si existe daño subsecuente. El objetivo de la
restauración ecológica es crear un ecosistema con las mismas especies y con las
características y funcionalidad del sistema que existió previamente. Sin embargo,
algunas veces la restauración sensu stricto no es una opción práctica (Urbanska et al.
1997).
Un desafío para la restauración de zonas áridas y semiáridas es el
establecimiento de plantas leñosas, las cuales, al ser deciduas, aumentan la fertilidad
del suelo y proveen algunos productos útiles para los seres humanos, además de
comida y refugio para la fauna (Ross. 1990). Ha sido probado que los matorrales
pueden incrementar la velocidad de infiltración de agua en el suelo, mejorando su
estructura; además, reducen el impacto de las gotas de lluvia adicionando materia
orgánica (Caravaca et al. 2003). También, una serie de estudios de ecosistemas tiene
evaluada la producción de plantas leñosas de la familia de las leguminosas como
una contribución relevante para los procesos inherentes a los ciclos de nutrimentos
en desiertos cálidos. Estos árboles y arbustos están siendo usados para estabilizar
el suelo y sirven de rompevientos para el establecimiento de otras plantas, además
de que incrementan el nivel de nitratos en el suelo por la fijación de nitrógeno
simbiótico. Por ello, estas especies podrían ser parte de los planes de revegetación,
porque es posible que puedan cultivarse en suelos pobres en nitrógeno y además
tienen efectos favorables para varias propiedades edáficas, que son críticas para el
crecimiento de las plantas (Ross 1990).
Asimismo, las leguminosas también presentan una relación mutualista
con hongos micorrícicos y esta simbiosis está ampliamente distribuida en el reino
vegetal (aproximadamente 90% de las plantas la forman); esta asociación posibilita
una mayor absorción de nutrimentos, principalmente fósforo y de otros como
magnesio, calcio, potasio, hierro, cobre, boro y manganeso; además, permite la
tolerancia al estrés hídrico (Perry y Amaranthus 1990, González 1993). Aunque el
papel de las micorrizas es semejante en diferentes ecosistemas, la asociación entre
las plantas y los hongos micorrícicos es particularmente importante en ambientes
áridos, ya que las micorrizas de tipo arbuscular contribuyen al suministro hídrico de
la vegetación, lo cual es vital para la supervivencia en zonas donde la disponibilidad
de agua para las plantas es el factor más limitante de su desarrollo (Varma 1999).
Asimismo, se estima que las hifas externas proporcionan hasta un 80% del fósforo
y 25% del nitrógeno requerido por la planta. A cambio, el hongo además de contar
con un hábitat, recibe azúcares simples derivados de la fotosíntesis efectuada por el
hospedero (Hernández et al. 2003). 261
El éxito del establecimiento de plantas nativas en suelos degradados

de ecosistemas semiáridos también puede ser limitado por la baja densidad de
propágulos micorrícicos, los cuales son indicadores de la fertilidad del suelo, ya
que contribuyen a activar el ciclo de nutrimentos (Requena et al. 2001). Por ello,
el uso del potencial de micorrizas nativas, como origen del inóculo de hongos
micorrizógenos arbusculares (HMA) para las plantas a emplear en el repoblamiento
vegetal, puede ser considerado como una estrategia preferencial, para garantizar el
reestablecimiento exitoso de especies de matorral nativas en un suelo semiárido
degradado (Caravaca et al. 2003).
El mezquite (Prosopis laevigata) puede crecer en forma arbórea o arbustiva
en condiciones naturales, en función de la disponibilidad hídrica del suelo; esta planta
constituye, junto con otras especies, el eje del proceso ecológico conocido como
nodrizaje vegetal, en el cual se forma un microclima favorable para el establecimiento
de otras especies vegetales, por la sombra que se genera bajo su cobertura. Este
nodrizaje es el origen de la conformación de las llamadas “islas de recursos”, que se
caracterizan no sólo en el incremento de humedad, materia orgánica o nutrientes del
suelo, sino también por ser núcleos que concentran una alta abundancia de hongos
micorrizógenos arbusculares. Estas islas, en ausencia de perturbación, incrementan
el nivel de fertilidad del suelo y la cantidad y diversidad de HMA, en comparación
con los sitios abiertos, por lo que en agostaderos semiáridos son un elemento de
equilibrio ecológico ante condiciones de perturbación. El incremento del nivel de
nitrógeno en el suelo bajo el dosel del mezquite es acumulado simbióticamente
(Ross 1990, Monroy et al. 2000, Montaño 2000).
El suelo bajo el mezquite también adquiere características de textura
y estructura que favorecen la formación de grandes y largas masas de raíces, lo
cual permite una mayor colonización de la planta por hongos micorrizógenos
arbusculares, que en otros suelos (Carrillo et al. 1999). Sin embargo, en climas áridos
y semiáridos existe poca humedad y escasas precipitaciones (a veces infrecuentes)
y algunas veces impredecibles (Fuchs 1973, Patr et al. 1983), dando como resultado
que el recurso agua se encuentra limitado para el desarrollo vegetal. Por ello, es
necesario implementar un sistema de riego o de cosecha de agua, a fin de poder
realizar cualquier programa con fines de restauración ecológica si se pretende
establecer exitosamente la vegetación.
El riego es una práctica de la agricultura ideada para suplir una deficiencia
del clima: permite compensar el desequilibrio entre el agua suministrada por la
precipitación y la demanda evaporativa de la atmósfera (Fuchs 1973). El propósito
del riego es proveer al suelo de condiciones que favorezcan la germinación de
262
semillas, emergencia de plántulas,

el desarrollo del sistema radical
y suministrar agua para el uso
de la planta. En un sistema de
irrigación, la humedad del suelo
debe ser mantenida en un rango
que permita la absorción de agua
por las raíces de las plantas en una
velocidad comparable a la pérdida
por transpiración (Patr et al. 1983).
La utilización de un sistema u otro
de riego, tiene importancia por el
distinto uso que hacen del agua
las plantas en ambientes áridos:
escape, tolerancia y resistencia a la
FIGURA 1. Sistema de riego por goteo con olla
sequía (Medina 2000). El método
de barro enterrada.
más adecuado se elige tomando en
cuenta la topografía, características del suelo, funcionalidad de la planta, el volumen
del agua disponible, el costo, la facilidad para el establecimiento del sistema de
irrigación y la mano de obra que se requiere (De la Peña y Llerena 2001).
Existen diferentes sistemas de riego, pero no todos pueden ser
implementados en zonas áridas y semiáridas, porque varios representan desventajas
en cuanto a funcionalidad y costo-beneficio. Tomando en cuenta lo anterior, es
necesario considerar otras alternativas como es el caso del sistema de riego con
ollas de barro enterradas, el cual presenta alta eficiencia y sí puede ser adaptado
a estas zonas (Figura 1). La olla es de arcilla y es llenada con agua; por sus poros
controla el riego que suministra a las plantas que se encuentren cerca. Las ollas de
barro podrían ser consideradas, en varios ambientes, como un importante método
de conservación del agua. Este método es valioso para la producción de alimentos,
para revegetar áreas afectadas por salinidad (o cuando sólo existe agua salina para
el riego), para siembra directa, propagación de plantas y jardinería, entre otros. El
tamaño de la olla depende del tipo de cultivo, la densidad de la plantación y el
tiempo de rellenado de olla. Una de las ventajas respecto a los sistemas de riego por
goteo convencionales es que este sistema no necesita de control de presión de aire
o de filtros de agua. El sistema puede ser hecho con materiales y técnicas locales
disponibles; además es menos factible que las ollas de barro sean dañadas por fauna
local u obstruidas por factores físicos, mientras que en algunos sistemas de riego 263
por goteo, el flujo hídrico podría ser interrumpido por fallas en el bombeo o filtro,
lo que puede ocasionar serios problemas y costos en el cultivo. Por esto, las ollas
de barro podrían ser consideradas, en varios tipos de clima, como un importante
método de conservación hídrica para riego, ya que es el sistema de riego con mayor
eficiencia del uso del agua: de 2.5 a 7 kg/m3 (Bainbridge 2001).
Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo es hacer uso de herramientas
propias de la restauración ecológica, como es el caso de los hongos micorrizógenos
arbusculares y de optimizar el uso del factor más limitante: el agua, mediante el sistema
de riego prehispánico de ollas de barro enterradas, para lograr el establecimiento de
Prosopis laevigata (mezquite), en una zona semiárida deteriorada.
MÉTODOS
La fase de laboratorio se realizó en un invernadero de la Facultad de Estudios
Superiores (FES) Zaragoza Campus II, de la Universidad Nacional Autónoma de
México (UNAM), con orientación norte-sur, situado en la zona oriente de la Ciudad
de México. La zona de estudio es un agostadero ubicado en el municipio de Santiago
de Anaya, el cual pertenece al Valle de Actopan, Hidalgo; la parcela experimental se
localiza entre los 20° 23’ 28’’ LN y 99° 01’ 22’ LW, con una altitud de 2038 m s.n.m.
El suelo para el cultivo de las plantas fue colectado en un agostadero semiárido
del municipio Santiago de Anaya,
Hidalgo; posteriormente se tamizó
en el invernadero, con una malla
metálica de apertura de 0.1 cm2
y después se realizó una mezcla
homogénea del suelo con arena
sílica en relación 2:1 (v/v) y así
facilitar la infiltración del agua. Una
vez terminada la mezcla se esterilizó
durante una hora a una temperatura
de 94-96° C en una autoclave.
Para micorrizar las plantas de este
estudio, se usó un inóculo obtenido
FOTOGRAFÍA 1. Olla de barro cubierta
con pintura vegetal, cuyos orificios la-
terales están sellados con cera de Cam-
264 peche.
a partir de suelo colectado en un ecosistema semiárido poco perturbado, el cual

se mantuvo en refrigeración para la preservación de las esporas contenidas en el
suelo. El inóculo fue traído del poblado Xitzio (municipio de Santiago de Anaya)
en el 2003 y contenía entre 50 y 70 esporas vivas por 100 g de suelo al momento de
inocular las plantas. Se prepararon macetas de PET con capacidad de 2 litros y se
formaron dos lotes de 40 macetas cada uno; a un lote de 40 macetas se le agregaron
1000 g de suelo esterilizado y a las otras 40 macetas, donde se colocaron las plantas
con tratamiento de micorrización, se les agregaron 900 g de suelo esterilizado, más
100 g de suelo con inóculo. Las semillas que se utilizaron se pusieron a germinar
directamente en las macetas, previo tratamiento de desinfestación con cloro al 5%
por dos horas. El tratamiento pregerminativo fue escarificación mecánica. Después
de poner las semillas a germinar directamente en las macetas se realizaron dos riegos
semanales. A los seis meses de desarrollo, se llevaron a la zona de estudio para ser
trasplantadas.
Se utilizaron 60 ollas de barro (arcilla) con capacidad de 7 litros cada una, las
cuales fueron revestidas con pintura orgánica hecha a base de las pectinas del nopal
(extraídas por calentamiento), cal, agua y sal (Monroy 2003). La pintura orgánica
fue útil para evitar la filtración del agua de manera rápida. Según Bainbridge (2001),
FOTOGRAFÍA 2. Olla de barro con agua, cubierta con un plástico de baja densidad y su-
jetado con ligas elásticas. La planta de mezquite está a la derecha de la olla, rodeada por
las rocas y muestra signos de herbivoría. 265
pintando los bordes de las ollas con pintura blanca no tóxica se reduce la evaporación
del agua y pintando las paredes exteriores del recipiente se reduce el flujo del agua.
Los orificios laterales que presentan las ollas en la parte superior fueron tapados con
cera de Campeche y así evitar la evaporación del agua del interior del recipiente.
Cuando se colocaron las ollas en el sitio, fueron cubiertas en la apertura
superior con bolsas de plástico y sujetadas con ligas. Esta fue la única parte de la
olla que salió del suelo, ya que permanecieron enterradas a un costado de la planta.
Bainbridge (2001) sugiere que las tapas podrían ser de barro, aluminio, cerámica,
madera o incluso plástico, considerando cómo se sujeta al cuello de la olla para evitar
que insectos habiten la olla. Se utilizaron 30 ollas de barro para el lote testigo (M-) y
30 para el lote micorrizado (M+). Se seleccionaron únicamente las plantas cuya altura
fuera homogénea dentro de cada uno de los tratamientos (testigo y micorrizado) a razón
de 30 plantas en cada lote.
Las plantas se tras-
plantaron en el mes 0 (enero
de 2005), en un agostadero
deteriorado del municipio
de Santiago de Anaya, en el
Valle de Actopan, Estado
de Hidalgo. En el sitio se
seleccionó como planta no-
driza a Flourensia resinosa,
debido a su abundancia y ahí se
excavó un hoyo de acuerdo al
tamaño de la olla, extrayendo
rocas y rompiendo el tepetate
si estaba presente. Se realizó el
transplante de los mezquites a
1-3 cm de distancia del borde
de la olla dejando espacio
suficiente a un lado de la
planta para poder llenar la
olla con agua nuevamente
(Bainbridge 2001).
FOTOGRAFÍA 3. Sistema de riego por goteo mediante Se colocaron las plan-
olla de barro enterrada con planta de mezquite en el tas de Prosopis laevigata en
posición norte respecto a la
266 borde superior del recipiente.
nodriza vegetal, para protegerla de los rayos solares y del posible forrajeo. Valiente-
Banuet et al. (1991) mencionan que el principal factor que determina el efecto de
nodrizaje, es la protección que provee a otros organismos vegetales contra la fuerte
radiación, la cual determina la distribución de ciertas especies bajo su cobertura
con una preferencia hacia el lado norte, donde se recibe menor radiación anual y
hacia el lado oeste que generalmente es más frío y recibe radiación principalmente
al atardecer.
Desde el primer día del transplante se midieron las variables de respuesta
a las plantas del lote testigo y el micorrizado. Estas variables fueron: altura total,
cobertura o diámetro medio (éste se consigue a partir del promedio entre el
diámetro mayor y el menor de la cobertura vegetal) y el diámetro del tallo a 1 cm
de la superficie del suelo; estos datos se tomaron con ayuda de un vernier. También
se cuantificó el número de pinnas. El registro se hizo cada mes durante siete meses
(enero 2005 a agosto de 2005).
FOTOGRAFÍA 4. Agostadero semiárido deteriorado al que se trasplantaron individuos de

mezquite, ubicándolos al lado norte de arbustos de Flourensia resinosa. 267
Se vertieron aproximadamente 7 litros de agua mensualmente en cada una de

las ollas del sistema de riego del lote testigo y micorrizado. En este caso, la frecuencia
de riego recomendada para este volumen de agua es de 2 a 3 semanas, sin embargo
esto puede variar por la estación (Bainbridge 2001). Durante el experimento, en caso
que las bolsas estuvieran dañadas se cambiaron; cuando una de las ollas se encontró
deteriorada se cambió por otra.
El diseño experimental fue una comparación de medias entre plantas
micorrizadas (M+) y no micorrizadas (M-) para las siguientes variables de respuesta,
en cada tiempo de registro de datos (mensualmente): porcentaje de supervivencia,
altura máxima, Tasa de Crecimiento Relativo de la altura -y del diámetro del tallo-
donde RGR (por sus siglas en inglés: relative growth rate) se define como: RGR =
ln(altura final)-ln(altura inicial)/tiempo (días), diámetro del tallo, cobertura (diámetro
medio del follaje visto desde la cima de la planta), número medio de pinnas y causas de
mortalidad (sequía, herbivoría y vandalismo). Los análisis estadísticos de este proyecto
fueron analizados utilizando los programas StataCorp, 2003; Stata Statistical software:
Release 8.0; Stata Corporation, College Station, TX y Microsoft Excel 2000.
RESULTADOS
Crecimiento
El crecimiento fue evaluado considerando cinco aspectos: altura máxima, cobertura
foliar, diámetro del tallo, número de pinnas y RGR (tasa relativa de crecimiento), dando
como resultado que las plantas de los dos tratamientos presentan comportamiento
con características similares influenciados no sólo por el efecto de la micorrización
sino por otros aspectos como herbivoría, sequía y vandalismo.
Altura
A partir de los datos registrados mensualmente del crecimiento de las plántulas de
Prosopis laevigata bajo los dos tratamientos, se observa que las plantas de ambos
lotes fueron impactadas por herbivoría, por lo que decrecieron, sin embargo, a
partir del mes 5 las plantas no micorrizadas crecieron ligeramente más respecto a
las micorrizadas. Asimismo, el tratamiento de plantas micorrizadas muestra cierta
estabilidad en la altura promedio de los vegetales a partir del mes 6 seguido del
7; esto posiblemente por el inicio de la temporada de lluvias, que hace disponible
mayor cantidad de alimento para los herbívoros, además de evitar la mortalidad por
sequía (Figura 2).
268
FIGURA 2. Altura máxima promedio registrada durante el experimento. M+ tratamiento

micorrizado y M- tratamiento no micorrizado.
FIGURA 3. Número promedio de pinnas presentes durante el experimento en cada

tratamiento. M+ tratamiento micorrizado y M- tratamiento no micorrizado.
269
Torres (2005) obtuvo que los HMA favorecen un mayor desarrollo vegetal
(altura, diámetro, número de hojas y de pinnas) en plántulas de Prosopis laevigata,
en comparación con aquellas que no fueron inoculadas, durante las 12 semanas
posteriores al establecimiento de las plántulas. Esto en condiciones de invernadero,
sin embargo el presente experimento se realizó en campo, donde existen variables
no controladas que influyen en ambos tratamientos.
Número de pinnas
En cuanto al número de pinnas, también se encontraron diferencias en los dos
tratamientos, debido a que el desarrollo de las plantas (Figura 3), muestra que el
número de pinnas de los dos tratamientos fluctuó en relación a la herbivoría que se
presentó durante el experimento; sin embargo, el número de pinnas en el tratamiento
M+ fue mayor al inicio, en el mes 0 (enero) hasta el mes 3 (abril), después decreció,
pero en el mes de agosto volvió a ser mayor en el número de pinnas en las plantas
micorrizadas respecto al tratamiento M-. El número de pinnas que generaron los
individuos de los diferentes tratamientos presenta un comportamiento similar,
aunque en cantidad de pinnas el tratamiento micorrizado es menor posiblemente
por la poca altura de las plantas, como se muestra en la gráfica anterior. La herbivoría
también ocasionó que los tallos se ramificaran y crecieran pinnas a partir de ramas
generadas en la base del tallo.
Cobertura foliar
El desarrollo de las plantas (Figura 4) muestra que el diámetro medio de la cobertura
foliar, así como el número de pinnas y la altura máxima de los dos tratamientos
fluctuó en relación a la herbivoría, sequía y vandalismo, factores que se presentaron
durante el experimento; sin embargo, la cobertura foliar en el tratamiento M+ en el
mes 1 y 2 fue mayor que en el tratamiento M- , el cual tuvo mayor cobertura durante
unos cinco meses en el experimento.
Diámetro del tallo

El crecimiento de las plantas (Figura 5), muestra que el diámetro del tallo tuvo
características diferentes, porque el diámetro del tratamiento M+ se mantuvo en
general en el mismo tamaño aunque decayendo a partir del mes 5.
Tasa relativa de crecimiento

Las variables antes descritas presentaron valores de crecimiento similar en cada
tratamiento por lo que no se encontraron diferencias estadísticamente significativas.
270 Asimismo, al evaluar la tasa relativa de crecimiento (RGR) del diámetro del tallo,
FIGURA 4. Diámetro medio de la cobertura foliar promedio, de las plantas de mezquite

durante los meses de experimentación. M+ tratamiento micorrizado y M- tratamiento
no micorrizado.
FIGURA 5. Crecimiento promedio del diámetro del tallo durante los meses de
experimentación. M+ tratamiento micorrizado y M- tratamiento no micorrizado. 271
de las plantas de Prosopis laevigata, en una comparación de medias, muestra que no

hubo diferencias significativas entre los dos tratamientos en relación al crecimiento
del tallo.
Supervivencia
Existen varios factores, tanto ambientales como inherentes a la planta, que interfieren
en la supervivencia en campo; en este caso se encontró 30% de supervivencia para
el tratamiento micorrizado y 26.6% para el no micorrizado (Figura 6), observando
como causas de mortalidad: herbivoría, sequía, vandalismo y la relación entre ellas
variando en cada mes (Figuras 7 y 8; Cuadro 1).
Las variables del desarrollo vegetal antes analizadas no mostraron
diferencias significativas entre el tratamiento micorrizado y su testigo en relación
a la altura, número de pinnas, cobertura foliar y diámetro de tallo, sin embargo, la
supervivencia fue mayor para el tratamiento M+.
La herbivoría fue la causa principal de mortalidad (Figura 7) de las plantas
de Prosopis laevigata, pues fueron depredadas en su follaje por la fauna local
(posiblemente cabras, borregos y conejos). Sin embargo, la mayoría de las plantas
fueron reducidas a tallos menores a 5 cm de altura que posteriormente se ramificaron
y produjeron pinnas en la parte basal, lo que muestra la tolerancia a la herbivoría de
plantas de mezquite.
FIGURA 6. Supervivencia en campo de los dos tratamientos. M+ micorrizado y M- no

