Suscríbete a DeepL Pro para poder traducir archivos de mayor tamaño.

Más información disponible en www.DeepL.com/pro.

J Clin Res Pediatr Endocrinol 2016;8(1):32-39

Artículo
DOI: 10.4274/jcrpe.2313
original

Relación entre la circunferencia del cuello y la enfermedad del

hígado graso no alcohólico en la obesidad infantil
Nihal Hatipoğlu1, Serap Doğan2, M. Mümtaz Mazıcıoğlu3, Selim Kurtoğlu1.

1Facultad de Medicina de la Universidad Erciyes, Departamento de Endocrinología Pediátrica, Kayseri, Turquía

2Facultad de Medicina de la Universidad Erciyes, Departamento de Radiología, Kayseri, Turquía
3Facultad de Medicina de la Universidad Erciyes, Departamento de Medicina de Familia, Kayseri, Turquía

RESUMEN

Objetivo: El objetivo de este estudio fue establecer la asociación entre los

parámetros antropométricos y la enfermedad del hígado graso no alcohólico
(HGNA) y determinar la medida más fiable como parámetro en la
predicción de la HGNA.

Métodos: Doscientos cincuenta y tres niños obesos de edades comprendidas

entre los 10 y los 18 años participaron en este estudio. Se midieron los datos
antropométricos y los parámetros metabólicos, como los niveles de glucosa,
insulina y lípidos en sangre en ayunas. Se evaluaron las pruebas de función
hepática. Se determinó la presencia de NAFLD mediante ecografía.

Resultados: La mayoría de los parámetros metabólicos y los índices

antropométricos fueron significativamente mayores en los niños con
HGNA. Se realizó un análisis de regresión logística univariante, tomando el
estado de HGNA como variable dependiente y los parámetros antropométricos
como variables independientes. Los valores antropométricos afectaban
¿QUÉ SE SABE YA SOBRE ESTE TEMA? significativamente a la NAFLD. El análisis de regresión logística múltiple
mostró que el perímetro del cuello (CN) era el único parámetro que determinaba
el riesgo en ambos sexos. Cada aumento de 1 cm en el CN aumentaba el riesgo de
En la obesidad, la grasa corporal central está estrechamente
relacionada con el riesgo de padecer la enfermedad del hígado HGNA 1,544 veces (p<0,001; intervalo de confianza [IC] del 95%: 1,357-2,214)
graso no alcohólico (HGNA) y complicaciones metabólicas, en los niños y 1,733 veces (p=0,001; IC del 95%: 1,185-2,012) en las niñas. Se
más que la grasa corporal total. Las medidas antropométricas
realizó un análisis de las características operativas del receptor para
como el índice de masa corporal, el perímetro de la cintura y el
perímetro braquial proporcionan información sobre la grasa comparar la fiabilidad de las mediciones antropométricas. Se observó que
corporal y su distribución, y pueden utilizarse para predecir el el CN era un mejor indicador.
riesgo de HGNA en niños obesos.
Conclusiones: La medición del CN demostró estar asociada con la NAFLD en
¿qué añade este estudio? niños. Sugerimos el uso del CN como índice antropométrico novedoso,
sencillo, práctico y fiable para predecir el riesgo de HGNA en niños.
Además de otras medidas antropométricas, el perímetro del cuello
estaba significativamente relacionado con la grasa corporal Palabras clave: Hígado graso no alcohólico, obesidad, valores
superior y el HGNA. La circunferencia del cuello puede metabólicos, medidas antropométricas.
utilizarse como una medida antropométrica fiable, práctica y
barata para evaluar el HGNA en niños obesos.
Conflicto de intereses: Ninguno declarado
Recibido: 07.08.2015
Aceptado: 12.11.2015
32
 Dirección para la correspondencia
Nihal Hatipoğlu MD, Facultad de Medicina de la Universidad de Erciyes, Departamento de Endocrinología
Pediátrica, Kayseri, Turquía Teléfono: +90 352 438 00 76 Correo electrónico: nihalhatipoglu@yahoo.com
©Journal of Clinical Research in Pediatric Endocrinology, Publicado por Galenos Publishing.

33
 Hatipoğlu N et al.
Circunferencia del cuello y enfermedad del
hígado graso

con enfermedades que pudieran causar obesidad, como el

Introducción hipotiroidismo, el síndrome de Cushing, aquellos con
enfermedades/deformidades que afectaran a las medidas
Una de las complicaciones de la obesidad es la
antropométricas, los pacientes con hepatitis (vírica,
enfermedad del hígado graso no alcohólico (HGNA). Al
congénita) o antecedentes de consumo de alcohol, y los niños
igual que en los adultos, la NAFLD se ha convertido en la
que estuvieran utilizando cualquier tipo de medicamento.
causa más común de enfermedad hepática crónica en la
Ninguno de los participantes tenía un diagnóstico previo de
infancia (1,2). Además, la NAFLD está estrechamente
diabetes tipo 2 o NAFLD.
relacionada con la resistencia a la insulina, la diabetes
La edad cronológica se calculó como la edad decimal
mellitus tipo 2, la dislipidemia, la hipertensión, el síndrome
restando la fecha de observación de la fecha de nacimiento.
metabólico y las complicaciones cardiovasculares graves
Todas las mediciones antropométricas fueron realizadas
(3). En la obesidad, la grasa corporal central, más que la
por el mismo endocrinólogo. Peso, talla, WC, NC y MUAC
grasa corporal total, está estrechamente relacionada con el
riesgo de HGNA y complicaciones metabólicas (4,5).
Se han desarrollado diversos parámetros antropométricos
para determinar la grasa corporal total y la acumulación de
grasa corporal central. El índice de masa corporal (IMC) se
utiliza como índice principal en la evaluación de la
obesidad. La circunferencia de la cintura (CC), la
circunferencia media del brazo (CMBA) y la relación
cintura-estatura (CAC) se recomiendan para determinar la
grasa corporal central (6,7,8,9). Recientemente se han
publicado algunos estudios que sugieren que la
acumulación de grasa en la parte superior del cuerpo y la
grasa visceral pueden contribuir al desarrollo de factores de
riesgo de enfermedad metabólica (5). Se ha sugerido que la
circunferencia del cuello (CN) es una herramienta útil para
determinar la acumulación de grasa en la parte superior
del cuerpo (10).
Basándose en esta información, las medidas
antropométricas que proporcionan información sobre la
grasa corporal y la distribución de la grasa pueden
utilizarse posiblemente para predecir el riesgo de HGNA en
niños obesos a una edad temprana. De este modo, sería
posible prevenir la enfermedad del hígado graso en sus
primeras fases.
Los objetivos de este estudio eran determinar la
relación entre la HGNA y los trastornos metabólicos y
demostrar la fiabilidad de las mediciones antropométricas,
incluidos el IMC, la CC, la MUAC, el CN y el IMC, para detectar
casos de HGNA. También se pretendía encontrar la medida
más fiable y práctica entre estos criterios antropométricos.

