UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO FRUGIVORIA POR MORCEGOS (CHIROPTERA: PHYLLOSTOMIDAE) NA MATA ATLÂNTICA DO NORDESTE E PADRÕES GERMINATIVOS DE SEMENTES APÓS PASSAGEM PELO SISTEMA DIGESTIVO ARIVANIA SANTOS PEREIRA Mestrado Acadêmico São Cristóvão Sergipe - Brasil 2017 ARIVANIA SANTOS PEREIRA FRUGIVORIA POR MORCEGOS (CHIROPTERA: PHYLLOSTOMIDAE) NA MATA ATLÂNTICA DO NORDESTE E PADRÕES GERMINATIVOS DE SEMENTES APÓS PASSAGEM PELO SISTEMA DIGESTIVO Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de Sergipe, como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. Stephen Francis Ferrari Coorientador: Prof. Dr. Patrício Adriano da Rocha São Cristóvão Sergipe - Brasil 2017 FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE Pereira, Arivania Santos. P436f Frugivoria por morcegos (Chiroptera: Phyllostomidae) na Mata Atlântica do Nordeste e padrões germinativos de sementes após passagem pelo sistema digestivo / Arivania Santos Pereira; orientador Stephen Francis Ferrari. – São Cristóvão, 2017. 100 f.: il. Dissertação (mestrado em Ecologia e Conservação) – Universidade Federal de Sergipe, 2017. 1. Morcego. 2. Sementes - Dispersão. 3. Mata Atlântica. 4. Germinação. I. Ferrari, Stephen Francis, orient. II. Título. CDU 599.41 Início “ - Hei, tive umas ideias e decidi que vou incluir mais três coisas no projeto. - Han? Como assim? Não vai não. - Mas se eu fizer isso, vamos ter resultados “mais amplos”. - Vamos com calma, esse não é seu objetivo, mantenha o foco. ” Respirei.... Entendi. Cedi. Fim (Fim?) “- Olha, melhor não incluirmos essa parte dos resultados. - HAN!? Eu repeti esse experimento seis vezes, vamos incluir sim! - Calma! Dessa vez “isso” vai ficar de fora, mas não faltarão oportunidades. - Não. Vamos usar dessa vez! Venha ver aqui esses trabalhos, x, y e z fizeram “inferior” ao que temos. - Mas essa não foi a nossa proposta. Além do mais você não é nem x, nem y, nem z.” Respirei. Respirei novamente. Talvez tenha respirado mais uma vez.... Por fim, cedi. Entendi que toda poda é na intenção de um crescimento futuro... A quem abriu meus olhos ao mundo dos morcegos, gerando uma admiração antes improvável, e mais do que isso, fez de uma constante, talvez sem perceber, o meu amor pela pesquisa. A Patrício Adriano da Rocha, Dedico. v AGRADECIMENTOS Dois anos definitivamente não representa o que se constrói, o que se ganha, e o que se perde durante esse período de tempo que chamamos de “fazer mestrado”. Nesse intervalo, conferi as horas do dia e a data do calendário, mais vezes do que provavelmente conferirei no restante da minha vida. Não foram poucas (não mesmo) as vezes em que tudo deu errado e que as providências para “dar certo” tiveram que nascer em passo acelerado. Hoje, a poucos dias do “fim” olho para trás e tenho mais do que nunca a certeza de que, se você se propõe a continuar, Deus se propõe a colocar no seu caminho pessoas que te ajudarão a concluir a jornada. Sou grata a Ele, por seu amor esponsal, por ser minha força quando a minha me faltou, por me dar condições e pelas pessoas que prontamente tratou em pôr em meu caminho, ou ainda, fez com que a presença das que já estavam, fossem mais fortes. A elas, nesse espaço agradeço. A meus pais Nilton e Angela, por serem meu maior exemplo de esforço e coragem, por se fazerem presentes na distância e por me incentivarem, mesmo sem entender, quando resolvi me tornar “morcególoga”. A minhas irmãs Ariana e Adriana, pelos conselhos, pelo cuidado e pelas doses diárias de ânimo. Não sabiam elas, que “a força de vontade maior que a vontade” que me atribuíam, era na verdade um reflexo da coragem que eu via nelas. A meu afilhado Marcinho, que só por existi me fazia mais forte, e a todo a minha família, que nesse espaço não caberiam os nomes, pelas orações e por serem o meu porto, um lugar que eu sempre encontrei refúgio. A meu namorado Saulo, por sua paciência em meio as minhas infinitas crises de ansiedade (e todas as outras rs), pela prestatividade e por ser em minha vida calmaria, quando eu, por natureza sou agitação. Nessa mesma oportunidade agradeço a toda sua família, que me acolheu como filha, fazendo com que a distância dos meus pais fosse vivida com mais serenidade. A todos os meus amigos, em especial a Sara,Vanessa, Andréa, Luana, Aley, Jiorgio e James, aos distantes, por entenderam a ausência física de sempre, aos de perto... por entenderem mais ainda. Quero agradecer especialmente a Tacy, por todo apoio emocional e empatia, e a Thali e Ana, pela paciência, suporte e por serem família nesse tempo. vi A meu orientador Steve, por me aceitar como orientanda antes mesmo do mestrado, quando o processo que hoje tenho a oportunidade (e satisfação) de concluir era somente um sonho. A Patrício, meu coorientador e amigo, primeiro, agradeço pela oportunidade de ser sua orientanda, segundo, por me mostrar que sempre podemos melhorar, me dizendo “ isso você melhora gastando uma horinha” (só quero dizer que eu não. Eu demoro.... dias! rsrsrrsr), terceiro (e me darei por satisfeita, se não criarei uma lista de agradecimentos particulares rsrs) agradeço pelo incentivo de sempre, por toda prestatividade logística, paciência e pelas lições, mais que acadêmicas, lições de vida. A você, minha admiração e respeito. Agradeço a toda minha turma do mestrado, especialmente a Meggie, Philippe e Ranna, pela companhia sem definição nessa jornada. Vocês me ensinaram diariamente que o caminho é muito mais satisfatório quando se tem a oportunidade de dividir o prêmio no final. A todos os meus amigos do Laboratório de Biologia da Conservação (casa mãe de todos nós), que não citarei nomes em virtude do grande fluxo. Todos foram cruciais nesse processo, tenho certeza que não encontrarei de novo um ambiente de trabalho tão prazeroso. Quero agradecer de forma particular a Raone, pelo suporte no início do mestrado e pelos conselhos e apoio ao longo de todo o processo, a Paulinho, por ser minha mão direita com toda parte de botânica e a Iza, minha english advisor. Em nome de todos os professores do PPEC quero agradecer especialmente a profa. Dra. Adriana Bocchiglieri e ao prof. Dr. Alexandre De Siqueira, pelo profissionalismo, prestatividade e mais do que isso, por não serem indiferentes aos problemas “dos mais baixos na hierarquia acadêmica”. Ser sensível as dificuldades que não são suas, e que podem parecer triviais, é uma virtude de poucos. Vocês contribuíram muito para o meu desempenho. A minha banca de qualificação Dr. Marcos Vinicius Meiado e Dr. Tulio Vinícios Paes Dantas, pelas valiosas correções e sugestões, que foram fundamentais no processo de construção dos resultados que por hora apresento. A Juliana, secretária do PPEC, por sempre (eu disse sempre) prontamente se dispor a resolver os problemas inerentes a um programa de Pós-graduação. A CNPq pela concessão da bolsa, projeto: 830126/2011-2, processo: 133874/2015-0. vii Certamente não sairei desse mestrado da mesma forma que entrei. A todos os citados, e mesmo os que não citei em virtude do esquecimento, a minha ETERNA GRATIDÃO, devo isso a vocês. viii “Após várias tentativas malogradas, as pesquisas para a tese de Dan haviam finalmente decolado, e ele andava numa empolgação que Alice reconhecia com afeto e torcia para que se transformasse numa paixão sustentável. Qualquer um podia deixar-se seduzir pela pesquisa quando os resultados apareciam aos montes. O difícil era amá-la quando eles não vinham e quando as razões disso eram difíceis de aprender. ”. . Lisa Genova ix RESUMO A quiropterocoria tem sido apontada como o meio mais efetivo de dispersão nos trópicos, 549 espécies de plantas neotropicais já foram compiladas em análises de dispersão por morcegos. Entender os processos que interferem na escolha do item a ser disperso, bem como os mecanismos que atuam na efetividade da dispersão de sementes, são etapas imprescindíveis no avanço do entendimento das interações morcego-planta. Esse estudo se propôs a avaliar a ecologia alimentar de um grupo de Carollia perspicillata, avaliando também o efeito da endozoocoria da referida espécie e de Platyrrhinus lineatus nos padrões de germinação das principais espécies vegetais por elas consumidas. O estudo foi realizado em duas áreas de Mata Atlântica. A primeira, trata-se de um abrigo sob-rocha calcaria, habitada por morcegos da espécie Carollia perspicillata no município de Laranjeiras-Sergipe. A segunda área, foi o campus da Universidade Federal de Sergipe, que contempla um agrupamento de Platyrrhinus lineatus residentes a pelo menos cinco anos. As coletas das fezes para análise da endozoocoria por P. lineatus e C. perspicillata, e dieta deste último, foram realizadas por meio de lonas plásticas estendidas abaixo dos agrupamentos das respectivas espécies, durante 72 horas/mês no período de um ano. Paralelamente, foram realizadas observações fenológicas. Os testes de germinação foram realizados em condições ambientes e formados por dois tratamentos, um grupo controle e um grupo teste. Cada tratamento foi formado por quatro réplicas, com 400 sementes cada, por espécie. Foi considerado o tempo médio de germinação (TMG), o índice de velocidade da germinação (IVG), a sincronia e a germinabilidade das sementes por tratamento. No tocante a frugivoria, foram obtidas aproximadamente 323.400 sementes, classificadas em 16 espécies e 12 famílias. As espécies sinzoocóricas encontradas representaram a menor parcela da amostra geral de sementes (n=5), que foi predominada por sementes endozoocóricas (n=11). Cinco dessas espécies (Annona montana, Syagrus coronata, Senna georgica, Aegiphila vitelliniflora e Chomelia obtusa), estão sendo reportadas pela primeira vez na dieta do grupo. As espécies com maiores números