Pontificia Universidad Católica de Chile

Facultad de Ciencias Biológicas

Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas
Mención Ecología

TESIS DOCTORAL:

“CUANTIFICANDO LA INFLUENCIA DEL OLEAJE EN EL RÉGIMEN DE

SUMERSIÓN DE ORGANISMOS DEL INTERMAREAL ROCOSO: NUEVO
MÉTODO Y CONSECUENCIAS ECO-FISIOLÓGICAS

Por

GABRIELA VERÓNICA FLORES BENNER

Mayo de 2016
 ProQuest Number: 28181798

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ProQuest 28181798

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 Pontificia Universidad Católica de Chile
Facultad de Ciencias Biológicas
Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas
Mención Ecología

TESIS DOCTORAL:

“CUANTIFICANDO LA INFLUENCIA DEL OLEAJE EN EL RÉGIMEN DE

SUMERSIÓN DE ORGANISMOS DEL INTERMAREAL ROCOSO: NUEVO
MÉTODO Y CONSECUENCIAS ECO-FISIOLÓGICAS

Tesis presentada a la Pontificia Universidad Católica de Chile como parte de los

requisitos para optar al grado de Doctor en Ciencias Biológicas mención
Ecología

Por

GABRIELA VERÓNICA FLORES BENNER

Director de Tesis: Dr. Sergio Navarrete C.

Comisión de Tesis: Dr. Francisco Bozinovic K.

Dr. Pablo Marquet I.
Dr. Rodrigo Cienfuegos C.

Mayo de 2016
 III

Dedicatoria

Dedico esta tesis a la familia, y primero que nada a mis hijos:

A mi hija Valentina, que con su simpatía y ternura me alegra la vida, que con su amor por
la naturaleza me maravilla y que con su capacidad de observación me sorprende.

A mi hijo Rafael, cuya agilidad quisiera tener, con una originalidad que me hecho tanto reír
y que con su pasión al enfrentar desafíos nuevos, me enorgullece.

También dedico esta tesis a mi esposo Iván, mi suegro Mario, mis padres Lily y Juan
Carlos, mi hermana Pía y mi tía María Luisa. Gracias por su apoyo y su cariño.
 IV

Mayo, 2016
Santiago, Chile

Agradecimientos
La realización del doctorado y la presente tesis tuvieron como financiamiento las
siguientes becas: Beca CONICYT Chile, para estudios de doctorado en Chile; Beca de
apoyo a tesis doctoral (AT-2409115), también de CONICYT Chile; Beca CONICYT-
FULBRIGHT para la realización de pasantía doctoral en el extranjero. Sergio Navarrete e
Evie Wieters a través de sus proyectos de investigación, proporcionaron también
financiamiento que fue relevante para la finalización de esta tesis.

Agradezco a mi tutor Sergio Navarrete, por la confianza, el apoyo y la paciencia. En

especial por el tiempo que dedicó a la corrección de este manuscrito, que mejoró
enormemente gracias a su contribución. Agradezco a Gerharhd Finke que compartió
conmigo el código del modelo biofísico de temperatura corporal del mitílido P. purpuratus
que desarrolló él durante su propia tesis de doctorado. También agradezco a Evie Wieters
quién me facilitó las series de tiempo de blanqueamiento del alga G. chilense. Durante una
etapa temprana de esta tesis Bernardo Broitman ayudó a mi aprendizaje de programación
en Matlab. También debo agradecer a Pablo Marquet, que me animó a finalizar esta tesis.

Esta tesis fue enriquecida por la colaboración interdisciplinaria entre biólogos e

ingenieros especializados en oceanografía costera: Rodrigo Cienfuegos, Juan Carlos
Aguilera, Rafael Almar y Lucas Courgeon.

Fue un privilegio haber realizado una pasantía en los laboratorios dirigidos por
Brian Helmuth y David Wethey en University of South Carolina, donde aprendí
conocimientos y herramientas que aplique en esta tesis.

Esta tesis habría sido muy difícil de realizar si no hubiera contado con la buena
disposición de las personas que trabajan en la ECIM, muchas de las cuales me ayudaron de
manera desinteresada. Me acompañaron en trabajos de terreno Joan Escobar, Jessica
Bonicelli y Ricardo Calderón.
 V

Tabla de contenidos

Dedicatoria ......................................................................................... III

Agradecimientos ............................................................................... IV

Listado de abreviaciones y definiciones....................................... VIII

Resumen .............................................................................. IX

Abstract .............................................................................. XII

I. Introducción General

Antecedentes................................................................................ 2

Síntesis del problema………………………………..................... 5

Sistema de estudio…………………………....................................... 5

Objetivo General…………………………....................................... 7

Objetivos Específicos…………………………................................ 7

Referencias.................................................................................. 8

II. Capítulo I

Nuevo método telemétrico para una caracterización, de alta resolución

temporal, del régimen de sumersión en costas expuestas al oleaje

Nuevo método telemétrico para una caracterización, de alta resolución temporal, del
régimen de sumersión en costas expuestas al oleaje.................... 11
Resumen......................................................................................... 13

Abstract......................................................................................... 14

Introducción.................................................................................. 15

Materiales y Procedimientos......................................................... 21
 VI

Evaluación..................................................................................... 24

Discusión.................................................................................... 27

Comentarios y Recomendaciones.................................................... 30

Tablas............................................................................................ 33

Figuras.......................................................................................... 38

Referencias.................................................................................... 42

III. Capítulo II

Más allá de la marea: Caracterización empírica de regímenes de sumersión

para organismos intermareales de ambientes expuestos al oleaje

Más allá de la marea: Caracterización empírica de regímenes de sumersión para

organismos intermareales de ambientes expuestos al oleaje........... 46
Resumen........................................................................................ 47

Abstract........................................................................................ 48

Introducción.................................................................................. 49

Materiales y Métodos..................................................................... 54

Resultados....................................................................................... 60

Discusión..................................................................................... 64

Tablas............................................................................................ 73

Figuras.......................................................................................... 77

Apéndices......................................................................................... 82

Referencias..................................................................................... 85
 VII

IV. Capítulo III

Reconstruyendo eventos climáticos de estrés en organismos

intermareales: La importancia del oleaje sobre temperaturas corporales

de mitílidos y blanqueamiento de algas.

Reconstruyendo eventos climáticos de estrés en organismos intermareales: La

importancia del oleaje sobre temperaturas corporales de mitílidos y blanqueamiento

de algas.............................................................................................89

Resumen.......................................................................................... 90

Abstract........................................................................................ 91

Introducción.................................................................................. 92

Materiales and Métodos................................................................. 97

Resultados..................................................................................... 105

Discusión.................................................................................... 109

Tablas......................................................................................... 116

Figuras......................................................................................... 117

Apéndice......................................................................................... 123

Referencias.................................................................................... 127

V. Conclusiones Generales

Conclusiones................................................................................ 132
 VIII

Listado de abreviaciones y definiciones

 ASL: Acrónimo de “Absolute shore level” es una altura vertical del intermareal medida con
respecto a un nivel de referencia de mareas estandarizado.
 AWR: Acrónimo de “Average wave run-up” o wave run-up promedio.
 Emersión continua: Exposición acumulada a eventos de emersión prolongados (por sobre
un umbral predeterminado de duración).
 Emersión máxima: Es la máxima duración de un evento de emersión, durante un intervalo
de tiempo de interés.
 ESL: Acrónimo de “Effective shore level” que significa nivel efectivo de costa. Corresponde
a la altura de marea predicha en el momento en que una posición intermareal de interés
experimenta la transición entre una emersión prolongada y sumersion causada por oleaje
o marea.
 MHHW: Acrónimo de “Mean Higher High Water” o promedio de la marea máxima diaria.
 MLLW: Acrónimo de “Mean Lower Low Water” o promedio de la marea mínima diaria.
 Porcentaje de sumersión: Representa la proporción de tiempo que un organismo o
posición intermareal de interés transcurre cubierto por agua de mar.
 Sumersión continua: Exposición acumulada a eventos de sumersión (por sobre un umbral
predeterminado de duración). Asociada a niveles de marea suficientemente altos para
cubrir de manera prolongada al organismo o posición de interés.
 Sumersión intermitente: Exposición acumulada a periodos de alternancia entre eventos
de emersión y eventos de sumersión, cuyas duraciones no sobrepasan un umbral
predeterminado de duración. La sumersión intermitente es causada por el oleaje.
 Sumersión máxima: Es la máxima duración de un evento de sumersión, durante un
intervalo de tiempo de interés.
 Wave run-up: Es el ascenso máximo de olas sobre una playa (rocosa o arenosa), por sobre
el nivel de marea.
 IX

Resumen

Los organismos que habitan el intermareal rocoso alternan entre sumersión y

emersión (exposición aérea) producto de las fluctuaciones en el nivel del mar causadas por
las mareas y el oleaje. Como estos organismos son de origen marino y de escasa movilidad
en su etapa adulta, la emersión modula la exposición a condiciones fisiológicamente
estresantes (e.g. temperaturas corporales extremas), mientras que la sumersión, el acceso a
recursos (e.g. nutrientes, oxígeno). Sin embargo nuestro conocimiento sobre los regímenes
de sumersión y sus forzantes es aún muy escaso y está basado en conceptos y metodologías
desarrolladas para costas dominadas por una gran amplitud de mareas, que no son útiles en
regiones expuestas al oleaje, como lo es gran parte de la costa de Chile. Esta limitación se
debe en gran parte a un desarrollo insuficiente de metodologías para medir el régimen de
sumersión en ambientes energéticos, lo que a su vez limita críticamente el estudio,
interpretación y modelación de respuestas evolutivas, fisiológicas y ecológicas frente a
variaciones meteorológicas y el cambio climático.

El sistema de estudio corresponde al intermareal rocoso de Chile central donde

investigaciones previas, que no consideraban el rol del oleaje, sugerían condiciones
térmicamente estresantes, debido a bajas alturas de marea en las horas cercanas al
mediodía de los días de verano. Estas investigaciones previas incluyen el desarrollo de un
modelo biofísico para predecir temperaturas corporales en el mitílido Perumytilus
purpuratus, un competidor dominante en el uso del sustrato primario en el nivel medio del
intermareal rocoso. Además, se ha observado, la ocurrencia de blanqueamiento (i.e. daño
al tejido fotosintético) en varías especies de algas durante días de primavera-verano,
incluyendo a Gelidium chilense, una especie formadora de hábitat en el nivel medio-bajo
del intermareal rocoso.

Los objetivos de esta tesis fueron: (1) Desarrollar y validar un nuevo método para
cuantificar regímenes de sumersión (2) Caracterizar el régimen de sumersión en el
intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile central (3) Generar modelos estadísticos
para predecir diferentes aspectos del régimen de sumersión a partir de propiedades de
marea y oleaje (4) Evaluar el efecto del oleaje sobre el régimen de temperaturas corporales
del mitílido P. purpuratus (5) Explorar la capacidad de modelos estadísticos del régimen
de sumersión para predecir la ocurrencia e intensidad de eventos de blanqueamiento en el
alga G. chilense.

En el primer capítulo se desarrolló y validó un nuevo método para cuantificar

regímenes de sumersión, basado en el procesamiento de imágenes, al que denominamos
método telemétrico. El método consiste en la instalación de referencias visuales en
posiciones de interés en el intermareal rocoso, las cuales son monitoreadas mediante una
cámara de video puesta en un lugar seguro. Algoritmos computacionales desarrollados en
la tesis permiten discriminar entre sumersión y emersión a través de las imágenes de los
videos y generar así series de tiempo muy detalladas del régimen de sumersión. El método
fue validado satisfactoriamente mediante comparación con observaciones directas en
terreno. Este método telemétrico difiere de las metodologías previas en que la información
 X

es captada y almacenada de manera remota, lo que facilita la obtención de registros de

largo plazo y alta resolución temporal.

En el segundo capítulo, se empleó el método telemétrico para realizar una

caracterización empírica del régimen de sumersión en los niveles medio y bajo del
intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile central. Además, se modeló
estadísticamente el porcentaje de sumersión y la exposición a emersiones prolongadas a
partir de datos de altura de marea y de ola. Tanto el porcentaje de sumersión como la
exposición a emersiones prolongadas fueron en promedio relativamente moderados, lo que
se explica por la ocurrencia durante la mayor parte del tiempo, de eventos de sumersión
numerosos pero de breve duración. Notablemente, los resultados muestran que gran parte
de la zona intermareal de Chile central, desde las bandas característicamente identificadas
como ‘intermareal bajo’, se encuentran por sobre el límite de las mareas más altas. Esto
significa que los organismos “intermareales” de Chile central son estrictamente
dependientes del oleaje para su subsistencia. Sin embargo, a pesar de la naturaleza
intermitente de la sumersión, forzada por el oleaje predominante, los análisis estadísticos
indican que la altura de marea tiene una importante capacidad predictiva del régimen de
sumersión. Lo que se entiende por el control de las mareas sobre la altura del mar y la
‘penetración’ de las olas hacia la zona intermareal. La incorporación de la altura de la ola
permite mejorar la calidad de la reconstrucción del régimen de sumersión, especialmente
cuando la altura del oleaje se desvía del valor promedio.

En el tercer capítulo se utilizó un modelo estadístico para reconstruir en el largo

plazo el régimen de exposición a emersiones prolongadas en el nivel medio del intermareal
rocoso de Chile central. Esta reconstrucción a partir de series de tiempo de marea y oleaje
se utilizó para forzar un modelo biofísico (balance térmico) de temperatura corporal del
mitílido P. purpuratus y para explorar la asociación entre emersiones prolongadas y el
blanqueamiento de G. chilense. Los resultados muestran que el oleaje proporciona una
enorme protección frente a temperaturas corporales elevadas en el mitílido, contrastando
con investigaciones previas en donde se proyectaban condiciones extremas asumiendo un
régimen de sumersión determinado solamente por la marea. Por otra parte, el efecto del
régimen de sumersión sobre la radiación solar incidente permitió explicar la ocurrencia y la
intensidad del blanqueamiento experimentado por G. chilense, un fenómeno típicamente
muy complejo de anticipar.

En resumen, esta tesis presenta una importante contribución al estudio del

intermareal rocoso expuesto al oleaje. El método telemétrico presenta numerosas ventajas
comparativas respecto a las metodologías previas, por lo que debiera favorecer el
conocimiento y modelación de regímenes de sumersión realistas. La caracterización que
hemos realizado del régimen de sumersión en el intermareal de Chile central, contribuye a
ampliar nuestro conocimiento de las condiciones ambientales a las cuales estos organismos
están expuestos y de alguna manera cambian nuestra manera de pensar e interpretar el
efecto de oleaje en comunidades intermareales. Las pocas caracterizaciones cuantitativas
disponibles para otras costas expuestas al oleaje del mundo muestran diferencias
cualitativas, ya que esos regímenes de sumersión son comparativamente más dominados
por marea. La modelación estadística de la ocurrencia de emersiones prolongadas permitió
por primera vez evaluar temperaturas corporales de organismos intermareales en una costa
con un régimen de sumersión fuertemente influenciado por el oleaje y los resultados
muestran que ello es esencial para el desarrollo de modelos de respuestas a cambio
 XI

climático. Además, en nuestro conocimiento, esta es la primera vez que se logra explicar la
ocurrencia e intensidad de eventos de blanqueamiento observados en terreno para un alga
intermareal. En su conjunto, esta tesis ilustra la importancia de desarrollar modelos
realistas del régimen de sumersión, los cuales son necesarios para estudios de biofísica,
fisiología, evolución, ecología y para modelar y anticipar las consecuencias del cambio
climático.
 XII

Abstract

The organisms that inhabit intertidal rocky shores alternate between submersion
and emersion (air exposure) resulting from fluctuations in sea level caused by tides and
waves. As these organisms have a marine origin and limited mobility in their adulthood,
the emersion modulates exposure to physiologically stressful conditions (e.g. extreme body
temperatures), while the submersion, access to resources (e.g. nutrients, oxygen). However
our knowledge of submersion regimes and their forcing is still very limited and it is based
on concepts and methodologies developed for coasts dominated by a large tidal range,
which are not useful in regions exposed to waves, as it is the case for most of the Chilean
coast. This limitation is largely due to insufficient development of methodologies for
measuring submersion regimes in energetic environments, which in turn critically limits
the study, interpretation and modeling of evolutionary, physiological and ecological
responses to meteorological variations and climate change.

The study system is the intertidal rocky shore from central Chile where previous
research, which didn't consider the role of the waves, suggested thermally stressful
conditions due to low tidal heights in the hours around midday at summer days. These
previous research include the development of a biophysical model for predicting body
temperatures in the mussel Perumytilus purpuratus, a dominant competitor in the use of
primary substrate at mid intertidal zone. In addition, the occurrence of bleaching (i.e.
damage to photosynthetic tissue) has been observed in several species of algae during
spring and summer, including Gelidium chilense a habitat forming species inhabiting mid
to low intertidal zone.

The objectives of this thesis were: (1) To develop and validate a new method to
quantify submersion regimes (2) Characterize the submersion regime at wave exposed
intertidal rocky shores from central Chile (3) Generate statistical models to predict
different aspects of submersion regime from tidal and wave data (4) Evaluate the effect of
waves on body temperature regime of the mussel P. purpuratus (5) Asses the ability of
statistical models of submersion regimes to predict the occurrence and intensity of
bleaching in the alga G. chilense.

In the first chapter a new method to quantify submersion regimes was developed
and validated. It is based on imagery processing, and we call it remote sensing method.
The method involves the installation of visual references in interest positions at the rocky
intertidal, which are monitored by a video camera placed in a safe place. Computational
algorithms developed in the thesis allow discriminating between submersion and emersion
through imagery and generate highly detailed submersion time series. The method was
successfully validated by comparison with direct field observations. This remote sensing
method differs from previous methods because information is caught and stored remotely,
which facilitates obtaining long term and high temporal resolution records.

In the second chapter, the remote sensing method was used to characterize the
submersion regime at mid and low zones of wave exposed rocky intertidal from central
Chile. In addition, the submersion percentage and exposure to prolonged emersion were
 XIII

statistically modeled from the height of tide and wave. Both the percentage of submersion
and exposure to prolonged emersion were, on average, relatively moderated, which is
explained by the occurrence of numerous but short submersion events during most of the
time. Notably, the results show that much of the intertidal zone of central Chile, from the
bands typically identified as 'low intertidal' are above the limit of the highest tides. This
means that the "intertidal" organisms from central Chile strictly depend of waves to
survive. However, despite the intermittent nature of submersion, forced by the prevailing
wave conditions, statistical analyzes indicate that the tidal height has an important
predictive ability of the submersion regime. This is reasonable, since tides control the sea
level and the 'penetration' of the waves into the intertidal zone. The incorporation of wave
height improves the quality of the reconstruction of submersion regime, especially when
the wave height deviates from the average value.

In the third chapter, a statistical model was used to reconstruct the long term
regime of prolonged emersion at the mid zone of wave exposed rocky intertidal from
central Chile. This reconstruction from time series of tide and waves was used to force a
biophysical model (thermal balance) of body temperature of the mussel P. purpuratus and
to explore the association between prolonged emersion and bleaching G. chilense. The
results show that waves provide enormous protection from elevated body temperatures to
the mussel, contrasting with previous research, where extreme emersion conditions are
projected assuming a submersion regime determined only by the tide. Moreover, the effect
of submersion regime on incident solar radiation allowed explaining the occurrence and
intensity of bleaching experienced by G. chilense, a phenomenon typically very complex to
anticipate.

In summary, this thesis presents an important contribution to the study of wave

exposed rocky intertidal. The remote sensing method has many comparative advantages
over previous methodologies, which should promote the knowledge and modeling of
realistic submersion regimes. The characterization of submersion regimes of rocky
intertidal from central Chile, aid to expand our knowledge of environmental conditions to
which these organisms are exposed and somehow change our way of thinking and
interpreting the effect of waves in intertidal communities. The few available quantitative
characterizations in other wave exposed coasts from the world show qualitative
differences, since those submersion regimes are comparatively more dominated by tides.
Statistical modeling of the occurrence of prolonged emersion first allowed evaluating body
temperatures of intertidal organisms on a coast with a submersion regimen heavily
influenced by waves. And the results show this is essential for the development of models
of responses to climate change. In addition, to our knowledge, this is the first time that
observed occurrence and intensities of bleaching events of an intertidal alga can be
explained. As a whole, this thesis illustrates the importance of developing realistic models
of submersion regimes, which are necessary for studies of biophysics, physiology,
evolution, ecology and to model and anticipate the consequences of climate change.
 1

I. Introducción General
 2

Antecedentes
Los organismos que habitan el intermareal rocoso alternan entre sumersión y

emersión (exposición aérea) producto de las fluctuaciones en el nivel del mar que

causan las mareas y el oleaje. Con muy pocas excepciones, estos organismos son de

origen marino y presentan un conjunto de adaptaciones que les permiten sobrevivir a la

exposición aérea (Stillman and Somero 1996; Sokolova and Portner 2001; Somero

2002). Pese a todas estas adaptaciones, estos organismos requieren algún grado de

sumersión para poder sobrevivir, crecer y reproducirse, ya que la sumersión modula el

acceso a recursos (e.g. nutrientes, alimento, oxígeno) (Helmuth et al. 2006; Matzelle at

al 2015). Como estos organismos presentan escasa o nula movilidad en su etapa adulta,

la emersión modula la exposición a condiciones físicamente estresantes (e.g.

temperaturas corporales extremas, desecación) ya que determina cuándo, que tan

seguido y por cuánto tiempo están expuestos a las condiciones meteorológicas terrestres

(Helmuth et al. 2006; Mislan et al. 2009).

Existe consenso científico acerca de la relevancia del régimen de sumersión en

la determinación de patrones de distribución de las especies en el intermareal rocoso,

especialmente en el caso de la zonación (Connell 1972; Somero 2002). La zonación es

un llamativo patrón de distribución, en que las especies dominantes ocupan diferentes

bandas horizontales del sustrato reemplazándose verticalmente unas a otras (Harley

2007). Además en algunos casos los límites geográficos de distribución de especies

intermareales están influenciados por la emersión y consiguiente exposición al clima

terrestre (Wethey 2002; Helmuth et al. 2006). Puesto que los regímenes de sumersión

determinan la exposición a las condiciones climáticas más estresantes, estos regímenes

deben ser considerados en la exploración de consecuencias ecológicas del cambio

 3

climático (Helmuth et al. 2006; Finke et al. 2007; Mislan et al. 2009; Helmuth et al.

2011).

Recientemente, Bird et al. (2013) generaron un modelo teórico simple para

explorar como la variación geográfica de gran escala en el rango de alturas de mareas y

de olas influye en el régimen de sumersión. De acuerdo con dicho trabajo, las líneas de

costa pueden clasificarse, según su cociente entre altura típica de la ola y el rango de

mareas, en tres categorías con regímenes de sumersión cualitativamente diferentes. Una

de estas categorías, es la costa dominada por mareas, dónde el régimen de sumersión

puede ser deducido directamente desde el ciclo de mareas. En las otras dos categorías de

costa, dominada por ola y co-dominada por marea y ola, el régimen de sumersión no

puede ser deducido directamente desde el ciclo de mareas.

No existe suficiente registro empírico de regímenes de sumersión como para

contrastar las predicciones de Bird et al. (2013) para las tres categorías de costa

propuestas. Esta escasez de registros de sumersión es sorprendente dada la reconocida

relevancia del régimen de sumersión en la generación de patrones ecológicos en el

intermareal. La caracterización de sumersión en costas expuestas al oleaje no sólo es

escasa sino que en general es poco detallada ya que las metodologías usadas solamente

permiten cuantificar sólo algunos de los aspectos relevantes del régimen de sumersión y

es poco representativa geográficamente, ya que se concentra en la costa oeste de USA

(Harley and Helmuth 2003; Gilman et al. 2006; Mislan et al. 2011). Nosotros creemos

que esta clara deficiencia en nuestro conocimiento se debe a limitaciones de los

métodos de medición de sumersión actualmente disponibles. Para comenzar, no existe

un instrumento comercial que permita medir directamente el régimen de sumersión. Los

métodos que se han propuesto tienen limitaciones específicas y otras que comparten,

como una baja resolución temporal y que permiten medir solo alguno de los diferentes
 4

aspectos relevantes del régimen de sumersión. Por ejemplo no existe un método que

permita cuantificar simultáneamente el porcentaje de sumersión y la temporalidad de

eventos prolongados de emersión, los que son relevantes para cuantificar el acceso a los

recursos y para modelar el ambiente físico experimentado por los organismos

(microclima), respectivamente. De hecho, el único método propuesto que permite

cuantificar porcentaje de sumersión (Venegas et al. 2002), falla durante instalaciones de

largo plazo (días).