272 micorrizado.
FIGURA 7. Porcentaje de las causas de mortalidad que se presentaron durante la

experimentación (herbivoría, sequía, vandalismo, herbivoría + sequía, herbivoría +
vandalismo y herbivoría + sequía + vandalismo). M+ micorrizado y M- no micorrizado.
FIGURA 8. Efecto de las causas de mortalidad por mes de experimentación. M+

micorrizado y M- no micorrizado; s: sequía; h: herbivoría; v: vandalismo. 273
CUADRO 1. Síntesis de resultados (M+: plantas micorrizadas; M-: plantas no micorriza-

das).
Parámetros/Tratamientos M+ M- Observaciones
Establecimiento (supervi- 30 % 26.6% Fue un poco mayor el del
vencia) tratamiento M+
Mortalidad por herbivoría 33.3% 60% El tratamiento M- mostró
mucho mayor mortalidad a
este factor
Mortalidad por sequía 6.66% 3.33% Impactó más al tratamiento
M+
Mortalidad por sequía y 20% 6.66% Mayor mortalidad en el
herbivoría tratamiento M+, tolerando
mejor el tratamiento M-
Mortalidad por herbivoría + 6.66% 0.0% Fue mas afectado el trata-
vandalismo miento M+
Mortalidad por herbivoría + 3.33% 3.33% Igual para los dos tratamien-
sequía + vandalismo tos
Altura máxima, _ _ No hay diferencias signifi-
cobertura foliar, cativas
número de pinnas,
diámetro de tallo
RGR _ _ No hay diferencias signifi-
cativas
Sistema de riego  
Nodrizaje por flourensia  
resinosa
La gráfica de la Figura 8, muestra las causas de mortalidad que se

presentaron en cada mes de experimentación, la cual corrobora el factor herbivoría
es el que prevalece en los dos tratamientos, siendo el mes 1 en el que las plantas del
tratamiento no micorrizado tuvo mayor mortalidad por efecto de la depredación,
principalmente por conejos y cabras, quedando sin hojas. Del mes 3 al 6 se muestra
un impacto drástico en la supervivencia debido a la combinación de los factores
274 estresantes en las condiciones del sitio, pues además de la herbivoría, la sequía y
su combinación, el vandalismo realizado por los habitantes aledaños a la zona fue

también significativa para las plantas de ambos tratamientos.
Sistema de riego y nodrizaje

El sistema prehispánico de riego por goteo resultó eficiente en el suministro
de agua para las plantas de Prosopis laevigata (mezquite), además de permitir el
establecimiento de otras plantas alrededor de la olla. Asimismo, el sistema de riego
es de bajo costo, aunque el esfuerzo para prepararlo es elevado. No obstante, es
importante destacar que este sistema de riego por goteo, por ser completamente
elaborado con materiales naturales, no perjudica a las plantas o al suelo del lugar
donde se coloque.
Para realizar actividades de restauración es necesario contemplar este tipo de
técnicas que no son agresivas y además promueven el uso de micrositios naturales
(id est: bajo una planta nodriza), para la introducción del sistema de riego y la planta.
En este caso Flourensia resinosa fungió como planta nodriza la cual es una especie
endémica y dominante en la zona de estudio, por lo que presenta altas posibilidades
de incrementar el establecimiento de las plantas que se trasplantan bajo su dosel,
pues las nodrizas abaten significativamente las temperaturas bajo su cobertura, en
relación al suelo desnudo.
CONCLUSIONES
Con base en los resultados obtenidos, se puede concluir que el sistema de riego
por goteo, consistente en ollas de barro enterradas, de 7 litros de volumen, son
un sistema de irrigación eficiente, en programas de repoblamiento vegetal en
agostaderos semiáridos deteriorados. La supervivencia de las plantas, después de
7 meses, fue de 30 y 26.6% para los tratamientos micorrizado y no micorrizado
respectivamente, sin presentarse diferencias estadísticas significativas. Sin embargo,
el periodo experimental enero-agosto 2005, fue un lapso de tiempo excesivamente
seco y caluroso y sin el sistema de riego mensual no hubieran sobrevivido las plantas
(2005 fue el año más caliente en los registros meteorológicos mundiales). Asimismo,
a pesar de la intensa presión selectiva por herbivoría en el sitio, debido a que la
presencia de otras plantas verdes palatables era nula, los mezquites tienen defensas
antiherbívoras muy eficientes, particularmente mediante rebrotes en la base del tallo,
que les permiten sobrevivir. Por lo anterior, es recomendable emplear el sistema
de riego por goteo, de la olla de barro enterrada, para programas de restauración
ecológica de la vegetación en zonas áridas y semiáridas. 275
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo contó con el financiamiento de CONACYT, mediante el proyecto
con clave: SEMARNAT-2002-C01-668 y de la UNAM, a través de la Dirección
General de Asuntos del Personal Académico y su Programa de Apoyo a Proyectos
de Investigación e Innovación Tecnológica (Clave: IN-213706).
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278
PARTE III
AGROECOSISTEMAS Y SISTEMAS
CONTAMINADOS
LA MICORRIZA ARBUSCULAR EN LA SOSTENIBILIDAD Y LA
RESTAURACIÓN DE AGROECOSISTEMAS
ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI ON AGROECOSYSTEM

SUSTAINABILITY AND RESTORATION
Ronald Ferrera-Cerrato, Julián Delgadillo Martínez y Alejandro Alarcón

ÁREA DE MICROBIOLOGÍA, POSTGRADO EN EDAFOLOGÍA
INSTITUTO DE RECURSOS NATURALES, COLEGIO DE POSTGRADUADOS
ronaldfc@colpos.mx
Resumen
Este trabajo presenta algunos escenarios en los cuales los hongos micorrízicos1
arbusculares (HMA) tienen importante participación como vía de flujo de nutrimentos
entre el suelo y las plantas. Se indican los avances en el conocimiento de los HMA
y su función en los agroecosistemas. Por ejemplo, la aplicación conjunta de estos
microorganismos con fertilizantes orgánicos a cultivos utilizados en la restauración
de zonas con afloramientos de capas endurecidas de origen volcánico (tepetates),
debido a que mejoran la absorción de nutrimentos por las plantas. Otro aspecto
incluido se refiere a la inoculación con HMA en viveros de árboles destinados a la
recuperación de zonas erosionadas, ya que los sitios de plantación definitiva poseen
1
El presente capitulo utiliza el termino “micorrízico” con base en los diccionarios de botánica de
P. Font Quer (1982) y micología de Miguel Ulloa (1991). 281
Ferrera-Cerrato, Delgadillo Martínez y Alarcón
características edáficas desfavorables que los HMA pueden subsanar. Con respecto
a zonas áridas, se indica la importancia de los HMA en las islas de fertilidad de
leguminosas arbóreas y las especies vegetales asociadas. En lo que respecta a los
HMA en climas templados, se mencionan los efectos del cambio de uso del suelo
de forestal a agrícola y como estos HMA asociados al estrato arbustivo y herbáceo
de bosques de pino-encino, pueden colonizar y mejorar el crecimiento de cultivos
anuales. Por último, se describe la función de los HMA en la translocación de
nutrimentos en los agroecosistemas tropicales sostenibles.
Abstract
This paper presents some scenarios in which arbuscular mycorrhizal fungi (HMA)
have significant participation as a way flow of nutrients from the soil and plants.
It shows progress in understanding the HMA and its role in agroecosystems. For
example, joint implementation of these microorganisms with organic fertilizers to
crops used in the restoration of areas with outcrops of hardened layers of volcanic
origin (tepetates), because they improve the absorption of nutrients by plants. Another
aspect concerns including inoculation with HMA in tree nurseries for the recovery
of eroded areas, as the final planting sites have unfavorable soil characteristics that
HMA can remedy. Regarding arid, indicated the importance of HMA on the islands
of fertility leguminous trees and plant species associated. With regard to the HMA
in temperate climates, mentioned the effects of changing land use from forest to
agriculture and how these partners to HMA and herbaceous shrub layer of pine-oak
forests, can colonize and improve crop growth annually. Finally, it describes the role
of HMA in the translocation of nutrients in the sustainable tropical agroecosystems.
INTRODUCCIÓN
El ser humano es dependiente del suministro de agua dulce. Con base en lo anterior,
no es extraño que las culturas ancestrales se hayan distribuido en áreas de intensa
precipitación como el caso de la cultura maya durante el periodo clásico en Chiapas,
sur de Campeche y áreas circundantes de Guatemala; o en las cercanías a lagos,
como los mexicas en el Lago de Texcoco. De manera similar, la agricultura se ha
desarrollado a partir de la domesticación de plantas adaptadas a condiciones edáficas
favorables; suelos sin exceso de sales, con pH cercano a la neutralidad y suficiente
humedad disponible.
El aumento constante de la población mundial y las prácticas agropecuarias,
ocurrido con frecuencia no en concordancia con la conservación de los recursos,
282 han provocado problemas de degradación de los ecosistemas terrestres. Debido a
MICORRIZA ARBUSCULAR EN AGROECOSISTEMAS
ello, el ser humano y sus plantas y animales domesticados, han tenido la difícil tarea
de acoplarse y establecerse en ambientes cada vez más desfavorables, provocando a
su vez un mayor deterioro.
Con el objetivo de restaurar los sitios degradados y colonizar ambientes
adversos se han desarrollado dos estrategias paralelas. La primera se relaciona con la
utilización de plantas nativas y la segunda, utilizando plantas alóctonas que pueden
tener mayor adaptación a las condiciones limitantes. Esta última, se ha desarrollado
a partir de la selección de especies tolerantes a factores limitantes de crecimiento y
recientemente, mediante la modificación genética de algunas especies vegetales.
No obstante, para favorecer mayor éxito en la adaptación y crecimiento de
estas plantas a condiciones edáficas limitantes, se ha acudido al manejo de simbiosis
mutualistas (Ferrera-Cerrato y Alarcón 2001). Un ejemplo de estas simbiosis, es aquella
relacionada con la fijación de nitrógeno atmosférico llevada a cabo por bacterias
simbióticas (Rhizobium) habitando los nódulos radicales de leguminosas, o incluso
aquella simbiosis que se forma entre los hongos micorrízicos y la planta, de tal modo
que el macrosimbionte es favorecido en la absorción de nutrimentos y agua.
Este capítulo presenta algunos estudios que involucran el uso de hongos
micorrízicos arbusculares (HMA) en simbiosis con plantas destinadas a la restauración
de suelos degradados, además de analizar su papel en los agroecosistemas con un
enfoque sostenible.
PROBLEMÁTICAS ABORDADAS
La simbiosis micorrízica en la recuperación de tepetates

Se denominan tepetates a los horizontes cementados o endurecidos formados a partir
de cenizas volcánicas y que poseen características físicas, como la dureza en seco y en
ocasiones en húmedo; y químicas, como su bajo contenido de materia orgánica, que
son desfavorables para el crecimiento de los cultivos. Los terrenos con este tipo de
horizontes fácilmente pierden el suelo fértil superficial cuando se altera la vegetación
natural y se provocan fenómenos erosivos (Ferrera-Cerrato et al. 1997).
Zebrowski (1992) mencionó que las zonas con suelos volcánicos
endurecidos en Latinoamérica, cubren la cuarta parte del territorio total de los países
involucrados. A este problema de orden geológico o edáfico, debemos sumar otro
de tipo social. Estos suelos están situados en regiones sumamente pobladas, donde
los campesinos buscan desesperadamente ampliar la frontera agrícola, desplazando
los límites altitudinales de las tierras cultivadas, a condiciones no aptas y cada vez
más precarias (Portais 1997). 283
Una vez que la actividad humana ha causado el afloramiento de las capas

endurecidas, se requiere utilizar maquinaria pesada para roturar el tepetate, formar
terrazas, barbechar y rastrear para mejorar las condiciones físicas edáficas. Sin
embargo, la apertura de áreas tepetatosas a la actividad agrícola a través de la roturación
es un proceso muy costoso, y su manejo posterior repercutirá directamente en su
productividad o en la pérdida del material roturado. Con la aplicación de fertilizantes
químicos y enmiendas orgánicas, así como con el establecimiento de leguminosas
y otros cultivos considerados como abonos verdes, y después de algunos años de
cultivo, se puede obtener una capa de suelo fértil por arriba del horizonte endurecido
(Ferrera-Cerrato et al. 1997).
Como alternativa de recuperación de zonas donde las capas endurecidas
han aflorado, se tiene la aplicación de tecnologías basadas en la utilización de
microorganismos benéficos que coadyuvan en la actividad de las plantas como
colonizadoras de ambientes desfavorables. Ferrera-Cerrato et al. (1997), mencionaron
que la actividad microbiana del suelo puede ser un reflejo de la capacidad productiva
del mismo. Indican, además, que para frenar el deterioro de los suelos tepetatosos se
sugiere la inoculación de los cultivos con microorganismos con actividad fisiológica
benéfica en ambientes limitantes de nutrimentos, como lo son fijadores de N2
atmosférico y los HMA, así como la incorporación de estiércoles, vermicomposta e
inclusive, residuos del helecho acuático Azolla como abono verde. En este sentido,
a continuación se presentan trabajos prometedores en los que se han aplicado los
HMA en la restauración de tepetates.
Guzmán-Plazola y Ferrera-Cerrato (1990) señalaron que la inoculación de
HMA en plantas de la familia Fabaceae, representa una tecnología altamente viable
y de bajo costo que favorece la supervivencia y adaptación de este tipo de plantas a
las condiciones limitantes que imperan en las zonas degradadas, como los tepetates.
En estas circunstancias, el uso de leguminosas y HMA puede estar encaminado a
la conservación, restauración y rehabilitación de suelos. Una leguminosa que ha
demostrado su capacidad de supervivencia en tepetates recién roturados es la retama
(Cassia tomentosa), la cual, a los 240 días después del trasplante, presentó 37% mayor
altura cuando fue inoculada en la fase de vivero con un consorcio de HMA del
género Glomus, comparado con el testigo sin inoculación (García 1995). De manera
particular, Cassia tomentosa (Caesalpinaceae, ahora Senna multiglandulosa (Jacq) H.
Irwin & Barneby) está distribuida en zonas tropicales, subtropicales y templadas
de México y puede ser utilizada como especie ornamental, medicinal y para la
recuperación de suelos erosionados (Plata-Álvarez et al. 2001, Ferrand et al. 2006).
Los HMA tienen especial importancia en la nutrición de la mayoría de las
284 plantas vasculares, en especial, en la absorción de nutrimentos con baja movilidad en
el suelo, como los fosfatos (Ferrera-Cerrato y Alarcón 2001). Aún en los tepetates
recién roturados se ha observado la presencia de HMA nativos (Quintero-Ramos y
Ferrera-Cerrato 1992); sin embargo, la inoculación con HMA seleccionados o con
aquellos HMA ecológicamente adaptados a condiciones limitantes, puede contribuir
significativamente en el rendimiento de los cultivos.
Palacios et al. (1991) mencionaron que la inoculación con HMA fue capaz
de mejorar la eficiencia de uso de los fertilizantes fosfatados y nitrogenados en
varios cultivos establecidos en suelos de tepetate con alto contenido de carbonatos
de calcio. Debido a su importancia en la fijación de nitrógeno atmosférico, las
leguminosas representan excelente potencial de uso en la recuperación de tepetates.
Así, Guzmán-Plazola y Ferrera-Cerrato (1990) indicaron que la inoculación de
HMA en trébol rojo (Trifolium pratense) y acacia sauce (Acacia saligna H.L. Wendl.)
establecidas en tepetate, produjo similar cantidad de materia seca comparada con
la aplicación de 120 kg de P2O5 ha-1. En este particular caso, la inoculación con
HMA es necesaria para favorecer el desarrollo de A. saligna en tepetates como ha
sido previamente descrito para suelos poco fértiles (Gardezi y Ferrera-Cerrato
1989). En este sentido, la inoculación debe ser realizada durante la propagación y
crecimiento de las plantas en la etapa de vivero y posteriormente, liberar la planta al
sitio definitivo (Gómez y Ferrera-Cerrato 1990).
Uno de los objetivos consecuentes de la restauración de tepetates, es la
obtención de productos agrícolas encaminados tanto a la subsistencia como a la
comercialización, por lo que se han realizado trabajos experimentales con este doble
propósito. Un ejemplo de ellos se refiere a la aplicación de materia orgánica, la
cual favorece el efecto benéfico de la inoculación con HMA en el rendimiento de
cultivos establecidos en tepetate roturado en condiciones de campo. Tal es el caso
del cultivo de haba (Vicia faba), frijol (Phaseolus vulgaris) y maíz (Zea mays) (Quintero-
Ramos y Ferrera-Cerrato 1992). En el caso del maíz, la aplicación de 4, 8 y 12 t de
vermicomposta ha-1 en combinación con HMA produjo mayor desarrollo de las
plantas (García 1996). Este estudio demostró el efecto positivo de los HMA en la
utilización y aprovechamiento de los nutrimentos, presentes en este abono orgánico,
por las plantas. Ejemplo de este beneficio, es el incremento en el contenido de N y
P en plantas de trébol rojo (Trifolium pratense) inoculadas con HMA y establecidas
en tepetate en condiciones de invernadero (González 1987).
Doble inoculación HMA-rizobias en leguminosas arbóreas destinadas a la

reforestación
Las leguminosas arbóreas destinadas a la recuperación de suelos erosionados deben
ser inoculadas con HMA y rizobias específicas para lograr un desarrollo exitoso en 285
el lugar definitivo de plantación, ya que en estos sitios comúnmente se presentan

características edáficas desfavorables que los microorganismos simbióticos pueden
subsanar (Ferrera-Cerrato y González-Chávez 1998, Alarcón et al. 2007, González-
Chávez et al. 2007).
En el Cuadro 1 se presentan los resultados de algunos trabajos destinados
a la producción en vivero de leguminosas arbóreas utilizadas en los programas de
reforestación basándose en una tecnología de inoculación de rizobias específicas
y HMA seleccionados. En todos los casos, se hicieron germinar semillas de
leguminosas en sustratos inertes y después, se trasplantaron en bolsas de polietileno
conteniendo suelo desinfestado y con limitación de fósforo. La inoculación de
HMA (suelo con esporas, micelio y raíces colonizadas) se realizó al momento del
trasplante. En resumen, se observaron respuestas diferenciales a la inoculación de
acuerdo a la cepa inoculada pero generalmente, la inoculación con HMA produjo
incremento significativamente el crecimiento de las leguminosas. Lo anterior
CUADRO 1. Inoculación con HMA de algunas leguminosas arbóreas inoculadas con su
respectivo simbionte de Rhizobium, con potencial de uso en la recuperación de suelos
degradados.
Especie vegetal y referencia ddt* Tratamiento Altura PSPA

(cm) (g planta-1)
Erythrina americana 190 HMA 20.5 a** 6.4 a
sin HMA 16.0 b 4. 4 b
(Gardezi et al.1995)
Caesalpina cacalaco Hump.et Bonpl. 180 HMA 24.1 a 2.7 a
(Gardezi y Ferrera-Cerrato 1992) sin HMA 12.7 b 1.7 b
Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth. 170 HMA 33.0 a 2.9 a

(Gardezi et al. 1991) sin HMA 16.0 b 0.1 b
Acacia farnesiana 170 HMA 46.1 a 3.0 a

(Gardezi et al. 1990) sin HMA 16.0 b 0.1 b
Acacia saligna (Labill.) H.Wendl. 180 HMA 44.8 a 6.2 a