Métodos

Se reclutó a un total de 248 niños (114 varones y 134

mujeres de edades comprendidas entre los 6 y los 18 años)
ingresados en nuestra consulta externa de endocrinología
a causa de la obesidad. Todos los niños que participaron en
el estudio tenían niveles de IMC superiores al percentil 95 según
nuestros valores de referencia (11). El presente estudio fue
aprobado por el comité ético local. Se obtuvo el
consentimiento firmado de todos los padres de los niños
participantes en el estudio. Se excluyeron los pacientes

34
 Hatipoğlu Nestadísticos
et al. se ajustaron en función del estadio puberal y la
se midieron dos veces, y los promedios se registraron
Circunferencia del cuello edad
y enfermedad del
cronológica.
para las tablas de referencia. Los pesos se midieron con hígado graso
La relación entre los parámetros antropométricos (IMC,
los sujetos en ropa interior mínima (sin zapatos y con ropa
WC, NC, MUAC, y WHR) y los parámetros metabólicos
ligera), utilizando una balanza de viga estándar sensible a
(niveles de FBG, insulina, TG, y HDL-colesterol, HOMA-IR, e
0,1 kg. Las alturas se determinaron con una precisión de
hígado
1 mm utilizando un estadiómetro portátil Seca.
El índice de masa corporal se calculó dividiendo el
peso por el cuadrado de la estatura (kg/m2). El índice de
masa corporal se calculó dividiendo el perímetro de la
cintura por la estatura. La circunferencia de la cintura y la
circunferencia del pecho se midieron como se ha descrito
previamente en detalle (12). El CN se midió utilizando una
cinta métrica de plástico no extensible mientras se mantenía
la cabeza del niño erguida, con los ojos mirando hacia delante,
y el cuello en un plano horizontal a la altura de la porción
más prominente, el cartílago tiroides. Todas las
mediciones se realizaron con los sujetos en posición
erguida, con la cara dirigida hacia delante y los hombros
relajados (8). La presión arterial sistólica (PAS) y la
presión arterial diastólica (PAD) se midieron dos veces en
posición sentada tras 20 minutos de reposo y se registró la
medición media.
En la evaluación del desarrollo puberal se utilizó el
estadiaje de Tanner. Sin embargo, dado que el número de
nuestros sujetos puberales era limitado, en el análisis se
combinaron sujetos en los estadios puberales 3 y 4 (13).
Se recogieron muestras de sangre tras un ayuno
nocturno de 10 horas para determinar la glucemia en
ayunas (GSA), la insulina, el colesterol total, las
lipoproteínas de baja densidad (LDL), las lipoproteínas de
alta densidad (HDL) y los triglicéridos (TG) como pruebas
de función metabólica, y la alanina aminotransferasa
(ALT), la aspartato aminotransferasa (AST) y la gamma-
glutamil transpeptidasa (GGT) como pruebas de función
hepática. Los parámetros bioquímicos se determinaron
utilizando kits enzimáticos de Roche Diagnostics con un
autoanalizador Cobas Integra 800. La insulina se midió por el
método de inmunoensayo de electroquimioluminiscencia
utilizando kits de Roche (Roche Diagnostics, Mannheim,
Alemania).
La evaluación del modelo de homeostasis para la
resistencia a la insulina (HOMA-IR) se calculó mediante la
ecuación HOMA-IR=Insulina en ayunas (µU/mL)xglucosa
en ayunas (mg/dL)/405 (14).
Los exámenes ultrasonográficos (USG) de todos los niños
se realizaron utilizando un transductor convexo de 3,5
MHz (Xario TOSHIBA). Todos los niños fueron evaluados
en decúbito supino por el mismo radiólogo. La ecogenicidad
del parénquima hepático se comparó con la ecogenicidad del
parénquima renal derecho. La evidencia USG de NAFLD se
basó en el patrón de eco hepático brillante, el aumento de la
atenuación del eco y la pérdida de la arquitectura
intrahepática (15).
Análisis estadístico
Se utilizó la prueba t de Student para comparar los
hallazgos en sujetos con o sin NAFLD. Todos los análisis
35
 Hatipoğlu N et al.
Circunferencia del cuello y enfermedad del
hígado graso