Actualmente existe gran interés por cuantificar y modelar eventos de estrés

agudo gatillados por condiciones micro-climáticas, que pudieran estar manteniendo o

modificando patrones de distribución en el intermareal (e.g. Chan et al. 2006; Harley

2008; Harley and Paine 2009). Para ello, se ha desarrollado una variedad de modelos

biofísicos que predicen temperatura corporal en diferentes tipos de organismos (e.g.

Helmuth 1998; Wethey et al. 2002; Denny and Harley 2006) y también de desecación,

aunque en menor medida (e.g. Iacarella and Helmuth 2011). Más recientemente se han

propuesto modelos de presupuesto dinámico de energía que, incorporando la

disponibilidad de alimento, prometen predecir sobrevivencia, crecimiento y tasa de

reproducción (Van Der Meer 2006; Matzelle et al. 2015). Pero todos estos modelos

mecanicistas requieren entre sus forzantes ciertos aspectos del régimen de sumersión.

En el caso de costas dominadas por marea, el régimen de sumersión puede ser predicho

por comparación directa entre la altura de los organismos y la altura de marea (e.g.

Wethey et al. 2002; Iacarella and Helmuth 2012). En algunos casos de costas expuestas

al oleaje se ha asumido un régimen de sumersión determinado solamente por mareas

cuando no se han desarrollado aún modelos realistas que incorporen oleaje (Helmuth et

al. 1999; Finke et al. 2009) o como visualización del “peor escenario posible” (Miller et

al. 2009). En la costa oeste de USA, clasificada como co-dominada por marea y ola
 5

(Bird et al. 2013), se ha usado un método basado en series de tiempo de temperatura

intermareal (Gilman et al. 2006) que permite, bajo ciertas condiciones meteorológicas,

identificar el momento en que una emersión prolongada ha finalizado. Con esta

información ha sido posible modelar estadísticamente la temporalidad de eventos

prolongados de emersión, y así forzar modelos biofísicos de temperatura corporal

(Helmuth et al. 2011; Wethey at al 2011). Sin embargo, como se verá más adelante, esta

y las otras metodologías disponibles para medir el régimen de sumersión tienen

importantes limitaciones, y esta podría ser la causa de que su uso no se haya extendido

ampliamente. Finalmente, para el intermareal rocoso expuesto al oleaje, el avance en el

estudio de las respuestas biológicas a las variaciones meteorológicas y climáticas,

dependerá de nuestra capacidad de modelar de manera realista el régimen de sumersión

lo que a su vez requiere del desarrollo de mejores métodos de medición.

Síntesis del problema

Las metodologías disponibles para cuantificar empíricamente regímenes de

sumersión en el intermareal rocoso expuesto al oleaje presentan importantes

limitaciones, lo que ha dificultado la caracterización de los regímenes de sumersión y su

modelación a partir de propiedades de marea y ola. A su vez, la falta de modelos

realistas del régimen de sumersión, limita el estudio de las respuestas evolutivas,

fisiológicas y ecológicas de los organismos intermareales frente a las variaciones

meteorológicas y al cambio climático.

Sistema de estudio
El sistema de estudio corresponde al intermareal rocoso de Chile central, una

costa clasificada como co-dominada por marea y ola (Bird et al. 2013). En el nivel bajo

del intermareal se observa el límite superior de algas laminariales (principalmente

Lessonia spicata), entre el nivel bajo y el nivel medio se observa un “turf” de algas
 6

(Gelidium chilense), en el nivel medio se observa la zona de mitílidos (Perumytius

purpuratus) y en el nivel alto se observa la zona de cirripedios (Jehlius cirratus y

Nothochthamalus scabrosus) (Castilla 1981; Hoffman and Santelices 1997). Todas estas

especies mencionadas son ecológicamente importantes debido a que son competidores

dominantes por el sustrato en sus respectivos niveles (Castilla 1981; Santelices 1990) o

porque son formadores de hábitat necesario o favorable para otras especies

intermareales (Vasquez and Santelices 1984; Castilla et al. 1989; Navarrete et al. 2005;

Wieters et al. 2005).

Investigaciones previas que no incorporaban el efecto del oleaje, sugieren que el

intermareal de Chile central sería fisiológicamente más estresante que otras costas de

similar latitud, debido a la ocurrencia de mareas bajas alrededor del medio día (zenith

solar) durante meses de verano, lo que forzaría la exposición de los organismos a

niveles elevados de radiación solar y de temperatura del aire (Finke et al. 2007).

Además se desarrolló un modelo biofísico de temperatura corporal para el mitílido P.

purpuratus, que asumiendo un régimen de sumersión controlado por mareas, predice

temperaturas corporales crónicamente elevadas durante los días de verano (Fike et al.

2009). Por otra parte, se ha observado en esta costa, ocasional blanqueamiento de algas

intermareales durante días de primavera-verano, en especial de G. chilense. El

blanqueamiento de algas es una manifestación visible de estrés, en que el tejido

fotosintético dañado pierde sus pigmentos (Davidson and Pearson 1996). Experimentos

de laboratorio de Wieters et al. (2013) proponen que el blanqueamiento de G. chilense

se produce por exposición a niveles elevados de radiación UV.

 7

Objetivo General
Contribuir al estudio de las respuestas evolutivas, fisiológicas y ecológicas de

los organismos intermareales frente a variaciones meteorológicas y cambio climático,

mediante el desarrollo de un método de medición del régimen de sumersión, la

caracterización y modelación de regímenes de sumersión en el intermareal rocoso

expuesto al oleaje de Chile central y la reconstrucción regímenes de condiciones micro-

climáticas y eventos de estrés experimentados por organismos intermareales.

Objetivos Específicos
(1) Desarrollar y validar un nuevo método para cuantificar regímenes de sumersión.

(2) Caracterizar el régimen de sumersión del intermareal rocoso expuesto al oleaje

de Chile central.

(3) Generar modelos estadísticos para predecir diferentes aspectos del régimen de

sumersión a partir de propiedades de marea y ola.

(4) Evaluar el rol del oleaje sobre el régimen de temperaturas corporales que

experimenta el mitílido P. purpuratus.

(5) Explorar la capacidad de modelos estadísticos del régimen de sumersión para

predecir la ocurrencia e intensidad de eventos de blanqueamiento en el alga G.

chilense.
 8

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 11

CAPÍTULO I

II. Nuevo método telemétrico para una

cuantificación, de alta resolución temporal,
del régimen de sumersión en costas
expuestas al oleaje
 12

JOURNAL:
Limnology and Oceanography: Methods
STATUS:
Conditional accept
TITLE:

A new remote sensing method for high-resolution quantification of submersion regimes

in wave exposed shores

AUTHORS:

Gabriela Verónica Flores1

Sergio Andrés Navarrete1

Rodrigo Cienfuegos2

Juan Carlos Aguilera2

Rafael Almar 3

INSTITUTIONAL AFFILIATIONS
1
Estación Costera de Investigaciones Marinas, Las Cruces, Center for Marine

Conservation, LINCGlobal, Pontificia Universidad Católica de Chile, Santiago, Chile.

2
Departamento de Ingeniería Hidráulica y Ambiental, Pontificia Universidad Católica

de Chile, Santiago, Chile.

3
LEGOS (University of Toulouse/CNRS/CNES/IRD), Toulouse, France.

CORRESPONDING AUTHOR

Gabriela Flores

gabrielaflor@gmail.com

RUNNING HEAD:

Remote sensing of submersion regimes

KEYWORDS: Submersion, emersion, immersion, intertidal, rocky shore, telemetry,

video imagery processing, tide, wave

 13

Resumen
La importancia del régimen de sumersión sobre la fisiología, capacidad de
adaptación y relaciones ecológicas de los organismos intermareales, junto con las
limitaciones de los métodos de medición disponibles, nos motivaron a desarrollar un
nuevo método para cuantificar regímenes de sumersión. Este nuevo método, al que
denominamos método telemétrico, se basa en el monitoreo de referencias visuales
instaladas en posiciones de interés en el intermareal, mediante grabación de videos
digitales. Algoritmos de procesamiento de imágenes permiten discriminar entre estados
de sumersión y emersión. La señal se basa en la fluctuación en el contraste de color
entre la referencia visual y la roca adyacente. El método telemétrico fue validado
favorablemente mediante la comparación con observaciones directas en terreno de
series de tiempo de sumersión y seis diferentes métricas de sumersión incluyendo
porcentaje de sumersión y duración máxima de la emersión. Ya que el método
telemétrico captura y almacena los videos de manera remota, se facilita la obtención de
registros prolongados y de alta resolución temporal y se reduce el riesgo de
discontinuidad de series de tiempo en comparación con el uso de sensores en la zona de
impacto de las olas. La alta resolución temporal, es fundamental para ambientes de alta
exposición al oleaje, permitiendo el cálculo confiable de una gran diversidad de
métricas que caracterizan diferentes aspectos del régimen de sumersión. El método
telemétrico es comparativamente económico y debería favorecer la cuantificación de
regímenes de sumersión experimentados por organismos que habitan el intermareal
rocoso, la exploración de consecuencias eco-fisiológicas de estos regímenes, y en
aplicaciones de largo plazo, la modelación de las consecuencias ecológicas del cambio
climático en estas comunidades.
 14

Abstract
The importance of the submersion regime for the physiology, adaptation
capacity and ecological interactions of intertidal organisms, as well as limitations of
available measurement methods, motivated us to develop a new method to quantify
submersion regimes. We call it telemetric method and it’s based on video monitoring of
visual references installed at interest positions in the intertidal zone. Video imagery
processing algorithms discriminate between states of submersion and emersion. The
signal is based on the fluctuation in the color contrast between the visual reference and
the adjacent rock. Our telemetric method was validated favorably by comparing with
direct field observations of submersion time series and of six different submersion
metrics, including percentage of submersion and maximum emersion duration. Since
the telemetric method captures and stores imagery remotely, obtaining long records of
high temporal resolution is facilitated and the risk of discontinuity of time series is
reduced in comparison to the use of sensor at the zone of wave impact. This high
temporal resolution is critical for environments with high exposure to waves and allows
reliable estimates of a wide variety of metrics that characterize different aspects of the
submersion regime. This low cost telemetric method should encourage quantification of
submersion regimes of organisms inhabiting the rocky intertidal, the exploration of eco-
physiological consequences of these regimes, and when used over longer term modeling
ecological consequences of climate change on these communities.
 15

Introducción

Los organismos que habitan el intermareal rocoso enfrentan un ambiente

altamente variable ya que el medio que los rodea alterna entre el aire y el agua debido

al ciclo de mareas y el oleaje. El ciclo de mareas impone a estos organismos un patrón

de sumersión y emersión altamente predecible ya que las fuerzas astronómicas que

generan las mareas son perfectamente periódicas en escala diaria, estacional e incluso

decadal (Denny and Paine 1998; Wright et al. 1999). En cambio, predecir el efecto del

oleaje sobre el patrón de sumersión de los organismos intermareales es mucho más

difícil. Por una parte el oleaje es muy variable en el tiempo ya que su generación

depende fundamentalmente de las forzantes atmosféricas como el viento. Por otra parte

la altura de las olas que se propagan hacia la costa puede ser amplificada o atenuada

según las características batimétricas locales, por refracción o difracción en bahías y

cabos (Holthuijsen 2007; Stockdon et al. 2006) induciendo una gran variabilidad

espacial. Finalmente, el wave run-up dependerá también de la topografía local

(Stockdon et al. 2006), que en playas rocosas puede ser extremadamente complejo.

La mayoría de los organismos del intermareal tienen un origen marino y han

desarrollado adaptaciones frente a este ambiente particular (Sokolova and Portner 2001;

Stillman and Somero 1996), pero aún requieren algún grado de sumersión para

sobrevivir, crecer y reproducirse. Además, muchas de estas especies son sésiles o de

escasa movilidad en su fase adulta, por lo que no pueden escapar de la exposición aérea

o emersión a través de desplazamientos verticales. Funciones básicas de los organismos

del intermareal como fertilización exitosa de gametos, asentamiento desde el plancton,

alimentación en el caso de filtradores y suspensívoros, y el desplazamiento sobre el

sustrato dependen de, o son fuertemente modificadas por, la sumersión y por el oleaje

(Denny 2014). A diferencia de la mayoría de los organismos terrestres, los tejidos de

 16

organismos marinos son permeables al agua, lo que los expone a desecación, aún en

aquellas especies que poseen exoesqueleto o concha protectora (Denny 2007; Hand and

Menze 2007; Kennedy 1976). Además, las temperaturas corporales que deben enfrentar

estos organismos durante la emersión son muy variables y pueden ser extremas, altas y

bajas, en comparación a las temperaturas relativamente constantes y moderadas del

agua de mar a la cual están sometidos cuando están sumergidos (Helmuth 1999;

Helmuth and Schneider 2007; Hofmann 2007). También se ha demostrado que la tasa

de consumo de oxígeno de la mayoría de estos organismos decae durante la emersión

debido a la dificultad para utilizar oxígeno del aire, pudiendo en la mayoría de ellos

generar una deuda de oxígeno al término de un ciclo de marea (Bayne et al. 1976;

Newell 1973).

El patrón más llamativo de las comunidades intermareales es que las especies se

distribuyen formando bandas horizontales distintivas que se reemplazan unas a otras

verticalmente, patrón llamado zonación (Harley 2007). Estos patrones de zonación han

inspirado la investigación de los ecólogos marinos por décadas (e.g. Connell 1972;

Ricketts and Calvin 1939). Existe amplio acuerdo que el gradiente de emersión vertical

es la causa primaria de la zonación intermareal: Debido a estrés letal (Connell 1972;

Wethey 2002) o subletal (Somero 2002; Somero 2012) en el límite superior de

zonación de las especies; y porque modula el resultado de las interacciones de

competencia y depredación en el límite inferior de zonación (Connell 1961a; Connell

1961b).

A pesar de la importancia de la sumersión para la fisiología y ecología de los

organismos intermareales, la mayoría de los estudios han inferido los regímenes de

sumersión a partir de predicciones de mareas y muy pocos los han cuantificado

directamente. Nosotros creemos que la principal razón de esta deficiencia es la

 17

dificultad logística inherente de tomar mediciones de alta frecuencia (segundos a

minutos) por largos periodos de tiempo (días a meses) en un ambiente altamente

energético. Recientemente se han descrito tres métodos distintos para cuantificar

sumersión in situ usando: a) el inmersómetro (Venegas et al. 2002), b) mediciones de

temperatura en el intermareal (Gilman et al. 2006; Harley and Helmuth 2003) y c)

mediciones de presión en el intermareal (Mislan et al. 2011). En la tabla 1 se comparan

los principios de funcionamiento de las diferentes metodologías disponibles y en la

tabla 2 se comparan las ventajas y desventajas de éstas.

El funcionamiento del inmersómetro se basa en la conductividad eléctrica del

agua de mar (Venegas et al. 2002). El aparato es un contador de segundos que sólo se

activa cuando queda sumergido en el agua de mar y al ser anclado a las rocas del

intermareal registra tiempos acumulados de sumersión. Es el método más económico, su

modo de medición es dicotómico (conducción vs no conducción eléctrica), tal como son

los estados de sumersión (sumersión vs emersión) y cuenta con una validación empírica

en terreno para observaciones de corta duración. Sin embargo, requiere de inspección

visual en terreno para obtener cada dato de sumersión y no registra ninguna otra

información temporal (estacionalidad, horarios, duración de la sumersión/emersión,

número de eventos, etc.). Además, en nuestra propia experiencia, el aparato presenta

desviaciones importantes en instalaciones prolongadas (más de 24-48 h) en terreno.

Harley and Helmuth (2003) y Gilman et al. (2006) propusieron el uso de series

de tiempo de temperatura para cuantificar regímenes de sumersión. El método depende

de la detección de bruscas caídas de temperatura, que coinciden con el ascenso de la

marea, las que permiten deducir el momento de la primera sumersión de una posición

intermareal de interés donde se ha instalado un sensor (logger) de temperatura. La altura

de marea predicha para esa primera sumersión corresponde al ‘nivel efectivo de costa’
 18

(ESL) y ha sido ocupada como indicador de la exposición a emersiones prolongadas de

organismos intermareales (Harley and Helmuth 2003). La diferencia entre la posición

vertical absoluta (ASL) y el promedio del ESL, corresponde al AWR o ascenso

promedio de olas y ha sido ocupada como indicador del grado de exposición al oleaje en

una comparación geográfica a través de sitios en la costa oeste de USA (Gilman et al.

2006). Una ventaja del método desarrollado por Harley and Helmuth (2003) y Gilman

et al. (2006), es que se pueden utilizar loggers de temperatura modificados para simular

las características térmicas (color, forma, tamaño e inercia térmica) de organismos

intermareales particulares, como mitílidos y cirripedios. Otro aspecto positivo de esta

metodología está dado por la gran capacidad de almacenamiento y el bajo costo de los

loggers empleados. Con un intervalo de muestreo de 20 minutos, la memoria cubre más

de 3 meses en el caso de iButton (DS1922L, Dallas Semiconductor) y de más de un año

en el caso de TidbiT (UTBI-001, Onset Computer Corporation). Una importante

limitación del uso de series de tiempo de temperatura para caracterizar el régimen de

sumersión es que en estricto rigor este método mide alturas (ESL, AWR) y no

directamente métricas de sumersión (como porcentaje de sumersión o duración máxima

de la emersión). Otra limitación importante es que independientemente de la frecuencia

de adquisición de datos de temperatura, la resolución temporal del método es baja, un

dato (ESL) por ciclo de mareas (12hrs aprox). Esto en el mejor de los casos, ya que la

detección del ESL requiere condiciones meteorológicas que favorezcan el calentamiento

del sensor durante la exposición aérea, como por ejemplo altas temperaturas y elevada

radiación solar. Desde el trabajo de Harley and Helmuth (2003) se desprende que en

latitudes medias el ESL no puede ser calculado en los meses fríos y aun en verano para

las mareas bajas nocturnas. En nuestra experiencia, durante meses de invierno, la

sumersión puede generar leves aumentos en vez de descensos en la temperatura

 19

registrada en el intermareal. Además, la estimación del ESL sería muy difícil en la zona

intermareal baja de sectores expuestos al oleaje ya que la emersión puede ser tan breve

que el sensor no alcanza a calentarse significativamente por sobre la temperatura del

mar. Por otra parte las series de temperatura utilizadas corresponden a loggers

biomiméticos, los que generalmente alcanzan mayores temperaturas que los loggers

convencionales (Fitzhenry et al. 2004), por lo que es necesario determinar si los

umbrales de detección del ESL son adecuados con loggers de temperatura

convencionales (no modificados). Finalmente, la pérdida de loggers por acción del

oleaje o por fallas en el funcionamiento de los sensores (Harley and Helmuth 2003;

Lima et al. 2011), demandan un trabajo de terreno más frecuente que lo indicado por la

capacidad de almacenamiento, con objeto de chequear el funcionamiento los loggers y

reemplazar los loggers dañados o extraviados.

Mislan et al. (2011) caracterizaron regímenes de sumersión utilizando series de

tiempo de presión, registradas con un sensor instalado en la zona intermareal. El método

utiliza la ecuación hidrostática para estimar la altura de la columna de agua de mar

desde series de tiempo de presión. Una vez que se calcula la serie de tiempo de columna

de agua de mar, se infiere sumersión cuando la columna de agua es mayor a cero (y

emersión en caso contrario). Luego estas series de tiempo se ocupan para determinar la

duración de tres estados: emersión continua, sumersión continua y sumersión

intermitente. De esta manera Mislan et al. (2011) cuantificaron el régimen de sumersión

para el intermareal medio de 10 sitios a lo largo de la costa Pacífica de USA durante un

mes de verano, realizando posteriormente proyecciones de largo plazo. Una posible

fuente de error en esta metodología se produce en la transformación de datos continuos

de presión a datos dicotómicos (sumersión vs emersión). Puesto que cuando el sensor

está expuesto al aire la altura de columna de agua es siempre cero, el punto de corte
 20

entre sumersión y emersión coincide con el peak de la distribución de observaciones.

Ello hace el método muy sensible a errores en los registros de presión que se usan para

calcular la altura de la columna de agua. Esta metodología carece de una validación

empírica. En nuestra experiencia, el logger de presión sugerido por los autores (Onset

HoboH 13-Foot Depth Data Loggers), aunque funciona bien en el submareal, tiende a

descalibrarse cuando es instalado en el intermareal por periodos largos de tiempo (>1

mes). La magnitud del “drift” en el sensor es suficiente para producir errores

importantes en la estimación de la altura de la columna de agua afectando así la

discriminación entre sumersión y emersión. Otra desventaja es la capacidad memoria

del logger (aproximadamente 21.700 datos) que impone un compromiso entre

frecuencia de adquisición de datos y frecuencia de descarga de datos en terreno. Por

ejemplo para una frecuencia de descarga mensual, el intervalo para la adquisición de

datos es de dos minutos. Dependiendo de las limitaciones logísticas (distancias y

personal) y los objetivos del estudio, la tasa de adquisición de datos podría ser

insuficiente para caracterizar el régimen de sumersión.

Las limitaciones de las tres metodologías disponibles nos motivaron a

desarrollar una nueva metodología para caracterizar regímenes de sumersión de

organismos que habitan en el intermareal rocoso expuesto al oleaje. Y puesto que

muchas de las limitaciones de dichas metodologías están asociadas al uso de sensores en

zonas de impacto de olas, nos propusimos que esta nueva metodología utilizara

telemetría mediante el procesamiento de imágenes de video. Los movimientos de la

superficie del mar, como mareas, corrientes marinas y el oleaje producen señales

visuales que pueden ser capturadas por las imágenes que se suceden en un video y

cuantificados mediante procesamiento computacional (Holman et al. 1993). Desde la

década de los 80 la telemetría por procesamiento de imágenes de video ha sido

 21

exitosamente utilizada en investigación de oceanografía costera (Holman and Stanley

2007; Van Koningsveld et al. 2007). Entonces, nuestra expectativa es que la

caracterización del régimen de sumersión por telemetría mediante el procesamiento de

imágenes de video, supere algunas de las limitaciones de las metodologías actualmente

disponibles y pueda capturar fehacientemente importantes aspectos del régimen de

sumersión de los organismos intermareales, tales como la proporción de tiempo que

transcurren en sumersión/emersión, la duración y horario de emersiones prolongadas, la

variabilidad espacial y temporal en los patrones de sumersión a que estos organismos

están expuestos.

Materiales y procedimientos

Materiales--- Los principales materiales que se requieren son una cámara de video y

referencias visuales. Las referencias visuales debieran ser de un material resistente al

oleaje y deben ser instaladas en forma segura sobre la roca (ej. con tornillos o pegadas

con masilla epóxica) en los puntos de interés. Las referencias visuales son de color

blanco mientras que la roca es usualmente oscura (ej. negra, gris, café oscuro), de esta

manera durante la emersión se produce un contraste de color entre la referencia visual y

la roca adyacente. Deben ser suficientemente grandes para ser captadas por la cámara de

video, pero suficientemente pequeñas para presentar un régimen de sumersión

homogéneo sobre su superficie.

La cámara de video debe ser instalada en una posición cuya altura y distancia

respecto a las referencias visuales permita visualizarlas adecuadamente y al mismo

tiempo estar protegida del impacto de las olas y el spray marino. Puede usarse una

cámara de video outdoor o acomodar una carcasa protectora a una cámara de video

indoor. Cámaras de video-vigilancia estándar tienen una resolución de 2MP, lo que es

adecuado para el método telemétrico. Y la conexión IP (protocolo de internet) de estas

 22

cámaras facilita el almacenamiento de los videos mediante transferencia por internet a

un notebook. El costo de estas cámaras de video (2MP), es de alrededor de 400-500

dólares. Se requiere acceso permanente a una fuente de poder y a Internet, y además un

computador para almacenar los videos. Es fundamental asegurar la estabilidad de la

cámara durante las grabaciones, sugiriéndose el uso de cables tensores.