(Gardezi y Ferrera-Cerrato 1989) sin HMA 4.9 b 0.4 b
*ddt= días después del trasplante, PSPA= peso seco de la parte aérea, HMA= inoculación con
un hongo micorrízico arbuscular. **Promedios con la misma letra en la misma columna y de
286 la misma especie son estadísticamente iguales (Tukey =0.05).
denota el beneficio de los HMA en plantas en las que se establece la simbiosis con
Rhizobium/ Bradyrhizobium, la cual es favorecida principalmente por la capacidad de
los HMA en absorber y translocar fosfatos necesarios para llevar a cabo la actividad
fisiológica del simbionte bacteriano en la fijación del nitrógeno atmosférico. Con
base en lo anterior, la inoculación de los HMA puede contribuir significativamente
en el crecimiento y desarrollo de leguminosas arbóreas destinadas a la recuperación/
reforestación de tepetates. Este es el caso del trabajo realizado por Ríos (1994) quien
observó que leguminosas arbóreas (Mimosa biuncifera Berth, Acacia schaffneri (Wast)
Herman, y Eysenhardtia polystachya (Ort) Sarg) establecidas en tepetate e inoculadas
con HMA presentaron mejor crecimiento que aquéllas sin inocular (Figura 1). Sin
embargo, en dicho estudio no se contempló la inoculación de rizobias, por lo que
se puede esperar mayor crecimiento y adaptabilidad de las plantas establecidas de
tepetate, con la doble simbiosis, pero se requiere mayor estudio en este aspecto.
FIGURA 1. Respuesta en altura de tres especies de leguminosas arbóreas (Acacia schaff-

neri, Momosa biuncifera y Eysenhardtia polystachya) establecidas en tepetate proceden-
te de Tlaxcala, e inoculadas con tres cepas de hongos micorrízicos arbusculares en
condiciones de invernadero, a los 130 días. Zac-1 y Zac-2=Consorcios micorrízicos
integrados principalmente por especies del género Glomus, procedentes de Zacatecas;
Gagg=Glomus aggregatum FS-39 aislado del estado de Morelos. n=5 (Ríos 1994). 287
Los HMA en zonas semiáridas

Entre las comunidades vegetales que se desarrollan en las zonas semiáridas de
México, destacan las conformadas por leguminosas arbustivas y arbóreas (como los
mezquites, Prosopis spp.). De estas plantas se utiliza su flor para la producción de
miel, su follaje para la alimentación del ganado, aportan madera y leña, sus frutos son
de consumo humano y puede utilizarse en medicina tradicional. Además, forman
de islas de fertilidad, las cuales se definen como zonas del terreno influenciadas
por la copa de la leguminosa, ya que propician condiciones microambientales
benéficas para otras especies de la comunidad vegetal (Reyes-Quintanar et al. 2007,
Bethlenfalvay et al. 2007). Los efectos más estudiados en las islas de fertilidad son
el aporte de nutrimentos, la formación de microclimas y la reducción de la erosión
(Huerta 1995).
En las islas de fertilidad se presenta un hábitat favorable para el desarrollo
de una amplia gama de microorganismos rizosféricos incluyendo los HMA,
en comparación con la población microbiana observada en zonas alejadas de la
rizósfera y de la zona de influencia de la copa de las leguminosas (Reyes-Quintanar
et al. 2000, 2007). A este respecto, Frías et al. (1996), mencionaron que las islas de
fertilidad del mezquite (Prosopis laevigata) propician condiciones favorables para el
establecimiento de la simbiosis micorrízica en las gramíneas de zonas áridas, Setaria
macrotachya y Leptochloa dubia, en el norte de Guanajuato, México. La colonización
micorrízica total en ambas gramíneas fue de 11 a 26% mayor en las islas de fertilidad
del mezquite que fuera de la zona de influencia de la copa de esta leguminosa. El
número de esporas y el potencial de inóculo también fue estadísticamente mayor
(Tukey =0.05) en las islas de fertilidad; siendo 22.8 y 16.0 esporas g-1 de suelo seco
y 140 y 4.5 x 103 propágulos micorrízicos g-1 de suelo seco, para las condiciones
dentro y fuera de la zona de influencia de la copa del mezquite, respectivamente.
Los estudios de Reyes-Quintanar et al. (2000, 2007), se realizaron con
la cactácea columnar Neobuxbaumia tetetzo, la cual es de importancia para el
mantenimiento de la diversidad de invertebrados y vertebrados frutívoros y
nectarívoros. Esta cactácea se desarrolla en una zona árida de Puebla (México) bajo
la influencia de las islas de fertilidad formada por las leguminosas Mimosa luisana
y Prosopis laevigata. En estas condiciones, la cactácea mostró una colonización
micorrízica arbuscular mayor al 50%, inclusive en épocas de sequía. Además,
tanto la colonización micorrízica como el número de esporas, fue mayor en suelos
erosionados en comparación con suelos sin perturbar. En contraste, la presencia
de propágulos de HMA fue promovida en la inter-rizósfera de las leguminosas
288 con la cactácea en suelos erosionados o sin erosión. Estas observaciones permiten
concluir que tanto propágulos de HMA como aquellos de otros microorganismos,

son susceptibles de ser removidos del suelo por efecto de la incidencia de factores
que promueven la erosión, proceso al cual hemos denominado erosión biológica.
Por otra parte, la presencia de propágulos de HMA en suelos erosionados puede
cumplir una función importante en la absorción de nutrimentos por las especies
vegetales, lo que favorece su adaptación y crecimiento en condiciones adversas
como lo son las zonas áridas (González-Chávez et al. 2007).
Impacto de los HMA en el cambio de uso del suelo en ecosistemas

forestales
Los ecosistemas forestales con los que cuenta el país tienen relevante importancia, no
sólo desde el punto de vista económico; sino principalmente, por su biodiversidad,
formación de suelo fértil, y por su trascendente papel en el control de escurrimientos
y la recarga de mantos acuíferos. Sin embargo, el crecimiento demográfico reduce
día a día la extensión de los bosques por la tala desmesurada de recursos maderables,
por la necesidad de establecer nuevas tierras de cultivo o praderas para la cría de
ganado y por los incendios forestales.
Un caso grave es el denominado Eje Neovolcánico Transversal del Centro
de México, zona donde la frontera agrícola avanza y arrasa con las comunidades
vegetales de pino-encino. El fin inmediato, es el establecimiento de cultivos básicos
con buenos rendimientos en los primeros años. Sin embargo, después del primer
ciclo productivo se generan problemas de reducción de la tasa de infiltración del agua
de lluvia, erosión hídrica y pérdida acelerada de la fertilidad de los suelos; así como
graves daños a la fauna, flora y microbiota. Como alternativas para la restauración
de estas zonas se recomienda la incorporación de materia orgánica, establecimiento
de pastizales y reforestación (Ferrera-Cerrato y Alarcón 2001, Ferrera-Cerrato et al.
2004); además de obras de conservación de suelos y sistemas de captación de agua y
sedimentos. Tal es el caso del terraceo, subsoleo siguiendo las curvas de nivel, cepa
común, zanja trinchera, sistema gradoni y terrazas tipo Nezahualcoyotl entre otras
(Pimentel 1992).
Ante esta problemática generada por el cambio en el uso del suelo, Reyes-
Solís y Ferrera-Cerrato (1988a) advierten de la necesidad de promover la simbiosis
entre microorganismos y los cultivos o plantas seleccionados para restaurar los
suelos erosionados y a su vez, que estos microorganismos estén adaptados a las
condiciones edáficas limitantes.
Los primeros estudios de la biodiversidad de HMA en zonas de México
con cambio de uso del suelo de forestal a agrícola comienzan con Trappe (1977) y 289
el reporte de tres nuevas especies de HMA: Glomus constrictus, Sclerocystis clavispora

y Acaulospora scrobiculata. En el caso de andosoles presentes en altitudes mayores
a 2,600 m se tienen los trabajos de Berch (1989). En estos últimos se encontró
abundante diversidad de HMA, dominando los géneros Acaulospora, Glomus y
Scutellospora.
Macedo y Ferrera-Cerrato (1981) y Ferrera-Cerrato et al. (1983) realizaron
recorridos por agroecosistemas tradicionales de la zona norte de Puebla localizados
en la Sierra Madre Oriental, muestreando cultivos desde 700 hasta 2,000 m de
altitud en climas de templados a cálidos con precipitaciones de 1,400 a 4,500 mm
anuales. A pesar de la heterogeneidad de condiciones edáficas y climáticas en la
zona de estudio, reportaron la ocurrencia de HMA en estos sistemas productivos.
Se encontraron leguminosas como cultivos predominantes y la presencia de mayor
colonización micorrízica en los cultivos más exitosos en las condiciones menos
favorables (regiones I y II, ver Cuadro 2). Así mismo, se observó una reducción
CUADRO 2. Colonización micorrízica arbuscular y esporas de HMA en la rizósfera de

leguminosas cultivadas en el Plan Zacapoaxtla en Puebla, México (Macedo y Ferrera-
Cerrato 1981).
Región y Clima y alti- Colonización
Leguminosas dominantes Esporas
Municipios tud media micorrízica
(Número g-1
(%)
de suelo seco)
I. Xochiapulco Templado Phaseolus vulgaris cv. canario 54 65
y Zacapoaxtla subhúmedo, Ph. vulgaris cv. negro 90 101
2,000 m. Ph. coccineus (ayocote) 93 128
Ph. dumosus (acalete) 99 150
II. Huitzilan, Templado Ph. dumosus (acalete) 100 157

Nauzontla y húmedo, Ph, coccineus (ayocote) 98 80
Xochitlán. 1,400 m.
II. Cuetzalan y Cálido Vigna sinensis (frijol meco) 95 92

Zoquiapan. subhúmedo, Psophocarpus tetragonolobus 89 56
700 m. (frijol alado)
Pachyrrizus erosus (jícama) 57 63
Ph. vulgaris cv negro 9 79
Región con mayor aplicación de insumos como fertilizantes nitrogenados y fosfatados y

290 plaguicidas.
en la colonización micorrízica y menor ocurrencia de esporas en la región III, la

cual se caracteriza por una mayor aplicación de fertilizantes y otros agroquímicos
(Cuadro 2). En la Figura 2, se muestra la colonización micorrízica total y el número
de esporas en otros cultivos de interés regional y de familias distintas a la Fabaceae.
En el caso de éstos, también se nota un descenso en la colonización y en la presencia
de esporas por efecto de la mayor aplicación de insumos agrícolas en la región III.
Los estudios de Reyes-Solís y Ferrera-Cerrato (1987a, 1987b, 1987c, 1988a,
1988b, 1992a, 1992b) y Reyes-Solís (1987) giran en torno a la función de los HMA,
simbiontes con plantas del estrato inferior de bosques de pino-encino del Parque
Nacional Zoquiapan. Este sitio cuenta con 2,600 has y se ubica en la Cordillera
Neovolcánica en la zona limítrofe de los estados de México y Puebla. En esta
área, se determinó la diversidad de HMA asociados al estrato herbáceo y arbustivo
esporas ct
180 100
160
colonización micorrízica total (%)

Número de esporas 100 g de suelo
140 80
-1
120
60
100
seco
80
40
60
40
20
20
0 0
Pd(I) Zm(I) Cn(II) Zm(II) Cm(III) So(III)
cultivos
FIGURA 2. Colonización micorrízica arbuscular y número de esporas en cultivos de

no-leguminosas del Plan Zacapoaxtla, Puebla (Macedo y Ferrera-Cerrato 1981). ct =
colonización micorrízica total. Cultivos de la región I: Pd= Prunus domestica (ciruelo),
Zm= Zea mays (maíz). Región II: Cn= Citrus nobilis (mandarina) y Zm= Zea mays
(maíz). Región III (con mayor aplicación de agroquímicos): Cm= Cedrela mexicana (ce-
dro rojo), So= Sacharum officinalis (caña de azúcar).
291
que subyace en rodales de pino (Pinus hartwegii), aile (Alnus spp.), oyamel (Abies
religiosa), cedro blanco (Cupressus spp.) y encino (Quercus spp.). Se analizaron raíces
y suelo rizosférico de 40 especies del estrato inferior en la temporada de sequía
y de lluvias. Los principales componentes vegetales fueron Penstemon gentianoides,
Alchemilla procumbens y Senecio barba-johanis. La colonización micorrízica en las
especies muestreadas varió de 74 a 81% en la época de sequía y de 57 a 72% en la
de lluvias. Los principales géneros de HMA encontrados fueron Glomus y en menor
proporción, Acaulospora, Gigaspora, Entrophospora y Scutellospora.
Seguido a la descripción de la diversidad de HMA se realizó la inoculación
en cinco cultivares de frijol de diferente hábito de crecimiento con las tres principales
especies de Glomus aisladas, así como la inoculación con rizobias específicas para
frijol. Con base en los datos presentados en el Cuadro 3, se observó que los cinco
cultivares de frijol inoculados con HMA presentaron mayor producción de materia
CUADRO 3. Peso seco de la parte aérea de cinco cultivares de frijol inoculados con HMA
y/o una cepa específica de rizobias (Modificado de Reyes-Solís 1987).
Hábito de crecimiento
I II IIIB IIIC IV
Cultivar Puebla
Cacahuate Michoacán (g planta-1) A1293 F320 Promedio
Tratamiento
Testigo 1.75b 2.29b 2.59c 2.12c 4.29d 2.61
HMA1 1.82b 2.53ab 3.26a 3.06ab 4.97c 3.13
HMA2 2.05ab 2.66a 3.34a 3.23a 6.08a 3.47
HMA3 1.91b 2.69a 2.80b 2.73b nd 2.53
HMA1+R 2.36a 2.30b 3.25a 2.70b 5.50b 3.22
HMA2+R 2.23a 2.01b 3.11ab 3.04ab 5.83ab 3.24
HMA3+R 2.12ab 2.49ab 2.83b 2.87b nd 2.58
Promedio 2.03 2.42 2.62 2.82 5.33
R= Rhizobium leguminosarum biov. phaseoli, Promedios, de cuatro repeticiones, en la misma

columna con la misma letra son estadísticamente similares (Tukey, =0.05). HMA= inoculación
con hongos micorrízicos arbusculares, I= mata. II= indeterminado con ramas erectas, IIIB=
indeterminado con capacidad para trepar hasta 2 m, IIIC= crecimiento indeterminado con
capacidad para trepar, guía mediana o larga y floración precoz, y IV= crecimiento indeterminado
con bastante capacidad de trepar, produce bastantes nudos sobre el tallo principal después de
292 floración. nd= no se determinó.
seca que el testigo sin inocular. De estos cultivares, el cultivar F320 de hábito de
crecimiento indeterminado y bastante capacidad de trepar, presentó mayor respuesta
a la inoculación ya que la producción de materia seca superó hasta en 141.72% al
testigo sin inocular.
Función de los HMA en los agroecosistemas tropicales

En su evolución, los sistemas naturales, a diferencia de la agricultura, han
alcanzado niveles sorprendentes de complejidad, desarrollando mecanismos sutiles
e interacciones muy selectas entre especies para lograr la estabilidad del sistema.
Los suelos en las regiones tropicales son extremadamente pobres, lo que contrasta
con la exhuberancia de la vegetación. La riqueza nutrimental está en la biomasa
vegetal y, para evitar la pérdida de nutrimentos, los ciclos biogeoquímicos deben
ser eficientemente cerrados por la continua actividad microbiana encargada de la
mineralización, inmovilización y transferencias de nutrimentos (Harcombe 1980,
Attiwill y Adams 1993, Foley et al. 2003). Así, los hongos tanto filamentosos como
micorrízicos arbusculares y ectomicorrízicos, son los microorganismos encargados
de translocar nutrimentos directamente de la materia orgánica a las raíces, evitando
la pérdida de éstos por procesos de lixiviación (García-Espinosa 1998, Ferrera-
Cerrato y Alarcón 2001, Read y Pérez-Moreno 2003, Alarcón et al. 2007). Con
lo anterior, se fortalece la idea de que la actividad ecofisiológica de los HMA
contribuye en forma significativa en el desarrollo de las comunidades vegetales que
se establecen en los diversos ecosistemas y agroecosistemas (Simard et al. 2002), así
como en los aspectos relacionados con el cambio climático global (Rillig et al. 2002,
Gavito 2007).
Asociaciones y rotaciones de leguminosas y gramíneas

La región tropical de México por sus condiciones climáticas, presenta una enorme
biodiversidad, complejidad ecológica y excelente potencial productivo. No obstante,
prácticas encaminadas a incrementar la producción como la utilización irracional de
fertilizantes y plaguicidas, establecimiento de plantas de clima templado (hortalizas),
así como la proliferación del monocultivo, han generado desequilibrios en los ciclos
naturales; situación que ha acrecentado los problemas de plagas, enfermedades,
malezas e incluso pérdida de la fertilidad del suelo (García-Espinosa 1998).
Afortunadamente, en muchos de los agroecosistemas tropicales aun siguen
predominando aquellas prácticas de origen precolombino con un enfoque de
conservación y sostenibilidad. Estos sistemas comparten algunas características con
los ecosistemas naturales tales como la participación en tiempo y en espacio de dos
293
o hasta cien especies de plantas, alto nivel de productividad primaria, equilibrio

entre aporte y mineralización de la materia orgánica en el suelo, promoción de
las relaciones simbióticas mutualistas y mantenimiento de la biodiversidad. Se les
conoce como agroecosistemas con estrategia estable de cultivos (García-Espinosa
1998). Ejemplos de estos sistemas productivos son aquellos que se basan en la
rotación popal-maíz marceño en suelos inundados de Tabasco (Granados 1989), el
uso de asociaciones de cultivos y rotaciones gramíneas-leguminosas sin aplicación
de plaguicidas ni fertilizantes químicos (García y Krishnamurty 1982, Quiroga et
al.1992).
Caso particular sucede en Tamulté de las Sabanas, Tabasco, en el sureste
tropical de México. En esta región se estableció con gran éxito una rotación con
cultivares autóctonos de frijol nescafé o terciopelo (Stizolobium sp.), maíz (Zea mays)
y calabaza (Cucurbita pepo) (Gliessman 1979, Gliessman et al. 1981, Granados 1989,
Miranda 1985). En este sistema se establece la leguminosa en abril o mayo, la cual
trepa las cañas de maíz remanentes de la cosecha anterior. Esta leguminosa es
de rápido crecimiento, establece una simbiosis efectiva con rizobias para fijar N2
atmosférico y, por lo tanto, posee alto contenido de proteína. Esta leguminosa cubre
el terreno en dos meses lo que conlleva a un control natural de la proliferación de
malezas durante los cuatro meses que conforman su ciclo. Después del llenado de
vaina se corta y se deja sobre el terreno. Posteriormente se siembra maíz y calabaza
con el uso de coa. Estos cultivos se desarrollan por cinco meses aprovechando el
aporte nutrimental del frijol nescafé utilizado como abono verde. Esta leguminosa
se controla con machete para que no compita con los otros cultivos. Cuando se lleva
a cabo la cosecha del maíz, se deja que la leguminosa siga creciendo y vuelva a trepar
por las cañas del maíz, con lo cual se inicia un nuevo ciclo de cultivo.
González-Chávez (1989), realizó un estudio de este sistema productivo
desde el punto de vista microbiológico, encontrando que las bacterias fijadoras de
N2 atmosférico tanto de vida libre como simbióticas al frijol nescafé son de gran
importancia para la entrada de N en el sistema. Además, los HMA participan en
la translocación inmediata de nutrimentos procedentes de la mineralización de los
residuos del frijol nescafé hacia el maíz. Adicionalmente, se identificaron 16 especies
de HMA, esporulando principalmente durante la época de crecimiento vegetativo
de frijol nescafé. Los géneros más frecuentes fueron Glomus, Acaulospora, Gigaspora
y Sclerocystis. La eliminación del uso del frijol terciopelo en monocultivo de maíz
implicó pérdidas en la diversidad de HMA. Se observó que en la etapa de floración
del maíz, la diversidad de esporas fue mayor cuando este cultivo era precedido por
frijol nescafé, que cuando se cultivaba sin rotación. Los géneros de HMA más lábiles
294
a la ausencia de la leguminosa fueron Sclerocystis rubiformis, Sclerocystis coccogena,

Sclerocystis sp. y Gigaspora albida (Figura 3), los cuales tuvieron reducción significativa
en el número de esporas.
1) 2) 3)
FIGURA 3. Esporas de HMA presentes en la etapa de floración del maíz, más lábiles al
cambio de la rotación frijol nescafé-maíz-calabaza por la asociación maíz-calabaza (Gon-
zález-Chávez 1989). 1) Espora de Gigaspora albida P= pared única. 2) Esporocarpo de
Sclerocystis rubiformis. 3) Esporocarpo de Sclerocystis sp. Cl= clamidospora y PH= plexo
hifal. Nota: Las especies del género Sclerocystis fueron transferidas al género Glomus por
Redecker et al. (2000).
Potencial de los HMA en la fruticultura tropical