de sementes encontradas nos abrigos foram Piper amalago (n= 160.594), Solanum paniculatum (79.322) e Maclura tinctoria (60.691). Embora o número de sementes de P. amalago tenha sido consideravelmente maior, não foram observadas diferenças significativas entre o consumo dessas três principais espécies de modo geral, bem como nos distintos períodos do ano. A riqueza de espécies vegetais na dieta, também não diferiu x significativamente entre os períodos do ano. C. perpicillata manteve neutro os padrões germinativos da espécie M. tinctoria. Em P. amalago, a endozocoocoria também foi neutra para germinabilidade, porém o TMG, o IVG e a Sincronia das sementes do grupo teste foram significativamente menores do que as do grupo controle. À exceção da germinabilidade do grupo teste que foi maior que o controle, os parâmetros germinativos de S. paniculatum mantiveram-se neutros. Para P. lineatus, à exceção do TMG do teste, que foi significativamente menor que o grupo controle, não foram observadas diferenças significativas para S. paniculatum. C. perspicillata demonstrou aumentar significativamente a germinabilidade de S. paniculatum em relação P. lineatus. Os dados desse estudo evidenciam o papel funcional das referidas espécies de morcegos na efetividade da dispersão. Sugere-se a execução de estudos endozoocóricos com delineamentos experimentais concisos que contemplem a amplitude de variáveis que podem interferir no processo. PALAVRAS-CHAVE: interação morcego-planta, dispersão de sementes, delineamento experimental, endozoocoria ABSTRACT Chiropterocory has been identified as the most effective means of dispersal in the tropics, 549 species of neotropical plants have already been compiled in analyzes of dispersion by bats. Understanding the processes that interfere in the choice of the item to be dispersed, as well as the mechanisms that act on seed dispersal effectiveness, are essential steps in the understanding of the bat-plant interactions. This study aimed to evaluate the food ecology of a group of Carollia perspicillata, also evaluating the endozoochory effect of this species and of Platyrrhinus lineatus on the germination patterns of the main plant species consumed by them. The study was carried out in two areas of Atlantic Forest. The first one is a limestone under-rock shelter, inhabited by bats of the species Carollia perspicillata in the municipality of Laranjeiras-Sergipe. The second area was the campus of the Federal University of Sergipe, which includes a group of Platyrrhinus lineatus, residentsfor at least five years. The fecal sampling for the analysis of endozoochory by P. lineatus and C. perspicillata, and the analysis of the diet for the latter, were carried out by means of plastictarpaulins extended below the groupings of the respective species, during 72 hours/month in the period of one year. In parallel, phenological observations were made. The germination tests were performed at xi ambient conditions and formed by two treatments, one control group and one test group. Each treatment consisted of four replicates by species with 400 seed each. Mean germination time (MGT), germination speed index (GSI), seed synchrony and germinability were considered. In terms of food ecology, approximately 323,400 seeds were obtained, classified into 16 species and 12 families. Thesynzoochorous species represented the smallest portion of the general seed sample (n = 5), which was predominated by endozoochorous seeds (n = 11). Five of these species (Annona montana, Syagrus coronata, Senna georgica, Aegiphila vitelliniflora and Chomelia obtusa) are being reported for the first time in the group diet. The species with the highest numbers of seeds found in the shelters were Piper amalago (n = 160,594), Solanum paniculatum (79,322) and Maclura tinctoria (60,691). Although the number of seeds of P. amalago was considerably higher, there were no significant differences between the consumption of these three main species in generalnor in the different periods of the year. The richness of plant species in the diet did not differ significantly between the periods of the year. C. perpicillata kept the germination patterns of the M. tinctoria species neutral. In P. amalago, endozoochory was also neutral for germinability, but the MGT, GSI and Synchrony of the seeds of the test group were significantly lower than those in the control group. With the exception of the germinability of the test group that was greater than the control, the germinative parameters of S. paniculatum remained neutral. For P. lineatus, except for the MGT test, which was significantly lower than the control group, no significant differences were observed for S. paniculatum. C. perspicillata has been shown to significantly increase the germinability of S. paniculatum in relation to P. lineatus. The data of this study shows the functional role of these species of bats in the dispersal effectiveness. It is suggested the execution of endozoochory studies with concise experimental designs that contemplate the amplitude of variables that can interfere in the process. KEY WORDS: bat-plant interaction, seed dispersal, experimental design, endozoochory xii LISTA DE FIGURAS Figura 1. Localização da Gruta da Janela – Laranjeira/Sergipe onde reside um abrigo permanente de morcegos da espécie C. perspicillata. .................................................... 36 Figura 2. (A) Croqui da Gruta da Janela-Larangeiras/Sergipe (Fonte: Centro da Terra); (B) agrupamento de Carollia perspicillata; (C) lona plástica para coleta de sementes disposta logo abaixo do agrupamento de Carollia perspicillata. A estrela representa a localização do agrupamento na cavidade. ...................................................................... 37 Figura 3. Média histórica de precipitação dos últimos dez anos do município de Laranjeiras - Sergipe. Os valores de 2016 representam o total mensal disponível pelo CPTEC/INPE-2016. ....................................................................................................... 38 Figura 4. Espécies vegetais encontradas na dieta de C. perspicillata na Gruta da Janela durante o ano de 2016. A,A'-Annona montana Macfad; B-Philodendron sp.; C,C'Syagrus coronata (Mart.) Becc.; D,D'- Senna georgica H.S.Irwin e Barneby; E,E' Senna macranthera (DC. ex Collad.) H.S. Irwin e Barneby; F,F'- Vismia guianensis (Aubl.) Pers.; G,G'-Aegiphila vitelliniflora Walp.; H,H'- Maclura tinctoria (L.) D.Don ex Steud.; I,I'- Psidium guineense Sw.; J,J'-Piper amalago L.; K,K'- Chomelia obtusaCham. e Schltdl.; M-Solanum asperum L.C.Rich.; L,L'- Solanum caavurana Vell.; N,N'-Solanum paniculatum L.;O-Cecropia pachystachya Trécul; P-Sp.............. 41 Figura 5. Curva de acumulação das espécies vegetais consumidas por Carollia perspicillata durante o período de doze meses, na Gruta da Janela - Laranjeiras/Sergipe. Linhas tracejadas correspondem ao valor de espécies estimado pelo índice de Jacknife 1. ..................................................................................................................................... 42 Figura 6. Riqueza mensal de espécies vegetais consumidas por morcegos Carollia perspicillata na Gruta da Janela-Laranjeiras/Sergipe, durante o ano de 2016. .............. 42 Figura 7. Representação gráfica dos dois primeiros eixos do NMDS, mostrando não haver diferença na composição da dieta de Carollia perspicillata entre os períodos seco (círculos verdes) e chuvoso (círculos verdes)................................................................. 43 Figura 8. FCI mensal das espécies que compuseram a dieta de C. perspicillata com frequência de ocorrência > 30% durante o ano de 2016 e disponibilidade de frutificação (F) das três espécies mais consumidas. .......................................................................... 47 Figura 9. Importância relativa das espécies vegetais encontradas na dieta de um grupo de C. perspicillata no período de um ano em Laranjeiras/Sergipe, com frequência de ocorrência > 30%. ........................................................................................................... 49 xiii Figura 10. Localização dos estudos de dieta de C. perspicillata na América do Sul. As informações correspondentes aos números estão disponíveis na Tabela 3. A estrela azul representa a localidade do presente estudo. .................................................................... 52 Figura 11. Gruta da Janela- utilizada como abrigo permanente por colônias de Carollia perspicillata e Glossophaga soricina, localizada no povoado Machado, município de Laranjeiras/Sergipe-Brasil. ............................................................................................. 70 Figura 12. Localização geográfica da Gruta da Janela-Laranjeiras e da Universidade Federal de Sergipe, São Cristovão, Sergipe, onde foi estudado um agrupamento de C. perspicillata e Platyrrhinus lineatus, respectivamente. ................................................. 71 Figura 13. Agrupamento de Carollia perspicillata (A) e Platyrrhinus lineatus (C) e lona plástica para coleta de sementes nos abrigos (B, D), localizados na Gruta da Janela, Laranjeira, e Universidade Federal de Sergipe, São Cristovão, respectivamente. ......... 72 Figura 14. Experimento de germinação de espécies pioneiras em condições ambientes. ........................................................................................................................................ 73 Figura 15. Visualização de estruturas da espécie Piper amalago observadas diariamente para análise de teste de germinação. ............................................................................... 