pruebas de función) se evaluaron mediante la prueba de Ajustando por edad y estadio puberal, se realizó el análisis
correlación parietal de Spearman ajustada por edad y estadio de correlación entre las medidas antropométricas y los
puberal. Se realizó un análisis de regresión logística univariante factores de riesgo metabólico/pruebas de función hepática
y multivariante en el que el NAFLD era la variable dependiente por sexo. Según los resultados de este análisis, de todas las
y los parámetros antropométricos eran las variables medidas antropométricas, sólo se detectaron correlaciones
independientes en cada sexo. Los modelos univariantes y positivas entre el CN y las pruebas de función hepática
multivariantes también se ajustaron por edad y estadio (ALT, AST, GTT) en los chicos. Esta relación no se
puberal. Las variables independientes sin un efecto significativo encontró en las chicas. Los resultados del análisis de
sobre la NAFLD se eliminaron utilizando la eliminación por correlación entre las medidas antropométricas y los
pasos hacia atrás (p>0,1). parámetros metabólicos figuran en la Tabla 2.
Para comprobar la fiabilidad de los datos Se realizó un análisis de regresión para determinar la
antropométricos en el diagnóstico de HGNA, se realizó un relación entre el HGNA y las medidas antropométricas. Se
análisis de curvas operativas del receptor (ROC) para cada realizó un análisis de regresión logística univariante
estadio puberal. tomando el estado de HGNA como variable dependiente y
el IMC, la CC, el CN y el MUAC como variables
Resultados independientes ajustadas por edad y estadios puberales
(Tabla 3). Tanto en los niños como en las niñas, el estado
La frecuencia de hígado graso en los exámenes USG de HGNA se vio afectado significativamente por los valores
fue del 35,5%. Se evaluaron por separado los sujetos con y antropométricos. Tras ajustar por edad y etapas puberales,
sin hígado graso de ambos sexos. En los varones, se el análisis de regresión logística múltiple y el método de
observaron diferencias significativas en las mediciones de eliminación hacia atrás mostraron que sólo el CN
IMC, CC, CN, MUAC y WHR, PAD, insulina, pruebas de determinaba el riesgo en ambos sexos. Cada aumento de
función hepática y HOMA-IR entre los sujetos con y sin 1 unidad en el CN aumentaba el riesgo de HGNA 1,551
HGNA. Los niveles de HDL eran más bajos en los veces y 1,846 veces (p<0,001; B: 0,613; intervalo de
pacientes con HGNA. En las niñas, todos los parámetros confianza [IC] del 95%: 1,385- 0,613).
antropométricos y los valores bioquímicos, excepto la GGT, 2,462) (p<0,001, B: 0,439, IC 95%: 1,284-1,875) en niños y
el colesterol total y los TG, eran más elevados, y los niveles niñas, respectivamente.
de HDL eran más bajos en los pacientes con HGNA que en
los que no la padecían (Tabla 1).

Tabla 1. Comparación de sujetos con y sin hepatopatía grasa no alcohólica en términos de parámetros metabólicos y antropométricos en niños y niñas.

Chicos Chicas
No-NAFLD NAFLD No-NAFLD NAFLD
p p
Media-SD Min-Max Media-SD Min-Max Media-SD Min-Max Media-SD Min-Max
Edad (años) 10.9±2.5 6.1-17.0 11.8±2.4 6.0-18.7 0.059 12.3±2.6 6.0-18.2 13.3±2.3 8.1-17.9 0.028
IMC (kg/m2) 27.6±3.1 23.0-36.0 30.1±3.5 24.0-39.0 <0.001 29.1±4.3 22.1-41.7 33.9±5.7 23.0-46.7 <0.001
WC (cm) 85.6±9.2 71.0-109.0 94.0±8.5 76.5-115.0 <0.001 87.7±8.9 69.5-112.0 98.4±11.3 76.0-124.0 <0.001
NC (cm) 33.8±2.8 29.0-42.0 36.9±2.8 32.2-45.0 <0.001 33.9±2.5 25.4-40.0 37.1±3.2 30.0-43.0 <0.001
MUAC (cm) 28.1±2.9 23.0-34.0 30.1±2.9 25.3-37.0 0.001 29.4±3.4 22.1-40.5 31.9±4.0 26.0-41.0 0.001
WHR 0.6±0.1 0.5-0.7 0.6±0.04 0.5-0.7 0.005 0.6±0.1 0.5-0.7 0.6±0.1 0.5-0.8 <0.001
PAS (mmHg) 109.5±14.3 80.0-150.0 113.4±13.7 80.0-150.0 0.150 108.9±14.3 80.0-150.0 119.5±13.9 90.0-150.0 <0.001
PAD (mmHg) 68.7±10.3 40.0-90.0 74.0±10.5 50.0-90.0 0.010 70.7±11.0 50.0-90.0 78.3±12.2 60.0-100.0 0.001
FBG (md/dL) 90.2±7.4 74.0-116.0 87.6±6.6 66.8-104.0 0.052 86.4±7.3 64.0-104.0 91.6±9.5 73.1-120.0 0.001
Insulina (mU/mL) 13.0±6.5 4.7-30.0 20.6±9.0 5.3-40.7 <0.001 21.3±12.0 5.5-79.3 33.0±19.0 10.2-201.0 <0.001
ALT (U/L) 22.9±9.1 3.0-53.0 48.3±30.6 13.0-151.0 <0.001 19.8±8.9 3.0-58.0 41.6±29.6 12.0-127.5 <0.001
AST (U/L) 26.3±5.9 15.0-46.0 34.1±14.8 15.0-90.0 <0.001 23.5±7.0 8.0-59.0 30.3±15.2 14.0-80.1 0.001
GGT(U/L) 18.3±5.9 8.2-40.0 25.4±8.4 11.0-46.0 <0.001 18.7±16.8 9.0-119.0 24.9±11.6 10.0-67.0 0.080
TG (mg/dL) 111.0±60.4 35.0-370.4 149.0±78.1 42.0-407.7 0.004 123.5±58.1 39.1-312.7 144.4±75.6 40.0-486.2 0.087
HDL (mg/dL) 49.3±13.1 23.3-93.8 44.0±9.4 26.5-74.0 0.019 44.2±9.9 23.8-93.3 40.4±9.9 22.1-64.8 0.041

34
HOMA-IR 2.9±1.6 0.9-8.6 4.5±2.0 1.1-9.2Hatipoğlu
<0.001
N et al.4.6±2.7 0.9-16.9 7.6±5.2 2.1-30.2 <0.001
HGNA: enfermedad del hígado graso no alcohólico, CN: perímetroCircunferencia del cuello
del cuello, IMC: índice de masaycorporal,
enfermedad del de la cintura, PCM: perímetro medio del brazo, RCC: relación
CC: perímetro
hígado graso
cintura-estatura, PAS: presión arterial sistólica, PAD: presión arterial diastólica, GBA: glucemia en ayunas, ALT: alaninaaminotransferasa, AST: aspartatoaminotransferasa, GGT: gamma-
glutamiltranspeptidasa,
TG: triglicéridos, HDL: lipoproteínas de alta densidad, HOMA-IR: homeostasis model assessment for insulin resistance, DE: desviación estándar, Mín-Máx: mínimo-máximo.