Alarcón y Ferrera-Cerrato (1999) y González-Chávez y Ferrera-Cerrato (2000),
propusieron a la inoculación con HMA como un método eficiente para la producción
de plantas, durante el proceso de propagación en vivero. La ventaja de proceder a la
inoculación de plantas en vivero, se basa en el impacto de los HMA en la capacidad
de absorción y aprovechamiento de N y P en las plantas, incrementando su vigor
y su capacidad de crecimiento (Alarcón et al. 2003). Diversos autores reportan que
la inoculación de HMA trae efectos positivos en el crecimiento de cultivos como
cítricos (Alarcón y Ferrera-Cerrato 2003, Alarcón et al. 2003, Ferrera-Cerrato y
González-Chávez 1998, González-Chávez y Ferrera-Cerrato 2000), cacao (Azizah
1991), kiwi (Schubert 1992), cafeto (Trejo-Aguilar 1998, Trejo-Aguilar et al. 2000),
plátano (Michel 1998), chirimoya (Aguas y González 1998) y papaya (Escalona et al.
2000, Quiñones 1998), entre otros.
Para el caso de uso de árboles frutales dirigido a tepetates roturados, el
capulín representa una alternativa de cultivo en estas condiciones. En frutal la
inoculación de los HMA es una necesidad para incrementar significativamente su
crecimiento y desarrollo, tal y como ha sido previamente descrito por Jaen y Ferrera-
Cerrato (1989), Gonzalez-Cabrera et al. (1994) y Gómez-Cruz (1995). Lo anterior
denota la importancia de la simbiosis micorrízica en frutales con potencial de uso 295
en áreas degradadas o perturbadas y cuyo establecimiento puede contribuir en la

rehabilitación paulatina de esas mismas zonas.
CONCLUSIONES
El manejo inadecuado de los recursos naturales ha generado la más grande
degradación de suelos de la historia moderna, por lo que necesitamos urgentemente
una estrategia que permita el desarrollo agrícola y su conservación. En los
agroecosistemas, los HMA promueven la eficiente captación de agua y nutrimentos
en la mayoría de la plantas; especialmente, en aquellos suelos que han perdido su
fertilidad y que requieren retornar a sus características originales. Con este objetivo
en mente, futuras investigaciones tendrán que centrarse en el conocimiento integral
de ecosistemas agrícolas y naturales, incluyendo a los microorganismos simbióticos;
reafirmando el importante papel de éstos en el mantenimiento equilibrado de
los recursos naturales. Además del manejo de microorganismos benéficos (HMA
y rizobios, por ejemplo) para las plantas, otras alternativas como la aplicación
de enmiendas orgánicas, cultivos de cobertera, leguminosas arbóreas y árboles
frutales con plasticidad para adaptarse a condiciones de suelos perturbados o
deteriorados, son importantes para proceder a recuperar/rehabilitar dichos suelos
a la agricultura o para estabilizar los ecosistemas. Sin embargo, se requiere de
mayor investigación encaminada al entendimiento de los procesos biológicos,
físicos y químicos que se llevan a cabo durante la recuperación/rehabilitación de
suelos perturbados.
Por otra parte, el grado de perturbación de los agro- y ecosistemas por efecto
de contaminantes orgánicos e inorgánicos, hace necesario implementar alternativas
de remediación/rehabilitación que sean amigables con el ambiente como lo son la
biorremediación y la fitorremediación. Estos aspectos están siendo estudiados por
algunos grupos de investigación en México.
AGRADECIMIENTOS
Este escrito es parte del proyecto del Fondo SISIERRA-CONACyT Sureste 2002-
03-01 “Escalamiento de inóculo micorrízico arbuscular para la sostenibilidad de
viveros de cítricos tolerantes al virus de la tristeza en Campeche, Campeche”. Se
agradece al Dr. Jesús Pérez-Moreno por las sugerencias al presente capítulo.
296
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BIO-RECUPERACIÓN DE SUELOS CONTAMINADOS CON
ELEMENTOS POTENCIALMENTE TÓXICOS:
USO DE HONGOS ARBUSCULARES
BIO-RECOVERY OF SOIL CONTAMINATED WITH POTENTIALLY

TOXIC ELEMENTS: USING FUNGI ARBUSCULAR
Ma. del Carmen Ángeles González-Chávez

COLEGIO DE POSTGRADUADOS, CAMPUS MONTECILLO.
carmeng@colpos.mx
Resumen
Se reconoce ampliamente que la micorriza arbuscular es una simbiosis relevante en
los ambientes naturales y agroecosistemas. Sin embargo, su papel en los ambientes
contaminados es menos entendido. Este capítulo resume que los hongos micorrízico
arbusculares (HMA) desempeñan una función relevante en sitios contaminados y que
en aquellas áreas donde la simbiosis este ausente por las condiciones muy extremas
de contaminación o por otras causas, la recuperación de estos sitios se favorecerá
por el uso de microorganismos benéficos del suelo en combinación con prácticas
químicas. Especial énfasis se hace en el uso de HMA, porque éstos pueden tener
importantes implicaciones ecológicas dentro de las alternativas de fito-recuperación.
La protección de las plantas contra los efectos tóxicos de los contaminantes, el
incremento en su capacidad para establecerse, mayor productividad y utilización de
nutrientes son pre-requisitos para una recuperación exitosa. En estos procesos, la 305
González-Chávez
participación del micelio externo de los HMA y la proteína producida por éste, la
glomalina, son relevantes para la función de estos hongos en sitios contaminados.
Abstract
It is widely acknowledged that the arbuscular mycorrhizal symbiosis is relevant
in natural environments and ecosystems. However, its role in contaminated
environments is less understood. This chapter summarizes the arbuscular mycorrhizal
fungi (AMF) play an important role in contaminated sites and in areas where the
symbiosis absent in these very extreme conditions of pollution or from other causes,
recovery of these sites is strengthened by the use beneficial soil microorganisms in
combination with chemical practices. Special emphasis is put on the use of HMA,
because they may have important implications in ecological alternatives phyto-
recovery. The plant protection against the toxic effects of pollutants, increasing its
ability to establish, higher productivity and utilization of nutrients are prerequisites
for a successful recovery. In these processes, the involvement of external mycelium
of AMF and the protein produced by this, glomalin, are relevant to the role of fungi
in these contaminated sites.
INTRODUCCIÓN
Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) son endófitos mutualistas que se
asocian a las raíces de la mayoría de las plantas vasculares y se distribuyen ampliamente
en todos los suelos (Read 2002). Se reconoce la importancia que los HMA tienen en
equilibrio de ecosistemas y agroecosistemas y su participación en el establecimiento
y productividad de las plantas (van der Heijden et al. 1998). La asociación micorrícica
resulta en múltiples beneficios para estas plantas (mejoramiento en el crecimiento,
protección contra patógenos del suelo, adaptación a condiciones extremas del suelo
y ambiente, etc.).
En suelos contaminados se conoce que la distribución de los HMA también
es extensa y se sugiere que éstos protegen a las plantas contra los efectos tóxicos de
algunos contaminantes, los cuales se encuentran en altas concentraciones en el suelo
(Colpaert 1998). Se conoce que los HMA tienen mecanismos para tolerar ciertos
contaminantes y es por esta razón que se considera que pueden ser elementos
esenciales para la recuperación de suelos contaminados (González-Chávez
2004). El objetivo de este capítulo es mostrar que se requiere establecer el uso de
microorganismos rizosféricos, con énfasis en los HMA dentro de las tecnologías
biológicas de recuperación de suelos contaminados para incrementar el éxito del
306 establecimiento y productividad de las plantas y la calidad del suelo.
SUELOS CONTAMINADOS Y HONGOS ARBUSCULARES
Los elementos potencialmente tóxicos en el suelo

Los elementos llamados traza se encuentran en las plantas en muy bajas concentraciones
y normalmente no exceden 1000 mg kg-1. Algunos de ellos son esenciales para los
organismos, en bajas concentraciones (Alloway 1995). Sin embargo, cuando las
concentraciones incrementan, ya sea por causas naturales o inducidas, éstos pueden
ser tóxicos para plantas, microorganismos y animales. Dentro de este grupo de
elementos se considera al B, Co, Cr, Cu, Mo, Mn, Ni, Se y Zn.
Hay otro grupo de elementos que no tienen función biológica conocida,
cuya presencia en determinadas cantidades produce problemas de toxicidad en los
organismos. Ejemplo de estos elementos son: As, Cd, Hg, Pb, Ni, Sb y Bi (Gadd
1993).
El término metales pesados, metales tóxicos o elementos traza involucran
un grupo grande de elementos con importancia biológica e industrial. Gadd (1993) y
Alloway (1995) sugirieron que estos nombres no son completamente satisfactorios,
porque se aplica a elementos, los cuales no presentan características metálicas (color,
ductibilidad, conductividad, etc.) y no son pesados (densidad mayor a 6 g cm-3). En
consecuencia, el término elemento potencialmente tóxico (EPT) se sugiere como
un nombre mas conveniente para estos elementos. Con base en lo anterior, en este
capítulo se utilizará este término.
Los EPTs representan un grupo de contaminantes de los más difíciles en el
tratamiento de suelos contaminados. Esto es en parte porque los EPTs son altamente
tóxicos para plantas y organismos, y también porque no se degradan, sino con base a
sus propiedades químicas se modifican para que su toxicidad disminuya.
Tradicionalmente se han utilizado tratamientos fisico-químicos para la
recuperación de suelos contaminados, pero éstos representan alto costo y no siempre
solucionan el problema de contaminación. Por lo tanto, las alternativas biológicas,
como la fito-recuperación y la bio-recuperación se plantean como herramientas
promisorias.
La micorriza arbuscular
La micorriza arbuscular es una asociación integral que consiste en la participación
activa de dos componentes: el hongo y la planta. Esta asociación es el tipo más
común de las simbiosis mutualistas en el reino vegetal (Smith y Read 1997).
Finalmente, la micorriza y no las raíces son los principales órganos para la absorción
de nutrimentos del suelo en la mayoría (>85%) de las plantas terrestres. Con base a
su distribución y la aparente baja especificidad de los HMA para colonizar las raíces
de las plantas, la asociación es una regla, más que una excepción.
307
González-Chávez
Recientemente hay mas evidencias que sustentan que los HMA son una parte
integral de los ecosistemas y agroecosistemas, y por lo tanto para entender mejor
su funcionalidad ecológica, estos hongos deben estudiarse con mayor profundidad
en diferentes condiciones agroecológicas y edafoclimáticas. Estos micosimbiontes
contribuyen en la diversidad de las plantas, el ciclo de nutrimentos, adquisición de
fuentes nutritivas que previamente se pensó no eran disponibles para las plantas y en
el funcionamiento de los ecosistemas (van der Heijden y Sanders 2002).
Los hongos arbusculares como alternativa biológica para la recuperación de

suelos contaminados con elementos potencialmente tóxicos
En general, se ha observado que la mayoría de las plantas que crecen en condiciones
naturales son micorrízicas. En suelos contaminados se observa esta misma tendencia
(Raman et al. 1993, Pawlowska et al. 1996, Weissenhorn y Leyval 1995). Diversos
pastos que crecen en suelos contaminados con altas concentraciones de As están
colonizados naturalmente con HMA, por ejemplo: Holcus lanatus (Wright et al. 2000,
González-Chávez et al. 2002a), Leymus cinereus (Knudson et al. 2003) y Microalena
stipoides (Doronila et al. 2005), entre otros. Raman et al. (1993) encontró a Glomus
y Gigaspora como géneros asociados a la mayoría de las plantas creciendo en
habitats contaminados. González-Chávez (2000) observó que los géneros Glomus,
Entrophospora, Acaulospora y Scutellospora colonizaron suelos contaminados con
As-Cu. Setiadi (2000) identificó 43 especies vegetales que crecieron en suelos que
contenían residuos de minas. El 90% de las raíces de estas plantas (39) estaban
colonizadas por HMA.
Estudios de González-Chávez y Rodríguez Elizalde (2005) reportaron
que los HMA colonizaron las raíces de 33 especies vegetales (de un total de 44),
distribuidas en 19 familias de plantas creciendo en suelos contaminados con Pb,
Cd, Zn y Cu en 4 zonas de Zacatecas (Sombrerete, Noria de Angeles, Fresnillo y
Guadalupe). Mientras que otra área contaminada con Cd en Temascaltepec, estado
de México, los HMA colonizaron raíces de 23 especies (de un total de 29) dentro de
12 familias. Estos resultados demuestran que la asociación micorrícica se distribuye
ampliamente entre las plantas y es posible que los HMA sean responsables de que
las plantas se adapten exitosamente para crecer en suelos contaminados (González-
Chávez et al. 2008).
Varios autores muestran que los HMA participan en la tolerancia a metales
pesados en sus plantas hospederas (Gildon y Tinker 1981, 1983, Leyval et al.
1997). Esto se debe a que los HMA modifican la absorción de EPTs y favorecen el
crecimiento de las plantas. Los mecanismos por los cuales los HMA interactúan con
308
los EPTs no se entienden completamente, pero las evidencias muestran que el micelio
externo de los hongos y la glomalina, proteína que producen las hifas de los HMA
secuestran EPTs, lo cual disminuye su toxicidad para sus plantas hospederas (Joner
et al. 2000, González-Chávez 2002 a, b y 2004, González-Chávez et al. 2008).
Joner et al. (2000) reportaron que el micelio externo de Glomus mosseae
puede transportar Cd del suelo a las plantas que crecen en suelo contaminado. Pero
la transferencia del hongo a la planta se restringe por inmovilización en el suelo.
González-Chávez et al. (2002b) también mostraron que el micelio externo de tres
HMA (G. mosseae BEG-132, G. caledonium BEG-133 y G. claroideum BEG-134) es
capaz de secuestrar extracelularmente Cu en altas concentraciones. Sin embargo,
sólo G. mosseae BEG-132 lo secuestró intracelularmente.
Setiadi (2000) reportó que la biomasa de Sesbania grandiflora se incrementó
entre 400 y 500% por la inoculación con dos aislados de HMA nativos seleccionados
de áreas contaminadas, en comparación con plantas no inoculadas. Una característica
relevante fue que estos HMA formaron extensivamente micelio externo en el suelo
contaminado y alrededor del sistema radical de esta planta.
González-Chavez et al. (2004) demostraron que la glomalina, en la superficie
de las hifas y la que se libera al suelo, es capaz de secuestrar fuertemente y en
cantidades significativas diferentes EPTs como Cd, Pb, Zn y Cu. Estos resultados
concuerdan y enfatizan la importancia del micelio externo y la glomalina como
agentes secuestradores de metales y de absorción de nutrimentos esenciales para
el desarrollo de las plantas, lo cual puede facilitar el establecimiento en estos sitios
contaminados como reportado por Joner et al. (2000) y González-Chavez et al.
(2002b).
Daevis Jr. et al. (2000) reportaron que los HMA disminuyeron parcialmente
los efectos tóxicos de Cr en plantas de girasol en comparación con plantas no
micorrizadas. Las plantas micorrizadas presentaron mayor crecimiento y actividad
fotosintética. González-Chávez et al. (2002a) mostraron que la inoculación con HMA
en un pasto tolerante a arsénico (Holcus lanatus) creciendo en un suelo contaminado
incrementó dos veces el número de hijuelos y la producción de materia seca de
follaje. También observaron que las plantas inoculadas acumularon tres veces
menor cantidad de arsénico en la parte aérea y raíz que plantas no inoculadas. Los
autores discutieron que la capacidad del pasto para crecer en suelos fuertemente
contaminados con arsénico se debió en parte a la asociación con HMA, los cuales
permitían a este pasto incrementar su tolerancia a arsénico. Los HMA fueron capaces
de regular el transporte de arsenato:fosfato en las raíces, tanto de plantas tolerantes
como no tolerantes. 309
González-Chávez
Microalena stipoides es un pasto perenne que naturalmente coloniza desechos

de minas con niveles arriba de 2,000 mg As kg-1 de suelo. En un experimento,
Doronila et al. (2005) inocularon plántulas de este pasto con una mezcla de Glomus
sp. Scutelospora aurigloba y Acaulospora laevis y las fertilizaron con tres niveles de P
(1.1, 11 y 22 mg P kg-1). Estos autores observaron mayor biomasa foliar y radical,
producción de hijuelos y flores en plántulas con micorriza en comparación con las
plantas no inoculadas. El máximo beneficio se observó con la adición de 11 mg de
P kg-1. El contenido de P fue mayor en plantas inoculadas con HMA en todos los
niveles de P probados. La adición de P no tuvo efectos sobre la biomasa foliar y el
contenido de P en follaje.
Meharg y Cairney (1999) sugirieron que la simbiosis micorrícica puede
influenciar la tolerancia de las plantas a EPTs por dos efectos principales: 1) que
el HMA realice su papel principal, como: mayor utilización de P y otros elementos
esenciales, y por la protección contra estreses bióticos y abióticos. En este caso
no hay efecto directo sobre la tolerancia de la planta a los EPTs; 2) Que el hongo
incremente la tolerancia a los EPTs, en este caso el hongo directamente afecta la
tolerancia o se conjunta la tolerancia de la planta y el hongo.
Diversos autores sugirieron que la tolerancia del HMA es un factor
importante para conferir tolerancia a la planta; sin embargo, la eficiencia en la
protección difiere entre hongos y depende más de la compatibilidad entre los
aislados fúngicos y la planta hospedera, que de la tolerancia misma del hongo
(Colpaert y Van Assche 1992, Leyval et al. 1997). Sin embargo, algunos autores
también han demostrado que los aislados micorrízicos provenientes de suelos
contaminados parecen ser más tolerantes a los EPTs, porque han desarrollado
tolerancia en comparación a los aislados de suelos no contaminados (Joner y Leyval
1997, Weissenhorn y Leyval 1995, González-Chávez et al. 2002a). Estos últimos
autores mostraron que dos aislados: Glomus mosseae BEG-132 y Glomus mosseae
BEG-25 proveniente el primero de un suelo contaminado con As-Cu y el segundo
de un suelo agrícola, presentaron un comportamiento diferencial en relación a la
tolerancia a As en un pasto tolerante. Las raíces colonizadas con el aislado BEG-
132 presentaron menor absorción de As en comparación con la absorción de las
raíces colonizadas con BEG-25.
Se conoce que el uso de plantas tolerantes y que forman micorriza (que se
asocian a HMA) se han establecido exitosamente en experimentos de recuperación
de suelos contaminados en pequeña escala (Hetrick et al. 1994, Schat y Verkleij 1998,
Colpaert 1998). Estos autores utilizaron Festuca rubra, F. arundinacea, Deschampsia
310 cespitosa, D. flexuosa y Dactylus glomerata.
Como la utilización y la tolerancia a EPTs depende tanto de la planta,

como de los factores del suelo, incluyendo los microorganismos, en las alternativas
biológicas de recuperación es necesario considerar las interacciones entre las raíces
de las plantas y sus simbiontes como los HMA y microorganismos fijadores.
Jasper (1994) sugirió la combinación de HMA y otros microorganismos
simbióticos mutualistas, como Rhizobium y Frankia, para disminuir algunas li-
mitaciones de crecimiento y mejorar la productividad de las plantas en suelos
contaminados, ya que se conoce que estos componentes microbianos del suelo
participan en la fijación biológica de nitrógeno.
Lumini et al. (1994) utilizaron la inoculación de microorganismos nativos
de Alnus cordata con Frankia (actinomiceto fijador de nitrógeno) y Glomus sp. con
el fin de recuperar un sitio contaminado con residuos mineros. El crecimiento de
las plantas, después de un año del trasplante fue mayor en plantas con la doble
inoculación, en comparación con plantas con inoculación sencilla o plantas testigo
(no inoculadas). Colpaert (1998) mencionó que especies leguminosas que se asocian
a Rhizobium y con HMA pueden participar como especies pioneras con ventajas para
colonizar suelos contaminados con EPTs. Algunos ejemplos de estas especies son:
Anthyllis vulneraria, Lotus corniculatus, L. purshianus, Crotalaria, Coronilla spp.
Díaz Garduño et al. (2005) realizaron un inventario de especies vegetales
que se desarrollan en sitios contaminados de 4 municipios de Zacatecas y uno
en Temascaltepec, estado de México. En el Estado de Zacatecas estos autores
reportaron a los miembros de las familias Compositae, Gramineae y Solanaceae
más ampliamente distribuidas en los suelos contaminados bajo estudio. También
mencionan a las familias Compositae, Gramineae y Leguminosae como las mas
abundantes en el sitio contaminado con Cd en Temascaltepec, siendo Trifolium,
Dalea y Aeschynomene como especies de gran interés por asociarse a HMA y a
bacterias de Rhizobium. Así la doble asociación permite a estas plantas obtener,
entre otras ventajas, los dos mayores nutrimentos (N y P) vía microbiana. Como
trabajo complementario, con la finalidad de seleccionar bacterias con alta capacidad
de tolerancia y acumulación de EPTs, producción de sideróforos y promoción del
crecimiento en plantas, González-Ramírez (2005) realizó aislamientos de bacterias
rizosféricas de las diferentes plantas que crecen en estos sitios de Zacatecas y
Temascaltepec.
Recientes estudios sugieren también que Azospirillum y otras bacterias
promotoras de crecimiento pueden implementarse para favorecer el establecimiento
y productividad de las plantas dentro de la alternativa de fito-recuperación (González-
Chávez 2004). Así los microorganismos rizosféricos representan una alternativa 311
González-Chávez
para limpiar o estabilizar EPTs, construir una vegetación abundante de cobertura y