Adquisición de videos--- Se debe programar el horario de grabación, para

aprovechar al máximo las horas de luz y se recomienda una tasa de adquisición de

imágenes (frame rate) igual o superior a una imagen por segundo (1fps), para poder

capturar eventos de olas. Para la correcta asignación del tiempo a las imágenes se debe

sincronizar la hora de la cámara con una fuente oficial desde un servidor (NTP).

Procesamiento de imágenes--- El procesamiento de imágenes se basa en el contraste

de color entre la referencia visual, de color blanco y la roca oscura, ya que este contraste

se reduce o cancela cuando el agua de mar cubre la referencia visual y la roca

adyacente. Las etapas del procesamiento de imágenes, esquematizadas en la Fig. 1,

fueron implementadas utilizando el software Matlab (MATLAB R2010a).

El primer paso es la transformación de videos digitales a matrices de datos

(González 2002), las que tienen el alto y el ancho de la imagen, como primera y

segunda dimensión (en pixeles), respectivamente, la tercera dimensión es el color. En

nuestro caso, se eligió el sistema RGB, en que los colores son representados por la

combinación de intensidades (0 a 255) de tres canales primarios de color (Rojo, Verde y

Azul). La cuarta dimensión de la matriz es el tiempo, representada por las imágenes

secuenciales en los videos. Para transformar videos digitales a matrices Matlab

proporciona funciones adecuadas (mmreader or videoread dependiendo de la versión).

 23

El segundo paso es la selección de las coordenadas (pixeles) del centro de la

referencia visual y un sector de roca adyacente. Se seleccionó una imagen de emersión

para cada video. Estas imágenes de emersión fueron exploradas secuencialmente en

pantalla para seleccionar y guardar las coordenadas requeridas, video a video, usando la

función “ginput” de Matlab.

El tercer paso es la extracción de series de tiempo de intensidad de color en las

coordenadas de la referencia visual y de la roca adyacente. Solo es necesario extraer la

intensidad de color azul. Usamos el color azul, porque este era el color que presentaba

menor intensidad para la roca en emersión. Entonces se calcula el coeficiente de

intensidad de color azul entre la roca y la referencia visual. De esta manera, estados de

emersión están asociados a cocientes cercanos a cero, mientras que estados de

sumersión a cocientes cercanos a uno. En nuestra experiencia, el paso de emersión a

sumersión genera rápidos aumentos del cociente Roca/Referencia, mientras que el paso

de sumersión a emersión puede ser más gradual y generar valores intermedios del

cociente. Por ello, es necesario definir un punto de corte que separe estas condiciones.

El cuarto paso es el cálculo de este punto de corte, el que se obtiene desde la

distribución de frecuencias de los cocientes Roca/Referencia, para un conjunto amplio

de videos (ejemplo una semana, un mes). La distribución de frecuencias debiera ser

fuertemente bimodal, con un peak en emersión y otro en sumersión (Fig. 2). El punto de

corte para separar estas dos condiciones se debe calcular como el mínimo valor de la

pendiente de la distribución acumulada del cociente Roca/Referencia (Fig. 2).

El quinto paso es la aplicación del punto de corte para clasificar los valores del

cociente Roca/Referencia como emersión si estos son mayores que el punto de corte y

como sumersion si son iguales o menores al punto de corte. Los tiempos asociados a la
 24

serie de sumersión (cada imagen) se obtienen desde la hora de inicio del video,

contenido en el nombre del archivo de video, y la tasa de adquisición de imágenes.

Métricas de sumersión---A partir de las series de tiempo de sumersión es posible

calcular el porcentaje de sumersión, como la proporción de imágenes de sumersión

respecto al total de imágenes en un intervalo de tiempo. También es posible

individualizar los eventos de sumersión y de emersión permitiendo el cálculo de

variadas métricas que caracterizan el régimen de sumersion, como por ejemplo la

duración máxima de la emersión y el número de eventos de sumersión. Además, las

series de tiempo también permiten estimar la sumersión intermitente y la

emersión/sumersión continua como en Mislan et al. (2011). Para el cálculo del ESL y el

AWR (Gilman et al. 2006; Harley and Helmuth 2003) se requiere, en adición a las

series de tiempo de sumersión, series de tiempo de alturas de marea.

Evaluación

Sitio de estudio---La validación se realizó en Las Cruces, Chile central (33°30’S,

71°38’W), al interior del área marina costera protegida de la Estación Costera de

Investigaciones Marinas (ECIM) de la Pontificia Universidad Católica de Chile (PUC).

El área de estudio consistió en una plataforma rocosa directamente expuesta a la acción

del oleaje.

Telemetría---Las referencias visuales fueron placas plásticas blancas de 20*20*0,2

cm, las que se instalaron a alturas representativas de especies que habitan en la zona

intermareal media y baja, siguiendo clasificación de (Castilla 1981). Se utilizó una

cámara de video IP (Vivotek 7160) con resolución de 2MP instalada sobre el techo de

un edificio del ECIM, a 85 m de distancia lineal y app. 35 m altura con respecto a la

plataforma rocosa de estudio. La cámara fue protegida de la humedad ambiental

 25

mediante una carcasa protectora (o housing) y el anclaje fue reforzado con cables

tensores.

Para facilitar la grabación de imágenes, la cámara se conectó a internet. La

configuración de adquisición de videos se programó entre las 10:00 y las 17:00 h a una

tasa de una imagen por segundo (1fps), a 2MP de resolución. El formato de grabación

usado fue Windows Media Video (*.wmv). Para reducir el tamaño de los archivos sólo

píxeles de un área de interés fueron incluidos, resultando en ventanas de 224*672

píxeles. Además se dividió el registro diario en bloques contiguos de quince minutos.

De esta manera resultaron archivos de videos de aproximadamente 40 MB c/u, los que

se etiquetaron con un nombre correlativo a la fecha y hora de inicio, usando un

computador sincronizado con un servidor NTP (ntp.shoa.cl).

El procesamiento de imágenes para obtener las series de tiempo de sumersión se

realizó como se describe en la sección “Material y procedimientos”.

Observaciones directas---Para validar el método telemétrico, se realizaron 13

registros de series de tiempo de sumersión de aprox 15 min por observación directa en

terreno entre el 1 y el 10 de febrero de 2012 (Tabla 3). Dos observadores se instalaron

sobre rocas a < 5 m de las referencias visuales. Mientras un observador determinaba la

sumersión y emersión de una referencia visual a la vez, el segundo observador

registraba la información en un notebook equipado con un cronómetro creado en

MatLab. La hora del notebook fue sincronizada con el mismo servidor NTP que se usó

para la adquisición de videos. La combinación de diferentes posiciones intermareales

con la variación temporal en altura de mareas y olas proporcionó un amplio rango de

condiciones de sumersión. Por ejemplo, las observaciones directas del porcentaje de

sumersión fluctuaron entre 0,7 a 76,8% y la duración máxima de la emersión duró entre

6 y 325s (Tabla 3).

 26

Validación---Se observó alta similitud entre las series de tiempo de sumersión

obtenidas por procesamiento de imágenes de video y las obtenidas por observación

directa en terreno (Fig. 3), sin importar las características de los eventos de sumersión.

Seis métricas de sumersión fueron calculadas: 1) Porcentaje de sumersión, 2) Número

de eventos de sumersión, 3) Duración máxima de la emersión, 4) Duración promedio de

la emersión, 5) Duración máxima de la sumersión, 6) Duración promedio de la

sumersión.

Las seis métricas fueron muy similares entre el método telemétrico y la observación

directa en terreno (Fig. 4). Las regresiones lineales entre las observaciones directas,

consideradas aquí como la variable independiente, y las obtenidas por el método

telemétrico mostraron menos de 6% de varianza no explicada (Tabla 4). Más aún, el

porcentaje de sumersión y la duración máxima de la emersión, presentan una varianza

no explicada menor al 1%. En todos los casos, el intercepto no fue significativamente

diferente de cero (H01: β0=0, p>0.05, g.l.=11), lo que sugiere que el método cuantifica

adecuadamente los valores bajos para las seis métricas. La pendiente fue generalmente

cercana a uno, especialmente en el caso de duración promedio de la sumersión, duración

máxima de la emersión, porcentaje de sumersión y número de eventos de sumersión,

aunque en varios casos las desviaciones de la pendiente de igualdad fueron

estadísticamente significativas (Tabla 4). En esos casos, puede existir un leve sesgo para

los valores altos. Por ejemplo, para porcentajes de sumersión mayores a 70%, el método

telemétrico puede subestimar hasta en un 8% el porcentaje de sumersión observada.

Para cada métrica, los errores se calcularon como la diferencia entre los valores

obtenidos mediante el método telemétrico y aquellos obtenidos en terreno mediante

observación directa. Se calculó el promedio del error como un indicador de sesgo o

error sistemático (Helmuth et al. 2011; Lima and Wethey 2009) y el promedio del error
 27

absoluto como un indicador de la magnitud promedio de los errores, es decir como un

indicador de exactitud (Helmuth et al. 2011; Willmott and Matsuura 2005). Para la

mayoría de las métricas la magnitud del promedio del error fue menor al 5% del rango

de variación observada (Tabla 5), lo que es indicativo de un bajo grado de errores

sistemáticos en el método telemétrico. El promedio del error fue especialmente bajo

para la duración máxima de la sumersión, la duración máxima de la emersión y el

porcentaje de sumersión (Tabla 5). Por el contrario la métrica con mayor grado de

promedio del error fue el número de eventos de sumersión (-8,2%).

Las métricas con un menor promedio del error absoluto (< 5%), i.e. mayor

exactitud en las mediciones, fueron porcentaje de sumersión y duración máxima de la

emersión (Tabla 5). El resto de las métricas de sumersión presentaron promedios del

error absoluto entre 5,7 y 9,0%. La métrica con mayor promedio del error absoluto fue

el número de eventos de sumersión.

En conclusión el método telemétrico representa con una alta exactitud las series

de tiempo de sumersión y las seis diferentes métricas de sumersión evaluadas,

especialmente para la duración máxima de la emersión y el porcentaje de sumersión.

Discusión

El método telemétrico tuvo un satisfactorio desempeño en la medición de seis

diferentes métricas de sumersión. En comparación, el único otro método validado

empíricamente para cuantificar aspectos del régimen de sumersión que está actualmente

disponible es el inmersómetro (Venegas et al. 2002).

A diferencia de metodologías de medición in situ, el método telemétrico no

requiere trabajo en terreno para descargar datos o para chequear el correcto

funcionamiento de los sensores. Además, al evitar el contacto directo entre sensores y

oleaje se reduce el riesgo de pérdida, daño o des-calibración de sensores y el

 28

consiguiente riesgo para la continuidad de las series de tiempo. El uso de internet (cable

o Wi-Fi), elimina o reduce mucho el problema de almacenamiento de datos y así se

puede aumentar la frecuencia y duración de la adquisición, lo cual es ideal para la

caracterización del régimen de sumersión en zonas expuestas al oleaje. De hecho, una

de las principales ventajas del método telemétrico es su alta resolución temporal la que

permite un cálculo confiable de una diversidad de métricas que caracterizan diferentes

aspectos del régimen de sumersión y que pueden ser de mucha importancia al evaluar

las respuestas y adaptaciones de organismos a la vida en el intermareal. El método

telemétrico permite calcular tiempos acumulados y porcentaje de sumersión (como el

inmersómetro de Venegas et al. 2002), duración de la emersión continua, la sumersión

continua y la sumersión intermitente (como en el método de sensores de presión de

Mislan et al. 2011) y en caso de contar con series de tiempo de altura de marea, es

posible evaluar el ESL y el AWR (como en el método de series de tiempo de

temperatura de Gilman et al. 2006 y de Harley and Helmuth 2003).

De las metodologías actualmente existentes, la única que también proporciona

series de tiempo de sumersión es la de Mislan et al. (2011), que utiliza sensores de

presión. Lamentablemente, Mislan et al. (2011) no proporcionan estimaciones para las

seis métricas evaluadas en este trabajo. Sin embargo la frecuencia de adquisición de

datos, impuesta por la capacidad de almacenamiento del logger, podría ser demasiado

baja para estimar correctamente algunas de nuestras métricas. Por ejemplo, en el método

de Mislan et al. (2011) la clasificación como sumersión intermitente requiere entre 1 y

14 observaciones de sumersión de un total de 15 observaciones a lo largo de media

hora. Esto implica que cuando el porcentaje de sumersión sea mayor a cero pero inferior

a 6,7% (expresión porcentual de 1/15) lo más probable es que esta metodología

clasifique erróneamente las ventanas de tiempo como emersión continua en vez de

 29

sumersión intermitente. En las mediciones de terreno observamos 3 casos de

porcentajes de sumersión inferiores a 6,7%, los que pueden ser muy relevantes en

términos de determinar la temperatura máxima que pueden alcanzar organismos.

El costo de estas cámaras de video IP (2MP, indoor + housing u outdoor), es de

alrededor de 400-500 dólares. Este costo es superior al costo del inmersómetro

(Venegas et al. 2002) y al costo de los loggers biomiméticos utilizados para el cálculo

del ESL (Gilman et al. 2006; Harley and Helmuth 2003), pero inferior al costo del

sensor de presión requerido por Mislan et al. (2011). Sin embargo debe considerarse el

beneficio adicional de la cámara de video de poder monitorear simultáneamente

regímenes de sumersion en diferentes posiciones intermareales, dentro de un mismo

campo de visión de la cámara.

La principal limitación del método telemétrico propuesto es que no puede

realizar registros durante la noche (Holman et al. 1993; Holman and Stanley 2007). Esta

puede ser una limitación importante en regiones en donde las condiciones ambientales

más estresantes para organismos intermareales ocurren durante la noche. También es

posible que niebla densa o lluvia muy intensa obstruyan los videos, impidiendo su

adecuado procesamiento.

La metodología telemétrica aquí propuesta puede ser utilizada en un amplio

rango de condiciones y pensamos que favorecerá la caracterización detallada del

ambiente físico experimentado por los organismos intermareales. Series de tiempo o

métricas de sumersión confiables y de alta resolución temporal pueden ayudar a avanzar

mucho en estudios eco-fisiológicos y a entender mejor adaptaciones a la vida en el

ambiente intermareal. Además, series de tiempo de sumersión o métricas confiables

pueden servir de input para modelos mecanicistas que permiten predecir temperaturas

corporales (e.g. Denny et al. 2006; Helmuth 1998; Wethey et al. 2011) y desecación
 30

(e.g. Iacarella and Helmuth 2012), como también sobrevivencia, crecimiento y

reproducción (Matzelle et al. 2015; Van Der Meer 2006). La caracterización del

régimen de sumersión podría además ayudar a explicar y modelar las variaciones

espacio-temporales en tasas de reclutamiento de especies del intermareal (Navarrete et

al. 2015; Tapia and Navarrete 2010) mortalidad masiva de invertebrados (e.g. Harley

2008) y blanqueamiento de algas intermareales (e.g. Martone et al. 2010; Wieters et al.

2013). Puesto que en las comunidades intermareales los efectos eco-fisiológicos del

cambio climático dependerán del régimen de sumersión (Helmuth et al. 2006; Mislan et

al. 2009), y que el cambio climático incluye variación en la intensidad de vientos

(Belmadani et al. 2014; Garreaud and Falvey 2009; Rhein et al. 2013; Wang et al. 2015)

y altura de ola (Dobrynin et al. 2015), resulta de la mayor relevancia el contar con

métodos de cuantificación de los regímenes de sumersión en regiones del mundo

expuestas a oleaje y el método telemétrico propuesto representa un avance muy

significativo en esa dirección.

Comentarios y recomendaciones

Para la implementación del método telemétrico es fundamental considerar el

acceso a energía para el funcionamiento de la cámara y de Internet para la transmisión

de datos. En este trabajo contamos con la facilidad de instalar la cámara de video sobre

un edificio de investigación con acceso a energía, a internet y con acceso humano

restringido. Es importante asegurar la estabilidad de la cámara ya que el método supone

que las coordenadas de la referencia visual y la roca adyacente se mantienen constantes.

Dependiendo de las capacidades computacionales, un tamaño de video muy

grande podría ralentizar el procesamiento de imágenes. Para generar tamaños de video

pequeños sin reducir la tasa de adquisición de imágenes, se puede programar la

 31

adquisición de videos en bloques pequeños (e.g. 10-15 min) y excluyendo del registro

áreas que no son de interés.

Para aplicaciones de largo plazo es importante evitar fouling sobre las

referencias visuales que pudiera modificar el color de éstas, para lo cual se recomienda

usar referencias visuales de superficie lisa. Posteriormente a la realización de este

trabajo, las referencias visuales se mantuvieron por un mes y se observó escaso

desarrollo de biofilm, de fácil remoción (con una esponja de cocina) y que no alcanzó a

afectar el color de las referencias visuales.

Uno de los primeros pasos en esta metodología es la selección de coordenadas

que representan la referencia visual y la roca adyacente. En este estudio esa selección de

coordenadas se realizó de manera manual. Sin embargo este paso puede ser

automatizado aplicando un algoritmo de auto-detección de bordes (González 2002). En

nuestro caso las referencias visuales ocupaban muy pocos pixeles como para ocupar

auto-detección de bordes, por lo que se recomienda aumentar el número de pixeles

ocupados por las referencias, lo que se logra fácilmente añadiendo un zoom óptico a la

cámara de video.

La exactitud del procesamiento de imágenes para caracterización de patrones de

sumersión podría ser mejorada aumentando la tasa de adquisición de imágenes, por

sobre 1Hz. Durante las observaciones en terreno registramos que un 16% de los eventos

de sumersión y un 21% de los eventos de emersión tuvieron una duración inferior a un

segundo. Aunque estos cortos eventos contribuyen muy poco a los tiempos totales de

sumersión/emersión, para cierto tipo de estudios (ej. Comportamiento, temperatura

corporal máxima) pueden ser importantes y pueden dar cuenta de la subestimación del

número de eventos de sumersión que se observó en este estudio.

 32

En nuestro estudio la señal se basó en el contraste de color azul entre la

referencia visual y la roca adyacente, que dio buenos resultados. Dependiendo de las

condiciones de color del ambiente, en otros estudios puede usarse una referencia visual

de componentes RGB (rojo, verde, azul) desbalanceados, de manera de generar una

señal basada en el contraste entre dos diferentes canales de color de la referencia visual.
 33

Tablas
Tabla 1. Características generales de las metodologías disponibles para cuantificar el régimen de sumersión en el intermareal rocoso.

Método Autores Variable Variable Principio

original de sumersión de
medida calculada funcionamiento
Inmersómetro Venegas et al. (2002) Tiempo Porcentaje Se utiliza la conductividad eléctrica del agua de
de sumersión mar para activar un contador de segundos
instalado en terreno.

Series de Harley & Helmuth (2003) Temperatura Altura efectiva de Bruscas caídas de temperatura permiten detectar
temperatura Gilman et al. (2006) costa (ESL) la primera sumersión durante el ascenso de
Ascenso promedio marea y la predicción de marea para ese
de ola (AWR) momento corresponde al ESL. El AWR se
calcula como la diferencia entre el ASL (altura
absoluta de costa) y el ESL promedio.
Series de Mislan et al. (2011) Presión Serie de tiempo de La ecuación hidrostática permite calcular la
tiempo de sumersión columna de agua de mar y entonces deducir los
presión Duración de estados de emersión y sumersión.
emersión continua,
sumersión continua y
sumersión
intermitente
 34

Tabla 2. Principales ventajas y desventajas de las metodologías disponibles para cuantificar el régimen de sumersión en el intermareal rocoso.

Método Ventajas Desventajas Costo Estimado (USD)

Inmersómetro El método más económico. Se requiere una inspección visual in situ del Los materiales para su
Cuenta con una validación aparato para obtener cada dato de sumersión. construcción suman cerca de
empírica. No se obtiene información temporal sobre la $40 (Venegas et al. 2002)
sumersión (horarios y duraciones de eventos)
Fallas de funcionamiento en exposición a
condiciones marinas por largos periodos (días).
Series de Una única descarga de datos Las unidades de ESL y AWR corresponden a Los materiales para
temperatura permite potencialmente alturas y no a tiempos de sumersión. confeccionar un logger
caracterizar el patrón de sumersión Independientemente de la frecuencia de biomimético de mitílido
durante un tiempo prolongado muestreo de la temperatura, el ESL puede cuestan unos $130 (Lima et
(semanas, meses). calcularse como máximo una vez para cada al. 2011)
ciclo de marea (aprox. c/12 hrs).
Se esperaría que el ESL no pueda ser
calculado en periodos de baja irradiación solar
(noche) ni durante días fríos (otoño, invierno).
El ESL no podrá ser calculado si la
sumersión es demasiado frecuente (el logger no
alcanza a calentarse) o demasiado infrecuente
(emersiones que duran más que la fase
ascendente de mareas)
Series de La frecuencia de muestreo de Compromiso entre frecuencia de adquisición El logger de presión para
tiempo de presión es la misma frecuencia con de datos y frecuencia de descarga de datos en agua de mar sugerido cuesta
presión que se obtienen los datos de la terreno. unos
serie de tiempo de sumersión.  Carece de una validación empírica. $595
Desde series de sumersión (http://www.onsetcomp.com/)
pueden calcularse diferentes
métricas de sumersión.
 35

Tabla 3. Condiciones de marea y oleaje durante las observaciones visuales directas del régimen de sumersión, utilizadas para la validación del
método telemétrico. La altura de marea corresponde a simulaciones mediante el software Tides 3.8 para la costa de Valparaíso (a 52km en línea
recta de Las Cruces). Las series de tiempo para propiedades de oleaje fueron compradas a Buoyweather (http://www.buoyweather.com) y
corresponden a predicciones retrospectivas (hindcast) del modelo global de olas NOAA’s WAVEWATCH III, para un punto en mar abierto (33°
30’S, 72°W), a 34 km de la costa de Las Cruces. Las serie de tiempo de propiedades de oleaje original tiene un intervalo de 3 hrs por lo que los
valores aquí presentados corresponden a interpolaciones lineales.

Duración
Día Hora de inicio de la observación Altura Altura Periodo Dirección
N° Posición (dd-mm-yyyy) de la observación (min) de marea (m) de ola (m) de ola (s) de ola (°)
1 Intermareal medio 02/02/2012 12:49:00 15 0,69 2,51 9,84 225,54
2 Intermareal medio 09/02/2012 13:37:00 15 1,01 2,60 17,45 289,85
3 Intermareal medio 10/02/2012 12:33:00 14 1,42 2,51 15,91 292,13
4 Intermareal bajo 01/02/2012 14:21:00 15 1,02 2,74 11,95 218,10
5 Intermareal bajo 02/02/2012 10:41:00 15 0,67 2,62 9,75 225,16
6 Intermareal bajo 02/02/2012 13:06:00 15 0,71 2,49 9,85 225,58
7 Intermareal bajo 06/02/2012 11:06:00 15 1,06 2,44 13,09 229,82
8 Intermareal bajo 06/02/2012 12:55:00 15 0,67 2,45 13,09 229,70
9 Intermareal bajo 06/02/2012 13:47:00 15 0,52 2,46 13,09 229,63
10 Intermareal bajo 09/02/2012 11:26:00 15 1,41 2,60 17,51 290,57
11 Intermareal bajo 09/02/2012 14:12:00 15 0,85 2,60 17,43 289,80
12 Intermareal bajo 10/02/2012 11:39:00 15 1,45 2,53 15,90 291,50
13 Intermareal bajo 10/02/2012 12:13:00 15 1,44 2,52 15,91 291,91
 36

Tabla 4. Estadísticas de regresión lineal simple entre datos observados y datos estimados mediante el método telemétrico, para 6 métricas de
sumersión. Se proporciona el coeficiente de determinación (R 2), el intercepto (b0), el error estándar del intercepto (Sb0), la pendiente (b1) y el
error estándar de la pendiente (Sb1). Se somete a prueba tres hipótesis. Que el intercepto es igual a cero (H01:β0=0), que la pendiente es igual a
cero (H02:β1=0) y que la pendiente es igual a uno (H03:β1=1). Se proporciona el valor de distribución de t-student (t) y el valor de probabilidad
asociado (p). El número de pares de datos fue trece y los grados de libertad once

H01:β0=0 H02:β1=0 H03:β1=1

2
Métrica de sumersión R b0 Sb0 b1 Sb1 t p t p t p
Porcentaje de sumersión 99,5 0,658 0,763 0,906 0,019 0,862 0,407 48,294 3,680E-14 -5,011 3,958E-04
Número de eventos de sumersión 95,9 0,340 4,236 0,869 0,054 0,080 0,937 15,958 5,931E-09 -2,408 0,035
Duración máxima de la emersión 99,1 -0,916 4,258 1,065 0,030 -0,215 0,834 35,474 1,074E-12 2,173 0,052
Duración promedio de la emersión 94,4 -2,608 4,829 1,335 0,093 -0,540 0,600 14,309 1,871E-08 3,590 0,004
Duración máxima de la sumersión 95,0 -1,959 0,926 1,238 0,082 -2,117 0,058 15,137 1,036E-08 2,909 0,014
Duración promedio de la sumersión 95,3 0,084 0,260 1,041 0,069 0,322 0,754 15,016 1,127E-08 0,586 0,570
 37

Tabla 5. Promedio del error y promedio del error absoluto para seis métricas de sumersión evaluadas mediante el método telemétrico. Se
entregan los errores en sus unidades originales y en porcentaje, estandarizando por el rango de variación de las observaciones directas en terreno.