35
 Hatipoğlu N et al.
Circunferencia del cuello y enfermedad del
hígado graso

Del mismo modo, con el fin de comparar la fiabilidad de y similares a los de NC. La tabla 5 muestra los valores de
las mediciones de IMC, CC, CN, RH y MUAC para corte del CN para determinar la HGNA según los estadios
determinar el riesgo de HGNA, se realizó un análisis ROC puberales.
por separado según los estadios puberales. Aunque es
posible utilizar todas las medidas antropométricas para Debate
evaluar el riesgo en todos los estadios puberales, el área
bajo la curva (AUC) del CN fue superior a las demás, En el presente estudio se evaluaron las relaciones entre el
excepto en el estadio 3-4 de Tanner (Tabla 4, Figura 1, 2). HGNA y las mediciones metabólicas y antropométricas. La
En este estadio puberal, se observó que el área bajo la mayoría de los parámetros metabólicos y las medidas
curva (AUC) para el PC era superior a las demás medidas
antropométricas.

Tabla 2. Correlaciones entre parámetros antropométricos y metabólicos tras ajustar por edad y estadio puberal
IMC WC NC MUAC
r p r p r p r p
Chicos
PAS (mmHg) 0.367 0.013 0.337 0.024 0.123 0.421 0.216 0.099
PAD (mmHg) 0.202 0.182 0.250 0.097 0.238 0.116 0.327 0.521
FBG (mg/dL) -0.295 0.049 -0.010 0.947 -0.018 0.907 -0.319 0.826
Insulina (mU/mL) 0.356 0.017 0.494 0.001 0.319 0.033 0.113 0.005
ALT (U/L) 0.136 0.372 0.263 0.080 0.303 0.043 0.045 0.042
AST (U/L) 0.076 0.626 0.199 0.191 0.318 0.033 0.116 0.129
GGT(U/L) 0.076 0.621 0.269 0.074 0.433 0.003 0.139 0.136
TG (mg/dL) 0.036 0.816 0.080 0.603 -0.069 0.652 0.118 0.371
HDL (mg/dL) 0.033 0.832 0.080 0.601 -0.013 0.934 -0.032 0.996
HOMA-IR 0.315 0.035 0.489 0.001 0.325 0.029 0.072 0.005
Chicas
PAS (mmHg) 0.319 0.013 0.322 0.012 0.338 0.008 0.148 0.061
PAD (mmHg) 0.338 0.008 0.370 0.004 0.455 <0.001 0.201 0.053
FBG (mg/dL) 0.324 0.011 0.386 0.004 0.316 0.014 0.129 0.052
Insulina (mU/mL) 0.382 0.003 0.454 <0.001 0.481 <0.001 0.145 0.016
ALT (U/L) 0.069 0.602 0.109 0.409 0.190 0.147 0.138 0.534
AST (U/L) -0.033 0.800 -0.068 0.605 0.111 0.400 -0.022 0.936
GGT (U/L) 0.145 0.270 0.223 0.087 0.205 0.116 0.077 0.097
TG (mg/dL) 0.105 0.424 0.210 0.108 0.120 0.369 0.006 0.261
HDL (mg/dL) -0.381 0.003 -0.408 0.001 -0.378 0.003 -0.258 0.043
HOMA-IR 0.421 0.001 0.500 <0.001 0.515 <0.001 0.163 0.006
CN: perímetro del cuello, IMC: índice de masa corporal, CC: perímetro de la cintura, PCM: perímetro medio del brazo, RCC: relación cintura-estatura, PAS: presión arterial sistólica, PAD:
presión arterial diastólica, GBA: glucosa en sangre en ayunas, ALT: alanina aminotransferasa, AST: aspartato aminotransferasa, GGT: gamma-glutamil transpeptidasa, TG: triglicéridos,
HDL: lipoproteínas de alta densidad.
lipoproteína, HOMA-IR: evaluación del modelo de homeostasis para la resistencia a la insulina

Tabla 3. Análisis de regresión logística univariante entre padecer hígado graso no alcohólico y parámetros antropométricos en niños y niñas.
Chicos Chicas
O IC 95% p O IC 95% p
IMC (kg/m2) 1.253 1.075-1.461 0.004 1.216 1.106-1.337 <0.001
WC (cm) 1.115 1.035-1.201 0.004 1.118 1.060-1.180 <0.001

36
NC (cm) 1.826 1.350-2.470 <0.001
Hatipoğlu N et al. 1.626 1.309-2.020 <0.001
Circunferencia del cuello y enfermedad del
MUAC (cm) 1.160 0.944-1.426 0.159 1.194 1.043-1.368 0.010
hígado graso
OR: odds ratio, IC: intervalo de confianza, CC: perímetro del cuello, CC: perímetro de la cintura, IMC: índice de masa corporal, PCMA: perímetro medio del brazo.

37
 Hatipoğlu N et al.
Circunferencia del cuello y enfermedad del
hígado graso

Tabla 4. Comparación de los parámetros antropométricos mediante el análisis de curvas operativas del receptor en la definición de la enfermedad del
hígado graso no alcohólico según el sexo y el estadio puberal.
Varones Chicas Tanner estadio Tanner estadio Tanner estadio Tanner estadio 5
n=114 n=134 1 n=61 2 n=62 3-4 n=44 n=81
AUC IC 95% AUC IC 95% AUC IC 95% AUC IC 95% AUC IC 95% AUC IC 95%

NC 0.822 0.729-0.894 0.791 0.707-0.860 0.915 0.754-0.984 0.854 0.669-0.957 0.749 0.571-0.881 0.814 0.704-0.896

IMC 0.684 0.580-0.777 0.744 0.655-0.819 0.634 0.439-0.801 0.631 0.429-0.804 0.667 0.485-0.818 0.797 0.685-0.883

WC 0.751 0.650-0.835 0.762 0.676-0.836 0.759 0.569-0.895 0.736 0.536-0.883 0.786 0.612-0.907 0.791 0.678-0.879

MUAC 0.678 0.573-0.771 0.682 0.591-0.765 0.578 0.385-0.755 0.685 0.483-0.845 0.569 0.388-0.737 0.738 0.620-0.835

WHR 0.683 0.578-0.775 0.705 0.615-0.785 0.605 0.411-0.777 0.641 0.439-0.812 0.693 0.512-0.839 0.766 0.651-0.859

AUC: área bajo la curva, SE: error estándar, IC: intervalo de confianza, CC: perímetro del cuello, IMC: índice de masa corporal, CC: perímetro de la cintura, CMAA: perímetro medio del
brazo, RCC: relación cintura-estatura.