75 Figura 16. Germinabilidade (%) de sementes de Maclura tinctoria consumidas por Carollia perspicillata e colocadas para germinar em condições ambiente.Linha tracejada indica a germinalidade do controle (GERM C) e a linha contínua a do Teste (GERM T). ..................................................................................................................... 76 Figura 17. Germinabilidade (%) de sementes de Piper amalago consumidas por Carollia perspicillata e colocadas para germinar em condições ambiente. Índices do grupo Controle (C) e Teste (T). ...................................................................................... 77 Figura 18. Porcentagem de germinação de sementes de Solanum paniculatum antes (controle = CT) e depois da passagem pelo sistema digestivo de Carollia perspicillata (CP) e Platyrrhinus lineatus (PL).As médias foram representadas por linhas horizontais dentro dos boxsplot. Outilers foram ilustrados em forma de pontos. ............................. 78 xiv LISTA DE TABELAS Tabela 1. Espécies vegetais consumidas por C. perspicillata na Gruta da JanelaLaranjeiras, Sergipe durante o ano de 2016, com informações sobre a ecologia das espécies, representatividade, frequência e FCI. .............................................................. 45 Tabela 2. Porcentagens mensais e valor bruto das espécies (sementes) coletadas por intermédio de lona plástica estendidas abaixo de um grupo C. perspicillata de hábito cavernícola, durante o ano de 2016. ............................................................................... 46 Tabela 3.Riqueza vegetal encontrada na dieta de C. perspicillata em estudos da America do Sul e pontos de localização. ¹Compilação de dados de três expedições no período de 1999-2006 em diferentes áreas da G. F. ......................................................................... 51 Tabela 4. Lista de espécies de morcegos com as respectivas espécies de sementes a serem testadas. ................................................................................................................ 71 Tabela 5. Tempo médio de germinação, índice de velocidade de germinação (IVG), índice de sincronização e germinabilidade de sementes de Maclura tinctoria (L.) D. Don. ex Steud (Moraceae) consumidas por Carollia perspicillata e colocadas para germinar em condições ambientes. ................................................................................. 76 Tabela 6. Tempo médio de germinação, velocidade média de germinação (IVG), índice de sincronização e germinabilidade de sementes de Piper amalago consumidas por Carollia perspicillata. .................................................................................................... 77 Tabela 7. Tempo médio de germinação, velocidade média de germinação (IVG), índice de sincronização e germinabilidade de sementes de Solanum paniculatum consumidas por C. perspicillata e P. lineatus. ................................................................................... 78 xv SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................. 18 REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 23 CAPÍTULO 1: Ecologia alimentar de Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) (Phyllostomidae: Carolliinae) em um fragmento de Mata Atlântica no Centro-leste do Estado de Sergipe .................................................................................................... 31 RESUMO....................................................................................................................... 31 ABSTRACT .................................................................................................................. 32 1. INTRODUÇÃO ........................................................................................................ 33 2. OBJETIVOS ............................................................................................................. 35 2.1 Objetivo geral ....................................................................................................... 35 2.2 Objetivos específicos ............................................................................................ 35 3. MATERIAL E MÉTODOS ..................................................................................... 35 3. 1 Área de estudo ..................................................................................................... 35 3.2 Coleta, Triagem e Identificação dos Itens ............................................................ 36 3.3 Observações Fenológicas ...................................................................................... 37 3.4 Análises ................................................................................................................. 38 4. RESULTADOS ......................................................................................................... 40 5. DISCUSSÃO ............................................................................................................. 50 6. CONCLUSÕES......................................................................................................... 55 REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 56 CAPÍTULO 2: Padrões germinativos de sementes de espécies pioneiras após passagem pelo sistema digestivo de morcegos (Chiroptera: Phyllostomidae) ........ 65 RESUMO....................................................................................................................... 65 ABSTRACT ..................................................................................................................66 1. INTRODUÇÃO ........................................................................................................ 67 2. OBJETIVOS ............................................................................................................. 69 2.1 Objetivo geral ....................................................................................................... 69 2.2 Objetivos Específicos ........................................................................................... 69 3. HIPÓTESES ............................................................................................................. 69 4. MATERIAL E MÉTODOS ..................................................................................... 69 4.1. Área de estudo ..................................................................................................... 69 4.2. Desenho experimental.......................................................................................... 71 4.3. Coleta de dados .................................................................................................... 72 4.4. Experimentos de germinação ............................................................................... 73 4.5. Análise ................................................................................................................. 74 5. RESULTADOS ......................................................................................................... 75 6. DISCUSSÃO ............................................................................................................. 79 7. CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................... 83 8. CONCLUSÕES......................................................................................................... 84 REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 85 ANEXOS ....................................................................................................................... 91 INTRODUÇÃO GERAL Pertencentes à ordem Chiroptera, os morcegos compõem o segundo grupo mais diverso da classe Mammalia, representado por 18 famílias, 202 gêneros e 1.232 espécies conhecidas em todo mundo (Kunz et al. 2011). A maior diversidade da ordem concentra-se na região neotropical (Schipper et al. 2008), o Brasil é o segundo país mais ricos em espécies de morcegos (Alberico et al. 2000). Até o momento foram descritas para o Estado 182 espécies, distribuídas em nove famílias e 68 gêneros (Feijó et al. 2015; Gregorin et al. 2016; Moratelli e Dias 2015; Nogueira et al. 2014; Rocha et al. 2015), que representam cerca de 15% das espécies conhecidas no mundo. A diversidade de espécies em Chiroptera, reflete na amplitude de guildas alimentares existente no grupo (Fleming 1988; Nogueira e Peracchi 2008). A heterogeneidade de hábitos alimentares por sua vez, permite que os morcegos tenham uma vasta diversidade funcional, tornando-os fundamentais na prestação de serviços ecossistêmicos, visto a inerente atuação do grupo no controle de populações de insetos e pequenos vertebrados, na importação de matéria orgânica, na contribuição do aporte energético, na polinização, na dispersão de sementes e na estrutura da comunidade (Bredt et al. 2012; Dumont 2003; Lobova et al. 2009; Kunz et al. 2011; Nogueira e Peracchi 2008). Nos trópicos a dispersão se configura como um processo dinâmico, de benefício mútuo e que possui ampla influência na comunidade (Fleming 1988; Kunz et al. 2011; Muscarella e Fleming 2007). Em virtude da funcionalidade do processo dispersivo, algumas hipóteses foram desenvolvidas, na tentativa de agrupar os benefícios advindos do referido processo, em cima do gasto energético que a planta dispende. A primeira delas, a hipótese do escape, justifica que a planta é beneficiada porque uma maior distância da semente para a planta mãe garantirá uma maior probabilidade de recrutamento (permanência) da plântula (Howe e Smallwood 1982). Essa teoria é embasada nos princípios da densidade populacional, que se fundamenta na premissa de que um número maior de indivíduos próximos, acarretará em