Métrica de sumersión Rango de variación Promedio del error Promedio del error absoluto
en las observaciones
directas (en terreno) Unidades originales Estandarizado Unidades originales Estandarizado
Porcentaje de sumersión 76,2% -2,2% -2,9% 2,6% 3,4%
Número de eventos de sumersión 105,0 -8,6 -8,2% 9,4 9,0%
Duración máxima de la emersión 319,6 seg 5,2 seg 1,6% 7,9 seg 2,5%
Duración promedio de la emersión 146,9 seg 6,8 seg 4,6% 8,4 seg 5,7%
Duración máxima de la sumersión 20,8 seg 0,3 seg 1,4% 1,3 seg 6,2%
Duración promedio de la sumersión 5,7 seg 0,2 seg 3,5% 0,4 seg 7,0%
 38

Figures

Figura 1. Método telemétrico para caracterización del régimen de sumersión en el

intermareal rocoso a partir del procesamiento de imágenes de video. A la izquierda se
muestran las etapas de principio a fin. A la derecha se ilustra o proporciona detalle de las
etapas.
 39

Figura 2: Ejemplo de cálculo del punto de corte entre emersión y sumersión, para la señal
cociente de intensidad de color azul entre roca y referencia visual. Las gráficas para el
intermareal medio están a la izquierda y para el intermareal bajo, a la derecha.
Ocasionalmente la señal puede tomar valores ligeramente mayores a uno debido a que el
color del agua de mar no es completamente homogéneo, pero para el cálculo del punto de
corte se ocupan sólo valores de señal<=1. El punto de corte se elige como el mínimo de la
pendiente de la distribución acumulada de la señal.
 40

Figura 3. Ejemplos de comparación entre series de tiempo de sumersion obtenidas mediante el método telemétrico (arriba en cada
panel) y las obtenidas por observación directa en terreno (abajo en cada panel).
 41

Figura 4. Gráficas de dispersión entre observaciones directas en terreno (eje x) y

mediciones mediante el método telemétrico (eje y) para seis métricas de sumersión.
Estas métricas fueron evaluadas para 13 intervalos de 14−15 minutos. La línea diagonal
corresponde a la igualdad (X=Y).
 42

Referencias
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 46

CAPÍTULO II

III. Más allá de la marea: Caracterización

empírica de regímenes de sumersión para
organismos intermareales de ambientes
expuestos al oleaje
 47

Resumen

A pesar de la relevancia de los regímenes de sumersión sobre la eco-fisiología de

los organismos que habitan el intermareal, nuestro conocimiento de estos regímenes
para las costas expuestas al oleaje es insuficiente debido al escaso registro empírico y a
las limitaciones de las metodologías utilizadas. En este capítulo se utilizó el método
telemétrico, desarrollado en el capítulo 1, para caracterizar el régimen de sumersión del
intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile central en sus niveles medio y bajo,
dónde se observa la zona de mitílidos y el límite superior de algas laminariales,
respectivamente. Además se exploró, mediante modelación estadística, la influencia de
la altura de la marea y la ola sobre el porcentaje de sumersión y la ocurrencia de
emersiones prolongadas. También se realizó, en la medida que las publicaciones
disponibles lo permitían, una comparación geográfica de regímenes de sumersión entre
diferentes costas expuestas al oleaje. Los resultados indican que en el intermareal
rocoso de Chile central los organismos experimentan, en promedio, porcentajes de
sumersión relativamente bajos y emersiones de duración poco prolongada, debido a la
ocurrencia de numerosos pero breves eventos de sumersión durante la mayor parte del
tiempo. Notablemente, los resultados muestran que gran parte de la zona intermareal de
Chile central, desde las bandas característicamente identificadas como ‘intermareal
bajo’, se encuentran por sobre el límite de las mareas más altas. Esto significa que los
organismos “intermareales” de Chile central son estrictamente dependientes del oleaje
para su subsistencia. A pesar de que la naturaleza intermitente de la sumersión indica
que las olas son la causa primaria de la sumersión, los modelos estadísticos muestran
que la altura de marea modula fuertemente el régimen de sumersión. Sin embargo, la
incorporación de la altura de ola permite aumentar la calidad de la reconstrucción del
régimen de sumersión, en especial cuando la altura de ola se desvía del valor promedio.
El régimen de sumersión del intermareal de la costa de Chile central presentó
diferencias cualitativas con respecto a lo publicado para la costa oeste de USA. Se
discute la importancia de la caracterización de regímenes de sumersión para el diseño e
interpretación de experimentos fisiológicos. También se discuten las posibles
aplicaciones de los modelos de sumersión para identificar factores que determinan
patrones ecológicos y para anticipar consecuencias ecológicas del cambio climático.
 48

Abstract

Despite the relevance of submersion regimes on eco-physiology of organisms

inhabiting the intertidal zone, our knowledge of these regimes at wave exposed coasts is
insufficient due to the limited empirical record and the limitations of the used
methodologies. In this chapter, we used the remote sensing method developed in
Chapter 1, to characterize the submersion regime of wave exposed rocky shores from
central Chile at the mid and low intertidal zone, where the mussels zone and the upper
limit of kelp is observed, respectively. In addition, the influence of the height of tide
and wave on the percentage of submersion and the occurrence of prolonged emersion
was explored through statistical modeling. We also performed, to the extent that
available publications allowed it, a geographical comparison of submersion regimes
among different wave exposed coasts. The results indicate that at the coast of central
Chile, rocky intertidal organisms experience, on average, relatively low percentages of
submersion and low emersion duration, due to the occurrence of numerous but brief
submersion events during most of the time. Notably, the results show that much of the
intertidal zone of central Chile, from the bands typically identified as 'low intertidal' are
above the limit of the highest tides. This means that the "intertidal" organisms from
central Chile strictly depend of waves to survive. Although the intermittent nature of the
submersion indicates that the waves are the primary cause of submersion, the statistical
models show that tidal height strongly modulates the submersion regime. However, the
incorporation of wave height increases the quality of the reconstruction of the
submersion regime, especially when the wave height deviates from the average value.
The submersion regime of intertidal rocky shores from central Chile presented
qualitative differences from what was published for the west coast of USA. The
importance of characterization of submersion regimes for the design and interpretation
of physiological experiments is discussed. The possible applications of models of
submersion regime to identify factors that determine ecological patterns and for
anticipating ecological consequences of climate change are also discussed.
 49

Introducción
Los organismos que habitan la interface mar-tierra alternan entre la sumersión en

el agua marina y la exposición al aire o emersión con una periodicidad regular y

predecible que depende del ciclo de mareas del lugar (Finke et al. 2007), pero que puede

ser fuertemente modificada por el alcance de las olas. Este ambiente de interface mar-

tierra y sus comunidades reciben, por razones históricas, la denominación de

intermareales, aún cuando por efecto del oleaje puedan expandirse por sobre la línea de

más altas mareas (Levinton 2001). El intermareal rocoso es probablemente el ambiente

dónde más notoriamente pueden observarse patrones de zonación o distribución de

organismos formando bandas horizontales que se reemplazan unas a otras a través de un

gradiente ambiental, en este caso de exposición aérea (Barnes and Hughes 1988; Harley

2007). En consecuencia, los investigadores suelen dividir el intermareal en zona alta,

media y baja dependiendo de las bandas de zonación que observan (Castro 2007).

Algunas bandas de zonación son casi “universales” como por ejemplo la dominación

del sustrato por bosques densos de algas en el intermareal bajo y la presencia de una

banda de cirripedios en el límite entre el intermareal medio y alto (Castro 2007;

Townsend 2012). Una banda de zonación que también es frecuente, pero no universal,

es la de mitílidos, que se encuentra entre la banda de cirripedios y la de bosques de

algas.

La notoriedad de estos patrones de zonación y la facilidad de manipulación en

distancias reducidas, ha originado una gran cantidad de estudios experimentales sobre el

efecto de estrés ambiental sobre la fisiología, ecología, límites de distribución y

evolución de tolerancias fisiológicas (Tomanek and Helmuth 2002). Paradójicamente,

muy pocos estudios han cuantificado los regímenes de exposición aérea que
 50

efectivamente experimentan estos organismos. Dadas las dificultades de cuantificar

regímenes de sumersión en este ambiente, históricamente se han usado simplemente las

referencias a las alturas de marea predichas para el lugar de estudio (sin considerar

oleaje), o posiciones verticales relativas en el intermareal. Esta omisión no

necesariamente invalida las conclusiones de dichos estudios, pero ciertamente cuestiona

el realismo de las condiciones ambientales recreadas en muchos estudios de laboratorio,

y también restringe la construcción de modelos predictivos sobre, por ejemplo, las

proyecciones de respuestas a cambio climático de estos organismos.

Puesto que la cuantificación de regímenes de sumersión en zonas expuestas al

oleaje no es una tarea fácil, se han propuesto algunas aproximaciones alternativas a la

medición directa y que permiten una clasificación general de tipos de regímenes de

sumersión. Por ejemplo, combinando el ciclo de mareas y modelos de predicción de

oleaje, Bird et al. (2013) crearon un modelo muy simple que predice variaciones del

nivel del mar a partir de la suma de estos modelos sinusoidales. Luego, usando bases de

datos globales de mareas de TOPEX/POSEIDON y de altura significativa del oleaje

satelital, categorizaron las costas del mundo en tres grandes tipos: Dominadas por

marea, dominadas por oleaje y co-dominadas por estos dos procesos. Líneas de costa

dominadas por marea serían aquellas en que la amplitud de marea es considerablemente

mayor a la altura del oleaje significativo que se observa más de 50% del tiempo. Estas

líneas de costa dominadas por marea corresponden a la definición clásica de intermareal

(Lewis 1964; Stephenson and Stephenson 1972), donde los organismos que la habitan

experimentan alternadamente estados de emersión continua, y sumersión continua

determinados por la altura del intermareal en que se encuentran y el ciclo de marea

imperante (Finke et al. 2007), mientras que la sumersión intermitente, causada por

oleaje, sería de escasa duración. En estas costas se generó una nomenclatura de

 51

referencia de alturas de marea (e.g. MLLW) que fue usada por varias décadas en la gran

mayoría de los trabajos de ecología intermareal desarrollados en todo el mundo,

independientemente del tipo de costa y de su real aplicabilidad. Líneas de costa

dominadas por ola serían aquellas donde la altura de la ola es considerablemente mayor

al rango de mareas. De acuerdo al análisis de Bird et al. (2013), en las líneas de costa

dominadas por oleaje se presentarían tres zonas distintivas: a) una zona más alta,

llamada zona emergente, donde los organismos experimentan alternadamente emersión

continua o sumersión intermitente b) una zona intermedia, llamada zona de olas, donde

los organismos experimentan solamente sumersión intermitente y c) una zona inferior

donde los organismos alternan entre sumersión continua y sumersión intermitente.

Líneas de costa co-dominadas por mareas y olas serían aquellas en que la amplitud de

mareas es similar a la altura de ola, como ocurre por ejemplo a lo largo de gran parte de

las costas temperadas del Pacifico de América del norte y sur (ver Fig. 3 en Bird et al.

2013). En estas costas se manifestarían la zona emergente y la zona inferior, pero no la

zona intermedia. El análisis de Bird et al. (2013) es ciertamente muy útil para distinguir

entre los variados y contrastantes regímenes de sumersión “intermareal” presentes en las

costas del mundo y que desafían las clasificaciones tradicionales (e.g. Lewis 1964;

Ricketts and Calvin 1939; Stephenson and Stephenson 1972). Pero este tipo de

aproximación no permite la cuantificación de un régimen de sumersión para ningún

lugar en particular, por ejemplo, no es posible estimar la duración máxima de la

emersión o el porcentaje de sumersión.

Algunas soluciones para la cuantificación de regímenes de sumersión han sido

propuestas en los últimos años. Harley and Helmuth (2003) utilizaron series de tiempo

de temperatura en el intermareal para calcular el nivel efectivo de costa (o Effective

Shore Level, ESL). El ESL de una determinada posición intermareal es la altura de

 52

marea predicha al momento de su primera sumersión durante el ascenso de la marea.

Este momento es identificado por bruscos descensos de temperatura en el registro de

temperatura intermareal que se obtiene con un termistor anclado al intermareal. Gilman

et al. (2006) propusieron el ascenso promedio de olas (Average Wave Run-up, AWR)

como una manera de realizar comparaciones entre 10 sitios a lo largo de la costa del

océano Pacífico en USA y con diferentes amplitudes de marea. El AWR es la diferencia

entre la altura vertical absoluta de costa (Absolute Shore Level, ASL) y el promedio del

ESL. Los trabajos de Harley and Helmuth (2003) y Gilman et al. (2006) muestran la

utilidad de las series de temperatura intermareal para comparar el grado de exposición al

oleaje entre sitios y cómo pueden ser usados para explicar patrones de distribución de

especies. Sin embargo estas publicaciones no proporcionan métricas de sumersión (por

ejemplo tiempos de emersión/sumersión).

Un método que permite la cuantificación de diferentes aspectos del régimen de

sumersión y no solamente tiempos acumulados (Venegas et al. 2002) es el propuesto

por Mislan et al. (2011), el que utiliza registros frecuentes (cada dos minutos) de

presión en el intermareal registradas con un sensor de presión con capacidad de

almacenamiento de datos. Usando registros de 30 días, los autores caracterizaron el

régimen de sumersión en 10 sitios de la costa oeste de USA, cuantificando la duración

de la sumersión intermitente y de la emersión y sumersión continuas (> 30 min

continuados). Sin embargo, como se discutió en el capítulo anterior, este método

presenta algunas limitaciones relacionadas principalmente con la baja frecuencia de

registros (limitado por la capacidad de memoria del sensor), lo que impide capturar

algunos pulsos de sumersión producidos por olas y que pueden ser importantes en zonas

expuestas al oleaje tanto para estimar correctamente la horas de emersión, como para

cuantificar exposición a altas temperaturas. Por estas razones, aquí se decidió usar la
 53

técnica de telemetría por procesamiento de imágenes descrita en el capítulo anterior,

para caracterizar simultáneamente los regímenes de sumersión en dos bandas o zonas

intermareales características de la costa expuesta al oleaje de Chile central, la zona de

Lessonia spicata, típicamente descrita como la “zona intermareal baja” y la zona de

mitílidos Perumytilus purpuratus, típicamente descritas como la “zona intermareal

media” (Castilla 1981; Santelices 1990).

En las costas expuestas al oleaje de Chile central, que corresponde a una costa

co-dominada por oleaje y mareas de acuerdo al análisis de Bird et al. (2013), se ha

desarrollado un gran número de estudios ecológicos y fisiológicos (Castilla 1981;

Fernandez et al. 2000; Santelices 1990; Thiel et al. 2007), pero no existe una

caracterización cuantitativa del régimen de sumersión dominante al cual estos

organismos están expuestos. Análisis basados en predicciones de mareas y

observaciones puntuales sugieren que estos organismos pueden estar expuestos a

condiciones extremas de estrés térmico debido a que bajos valores de marea durante el

mediodía de verano los expondría a elevados valores de radiación solar y temperatura

del aire (Finke et al. 2009; Finke et al. 2007; Rojas et al. 2000; Soto and Bozinovic

1998). Ignorando el rol del oleaje no es posible proyectar estos estudios a las

condiciones de mediano-largo plazo que experimentan o experimentarán estos

organismos en el futuro. Los objetivos de este capítulo son entonces: (1) Caracterizar el

patrón de sumersión de zonas características del intermareal rocoso expuesto al oleaje

de Chile central mediante la técnica de telemetría. (2) Modelar la influencia conjunta de

las mareas y del oleaje en el régimen de sumersión experimentado a estas zonas

intermareales características y (3) Comparar los regímenes de sumersión medidos con la

información disponible para otras regiones geográficas del mundo.

 54

Materiales y Métodos
1. Sistema de estudio
La investigación se realizó en una plataforma rocosa directamente expuesta a la

acción del oleaje en Las Cruces, Chile Central (33°30’S, 71°38’W), al interior del área

marina costera protegida de la Estación Costera de Investigaciones Marinas (ECIM),

Pontificia Universidad Católica de Chile (UC). Nuestro foco de estudio se centró en dos

bandas o zonas características del sistema litoral expuesto al oleaje de Chile central,

una banda dominada por el mitílido Perumytilus purpuratus que representa la zona

“intermareal media”, y otra banda dominada por el alga laminarial Lessonia spicata (ex

nigrescens) que caracteriza la zona “intermareal baja” (Castilla 1981; Santelices 1990).

Estas bandas o zonas intermareales se han usado como referencia para un gran

número de trabajos ecológicos desarrollados en la costa de Chile (Castilla 1981; Castilla

and Paine 1987; Fernandez et al. 2000; Santelices 1990). Las especies características, P.

purpuratus y L. spicata, son de gran importancia ecológica ya que son los competidores

dominantes por sustrato primario en el intermareal medio (Castilla and Durán 1985;

Navarrete and Castilla 2003; Paine et al. 1985) y bajo (Santelices 1980; Santelices and

Ojeda 1984) de Chile central. Además, ambas especies proveen hábitat a numerosas

otras especies de invertebrados y algas en el intermareal medio (Castilla et al. 1989;

Prado and Castilla 2006) y bajo (Cancino and Santelices 1984; Vasquez and Santelices

1984).

2. Referencias visuales
En el sitio de estudio se anclaron a la roca, mediante tornillos de acero inoxidable,

dos referencias visuales de plástico de 20*20cm y 2 mm de grosor y de un color blanco

que contrastan con la roca oscura. Estas referencias se instalaron en la zona dominada

por P. purpuratus y en el límite superior de distribución L. spicata. La altura absoluta

 55

(ASL) de las referencias visuales se midió con un nivelador laser con respecto a una

cota de marea instalada por el Servicio Hidrográfico y Oceanográfico (SHOA) de la

Armada de Chile el año 2012 (Cota CF-1, al interior del ECIM). Esta cota de referencia

está medida desde el nivel de reducción de sondas, mismo nivel que es ocupado en

Chile para medir y pronosticar el nivel de marea.

A lo largo de este trabajo la denominaciones zona de P. purpuratus, zona de

mitílidos e intermareal medio son equivalentes, pero se emplean para enfatizar

diferentes consecuencias del régimen de sumersión. Lo mismo ocurre para el límite

superior de L. spicata, que es denominada también límite superior de algas laminariales

e intermareal bajo.

3. Adquisición y procesamiento de imágenes de video

La adquisición de las imágenes de video se realizó durante el mes de febrero de 2012.

La cámara de video (IP Vivoteck 7160) fue instalada frente del área de estudio,

aprovechando un punto elevado en el techo de un edificio a 85 m de la plataforma. Se

utilizó una tasa de adquisición de una imagen por segundo, entre las 10:00 y las 17:00

de cada día, pero los videos se dividieron en bloques de quince minutos para reducir el

tamaño de los archivos.

Se programó una adquisición de 203 horas de video (Apéndice A). Fallas en la

adquisición de videos generó una pérdida de 1,9 horas (0,94%) de grabación y las

obstrucciones a las referencias visuales generaron una pérdida de 1,3 horas (0,65%) de

grabación (Apéndice B).

Las imágenes de los videos fueron analizadas siguiendo el método telemétrico

para la obtención de series de tiempo de sumersión. El método telemétrico fue validado

satisfactoriamente en el capítulo 1 de esta tesis, dónde se encuentran también los

detalles del método. A modo de síntesis, el procesamiento de imágenes aprovecha el

 56

contraste de color entre la referencia visual blanca y la roca oscura, gradiente que se

reduce o anula cuando la referencia visual queda sumergida.

Los vacíos de corta duración (< 22min) en la serie de tiempo de sumersión,

generados por pérdidas de imágenes (Apéndice B) fueron reconstruidos por

interpolación desde la frecuencia y la duración promedio de los eventos de sumersión en

los primeros minutos de los dos segmentos de información adyacentes. De esta manera

se interpolaron 1,7 horas de información, que representan 0,87% de las 201,6 horas de

grabación usadas en los análisis.

4. Métricas de sumersión
El régimen de sumersión para cada zona de estudio fue caracterizado con 8

métricas distintas: 1) ‘porcentaje de sumersión’, que corresponde al tiempo acumulado

de sumersión evaluado imagen a imagen y expresado como porcentaje respecto al

intervalo de tiempo analizado (mes, día), 2) ‘emersión máxima’, que corresponde a la

máxima duración entre los eventos de emersión ocurridos durante la ventana diaria de

observación. 3) ‘sumersión máxima’, correspondiente a la máxima duración entre los

eventos de sumersión en la ventana diaria, 4) ‘tasa de sumersion’ correspondiente al

número de eventos observados dentro de la ventana diaria de observación 5) ‘periodo de

sumersión’, calculado como el intervalo de tiempo promedio entre eventos

consecutivos de sumersión 6) ‘sumersión continua’, correspondiente al tiempo

acumulado de eventos de sumersión iguales o mayores a 15 min durante la ventana

diaria de observación 7) ‘emersión continua’, correspondiente al tiempo acumulado de

eventos de emersión iguales o mayores a 15 min y 8) ‘sumersión intermitente’,

correspondiente al tiempo total en que eventos de emersión y de sumersión no

superaron los 15 min. En la costa oeste de USA Mislan et al. (2011) utilizaron una

ventana de tiempo de 30min para calcular estas 3 últimas métricas del régimen de
 57

sumersión. Nosotros escogimos una ventana de 15min porque eventos de emersión de

30min o más fueron muy escasos.

A primera vista puede parecer que la emersión máxima y la emersión continua

caracterizan un mismo componente del régimen de emersión. Sin embargo, la emersión

máxima es la duración del más largo de los eventos de emersión ocurridos en un día,

mientras que la emersión continua, es la suma de las duraciones de todos los eventos de

emersión que sobrepasaron un cierto umbral (arbitrario) de duración. En forma similar,

el porcentaje de sumersión y la sumersión continua miden distintos aspectos del

régimen de sumersión.

5. Modelos estadísticos para predecir métricas de sumersión

Aunque se observó una señal de las mareas en el régimen de sumersión, no fue

posible estimar ninguna métrica relevante de sumersión solamente a través de

predicciones de altura de mareas pues gran parte del “intermareal” está desplazada por

sobre los niveles más altos de mareas. Por ello, aquí desarrollamos modelos estadísticos

basados en marea y oleaje para predecir dos importantes aspectos de la sumersión, el

porcentaje de sumersión y la exposición a emersiones prolongadas.