Tabla 5. Valores de corte del perímetro cervical para determinar la

hepatopatía grasa no alcohólica según los estadios puberales
Etapa
Corte Sensibilida IC 95% Especificida IC 95%
Tanner
d d
1 33 75.00 42.8-94.2 83.33 68.6-93.0
2 34.9 85.19 66.3-95.7 88.00 68.8-97.3
3-4 35.2 75.00 35.0-96.1 71.43 51.3-86.7
5 36.5 75.00 53.3-90.2 78.72 64.3-89.3
IC: intervalo de confianza

Figura 2. Curvas Curvas receiver operating characteristic de las

medidas antropométricas en la definición de la enfermedad del
hígado graso no alcohólico en niñas. CN: perímetro del cuello,
IMC: índice de masa corporal, CC: perímetro de la cintura, CMAU:
perímetro medio del brazo, RCC: relación cintura-estatura.
Se observó que el IMC, la CC, el CN, el MUAC y el RH eran
significativamente más elevados en los niños con hígado
graso. En análisis posteriores, se observó que el CN es la
medida más discriminatoria que puede predecir el
desarrollo de HGNA.
La epidemia mundial de obesidad infantil se ha
convertido en un grave problema de salud pública y
Figura 1. Curvas Curvas receiver operating characteristic de las
medidas antropométricas en la definición de la enfermedad del estudios recientes muestran que la prevalencia de NAFLD
hígado graso no alcohólico en varones. CN: perímetro del cuello, en niños obesos aumentó (16,17,18,19,20). Mientras que la
IMC: índice de masa corporal, CC: perímetro de la cintura, CMAU: incidencia de NAFLD en la población general es del 2,6%,
perímetro medio del brazo, RCC: relación cintura-estatura.
esta tasa aumentó al 53% en los niños obesos

38
(21). Además, se ha descrito una correlación entre el gradoHatipoğlu N et al.
de obesidad y la esteatosis hepática (22). La definición de del cuello y enfermedad del
Circunferencia
hígado graso

39
 Hatipoğlu N et al.
Circunferencia del cuello y enfermedad del
hígado graso

mismo modo, Lin et al (16) observaron que la odds ratio de

La HGNA incluye un espectro que va desde la simple
diagnosticar HGNA con USG aumentaba 1,391 veces por
enfermedad del hígado graso hasta la esteatohepatitis, que
cada 5 cm de aumento de la CC. En un estudio realizado
es potencialmente mortal (23).
por el-Karaksy et al (40), se describe una relación entre el IMC,
Incluso en niños con esteatohepatitis, la HGNA puede
el grosor subescapular, la circunferencia de la cadera y el IMC,
seguir siendo asintomática y a menudo se detecta de
los parámetros metabólicos y la esteatosis hepática en niños de
forma incidental. Aunque la confirmación del diagnóstico
2 a 15 años. Al igual que en los estudios realizados en
puede establecerse mediante técnicas de imagen como la
adultos, se ha observado una relación entre el perímetro de la
tomografía computarizada (TC), la resonancia magnética
cadera y la esteatosis hepática no alcohólica.
(RM), la espectroscopia de RM y la USG y por el aumento de
en la infancia (30,41).
los niveles de enzimas hepáticas, la biopsia hepática sigue
La circunferencia del cuello se acepta como una medida
siendo el patrón oro en el diagnóstico de la HGNA (24,25,26).
alternativa para detectar la acumulación de grasa en la
Sin embargo, la biopsia hepática es un método diagnóstico
parte superior del cuerpo, un hallazgo que se considera
invasivo y puede causar complicaciones graves como
indicativo de un factor de riesgo metabólico significativo
hemorragia peritoneal (27). La USG abdominal es una
para la diabetes mellitus tipo 2
herramienta diagnóstica segura, no invasiva y no costosa,
y es aplicada por la mayoría de los clínicos como la técnica
más práctica y ampliamente utilizada (28,29). En este
estudio, utilizamos la USG para identificar la esteatosis
hepática.
Las complicaciones metabólicas son mucho más
frecuentes cuando la grasa corporal se acumula en la parte
superior del cuerpo. El IMC es un indicador de la grasa
corporal total, mientras que otras mediciones como el WC,
el NC, el WHR y el MUAC son indicadores de la
acumulación de grasa corporal en la parte central y superior
del cuerpo (4,5,6,7,8,9). En varias publicaciones se han
descrito las relaciones entre la HGNA y las mediciones del
IMC, la CC, el RCC y la PMAA (4,30,31,32,33,34).
Aunque tanto el IMC como el PC son predictores de la
gravedad de la HGNA, los indicadores de obesidad central
como el PC y el RH se proponen como predictores
independientes de la esteatosis (32,33,34). En otro estudio
cuyo objetivo era determinar la relación entre la
distribución de la grasa corporal y la esteatosis, se observó
una correlación positiva entre la grasa corporal del tronco y la
HGNA y una correlación negativa entre la grasa de los
muslos y las enzimas hepáticas.
(35). En un estudio realizado en 2111 pacientes, Ishibashi et
al (36) informaron de que el PC muestra una correlación
positiva con la adiposidad visceral en ambos sexos y que el
PC puede utilizarse como indicador de hígado graso en los
varones. En un estudio realizado en adultos coreanos, se
demostró que el índice de masa corporal es tan útil como el
peso corporal para determinar la presencia de HGNA y tan
útil como la absorciometría dual de rayos X y la TC en el
diagnóstico (37). En comparación con los informes sobre
sujetos adultos, las publicaciones sobre la relación entre el
HGNA y las medidas antropométricas en la infancia son
relativamente escasas. En 69 niños con esteatohepatitis no
alcohólica, se propuso el IMC como predictor de fibrosis
hepática (38). Oliveira et al (39) demostraron que cada
aumento de 5 cm en el WC o un aumento de una unidad
en la puntuación Z del IMC aumenta la ALT 1,3 veces. Del