uma maior competição por recursos, bem como, toda população ficará mais suscetível a ataques ou predações (Harms et al. 2000). A segunda, a hipótese da colonização (Brokaw 1985; Howe e Smallwood 1982), evidência o eficiente papel dos animais como dispersores. Demonstrando que os agentes dispersivos são responsáveis por depositar as sementes em diferentes locais longe da planta mãe, colonizando novos 18 ambientes. Essa hipótese atualmente, é diretamente vinculada a estudos de sucessão ecológica e reflorestamento (Bredt et al. 2012; Galindo-González 1998; García et al. 2000; Gorchov et al. 1993; Jacomassa e Pizo 2010). A terceira hipótese vai mais além do que propor a fuga das sementes e a colonização de novas áreas (Wenny 2001), a hipótese da dispersão dirigida (Howe e Smallwood 1982; Howe 1986), postula que a dispersão permite a chegada da semente em conjuntos não-aleatórios em ambientes com recursos, garantindo sua sobrevivência. Aproximadamente 80% das plantas neotropicais possuem frutos com características zoocóricas (Howe e Smallwood 1982). Essa propriedade proporcionou o envolvimento de diferentes grupos no processo de dispersão de sementes (Fleming 1979). Porém, o processo é predominantemente realizado por aves e morcegos (Figueroa e Castro 2002; Galindo-Gonzales et al. 2000), com um enfoque de pesquisa consideravelmente maior para o primeiro grupo (Barnea e Friedman 1991; Francisco e Galleti 2001). Mello et al. (2011) observaram que aves e morcegos se alimentam de um número similar de plantas, porém com composição significativamente diferente. Corroborando assim com a hipótese de síndrome de Van der Pijl (1957) que definiu as características e agrupou em dois modelos as distinções entre frutos dispersos por aves e morcegos. Dentre as distinções feitas pelo autor, se destaca a cor dos frutos, preferivelmente marcantes para aves e opacas para morcegos. Aves e morcegos diferem ainda ecologicamente no que se refere a funcionalidade dispersiva. Aves geralmente defecam enquanto empoleiradas (CharlesDominique 1986). Esse hábito acaba por impedir a semente de participar de uma série de processos, inclusive de não poder realizar o “escape” de seus congéneres (Howe e Smallwood 1982). Diferentes de morcegos, que possuem o hábito de defecar em voo (Charles-Dominique 1986), transportando, consequentemente, um grande número de sementes (Fleming 1988; Heithaus 1982; Lima et al. 2016; Lobova et al. 2009; Mello e Passos 2008). Além de transpassarem feições geográficas que atuariam como barreira para outros mamíferos (Bernard e Fenton 2003). A associação dessas características faz com que os morcegos frugívoros sejam considerados os mais eficientes dispersores de sementes (Brusco e Tozato 2009). Para se ter uma ideia, Lobova et al. (2009) compilaram uma lista de 549 espécies de plantas neotropicais (representando 191 gêneros distribuídos em 62 famílias) que são dispersas por quiropterocoria (Van der Pijl 1957). Esse processo se configura como uma relação de benefício mútuo (Bastolla et al. 2009), no qual a planta se beneficia, pelos motivos 19 previamente mencionados e o morcego, obtêm parte dos nutrientes necessários à sua dieta (Batista et al. 2016; Orr et al. 2016). Alguns morcegos frugívoros possuem uma dieta baseada em frutos de espécies vegetais pioneiras das famílias Urticaceae Juss, Piperaceae Giseke, Moraceae Gaudich e Solanaceae A. Juss, por exemplo (Fleming 1988; Lobova et al. 2009; Mello 2002; Sato et al. 2008; Uieda e Vasconcelos-Neto 1985; Wendeln et al. 2000). Essas famílias são responsáveis pelo importante processo de colonização de áreas abertas e perturbadas (Bredt et al. 2012; Tabarelli e Mantovani 1999). A Família Solanaceae possui distribuição cosmopolita, formada por 150 gêneros e 3.000 espécies (Souza e Lorenzi 2008). No Brasil ocorrem 33 gêneros e 471 espécies (Stehmann et al. 2015). O gênero Solanum L., o maior da família, é amplamente disperso por morcegos frugívoros (Lobova et al. 2009). A Família Urticaceae possui ampla distribuição mundial, sendo formada por 50 gêneros e 1.200 espécies (Souza e Lorenzi 2008). No Brasil ocorrem 13 gêneros e 102 espécies, distribuídas em todas as regiões (Romaniuc-Neto e Gaglioti 2015; Treiber et al. 2016). O gênero Cecropia Loefl. ganha destaque no Estado por ser considerado um recurso chave para frugívoros (Lobova et al. 2009). As espécies possuem tempo de estocagem das sementes variável, sendo capazes de germinar mesmo depois de quatro ou cinco anos de quiescência (Charles-Dominique 1986). A família Piperaceae abrange quatro gêneros no Brasil (Guimarães et al. 2015), os gêneros Peperomia Ruiz e Pav. e Piper L., se destacam pelo número de espécies, sendo observadas em média duas e três mil espécies, respectivamente (Cronquist 1981 apud Ruschel 2004). O gênero Piper, tem suas plantas dispersas principalmente por morcegos frugívoros, sendo considerado um importante recurso alimentar para esses animais (Fleming 1979; Lobova et al. 2009). Moraceae é uma família nativa do território brasileiro, mas não endêmica, com distribuição predominantemente tropical (Romaniuc-Neto et al. 2015). No Brasil ocorrem cerca de 28 gêneros e 340 espécies, com estrutura que variam de grandes árvores a pequenos arbustos (Barroso et al. 2002). O gênero Ficus L. (Moraceae), é um dos mais difundidos na frugivoria por morcegos (Heer et al. 2010; Mikich 2002), embora o consumo de outros, como Maclura Nutt. seja mencionado (Munin et al. 2011; Tang et al. 2007; Tang et al. 2008). Morcegos frugívoros, principalmente das Subfamílias Carolliinae e Stenodermatinae, são citados na literatura como generalista ou com uma dieta 20 direcionada preferencialmente a gêneros específicos de plantas (Fleming 1988; Giannini e Kalko 2004; Mello 2002; Mello et al. 2004). Por exemplo, morcegos do gênero Carollia Gray, 1838 são incluídos no grupo dos especialistas em Piper (Mello 2002), bem como os Sturnira Gray, 1838 em frutos do gênero Solanum L. (Marinho-Filho 1991). O gênero Artibeus Leach, 1821, ainda não é aceito como especialista, porém, sugere-se que essa relação também seja discutida para o grupo, visto que estudos relatam sua preferência por frutos de Ficus L. responsáveis, em alguns casos, por mais de 60% da sua dieta (e.g. Mikich 2002). Morcegos do gênero Platyrrhinus Saussure, 1860 possuem uma dieta formada principalmente por frutos de Cecropia Trécul, 1847 (Sato et al. 2008). Embora se proponha a preferência de algumas espécies de morcegos por um dado gênero vegetal, essa escolha pode ser alterada por alguns fatores, dentre eles a sazonalidade (Fleming 1979;1988; Thies e Kalko 2004). Populações de morcegos podem realizar movimentos migratórios em busca de recursos, em virtude da escassez destes em uma dada localidade (Cryan 2003; Fleming 2005; Pedro e Taddei 2002). Tal fato remete a ideia de que a dieta de uma espécie pode não estar sendo formada somente pela preferência a um determinado item, pois a frequência de consumo deste na dieta pode ser modificada a depender da oferta no ambiente (Mello 2013; Mello et al. 2004; Ricardo 2013). Mais além, observa-se que essa configuração da dieta, na qual a semente é dispersa em detrimento do consumo da polpa, pode atuar na efetividade dos processos dispersivos (Schupper et al. 2010). Porém, ainda é uma incógnita se a contribuição da quiropterocoria realizada por mecanismo de endozocooria, vai além do transporte (Traveset 1988). Nesse sentido, alguns estudos avaliaram se as sementes dispersas por endozoocoria podem ter seu padrão germinativo alterado (Sato et al. 2008; Tang et al. 2007; Traveset 1998). A semente, ao passar pelo aparelho digestivo dos morcegos pode sofrer uma série de processos positivos à germinação (Lopez e Vaughan 2004), que é um processo qualitativo vinculado à eficácia da dispersão (Schupp et al. 2010). Porém, as respostas a essa pergunta ainda são consideradas incipientes (Ranal e Santana 2006). Nessa perspectiva, observa-se que o estudo das interações de mutualismo morcego-planta, incluindo a ecologia alimentar e a capacidade de germinação das sementes após passagem pelo sistema digestivo, são etapas indispensáveis para a compreensão das interações existentes entre os grupos (Jordano et al. 2006; Mello 2009; 21 Thies e Kalko 2004; Traveset 1998). Ressalva-se serem esses processos considerados estratégias base para a realização de planos de conservação (Brusco e Tozato 2009). De forma que a necessidade de estudos que investiguem a frugivoria por morcegos, considerando as peculiaridades inerentes aos diversos aspectos desse processo tornou-se irrefutável (Brusco e Tozato 2009). Muito embora sejam crescentes os estudos que se propuseram a avaliar as interações morcego-planta, utilizando novas abordagens e tecnologias, a fim de proporcionar resultados mais fidedignos (Carvalho 2008; Fleming 2005; Mayes e Dove 2000; Mello 2013; Mello et al. 2011; Orr et al. 2016; Ricardo 2013; Rocha et al. 2016). Diante do exposto, este estudo se propôs a ampliar o conhecimento sobre a contribuição ecológica de duas espécies de morcegos filostomídeos, Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) e Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810). O estudo foi dividido em dois capítulos. O primeiro, intitulado “Ecologia alimentar de Carollia perspicillata Linnaeus, 1758 (Phyllostomidae: Carollinae) em um fragmento de Mata Atlântica no Centro-leste do Estado de Sergipe”, teve por proposta principal identificar os itens alimentares consumidos pela espécie, avaliando possíveis mudanças temporais na dieta e os padrões de disponibilidade e consumo. O segundo capítulo, intitulado “Padrões germinativos de sementes de espécies pioneiras após passagem pelo sistema digestivo de morcegos (Chiroptera: Phyllostomidae)”, teve como objetivo avaliar o efeito da endozoocoria de Carollia perspicillata e Platyrrhinus lineatus nos padrões de germinação das principais espécies por eles consumidas. Mais além, discutiu-se a minimização do viés metodológico no delineamento experimental, e, apresentou-se, em forma de anexo, informações inéditas sobre folivoria praticada pela espécie Carollia perspicillata. Esperou-se com este estudo, gerar um conjunto de dados úteis na ajuda para elucidação de questões referentes a relações existentes entre plantas e morcegos frugívoros. 