Datos de altura de mareas cada 10 min fueron obtenidos mediante el software Tides

3.8 (Lotus 2000) para la estación de mareas de Valparaíso, a 52 km de distancia (en

línea recta) de Las Cruces. Series de tiempo de altura de oleaje se compraron a

Buoyweather (http://www.buoyweather.com) y corresponden a modelaciones

retrospectivas (hindcasts) de la altura de ola significativa cada 3 h para un punto en un

nodo a los 33° 30’S, 72°W, a 34 km de la costa de Las Cruces. Estos datos provienen

del modelo global de olas, NOAA’s WAVEWATCH III y han sido ‘validados’ para Las

Cruces, para altura máxima y dirección de oleaje, usando una serie de tiempo de oleaje

medido in situ a 1 Km de nuestro sitio de estudio (Tapia et al. 2014)

 58

Se realizó un análisis de regresión entre el porcentaje de sumersión para

intervalos de 30 min y la altura de marea y ola a las 12:00 y 15:00, los dos, horarios de

la serie de oleaje que coinciden con la ventana grabación de imágenes. De esta manera

se generaron 58 observaciones de nivel de marea, altura de ola y porcentaje de

sumersión medido telemétricamente, para cada una de las dos zonas intermareales

estudiadas. Dada la forma no lineal de la relación entre el porcentaje de sumersión

observado y el nivel de marea, se usó un análisis de regresión no-lineal tipo ‘piecewise

regression’ (Ryan and Porth 2007). Los residuos de esta regresión fueron entonces

regresionados con la altura de la ola usando una regresión lineal simple por el método

de mínimos cuadrados. De esta manera, se obtuvieron dos modelos estadísticos para

predecir el porcentaje de sumersión: Un modelo solamente a partir de la altura de marea

y un modelo a partir de alturas de marea y ola.

Puesto que durante el periodo de estudio los eventos de emersión prolongados

(ej. horas) fueron relativamente escasos, en especial para el intermareal medio, no fue

posible generar modelos estadísticos confiables para predecir la duración de la emersión

máxima. Sin embargo, sí fue posible modelar la emersión continua (sumatoria de todos

los eventos sobre un cierto umbral), a través de análisis de regresión logística binaria

(Agresti 2002a) incluyendo como predictores el nivel de marea y la altura de ola, por

separado o en forma conjunta. Para el caso del intermareal medio, la serie de tiempo fue

dividida en intervalos de 15min, que se clasificaron como emersión continua si ninguno

de los frames (900 imágenes aproximadamente) correspondía a sumersión. De esta

manera se utilizaron 807 datos de estado de emersión (emersión continua vs otros

estados). En el caso del intermareal bajo, la emersión continua no pudo ser modelada en

escala de 15min, debido a la escasez de eventos de emersión de tal magnitud. Por ello,

se realizó el mismo análisis que para el intermareal medio, pero ocupando una ventana
 59

de tiempo de sólo 5min. Puesto que al elegir un punto de corte en una variable continua

para discriminar entre estados binarios (emersión continua versus otros estados), se

genera un compromiso entre la sensibilidad (correcta clasificación del evento positivo,

emersión continua) y la especificidad (correcta clasificación del evento negativo), se

utilizó la curva ROC para seleccionar un puntaje de corte que permitiera una adecuada

discriminación entre estas condiciones (Agresti 2002b). El punto de corte seleccionado

con nuestros datos implica una tasa de falsos positivos de 10%, (equivalente a una

especificidad de 90%). El número de eventos positivos predichos por día se multiplicó

por el tamaño de la ventana de tiempo del análisis para generar la suma diaria de los

eventos de emersión con duración igual o mayor a 15min (intermareal medio) o igual o

mayor a 5min (intermareal bajo) y fueron contrastados con las observaciones de

telemetría para ambas zonas intermareales. Al igual que para el porcentaje de

sumersión, se comparó un modelo solamente con nivel de marea y otro con altura de

marea y ola. Sin embargo, en el modelo múltiple la interacción entre marea y ola

resultó estadísticamente significativa y no las variables por separado de manera que el

modelo logístico múltiple tiene sólo una pendiente correspondiente a la interacción

entre nivel de marea y altura de ola.

Los modelos estadísticos generados proporcionan predicciones en escalas de

minutos: el porcentaje de sumersión en un intervalo de 30min y la probabilidad de

ocurrencia de una emersión de una emersión de 15min. Sin embargo, ecológicamente

estas variables pudieran ser más relevantes a escala diaria. A través de la integración a

lo largo del día, de las predicciones en escala de minutos de estos modelos, se realizó

una reconstrucción estadística del porcentaje diario de sumersión y de la emersión

continua diaria. El desempeño de estos modelos para la realización de estas

predicciones en escala diaria, se evaluó mediante el promedio del error como un

 60

indicador de sesgo (Helmuth et al. 2011; Lima and Wethey 2009) y el promedio del

error absoluto como indicador de la magnitud de los errores (Helmuth et al. 2011;

Willmott and Matsuura 2005). En el caso de la emersión continua diaria, se calculó

además el grado de subestimación de la máxima emersión continua, como una manera

de evaluar la capacidad de los modelos para predecir emersiones extremas.

La mayoría de los análisis estadísticos se realizaron en Minitab y MATLAB. Las

regresiones no lineales (picewise regressions) se realizaron en SAS (Statistical

Analysis System).

Resultados
1. Caracterización empírica del régimen de sumersión
La altura absoluta (ASL) de la referencia visual en la zona de P. purpuratus fue

de 2,20 m, mientras y en el límite superior de L. spicata fue de 1,71 m, medidas desde

el nivel de reducción de sondas (Fig. 1E). Así, la banda característica de mitílidos de la

“zona intermareal media” se encuentra 26 cm por sobre la más alta de las predicciones

de marea (1.94m) en 30 años y el límite superior de algas laminariales, o “intermareal

bajo”, a 18cm por sobre el promedio de la marea máxima diaria (MHHW=1,53m).

Solamente el 1,2% del tiempo, entre 1990 y 2020, el nivel de marea predicha sobrepasa

el límite superior de estas algas laminariales.

El porcentaje de sumersión, detectado mediante procesamiento de imágenes,

para todo el periodo de estudio (29 días) fue de 9,4% en la zona de mitílidos y 24,4%

para el límite superior de algas laminariales (Tabla 1). El rango para la variación entre

días fue de 0,0 a 31,2% y de 0,3 a 58,8% en la zona de P. purpuratus y L. spicata,

respectivamente. Los eventos de sumersión producidos por el oleaje se caracterizaron

por su breve duración (el promedio mensual de la sumersión máxima fue 8s y 23s para

zona de P. purpuratus y el límite superior de L.spicata, respectivamente), pero con una

 61

alta tasa de ocurrencia (153 h-1 y 225 h-1 para el intermareal medio y bajo,

respectivamente). Es decir, durante el periodo de observación se registró un evento de

sumersión cada 24 s o cada 16 s en el intermareal medio y bajo, respectivamente. El

promedio de la emersión máxima fue de 58min para el intermareal medio y de 18min

para el intermareal bajo. Sin embargo la emersión máxima alcanzó a 6h 26 min para

zona de mitílidos y 3h 30min en el límite superior de algas laminariales (Tabla 1).

Durante el periodo de estudio no ocurrió sumersión continua (periodos de más

de 15 min) (Fig 1C,D, Tabla 1) mientras que la sumersión intermitente ocupó el 80,8%

del tiempo para zona de mitílidos y a el 94,4% del tiempo en el límite superior de algas

laminariales. El resto del tiempo (19,2 y 5,5%) estas zonas se encontraron en emersión

continua. Un 38% de los días no se registró emersión continua para la zona del

intermareal medio y un 69%, en el caso del intermareal bajo (Fig. 1C,D).

2. Modelos estadísticos para predecir métricas de sumersión

A pesar de que las dos zonas del ‘intermareal’ elegidas se encuentran total o casi

totalmente por sobre la línea más alta de marea, i.e. la sumersión se produce total o casi

exclusivamente por olas, el patrón temporal de sumersión exhibió un claro ciclo mareal

(Fig. 1), con niveles altos de sumersión asociados a mayores alturas de marea y niveles

bajos de sumersión asociados a bajas altura de marea. La relación entre porcentaje de

sumersión y altura de marea fue de tipo no lineal en ambas zonas intermareales (Fig

2A,B), con una relación débil o casi inexistente a alturas de marea baja y una relación

de tipo lineal mucho más fuerte por sobre un cierto umbral de marea.

Consecuentemente, la regresión no-lineal tipo piecewise generó buen ajuste a los datos

de sumersión (Figura 2, Tabla 2). Los residuos de esta regresión no lineal entre

porcentaje de sumersión y altura de marea, tanto por debajo como por sobre el quiebre

en la relación, mostraron relaciones lineales positivas y significativas con la altura de la

ola (Fig. 2, Tabla 2).

 62

Durante el periodo de estudio se registraron 30.931 eventos de emersión para el

intermareal medio y 45.305, para el intermareal bajo, pero de éstos sólo un 0,15% y

0.05% superó los 15min de duración, respectivamente. Esto se debe a que la ocurrencia

de emersiones prolongadas estuvo asociada a la coincidencia entre bajos alturas de

marea y bajas alturas de oleaje (Fig. 1), condiciones que durante el periodo de estudio

fueron relativamente escasas. Esto significó que el modelo desarrollado para predecir

porcentajes de sumersión no fue adecuado para predecir eventos de emersión

prolongada. Por ello desarrollamos modelos logísticos en donde la ocurrencia de un

evento de emersión continua (ventanas de 15 min en zona P. purpuratus y de 5min en

zona L. spicata) se consideró como un evento positivo. Ambos modelos de regresión

logística (mareas e interacción entre marea y ola) fueron estadísticamente significativos

para ambas zonas intermareales. Sin embargo, la prueba de bondad de ajuste Hosmer-

Lemeshow, el criterio de información de Akaike (AIC) y el área bajo la curva ROC

(AUC) sugieren que el modelo de interacción (entre marea y ola) tiene mejor

desempeño que el modelo sólo de mareas, tanto para el intermareal medio como para el

intermareal bajo (Fig. 3, Tabla 3).

Las predicciones de porcentaje diario de sumersión basadas en el modelo de

regresión piecewise con solamente la altura de mareas, presentaron bastante similitud

con los valores observados, pero con algunas desviaciones puntuales (Fig. 4 A,B). Se

debe notar que este es el modelo estadístico de ajuste a los datos y no la predicción

desde la altura de mareas, la que predice cero sumersión durante el periodo de estudio

(Fig 4A,B). La incorporación de la altura de ola, de manera secuencial mejora

significativamente el ajuste, en especial en días con alturas de oleaje por debajo (por

ejemplo días 4, 24, 25, 26 y 27) o sobre (por ejemplo día 9, 28 y 29) el promedio (Fig 4

A vs C, B vs D). El promedio del error en la predicción diaria del porcentaje de

 63

sumersión es baja (menor a 0,2%) para ambos modelos y ambas zonas intermareales

(Tabla 4). Sin embargo, la incorporación de la altura de ola en el modelo reduce el

promedio del error absoluto desde 2,96% a 1,68% en el caso del intermareal medio y

desde 6,19% a 3,33% en el caso del intermareal bajo, indicando una mayor exactitud del

modelo que incorpora mareas y olas (Tabla 4).

La emersión continua diaria predicha por el modelo basado sólo en mareas, es en

términos generales, bastante similar a las observaciones (Fig 5A,B). Sin embargo el

modelo de interacción entre marea y ola permite una mucha mejor predicción de

eventos extremos de emersión continua (ej. Fig 5, día 4) que el modelo que incorpora

sólo mareas, tanto para el intermareal medio (Fig 5A,C) como para el intermareal bajo

(Fig 5B,D). El promedio del error fue bajo para ambos modelos y ambas zonas

intermareales (-3 a +6min), lo que sugiere un grado bajo de sesgo de los modelos. El

promedio del error absoluto también fue relativamente bajo (<35min para ambos

modelos y zonas) aunque menor para el modelo que incorpora marea y ola que para el

modelo que incorpora sólo mareas (Tabla 3). El día con mayor emersión continua fue,

para ambas zonas intermareales, el día 04 de febrero. Ese día los modelos basados sólo

en marea subestimaron la duración de la emersión continua máxima en 1,86 y 5,374

veces para el intermareal medio y bajo, respectivamente. En cambio en los modelos de

interacción entre marea y ola, la subestimación de la emersión continua máxima se

redujo fuertemente, a 0,43 y 0,48 veces para el intermareal medio y bajo

respectivamente (Tabla 4).

 64

Discusión
Este trabajo presenta la primera caracterización detallada, en todo el Pacifico

Sureste, del régimen de sumersión de organismos que ocupan bandas características

(“zonas”) del intermareal rocoso expuesto al oleaje. De hecho, paradójicamente

considerando la enrome cantidad de estudios sobre el estrés de la exposición aérea, éste

es uno de los pocos trabajos a nivel mundial que cuantifica aspectos críticos del régimen

de sumersión real al que están sujetos organismos ‘intermareales’. Más adelante

realizamos comparaciones del régimen cuantificado en Chile central con el

caracterizado en esos pocos estudios. Nuestros resultados no solamente corroboran las

conclusiones de autores que refutan la idea de que niveles de altura vertical de mareas

pueden usarse de manera útil para estudiar patrones de zonación y de exposición aérea

en la zona intermareal (Castilla 1981; Underwood 1978), sino que demuestran que gran

parte de la “zona intermareal” de Chile central, desde la zona baja a la más alta, se

encuentra por encima de las mareas. Es decir la “zona intermareal” de Chile central es

en realidad supramareal y su existencia depende estrictamente del oleaje.

1. Régimen de sumersión dominante en Chile central y sus consecuencias

Nuestras observaciones muestran que en las costas expuestas al oleaje de Chile

central los organismos están simultáneamente expuestos a bajos tiempos de sumersión

(9% y 24% para el intermareal medio y bajo, respectivamente) y a emersiones máximas

que en promedio son poco extensas (<1hr y <20min para el intermareal medio y bajo,

respectivamente). Esto se debe a que la sumersión intermitente predomina sobre la

emersión continua y a que la sumersión continua no se presenta en absoluto (intermareal

medio) o es extremadamente poco probable (intermareal bajo), ocurriendo solamente

durante las marea altas más extremas. Por una parte, este régimen de sumersión implica

que no es posible calcular métricas de sumersión, como porcentaje de sumersión o

 65

duración de las emersiones, a partir de la comparación entre alturas de marea y la altura

de zonas intermareales de interés. Sin embargo, nuestros resultados claramente

muestran que la altura de marea modula fuertemente el alcance de las olas en el

intermareal. Es decir a partir de predicciones de altura de marea es posible saber en qué

momento del ciclo de mareas los organismos estarán expuestos a emersiones

prolongadas con mayor probabilidad. Pero mediciones in situ de exposición aérea, por

ejemplo mediante el método telemétrico, y la incorporación de la altura de marea y ola,

son necesarias para poder generar modelos (ej. estadísticos) que permitan realizar

predicciones cuantitativas del régimen de sumersión.

Por otra parte, el régimen de sumersión intermitente dominante en Chile central

tiene grandes consecuencias sobre la fisiología adaptativa y ecología de los organismos

intermareales. Por ejemplo, Simpfendörfer et al. (1995) muestran que P. purpuratus

presenta una tasa de respiración aeróbica en aire de aproximadamente un 50% del valor

en sumersión, pero ésta capacidad se reduce drásticamente durante las primeras tres

horas de emersión mientras los individuos activan rutas metabólicas anaeróbicas. La

sumersión intermitente en el intermareal medio, probablemente permite a P. purpuratus

mantener respiración aeróbica relativamente elevada durante la mayor parte del tiempo.

Sin embargo se debe notar que las altas tasas iniciales de respiración aeróbica en aire

medidas por Simpfendorfer et al. (1995) se obtuvieron en condiciones de laboratorio

muy ‘benignas’ (T=15°C y H.R.=85%), en comparación con las condiciones

ambientales mucho más rigurosas que pueden encontrarse en terreno (Finke et al. 2009;

Rojas et al. 2013). En nuestras observaciones, la máxima duración de un evento de

exposición aérea en el nivel de P. purpuratus fue de 6horas y 26 minutos, y

exposiciones aéreas de más de 2 horas ocurrieron sólo 4 veces en los 29 días de

observación. Aunque experimentos de Finke et al. (2009) muestran que es poco

 66

probable que estos eventos de emersiones extremas ocasionen mortalidad en esta

especie de mitílido, para poder interpretar el significado ecológico y adaptativo de las

respuestas fisiológicas de esta especie es importante realizar nuevos estudios que

comparen respuestas bajo las condiciones predominantes (sumersión intermitente) y

bajo las condiciones extremas que puede enfrentar un individuo durante su vida.

En el intermareal bajo, tanto los estadios tempranos como los individuos adultos

de L. spicata son altamente sensibles a emersiones prolongadas. En condiciones de

laboratorio emersiones diarias de 1 a 2 horas impedirían el normal desarrollo de los

estadios tempranos de L. spicata (Contreras-Porcia et al. 2012; Lopez-Cristoffanini et

al. 2013), y una única emersión de 4 horas es capaz de generar daño irreversible en la

estructura celular y capacidad fotosintética de individuos adultos (Flores-Molina et al.

2014). Durante el periodo de estudio, la emersión máxima diaria en el límite superior

de L. spicata fue en promedio menor a 20min, lo que implica que las condiciones

cuasi-fatales generadas en laboratorio son muy poco frecuentes. Sin embargo, a pesar de

la corta duración del periodo de estudio ocurrió un evento extremo con una duración de

3,5 hrs, suficiente para apoyan la hipótesis de que el límite superior de L. spicata está

determinado por estrés abiótico letal, tal como ha sido propuesto por diferentes autores

(Flores-Molina et al. 2014; Santelices and Ojeda 1984). Pero aparte de determinar

límites de distribución a través de tolerancias, el régimen de sumersión modula el

crecimiento y reproducción de algas intermareales (Kavanaugh et al. 2009; Leigh et al.

1987; Santelices 1990). Por ejemplo, para la costa de California, Mislan et al. (2011)

proponen que la sumersión intermitente sería el estado óptimo para la fotosíntesis de

algunas algas intermareales al proporcionar simultáneamente altas tasas de irradiación

solar y buena hidratación de los tejidos. Nosotros no encontramos publicaciones que

nos permitieran determinar si L. spicata presenta mayor productividad en condiciones

 67

de sumersión intermitente o en condiciones de sumersión continua. Pero puesto que esta

especie se extiende hasta el sublitoral somero (Hoffmann and Santelices 1997) y es

fuertemente explotada por el hombre (Vasquez et al. 2014; Vega et al. 2014), resulta

interesante evaluar el efecto del régimen de sumersión sobre la productividad primaria

de esta alga.

2. Régimen de sumersión en Chile central y otras partes del mundo.

Como hemos indicado, no existen muchos estudios cuantitativos que permitan

comparar los regímenes de sumersión de Chile central con otras regiones de Chile o el

mundo. El único trabajo que conocemos que presenta una descripción cuantitativa,

relativamente detallada, es el desarrollado por Mislan et al. (2011) usando sensores de

presión a lo largo de la costa oeste de USA (10 sitios, 35-48°N) para caracterizar el

régimen de sumersión del intermareal medio. Para comparar nuestros resultados con la

costa oeste de USA, recalculamos la sumersión/emersión continua y la sumersión

intermitente del intermareal medio de Chile central usando una ventana de 30min como

la usada por Mislan et al. (2011). En la costa oeste de USA el intermareal medio

presenta característicamente una banda formada por el mitílido Mytilus californianus,

que experimenta sumersión continua varias horas al día (entre el 19 a 68% dependiendo

del sitio de estudio, Mislan et al. 2011), en cambio en el intermareal medio de Chile

central donde domina el mitílido P. purpuratus, este estado no se presenta. Estas

diferencias en duración de la sumersión continua implican que el porcentaje de

sumersión del intermareal medio, y en consecuencia el tiempo de alimentación de los

organismos filtradores que habitan esta zona, es varias veces mayor en la costa oeste de

USA que en Chile central. De hecho, aunque Mislan et al. (2011) no proporcionan

porcentajes de sumersión, los valores de sumersión continua permiten estimar que el

porcentaje de sumersión en la costa de California es al menos de 2 a 7 veces

 68

(dependiendo del sitio de estudio) mayor que en Chile central. Otras diferencias son que

la sumersión intermitente predomina en el intermareal medio y bajo de Chile central,

mientras que su duración es considerablemente menor en la costa oeste de USA, de

acuerdo a lo observado por Mislan et al. (2011). A su vez la exposición a emersiones

prolongadas es en promedio menor para los organismos del intermareal medio de Chile

central que para los de la costa de California. Sin embargo, esto no significa que el

ambiente físico sea necesariamente más estresante para los organismos del intermareal

de California. Para realizar esta comparación se necesita conocer la temporalidad con

que emersiones prolongadas coinciden con condiciones meteorológicas potencialmente

estresantes, como la propuesta ventana de riesgo del mediodía de verano (Helmuth et al.

2002; Finke et al. 2007). En la costa de Chile central, el extremo desplazamiento

vertical de las bandas de zonación, podría implicar que en condiciones excepcionales de

baja altura de oleaje los organismos pueden quedar expuestos al aire durante prologados

periodos de tiempo, en especial si coincide con bajas alturas de marea (mareas de

cuadratura).

La comparación con trabajos de Harley and Helmuth (2003) y Gilman et al.

(2006), quienes también han cuantificado regímenes de sumersión, se vio dificultada

por la diferente naturaleza de las métricas empleadas. Las métricas en nuestra

investigación están relacionadas directamente con el tiempo, mientras que esos trabajos

miden alturas (ESL, AWR). Sin embargo, pudimos comparar nuestros resultados con el

trabajo de Harley and Helmuth (2003) desarrollado en la costa oeste de USA (Estado de

Washington), para comparar geográficamente la altura relativa de especies dominantes

del intermareal, ya que dicho trabajo entrega valores de altura absoluta (ASL) y valores

característicos para la marea alta (MHHW). Recalculando los valores de Chile central

usando el MLLW como referencia (en vez del nivel cero de reducción de sondas,
 69

estándar de referencia para Chile), y usando predicciones de marea entre 1999 y 2020,

concluimos que el límite superior del alga laminarial L. spicata en Chile central

(ASL/MHHW=1,16) se encuentra por sobre el límite superior de distribución del

mitílido M. californianus en la costa noroeste de USA (ASL/MHHW=0,95-1,01). A su

vez, el nivel medio del mitílido P. purpuratus en Chile central (ASL/MHHW=1,59) se

encuentra por sobre el límite superior de distribución del mitílido M. californianus y

también del cirripedio intermareal Balanus glandula en USA (ASL/MHHW=1,30-1,37).

El nivel medio de cirripedios intermareales en Chile central (ASL/MHHW=1,99) se

encuentra considerablemente más alto que el límite superior de cirripedios intermareales

en la costa noroeste de USA. Un desplazamiento tan extremo de las bandas típicas de

zonación para el intermareal de Chile central, es explicable debido a la alta exposición

al oleaje y la baja amplitud de mareas. En conjunto, la alta exposición al oleaje y el

extremo desplazamiento vertical de las bandas de zonación en Chile central permiten

comprender las importantes diferencias en el régimen de sumersión de la costa de Chile

central y de la costa oeste de USA.

3.0 Restricciones y proyecciones de las mediciones y modelos estadísticos de

sumersión
En este trabajo se caracterizó el régimen de sumersión utilizando sólo una

referencia visual por zona intermareal, de manera que no tenemos ninguna medida de la

variabilidad entre plataformas para una misma especie modelo. Como los límites de las

bandas o zonas de las especies seleccionadas son fáciles de observar en terreno, los

puntos seleccionados son representativos de estas distribuciones. Pero futuros estudios

deben cuantificar el grado de variabilidad espacial en los regímenes de sumersión. Por

otra parte, el horario diario de trabajo (10 a17h) fue limitado por la cantidad de luz

necesaria para discriminar en las imágenes de video las referencias visuales. La

disponibilidad de luz natural es una limitación usual del uso de telemetría por
 70

procesamiento de imágenes en investigaciones de oceanografía costera (Holland et al.

1997). Sin embargo, no hay razones para esperar que el oleaje haya sido

particularmente distintos durante la noche que durante el día y los datos de oleaje así lo

indican (Apéndice C), por lo que nuestros resultados generales probablemente no se ven

afectados por esta limitación del método.