evitar la erosión del suelo.
En México en el año 2002 existían 57 empresas autorizadas para
aplicar tecnologías de recuperación de suelos, sin embargo, éstas se enfocaron
exclusivamente a problemas con compuestos orgánicos (Sepúlveda y Velasco 2002).
Así la recuperación de suelos contaminados con EPTs permanece como uno de los
problemas más difíciles de las tecnologías de descontaminación, no sólo en México,
sino también en otros países.
Dentro de las alternativas biológicas destacan la bio-recuperación y la fito-
recuperación. La primera involucra el uso de microorganismos o sus derivados, y
la segunda el uso de plantas. Ambas se basan en dos procesos: 1) la bio y fito-
estabilización y 2) la bio, fito-extracción (Raskin et al. 1995). En la fito-estabilización
se considera que las raíces de las plantas desarrollan un papel relevante para controlar
la absorción de EPTs y mantenerlos inactivos en el suelo. Mientras que en la bio-
estabilización son los microorganismos o sus derivados los que participan en la
inactivación de estos elementos en el suelo. Como resultado se disminuye su riesgo
ambiental y para el ser humano. Para esta alternativa se requiere el establecimiento,
en un período corto, de una cobertura vegetal amplia y cerrada (Schat y Verkleij
1998).
En la bio y fito-extracción se utilizan plantas y microorganismos con alta
capacidad de absorción y acumulación de metales, los cuales se extraen del suelo y
pueden procesarse para la recuperación de éstos. En el caso de elementos preciosos
como el Ni, Ag y Au, esta alternativa se explota comercialmente en varios países
bajo el nombre de bio y fito-minería y es altamente redituable.
Investigación previa, realizada por Fernández-Fernández et al. (datos no
publicados), muestran que los HMA incrementan la capacidad de fitoextracción de
Zn en Viola calaminaria, la cual es una planta que normalmente se encuentra en sitios
que contienen altas concentraciones de Zn y se cataloga como pseudometalífera en
países como Bélgica. Este podría ser uno de los primeros reportes que sugieren que
los HMA podrían ser utilizados como agentes que incrementen la fitoextracción
de EPTs.
Aunque se conoce que los HMA tienen un papel relevante en el
establecimiento, supervivencia y productividad de las plantas (van der Heijden et al.
1998), relativamente pocos estudios se han enfocado para el uso extensivo de estos
hongos en la recuperación de suelos contaminados con EPTs. Las causas pueden
ser la falta de interacción entre técnicos, investigadores e industrias involucrados en
la recuperación de suelos, el poco conocimiento de la necesidad del uso de los HMA
312
cuando se consideran plantas como alternativa biológica de recuperación de suelos,

ausencia de HMA seleccionados para su uso extensivo en suelos contaminados,
insuficiente inóculo micorrícico para programas de revegetación, entre otras.
Independientemente de la razón de la falta de uso de los HMA en los programas
de recuperación, los resultados mostrados anteriormente muestran claramente la
necesidad de uso de HMA al considerar a las plantas dentro de las alternativas de
fito-recuperación.
Implicaciones ecológicas del uso de la micorriza arbuscular en suelos

contaminados con elementos potencialmente tóxicos
La contaminación del suelo con EPTs tiene diversos impactos severos en la ecología
del suelo. En muchos lugares, el reestablecimiento de los ecosistemas se impide por
las condiciones extremas de los sitios (Hüttl y Weber 2000): a) baja diversidad de
especies vegetales; b) invasión de especies exóticas agresivas; c) suelos pobres que
impiden el adecuado crecimiento de las plantas; d) cambios en las funciones del
ecosistema, etc. (Allen 2002, Balaguer 2002, Vallejo 2002)
Es importante recordar que el establecimiento de la cubierta vegetal en un
suelo contaminado, no recuperará la comunidad original del sistema. Esto enfatiza
que la pérdida de biodiversidad por efecto de la contaminación es una pérdida
irreversible. Se cuenta únicamente con herramientas para la recuperación, esto es
producir especies para la obra, conectar el espacio a restaurar con otros con menor
degradación y utilizar el banco vegetal en el suelo (Balaguer 2002).
Setiadi (2000) reportó que las condiciones ambientales extremas que
prevalecen en suelos contaminados son altamente desfavorables; sin embargo, el
éxito en el establecimiento de plantas en estos sitios puede incrementarse por la
introducción de HMA efectivos y seleccionados durante la inoculación de plántulas
en el vivero.
El uso de especies forestales y especies arbustivas representan una alternativa
dentro de la recuperación de suelos contaminados (González-Chávez et al. 2005).
Sin embargo, es necesario considerar que estas especies necesitan un manejo previo
en vivero para su uso en el campo (González-Chávez et al. 1998, Vallejo 2002).
Las técnicas de cultivo en vivero y de plantación ofrecen ventajas potenciales
para reducir el estrés en la fase de establecimiento. Entre ellas destacan la mejora
de la calidad del plantón (Villar 2002), las técnicas de preparación del terreno, la
utilización de tubos protectores para la reducción de la transpiración y protección
contra herbívoros, las enmiendas orgánicas del suelo o la adición de hidrogeles
(Vallejo 2002). 313
González-Chávez
Villar (2002) reportó que el éxito del establecimiento de una cubierta vegetal
depende de múltiples factores, uno de los más relevantes es: la calidad de las plantas.
Este autor considera que una planta o cualquier otro material de reproducción es
de calidad cuando es capaz de alcanzar un desarrollo (supervivencia y crecimiento)
óptimo en un medio determinado y, por tanto, asegurando alta calidad de la planta
se podrá cumplir los objetivos establecidos en un plan de recuperación. Se conoce
que la calidad de una planta la determinan sus características genéticas, sanitarias,
morfológicas y fisiológicas. Dentro de estas características, las morfológicas para
una alta calidad de la planta son: la altura, el diámetro y la masa de la parte aérea,
la masa del sistema radical y una serie de índices como la proporción entre la masa
aérea y la radical (PA/PR), el diámetro de tallo.
Las prácticas de cultivo en vivero y de manejo en campo pueden determinar
la calidad morfológica y fisiológica de las plantas. Dentro del manejo de viveros
se conoce que los HMA representan una alternativa biológica relevante para la
producción de plantas de calidad (González-Chávez et al. 1998).
El manejo de vivero es una fase importante en el proceso de las explotaciones
comerciales de plantas, no sólo con interés para la reforestación o revegetación
de áreas perturbadas, sino también con interés forestal, frutícola, hortícola y
ornamental. El manejo de los HMA en el vivero permite obtener plantas de tamaño
más uniforme, en menor tiempo, con menor uso de insumos químicos (fertilizantes
y plaguicidas) y con alta capacidad para su establecimiento y producción en campo.
Para conseguir este objetivo, la inoculación de las plantas debe realizarse en las
primeras etapas de crecimiento (González-Chávez et al. 1998).
De los beneficios que los HMA ofrecen a sus plantas al establecerse en campo
son que la precolonización por HMA seleccionados suprimen la subsecuente
colonización de hongos fitopatógenos, así la simbiosis participa en la protección
de la planta contra enfermedades del suelo. Juniper y Abbott (2004) mostraron que
los HMA a menudo mitigan los efectos dañinos que tienen altas concentraciones
de sales en el suelo. Zwiazek y Tawfik (2003) reportaron que los HMA controlan
el balance de agua en las plantas, ya sea por regulación estomatal o por transporte
de agua en la raíz mediado por acuapurinas. Por lo tanto, las plantas con micorriza
presentan mayor tolerancia a la sequía (Subramanian y Charest 2003). En relación
a la participación de los HMA en mejorar la calidad del suelo, se plantea que la
glomalina y el micelio externo participan importantemente en mejorar la estructura
e incrementar la estabilidad de los agregados, lo cual mejora las condiciones del
suelo para el desarrollo de las plantas (Wright y Uphadyaya 1998).
Ante el conocimiento de las diferentes alternativas de recuperación de suelos,
314 resulta relevante conocer el binomio suelo-contaminante. Es decir, solamente tras
el conocimiento de las características de la contaminación, del contaminante y del

medio físico implicados resulta posible seleccionar el procedimiento idóneo para
la recuperación de un suelo contaminado (Rodríguez 2002, González-Chávez et al.
2005).
González-Chávez et al. (2005) con el afán de promover las alternativas biológicas
de recuperación de suelos, plantearon el uso de inoculantes mixtos, a base de HMA,
hongos ectomicorrízicos y bacterias de la rizósfera en plantas nativas seleccionadas
que crecen en suelos contaminados. Carrillo-González y González-Chávez (2006)
reportaron que el uso de plantas para la revegetación de áreas es un requisito para
incrementar el éxito de las alternativas biológicas para la recuperación de estos sitios
cuando se trata de revegetar los sitios contaminados. De igual manera lo es el uso
de microorganismos nativos (Figura 1). Como se podrá observar es imposible tener
una estrategia generalizada para la recuperación de todos los suelos contaminados.
Así el diagnóstico permitirá considerar aspectos relacionados con el tipo de suelo y
contaminante (s), así como la flora vegetal y microbiana existente. González-Chávez
et al. (2008) mostraron que en Temascaltepec, Estado de México, un residuo minero
con altas concentraciones de cadmio, presentó una flora micorrícica considerable.
Ésta se expresó con abundante micelio externo en el residuo contaminado, esporas
de diferentes géneros de HMA y colonización radical en la mayoría de las plantas
pioneras que se establecieron en el residuo en forma de islas de vegetación. Estos
autores mencionaron que la presencia de plantas y los HMA son componentes
biológicos relevantes que modifican este residuo y participan en la formación de
suelo. Así mismo, observaron que la glomalina extraída del residuo minero y del
micelio externo de los HMA secuestran y disminuyen la toxicidad de Cd, lo cual
puede auxiliar a las plantas a establecerse en estos residuos. En este caso especifico,
se realza la importancia del diagnóstico de la actividad microbiana. La simbiosis
micorrícica se encuentra en el sitio y solo se requiere incrementar la vegetación
del área, aprovechando las islas de fertilidad presentes. La recomendación es la
resiembra de plantas inoculadas en el vivero con HMA nativos y prácticas de manejo
agronómico adecuadas en el sitio (introducción de materia orgánica, baja labranza,
uso de plantas que incrementen las poblaciones micorrízicas y bajo insumo de
fertilizantes). Esto es para favorecer la recuperación natural que se ha establecido en
esta área contaminada.
La selección de interacciones específicas planta-microorganismos para un sitio en
particular favorecerá el establecimiento y supervivencia de las plantas, sin embargo,
se considera necesario no olvidar que las alternativas químicas también pueden
desempeñar un papel relevante dentro de la recuperación de suelos contaminados. 315
González-Chávez
DIAGNÓSTICO
Sitio
Contaminado
Plantas
Suelo Contaminante
presentes
Tipo Tipo Tipo (s)

Abundancia Propiedades físicas, Niveles
Tolerancia químicas y biológicas Biodisponibilidad
Facilidades de manejo Superficie total a recuperar Riesgos ecológicos
ambientales y de salud
RECUPERACIÓN
Fitoestabilización . Microflora de la rizósfera Fitoextracción

. Selección y caracterización
Tolerancia a la contaminación
Propiedades benéficas para las plantas
hospederas (promoción del crecimiento,
fijación biológica de nitrógeno,
solubilización de P, protección contra
patógenos del suelo, producción de
sideróforos, surfactantes, etc.)
Propiedades benéficas para incrementar
la calidad del suelo (productos
microbianos cementantes para favorecer
estructura y estabilidad del suelo,
almacén de C, aireación, etc.)
Selección de plantas con retención Selección de plantas Acumuladoras

de contaminantes en la raíz o hiperacumuladoras
Manejo e inoculación en vivero Manejo e inoculación en vivero
Transplante a campo Transplante a campo
Supervivencia y establecimiento Supervivencia y establecimiento
Alternativas químicas
Enmiendas orgánicas
Sustancias quelatantes
FIGURA 1. Recuperación de suelos contaminados con elementos potencialmente tóxicos

utilizando microorganismos y plantas que se desarrollan en ambientes contaminados y
316 su combinación con alternativas químicas.
CONCLUSIONES
El uso de HMA y otros microorganismos simbióticos mutualistas puede tener
importantes implicaciones ecológicas dentro de las alternativas de fito-recuperación.
La protección de las plantas contra los efectos tóxicos de los EPTs, el incremento en
su capacidad para establecerse, mayor productividad y utilización de nutrientes son
prerrequisitos para una recuperación exitosa.
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WRIGHT, S. y, A. UPADHYAYA. 1998. A survey of soils for aggregate stability

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Conference on Mycorhizae. Montreal, Canada. pp: 722.
322
HISTORIA DE LA UTILIZACIÓN DE AGUAS RESIDUALES EN EL
VALLE DEL MEZQUITAL, HIDALGO Y SU EFECTO ACTUAL EN
LA SIMBIOSIS MICORRÍZICA ARBUSCULAR
THE USE OF WASTEWATER IN THE MEZQUITAL VALLEY AT

THE HIDALGO STATE AND ITS EFFECT ON THE ARBUSCULAR
MYCORRYZAL SYMBIOSIS
Ma. del Pilar Ortega Larrocea, Cristina Desirée Siebe Grabach

INSTITUTO DE GEOLOGÍA, UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
mpol@geologia.unam.mx, siebe@servidor.unam.mx
Resumen
Se presenta una recopilación del origen y la problemática del reuso de aguas residuales
en el Distrito de Riego 03 en el Valle del Mezquital, Hidalgo, México, uno de los más
grandes y antiguos del mundo. Se sintetizan los primeros resultados de muestreos de
campo para estudiar el efecto del riego con agua residual en la simbiosis micorrízica
arbuscular (MA). Los efectos se cuantificaron en la abundancia de esporas in situ, el
potencial colonizador del suelo y la diversidad de especies a través de varios periodos
de irrigación (5, 35, 65 y más de 90 años aproximadamente) en las dos unidades
taxonómicas de suelo más abundantes (Leptosoles y Vertisoles). Se cuantificó el
fósforo disponible y algunos metales pesados como variables que pudieran ejercer
un impacto negativo en la MA. Se encontró que el tipo de suelo es el factor 323
Ortega Larrocea y Siebe Grabach
determinante en la regulación del impacto por el riego. El tiempo de irrigación tiene

efectos negativos en la abundancia y en la diversidad de esporas, lo cual se evidenció
claramente después de 90 años bajo riego en los Vertisoles. La colonización de las
raíces no disminuyó por el tiempo de irrigación sino por el tipo de suelo, por lo que
el potencial colonizador de los suelos no se vio significativamente afectado.
Abstract
The present is a review documenting the impact on soil properties due to the
agricultural use of wastewater in the Mezquital Valley of Mexico, one of the largest
and oldest irrigated areas in the world. While soil nutrients and organic matter
are increased along the irrigation time, available phosphorous and heavy metal
concentrations also increase. Both affect the abundance of arbuscular mycorrhizal
fungi (AMF) soil populations. Results shown that soil type determine the impact
of pollution. This was determined by the abundance of soil-borne spores and
sporocarps, the soil colonization potential and the morphotype diversity in field
samples, as well as in culture-propagation samples. Irrigation time has negatively
affected the abundance and diversity of AM spores. This effect was evident in
Vertisols irrigated for 95 years. AMF colonization potential was not affected by the
irrigation periods as it is by soil type.
INTRODUCCIÓN
El uso de aguas y lodos residuales para el riego de terrenos agrícolas, se practica
mundialmente a diferente escala y con distinto grado de impacto ambiental (British
Geological Survey 1998). El desalojo de estos residuos es producto del sistema
hidráulico moderno siendo común en países de América Latina como Perú y Chile,
el reuso de las aguas residuales no tratadas para el riego de granos y hortalizas (Peña
2002). Su reutilización en la agricultura resulta atractiva dados los elevados costos
de su tratamiento y contribuye a prevenir la contaminación directa de los cuerpos
acuáticos naturales. También disminuye el uso de fertilizantes costosos y permite
aumentar la explotación y productividad de tierras áridas y semi-áridas (Kelley et al.
1984, Bond 1998, Peña 2002). La aplicación de estos residuos ha sido particularmente
ventajosa en México, en donde más de la mitad de las tierras agrícolas son de
temporal: de los 270 mil km2 cultivables, 58 mil son irrigados y para finales del siglo
pasado, sólo 1565 eran regados con agua residual (Siebe y Cifuentes 1995).
Sin embargo, mundialmente se reconocen los efectos ambientales globales
324 causados por el uso de estos desechos en la producción de alimentos. Estos son
AGUAS RESIDUALES Y SIMBIOSIS MICORRÍZICA
mayoritariamente la eutroficación de los mantos freáticos y la percolación de nitratos a

los mismos, la liberación de amoniaco y oxidos nitrosos a la atmósfera, la degradación
de los suelos por salinización y contaminación de muy diversos compuestos, la
disminución de la calidad en los productos agrícolas por la transferencia de elementos
tóxicos y el aumento de incidencias de parasitosis. Es por esto que la mayor parte de
los estudios han sido dirigidos a la presencia, persistencia y transferencia de diversos
contaminantes. El enfoque actual está encaminando al implemento de prácticas
de manejo convenientes para que el riego con aguas residuales cause la menor
degradación posible y permita un uso sustentable de los agroecosistemas (Bond
1998). Las propiedades de los suelos afectan directamente el crecimiento de las
plantas y la actividad de los microorganismos (Johnson y Pfleger 1992) y el papel de
éstos en su fertilidad es uno de los fundamentos de esta sustentabilidad (Dahlin et al.
1997). La gran cantidad de materia orgánica que se adiciona con el agua residual, es
transformada rápidamente por las poblaciones microbianas contenidas en la misma
agua o en los suelos a donde éstas se vierten.
Por tanto, si los microorganismos se ven reducidos en cantidad y/o
actividad por contaminantes como los metales pesados (MP) y antibióticos, se afecta
directamente la productividad del suelo (Domsch 1984, Tiller 1989, Giller et al. 1998,
Kümmerer 2001). Componentes importantes de estas poblaciones microbianas
son los hongos micorrízicos del tipo arbuscular (HMA) que forman simbiosis con
las raíces de casi todos los cultivos agrícolas. Su participación en la absorción y
transferencia de nutrimentos a las plantas y su papel protector en contra de diversos
patógenos telúricos, permite considerarlos como organismos clave en los procesos de
restauración de terrenos sobre-explotados, sobre-fertilizados o contaminados (Stahl
et al. 1988, Bethlenfalvay y Linderman 1992, Robson et al. 1994, Atkinson 2000, Yi
et al. 2005). Sin embargo, antes de poder hacer uso de los mismos como posibles
bio-mejoradores en cualquiera de estos ambientes es necesario conocer: 1) de qué
manera las poblaciones autóctonas han sido modificadas y/o deterioradas; 2) si han
ocurrido procesos que manifiesten una mayor tolerancia o sensibilidad de ciertas
especies y 3) cuál es el papel de estos organismos en los suelos problema, ya sea
disminuyendo el estrés de las plantas a las condiciones adversas de la contaminación
y/o contribuyendo a la retención o absorción de contaminantes.
El riego con agua residual aporta cantidades excesivas de nutrimentos a
los suelos, particularmente de fósforo, el cual proveniente de los detergentes y es
antagónico, e inclusive inhibitorio, para esta simbiosis (Krishna y Bagyaraj 1982,
Olsson et al., 2002). Es bien conocido que la simbiosis se desarrolla mejor en suelos
pobres principalmente en este elemento (Gutay y Dandurand 1989, Cornwell et al. 325
2001). Por tanto, es de esperarse que el riego con aguas negras a través del tiempo
repercuta negativamente en esta asociación. La heterogeneidad que presentan las
unidades de suelo y tiempos de irrigación en el Distrito de Riego 03 en el estado
de Hidalgo, México, lo hace un escenario óptimo para estudios sobre efectos
de acumulación de elementos a lo largo del tiempo y de la influencia edáfica. Se
compilan los primeros resultados de estudios de campo en la simbiosis micorrízica
arbuscular en este Distrito de Riego que es considerado el más grande y antiguo
del país (Siebe y Cifuentes 1995) y del mundo (Siebe y Cifuentes 1995, Siebe y
Fischer 1996, Naranjo y Biswas 1997, BGS 1998, Campbell 2000). Los objetivos de
la presente revisión fueron dar un panorama de la historia del manejo agrícola y del
impacto ambiental que en general ha tenido el reúso con aguas negras provenientes
de una de las ciudades más grandes del mundo en un ecosistema semiárido del
neotrópico y analizar el impacto que ha tenido en las poblaciones de HMA y en la
dinámica de la simbiosis.
El Distrito de Riego 03 en el Valle del Mezquital