22 REFERÊNCIAS Alberico, M.; A. Cadena; J. Hernández-Camacho; Y. Munõz-Saba. 2000. Mamíferos (Synapsida: Theria) de Colombia. Biota Colombiana 1(1): 43-75. Barnea, A.; Y. Yom-Tov; J. Friedman. 1991. Does ingestion by birds affect seed germination? Functional Ecology 5(3): 394-402. Barroso, G. M.; A. L. Peixoto; C. L. F. Ichaso; E. F. Guimarães; C. G. Costa. 2002. Sistemática de angiospermas do Brasil. 2ª Edição. Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG, 309p. Bastolla, U.; Fortuna, M. A.; Pascual-Garc´Ia, A.; Ferrera, A.; Luque, B.; Bascompte, J. 2009. The architecture of mutualistic networks minimizes competition and increases biodiversity. Nature 458(7241):1018-1020. Batista, C. B.; N. R. Reis; M. I. Rezende.2016. Nutritional content of bat-consumed fruits in a forest fragment in Southern Brazil. 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As coletas das fezes para análise da dieta foram realizadas por meio de duas lonas plásticas estendidas abaixo do agrupamento, durante 72 horas/mês no período de um ano. Paralelamente, foram realizadas observações fenológicas. Foram obtidas aproximadamente 323.400 sementes, classificadas em 16 espécies e 12 famílias. As espécies sinzoocóricas encontradas representaram a menor parcela da amostra geral de sementes (S=5), que foi predominada por sementes endozoocoricas (S=11). Cinco dessas espécies (Annona montana, Syagrus coronata, Senna georgica, Aegiphila vitelliniflora e Chomelia obtusa), estão sendo reportadas pela primeira vez na dieta do grupo. As espécies com maiores números de sementes encontradas nos abrigos foram Piper amalago (n= 160.594), Solanum paniculatum (79.322) e Maclura tinctoria (60.691). Embora o número de sementes de P. amalago tenha sido consideravelmente maior, não foram observadas diferenças significativas entre o consumo dessas três principais espécies de modo geral, bem como nos distintos períodos do ano. Não foram observadas diferenças significativas na abundância das sementes e na riqueza das espécies da dieta entre os períodos. A associação dos dados de oferta de recurso e consumo, não demonstraram um padrão claro de preferência alimentar, a dieta foi formada principalmente pela disponibilidade do recurso. Essa informação pode ser resultado de características locais, como a baixa diversidade do gênero Piper, característica comum a maioria das áreas naturais do estado de Sergipe. PALAVRAS-CHAVE: sementes endozoocóricas, fenologia, preferencia alimentar, dispersão, disponibilidade de recurso 31 Food ecology of Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) (Phyllostomidae: Carolliinae) in a fragment of Atlantic Forest in the central-eastern part of the State of Sergipe ABSTRACT In the tropics 549 species of neotropical plants have already been recorded in bat, dispersion analyzes. This dietary characterization associated with the understanding of the processes that may interfere in the availability and choice of the food item are fundamental tools for the understanding of a species’ ecology. In view of this, this study aimed to evaluate the food ecology of a group of Carollia perspicillata. The study was carried out in an area of Atlantic Forest in the municipality of Laranjeiras-Sergipe, in alimestone under-rock shelter known as Gruta da Janela, where a group of C. perspicillata inhabits. Stool samples for diet analysis were carried out by means of two plastic tarpaulins extended below the colony for 72 hours/month in a one-year period. At the same time, phenological observations were made. Approximately 323,400 seeds were obtained and classified into 16 species within 12 families. The synzoochory represented the smallest portion of the general seed sample (S = 5), which was predominated by endozoochorous seeds (S = 11). Five of these species (Annona montana, Syagrus coronata, Senna georgica, Aegiphila vitelliniflora and Chomelia obtusa) are being reported for the first time in the group diet. The species with the highest numbers of seeds found in the shelters were Piper amalago (n = 160,594), Solanum paniculatum (79,322) and Maclura tinctoria (60,691). Although the number of seeds of P. amalago was considerably higher, in general, there were no significant differences between the consumption of these three main species, as well as in the different periods of the year. There were no significant differences observed in the abundance of the seeds and the richness of the species between the periods. The association of data on resource supply and consumption, did not demonstrate a clear pattern of food preference, the diet was dictated mainly by the availability of the resource. This information may be the result of local characteristics, such as the low diversity of the genus Piper, a characteristic common to most natural areas in the state of Sergipe. KEY WORDS: endozoochorous seeds, phenology, food preference, dispersion, resource availability 32 1. INTRODUÇÃO A compreensão dos mecanismos que subsidiam a escolha dos itens da dieta de uma determinada espécie, bem como as nuances alimentares resultantes da disponibilidade dos recursos e da preferência alimentar é imprescindível para o entendimento da ecologia da mesma (Andrade et al. 2013; Batista et al.2016; MacArthur e Pianka 1966; Mello et al. 2004). A escolha do alimento, não representará somente a dieta de uma espécie, mas implicará no seu papel funcional dentro da comunidade ecológica (Clark et al. 1999; Jaeger 1972; Jordano e Schupp 2000; Marshall e Leighton 2006). Nos trópicos, a frugivoria é uma das principais guildas alimentares (Fleming 1979; Heithaus et al. 1975; Marinho-Filho 1991; Morellato et al. 2000). Aproximadamente 80% das plantas neotropicais possuem frutos com características zoocóricas (Howe e Smallwood 1982). Entre os mamíferos, essa guilda ganha destaque no grupo dos morcegos (Fabián et al. 2008; Kunz et al. 2011). Para se ter uma ideia, Lobova et al. (2009) compilaram uma lista de 549 espécies de plantas neotropicais (representando 191 gêneros distribuídos em 62 famílias) que são dispersas pelo grupo. Lima et al. (2016) também reporta o destaque da zoocoria quanto as formas de dispersão. Evidênciando a relação de mútuo benefício existente (Heithaus 1982). Algumas características intrínsecas de morcegos frugívoros neotropicais como, alta riqueza, abundancia, biomassa e mobilidade, conferem ao grupo o papel de agentes exímios no processo de dispersão, sucessão, manutenção e dinâmica das florestas, sendo um componente chave nesses ambientes (Bianconi et al. 2009; Fleming 1988; Kunz et al. 2011; Lima et al. 2016; Lobovaet al. 2009; Mello et al. 2011). Nessa perspectiva, embasados em teorias clássicas (Van der Pijl 1982), alguns estudos se propuseram a avaliar algumas das interações existentes entre plantas e morcegos (Mello et al. 2004; Mello et al. 2011; Orr et al. 2016; Villalobos-Chaveset al. 2016), com destaque para os processos de dispersão (e.g. Lobova et al. 2009). O processo inicial da dispersão de sementes, previamente inicializado pela produção da semente pela planta, é sequenciado pela localização do fruto por parte do dispersor, identificação, colheita do fruto e transporte (chuva de sementes), o que se configura como uma tarefa especializada e distinta (Charles-Dominique e Cockle 2001). 33 Alguns autores mencionam ainda que o processo de dispersão só se torna efetivo, após a germinação e o recrutamento de novas plantas (García et al. 2007; Jordano et al. 2006). Morcegos filostomídeos das Subfamílias Carolliinae e Stenodermatinae consomem preferencialmente frutos maduros (Lobova et al. 2009), esses são identificáveis pelo aroma forte, pois permanecem com uma coloração verde independente do estado de maturação (Kalko e Ayasse 2009). Essas características dos frutos, adicionadas a textura persistente e a exposição do fruto na planta mãe, de modo que facilite a acessibilidade, os encaixam na síndrome da quiropterocoria, dispersão realizada por morcegos, proposta por Van der Pijl (1957). Existem dois tipos quiropterocooria, o primeiro é formado por frutos de sementes pequenas, que são consumidas juntamente com as polpas e dispersas por mecanismo de endozoocoria, o segundo tipo, é formado por sementes grandes e médias, que são descartadas após o consumo da polpa, geralmente por sinzoocoria (Van der Pijl 1982). Conforme disposição da dieta, algumas espécies de morcegos foram classificadas como especialistas ou generalistas em determinado gênero vegetal (Fleming 1988; Giannini e Kalko 2004; Mello 2002; Mello et al. 2004). Por exemplo, morcegos do gênero Carollia são incluídos no grupo dos especialistas em Piper (Lobova et al. 2009; Salazar et al. 2013). Alguns estudos analisaram e demonstraram haver uma forte relação de dependência mútua entres espécies de Piper e Carollia (Fleming 1986;1988; Mello et al. 2011). Constatando inclusive que o período reprodutivo de C. perspicillata está ligado ao período de frutificação de espécies de Piper (Mello et al. 2004). Carollia perspicillata é uma espécie que executa repetidos deslocamentos noturnos, do seu abrigo para árvores recursos, podendo alcançar um raio de 1,6 km. Picos de busca foram observados entre os primeiros horários do período diurno e noturno, 05:00 e 19:00 horas, respectivamente (Heithaus e Fleming 1978). No Brasil, em regiões de Cerrado (Bizerril e Raw 1998; Pedro e Taddei 2002), Mata Atlântica do Sudeste (Andrade et al. 2013; Mello 2009) e Floresta Amazônica (Bernard 2001; Bobrowiec e Gribel 2010), é comprovado o alto índice de consumo dos frutos da família Piperaceae (Andrade et al. 2013; Mello 2009; Pedro e Taddei 2002). Para a Mata Atlântica do Nordeste, são escassos os estudos referentes à dieta de Carollia perspicillata. Sendo o único realizado por Willig et al. (1993) na Chapada do Araripe, uma área de transição com traços de Cerrado, Caatinga e Mata Atlântica. Na 34 oportunidade os autores relataram o consumo de frutos da referida família e de outras seis espécies vegetais na dieta. No atual cenário, existe uma grande necessidade de refinar as informações referentes a frugivoria por Carollia perspicillata. Pois, embora seja observado frequentemente o consumo de alguns itens principais, o questionamento se a escolha é decorrente da preferência ou da abundância ainda persiste. Dito isto, observa-se a necessidade de se caracterizar a fenologia das espécies que formam a dieta, a fim de que se possa fazer inferências sobre a disponibilidade e assim, conhecer as premissas que interferem na escolha. 