La cuantificación local de regímenes de sumersión es fundamental como primer

paso para la caracterización de regímenes de sumersión de largo plazo, ya sea porque

permite generar modelos estadísticos como en este trabajo o porque permite evaluar las

predicciones de modelos teóricos. Por ejemplo el modelo teórico de Bird et al. (2013)

clasifica como líneas de costas co-dominadas por marea y ola a las costas de Chile

central y a la costa oeste de USA. El régimen de sumersión medido en la costa de Chile

central (este trabajo) es compatible con las predicciones de Bird et al. (2013) ya que

tanto el límite superior de algas laminariales como la zona de mitílidos y por deducción

la zona de cirripedios se encontrarían en la zona emergente, alternando entre emersión

continua y sumersión intermitente. Sin embargo, las mediciones de Mislan et al. (2011)

en el intermareal de la costa oeste de USA, contradicen las predicciones de Bird et al.

(2013), ya que el régimen de sumersión medido muestra la co-ocurrencia en escala

diaria de intervalos prolongados de emersión y sumersión continua, característica que

según Bird et al. (2013) no es propia de las líneas de costa co-dominadas por marea y

ola, sino que de las líneas de costa dominadas por marea. Queda de manifiesto entonces

que la validación y mejoramiento de modelos de sumersión dependerá de la aplicación

de métodos confiables de medición, cómo el método telemétrico.

Los promedios de altura de marea y ola durante el periodo de estudio fueron

muy similares a los respectivos promedios de largo plazo de verano y anual, por lo que

el régimen mensual de sumersión aquí caracterizado debiese ser altamente

 71

representativo de las condiciones promedio experimentadas en el intermareal de Chile

central (Apéndice C). Pero, los rangos de marea y ola de largo plazo exceden el rango

observado durante el periodo de estudio y ello puede limitar la aplicabilidad de los

modelos estadísticos en escalas de largo plazo (Apéndice C). Sin embargo los modelos

presentados debiesen tener una gran aplicabilidad a las condiciones típicas de verano, en

especial durante las horas de luz (10-17 hrs). Y es precisamente durante las horas de luz

en verano cuando los organismos intermareales enfrentan un mayor riesgo de

temperaturas corporales elevadas, desecación o daño de capacidad fotosintética de

tejidos, por lo que el modelo para predecir emersiones prolongadas podría tener una

gran aplicabilidad en estudios de biofísica y fisiología de organismos intermareales.

La telemetría del régimen de sumersión por medio del procesamiento de

imágenes de videos representa una gran oportunidad para caracterizar la variación

espacio temporal en las condiciones ambientales que enfrentan los organismos

intermareales. De esta manera el monitoreo de regímenes de sumersión debiese

favorecer la investigación de la ecología intermareal en una diversidad de ámbitos

como, por ejemplo, la modelación de la temperatura corporal (ej. Denny et al. 2006;

Helmuth 1999; Wethey et al. 2011) y desecación de especies intermareales (ej Bell

1995; Iacarella and Helmuth 2011), modelación de productividad primaria y secundaria

(ej. Burrows et al. 2010; Colvard et al. 2014), explicación de variaciones temporales en

reclutamiento de larvas al intermareal (Jacinto and Cruz 2008; Tapia and Navarrete

2010) y patrones generales de distribución de especies. El desarrollo de modelos

cuantitativos de sumersión es esencial para mejorar las predicciones de las

consecuencias ecológicas del cambio climático (Helmuth et al. 2006; Mislan et al.

2009), especialmente porque el cambio climático puede modificar, además de la

temperatura del aire y radiación solar, la intensidad de viento sobre las cuencas
 72

oceánicas (Rhein et al. 2013), la intensidad de los vientos costeros (Belmadani et al.

2014; Wang et al. 2015) y las propiedades del oleaje (Dobrynin et al. 2015).
 73

Tablas

Tabla 1. Métricas de sumersion evaluadas desde series de tiempo de sumersión para la zona
media y la zona baja del intermareal rocoso expuesto al oleaje de Las Cruces, Chile central,
durante el periodo de estudio (febrero 2012, 10-17 hrs).
Métrica de sumersión Intermareal medio, Intermareal bajo, límite
zona de mitílidos superior de algas
(Perumytilus purpuratus) laminariales
(Lessonia spicata)
Porcentaje Valor mensual 9,4 24,4
de sumersión Máxima diaria 31,2 58,8
(%) Mínima diaria 0,0 0,3
Emersión Promedio 57min 51seg 18min 20seg
máxima Mensual 14,1 % 4,5 %
6h 25min 51seg 3h 29min 40seg
Máxima diaria 100 % 54,3 %
1min 40seg 53seg
Mínima diaria 0,45 % 0,2 %
Tasa de Valor mensual 153 225
eventos de Máxima diaria 324 383
sumersión
(h-1) Mínima diaria 0 9
Periodo para Valor mensual 24 16
la sumersión
(s) Mínima diaria 11 9
Sumersión Promedio
máxima Mensual 8 23
(s) Máxima diaria 12 82
Sumersión Promedio 0,0% 0,0%
continua (%) mensual
Máxima diaria
Mínima diaria
Sumersión Promedio 80,8% 94,4%
intermitente mensual
(%) Máxima diaria 100% 100%
Mínima diaria 0,0% 35,8%
Emersión Promedio 19,2% 5,6%
continua (%) mensual
Máxima diaria 100,0% 68.9%
Mínima diaria 0,0% 0,0%
 74

Tabla 2. Modelos para predecir el porcentaje de sumersión en escala de 30min para la zona media y baja del intermareal rocoso
expuesto al oleaje de Chile central. Todas las ecuaciones de regresión fueron estadísticamente significativas (p < α, α=0,05). Los
coeficientes de determinación están presentados en la figura 2.

Zona Variable Variable Ecuaciones Parámetros

predicha explicativa
Intermareal medio, Porcentaje Altura de marea Para marea <= c a1=-2,04
zona mitílidos de sumersión b1=4,71
(Perumytilus purpuratus) (SP) b2=38,06
Para marea>c c=0,85

( )
Residuos de Altura de ola Para marea <= c a3= -3,89
la regresión entre b3=1,88
el porcentaje de a4=-24,76
sumersión y la Para marea>c b4=11,45
altura de marea
(R)
Intermareal bajo, Porcentaje Altura de marea Para marea <= c a1= -10,82
límite superior de sumersión area b1=24,97
algas laminariales (SP) b2=76,25
(Lessonia spicata) Para marea>c c=0,835

( )

Residuos de Altura de ola Para marea <= c a3= -13,37

la regresión entre la b3=6,43
el porcentaje de a4=-46,09
sumersión y la Para marea>c b4=21,44
altura de marea
(R)
 75

Tabla 3. Modelos logísticos y análisis de curva ROC para la predicción de la ocurrencia de emersión continua en el intermareal
rocoso expuesto al oleaje de Chile central, Las Cruces. Todos los modelos de la tabla fueron estadísticamente significativos (p < α,
α=0,05)

Criterio de Área bajo

Parámetros de la ecuación información la curva Prueba de Punto
Variable de Akaike ROC bondad de de corte
Zona explicativa (AIC) (AUC) ajuste H-L (score) Sensibilidad

a=4,772
Intermareal medio, marea b=-9,227 376,05 0,9255 0,508 -0,8334 0,7672
zona de mitílidos
(Perumytilus a=6,855
purpuratus) marea*ola b=-6,490 296,43 0,9568 0,786 -1,0363 0,8362

a=3.270
Intermareal bajo, marea b=-8.277 880,48 0,9089 0,676 -1,3858 0,6378
límite superior
algas laminariales a=4,858
(Lessonia spicata) marea*ola b=-5,679 759,10 0,9385 0,852 -1,3502 0,8061
 76

Tabla 4. Desempeño de los modelos estadísticos para predecir el porcentaje diario de

sumersión y la emersión continua diaria en el intermareal medio o zona de mitílidos
(Perumytilus purpuratus) y en el intermareal bajo o límite superior de algas laminariales
(Lessonia spicata) en la costa expuesta al oleaje de Chile central, Las Cruces.

Modelo
Variable marea y
reconstruida Zona Indicador de desempeño marea ola

Promedio del error (%) -0,051 -0,057

Intermareal
medio
Promedio del error absoluto (%) 2,963 1,680

Promedio del error (%) -0,178 -0,161

Porcentaje
diario de Intermareal
sumersión bajo Promedio del error absoluto (%) 6,190 3,334

Promedio del error (min) 0,5 5,7

Promedio del error absoluto
(min) 34,4 29,0
Subestimación de la emersión
continua máxima
Intermareal í
medio í 1,86 0,43

Promedio del error (min) -3,0 3,4

Promedio del error absoluto

(min) 28,5 25,0
Subestimación de la emersión
continua máxima
í
Emersión Intermareal í
continua diaria bajo 5,37 0,48
 77

Figures
Figura 1. Régimen de sumersión en escala diaria en el intermareal rocoso expuesto al oleaje

Figura 1. Régimen de sumersión en escala diaria en el intermareal rocoso expuesto al oleaje

de Chile central, Las Cruces. A: Porcentaje de sumersión. B: Emersión máxima. C y D:
Clasificación del tiempo diario en sumersión continua, sumersión intermitente y emersión
continua para el intermareal medio y bajo, respectivamente. E: Promedio diario de altura de
marea y de ola, en comparación con la posición vertical de las referencias visuales para
intermareal medio y bajo.
 78

Figura 2. Relaciones de altura de marea y ola con el porcentaje de sumersión, en escala de 30min, para el intermareal rocoso expuesto
al oleaje de Chile central, Las Cruces. Las gráficas de la fila superior muestran la relación entre altura de marea y el porcentaje de
sumersión, para el intermareal medio (A) y bajo (B). El ajuste corresponde a regresión no lineal “piecewise”. En la fila inferior se
muestra la relación entre la altura de ola y los residuos del porcentaje de sumersión (modelados desde altura de marea), para el
intermareal medio (C,D) y bajo (E,F) separando para el primer (C,E) y segundo (D,F) segmento de marea. La línea punteada vert ical
marca el promedio de altura de ola.
 79

Figura 3. Modelo de regresión logística para la emersión continua en escala de minutos, para el intermareal rocoso expuesto al oleaje
de Chile central, Las Cruces. Las gráficas para el intermareal medio se muestran en la columna izquierda (A,C,E) y aquellas para el
intermareal bajo en la columna derecha (B,D,F). En la primera fila (A,B) se ilustra el modelo de emersión continua a partir de altura de
marea solamente, mientras que en la segunda fila (C,D) se ilustra el modelo que incorpora altura de marea y ola, como una interacción.
En la tercera fila (E,F) las gráficas de curva ROC ilustran la capacidad de los modelos para discriminar la emersión continua.
 80

Figura 4. Uso de modelos para simular el porcentaje de sumersión en escala diaria en el intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile
central, Las Cruces. Las figuras de la izquierda (A,C,E,F) corresponden al intermareal medio y las de la derecha (B,D,G,H), al
intermareal bajo. Las figuras A y B ilustran el ajuste temporal entre las observaciones y las predicciones de los modelos basados en la
marea (predicción directa vs predicción estadística). Las figuras C y D ilustran el ajuste temporal entre las observaciones y las
predicciones de los modelos estadísticos basados en marea y ola. En las figuras E−H se muestra la correspondencia entre el porcentaje
diario de sumersión predicho por los modelos estadísticos y las observaciones desde el método telemétrico.
 81

Figura 5. Uso de modelos estadísticos en escala de minutos, para simular la emersión continua en escala diaria, en el intermareal rocoso expuesto
al oleaje de Chile central, Las Cruces. Las figuras de la izquierda (A,C,E,F) corresponden al intermareal medio, mientras que las figuras de la
derecha (B,D,G,H), al intermareal bajo. Las figuras A y B ilustran el ajuste temporal entre las observaciones y las predicciones desde los
modelos estadísticos basados solamente en altura de marea y su comparación con predicciones directas altura de marea. Las figuras C y D
ilustran el ajuste temporal entre las observaciones y las predicciones desde los modelos estadísticos basados en la interacción de marea y ola. En
las figuras E−H se muestra la correspondencia entre la emersión continua diaria predicha por los modelos estadísticos y las observaciones desde
el método telemétrico.
 82

Apéndices
Apéndice A. Propiedades de la adquisición de videos realizada para la caracterización
del patrón de sumersión en el intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile Central.
Día de inicio 01-02-2012
Día de término 29-02-2012
Hora de inicio 10:00:00
Hora de término 17:00:00
Horas esperadas de grabación 203
Horas efectivas de grabación 201,1
Horas de grabación analizadas 199,8
 83

Apéndice B. Detalle y resumen de las pérdidas de imágenes.

Causa del Duración Gap total
gap Día Inicio (s) (min) (HH:MM:SS)
08-02-2012 14:59:56 3 0,1
14-02-2012 10:14:56 3 0,1
16-02-2012 14:29:56 3 0,1
Unión de 16-02-2012 15:29:56 3 0,1
videos 21-02-2012 13:29:56 3 0,1 00:00:16
01-02-2012 15:41:57 123 2,0
03-02-2012 13:59:28 1124 18,7
04-02-2012 16:25:51 2049 34,1
10-02-2012 10:34:56 57 1,0
10-02-2012 10:55:10 184 3,1
12-02-2012 14:46:50 1335 22,2
Falla en la 13-02-2012 10:00:00 216 3,6
ejecución 14-02-2012 10:01:31 19 0,3
del 14-02-2012 10:06:08 19 0,3
programa 14-02-2012 10:06:53 32 0,5
de 16-02-2012 14:16:35 687 11,5
grabación 21-02-2012 13:12:58 878 14,6 01:52:02
Limpieza de 06-02-2012 16:36:07 533 8,9
la 08-02-2012 16:23:27 15 0,3
cámara
durante
la
grabación 08-02-2012 16:25:09 141 2,4 00:11:29
10-02-2012 14:16:24 815 13,6
10-02-2012 14:36:37 302 5,0
Niebla 28-02-2012 10:00:00 2810 46,8 01:05:27
 84

Apéndice C. Caracterización de largo plazo del régimen de mareas (1990-2020) y olas

(2000-2013) y su comparación con el periodo de estudio. Las líneas verticales rojas
muestran los rangos de altura de marea y de ola durante el periodo de estudio. Las líneas
verticales verdes muestran el promedio de altura de marea y de ola durante el periodo de
estudio. Los círculos verdes muestran el promedio de altura de marea y de ola durante el
periodo analizado en el histograma. Dentro de las gráficas se indica el porcentaje de
datos por debajo o por sobre los rangos del periodo de estudio.

.
 85

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 89

CAPÍTULO III

IV. Reconstruyendo eventos climáticos de estrés

en organismos intermareales:

La importancia del oleaje

sobre temperaturas corporales de mitílidos y

blanqueamiento de algas
 90

Resumen

Identificar las múltiples condiciones ambientales que producen estrés agudo en

organismos marinos es importante no sólo para entender las limitaciones fisiológicas y
ecológicas que restringen sus distribuciones actuales, sino también para construir
modelos predictivos sobre respuesta a cambio climático futuro. En el intermareal
rocoso, el régimen de sumersión-emersión es reconocido como la principal condición
que modula el estrés ambiental porque determina cuando, que tan seguido y por cuánto
tiempo están los organismos expuestos al aire y a las condiciones meteorológicas
terrestres. Tradicionalmente, el régimen de sumersión utilizado para cuantificar fuentes
de estrés ha sido reconstruido desde alturas de marea predichas o medidas. Sin embargo,
se reconoce actualmente que en la mayoría de las costas del mundo las olas modulan
todas las características relevantes del régimen de sumersión que enfrentan los
organismos intermareales. Aquí exploramos como el oleaje modula las condiciones
ambientalmente estresantes que efectivamente experimentan los organismos en playas
rocosas altamente expuestas al oleaje. Generamos un modelo estadístico de sumersión
para reconstruir regímenes de sumersion modulados por marea y ola durante 14 años
previos y usamos estos regímenes realistas para: a) aplicar un modelo biofísico de
balance térmico para la predicción de temperaturas corporales de un mitílido y su
exposición a umbrales de estrés térmico b) evaluar la utilidad del modelo de sumersión
para predecir eventos de blanqueamiento en turf de algas formadoras de hábitat en el
intermareal medio-bajo. Nuestros resultados muestran que en Chile central, el mitílido
competitivamente dominante Perumytilus purpuratus experimenta principalmente
sumersión intermitente y en menor medida la emersión continua, porque las olas cubren
frecuentemente a los organismos. Este régimen de sumersión reduce enormemente la
exposición a temperaturas corporales elevadas en comparación con los valores
esperados bajo un régimen de sumersión teórico dominado por mareas. Estos resultados
se contraponen a investigaciones previas que, considerando las bajas alturas de marea
durante los medios días de verano y al ignorar el efecto del oleaje, sugerían condiciones
térmicas en el intermareal medio de Chile central, notablemente más rigurosas que las
reportadas aquí. La reconstrucción realista del régimen de sumersión permitió calcular
series de tiempo diarias de exposición aérea ininterrumpida a radiación solar
experimentada por el turf de Gelidium chilense, explicando la ocurrencia y magnitud de
eventos de blanqueamiento observados durante cuatro años. Así, modelos estadísticos
de regímenes de sumersión que incorporen explícitamente los efectos de marea y oleaje
representan un avance muy significativo para mejorar nuestro entendimiento de las
presiones evolutivas que dan forma a la fisiología de los organismos intermareales y
representan una herramienta fundamental para modelar respuestas a variaciones
climáticas actuales y futuras.
 91

Abstract

Identifying the multiple environmental conditions that produce acute stress in

marine organisms is important not only to understand the physiological and ecological
constraints that shape their current distribution, abundance and overall fitness, but also
to build predictive models about their responses to future climate change. In rocky
shores, submersion-emersion regimes are recognized as the main condition modulating
environmental stress because they determine when, how often and for how long
organisms are exposed to air and meteorological conditions. Traditionally, submersion
regimes that drive stress models have been reconstructed solely from tidal predictions or
measurements. Recently, it has been recognized that in most shores of the world waves
modulate all relevant characteristics of the submersion regime faced by intertidal
organisms. Here we explore the consequences of this wave modulation on the stress
conditions to which organisms are actually exposed in real wave-exposed shores. We
generate a statistical model to hindcast tide and wave modulated submersion regimes
over the past 14 years, and used these realistic regimes to: a) drive a bio-physical heat
balance model that predicts mussel body temperature and time exposure to thresholds of
heat stress, and b) evaluate the usefulness of submersion model to predict bleaching
events of habitat-forming algal turfs recorded in the mid-low intertidal zone. Our results
show that in central Chile, the competitively dominant mussel Perumytilus purpuratus
is subjected to mainly to intermittent submersion and to a lesser extent to continuous
emersion because waves frequently cover individuals. This submersion regime greatly
reduces the exposure to elevated body temperatures as compared to expected values for
a theoretical tide-dominated submersion regime. These results contrast to previous
research that considering low tides at summer midday and ignoring wave influence,
suggested significantly harsher thermal conditions in the middle intertidal of central
Chile, than those reported here. Realistic hindcast of submersion regime allowed us to
calculate daily time series of uninterrupted aerial exposure to solar radiation by
Gelidium chilense turfs, which accurately predict occurrence and magnitude of
bleaching events. Thus, statistical models of submersion regimes that explicitly include
effects of tides and waves represent a very significant advance toward improving our
understanding of the evolutionary pressures that shape intertidal organisms’ physiology
and represent a fundamental tool to model responses to current and future climatic
variation.
Introducción
Hoy en día existe un amplio cuerpo teórico y un gran número de estudios

empíricos que ilustran, modelan y predicen las consecuencias del régimen de sumersión

en la determinación de respuestas fisiológicas, adaptaciones y en general sobre patrones

ecológicos en organismos y comunidades del intermareal rocoso. Por una parte, se ha

establecido el paradigma del gradiente vertical en el grado de exposición al aire y clima

terrestre, que determinaría directa o indirectamente ‘patrones de zonación’, i.e. la

ubicación y reemplazo de especies a distintas alturas verticales, formando bandas

horizontales (paralelas a la línea de costa) con límites relativamente abruptos entre

especies (Connell 1961; Gilman et al. 2006; Harley 2007; Helmuth et al. 2006; Lewis

1964; Ricketts and Calvin 1939; Santelices 1980; Wethey 2002). Por otra parte, está

bastante bien establecido que variación en la topografía local genera variaciones

importantes y persistentes en las fuerzas hidrodinámicas del oleaje, lo que lleva a la

conformación de diferentes conjuntos de especies y diferentes patrones de zonación en

comunidades de sitios expuestos y protegidos del oleaje que se encuentran a poca

distancia unas de otras (Bustamante and Branch 1996; Dayton 1971; Denny 2006;

Levinton 2001; Menge 1978; Menge 1976; Steffani and Branch 2003).

La interacción entre el ciclo de marea y el oleaje en la determinación de

regímenes de sumersión fue recientemente explorada por Bird et al. (2013) a través de

un modelo teórico simple que permite caracterizar muy a grueso modo la variación

geográfica de a escala global en los regímenes de sumersión. Estos autores clasificaron

las líneas de costa de todo el mundo en tres grandes tipos de regímenes de sumersión: a)

Líneas de costa dominadas por marea, b) dominadas por ola y c) co-dominadas por

marea y ola. Como bien ilustra Bird et al. (2013), las líneas de costa dominadas por

marea no son comunes en el mundo y por ello, en la mayoría de las costas, los
 93

regímenes de sumersión experimentados por organismos intermareales no pueden

cuantificarse desde las predicciones de mareas, como fue asumido por ecólogos y eco-

fisiólogos durante varias décadas.

Lamentablemente, la cuantificación de regímenes de sumersión no es un

problema fácil y hasta del día de hoy no existe una metodología universalmente

aceptada y estandarizada. El método que usa series de tiempo de temperatura en alturas

de interés en el intermareal o “método del ESL” (Gilman et al. 2006; Harley and

Helmuth 2003) no mide directamente métricas sumersión, sino que métricas asociadas a

alturas (ESL, AWR). El método más reciente es el de Mislan et al. (2011), en el que

series de tiempo de presión en posiciones de interés en el intermareal, son utilizadas

para calcular series de tiempo de columna de agua, desde las cuales se deducen series de

tiempo de sumersión y emersión, a partir de las cuales se caracteriza el régimen de

sumersión por medio de tres métricas o estados intermareales: La emersión continua que

es la duración acumulada de emersiones con duración igual o mayor a un cierto umbral,

la sumersión continua (usando el mismo umbral de duración) y la sumersión

intermitente, en la que a causa del oleaje, se alternan eventos de emersión y sumersión.

Nosotros hemos desarrollado un nuevo método, el método telemétrico (Flores et al., in

review), que tiene grandes ventajas comparativas para la cuantificación de regímenes de

sumersión, pues permite una elevada resolución temporal y cuenta con una validación

empírica favorable (capítulo 1 y 2).

Hace cerca de dos décadas se inició el desarrollo de un cuerpo teórico-empírico

que permite modelar las temperaturas corporales que experimentan organismos

intermareales durante la exposición aérea, usando como especie modelo el mitílido

Mytilus californianus en la costa oeste de USA, (Helmuth 1998). Actualmente, se han

desarrollado modelos biofísicos mecanicistas de respuestas individuales para una

 94

diversidad de otras especies y costas del mundo, como por ejemplo cirripedios en la

costa este de USA (Wethey 2002), lapas en la costa oeste de USA (Denny and Harley

2006), mitílidos en Chile central (Finke et al. 2009) y caracoles pequeños en la costa

este de USA (Iacarella and Helmuth 2011). Más recientemente, se han comenzado a

desarrollar modelos basados el concepto de presupuestos dinámicos de energía (DEB

models), los que prometen estimar de manera más precisa sobrevivencia, tasas de

crecimiento y de mortalidad frente a variabilidad ambiental (Matzelle et al. 2015;

Monaco et al. 2014; Van Der Meer 2006). Sin embargo, tanto los modelos biofísicos de

temperatura corporal como los modelos de presupuesto dinámico de energía requieren

como input series de tiempo de sumersión, tales como duración y horarios de

emersiones prolongadas en que los organismos quedan expuestos al clima terrestre y

porcentaje de sumersión que es necesario para estimar la ingesta de alimento en

organismos filtradores como mitílidos.