Origen y características generales
El Distrito 03 está situado entre 80 y 110 km al N de la Ciudad de México, entre
los 19° 53´- 20° 30´ de LN y los 98° 59´- 99° 38´ de LO a una altitud de 1900 a
2100 msnm. El clima en el Mezquital hidalguense es templado seco, considerado
como el más húmedo dentro de los áridos. La temperatura anual oscila entre 12
y 20 °C y la precipitación media es menor a los 530 mm. El Mezquite, Prosopis
laevigata, es la especie que da nombre al lugar ya que domina la fisonomía del
bosque espinoso. Actualmente, debido a que una gran parte de la superficie ha
sido asignada a la producción agrícola, la vegetación natural se restringe en su
mayoría a los cerros que limitan el Valle (Naranjo y Biswas 1997). Los suelos se
han caracterizado taxonómicamente como Vertisoles éutricos, Feozems calcáreos
y háplicos y Leptosoles rendzínicos y mólicos (FAO 1988). De manera natural
presentan rangos de pH desde 6.9 hasta ligeramente alcalinos entre 7.6 a 8.2
unidades. Como consecuencia de la irrigación, estos valores se han incrementado
hasta 9 o mayores en algunas áreas localizadas (Siebe y Cifuentes 1995, Flores et al.
1997). La conductividad eléctrica varía entre 0.8 mS/cm para suelos de temporal
y de 1 a 3.4 para los irrigados (Siebe y Cifuentes 1995). Los niveles de carbonato
de calcio (CaCO3) son muy variables y dependen de las unidades de suelo, pero
pueden ser menores al 2 % en Vertisoles, entre 1 y 3 % en Feozems y de 3 a 6 % y
hasta 18 % en el horizonte superficial de Leptosoles rendzicos (Siebe y Cifuentes
1995). Los contenidos de materia orgánica en suelos de temporal son de 1.4 a 2 %
326
(Siebe y Fischer 1996). Los principales cultivos a finales del siglo pasado producidos
con el riego fueron trigo (12-30 %), maíz (33-45 %), alfalfa (25-40 %) y jitomate
(14 %). Los cultivos de temporal (25 %) eran en un principio frijol, avena, cebada,
chile verde, papa y frutales (Terán 1956, Mendoza 1981). Para 1997, el déficit en la
producción de maíz en el Estado desplazó a los otros cultivos, por lo que el 41 %
de la superficie agrícola correspondió únicamente a la siembra de maíz y 41 % a la
de alfalfa, produciéndose chile, frijol y trigo en la restante. La siembra en el Distrito
desde hace más de cincuenta años, se ha basado en un sistema de rotación, cuyo
cultivo base es la alfalfa y se alterna con maíz, frijol y trigo (Terán 1956).
La aplicación del agua residual en el Mezquital fue anterior a 1945, fecha
en la que se decretó el Distrito por la entonces Secretaría de Agricultura y Recursos
Hidráulicos (SARH) (Mendoza 1981) y bajo acuerdo presidencial en 1953 (Terán
1956). Sin embargo, el origen del riego en esta zona se remonta a la época de la
Colonia, cuando debido al propio crecimiento del Valle de México, se produjo
la necesidad de desalojar fuera de él, volúmenes cada vez mayores de las aguas
usadas. Así se comenzó en 1671, la construcción del Tajo de Nochistongo que
duró hasta 1789 y sirvió para encauzar el agua residual hacia el río Tula a través
del río Cuauhtitlán. La irrigación agrícola data desde 1886 (Sánchez 1985) y fue
paralela a la construcción del Gran Canal que duró hasta 1904. En este año se hace
la concesión del uso del agua al Distrito de Riego, que ya se daba de manera no
oficial y que en 1912 se tiene ya formalizada (Siebe y Cifuentes 1995). Para los años
setenta de este mismo siglo, el encauzamiento y almacenamiento del agua negra de
la capital hizo posible su aplicación a gran escala en los suelos productivamente
inexplotados debido a la aridez de la zona. Sin embargo, ésta no fue la única razón
para la creación del Distrito ya que el déficit de productos básicos y la necesidad de
autoabastecimiento de la demanda nacional, obligaron a la explotación de nuevos
territorios. En los años 1925 a 1938, la mayoría de los terrenos de siembra fueron
asignados al riego (Flores-Delgadillo et al. 1992) y para 1985, se cubrió entre el 80
y 93.8 % del área cultivada (Sánchez 1985). Esta superficie aumenta conforme se
incrementa el volúmen de agua de desecho: entre 1914 y 1926 se regaban 14 000
ha, duplicándose para 1950 y ya en 1955, la superficie oficial se delimitó en 32 000
(abarcando 12 municipios). En 1965 eran irrigadas entre 42 500 y 50 100 ha, 85 000
para 1985 y aproximadamente 100 000 en 1997 (Siebe y Cifuentes 1995, Flores et
al. 1997). Actualmente, esta cifra ha superado las 130 000 hectáreas en donde los
principales cultivos en el 2006 fueron alfalfa (> 40 000 ha), maíz (> 30 000 ha), frijol
(> 4 000 ha) y en menor proporción chile, calabaza, nabo y avena (< 1500 ha por
cultivo) (SAGARPA 2006). 327
Impacto ambiental
Por otro lado está el hecho de que no todos los terrenos regados reciben la misma
calidad de agua: en 1995 de 85 000 ha, 10 000 eran regadas con agua negra cruda, 35
000 con 80 % de cruda y 20 % de almacenada de origen fluvial y 25 000 con agua
que recibió un tratamiento primario de sedimentación. El resto, que corresponde a
terrenos situados a altitudes menores a 1900 msnm, reciben el agua recuperada de
los canales que riegan a suelos de mayor altitud (Siebe y Cifuentes 1995). El aporte de
nutrimentos con el riego (especialmente N y P) ha contribuído al enriquecimiento de
los suelos (naturalmente ricos en minerales como Ca, K y otras bases), aumentando
la productividad de la zona comparada con la de temporal (Siebe y Cifuentes 1995).
Palacio et al. y Palacio y Siebe (1994) mostraron un enriquecimiento en el Valle en
N, P, K, Mn y C orgánico debido al riego. Siebe y Cifuentes (1995) y Siebe (1998)
estimaron una adición anual de hasta 580 kg/ha de N, 250 de P y 780 de K en la
aplicación de agua cruda. Sin embargo, el tiempo y volumen de irrigación que varían
dependiendo de la unidad de suelo, de la estación del año y del tipo de cultivo, junto
con la calidad del agua, son determinantes en la acumulación de contaminantes.
La calidad del agua ha cambiado con el tiempo pasando de inicialmente
doméstica, a doméstica e industrial desde los años cincuenta del siglo anterior. En
1989, de 71 m3 anuales que se generaban en la Ciudad de México, un 55 a 67 % eran
de origen doméstico, 11 a 17 % industrial y 16 a 34 % de servicios y comercios
(Naranjo y Biswas 1997). A esto se suma el aumento del uso indiscriminado de los
detergentes, cuya producción comercial comienza en México a mediados del siglo
pasado reemplazando hasta en un 80 % en diez años a los jabones. Aún así, en la
década de los setenta, la calidad del agua cruda se consideraba aceptable para su
utilización agrícola ya que la mayoría era de uso municipal. En 1990 se calculó un
aporte de 712 kg/ha de boro y 2340 kg/ha de detergentes (Naranjo y Biswas 1997). El
fósforo, entre los elementos más abundantes que se vierten en este agroecosistema,
se incorporó en el Mezquital hasta en 130 kg/ha anuales (Mascareño 1974). Se ha
documentado una estrecha relación entre el contenido de la materia orgánica en
el suelo con el de fósforo y otros iones como NH4+ a lo largo de la evolución del
uso de aguas negras en las últimas dos décadas del siglo pasado (Pérez-Acosta et al.
2002). Gracias a que la mayoría de los cultivos son resistentes a los componentes
de los detergentes como las substancias activas de azul de metileno y los alquil-
bencil-sulfonatos (ABS), la acumulación de fosfatos no produjo efectos tóxicos en
las plantas que también son altamente resistentes al boro contenido en los mismos
y al menos a concentraciones de 70 mg/kg o mayores de fósforo disponible en el
suelo.
328
Acerca de la acumulación de metales pesados en los suelos, en 1990 se

incorporaban aproximadamente 470 kg/ha. En 1993 los lodos totales residuales
producidos por la metrópoli eran cercanos a las 12 000 ton diarias (48 % industriales
y 52 % domésticos) (Mazari y Mackay 1993, Naranjo y Biswas 1997) y sus contenidos
de metales pesados no sobrepasaron los límites de la Norma Oficial Mexicana (Siebe
y Fischer 1996). Carrillo y Cajuste (1992) determinaron concentraciones de Cu y Zn
de 8 a 20 veces mayores en suelos regados con agua cruda, en comparación a un sitio
regado con agua de pozo. Siebe (1994) calculó una adición anual hasta de 0.28 g/
m2 de Pb, 0.11 de Cd, 0.4 de Cu y hasta de 1.13 de Zn. Su transferencia en la cadena
trófica se ha puesto en evidencia sobre todo en el caso del Cd detectado en todos
los niveles. Flores-Delgadillo et al. (1992) encontraron una acumulación significativa
de Cd y Cu relacionada con el tiempo de aplicación de agua residual en todos los
perfiles estudiados. Carrillo et al. (1992) observaron en un periodo de 15 años, que el
Cd, Cr, Pb y Zn se acumularon en cantidades 10 veces mayores. Siebe (1994, 1995)
determinó que todos estos metales eran acumulados en los horizontes superficiales
(Ap) conforme aumentaba el tiempo bajo riego: en suelos regados por 80 años, el
Cu, Pb y Zn eran hasta tres veces más abundantes y el Cd hasta nueve. También
se mostró una correspondencia positiva entre los años bajo riego y la adsorción
de metales en los suelos (Siebe y Fischer 1996) y se observó que su disponibilidad
aumentaba conforme se incrementaba el carbono orgánico en suelos regados por
periodos cortos y su adsorción conforme aumentaba el carbono orgánico total
en suelos regados por periodos prolongados (aunque esto no repercutía en su
traslocación directa a los cultivos).
Las propiedades de los suelos como textura, contenidos de CaCO3 y materia
orgánica reducen la disponibilidad de los contaminantes incorporados (Sánchez
1985): la retención de Cu, Cr, Pb, Mn y Zn, principalmente en los Vertisoles se
debe a sus elevados contenidos de materia orgánica y de arcillas (Cajuste et al. 1991,
Flores-Delgadillo et al. 1992, Flores et al. 1997). Esto es importante cuando se sabe
que el incremento de la materia orgánica en suelos regados por más de 80 años ha
sido del doble (6.4 %) (Siebe y Cifuentes 1995). Sin embargo y a pesar de que en
algunos casos hasta el 99 % de los metales pesados puedan estar adsorbidos, fijados
y/o retenidos, su disponibilidad en la solución del suelo aumenta proporcionalmente
conforme aumentan los años bajo riego y la cantidad de agua aplicada (Cajuste et al.
1991, Siebe 1995, Siebe 1998). El reúso de aguas residuales a largo plazo, incrementa
la fracción de carbono fácilmente mineralisable y el carbono orgánico disuelto, lo
que repercute en mayor disponibilidad de Cu y Cd (Herre et al. 2004). Métodos
físicos por emisión de rayos X (PIXE) cuantificaron que en cultivos regados por
329
más de un siglo se da un incremento mayor al 25 % en Zn y Pb en comparación con

terrenos regados hace medio siglo y que esta disponibilidad estaba en función del
pH (Solis et al. 2004, Mireles et al. 2005). Los suelos calcáreos como los Leptosoles,
permiten recibir un mayor volúmen de riego ya que la disponibilidad de metales está
directamente relacionada con la textura y contenido de CaCO3. Un adecuado manejo
de las láminas de riego aplicadas a los suelos en función de sus propiedades podría
limitar la salinización y con ello conservar su estructura, dadas las relativamente altas
concentraciones de Na en el agua de riego (Sánchez 1985) para evitar en el futuro
problemas de sodicidad (Ramírez-Fuentes et al. 2002).
Impacto en la simbiosis micorrízica: estudios de campo

A nivel mundial, existe una prioridad en evaluar la magnitud de los efectos
contaminantes inmediatos en el estudio de la simbiosis micorrízica arbuscular como
los desechos industriales o los lodos residuales, sobre el estudio de la duración del
impacto que causan en los suelos fuentes de contaminación a largo plazo como
lo es la reutilización de las aguas residuales (Domsch 1984, Safir et al. 1990, Giller
et al. 1998, Campbell 2000). Además, en el caso de los hongos arbusculares, los
estudios de comunidades son pocos debido a que la biofertilidad del suelo ha sido
prioritariamente atribuida a otros microorganismos y simbiosis, como las bacterianas
(Giller et al. 1998, Hoflich et al. 1999, Friedel et al. 2000).
Por otro lado, la mayor parte de la información generada sobre la simbiosis
MA ha sido en suelos con deficiencias en fósforo y con menor frecuencia, al efecto
que producen en las poblaciones, las elevadas concentraciones disponibles de este
elemento (Khaliq y Sanders 2000). Sin embargo, es sabido que las prácticas agrícolas
de cualquier tipo influencian y determinan el establecimiento de la MA (Johnson y
Pfleger 1992, Gavito y Miller 1998, Hoflich et al. 1999).
Los estudios en campo han tratado de cuantificar el efecto agrícola en la
simbiosis a través de medidas de abundancia del hongo (esporulación y/o producción
de biomasa), de la diversidad de especies, de la colonización radical, de los efectos en
las plantas (volúmen y/o biomasa radical y aérea) y de la producción de los cultivos
y recientemente de la estabilidad de agregados. La cuantificación de estas variables
sirven como punto de partida para establecer indicadores de impacto, base de los
estudios ecotoxicológicos (Giller et al. 1998) que están siendo complementados
con nuevas metodologías con técnicas moleculares (Clapp et al. 1995, Jacquot et al.
2000).
En la presente revisión, se presenta un panorama de diversos métodos de
330 muestreo que han sido utilizados en función de la diversidad de suelos y tiempos de
riego en terrenos agrícolas del Valle del Mezquital, Hidalgo para estudiar el efecto
que ha tenido el uso de aguas residuales en la simbiosis micorrízica arbuscular.
MÉTODOS
Se realizaron dos tipos de muestreos en campo; el primero para determinar el impacto
del riego y la contaminación a corto (5 años) y largo plazo (95 años) cuantificada a
través de la concentración de algunos metales pesados y fósforo, en la abundancia
de esporas de HMA los suelos predominantes (Leptosoles y Vertisoles). El segundo
muestreo se realizó en ambos suelos para determinar el efecto del tiempo de riego
(5, 35, 65 y 95 años) en la abundancia de esporas y en el potencial colonizador para
formar la simbiosis arbuscular. Los métodos de estudio se encuentran referidos en
Ortega-Larrocea et al. (2001) y Ortega-Larrocea (2001a y b) y Ortega Larrocea et
al. (2007) y se basaron en la cuantificación de propágulos de HMA por tamizado
en húmedo y decantación; la cuantificación de la colonización radical por tinción
con azul de Tripán en 100 intersecciones a 200 × y la propagación de los HMA en
invernadero usando cebolla (Allium cepa L.) como hospedero a partir de suelo de
campo aplicando como propágulos macro-agregados con raicillas. Finalmente, la
cuantificación de metales pesados totales en los suelos se hizo por digestión ácida
en microondas y lectura en absorción atómica, la de fósforo disponible se hizo
colorimétricamente por reducción con ácido ascórbico. La evaluación estadística
de los datos procedió acuerdo al diseño de muestreo mediante análisis de varianza
de dos vías (suelo y años bajo riego), pruebas de Tuckey, algunos métodos de
conglomerados y correlaciones.
Efecto del riego con agua residual en la abundancia de esporas in situ

Las abundancias totales de esporas de HMA en muestreos de campo se realizaron
para determinar si éstas podían ser indicadoras del efecto del riego con aguas
residuales. Las abundancias in situ fueron obtenidas de muestras recolectadas en
dos tipos de suelos (Leptosoles y Vertisoles) irrigados por distintos periodos (5
y 95 años) inmediatamente después de la cosecha de maíz y fueron relacionadas
con las concentraciones de fósforo disponible y de metales pesados de los suelos
(Cuadro 1) (Ortega-Larrocea et al. 2001). Las abundancias de esporas libres (no
esporocárpicas) disminuyeron significativamente en ambos suelos conforme au-
mentó principalmente la concentración de fósforo y de metales pesados. A su vez,
las menores abundancias de esporas se encontraron en los Vertisoles regados por
90 años, así como poblaciones con una menor dispersión de los datos (Figura 1). 331
CUADRO 1. Características generales de los suelos estudiados, concentraciones de P y me-

tales pesados totales y abundancia de esporas y esporocarpos de hongos micorrízicos
arbusculares. Medias (n = 8) ± error estándar. Efecto significativo debido a: tiempo de
irrigación a = p<0.001, b = p=0.05; al tipo de suelo a c = p=0.01, d = p<0.05, a la inte-
racción tiempo de irrigación – tipo de suelo a e = p = 0.05.
Tipo pH C Textura Pa, c, e Metales pesados totalesa Es- Esporocarpos
de org dispo- po-
suelo (%) (%) mg/kg 100 g suelo
nible rasb
y años Are- Li- Ar- mg/ Cr Cu Nic Znd Pb G. S. si-
100 g
de nas mos cillas kg d nuosa
suelo mosseae
riego
Vertisol 7.36 1.76 52 34 14 38 ± 4 23 16 24 78 25 171 8±2 6±2

05 ± ± ± ± ± ±
0.4 0 0 3 3 24
Vertisol 7.75 2.38 46 30 24 64 ± 4 45 44 42 191 46 74 7±2 6±1
90 ± ± ± ± ± ±
4 4 2 17 5 16
Lepto- 7.49 1.03 26 37 37 21 ± 2 20 12 22 46 18 220 13 ± 1 5±1
sol 05 ± ± ± ± ± ±
1 1 1 3 6 46
Lepto- 7.6 2.82 46 26 28 65 ± 3 43 44 36 160 52 174 12 ± 5 4±1
sol 90 ± ± ± ± ± ±
2 3 2 17 3 67
Sin embargo, las poblaciones de las especies esporocárpicas encontradas (Glomus

mosseae y Glomus sinuosa) no presentaron ninguna relación aparente con el riego,
debido posiblemente a la naturaleza de resistencia de estas estructuras.
Se encontró que el tipo de suelo influye en la producción de esporas de los
HMA, siendo los Leptosoles un mejor sustrato. Esto trae como consecuencia que el
efecto causado por el riego en suelos irrigados por más de 90 años sea más evidente
en Vertisoles, siendo la simbiosis micorrízica más susceptible de ser afectada en
la producción de propágulos de resistencia en estos suelos. De este modo, el tipo
de suelo amortigua el impacto provocado por el riego y la abundancia de esporas
no esporocárpicas. Las propiedades de los Vertisoles como su textura arcillosa y
una mayor acumulación de materia orgánica y contaminantes, parecen ser la causa
principal que explica este comportamiento.
Esto fue demostrado por análisis de conglomerados con los que se
formaron categorías de abundancias con categorías de contaminación y en donde
los suelos más contaminados (Vertisoles regados por más de 90 años), tuvieron
menos esporas al igual que los dos suelos menos contaminados (regados por menos
332 de 5 años). Las mayores abundancias se encontraron en una categoría intermedia
Leptosol Vertisol Leptosol / Vertisol

450
45
Glomus
300
30
150 15
0 0
100 g suelo
0 25 50 75 0 25 50 75 0 25 50 75
esporocoarpos
esporas
P (mg/kg)
450 45
Sclerocystis
300 30
150 15
0 0
0 25 50 0 25 50 75
0 25 50
Cu (mg/kg) Pb (mg/kg)
FIGURA 1. Abundancia de esporas y esporocarpos de hongos micorrízicos arbusculares

en Leptosoles (Δ) y Vertisoles (▲) regados con aguas residuales durante 5 (○) y más de
90 (●) años en función del contenido de P disponible, Cu y Pb totales en los suelos.
que correspondió a la de los Leptosoles regados por más tiempo (Ortega-Larrocea,

2001b). Esta observación llevó a dirigir un segundo muestreo en suelos regados en
tiempos intermedios, con el objeto de corroborar que concentraciones intermedias
de nutrimento, tenían un efecto posible efecto estimulante en la simbiosis.
Efecto del tiempo de irrigación en el potencial colonizador del suelo