40
e hiperlipidemia en adultos (42,43,44). Por otra parte,Hatipoğlu
los N un índice fiable y preciso. Además, no es necesario quitarse
et al.
Circunferencia del cuello la ropa durante
y enfermedad del la medición del CN (50).
estudios sobre la importancia del CN en la infancia son hígado graso La sensibilidad y especificidad relativamente bajas del
relativamente nuevos. Recientemente se han publicado
análisis USG para mostrar esteatosis o su escasa
valores de referencia y de corte del CN específicos para cada
capacidad para discriminar entre hepatitis y esteatohepatitis
edad y sexo en los que se mencionan los riesgos
pueden considerarse una limitación de este estudio. El hecho
cardiometabólicos relacionados con el CN (8,45,46,47,48).
de que las mediciones antropométricas sean medidas
Éste es el primer estudio que indica que puede existir
indirectas y no indicadores directos del riesgo metabólico
una relación entre la HGNA y la NC como indicador de la
acumulación de grasa en la parte superior del cuerpo. El
único estudio que puede considerarse similar al nuestro
demostró que la lipohipertrofia dorsocervical está
relacionada con la HGNA. La lipohipertrofia dorsocervical es
también la medida más fiable para estimar la gravedad de la
inflamación hepática derivada del hígado graso (49).
En nuestro estudio, observamos que la CN está
correlacionada con parámetros de riesgo metabólico para el
desarrollo de HGNA y también con enzimas hepáticas
elevadas en los varones. Los resultados del análisis de
regresión logística univariable mostraron que, a excepción
de la MUAC, todos los parámetros eran significativos para
determinar la NAFLD. En el análisis de regresión logística
multivariable independiente de la pubertad y la edad,
también se detectó que el CN es la medida más fiable
para evaluar el hígado graso. El aumento de una unidad
en el CN tiene una odds ratio de 1,846 en varones y 1,551
en mujeres para la HGNA. En el análisis ROC,
observamos que, entre otros parámetros e índices
antropométricos, el CN es el parámetro más fiable para
indicar la presencia de HGNA, excepto en el estadio
puberal medio (estadios Tanner 3-4). Consideramos que
este hallazgo está relacionado con un cambio en la
distribución de la grasa corporal que se produce en esta
etapa puberal o con el bajo tamaño de la muestra. Debido al
pequeño tamaño de la muestra, no pudimos evaluar las
medidas antropométricas por separado en los chicos y en
las chicas. En nuestro estudio anterior, el valor de corte del
CN como indicador del síndrome metabólico se calculó en
36 cm en los niños y 35 cm en las niñas. En el presente
estudio, los valores de corte del CN para determinar la
HGNA se calcularon en función del estadio puberal. Los
rangos de los valores de corte del CN fueron 33 cm para el
estadio Tanner 1 y 36,5 para el estadio Tanner 5 en ambos
sexos.
El índice de masa corporal (IMC), la circunferencia
corporal (CC), la circunferencia abdominal (MUAC) y el
índice de masa corporal (IMC) se han utilizado
habitualmente como índices para determinar los factores de
riesgo metabólico. Sin embargo, todos estos parámetros
pueden variar de una persona a otra. Además, es
necesario utilizar las curvas percentilares en la
evaluación. El CN parece ser un parámetro antropométrico
alternativo fiable para su aplicación en la evaluación de
situaciones de riesgo metabólico. El CN, que es un índice
antropométrico fácil de medir y práctico, puede utilizarse
para evaluar la grasa de la parte superior del cuerpo y,
especialmente, para el cribado de la NAFLD. Las diferencias
entre las mediciones intra e interindividuales son menores
en el CN que en los demás parámetros, por lo que parece ser
41
 Hatipoğlu N et al.
Circunferencia del cuello y enfermedad del
hígado graso

indexes of abdominal visceral adipose tissue accumulation

puede considerarse otra limitación del estudio. Por último, and related cardiovascular risk in men and women. Am J
nuestra incapacidad para realizar una evaluación Cardiol 1994;73:460-468.
específica por sexo y estadio puberal en el análisis ROC
debido a lo reducido de la muestra puede considerarse
otra limitación del estudio.
El presente estudio indica que el CN estaba
significativamente relacionado con la grasa corporal superior
y el HGNA. Dado que el CN es una medida antropométrica
barata, práctica y fiable, recomendamos que se utilice
como método de cribado adicional útil para evaluar el
HGNA en la evaluación primaria de niños obesos.
Ética
Aprobación del comité ético: El presente estudio fue
aprobado por el comité de ética local, Consentimiento
informado: Fue tomado.
Revisión por pares: Revisión externa por pares.
Autoría Contribuciones
Concepto: Nihal Hatipoğlu, Diseño: Nihal Hatipoğlu,
Selim Kurtoğlu, Recogida o procesamiento de datos: Nihal
Hatipoğlu, Selim Kurtoğlu, Examen radiológico: Serap
Doğan, Análisis o interpretación: M. Mümtaz Mazıcıoğlu,
Nihal Hatipoğlu, Búsqueda bibliográfica: Nihal Hatipoğlu,
Serap Doğan, Redacción: Nihal Hatipoğlu, M. Mümtaz
Mazıcıoğlu.
Declaración financiera: Los autores declaran que este
estudio no ha recibido apoyo financiero.

Referencias
1. Patton HM, Sirlin C, Behling C, Middleton M, Schwimmer
JB, Lavine JE. Pediatric nonalcoholic fatty liver disease: a
critical appraisal of current data and implications for future
research. J Pediatr Gastroenterol Nutr 2006;43:413-427.
2. Wieckowska A, Feldstein AE. Enfermedad del hígado graso
no alcohólico en la población pediátrica: una revisión. Curr
Opin Pediatr 2005;17:636-641.
3. Hamaguchi M, Kojima T, Takeda N, Nagata C, Takeda J, Sarui
H, Kawahito Y, Yoshida N, Suetsugu A, Kato T, Okuda J,
Ida K, Yoshikawa T. La enfermedad del hígado graso no
alcohólico es un nuevo predictor de enfermedad
cardiovascular. World J Gastroenterol 2007;13:1579-1584.
4. Kissebah AH, Vydelingum N, Murray R, Evans DJ, Hartz
AJ, Kalkhoff RK, Adams PW. Relación entre la distribución
de la grasa corporal y las complicaciones metabólicas de
la obesidad. J Clin Endocrinol Metab 1982;54:254-260.
5. Peiris AN, Struve MF, Mueller RA, Lee MB, Kissebah AH.
Metabolismo de la glucosa en la obesidad: influencia de la
distribución de la grasa corporal. J Clin Endocrinol Metab
1988;67:760-767.
6. Fujita Y, Kouda K, Nakamura H, Iki M. Cut-off values of
body mass index, waist circumference, and waist-to-height
ratio to identify excess abdominal fat: population-based
screening of Japanese school children. J Epidemiol
2011;21:191-196. Epub 2011 mar 30
7. Pouliot MC, Després JP, Lemieux S, Moorjani S, Bouchard
C, Tremblay A, Nadeau A, Lupien PJ. Waist circumference
and abdominal sagittal diameter: best simple anthropometric