Las series de tiempo de sumersión requeridas por modelos mecanicistas

biofísicos y de presupuesto dinámico de energía pueden ser válidamente estimadas

desde el nivel vertical de interés y el ciclo de mareas, en costas donde el rango de

mareas es muy amplio en comparación con el rango de olas, como en ejemplo en la

costa este de USA (Iacarella and Helmuth 2012; Wethey 2002) o como una primera

aproximación cuando se carece de datos o modelos para estimar el régimen de

sumersión efectivo (Finke et al. 2009; Helmuth 1999) o para la exploración de “peor

escenario posible” (Miller et al. 2009). Denny et al. (2006) estimaron la duración de

emersiones prolongadas comparando la altura de la posición intermareal de interés con

respecto al nivel máximo del mar, el cual calcularon como la suma entre el nivel del

mar y el ascenso de ola, calculando este último como la multiplicación entre altura de

ola y un factor empíricamente determinado. Diferentes trabajos (e.g. Helmuth et al.

 95

2011; Sara et al. 2011; Sara et al. 2013; Wethey et al. 2011a) han utilizado el método

del ESL para generar el input de series de tiempo de sumersión requeridos por modelos

mecanicistas, aunque al hacerlo se pierden aspectos importantes del régimen de

sumersión.

La exposición aérea de los invertebrados intermareales durante las cercanías del

medio día de los meses cálidos, se asocia frecuentemente con temperaturas corporales

elevadas (Helmuth et al. 2006) que pueden ser estresantes, es decir que conllevan un

costo energético de prevención o reparación de daños y que por consiguiente pueden

afectar el crecimiento, la inversión reproductiva y la sobrevivencia en el largo plazo

(Petes et al. 2008; Somero 2002) o en casos más extremos con consecuencias letales

directas (Chan et al. 2006; Harley 2008). En el caso de algas intermareales el estrés

ambiental puede producir degradación de los pigmentos fotosintéticos, manifestándose

muy visiblemente en la forma de blanqueamiento de las frondas (Davison and Pearson

1996). Predecir la ocurrencia de estos eventos extremos de estrés es un enorme desafío

y en general resulta muy complicado pues la respuesta de blanqueamiento depende de la

interacción entre las condiciones ambientales, el estado fisiológico del alga en ese

momento, la época del año y la historia de aclimatación de los individuos (Davison and

Pearson 1996; Harley et al. 2012). Harley and Paine (2009) presentan un caso de

estudio de largo plazo (30 años) en que lograron demostrar que la coincidencia de

emersiones en los medios días de verano y condiciones meteorológicas inusualmente

cálidas, aunque infrecuentes, tendrían mayor efecto sobre límite superior de un alga

intermareal, que las tendencias meteorológicas y oceanográficas de largo plazo.

La línea costa de Chile central es del tipo co-dominada por mareas y olas (Bird

et al. 2013) y hemos demostrado que una amplia región del intermareal experimenta

sumersión intermitente y con menor frecuencia emersión continua, pero nunca

 96

sumersión continua (Flores et al., in review). A través de mediciones mediante el

método telemétrico, validadas con observaciones directas de terreno (ver Capitulo 1), se

han desarrollado modelos estadísticos para predecir regímenes de sumersión basado en

datos de altura de marea y de oleaje (ver Capítulo 2). Aquí perfeccionamos el modelo

para predecir emersiones prolongadas en el intermareal medio y los utilizamos para: a)

alimentar un modelo biofísico de balance térmico que permite examinar las

temperaturas corporales experimentadas por el mitílido Perumytilus purpuratus,

especie característica del intermareal medio y b) explicar la ocurrencia de eventos de

blanqueamiento en el alga Gelidium chilense, característica de la zona intermareal baja

y media. El mitílido P. purpuratus es un competidor dominante en el uso del sustrato

primario en la zona intermareal media de la mayoría de los sitios expuestos al oleaje de

Chile central (Castilla and Durán 1985; Navarrete and Castilla 2003). Las estructuras

tri-dimensionales que forma esta especie (Alvarado and Castilla 1996) proveen un

ambiente heterogéneo y galerías que favorecen el establecimiento y proveen refugio a

otros invertebrados y algas (Castilla et al. 1989; Prado and Castilla 2006). Debido a su

importancia ecológica esta especie ha sido objeto de una gran número de estudios

científicos y Finke et al. (2009) desarrollaron un modelo biofísico para estudiar el

régimen de temperatura corporal que experimentan los individuos. El alga roja

Gelidium chilense puede cubrir grandes extensiones de la zona intermareal media baja y

baja, especialmente en zonas relativamente protegidas del impacto directo de las olas

(Santelices 1990; Wieters 2005; Wieters et al. 2009). Esta alga forma “colchones”

(”turfs) que actúan como un importante mediador del asentamiento de mitílidos

(Navarrete et al. 2005) y de otras especies de invertebrados intermareales. Por ello es

también considerada una de las principales especies formadoras de hábitat en la zona

intermareal (Kelaher et al. 2007; Wieters 2005). Durante las temporadas de primavera-
 97

verano la cobertura de esta alga puede verse afectada por blanqueamiento, lo que

aparentemente ocurre por exposición a radiación UV durante emersiones prolongadas

(Wieters et al. 2013).

En este sistema intermareal y utilizando estas dos especies modelo, los objetivos

de este capítulo son: (1) Perfeccionar el modelo estadístico para la predicción de

emersiones prolongadas experimentadas por especies de la zona media del intermareal

rocoso expuesto al oleaje de Chile central (2) Caracterizar condiciones típicas y

extremas del régimen de sumersión de largo plazo al que están expuestos los

organismos de la zona media del intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile central

(3) Cuantificar la importancia del oleaje en la exposición a temperaturas corporales

elevadas de invertebrados intermareales (4) Evaluar la utilidad de modelos estadísticos

de sumersión para explicar y predecir eventos de blanqueamiento en algas

intermareales.

Materiales and métodos

1. Sistema de estudio

La investigación se realizó en Las Cruces, Chile central (33°30’S, 71°38’W) al

interior y en zonas aledañas a la reserva marina de la Estación Costera de

Investigaciones Marinas (ECIM). Las especies modelos son el mitílido P. purpuratus y

el alga roja G. chilense, las que habitan en intermareal medio y bajo del área de estudio,

según la clasificación típica usada por ecólogos marinos (Castilla 1981, Santelices 1990,

Fernández et al, 2000).

2. Datos de altura de marea y ola

Para realizar predicciones de altura de marea se extrajeron los componentes

armónicos del ciclo de mareas (Pawlowicz et al. 2002) usado series de tiempo altura de

marea medidas cada un minuto en San Antonio (a menos de 10 km de Las Cruces, en

 98

línea recta), para el año 2012 por SHOA (Servicio Hidrográfico y Oceanográfico de la

Armada de Chile) y disponibles en internet (http://www.ioc-sealevelmonitoring.org).

Datos de altura significativa de ola corresponden a predicciones retrospectivas

(hindcast) del modelo global de olas NOAA’s WAVEWATCH III para el nodo (33°

30’S, 72°W), ubicado a 34 km del sitio de estudio y con un intervalo de 3h.

Investigaciones previas (Navarrete et al. 2015) han “validado” estas predicciones para

altura máxima y dirección de oleaje, usando mediciones in situ mediante ADCP a 1 km

del sitio de estudio.

3. Modelo estadístico para predecir regímenes de sumersión

En el capítulo anterior se presentó un modelo de regresión para predecir estados

de emersión continua vs sumersión intermitente. En este trabajo ampliamos el número

de días y horario de registro del régimen de sumersión para mejorar el ajuste y la

aplicabilidad del modelo estadístico a un rango más amplio de condiciones ambientales.

El número de días de registro se aumentó de 29 a 70 días y el número de horas de

registro de 201.75h a 861.25h, lo que permitió registrar un mayor número de hora de

emersión continua (de 29 a 160.5h). Además, para el análisis de los videos (de 15min de

duración, equivalente a 900 frames) se diseñó un nuevo algoritmo de procesamiento de

imágenes que permite clasificar los videos como emersión continua u otros estados, de

una manera más simple y rápida que el algoritmo presentado en el capítulo 1 y utilizado

en el capítulo 2, aunque esta no permite obtener el estado de sumersión frame a frame y

por lo tanto no se puede calcular el porcentaje de sumersión. El algoritmo usa una

coordenada aproximada del centro de la referencia visual (ver Cap. 1), desde la cual se

recorta un campo de visión reducido, generando un nuevo video centrado en la

referencia visual y la superficie de roca más cercana. Luego, las imágenes obtenidas de

cada video de 15 min se ordenan según la intensidad de color azul promedio de los
 99

frames y se genera una imagen compuesta que muestra los 6 frames más brillantes y los

dos frames más oscuros A partir esta imagen compuesta el usuario puede determinar si

no ocurrió ningún evento de sumersión (i.e. emersión continua) o ocurrió al menos

algún evento de sumersión (i.e. otros estados) durante los 15min de cada video. Así,

por ejemplo, el análisis una jornada de grabación de 13 hrs (aprox 46.800 imágenes)

implica que el usuario debe revisar en pantalla sólo 52 imágenes compuestas.

La emersión continua fue modelada en ventanas de 15min mediante un análisis

de regresión logística binaria (Agresti 2002a), en que se incorporó como variables

predictivas la altura de marea, la altura de ola y la interacción entre ambas. La regresión

logística permite calcular un puntaje (score) que puede ser posteriormente ocupado para

calcular la probabilidad de ocurrencia de la emersión continua (Fig. 1B). Para definir el

punto de corte que separa entre emersión continua de la sumersión intermitente a partir

de dichos puntajes (o score) se utilizó la aproximación de la curva ROC y el cálculo del

punto óptimo de operación (Agresti 2002b).

4. Reconstrucción del régimen de sumersión de largo plazo

El modelo de regresión para predecir la emersión continua fue utilizado para

reconstruir el régimen de sumersión para 14 años, del año 2000 al 2013, a partir de las

series de tiempo de altura de marea y ola. Esto permitió calcular la emersión continua, o

tiempo acumulado de exposiciones aéreas de duración mayor a 15min, para diferentes

periodos de tiempo de interés como: días, meses, años y combinaciones hora*mes.

Cuando la emersión continua se presenta como porcentaje respecto al periodo total

evaluado representa también la probabilidad de ocurrencia de emersión continua para el

periodo de tiempo de interés. También es posible expresar la emersión continua como

un equivalente de horas acumuladas por día, como una manera alternativa de

visualización, aunque el periodo evaluado haya sido mayor a un día (por ejemplo meses,
 100

años). Como en este sistema no ocurre sumersión continua, la sumersión intermitente es

el valor recíproco de la emersión continua. También se ocupó dicho modelo de

regresión para estimar la duración de eventos individuales de emersión continua y

sumersión intermitente. La diferencia entre emersión continua y duración de eventos de

emersión continua, es que la primera evalúa tiempos acumulados de exposiciones aéreas

por sobre un umbral de duración (15min), para un periodo de tiempo de interés mientras

que la segunda evalúa la duración de intervalos ininterrumpidos de emersión continua.

Otra diferencia, es que las duraciones de eventos de sumersión intermitente no son

valores recíprocos de la duración de los eventos de emersión continua, como ocurre con

la emersión continua y la sumersión intermitente.

Se realizó exploraciones de variabilidad mensual, estacional y diurna en la

emersión continua y en las duraciones de eventos de emersión continua y sumersión

intermitente. Se definió una ventana de medio-día de acuerdo con Finke et al. (2007)

(1h antes a 2 h después del medio día solar) y de manera similar, se definió una ventana

de amanecer (2h antes a 1 h después del amanecer), como una manera de cuantificar el

posible riesgo de experimentar temperaturas elevadas o frías en diferentes meses del

año.

Se utilizó el software Minitab para realizar el análisis de regresión logística. El

software Matlab se utilizó para el procesamiento de imágenes de video, para el análisis

de curva ROC y para la reconstrucción del régimen de sumersión de largo plazo.

5. Influencia del oleaje sobre la temperatura corporal del mitílido

Para evaluar las consecuencias del régimen de sumersión sobre exposición a

temperaturas corporales elevadas se utilizó un modelo biofísico de intercambio de calor

para el mitílido P. purpuratus desarrollado y validado previamente por Finke et al.

(2009). Este modelo, implementado en Matlab, se modificó levemente para aumentar la

 101

flexibilidad de su aplicación. El modelo anterior asumía un régimen de sumersión

mareal, por lo tanto estimaba los tiempos de exposición aérea a partir de dos input

solicitados al usuario: la serie de tiempo de altura de marea y la posición vertical del

organismo. El nuevo modelo tiene como input la serie de tiempo de sumersión, lo que

permite al usuario explorar diferentes regímenes de sumersión, tanto efectivos como

hipotéticos. Otro cambio es que se eliminó el componente de desecación, ya que en el

modelo de Finke et al. (2007) éste efecto se incluía como un elemento pasivo y de

efecto marginal (la desecación no interactuaba con temperatura ni afectaba el contenido

de humedad del organismo y su efecto sobre la temperatura corporal no sobrepasaba los

0.14°C).

El modelo utilizado requiere, series de tiempo de radiación solar, temperatura

del aire y velocidad de viento. Todos estos datos se obtuvieron de la estación

meteorológica de ECIM, en Las Cruces. Series de tiempo de temperatura del mar (SST)

entre inicios del año 2000 y fines del año 2012, con una alta resolución de 5-10min y

medidas a app. 1 m de profundidad también se obtuvieron de las bases de datos de

ECIM

En el caso de series de tiempo de temperatura del mar los gaps fueron

interpolados con valores representativos de las tendencias diurnas y estacionales. Las

series de tiempo meteorológicas presentaban gaps de diferentes duraciones, por lo que

se incorporó al modelo la posibilidad de reiniciarse luego de un gap, usando como

temperatura de partida la del aire o el mar, dependiendo si ocurría emersión continua o

no. Para evitar que el reinicio de las simulaciones luego de un gap, afectará el cálculo de

indicadores de exposición a temperaturas corporales elevadas, las que debiesen ocurrir

durante las horas de luz, se estandarizó que el modelo se aplicara a escala de días,

discriminando entre días con series de tiempo completas e incompletas.

 102

Para examinar el efecto del oleaje sobre temperatura corporal, se realizaron

simulaciones bajo tres escenarios de sumersión: a) Un régimen de emersión continua

permanente, en donde los animales nunca reciben agua. Este escenario irreal permite

estimar un límite teórico a las condiciones más extremas de temperatura corporal,

sirviendo de referencia para visualizar el efecto de diferentes tipos de régimen de

sumersión. b) un régimen de sumersión mareal para el intermareal medio. Es decir,

asumiendo que la costa de Chile fuera dominada solamente por mareas. En este régimen

de sumersión perfectamente mareal, los límites físicos del intermareal serían por

definición la altura máxima y mínima de mareas en el largo plazo, entonces el

intermareal medio correspondería a la posición central del rango de mareas. c) un

régimen de sumersión ‘realista’ para el intermareal medio, i.e. co-dominado por mareas

y oleaje, generado como se indica arriba. Para simplificar las comparaciones del efecto

de diferentes regímenes de sumersión, las simulaciones de temperatura corporal se

realizaron para un único tamaño corporal, individuos con un largo de concha de 3cm.

Este es un tamaño corporal moderadamente grande dentro del rango de tamaños que se

observa en el sitio de estudio, donde los individuos no sobrepasan los 4 cm (Finke et al.

2009).

La simulación de temperaturas corporales bajo el régimen de sumersión efectivo

(o co-dominado) se realizó bajo el supuesto de que durante la sumersión intermitente

(olas que cubren los individuos con periodo de menos de 15 min), la temperatura

corporal se mantiene al mismo valor que la temperatura del mar. Este supuesto tiene

asidero en la elevada conductividad térmica del agua y en la convección forzada que

genera el flujo de agua al romper la ola sobre los individuos (Denny and American

Society of Zoologists 1993) El modelo de temperatura corporal permite evaluar la

sensibilidad a este supuesto (Apéndice C). Se realizó una simulación de temperatura

 103

corporal en que los mitílidos estuvieron sometidos de manera permanente a una tasa de

sumersión de 1 evento de 1s de duración cada 15min. En esta simulación se permitió el

intercambio de calor entre el organismo y el aire por los intervalos de 14min y 59s entre

eventos de sumersión. Los resultados de este ejercicio sugieren que para tasas de

sumersión iguales o mayores a un evento cada 15min P. purpuratus alcanza

temperaturas corporales máximas inferiores a 28.5°C.

No se encontró en la literatura información acerca de los niveles de temperatura

corporal que generan estrés subletal en P. purpuratus. Sin embargo en otras especies de

mitílidos intermareales temperaturas corporales superiores a 30°C producirían daños a

nivel celular e inducirían la producción de proteínas protectoras (HSP) (Halpin et al.

2004). De hecho Helmuth et al. (2011) proponen que el grado de exposición a

temperaturas corporales mayores a 30°C es un indicador de riesgo para mitílidos

intermareales en general (Helmuth et al. 2011). Aquí utilizamos dos indicadores de

eventos extremos: La temperatura corporal máxima y la máxima duración de un evento

de exposición a temperatura corporal sobre 30°C. Además, cuantificamos el número de

días y el tiempo acumulado de exposición a temperatura corporal elevada (mayor a

30°C) por año. Estas dos últimas métricas fueron calculadas a nivel de mes y luego

integradas por año, para disminuir distorsiones producidas por gaps en las series de

tiempo meteorológicas.

6. Predicción de intensidades de blanqueamiento

Los datos de blanqueamiento, proporcionados por el laboratorio de la Dra Evie

Wieters en ECIM, consisten en el conteo de puntos de cobertura de frondas sanas y

frondas blanqueadas mediante cuadrantes permanentes de 50 x 50 cm con 81 puntos de

intersección monitoreados, en general, cada 2 a 5 días en la zona intermareal medio-

 104

baja. Este monitoreo fue realizado para cuatro temporadas de primavera-verano, entre

los meses de septiembre y marzo (años 2010 a 2015)

Se exploró la sincronía entre eventos de emersión prolongada que ocurren en la

ventana de medio-día solar y la ocurrencia de peaks de blanqueamiento en el alga G.

chilense. Se observó que eventos intensos de blanqueamiento estaban asociados a

emersiones prolongadas durante el medio día de primavera-verano, pero que no todas

las emersiones prolongadas estaban asociadas con blanqueamiento. Entonces, ya que

experimentos previos de laboratorio (Wieters et al. 2013) sugieren que los eventos de

blanqueamiento de G. chilense son causados por exposición a elevados niveles de

radiación UV, se generó una nueva variable potencialmente explicativa: La exposición

aérea ininterrumpida a radiación solar. Esta variable integró en escala diaria los estados

de sumersión modelados (emersión continua vs otros estados) con los valores medidos

de radiación solar total, ya que, según análisis previos con datos locales la radiación

solar total presenta una relación directa con la radiación UV. Para ello, en la serie de

tiempo de radiación solar total, los datos que no coincidían con predicciones de

emersión continua, fueron reemplazados por cero, luego de lo cual se calculó el

promedio diario (incluyendo las 24 hrs del día)

Se exploró la asociación entre categorías de intensidad de blanqueamiento y

radiación solar ininterrumpida durante los días previos. Las categorías de

blanqueamiento fueron 4: Sin blanqueamiento, blanqueamiento escaso, blanqueamiento

moderado y blanqueamiento intenso. Los datos clasificados como sin blanqueamiento

son aquellos con valores exactos de 0%, mientras que los valores mayores a cero pero

menores a 5% fueron clasificados como blanqueamiento escaso. Las categorías de

blanqueamiento moderado e intenso corresponden a valores peak de blanqueamiento

desde 5% y hasta no más de 15% y a partir de 15%, respectivamente. Es decir en estas

 105

dos últimas categorías no se incorporan todas las observaciones entre o por sobre ciertos

límites, sino sólo los valores peaks. Se tomó esta decisión pensando que nuestro interés

no es la predicción de trayectorias de blanqueamiento, sino de la ocurrencia de eventos

de una cierta intensidad. Además la presencia de valores elevados de blanqueamiento

durante las trayectorias de descenso del blanqueamiento dificultarían estos análisis,

especialmente considerando que, al parecer, el descenso del blanqueamiento en esta

alga no corresponde a una recuperación de los tejidos fotosintéticos, sino a un

desprendimiento de estos tejidos dañados.

Resultados
1. Modelo Estadístico para predecir el régimen de sumersión

El modelo estadístico generado en este capítulo, con una base de datos más

amplia, genera un modelo cualitativamente diferente al modelo generado en el capítulo

2. El modelo del capítulo 2 tenía como componente estadísticamente significativo sólo

la interacción entre mareas y olas, pero no la altura de marea y la ola por separado. En

cambio el nuevo modelo incorpora, además de la interacción mencionada, la altura de

marea y ola como componentes separados (Tabla 1). Como era de esperar, estos tres

factores tuvieron un efecto negativo en la probabilidad de ocurrencia de la emersión

continua.

La reconstrucción de emersión continua mostró una alta similitud con la serie de

tiempo real registrada por el método telemétrico (Fig. 1C). La única excepción notable

ocurrió en dos días a principios de marzo 2012, cuando valores altos de emersión

continua no fueron predichos por el modelo estadístico.

2. Reconstrucción del régimen de sumersión de largo plazo

La reconstrucción de largo plazo del régimen de sumersión a partir del modelo

estadístico indica que predomina la sumersión intermitente, ya que la emersión continua

 106

ocurrió solamente un 12,8% del tiempo, lo que equivale a una emersión continua diaria

de 3,1h, si quisiéramos representar esos 14 años en sólo un día. Además, en el largo

plazo, una alta proporción de días (43,5%) no presenta emersiones que duren más de

15min.

La duración de los eventos de emersión continua presentó un peak de entre 3 y

4h, con un rango de variación de dos órdenes de magnitud, desde 15min hasta 19,5h

(Fig 2A). Para la duración de eventos de sumersión intermitente el peak es de 9-10hrs y

el rango de variación es de tres órdenes de magnitud, desde 45min hasta 20,6 días (Fig.

2B y C)

La emersión continua presentó una variación estacional e interanual más bien

moderada en los 14 años que analizamos (Apéndice A). En cambio, la ocurrencia de

eventos extremos de emersión continua y de sumersión intermitente presentó un patrón

estacional algo más evidente, con peaks en los meses de primavera e invierno,

respectivamente. (Apéndice B).

Se observó importantes patrones de variación diurna de la emersión continua

para los diferentes meses del año, que eran compatibles con el ciclo diurno y estacional

de las mareas (Fig. 3). La mayor proporción de emersión continua se observó en

septiembre (17:00), coincidiendo con las mareas bajas más extremas del año, mientras

que el mínimo fue de 0,2% en abril (entre las 09:00 y 10:30 hrs). Durante la ventana de

medio día sólo meses de primavera (septiembre, octubre y noviembre) alcanzaron

valores de emersión continua mayores a 20% y de hasta 30% para alguna combinación

hora*mes. En cambio, durante la ventana del amanecer, la mayoría de los meses

presentó emersión continua sobre 20% (para alguna combinación hora*mes) siendo las

excepciones los meses invernales de mayo, junio y julio.

 107

3. Régimen de temperatura corporal del mitílido

El régimen de temperatura corporal experimentado por P. purpuratus

(individuos de 3cm) en el intermareal medio expuesto al oleaje de Las Cruces presentó

las siguientes características en los 14 años recreados por el modelo de sumersión: a)

Una temperatura corporal máxima de 35.8°C, b) una duración máxima de exposiciones

a temperaturas corporales por sobre 30°C de 270min, c) una exposición acumulada a

temperaturas corporales elevadas (>30°C) de 13 días al año y por un total de 19,2 h

(Fig. 4).

El régimen de sumersión realista, co-dominado por mareas y olas, proporcionó a P.

purpuratus un ambiente extremadamente más benigno que un ambiente intermareal

donde el régimen de sumersión está dominado solamente por mareas y, por supuesto

más benigno que si los individuos estuvieran constantemente en emersión. El número

máximo teórico, de días de exposición a temperaturas corporales por sobre 30°C, fue de

57 días anuales, mientras que en el régimen de sumersión mareal la exposición fue de

43 días, 30 días más que en el régimen realista que incluye oleaje. Además, el tiempo

acumulado de exposición a temperatura corporal elevada fue de 144h por año en

individuos en emersión permanente, y de 86 horas en el régimen mareal, 67 horas más

que en el régimen realista con oleaje.