En una segunda etapa de estudios en campo, se investigó el efecto del tiempo de
irrigación en la abundancia y diversidad de esporas in situ y después de un ciclo de
propagación en invernadero, en el que se analizó el potencial colonizador y diversidad
de especies de estos suelos (Ortega-Larrocea 2001a, Ortega-Larrocea et al. 2007).
Nuevamente se encontraron diferencias en todas estas variables atribuibles al tipo
de suelo. En campo, las abundancias de esporas libres presentaron una disminución
directa conforme aumentó el tiempo bajo riego en los Vertisoles, mientras que en
Leptosoles este efecto no se hace evidente hasta los 95 años siendo más abundantes
en los suelos regados durante 35 y 65 años (Cuadro 2). Esto se atribuyó a una mejora
en el balance nutricional de las plantas en estos suelos cuando las concentraciones
de fósforo y otros nutrimentos son intermedias (Ortega-larrocea et al. 2007). 333
En macetas de propagación, la dinámica de la colonización también estuvo

influenciada completamente por el tipo de suelo, confirmándose que los suelos de
textura más franca como los Leptosoles, son un mejor habitat para los MA, ya que
permitieron desarrollar una mayor colonización radical, independiente del tiempo
durante el cual han sido irrigados (Cuadro 2). El potencial micorrízico de ambos
suelos no se relacionó con las abundancias de esporas de los suelos de campo ni
tampoco con los tiempos de riego. Es posible que otros propágulos micorrízicos que
no fueron determinados y que componían las muestras de suelo como las raicillas
fueran una fuente de colonización menos susceptible al tipo de suelo y al tiempo
bajo riego, permitiendo que se estableciera una colonización similar en todos los
tratamientos (Ortega-Larrocea et al. 2007).
En relación a la diversidad de HMA, las especies dominantes fueron en
todos los muestreos de campo similares; antes y después de la propagación en
invernadero: Glomus mosseae en forma libre y esporocárpica y Glomus sinuosa se
encontraron de forma abundante y se observaron también como componentes
nativos en la vegetación natural que rodea a los terrenos agrícolas y que pertenece
a matorral espinoso de Prosopis spp. Varios morfotipos de esporocarpos laxos del
género Glomus spp. fueron comunes y en particular G. aggregatum (intraradices) en
suelos regados por 65 años. Los demás morfotipos encontrados también fueron del
mismo género y se separaron en aproximadamente 8 tipos diferentes, encontrados
con mayor frecuencia en los suelos regados por menor tiempo (Figura 2) (Ortega-
Larrocea 2001, Ortega-Larrocea et al. 2007).
CUADRO 2. Abundancia (±EE) de esporas y esporocarpos de HMA y colonización ra-

dical de cebolla (Allium cepa L.) en Vertisoles (V) y Leptosoles (L) regados con aguas
residuales. Letras diferentes en cada columna lo son estadísticamente a p <0.05, n = 9.
Esporas Esporocarpos in situ (100 g suelo) Colonización
(100 g in situ después pro- Glomus Sclerocystis radical (%)
suelo) pagación mosseae sinuosa
radical (%)
L V L V L V L V L
5 radical (%) 80 ± 4 ± 2a 5 ± 1a 2± 2± 4± 4 ± 0.6a 40.3 ± 45.8 ±
8c 0.5a 0.3a 1.2a 4.8a 6.5a
35 280 ± 48a 253 ± 37 ± 14 ± 9± 17 ± 22 ± 14 2.0b 32.7 ± 63.5 ±
66a 5b 4b 2.0b 3.8b 1.9b 4.9a 6.8a
65 197 ± 17a,b 310 ± 158 ± 120 ± 11 ± 7± 17 ± 8 ± 1.2b 43.2 ± 57.6 ±
7a 25c 28c 3.0b 1.3b 2.2b 6.5a 6.0a
95 113 ± 20b 143 ± 59 ± 32 ± 2± 12 ± 4± 10±2.5b 25.4 ± 56.8 ±
334 10c 20b 8b 0.5a 2.1b 0.5a 4.7b 9.3a
a b c d
e h
f g
k l
i
j
FIGURA 2. Diversidad de esporotipos de HMA en suelos regados con aguas residuales. a. Espora libre de Glomus mossseae.
b. Esporocarpo de Glomus mosseae. c. Esporocarpo de Glomus sinuosa. d. Glomus sp. e. Glomus fasciculatum. f-h. Glomus
spp. i. Glomus aggregatum (intraradices). j. Glomus afin claroideum. k y l. Esporocarpos laxos de Glomus spp.
335
La vasta información edafológica recopilada en los suelos del lugar resumida

al inicio del presente capítulo, permite interpretar con mayor lógica estos resultados.
Las características de los suelos determinan las condiciones de manejo y están
influenciadas por su textura; es decir, los suelos con mayor contenido de arcillas
reciben una lámina de riego mucho mayor, pero a su vez, menos periodos de riego
por su misma capacidad de retención de agua. Los procesos microbianos son más
dinámicos en los suelos incipientes o someros (Friedel et al. 2000) porque tienen
una mayor porosidad y aireación, lo que conlleva a que la simbiosis micorrízica
arbuscular se vea también afectada en distinta forma de acuerdo al tipo de suelo
aún bajo el mismo tiempo bajo riego. Lejos de considerar el papel que tienen los
HMA en la transferencia de nutrimentos que no es analizada en el presente estudio
(Ortega-Larrocea 2001, Ortega-Larrocea et al. en preparación), las poblaciones se
han visto afectadas en su esporulación como consecuencia del riego prolongado
con agua residual pero no así en el potencial colonizador de las raíces. Es posible
que éste sea un mecanismo de respuesta al estatus nutricional de los hospederos
(Olsson et al. 1997, Gaur y Adholeya 2000). El incremento en el tiempo de riego
conlleva a una mejora en la nutrición mineral de las plantas, un aumento en la tasa de
mineralización de la materia orgánica y podría, hasta cierto límite (establecido aquí
hasta los 90 años de aplicación de las aguas negras), estimular la simbiosis MA en los
Leptosoles. Sin embargo, aún cuando contenidos similares de contaminantes como
metales pesados se encuentran en los Vertisoles, su comportamiento físico-químico
es diferente, provocando una paulatina disminución de la simbiosis. El análisis de
diversidad morfológica de los distintos esporotipos encontrados a lo largo de un
muestreo intenso y de varios años, demostró que las prácticas agrícolas, aunadas
al reuso de aguas residuales, disminuyen la diversidad de morfotipos encontrados,
también de manera más apreciable en los Vertisoles. Predominan los morfotipos
del género Glomus y sólo ocasionalmente se llegaron a observar algunas esporas del
género Gigaspora. Estudios moleculares podrían proporcionar un panorama más
vasto y quizá distinto al presentado en este capítulo. Sin embargo; algunos análisis
de diversidad intraespecífica usando marcadores microsatélite (M13) demostraron
que es posible que existan diferencias entre los aislados de la especie más común,
Glomus mosseae, cuando son sometidos a un siglo de manejo agrícola y riego. Estas
diferencias genotípicas se corroboraron con su eficiencia fisiológica siendo algunos
aislados más efectivos en la bio-protección contra algunos metales y la traslocación
de micronutrimentos (Ortega-Larrocea 2001a). Un análisis y discusión detallada de
estos resultados se refiere en las citas bibliográficas ya mencionadas.
336
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
Distintos muestreos en campo y experimentos en invernadero, permitieron
determinar que la abundancia de propágulos de resistencia (esporas) de los HMA
es influenciada por el riego con aguas residuales, y que el tipo de suelo y el tiempo
de riego determinan el grado de impacto. Bajo las mismas condiciones de manejo
e irrigación, el Leptosol es un suelo que favorece la colonización radical y la
esporulación, mientras que el Vertisol es más susceptible al impacto negativo del
riego. A pesar de los elevados contenidos de fósforo y nutrimentos disponibles en
los suelos regados por el mayor tiempo, éstos no produjeron una inhibición de la
simbiosis ni una disminución significativa en el potencial colonizador de los suelos.
El efecto de éstos junto con los metales pesados han provocado un decremento en
la abundancia y diversidad de esporas en ambos tipos de suelos cuando han sido
regados por más de 90 años. La disminución del número de esporas puede repercutir
negativamente sobre el potencial micorrízico del suelo en caso de que haya ciclos
de descanso prolongados en los que no haya hospederos presentes (cultivos) que
permitan dar continuidad a la simbiosis.
En combinación con los resultados edafológicos y microbiológicos referidos
ampliamente en este trabajo, se concluye que es necesario llevar a cabo un manejo
diferencial de los distintos suelos del Distrito de Riego cuando son regados por los
mismos periodos de tiempo. Las prácticas agrícolas recomendables deben prevenir
que se alcancen niveles de contaminación que afecten irreversiblemente a la simbiosis
en los suelos regados por mayor tiempo. Sin embargo, el manejo integral debe ser
planeado en función de la participación de los HMA en la traslocación de metales
pesados dependiendo de los cultivos (Ortega-Larrocea, 2001). La rehabilitación de
suelos agrícolas contaminados debe incluir además de las prácticas de manejo, el
uso y la aplicación de microoorganismos benéficos una vez que se fundamente su
desempeño en el agroecosistema en cuestión.
AGRADECIMIENTOS
Las autoras agradecen a la Dirección General de Intercambio Académico (DGAPA),
al Programa de Apoyo de Estudios de Posgrado (PAEP) de la UNAM y al Programa
ECOS-SEP-CONACyT-ANUIES (U96-M02) por los apoyos otorgados. Se agradece
de manera especial al Dr. Christopher Walker por la determinación taxonómica de
algunas especies y a la M. en C. K. Shimada por el apoyo en los análisis de suelo.
337
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343
PARTE IV
BIOTECNOLOGÍA
CULTIVO DE HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES:
HACIA LA PRODUCCIÓN DE INOCULANTES
CULTURE OF ARBUSCULAR MYCORRHIZAL FUNGI:

CLOSER TO INOCULUM PRODUCTION
Enriqueta Amora Lazcano1 y Lucía Varela2

1
ESCUELA NACIONAL DE CIENCIAS BIOLÓGICAS, I. P. N.
2
HONGOS Y DERIVADOS, S.A. DE C. V.
lvarela@ipn.mx
Resumen
La elaboración de los abonos biológicos está basada en microorganismos o en sus
productos metabólicos, los cuales promueven el crecimiento de las plantas por
diferentes mecanismos; tales como, una mejor absorción de nutrimentos. Desde
el punto de vista de una agricultura sostenible y respetuosa con el medio, el uso
de biofertilizantes representa una alternativa importante para reducir el uso de
abonos químicos. Los hongos micorrizógenos arbusculares son utilizados como
biofertilizantes ya que ayudan a las plantas a utilizar de forma mas eficiente los
nutrientes minerales ya que incrementan el área de absorción de las raíces. Los
propágulos micorrizógenos que existen en el suelo incluyen esporas, raíces
micorrizadas o sus fragmentos y hifas extramatricales. Debido a la facilidad
de manipulación de las esporas, éstas son los propágulos micorrizógenos más
ampliamente utilizados para producir inoculantes. Para obtener una cantidad 347
Amora Lazcano y Varela
suficiente de propágulos se han desarrollado diversas técnicas y es objetivo de este

capítulo analizarlas: a) cultivo en maceta, el cual es el método más común, utiliza
suelo estéril o sustratos inertes (vermiculita, perlita, arena o una mezcla de estos),
b) cultivo hidropónico. En este sistema, las raíces de las plantas se colocan tendidas
en una capa de solución nutritiva, c) sistema aeropónico que permite la producción
de raíces colonizadas en una cámara que provee la solución nutritiva en forma de
nebulización y d) cultivo monoxénico en donde se utilizan raíces transformadas o
no transformadas.
Abstract
The biofertilizers concerning to microorganisms or their metabolites that promote
plant growth by different mechanisms, such as the improvement of nutrient
supply. For sustainable agriculture, the use of biofertilizers represents an important
alternative to reduce the use of chemical fertilizers. The arbuscular mycorrhizal
fungi (AMF) are a kind of preferable biofertilizers. The AMF could help plants for
use fertilizers more efficiently by an enlarged absorption. Therefore, the use of AMF
does not imply to stop fertilization, but can diminish the amount of applied fertilizer.
Propagules of AMF in soils include spores, colonized root fragments as well as
extramatrical hyphae. Due to the facility of manipulation, spores are the most widely
propagules used in inoculants production. In order to obtain sufficient quantities
of propagules, several techniques have been developed and will be discussed in
this book chapter: a) the pot culture technique, the most common method, using
sterilized soil or inert substrates (vermiculite, perlite, and/or a mixture of these) as
culture medium; b) hydroponic culture, that is a system where the plant roots lie on
a layer of nutrient solution; c) aeroponic system that involves the production of
colonized roots in a chamber providing nutrient solution in the form of mist; and
d) monoxenic cultures using transformed or not transformed roots.
INTRODUCCIÓN
Los biofertilizantes o abonos biológicos están basados en microorganismos que
promueven y benefician la nutrición y el crecimiento de las plantas. Se trata de
microorganismos del suelo, generalmente hongos y bacterias, que se asocian de
manera natural a las raíces de las plantas de una forma más o menos natural. Los
microorganismos promotores del crecimiento y nutrición vegetal facilitan, de manera
directa o indirecta, la disponibilidad de determinados nutrientes para las plantas
348 tales como el nitrógeno y el fósforo, además del agua, mientras que otros producen
CULTIVO DE HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES
sustancias promotoras del crecimiento vegetal (fitohormonas). Además, algunos de

estos microorganismos pueden combinarse, resultando en efectos sinérgicos cuando
se aplican de manera conjunta (Subba Rao 1993).
Desde el punto de vista de una agricultura sostenible y respetuosa con el
medio, el uso de biofertilizantes representa una importante alternativa para limitar
el uso de compuestos químicos, reduciendo su negativo impacto ambiental y
económico, y mejorando la productividad de los cultivos. A su vez, los biofertilizantes
pueden ser de gran utilidad en la recuperación de terrenos abandonados ó que han
sufrido un incendio ó de baja fertilidad, para su aprovechamiento agrícola ó forestal
(Gómez 1997).
La utilización de los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) como
biofertilizantes no necesariamente implica que se pueda dejar de fertilizar los
campos de cultivo, sino que ésta se vuelva más eficiente y pueda disminuirse la dosis
a aplicar, desde un 50 a 80 %. Se ha planteado que de las cantidades de fertilizantes
aplicadas, sólo se aprovecha un 20 %, mientras que normalmente el resto se fija o
lixivia sin remedio. Pero si las raíces de las plantas se encuentran micorrizadas se
recuperaría un porcentaje mayor de los elementos aplicados al suelo. Mientras que
un pelo radical puede poner a disposición de una raicilla los nutrientes y el agua que
se encuentran hasta 2 mm de la epidermis, las hifas del micelio extramatrical de los
HMA pueden hacerlo hasta 80 mm, lo que representa la posibilidad de explorar un
volumen de suelo hasta 40 veces mayor (Ruiz 1997).
Además, cuando en el suelo el potencial de inóculo micorrícico nativo es
bajo o ineficaz, debe ser considerada la posibilidad de implementar tecnologías cuya
finalidad sea incrementar el rendimiento de los cultivos, de esta manera han surgido
en los últimos años inoculantes de hongos micorrizógenos arbusculares generados
a partir de una serie de estrategias biotecnológicas que permiten su producción y
aplicación en áreas donde el potencial del inoculo nativo sea muy pobre (Sylvia
1999).
Un punto decisivo para poder aplicar a estos hongos en el campo es la
obtención de un inóculo que sea capaz de inducir en forma efectiva la colonización
de la raíz en el cultivo que se trata de beneficiar. Por lo tanto, es necesario establecer
cuales son los propágulos de los hongos que producen la simbiosis y que puedan ser
utilizados como inoculantes.
Se acepta que en los suelos existen tres tipos de propágulos, aunque con
diferente grado de capacidad de supervivencia y potencial infectivo, que pueden
originar la colonización y son: a) Las esporas de resistencia de los hongos, b) las
raíces muertas micorrizadas, o sus fragmentos, procedentes de plantas preexistentes
349
y, c) las redes de hifas extramatricales que sobreviven en el suelo, aunque trabajar

con éstas estructuras es muy problemático por su dificultad para extraerlas y porque
las técnicas de laboratorio no es posible aplicarlas de la misma manera en cualquier
tipo de suelo.
Las esporas se forman a partir de las hifas tanto en las raíces como en
el suelo. Estas estructuras contienen lípidos y muchos núcleos. Las esporas
normalmente desarrollan paredes gruesas con más de una capa y son una forma de
propágulo. Pueden presentarse solas o agregarse en grupos llamados esporocarpos.
Estas se originan cuando disminuye el aporte de nutrientes a las raíces generando la
senescencia de la asociación. Sus funciones son: estructura de almacenamiento, fase
de latencia y como propágulos. Las esporas forman estructuras especializadas para
su germinación o germinan a través de su hifa de sostén o a través de la pared.
Debido a la facilidad de manipulación, las esporas son las estructuras más
ampliamente utilizadas para producir inoculantes.
Para obtener un abasto considerable de propágulos se han desarrollado
métodos que facilitan su producción y aislamiento. Por ejemplo, se realizan cultivos
en suelo estéril o en algún medio artificial de crecimiento utilizando plantas
susceptibles de ser colonizadas. Alternativamente los sistemas aeropónicos e
hidropónicos brindan la posibilidad de que las plantas crezcan sin un substrato de
apoyo y permiten obtener raíces colonizadas que contienen propágalos infectivos
abundantes (Sylvia 1999).
Aislamiento y selección de propágulos de hongos micorrizógenos

arbusculares (HMA)
Se utilizan numerosas técnicas para recuperar propágulos de hongos micorrizógenos
arbusculares. El método más utilizado para el aislamiento y conteo de esporas del
suelo es el descrito por Gerdemann y Nicolson (1963) con algunas modificaciones.
Este se basa en suspender una muestra de suelo en agua corriente y pasarla por
varios tamices de diámetro descendente. Por lo general, se utilizan de 500, 250 y 45
m con la finalidad de aislar las esporas y obtenerlas lo más limpias posibles y/o
hacer el conteo.
Para obtener una muestra con menos material, sobre todo en suelos con
un alto contenido de materia orgánica, a partir del tamiz de 45 m se recupera el
material en un tubo para centrífuga al cual se le adiciona un gradiente de sacarosa
(60% y 20%) (Walker, comunicación personal) con unas gotas Tween 80 al 2%,
esto propiciará la separación de las esporas por un gradiente de densidad las cuales
se recuperan en la interfase agua sacarosa. Después de un lavado, se recuperan en
350
un papel filtro y se realiza el conteo con ayuda de un microscopio estereoscópico

o se colectan sobre un portaobjetos, se deja evaporar el agua y se les añade alcohol
polivinílico ácido láctico glicerol (PVLG), obteniendo así una preparación fija.
Este procedimiento permite evaluar el proceso de esporulación con base en
el número relativo de esporas y aporta datos para establecer la dinámica poblacional
de los hongos micorrizógenos. Sin embargo, existen ciertas limitantes que hay que
tomar en consideración ya que el número de esporas puede variar de acuerdo con
la estación del año y el tiempo de esporulación cambia de un hongo micorrizógeno
a otro.
Al utilizar fragmentos de raíces micorrizadas como propágulos, es necesario
evaluar el nivel de colonización, el porcentaje de raíces micorrizadas y la identificación
de las estructuras presentes para determinar el estado de la colonización. La presencia
de HMA en las raíces solo se detecta mediante técnicas de tinción apropiadas; la
más utilizada es la descrita por Phillips y Hayman (1970), la cual utiliza azul de
tripano. Existen diversos métodos para estimar la colonización micorrícica, como
el propuesto por Trouvelot et al. (1986) que permite una estimación rápida del nivel
de colonización.
Técnicas de cultivo
Como es sabido los HMA son simbiontes obligados, es decir, estos microorganismos
no pueden completar su ciclo de vida si no colonizan las raíces de una planta
huésped. Los cultivos se mantienen de forma general en plantas que crecen sobre
suelos o sustratos estériles (cultivos trampa), o bien, mediante sistemas de cultivo
hidropónicos o aeropónicos (Jarstfer y Sylvia 1992). Durante estos últimos años, se
han desarrollado otras técnicas de producción y mantenimiento a largo plazo, como
es el sistema de cultivo monoxénico. Mediante este método ya se ha llevado a cabo
con éxito la propagación de especies pertenecientes a Gigaspora (Bécard y Piché
1989, Diop et al. 1992), Glomus (St-Arnaud et al. 1996, Strullu et al. 1997, Declerck
et al., 1998, Gryndler et al. 1998, De Souza y Berbara 1999, Pawlowska et al. 1999,
Declerck et al. 2000), Acaulospora (Dalpé y Declerck 2002) y Scutellospora (De Souza
y Declerck 2003). Con el perfeccionamiento de esta técnica se conseguirá aumentar
el número de cepas disponibles para obtener así la colección de HMA (Declerck et
al. 2000).
Propagación de propágulos en macetas “trampa”