42
 Informe sobre 507 casos estudiados con ambas técnicas.
Hatipoğlu N et al.
8. Hatipoglu N, Mazicioglu MM, Kurtoglu S, Kendirci M. Neck Dig Dis Sci
Circunferencia
circumference: an additional tool of screening overweight del cuello y enfermedad del1988;33:467-471.
and obesity in childhood. Eur J Pediatr 2010;169:733-739. hígado graso
Epub 2009 Nov 20
9. Duggan MB. Anthropometry as a tool for measuring
malnutrition: impact of the new WHO growth standards
and reference. Ann Trop Pediatr 2010;30:1-17.
10. Ferretti Rde L, Cintra Ide P, Passos MA, de Moraes
Ferrari GL, Fisberg M. Elevated neck circumference and
associated factors in adolescents. BMC Public Health.
2015;15:208.
11. Ozturk A, Mazicioglu MM, Hatipoglu N, Budak N, Keskin
G, Yazlak Z, Balci N, Yildiz H, Yildiz K, Ustunbas HB,
Kurtoglu S. Curvas de índice de masa corporal de referencia
para niños turcos de 6 a 18 años. J Pediatr Endocrinol
Metab 2008;21:827-836.
12. Mazıcıoğlu MM, Hatipoğlu N, Oztürk A, Ciçek B,
Ustünbaş HB, Kurtoğlu S. Waist circumference and mid-
upper arm circumference in evaluation of obesity in
children aged between 6 and 17 years. J Clin Res Pediatr
Endocrinol 2010;2:144-150. Epub 2010 Dic 10
13. Tanner JM. Crecimiento y maduración durante la
adolescencia. Nutr Rev 1981;39:43-55.
14. Matthews DR, Hosker JP, Rudenski AS, Naylor BA,
Treacher DF, Turner RC. Homeostasis model
assessment: insulin resistance an beta-cell function from
fasting plasma glucose and insulin concentrations in man.
Diabetologia 1985;28:412- 419.
15. Rumack C, Wilson S, Charboneau JW, Johnson JA.
Diagnostic Ultrasound. Tercera ed. Anuario. St Louis:
Mosby, 2005.
16. Lin YC, Chang PF, Yeh SJ, Liu K, Chen HC. Factores de
riesgo de esteatosis hepática en niños y adolescentes
obesos. Pediatr Neonatol 2010;51:149-154.
17. Fraser A, Longnecker MP, Lawlor DA. Prevalence of
elevated alanine aminotransferase among US adolescents
and associated factors: NHANES 1999-2004.
Gastroenterology 2007;133:1814-1820. Epub 2007 Sep 2
18. Mager DR, Roberts EA. Hígado graso no alcohólico en
niños. Clin Liver Dis 2006;10:109-131.
19. Chan DF, Li AM, Chu WC, Chan MH, Wong EM, Liu EK,
Chan IH, Yin J, Lam CW, Fok TF, Nelson EA. Esteatosis
hepática en niños chinos obesos. Int J Obes Relat Metab
Disord 2004;28:1257-1263.
20. Sagi R, Reif S, Neuman G, Webb M, Phillip M, Shalitin S.
Enfermedad hepática grasa no alcohólica en niños y
adolescentes con sobrepeso. Acta Paediatr
2007;96:1209-1213.
21. Patton HM, Sirlin C, Behling C, Middleton M, Schwimmer
JB, Lavine JE. Pediatric nonalcoholic fatty liver disease: a
critical appraisal of current data and implications for future
research. J Pediatr Gastroenterol Nutr 2006;43:413-427.
22. Franzese A, Vajro P, Argenziano A, Puzziello A, Iannucci
MP, Saviano MC, Brunetti F, Rubino A. Afectación
hepática en niños obesos. Ultrasonography and liver
enzyme levels at diagnosis and during follow-up in an
Italian population. Dig Dis Sci 1997;42:1428-1432.
23. Matteoni CA, Younossi ZM, Gramlich T, Boparai N, Liu
YC, McCullough AJ. Nonalcoholic fatty liver disease: a
spectrum of clinical and pathological severity
(Enfermedad del hígado graso no alcohólico: espectro de
gravedad clínica y patológica). Gastroenterology
1999;116:1413-1419.
24. Saadeh S, Younossi ZM, Remer EM, Gramlich T, Ong JP,
Hurley M, Mullen KD, Cooper JN, Sheridan MJ. The utility
of radiological imaging in nonalcoholic fatty liver disease.
Gastroenterology 2002;123:745-750.
25. Celle G, Savarino V, Picciotto A, Magnolia MR, Scalabrini
P, Dodero M. ¿Es la ultrasonografía hepática una
herramienta alternativa válida a la biopsia hepática?
43
 Hatipoğlu N et al.
Circunferencia del cuello y enfermedad del
hígado graso