2. OBJETIVOS 2.1 Objetivo geral • Caracterizar a dieta de um grupo de Carollia perspicillata residente na Gruta da Janela, Laranjeiras, Sergipe. 2.2 Objetivos específicos • Identificar as espécies vegetais cujos frutos estão servindo de alimento para C. perspicillata; • Analisar a abundância de sementes consumidas, através do índice de consumo do fruto, identificando diferenças na importância de cada item ao longo do ano; • Avaliar se os padrões fenológicos das principais espécies consumidas influenciam o consumo relativo desses itens por Carollia perspicillata. 3. MATERIAL E MÉTODOS 3. 1 Área de estudo O estudo foi realizado em uma área de Mata Atlântica, localizada no município de Laranjeiras, no estado de Sergipe (10 48 23 S, 37 10 12 W), próximo a BR 101 Norte, à aproximadamente 18 km da capital. O solo do município de Laranjeiras é composto por grandes faixas de calcário, o que ocasiona a presença de cavernas na região. A Gruta da Janela (SE-13), objeto desse estudo, fica situada no povoado 35 Machado (10 49 354 S, 37 10 460 W). Trata-se de um abrigo sob-rocha calcaria de fácil acesso e exploração, possui aproximadamente 70 m² de área, e com uma entrada de 1,15 m de altura por 4,5 m de comprimento (Fig. 1). A paisagem do entorno é composta por um fragmento de Mata Atlântica bastante antropizado. A Gruta é habitada por morcegos das espécies Carollia perspicillata e Glossophaga soricina (Pallas, 1766) as quais formam agrupamentos distintos dentro da cavidade. O agrupamento de Carollia perspicillata foi o objeto desse estudo (Fig. 2). Figura 1. Localização da Gruta da Janela – Laranjeira/Sergipe onde reside um abrigo permanente de morcegos da espécie C. perspicillata. 3.2 Coleta, Triagem e Identificação dos Itens A coleta das fezes foi realizada por meio de duas lonas plásticas (90 cm de largura/1,2m de comprimento) estendidas abaixo de um agrupamento de Carollia perspicillata (aproximadamente 50 indivíduos) localizado na caverna Gruta da Janela (Fig. 2). As coletas foram realizadas mensalmente de janeiro a dezembro de 2016. As lonas foram dispostas no abrigo e retiradas após 72 horas (três noites mensais), quando todas as sementes foram recolhidas e consideradas como uma única amostra, acondicionadas em coletores plásticos e transportadas ao laboratório. A metodologia de lona em poleiros possibilitou também o registro de sementes grandes não engolidas, porém consumidas parcialmente. Em virtude desse fato, convencionou-se classificar a dispersão nos dois mecanismos observados, a endozoocoria e a sinzoocoria, sementes com e sem passagem pelo trato digestivo, respectivamente (Van Der Pijl 1982). Essas 36 classificações foram realizadas através de uma relação entre o tamanho da semente e a fisiologia de C. perspicillata (Reis et al. 2007). Figura 2. (A) Croqui da Gruta da Janela-Larangeiras/Sergipe (Fonte: Centro da Terra); (B) agrupamento de Carollia perspicillata; (C) lona plástica para coleta de sementes disposta logo abaixo do agrupamento de Carollia perspicillata. A estrela representa a localização do agrupamento na cavidade. Em laboratório, as amostras foram lavadas em água corrente sobre série de peneiras sobrepostas em ordem crescente de malha 0,75 mm, 1,19 mm e 2 mm. As sementes foram triadas, lavadas, secadas manualmente e estocadas em local seco e escuro. Posteriormente, foram morfotipadas com o auxílio de microscópio estereoscópico, e em seguida fotografadas. A identificação das sementes consumidas pelos morcegos foi feita a posteriori com base em Santana et al. (2017), autores que caracterizaram e identificaram as sementes de espécies zoocóricas da Floresta Nacional do Ibura, fragmento localizado a apenas 3,5 km da gruta. Adicionalmente, foram feitas coletas de material botânico no entorno do abrigo, que serviram para comparação com as sementes registradas. As exsicatas foram depositadas da coleção do Herbário ASE da Universidade Federal de Sergipe. 3.3 Observações Fenológicas As observações fenológicas foram realizadas mensalmente no período de fevereiro a dezembro de 2016 (meses equivalentes ao período da dieta, com ausência de 37 janeiro). Os indivíduos das espécies Maclura tinctoria, Piper amalago e Solanum paniculatum, foram escolhidos aleatoriamente na vizinhança do abrigo e marcados com placas de metal numeradas. O número de espécimes vegetais marcados variou conforme disponibilidade na área, sendo que o n mínimo foi de 5 indivíduos por espécie, conforme proposto por Fournier (1974). As espécies foram classificadas de acordo com os tipos dos ciclos da reprodução. Para isso foram utilizados três padrões: (i) anual (com um único ciclo reprodutivo; (ii) sub-anual (com até cinco ciclos reprodutivos) e (iii) continuo ( > cinco ciclos reprodutivos) (Newstrom et al. 1994). As fenofases reprodutivas foram categorizadas em: (i) floração: botões florais e anteses; (ii) pré-frutificação (frutos imaturos) e (iii) frutificação (frutos maduros). Cada característica reprodutiva foi avaliada de forma individual, observadas por métodos diretos semi-quantitativos. Foram utilizadas escalas de mensuração intervalar, por meio de cinco categorias de 0 – 4, com intervalos de 25% de amplitude, para cada indivíduo (Fournier 1974). 3.4 Análises O período de estudo foi dividido em período seco e chuvoso com base na precipitação média mensal registrada entre 2005 e 2015 na cidade de Laranjeiras (CPTEC 2016) (Fig. 3). Meses com médias de precipitação inferiores a 100 mm foram considerados como da estação seca, e os demais, estação chuvosa. 300 Precipitação (mm) 250 200 150 100 50 0 Precipitação 2010-2015 (mm) Precipitação 2016 (mm) Figura 3. Média histórica de precipitação dos últimos dez anos do município de Laranjeiras - Sergipe. Os valores de 2016 representam o total mensal disponível pelo CPTEC/INPE-2016. 38 As sementes encontradas na lona plástica foram classificadas como endozoocóricas (1,5-3,5 mm) ou sinzoocóricas (5,5-30,0 mm). Aceito a maior probabilidade de se encontrar sementes oriundas de plantas com um grande número de sementes por fruto, optou-se nesse estudo por utilizar a metodologia sugerida por Silvestre et al. (2016), onde se calcula o Fruit Consumption Index –FCI. FCI= SE/SF onde: FCI= Índice de Consumo de Fruto SE = Número de sementes (por espécie) encontradas nos abrigos SF= Média de sementes por fruto (de cada espécie) As amostras foram homogeneizadas em uma bandeja e posteriormente separadas em placas de Petri, todas do mesmo tamanho. As sementes de uma das placas, escolhida por sorteio, foram quantificadas, e posteriormente multiplicada pelo número de placas existentes em cada amostra (mês), de forma a gerar uma estimativa do número total de sementes na amostra. As análises de intensidade das fenofases das espécies vegetais foram analisadas por meio da fórmula do índice de intensidade de Fournier (1974). As variáveis reprodutivas foram mensalmente calculadas em função do percentual de indivíduos de cada espécie, e de cada fenofase observada, de acordo com a formula [(Σ Fournier).(4N)-1]100. Para realizar a análise de acumulação o n de todas as espécies de sementes encontrada na dieta, foram substituídos por dados de frequência de ocorrência. A frequência de ocorrência é o número de vezes que cada espécie de semente individualmente, ocorreu na amostra geral, gerando uma planilha de presença e ausência. Para essa análise foi escolhido o teste não paramétrico Jackknife 1, por ser sensível a um baixo número amostral, reduzindo as tendências em amostras com essa característica (Colwell e Coddington 1994). A curvas de acumulação foram feitas no programa EstimateS 9.0 (Colwell et al. 2012). A normalidade dos dados de todas as análises foi verificada através do teste de Shapiro-Wilk, os testes subsequentes foram empregados de acordo com a característica 39 paramétrica ou não das amostras. Todos os testes assumiram nível de significância com p < 0,05. Para realização da análise entre o valor observado e o estimado, obtido através do índice de Jackknife 1, utilizou-se o teste t de student. O mesmo teste foi utilizado para verificar se o número de sementes de todas as espécies consumidas no periodo seco e chuvoso apresentou diferenças significativas. Para análise de possíveis diferenças na composição da dieta entre os períodos foram avaliadas pelo Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS), seguido do teste de ANOSIM, usando o índice de Bray-Curtis. Para análise de possíveis diferenças na abundancia das principais espécies consumidas na amostra geral foi utilizado o Teste de Kruskal-Wallis (H), bem como para análise de diferenças gerais no FCI destas. Variações no FCI no período seco e chuvoso foram analisadas pelo teste de Mann-Whitney (U). Todos os dados foram analisados através dos softwares BioEstat versão 2.0 (Ayres et al.2000) e PAST versão 2.15 (Hammer et al. 2001). 