Esta es la técnica más fácil de manejar y con la cual se inició la propagación y el
estudio de los hongos micorrizógenos arbusculares. Se puede manejar suelo como
351
soporte o un sustrato como vermiculita, agrolita o arena entre otros, adicionados

de una solución nutritiva con un contenido de nutrientes bajo en fósforo, debido a
que generalmente altas concentraciones de este elemento inhiben el desarrollo de la
micorriza (Brundrett et al. 1996).
Dependiendo de los objetivos de la propagación, se puede utilizar como
inóculo una muestra de suelo (el cual puede contener esporas, raíces micorrizadas o
micelio extrarradical), raíces micorrizadas provenientes de una planta en específico o
esporas que previamente se separaron del suelo, tomando como inóculo una espora
o un grupo de esporas que presente las mismas características morfológicas.
Una vez establecido el cultivo, éste funciona como trampa permitiendo
la colonización de las raíces y la esporulación del hongo, produciéndose así las
estructuras que servirán para preservarlo e identificarlo. Después del segundo o
tercer ciclo del cultivo monoespecífico, es posible que ya se tenga un solo morfotipo
(Manjarrez et al. 2000).
Otro aspecto importante para llevar a cabo la propagación de propágulos
micorrizógenos, en especial esporas, es la selección de la planta hospedera, ésta
debe ser una especie vegetal con alta susceptibilidad de ser colonizada (grado de
dependencia micorrízica), de preferencia de ciclo corto y con abundante sistema
radical (González-Chávez et al. 1996). Entre las especies que han demostrado ser
buenos hospederos se encuentran: pasto sudán (Sorghum bicolor var. sudanense),
pasto bahía (Paspalum notatum), pasto guinea (Panicum maximun), trébol (Trifolium
subterraneum), fresa (Fragaria sp.), sorgo (Sorghum vulgare), maíz (Zea mays), cebolla
(Allium cepa), entre otros (Janos 1987, Manjarrez et al. 2000).
Las macetas deben colocarse en invernaderos preferentemente con
condiciones controladas de temperatura, humedad y ciclos de iluminación. Además
lo suficientemente separadas para que no haya contaminación de un recipiente a
otro durante el riego (Subba Rao 1993). Se requiere de cuatro a seis meses y en
algunas ocasiones de más tiempo para obtener un buen número de esporas.
Sistema aeropónico
Sylvia y Hubbell (1986), desarrollaron el sistema aeropónico para el cultivo de
hongos micorrizógenos arbusculares y la producción de inóculo a partir de las
raíces micorrizadas en éstos cultivos. Este sistema permite obtener cultivos sin
contaminantes, además de facilitar la recuperación de las raíces colonizadas.
El sistema consiste en suspender las plantas en una cámara en la que las
raíces son alimentadas a través de una solución que contiene todos los nutrimentos
352 necesarios para su desarrollo, por medio del rocío que genera un disco atomizador.
Cuando el proceso es eficiente, se logra colonizar un alto porcentaje de raíces en

90 días. En la cosecha, las raíces permanecen aisladas y se les realiza un lavado
sobre un cedazo para separar las esporas. Las raíces obtenidas se fragmentan en un
procesador. Este material es reunido en un cedazo fino y puede ser utilizado como
inóculo (Jarstfer y Sylvia 1994).
Este método tiene la ventaja de producir un abasto considerable de inóculo
limpio y puro con alto potencial infectivo. Sin embargo su aplicación provee varias
desventajas como son:
1. Se requiere una cámara para cada hongo que se desee trabajar, por lo tanto si
el objetivo es cultivar distintas especies, el espacio se vuelve un problema.
2. Hasta ahora, sólo un número limitado de especies de Glomus muestran
compatibilidad con este ambiente de crecimiento.
Sistema hidropónico
Este sistema permite el desarrollo de plantas hospederas en una solución enriquecida
sin la presencia del suelo. Los nutrientes se absorben directamente de la solución
hacia las raíces de la planta. Cuando el sistema se mantiene correctamente, se propicia
un crecimiento más rápido de las plantas en comparación con aquéllas crecidas en el
suelo. Además, puesto que los sistemas radicales no compiten para el suministro de
alimentos, más plantas pueden crecer en un espacio reducido (URL 2).
El sistema debe cumplir ciertas condiciones que propicien el adecuado
desarrollo de la planta las cuales son:
 Apoyo correcto de la planta sobre la solución nutritiva.

 Aireación constante de la solución.
 Impedir que la luz alcance la solución para prevenir el crecimiento de algas.
En los sistemas hidropónicos se recicla la solución nutritiva para mantener

un ciclo de riego constante, otra ventaja es la de poder manipular la concentración
de los nutrientes repercutiendo en un crecimiento más rápido con rendimientos
más altos. Las desventajas que provee este sistema es que requiere de cantidades
considerables de agua y de un mecanismo de aireación eficaz.
Cultivo monoxénico
El cultivo monoxénico de hongos micorrizógenos arbusculares es el sistema
utilizado principalmente para la producción de esporas. De igual forma es un modelo
353
muy útil para el estudio de muchos aspectos referentes a la simbiosis micorrícica,

incluyendo el desarrollo de ésta, el metabolismo de fuentes de carbono, la captación
de nutrientes, la morfología de las fases extrarradicales. Al producirse tejidos libres
de contaminantes se pueden llevar a cabo estudios sobre la expresión de los genes,
la fisiológica y la morfológica de estos hongos (Douds 2002).
El cultivo se lleva a cabo a partir de plantas crecidas en maceta y
mantenidas bajo condiciones de invernadero, el proceso de cultivo monoxénico
implica las siguientes etapas:
 la selección del inóculo inicial,

 la desinfección de los propágulos (esporas y fragmentos de raíces
colonizadas),
 la incubación y formación de la simbiosis en una raíz huésped micótrofa en
un medio de cultivo sintético.
Producción de inóculo
En general, las esporas y los fragmentos de raíces colonizados que se utilizan para
iniciar los cultivos monoxénicos proceden de plantas-hospederas crecidas en maceta
y mantenidas en invernadero. Los sistemas de cultivo hidropónico y aeropónico
pueden servir también para producir el inóculo.
Para establecer la simbiosis, se recomienda utilizar el poro (Allium porrum)
como planta-hospedera debido a su crecimiento rápido y su carácter micótrofo. Las
raíces jóvenes del poro son translúcidas al microscopio lo que facilita la observación
de las vesículas.
Selección del inóculo inicial

Las esporas y las raíces colonizadas de la planta-hospedera se recogen en un tamiz.
Las esporas son examinadas a través de un microscopio estereoscópico y una vez
seleccionadas, se conservan en agua. Las esporas viejas o en mal estado y los residuos
vegetales son eliminados. Las raíces también se observan al microscopio.
Se seleccionan las raíces turgentes colonizadas, jóvenes y blancas, sin
contaminantes visibles y sin lesiones. Se recomienda utilizar los fragmentos de raíces
que contengan el máximo de vesículas, como se da el caso para ciertas especies de
Glomus, Acaulospora y Entrophospora. En cambio, para las especies que pertenecen
al género Gigaspora y Scutellospora, que no producen vesículas, es preferible utilizar
las esporas ya que todavía no se ha demostrado que las hifas dentro de la raíz y los
354 arbúsculos tengan capacidad de colonización y propagación.
Proceso de desinfección
Esta es la etapa crítica del cultivo in vitro. Varias soluciones desinfectantes pueden ser
utilizadas, como el etanol, hipoclorito de sodio, cloramina T, Tween 20 y antibióticos
(estreptomicina y gentamicina). Entre cada etapa, los propágulos se lavan varias
veces con agua estéril.
Las esporas recuperadas del proceso de desinfección pueden ser utilizadas
directamente para montar el sistema de cultivo monoxénico o se puede realizar con
ellas un cultivo axénico que permite que las esporas germinen en el medio de cultivo
agar-agua en el cual se puede evaluar el porcentaje de germinación, relacionando el
número de esporas germinadas con el número de esporas puestas a incubar. Cuando
las esporas comiencen a germinar (aproximadamente una semana después del inicio
de la incubación) pueden ser transferidas a placas en las que estén preparadas las
raíces para que así se lleve a cabo el cultivo monoxénico.
Proceso de incubación
Después de la desinfección, los propágulos (esporas y fragmentos de raíces
colonizadas) se colocan junto a las raíces hospederas transformadas o no
transformadas, en un medio de cultivo sintético. Las cajas se incuban a 28°C hasta
que se observe un crecimiento hifal. Esta etapa sirve igualmente para eliminar los
propágulos contaminados.
Proceso de asociación
Las esporas germinadas y los fragmentos de raíces colonizados que presentan un
crecimiento hifal se reasocian con una raíz-hospedera en el medio de cultivo sintético
de Strullu-Romand modificado (SRM), (Declerck et al. 1998) ó utilizando medio
mínimo (M), (Bécard y Fortin 1988). En general, el propágulo se transfiere a la
zona de crecimiento de la raíz (Declerck et al. 1998), o bien al contrario, colocando
una raíz-hospedera en crecimiento cerca del propágulo. Varias semanas o meses
después, dependiendo de la cepa, se puede observar la esporulación.
Este último paso implica el establecimiento del cultivo monoxénico en el
cual se cultivan conjuntamente dos organismos. Las raíces utilizadas pueden ser
de dos tipos, raíces transformadas con el plásmido Ti de Agrobacterium rhizogenes
o raíces no transformadas obtenidas a partir de la inducción de la germinación
de distintos tipos de semillas en un medio de cultivo sintético y realizando
posteriormente transferencias continuas de las radículas obtenidas hasta adaptar a
las raíces a desarrollarse in vitro. 355
La eficiencia de este método para incrementar la producción de esporas

es muy notable, en experimentos donde se ha trabajado con Glomus intraradices y
raíces transformadas de zanahoria donde se le adicionó al medio de cultivo sintético
una concentración determinada de glucosa como fuente de carbono, se logró
optimizar la producción de alrededor de 20,000 esporas en un lapso de dos meses,
en comparación con anteriores sistemas en donde la producción fue de 700 a 893
esporas en un lapso de 3 a 4 meses (Douds 2002).
Subcultivos
El cultivo continuo consiste a mantener de forma indefinida los cultivos monoxénicos
de un hongo MA. Este se realiza mediante la reasociación del hongo con una nueva
raíz transformada de zanahoria sobre medio de cultivo nuevo. El tiempo transcurrido
entre dos subcultivos varia en función de la cepa considerada. Generalmente las cepas
que presentan una esporulación importante, como G. intraradices y G. proliferum,
pueden ser reinoculados cada 3 o 4 meses (Plenchette et al. 1996, Strullu et al. 1997,
Declerck et al. 1998). Para iniciar un subcultivo se pueden utilizar las esporas, las
raíces colonizadas o bien los dos propágulos, en función del tipo de cepa.
Control de calidad en inoculantes

El control de calidad de un inoculante se inicia a partir de la determinación de la
presencia y viabilidad del microorganismo de interés in vitro. Sin embargo, existe
otro dato importante que se refiere al tipo de planta hospedera al que va dirigido,
lo que nos permite probar el biopreparado con la planta adecuada en condiciones
de cámara de crecimiento con ambiente controlado, en invernadero o en parcelas
de producción. Generalmente, en estos ensayos in vivo, se recomienda el uso de la
técnica del número más probable (NMP).
Para poder verificar la presencia de la micorriza arbuscular, es necesario
hidrolizar, teñir las raíces con la técnica de Phillips y Hayman (1970) y examinar
las raíces al microscopio para constatar la presencia de las estructuras diagnósticas
que son los arbúsculos y las vesículas. Estas últimas para aquellos hongos que las
presentan.
Debido a que en el mercado existen diferentes productos elaborados
con estos microorganismos, es necesario medir el potencial de inóculo de dichos
productos así como la efectividad del hongo.
El potencial de inóculo se refiere a la capacidad que tiene un inoculante
para permitir el establecimiento de la micorriza en el hospedero al que está dirigido.
356 Dicha variable puede determinarse cultivando plantas en presencia del inoculante
intacto o diluido. Este método es preciso porque mide la capacidad infectiva de los
propágulos fúngicos.
El potencial de inóculo puede ser determinado por el cálculo del número
más probable (NMP). Los protocolos establecidos recomiendan utilizar diluciones
cuaternarias (1/4) del biopreparado, hasta 4-5 ó 4-6 dependiendo de la concentración
de propágulos que se indique en la etiqueta, cada dilución debe manejarse por
triplicado y después de por lo menos de cuatro semanas de desarrollo de las plantas,
se deberán sacar las raíces, teñirlas y observarlas al microscopio para observar las
estructuras micorrícicas y así poder calcular en número de propágulos presentes
(Sieverding 1991).
Cuando se trabaja con un inoculante comercial es muy importante tomar
en cuenta los datos exhibidos en la etiqueta de éste para realizar pruebas de control
de calidad, como son: la especie del microorganismo o microorganismos utilizados
para su elaboración, el tipo de planta al que se aplica, la fecha de caducidad, el
número de propágulos/unidad de soporte, las condiciones de almacenamiento así
como verificar la ausencia de otros microorganismos contaminantes.
Perspectivas del uso potencial de inoculantes MA en cultivos de interés

agrícola.
En la actualidad la producción agrícola destinada al consumo en fresco o a la
agroindustria requiere superar múltiples limitantes, que se manifiestan a lo largo de
toda la cadena productiva, desde la selección de materiales genéticamente adaptados
a condiciones agro-ecológicas especificas, hasta el manejo de plantas propagadas
en vivero. Esto es consecuencia del desconocimiento de los mecanismos de
adaptabilidad y aclimatación de las plantas, lo cual genera perdidas en la producción
y un uso excesivo de fertilizantes y plaguicidas que implican un aumento en los
costos de producción.
Por esta razón los biofertilizantes preparados con hongos micorrizógenos
arbusculares son una alternativa para reducir las pérdidas en los procesos de
multiplicación, aclimatación y nutrición de cultivos de importancia económica. De
este modo se logrará subsanar la demanda de productos agrícolas principalmente en
países subdesarrollados donde el crecimiento poblacional ha superado por mucho a
la producción agrícola. Adicionalmente, las nuevas tendencias del mercado mundial
buscan ser cautelosas en lo referente a la aplicación de agroquímicos y plaguicidas,
por los problemas que ocasionan sobre la salud humana.
De esta forma estas tecnologías deben ser transferidas y accesibles a técnicos
y agricultores dedicados a la producción agrícola. 357
CONCLUSIONES
Los inoculantes que contienen hongos micorrizógenos arbusculares pueden ser
utilizados en la agricultura en forma de biofertilizantes tanto, en vivero como a
nivel de campo, constituyendo una alternativa valiosa para solucionar problemas de
micropropagación, aclimatación y nutrición de diferentes especies de importancia
agrícola, reduciendo al mismo tiempo los costos de producción, ya que requieren
una menor aplicación de insumos como son fertilizantes, riego y plaguicidas y a
su vez permitiendo de esta forma establecer sistemas más eficientes, precoces y
productivos, que aumente la sostenibilidad de los cultivos.
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SYLVIA, D. M. 1999. Mycorrhizal symbioses. En: D. M. Sylvia, Fuhrman J. J., Hartel
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Prentice Hall. New Jersey. pp: 408-426.
SYLVIA, D.M. y A.G. JARSTFER. 1992. Sheared root inoculum of vesicular
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232.
SYLVIA, D.M. y D.H. HUBBELL. 1986. Growth and sporulation of vesicular
arbuscular mycorrhizal fungi in aeroponic and membrane systems. Symbiosis
1:259-267
360
TROUVELOT, A., J.L. KOUGH y V. GIANINAZZI-PEARSON. 1986. Mesure du

taux de mycorhization VA d’un système radiculaire. Recherche de méthodes
d’estimation ayant une signification fonctionnelle. En: V. Gianinazzi-Pearson
y S. Gianinazzi. (Eds.). Physiological and Genetical aspects of Mycorrhizae.
INRA Press, Paris. pp: 217-221.
URL 1: //emma.agro.ucl.ac.be/ginco-bel/culture.php
URL 2: (http://www.ag.uiuc.edu/~vista/html_pubs/hydro/hydroponic.html)
361
UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA
DE MÉXICO FACULTAD DE CIENCIAS
Ecología de micorrizas arbusculares y

restauración de ecosistemas.
r
se imprime bajo demanda en los talleres
de Publidisa Mexicana, S. A. de C. V.
Calzada de Chabacano 69, planta baja.
México, D. F.
En su composición se utilizó fuente

Garamond de 11.5, 16 y 22 puntos.
Impresión digital.

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Ecología de micorrizas

Francisco Javier Álvarez Sánchez

D. R. Universidad Nacional Autónoma de México.

Diseño de portada: Celia Ayala Escorza

Impreso y hecho en México

A la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT)

y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT),

La presente contribución tiene especial relevancia en el conocimiento y en la

ecológico sino también, como un reservorio (micronicho) que alberga diferentes

LA MICORRIZA ARBUSCULAR COMO UNA

ARBUSCULAR MYCORRHIZAE: A TOOL

Javier Álvarez-Sánchez y Juan Carlos Peña Becerril

practices in tropical ecosystems and phytoremediation. Book content is explained

La restauración ecológica es un proceso complejo ya que los conflictos que se

1) analizar la situación actual del sistema a recuperar en relación al sistema

Los objetivos planteados en los programas de restauración deben de ser

se requiere del desarrollo de una comunidad microbiana nativa (Haselwandter

Los hongos micorrizógenos (HM)

vasculares, que va de árboles de interés económico y botánico hasta musgos. Los

Los HMA en los ecosistemas tropicales

et al. 2000, Sánchez-Gallen y Guadarrama 2000, Zangaro et al. 2000, Guadarrama

Micorrizas en la restauración ecológica

Organización del presente libro

orgánica en el suelo y resultados experimentales demostraron que la sobrevivencia

BRADSHAW, A. D. 1997a. What do we mean by restoration?. En: K.M. Urbanska,

HARRISON, M. J. 1997. The arbuscular mycorrhizal symbiosis: an underground

LU, X. y R.T. KOIDE. 1994. Effects of mycorrhizal infection on components of

y I.R. SANDERS. 1998a. Mycorrhizal fungal diversity determines plant

27 1. Micorrizas arbusculares y el crecimiento de una palma del

51 2. Establecimiento de la palmera trepadora Desmoncus

73 3. Ecología de los hongos micorrizógenos arbusculares de un

103 4. Efecto de las islas de recursos sobre la abundancia de esporas

PARTE II. RESTAURACIÓN

121 5. Degradación del suelo: conceptos generales. Rogelio Carrillo

159 6. Restoration and mycorrhizae in seasonal tropical forest: fungal

185 7. Las micorrizas arbusculares y la restauración de sabanas

207 8. El uso de hongos micorrízicos arbusculares en la revegetación

237 9. Restauración y uso de hongos micorrizógenos arbusculares:

259 10. Establecimiento de plantas de mezquite (Prosopis laevigata)

PARTE III. AGROECOSISTEMAS Y SISTEMAS CONTAMINADOS

281 11. La micorriza arbuscular en la sostenibilidad y restauración de

305 12. Bio-recuperación de suelos contaminados con elementos

323 13. Historia de la utilización de aguas residuales en el Valle de

PARTE IV. BIOTECNOLOGÍA

347 14. Cultivo de hongos micorrizógenos arbusculares: hacia la

GROWTH AND REPRODUCTION OF A PALM AT THE HUMID

Oswaldo Núñez-Castillo y Javier Álvarez-Sánchez

presentaron los mayores valores de colonización durante la maduración de los frutos,

En ocasiones su abundancia es tal que llegan a formar un estrato, como

Hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) en palmas

Fenología reproductiva y colonización micorrízica

en tres etapas principales: captación hifal, translocación en la hifa y transferencia

Objeto de estudio: Astrocaryum mexicanum

Por lo general, la época de floración en esta especie se presenta cuando se

1 (a) 61.22 (a) 2.83405E-12 (a)*

2 (a) 8.09 (a) 0.000515381(a)*

2 (a) 1.22 (a) 0.296961099(a)

1 (a) 28.54 (a) 4.7538E-07(a)*

2 (a) 11.82 (a) 2.16292E-05(a)*

2 (a) 0.22 (a) 0.801149726 (a)