26. Yoshizumi T, Nakamura T, Yamane M, Islam AH, Menju 38. Iacobellis A, Marcellini M, Andriulli A, Perri F, Leandro G,
M, Yamasaki K, Arai T, Kotani K, Funahashi T, Yamashita Devito R, Nobili V. Evaluación no invasiva de la fibrosis
S,Matsuzawa Y. Abdominal fat: standardized technique for hepática en pacientes pediátricos con esteatohepatitis no
measurement at CT. Radiology 1999;211:283-286. alcohólica. World J Gastroenterol 2006;12:7821-7825.
27. Alisi A, Manco M, Vania A, Nobili V. Pediatric nonalcoholic 39. Oliveira AC, Oliveira AM, Almeida MS, Silva AM, Adan L,
fatty liver disease in 2009. J Pediatr 2009;155:469-474. Ladeia AM. Alanina aminotransferasa y proteína C reactiva
28. Shannon A, Alkhouri N, Carter-Kent C, Monti L, Devito R, de alta sensibilidad: correlatos de factores de riesgo
Lopez R, Feldstein AE, Nobili V. Ultrasonographic quantitative cardiovascular en jóvenes. J Pediatr 2008;152:337-342.
estimation of hepatic steatosis in children With NAFLD. J Epub 2007 Oct 22
Pediatr Gastroenterol Nutr 2011;53:190-195. 40. el-Karaksy HM, el-Koofy NM, Anwar GM, el-Mougy FM, el-
29. El-Koofy N, El-Karaksy H, El-Akel W, Helmy H, Anwar G, Hennawy A, Fahmy ME. Predictores de la enfermedad de
El-Sayed R, El-Hennawy A. Ultrasonography as a non- hígado graso no alcohólico en niños egipcios obesos y con
invasive tool for detection of nonalcoholic fatty liver sobrepeso: estudio de un solo centro. Saudi J
disease in overweight/obese Egyptian children. Eur J Radiol Gastroenterol 2011;17:40-46.
2012;81: 3120-3123. Epub 2012 Jul 18 41. Alavian SM, Mohammad-Alizadeh AH, Esna-Ashari F, Ardalan
30. Tominaga K, Fujimoto E, Suzuki K, Hayashi M, Ichikawa G, Hajarizadeh B. Non-alcoholic fatty liver disease prevalence
M, Inaba Y. Prevalencia de la enfermedad de hígado graso among school-aged children and adolescents in Iran and
no alcohólico en niños y relación con el síndrome its association with biochemical and anthropometric
metabólico, resistencia a la insulina, y la circunferencia de measures. Liver Int 2009;29:159-163. Epub 2008 May 19
la cintura. Environ Health Prev Med 2009;14:142-149. 42. Ben-Noun L, Laor A. Relationship of neck circumference to
Epub 2009 Ene 31 cardiovascular risk factors. Obes Res 2003;11:226-231.
31. Ayonrinde OT, Olynyk JK, Beilin LJ, Mori TA, Pennell CE, 43. Onat A, Hergenç G, Yüksel H, Can G, Ayhan E, Kaya Z,
de Klerk N, Oddy WH, Shipman P, Adams LA. Gender- Dursunoğlu D. La circunferencia del cuello como medida
specific differences in adipose distribution and de la obesidad central: asociaciones con el síndrome
adipocytokines influence adolescent nonalcoholic fatty liver metabólico y el síndrome de apnea obstructiva del sueño
disease. Hepatología 2011;53:800-809. más allá de la circunferencia de la cintura. Clin Nutr
32. Rocha R, Cotrim HP, Carvalho FM, Siqueira AC, Braga H, 2009;28:46-51. Epub 2008 Nov 17
Freitas LA. Índice de masa corporal y perímetro de cintura 44. Laakso M, Matilainen V, Keinänen-Kiukaanniemi S. Association
en la enfermedad de hígado graso no alcohólica. J Hum of neck circumference with insulin resistance-related factors.
Nutr Diet 2005;18:365- 370. Int J Obes Relat Metab Disord 2002;26:873-875.
33. Clouston AD, Powell EE. Enfermedad hepática grasa no 45. Nafiu OO, Burke C, Lee J, Voepel-Lewis T, Malviya S,
alcohólica: ¿es mala toda la grasa? Intern Med J Tremper KK. Circunferencia del cuello como medida de
2004;34:187-191. cribado para la identificación de niños con alto índice de
34. Zelber-Sagi S, Nitzan-Kaluski D, Halpern Z, Oren R. Prevalence masa corporal. Pediatrics 2010;126:306-310. Epub 2010
of primary non-alcoholic fatty liver disease in a population- Jul 5
based study and its association with biochemical and 46. Mazicioglu MM, Kurtoglu S, Ozturk A, Hatipoglu N, Cicek
anthropometric measures. Liver Int 2006;26:856-863. B, Ustunbas HB. Percentiles y valores medios de la
35. Jun DW, Han JH, Kim SH, Jang EC, Kim NI, Lee JS, Song circunferencia del cuello en niños turcos de 6-18 años.
MH, Kim SH, Jo YJ, Park YS. Association between low Acta Pediatr 2010; 99:1847-1853.
thigh fat and non-alcoholic fatty liver disease. J 47. Kurtoglu S, Hatipoglu N, Mazicioglu MM, Kondolot M. Neck
Gastroenterol Hepatol 2008;23:888-893. Epub 7 de mayo circumference as a novel parameter to determine
de 2008 metabolic risk factors in obese children. Eur J Clin Invest
36. Ishibashi E, Eguchi Y, Eguchi T, Matsunobu A, Oza N, 2012;42:623- 630. Epub 2011 Nov 30
Nakashita S, Kitajima Y, Kuroki S, Ozaki I, Kawaguchi Y, 48. Androutsos O, Grammatikaki E, Moschonis G, Roma-
Ide Y, Yasutake T, Iwakiri R, Mizuta T, Ono N, Fujimoto K. Giannikou E, Chrousos GP, Manios Y, Kanaka-Gantenbein C.
La circunferencia de la cintura se correlaciona con la Circunferencia del cuello: una herramienta útil de detección de
acumulación de grasa hepática en pacientes japoneses riesgo cardiovascular en niños. Pediatr Obes 2012;7:187-
varones con enfermedad de hígado graso no alcohólica, 195.
pero no en las mujeres. J Gastroenterol Hepatol 49. Cheung O, Kapoor A, Puri P, Sistrun S, Luketic VA,
2008;23:908-913. Epub 2008 mar 27 Sargeant CC, Contos MJ, Shiffman ML, Stravitz RT,
37. Yoo HJ, Park MS, Lee CH, Yang SJ, Kim TN, Lim KI, Kang HJ, Sterling RK, Sanyal AJ. El impacto de la distribución de la
Song W, Yeon JE, Baik SH, Choi DS, Choi KM. Cutoff grasa en la gravedad de la enfermedad de hígado graso
points of abdominal obesity indices in screening for non- no alcohólico y el síndrome metabólico. Hepatología
alcoholic fatty liver disease in Asians. Liver Int 2007;46:1091-1100.
2010;30:1189-1196. Epub 2010 Jun 29 50. LaBerge RC, Vaccani JP, Gow RM, Gaboury I, Hoey L,
Katz SL. Inter- and intra rater reliability of neck
circumference measurements in children. Pediatr Pulmonol
2009;44:64-69.

44