4. RESULTADOS Foram estimadas aproximadamente 323.400 sementes, classificadas em 16 espécies (todas nativas) e 12 famílias (Tab. 1, Fig. 4). Destas, 12 foram classificadas como endozoocóricas e quatro como sinzoocóricas. A riqueza da dieta estimada por Jackknife 1 foi de 19 espécies (±4) (Fig. 5), sendo o valor estimado significativamente maior que o observado (t = 3,79, p = 0,02). 40 Figura 4. Espécies vegetais encontradas na dieta de C. perspicillata na Gruta da Janela durante o ano de 2016. A,A'-Annona montana Macfad; B-Philodendron sp.; C,C'-Syagrus coronata (Mart.) Becc.; D,D'Senna georgica H.S.Irwin e Barneby; E,E' Senna macranthera (DC. ex Collad.) H.S. Irwin e Barneby; F,F'- Vismia guianensis (Aubl.) Pers.; G,G'-Aegiphila vitelliniflora Walp.; H,H'- Maclura tinctoria (L.) D.Don ex Steud.; I,I'- Psidium guineense Sw.; J,J'-Piper amalago L.; K,K'- Chomelia obtusaCham. e Schltdl.; M-Solanum asperum L.C.Rich.; L,L'- Solanum caavurana Vell.; N,N'-Solanum paniculatum L.;O-Cecropia pachystachya Trécul; P-Sp. 41 25 19,6 Espécies (S) 20 16 15 10 5 0 1 2 3 4 5 6 7 8 Número de amostragens Observado 9 10 11 12 Estimado Figura 5. Curva de acumulação das espécies vegetais consumidas por Carollia perspicillata durante o período de doze meses, na Gruta da Janela - Laranjeiras/Sergipe. Linhas tracejadas correspondem ao valor de espécies estimado pelo índice de Jacknife 1. A riqueza média foi de 5,83 (± 1,33) espécies consumidas por mês, variando de três em agosto a oito espécies em setembro (Fig. 6). Não houve diferença no número de itens consumidos (t=-1,45; gl=10; p=0,17), bem como na composição de espécies (Fig. 7; Anosin: R= -0,02; p>0,05) (T= 4,5, p= 0,16), entre o período seco e chuvoso. 9 8 8 Riqueza (S) 7 7 6 6 5 6 6 5 5 5 5 7 7 4 3 3 2 1 Seco Chuvoso Dezembro Novembro Outubro Setembro Agosto Julho Junho Maio Abril Março Fevereiro Janeiro 0 Seco Figura 6. Riqueza mensal de espécies vegetais consumidas por morcegos Carollia perspicillata na Gruta da Janela-Laranjeiras/Sergipe, durante o ano de 2016. 42 0.32 0.24 0.16 Eixo 2 0.08 0.00 -0.08 -0.16 -0.24 -0.32 -0.40 -0.5 -0.4 -0.3 -0.2 -0.1 0.0 Eixo 1 0.1 0.2 0.3 0.4 Figura 7. Representação gráfica dos dois primeiros eixos do NMDS, mostrando não haver diferença na composição da dieta de Carollia perspicillata entre os períodos seco (círculos verdes) e chuvoso (círculos verdes). As espécies sinzoocóricas encontradas; Aegiphila vitelliniflora (0,03%; n=108), Annona montana (0,003%; n=10), Chomelia obtusa (0,001%; n=3) e Syagrus coronata (0,008%; n=27), representaram uma baixa parcela da amostra geral de sementes identificadas, sendo também pouco frequentes ao longo do ano, com ocorrência em 25%, 8%, 8% e 25% dos meses, respectivamente (Tab. 1). Dentre as espécies endozoocóricas, as mais abundantes foram P. amalago (n= 160.594; 49,6%), seguida por Solanum paniculatum (79.322; 24,53%) e Maclura tinctoria (60.691; 18,77%), representando juntas 92,9% do total de sementes amostradas. Embora o número de sementes de P. amalago tenha sido consideravelmente maior, não foram observadas diferenças significativas entre as três principais espécies (H =5,25, p =0,07). Em termo de frequência de ocorrência, Solanum paniculatum, esteve presente em todos os meses amostrados (frequência relativa 100%), enquanto P. amalago e Maclura tinctoria estiveram presentes em 92,0 %e 50% das amostras, respectivamente. 43 Os dados fenológicos das três principais espécies consumidas foram classificados em dois padrões, Piper amalago e Solanum paniculatum tiveram períodos contínuos de frutificação e Maclura tinctoria apresentou ciclo de frutificação sub-anual. O padrão anual não foi observado para essas espécies. As relações entre consumo de frutos e disponibilidade não mostrou um padrão claro de oferta e procura. Em fevereiro, início da estação seca, existiu uma alta disponibilidade de M. tinctoria e S. paniculatum, porém a dieta do agrupamento não foi equilibrada, havendo uma clara preferência pelos frutos de M. tinctoria. No mês seguinte, a produção de M. tinctoria caiu, S. paniculatum continuou em alta, mas a dieta continuou representada principalmente por M. tinctoria e P. amalago, que começou a frutificar (Fig. 8). Em abril, a produção de M. tinctoria se manteve regular, P. amalago e S. paniculatum continuaram com alta disponibilidade de fruto, mas diferente do mês anterior, a preferência passa a ser de S. paniculatum. Que representa 85,02 % da dieta mensal (Tab. 2). No início do período chuvoso a disponibilidade de S. paniculatum e M. tinctoria decaem e o de P. amalago aumenta, juntamente com o consumo. Esse modelo é observado até o final da amostra, com pequenas nuances e à exceção de dezembro, que não houve disponibilidade do fruto. As outras espécies consumidas representaram uma pequena parcela da dieta, como pode ser observado na tabela (Tab.1). 44 Tabela 1. Espécies vegetais consumidas por C. perspicillata na Gruta da Janela-Laranjeiras, Sergipe durante o ano de 2016, com informações sobre a ecologia das espécies, representatividade, frequência e FCI. Taxon Spp. Annonaceae Annona montana Araceae Philodendron sp. Arecaceae Syagrus coronata Fabaceae Senna georgica Senna macranthera Hypericaceae Vismia guianensis Lamiaceae Aegiphila vitelliniflora Moraceae Maclura tinctoria Myrtaceae Psidium guineense Piperaceae Piper amalago Rubiaceae Chomelia obtusa Solanaceae Solanum caavurana Solanum paniculatum Solanum sp. Sementes consumidas Origem (estado ecológico) Categoria de Dispersão N - - Nativa FCI % Frequência de ocorrência geral Média de sementes por fruto 308 0,10% 8% - Sinzoocoria 10 0,003% 8% 58 0,17 0,01% Nativa Endocoocoria 1202 0,37% 17% - - - Nativa Sinzoocoria 27 0,008% 25% 1 27,00 0,72% Nativa Nativa Endocoocoria Endocoocoria 1949 365 0,60% 0,11% 33% 17% 20 22 97,45 16,59 2,60% 0,44% Nativa Endocoocoria 4361 1,35% 42% 178 24,50 0,65% Nativa Sinzoocoria 108 0,03% 25% 6 18,00 0,48% Nativa Endocoocoria 60691 18,77% 50% 56 1083,77 28,92% Nativa Endocoocoria 900 0,28% 33% 137 6,57 0,18% Nativa Endocoocoria 160594 49,66% 92% 141 1138,96 30,39% Nativa Sinzoocoria 3 0,001% 8% 1 3,00 0,08% Nativa Nativa Nativa Endocoocoria Endocoocoria Endocoocoria 3729 79322 342 1,15% 24,53% 0,11% 83% 100% 8% 60 - 1322,03 35,28% - N % - 45 Urticaceae Cecropia pachystachya TOTAL Nativa Endocoocoria 9486 323.397 2,93% 100% 33% 583% 1000 9,49 3747,53 0,25% 100% Tabela 2. Porcentagens mensais e valor bruto das espécies (sementes) coletadas por intermédio de lona plástica estendidas abaixo de um grupo C. perspicillata de hábito cavernícola, durante o ano de 2016. Período Seco Aegiphila vitelliniflora Período Chuvoso Período Seco Janeiro Fevereiro Março Abril Maio Junho Julho Agosto Setembro Outubro Novembro Dezembro - - - - 0,03% (12) - - - - 0,47% (30) 0,34% (66) - 0,03% (10) - - - - - - - - - - - Cecropia pachystachya - - - 9,34% (1729) 14,52% (5840) 5,80% (1908) - - 0,20% (9) - - - Chomelia obtusa - - - - - - - - 0,07% (3) - - - Maclura tinctoria 0,05% (20) 87,05% (38486) 42,15% (9570) 4,27% (791) 24,11% (9700) 6,46% (2124) - - - - - - Philodendron sp. - - - - - - 0,54% (380) - 18,56% (822) - - - Piper amalago - 0,76% (336) 38,06% (8640) 1,32% (245) 53,96% (21710) 67,38% (22158) 97,16% (68305) 72,81% (13932) 45,33% (2007) 83,57% (5340) 91,75% (17732) 2,45% (189) Psidium guineense - - - - - 0,90% (297) - 1,98% (378) 2,37% (105) 1,88% (120) - - 0,29%(110) - - - - - - - - 8,08% (516) 4,78% (924) 5,16% (399) Senna macranthera - - - - - - - - - - 1,31% (253) 1,45% (112) Solanum caavurana 0,16% (60) - 0,13% (30) 0,04% (7) 3,01% (1210) 5,47% (1800) 0,41% (285) - 2,78% (123) 0,38%(24) 0,91% (176) 92,7% (34810) 8,52% (3766) 18,08% (4104) 85,02% (15736) 4,2% (1690) 13,98% (4599) 1,41% (988) 25,21% (4824) 28,73% (1272) 5,54% (354) 0,85% (165) 0,18% (14) 90,76% (7014) Solanum sp. - - - - - - 0,49% (342) - - - - - Spp - 0,70% (308) - - - - - - - - - - Syagrus coronata - - 0,04% (10) - - - - - - 0,09% (6) 0,06% (11) - Vismia guianensis 6,76% (2540) 2,98% (1316) 1,53% (348) - 0,17% (70) - - - 1,96% (87) - - - Annona montana Senna georgica Solanum paniculatum 46 Figura 8.FCI mensal das espécies que compuseram a dieta de C. perspicillata com frequência de ocorrência > 30% durante o ano de 2016 e disponibilidade de frutificação (F) das três espécies mais consumidas. 47 As análises com base no FCI mostrou um equilíbrio entre o consumo das três principais espécies; Maclura tinctoria - 28,92%, Piper amalago - 30,39% e Solanum paniculatum - 35,28% (Tab. 1). Essa similaridade de consumo, foi confirmada pela análise da média das três espécies, que não apresentou diferenças significativas tanto no consumo geral (H = 3,97, p= 0,13), quanto nos distintos períodos (Solanum paniculatum L. (U= 14, p=0,6), M. tinctoria (U=15, p=0,7), P. amalago (U=6,p=0,07)). Demonstrando que no contexto desse estudo, Carollia perspicilatta não consome um fruto preferencialmente (Fig.9). Ressalta-se por fim, que foi encontrado abaixo do abrigo da espécie, folhas de Senna georgica H.S.Irwin e Barneby parcialmente consumidas, a contextualização e as possíveis implicações desse consumo foram discutidas no Anexo I (Artigo submetido a Revista Mammalia-Paris). 