4. Blanqueamiento del alga

El alga intermareal G. chilense, presentó, durante 4 temporadas de primavera-

verano en Las Cruces, un total de 26 eventos de blanqueamiento, que reflejan daño a la

capacidad fotosintética de los tejidos, (Fig. 5). 8 de estos eventos de blanqueamiento

alcanzaron niveles peak iguales o mayores al 15% de la cobertura del alga. Estos

eventos, que clasificamos como “intensos”, ocurrieron entre 0 y 3 veces por año. Su

ocurrencia fue más frecuente para los meses de diciembre y enero que para el resto de
 108

los meses y el más intenso de ellos alcanzo casi un 50% de la cobertura del agua (Fig.

5). El resto de los eventos, con peaks entre 5 y 15% de cobertura blanqueada ocurrieron

unas 4 a 5 veces por año.

Se apreció una correspondencia entre la ocurrencia de eventos de

blanqueamiento y peaks de emersión continua cercanas al medio día de los meses de

primavera-verano (Fig 5). Esto es claramente apreciable para los 8 eventos intensos de

blanqueamiento, los cuales estuvieron asociados a emersiones continuas de entre 3 y 5h

durante los días previos. En el caso de los blanqueamientos moderados, la mayoría de

estos estuvieron también asociados a la ocurrencia de peaks de emersión continua (15

de 18 casos). Sin embargo, no todas las emersiones prolongadas durante los medios días

de primavera-verano estuvieron asociadas a la ocurrencia de eventos de

blanqueamiento. Esto sugiere que la ocurrencia de eventos de blanqueamiento depende

de la interacción entre emersiones prolongadas y alguna variable meteorológica.

La radiación solar ininterrumpida, que representa la integración a escala diaria

entre la magnitud de la radiación solar y la emersión continua, presentó valores entre 0 y

300W*m-2. Esta variable presentó una relación cuantitativa positiva con categorías de

intensidad de blanqueamiento de G. chilense (Fig. 6). Los eventos de blanqueamiento

intenso estuvieron asociados con valores máximos de radiación solar ininterrumpida

que eran en promedio unas 4 veces mayores que para las observaciones sin

blanqueamiento (47,4 vs 197,6 W*m-2) Además todas las observaciones de

blanqueamiento intenso estuvieron asociadas a valores máximos de radiación solar

ininterrumpida durante los días previos por sobre los 160 W*m-2. Y en el caso de las

observaciones sin blanqueamiento, todas ellas ocurrieron con valores de radiación solar

ininterrumpida inferiores a 150 W*m-2 durante los días previos. La relación entre

radiación solar ininterrumpida y la intensidad del blanqueamiento presentó una relación

 109

positiva no lineal (Apéndice D). Por debajo de niveles de radiación solar ininterrumpida

de 150 W*m-2 se observó una región donde se concentran todas las observaciones sin

blanqueamiento, donde el blanqueamiento nunca supera el 15% y donde los

incrementos en radiación solar ininterrumpida tienen un efecto moderado en el

incremento de la intensidad de blanqueamiento. A partir de radiaciones solares

ininterrumpidas de 150 W*m-2 el efecto de incrementos de radiación solar

ininterrumpida sobre los niveles de blanqueamiento se intensifica notablemente.

Discusión
La reconstrucción de largo plazo del régimen de sumersión muestra que en Chile

central los organismos que habitan en el intermareal medio están sujetos

predominantemente (87% del tiempo) a sumersión intermitente ya que las olas cobren a

los organismos frecuentemente. Más aún, una alta proporción de días (44%) no se

observa emersión continua (i.e. los eventos de emersión tienen duraciones inferiores a

15min). Usando el modelo biofísico de balance térmico mostramos que este régimen de

sumersión realista reduce fuertemente la exposición de P. purpuratus a temperaturas

corporales elevadas respecto a valores teóricos esperados si el sistema de estudio fuera

un régimen dominado por mareas, como se había asumido anteriormente para esta

especie (Finke et al. 2009). Por ejemplo, el régimen de sumersión efectivo reduce la

exposición anual a temperaturas corporales mayores a 30°C de 43 a 13 días y de 86 a 43

horas. Por otra parte, en el alga roja intermareal, G. chilense, se observaron 26 eventos

de blanqueamiento durante los 4 años de monitoreo, la mayoría de ellos de menor

magnitud (5%), pero algunos muy intensos (15-50%). La reconstrucción del régimen de

sumersión incorporando alturas de marea y ola permitió calcular series de tiempo de

exposición acumulada diaria a radiación solar y fue posible predecir la ocurrencia de la

mayoría de los eventos de blanqueamiento y además estimar cualitativamente su

 110

magnitud. Esto sugiere que el fenómeno de blanqueamiento en esta alga es

esencialmente predecible y abre posibilidades promisorias para la reconstrucción de

eventos de blanqueamiento en el pasado y su proyección bajo diferentes escenarios de

cambio climático.

Trabajos recientes han recalcado la importancia de predecir eventos extremos de

estrés ya que estos podrían forzar respuestas ecológicas abruptas, en contraposición a

los cambios graduales que se esperarían basado en tendencias de largo plazo de las

condiciones ambientales promedio (Harley and Paine 2009; Jentsch et al. 2007; Monaco

and Helmuth 2011; Wethey et al. 2011b) Para poder reconstruir o predecir eventos de

estrés en el ambiente intermareal es necesario contar con modelos que puedan simular

regímenes de sumersión realistas, ya que estos determinan cuándo, que tan seguido y

cuanto tiempo están los organismos expuestos al ambiente terrestre. Luego, este

régimen de sumersión realista debe ser integrado con las variables meteorológicas de

manera de representar los aspectos del clima que son relevantes a la escala de los

organismos (Monaco and Helmuth 2011). Por otra parte, las tendencias (e.g. diurnas,

estacionales) y los eventos extremos del régimen de sumersión, en interacción con

variables climáticas permitirían visualizar de mejor manera las fuerzas de selección que

operan sobre las respuestas adaptativas y plásticas de las especies del intermareal

permitiendo una mejor estimación de factores de seguridad (o vulnerabilidad) de las

especies frente a la variabilidad climática actual y bajo escenarios de cambio climático

futuro (Bozinovic et al. 2011; Bozinovic and Poertner 2015; Somero 2012).

Nuestro modelo estadístico de emersión continua reconstruyó de manera muy

satisfactoria la serie de tiempo diaria observada, mostrando alta precisión y desviaciones

muy menores de los valores observados. Sin embargo el modelo falló en la predicción

de dos días con altos valores de emersión continua que ocurrieron en marzo de 2012
 111

(ver Fig. 1). Los factores que llevan a estas desviaciones puntuales entre el modelo y lo

observado no son del todo claras, pero es posible que la dirección de propagación de la

ola o bien propiedades del viento local en esos dos días se hayan traducido en emersión

menor a la esperada. Estas posibilidades deben explorarse para determinar si se pueden

incorporar como variables en el modelo de sumersión. Otro desafío pendiente es la

obtención de set de datos del régimen de sumersión para múltiples plataformas rocosas

de un sitio, para así mejorar la generalización de las observaciones puntuales.

Finke et al. (2007) propusieron que el intermareal de la costa templada de Chile

puede ser una región del mundo particularmente estresante para los organismos que allí

habitan pues presenta una alta exposición aérea durante la los medios días de verano, en

comparación a muchas otras costas templadas del mundo. Ciertamente, basándose en

predicciones de marea solamente, la posición media del rango de mareas de la costa

templada de Chile presentaría emersión continua para los medios días de verano un 57%

del tiempo, cerca de nuestra área de estudio (re-calculado desde la fig. 2 y apéndice 1 en

Finke et al. 2007). Nuestros resultados muestran en cambio que la emersión continua en

estas latitudes puede ser menor al 20%, para esta misma ventana de riesgo para

temperaturas corporales elevadas. Esto no significa que el ambiente de la zona central

de Chile sea poco estresante. Por ejemplo, las bajas alturas de marea durante las horas

cercanas al medio día en verano, aunque no garantizan la ocurrencia de emersión

continua, favorecerán la ocurrencia de bajas tasas de sumersión, las que si son muy

bajas (e.g. 4 a 8 h-1), pudieran determinar periodos prolongados en que los mitílidos

experimentan oscilaciones térmicas amplias (e.g. 5-10°C en escala de unos pocos

minutos), durante periodos extendidos de tiempo (hrs). Es importante entonces destacar

que las diferencias entre el estudio basado en mareas de Finke et al. (2009) y nuestro

estudio resaltan la enorme importancia de considerar el efecto combinado de marea y

 112

oleaje al momento de caracterizar y comparar regímenes de sumersión y de desarrollar

experimentos de laboratorio para entender las respuestas fisiológicas de estos

organismos.

A pesar de que a nivel local, la exposición al oleaje puede reducir la exposición

a temperaturas corporales extremas, a nivel de comparaciones geográficas una mayor

exposición al oleaje no garantiza un ambiente térmico menos estresante. De hecho el

número anual de días de exposición a temperaturas corporales sobre 30°C es mayor para

los niveles medios del mitílido P. purpuratus en la costa de Chile central (33°30’S) que

los predichos por Helmuth et al. (2011) para los niveles medios del mitílido Mytilus

californianus en la costa de California (13 vs 5 días anuales). Esto se debe a que, a pesar

de que las olas disminuyen la exposición aérea, la zona intermareal media de Chile está

desplazada por sobre el nivel de marea (ver Cap 2). Helmuth et al. (2002) describen que

en la costa de California las mareas altas predominan durante el medio día de verano,

cubriendo a los mitílidos y previniendo temperaturas corporales elevadas, lo que en este

caso explica que pueda ser la costa con mayor influencia del oleaje (Fig. 3B enBird et

al. 2013) la que presenta un riesgo térmico comparativamente mayor.

El blanqueamiento ha sido un potente foco de investigación en el caso de corales

de zonas tropicales (Baker et al. 2008) y en mucho menor medida para macroalgas. La

predicción de blanqueamiento es una tarea compleja ya que depende de la interacción

entre diferentes factores de estrés ambiental y porque la vulnerabilidad al

blanqueamiento dependerá también de factores biológicos y características locales del

hábitat. A pesar de esta complejidad ha sido posible desarrollar modelos relativamente

sencillos para predecir blanqueamiento de corales en escalas geográficas amplias a

partir predominantemente de la temperatura del agua de mar (Berkelmans 2009) pero

también más recientemente incorporando otras variables como radiación solar (Barnes
 113

et al. 2015). En el caso de macroalgas, mientras uno aspiraría a construir un modelo

relativamente sencillo con pocas variables explicativas, el blanqueamiento puede estar

influido por la exposición simultánea a múltiples factores de estrés físico (temperaturas,

radiación solar, radiación UV, desecación) y biológico (e.g. herbivoría, competencia,

patógenos) y la vulnerabilidad al blanqueamiento puede variar dependiendo por ejemplo

de la disponibilidad de nutrientes, la fenología (e.g. estado reproductivo) y la

aclimatización previa (Davison and Pearson 1996; Harley et al. 2012) A partir del

régimen de sumersión modelado y las mediciones de radiación solar total, estimamos la

exposición aérea ininterrumpida a radiación solar experimentada diariamente por G.

chilense, con resultados sorprendentemente promisorios en términos de predecir

ocurrencia y niveles de blanqueamiento observado. Es importante notar, en primer

lugar, que el régimen de sumersión modelado corresponde a otra plataforma rocosa que

aquellas donde se realizaron las mediciones de blanqueamiento, de manera que podría

construirse un modelo más preciso usando observaciones telemétricas de sumersión que

parametricen un modelo de sumersión para las zonas de G. chilense. En segundo lugar,

nosotros asumimos que cuando ocurre sumersión el alga no percibe radiación solar,

cuando en la realidad el oleaje reduce pero no elimina la irradiación solar. Mediciones

de radiación solar percibida por el alga en este sistema energético de oleaje serían muy

útiles para mejorar el modelo. En todo caso, la acción del oleaje sobre el efecto de la

radiación incidente puede ser más bien indirecta a través de mantener las frondas

hidratada y hacerlas menos sensibles a radiaciones solares elevadas.

Nuestros resultados apoyan las conclusiones de Wieters et al. (2013) de que

elevada de radiación solar (UV) serían la causa de los eventos de blanqueamiento. Los

estudios experimentales de campo de Irving et al. (2004) y de Scrosati and Dewreede

(1998) también apuntan al rol de la irradiación solar en la generación de eventos de

 114

blanqueamiento en algas intermareales, pero con algunos matices. El estudio de Irving

et al. (2004) apunta a la relevancia de interacción de una especie modelo con otra

especie de alga que provee sombra, reduciendo así la irradiación solar y la magnitud del

blanqueamiento. Y Scrosati and Dewreede (1998) apuntan a que la densidad del alga

constituye un factor protector que reduce la irradiación de las algas y con ello la

desecación de estas. Los experimentos de laboratorio de Martone et al. (2010) indican

también que el principal factor que determina el blanqueamiento en algas intermareales

es la desecación. Nosotros no evaluamos la asociación entre desecación y

blanqueamiento de G. chilense. En nuestro caso y a pesar de la complejidad del

problema y de las limitaciones metodológicas, la radiación solar ininterrumpida diaria

se muestra como una variable explicativa relevante y promisoria en términos de realizar

reconstrucciones (hindcast) o proyecciones de blanqueamiento bajo escenarios de

cambio climático.

Modelos de sumersión que permitan reconstruir o proyectar regímenes de

exposición a variables climáticas que producen estrés en organismos marinos son

fundamentales para mejorar nuestro entendimiento de las presiones evolutivas que han

dado forma a la fisiología de estos organismos. Sin una recreación realista del ambiente

al cual los organismos están expuestos, resulta difícil la interpretación de resultados de

experimentos de laboratorio que evalúan tolerancias y capacidad fisiológica como

herramientas proyectar respuestas ecológicas a variaciones climáticas pasadas o futuras

(Wernberg et al. 2012). Tal como hemos abordado en este capítulo, modelos que

predigan la temporalidad de emersiones prolongadas favorecen la predicción de

temperaturas corporales elevadas en mitílidos y de blanqueamiento en macroalgas.

También debieran favorecer la reconstrucción y proyección de regímenes de desecación

y la modelación de ocurrencia e intensidad de eventos de mortalidad masiva que se

 115

registran ocasionalmente en el intermareal (Chan et al. 2006; Harley 2008). A su vez,

como sugieren los modelos de dinámicos de presupuesto energético (Matzelle et al.

2015; Van Der Meer 2006) caracterización realista de regímenes de sumersión permiten

modelar efectos ecológicos más sutiles de cambio climático, que no estén mediados

necesariamente por eventos de estrés agudo o letal, pero que pueden en el largo plazo

tener enormes consecuencias sobra la estructura de la biota marina.

 116

Tablas
Tabla 1. Modelo de regresión logística para predecir la ocurrencia de emersión continua
en el nivel medio del intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile central, Las Cruces.
El número total de días analizado fue de 70 y el número total de horas fue 861.25. El
modelo de regresión y todos sus componentes fueron estadísticamente significativos.
B1: Las propiedades de los datos ingresados para construir el modelo.
Rango Mínimo Máximo
Fechas (dd-mmm-yyyy) 19-ene-2012 31-mar-2012
Característica Valor
Parámetros:
Intercepto (b0) 14,1751
Pendiente marea (b1) -7,4539
Pendiente ola (b2) -3,7308
Interacción (b3) -2,4495
AUC (Área bajo la curva 0,9624
ROC)
Ecuación score Score=b0+b1*Marea+b2*Ola+b3*Marea*Ola
Punto de corte:
Valor (score) 0,3693
Sensibilidad 0,6791
Especificidad 0,9729
Valor predictivo positivo 0,8516
Valor predictivo negativo 0,9298
 117

Figures

Figura 1. Figura 1. Modelo de regresión logística para predecir emersión continua a partir de la altura de marea y ola, para la zona
media del intermareal rocoso expuesto al oleaje en Chile central, Las Cruces. A) Proporciones empíricas de emersión continua, para
diferentes combinaciones de altura de marea y ola. B) Probabilidad modelada de ocurrencia de emersión continua para diferentes
combinaciones de altura de marea y ola. C) Serie de tiempo observada y modelada de emersión continua diaria.
 118

Figura 2. Distribución de las duraciones de eventos de emersión continua (A) y sumersión

intermitente (B−C) para el intermareal medio en Chile central, Las Cruces. Los datos
corresponden a 14 años (2000−2013) de simulación (hindcast) basada en un modelo
estadístico a partir de alturas de marea y ola. Notar cambios de escala en eje Y para las
gráficas A y B y el cambio de escala en eje X entre B y C.
 119

Figura 3. Porcentaje de ocurrencia de emersión continua para diferentes combinaciones de hora−mes y su comparación con los
niveles promedio de marea respectivos, para el nivel medio (zona mitílidos) del intermareal rocoso expuesto al oleaje en Chile
central, Las Cruces. Basado en 14 años (2000−2013) de simulación retrospectiva (hindcast) mediante en un modelo estadístico a
partir de alturas de marea y ola.
 120

Figura 4. Efecto del régimen de sumersión sobre la exposición a temperaturas corporales

elevadas (>=30°C). A) Series de tiempo de temperatura corporal simuladas para el mitílido
Perumytilus purpuratus (individuos 3 cm) en Chile central, Las Cruces. B−E: Efecto del tipo
de régimen de sumersión sobre la exposición a temperaturas corporales elevadas.
 121

Figura 5. Asociación entre el blanqueamiento del alga intermareal Gelidium chilense y la

emersión continua (modelada) al medio día (2hr antes a 3hr después del mediodía solar) en
Chile central, Las Cruces. Las líneas verticales rojas y naranjas marcan eventos de
blanqueamiento intenso (15%<=Blanqueamiento) y moderado (5%<=Blanqueamiento<15%),
respectivamente.
 122

Figura 6. Asociación entre categorías de intensidad de blanqueamiento de la cobertura del alga Gelidium chilense y niveles de radiación solar
ininterrumpida, en el intermareal expuesto al oleaje de Chile central, Las Cruces. La radiación solar ininterrumpida integra el régimen de
sumersión (modelado) con la radiación solar total (medida) asumiendo que la sumersión intermitente proporcionada por las olas impide el daño
al tejido fotosintético que altos valores de radiación solar (total o UV) pudieran potencialmente generar.
 123

Apéndice

Apéndice A: Variación de la emersión continua a nivel de meses, años y días, para el nivel medio del intermareal rocoso expuesto
al oleaje de Chile central, Las Cruces, de acuerdo con una simulación para 14 años utilizando en un modelo estadístico a partir de
altura de marea y ola.
 124

Apéndice B. Estacionalidad en la ocurrencia de eventos extremos de emersión continua y

sumersión intermitente en el nivel medio del intermareal rocoso expuesto al oleaje de Chile
central, Las Cruces, de acuerdo con una simulación para 14 años utilizando en un modelo
estadístico a partir de altura de marea y ola. El porcentaje de ocurrencia se eventos extremos
se calcula en base al total de eventos extremos simulados
 125

Apéndice C. Efecto de la sumersión intermitente en el régimen de temperatura corporal del mitílido P. purpuratus en Chile central
(Las Cruces). Para ello se utilizó un modelo biofísico de temperatura corporal para un individuo de 3cm de largo, asumiendo que el
individuo no experimenta enfriamiento por evaporación. La simulación consideró una tasa de sumersión baja, de 1 evento de 1s
cada 15min. A modo de comparación se realizó la simulación bajo dos escenarios adicionales: Emersión continua y sumersión
continua.
 126

Apéndice D. Relación no lineal entre la radiación solar ininterrumpida diaria y el nivel de blanqueamiento del alga intermareal
Gelidium chilense en Chile central, Las Cruces.
 127

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.
 132

V. Conclusion General
 133

Conclusión
En esta tesis se desarrolló y validó un nuevo método para cuantificar el régimen

de sumersión en el intermareal rocoso, al que llamamos método telemétrico. Este

método se basa la instalación de referencias visuales en posiciones de interés dentro del

intermareal y su monitoreo mediante una cámara de video. Procesamiento

computacional, desarrollado en esta tesis, permite discriminar entre sumersión y

emersión a nivel de las imágenes que componen los videos. A diferencia de los métodos

propuestos previamente, que se basan en instrumentos in situ, el método telemétrico

captura y almacena de manera remota la información, lo que favorece un registro de

series de tiempo de sumersión por periodos prolongados de tiempo y con una alta

resolución temporal. La alta resolución temporal de las series de tiempo de sumersión

permite cuantificar diferentes aspectos del régimen de sumersión que son relevantes

para los organismos que habitan estos ambientes, como lo son el porcentaje de

sumersión y la duración máxima de eventos de emersión en un periodo de tiempo

determinado. Además una única cámara de video permite monitorear el régimen de

sumersión en diferentes posiciones intermareales de interés, las que deben caber en el

campo de visión de la cámara.

En el intermareal rocoso expuesto de Chile central, los organismos que habitan

por sobre el límite superior de algas laminariales dependen fundamentalmente del

oleaje para su subsistencia, debido a que esta zona se encuentra por sobre el límite de

las mareas más altas. Por ejemplo, la alimentación de invertebrados filtradores como

mitílidos depende de la ocurrencia de los numerosos pero breves (en escala de

segundos) eventos de sumersión que caracterizan la costa central. En días con oleaje

inusualmente bajo los mitílidos quedan expuestos a condiciones aéreas y no pueden

alimentarse. Por esta razón no es posible predecir directamente el régimen de sumersión

 134

desde predicciones o datos medidos de altura de marea. Sin embargo modelos

estadísticos del porcentaje de sumersión y de la exposición a emersiones prolongadas

basados únicamente en la altura de marea, presentaron un buen desempeño, debido, al

parecer, a que la altura del mar determina la penetración de las olas hacia la zona

intermareal alta. Se debe enfatizar que sin saber la relación estadística para un sitio

determinado del intermareal no es posible predecir el régimen de sumersión. La

incorporación de la altura de ola en los modelos estadísticos, permitió mejorar mucho la

calidad y precisión de las predicciones, en especial durante días cuya altura de ola se

desviaba de los valores promedio.

La reconstrucción del régimen de sumersión de largo plazo mediante un modelo

estadístico basado en altura de marea y ola, permitió forzar un modelo biofísico de

balance térmico para predecir la temperatura corporal del mitílido Perumytilus

purpuratus. Los resultados ilustran muy claramente que el oleaje reduce enormemente

la exposición a temperaturas corporales elevadas, en comparación con los valores

esperados bajo un régimen de sumersión teórico dominado por mareas solamente. Por

otra parte, esta reconstrucción realista del régimen de sumersión y su efecto sobre la

radiación solar incidente permitió explicar la ocurrencia e intensidad de eventos de

blanqueamiento (i.e. daño tejido fotosintético) en el alga Gelidium chilense ocurridos

durante un periodo de 4 años de observaciones.

En su conjunto, esta tesis demuestra la importancia de desarrollar modelos

realistas del régimen de sumersión, para lo cual es necesario contar con métodos de

medición que sean confiables y validados, como el método telemétrico aquí

desarrollado. Los modelos del régimen de sumersión son necesarios para estudios de

bio-física, fisiología, evolución y ecología de los organismos intermareales. Modelos

realistas del régimen de sumersión son fundamentales como forzantes para reconstruir
 135

el régimen de temperatura corporal y desecación y también, la disponibilidad de

nutrientes y energía para el crecimiento y reproducción. La reconstrucción de largo

plazo del régimen de sumersión nos proporciona un contexto ambiental para una mejor

interpretación y diseño de experimentos fisiológicos y para comprender las adaptaciones

de las especies intermareales (e.g. tolerancias fisiológicas). Finalmente, los modelos de

sumersión son fundamentales para estudiar las causas de patrones ecológicos actuales

(e.g. distribución) y por ende, para poder reconstruir o anticipar respuestas a cambios

climáticos.