48 Figura 9. Importância relativa das espécies vegetais encontradas na dieta de um grupo de C. perspicillata no período de um ano em Laranjeiras/Sergipe, com frequência de ocorrência > 30%. 49 5. DISCUSSÃO As observações quanto ao número de espécies vegetais consumido por Carollia perspicillata vem crescendo exponencialmente nos últimos anos. Lobova et al. (2009) compilaram 171 espécies vegetais dispersas por C. perspicillata nos trópicos. O presente estudo contribuiu com cinco novas ocorrências de espécies vegetais (Annona montana, Syagrus coronata, Senna georgica, Aegiphila vitelliniflora e Chomelia obtusa) na dieta de C. perspicillata (Batista et al. 2016; Bianconi, 2009; Lobova et al. 2009). As 16 espécies encontradas nesse estudo, superaram em termos riqueza os trabalhos de dieta realizados em área de mata atlântica até o momento (Carvalho 2008; Marinho-Filho 1991; Mello et al. 2004; Mikich 2002; Mikich et al. 2003; Muller e Reis 1992; Passos et al. 2003; Pedro e Passos 1995; Pedro e Taddei 1997; Ricardo 2013; Sazima et al. 2003), apresentando o dobro (Mikich et al. 2003; Sazima et al. 2003) ou até mesmo valores superiores ao triplo (Bernard 2001; Sazima et al. 2003) de espécies observadas em outros estudos que trataram de dieta de C. perspicillata nesse bioma. Na América do Sul, C. perspicillata possui dieta com grande gama de espécies vegetais (Tab. 3), a maior riqueza de espécies foi observada na Amazônia da Guiana Francesa (n=44) por Lobova et al.(2009), seguido de Reis e Peracchi (1987) (n=28) e Delaval (2004) (n=27), na Amazônia brasileira e da Guiana Francesa, respectivamente, e na Amazônia peruana por Gorchov et al. (1995) (n=20), seguida da Mata Atlântica por Lima et al. (2016) (n=14), Marinho-Filho (1991) e Mello et al.(2004) (n= 8 e 9, respectivamente) e da Caatinga (n=7) (Willig et al. 1993) (Tab. 3). Vale ressaltar, que os trabalhos de dieta na Mata Atlântica, foram realizados exclusivamente nas regiões Sul e Sudeste do Brasil (Fig. 10), logo, a região Nordeste não dispõe de informações para comparações. 50 Tabela 3.Riqueza vegetal encontrada na dieta de C. perspicillata em estudos da America do Sul e pontos de localização. ¹Compilação de dados de três expedições no período de 1999-2006 em diferentes áreas da G. F. Código de localização no mapa 1 2 3 4 5 País Bioma Perú Perú Perú Perú Venezuela Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica 1 2 20 8 1 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 Guiana Francesa Guiana Francesa Guiana Francesa Guiana Francesa Guiana Francesa Guiana Francesa Guiana Francesa Guiana Francesa Guiana Francesa Brasil Brasil Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica Floresta Amazônica 17 18 19 20 Brasil Brasil Brasil Brasil 21 Riqueza Latitude Longitude Citação -10,58468 -4,898687 -4,898687 -4,232473 1,918953 -75,330116 -73,650413 -73,650413 -74,217933 -67,055395 7 12 2 2 5 27 9 5 44 14 28 3,324158 3,324158 3,324158 3,933889 3,933889 3,933889 4,170343 4,82274 4,922987 -3,119028 -3,119028 -53,340511 -53,340511 -53,340511 -53,125782 -53,125782 -53,125782 -52,329564 -53,276409 -52,31319 -60,021731 -60,021731 Floresta Amazônica Floresta Amazônica Caatinga Mata Atlântica 2 3 7 16 -59,989252 -54,7000 -39,422518 -37,1902 Brasil Cerrado 1 -47,877314 Bizerril e Raw 1997 22 Brasil Cerrado 1 -47,93407 Bizerril e Raw 1998 23 Brasil Mata Atlântica 6 -48,27538 Pedro e Taddei 1997 24 Brasil Mata Atlântica 6 -42,824788 Garcia et al. 2000 25 26 Brasil Brasil Mata Atlântica Mata Atlântica 9 3 -43,903014 -40,070808 Mello 2013 Pedro e Passos 1995 27 Brasil Mata Atlântica 14 -40,070808 Lima et al. 2016 28 Brasil Mata Atlântica 1 -45,083853 Sazima et al.2003 29 Brasil Mata Atlântica 8 -46,897806 Marinho-Filho 1991 30 31 Brasil Brasil Mata Atlântica Mata Atlântica 9 8 -3,094561 -2,4000 -7,250378 -10,8065 15,744057 15,948672 18,914608 19,526205 21,711972 -19,15138 19,151381 23,433671 23,185708 23,185708 - Ascorral et al.1989 Gorchov et al.1993 Gorchov et al.1995 Ascorra e Wilson 1992 Uhl et al.1981 Charles-Dominique e Cockle 2001 Charles-Dominique 1986 Delaval et al. 2005 Charles-Dominique 1993 Cockle 1997 Delaval 2004 Chales-Dominique 1991 Foresta et al.1984 Lobova et al. 2009¹ Reis e Guillaumet 1983 Reis e Peracchi 1987 Uieda e VasconcellosNeto 1985 Bernard 2001 Willig et al. 1993 Presente estudo -46,897806 -48,27359 Mello et al.2004 Passos et al. 2003 51 32 Brasil Mata Atlântica 9 33 Brasil Mata Atlântica 1 34 Brasil Mata Atlântica 1 35 Brasil Mata Atlântica 6 24,308775 24,821391 23,304452 23,897483 23,897483 -48,537564 Ricardo et al. 2013 -51,169582 Muller e Reis 1992 -52,00036 Mikich et al. 2003 -52,00036 Mikich 2002 Figura 10. Localização dos estudos de dieta de C. perspicillata na América do Sul. As informações correspondentes aos números estão disponíveis na Tabela 3. A estrela azul representa a localidade do presente estudo. Sánchez et al. (2012) testaram se a seleção de certos gêneros de plantas por morcegos decorre de uma preferência dietária ou da maior disponibilidade de um dado fruto no ambiente, concluindo que algumas espécies de morcegos permanecem fiéis a determinados gêneros de planta, mesmo na maior disponibilidade de outros (MarinhoFilho 1991; Mello et al. 2004). Nesse estudo os maiores índices de consumo dos gêneros Piper e Solanum, respectivamente, seguiu o padrão comum ao longo da distribuição de C. perspicillata 52 (Andrade et al. 2013, Carvalho 2008; Fleming 1991; Mikich 2002), presentes em 91,1 % e 73,5%, respectivamente, dos 34 trabalhos realizados na América do Sul (Tab. 3). Já o gênero Maclura, terceiro mais frequente aqui, só havia sido registrado em duas outras localidades (5,8%), por Willig et al. (1993), na Chapada do Araripe, Ceará e por Mikich, 2002, no município de Fênix, Paraná. Por outro lado, na América Central (Costa Rica), Maclura parece ser mais comum na dieta de C. perspicillata (Fleming 1986;1988;1991; Heithaus e Fleming 1978; Heithaus et al. 1975). Em linha gerais, um dado que chama a atenção nesse estudo, e que discrepa da maioria dos estudos realizados até então, é a presença de apenas uma espécie de Piper (P. amalago) conhecida na área de estudo e em fragmentos próximos (Santana et al. 2017). A baixa diversidade do gênero Piper é um padrão comum nos remanescentes florestais do estado de Sergipe, com apenas sete espécies oficialmente registradas até o momento, e não mais de três espécies por localidade (Prata et al. 2015). Tal peculiaridade certamente influencia o comportamento alimentar local de C. perspicillata. Em várias outras localidades, a riqueza de espécies de Piper encontrada nas fezes de Carollia, foi maior do que todas as outras espécies juntas. Como exemplo, dos nove táxons vegetais encontrados por Mello et al. (2004), sete foram espécies de Piper, dado semelhante ao de Marinho-Filho (1991), que encontrou oito espécies vegetais, sendo cinco de Piper, ambos na Mata Atlântica do Sudeste. Já na Amazônia, as espécies de Piper representaram 25% (sete das 28) das espécies vegetais na dieta de C. perspicillata (Reis e Peracchi 1987). No presente estudo, Solanum foi o gênero com maior número de espécies (três spp), duas das quais, Solanum caavurana e Solanum paniculatum, estiveram presentes em 83% e 100% dos meses, respectivamente. Mello et al. (2004) observaram que frutos de Solanum são os mais consumidos na ausência de frutos de Piper, o que ocorreu em alguns meses (dezembro e janeiro) na área do presente estudo. Quando se compara a relação entre consumo e disponibilidade (através do acompanhamento fenológico), os dados aqui apresentados sugerem uma preferência por Maclura tinctoria em relação Solanum paniculatum, quando as ofertas dessas espécies foram igualmente altas (fevereiro e março), e em relação a P. amalago em maio, mesmo quando a disponibilidade dessa última foi maior. P. amalago só foi preponderantemente consumida no mês de julho, o que foi condizente com o seu pico de disponibilidade e a concomitante redução de Solanum e Maclura. 53 Partindo do pressuposto que todos os estudos sobre preferência dietária mencionados foram realizados em área de mata atlântica, o que se observa é que os padrões de consumo vs preferência podem ser alterados em consequência das peculiaridades locais (Charles-Dominique e Cockle 2001), a exemplo dos resultados obtidos nesse estudo. Embora, os gêneros mais consumidos, Piper e Solanum sejam apontados com clareza. A similaridade dos gêneros mais consumidos foi corroborada pela análise de FCI proposta por Silvestre et al. (2016). Levando em consideração o número de frutos e não somente o número de sementes, se observou uma similaridade entre o número de frutos escolhidos. Um ponto que cabe ressaltar é que embora a fenologia de C. pachystachya não tenha sido realizada nesse trabalho, por falta de árvores nas proximidades da área de estudo, a espécie foi o quarto item mais consumido na amostra geral, sendo frequentemente encontrado na dieta da espécie (Carvalho 2008; Mello et al. 2004). Todas as espécies vegetais consumidas no presente estudo foram espécies nativas, e 75% de hábitos pioneiros (exceto; Syagrus coronata, Aegiphila vitelliniflora, Psidium guineense e Chomelia obtusa). Essa característica é crucial na restauração de ambientes degradados (Bredt et al. 2012; Dumont 2003; Kunz et al. 2011). Além disso, vale ressaltar a grande representatividade de semente de espécies com valor comercial (M. tinctoria), na fabricação de medicamento (Groweiss et al. 2000; Zsanett e Hohmann 2011) e uso da madeira (Gomes et al. 2010). De forma que esse estudo corrobora o papel funcional de Carollia perspicillata como prestadores de serviços de provisão, característica já observada para algumas espécies (Guimarães 2014; Kunz et al. 2011). Os dados da dispersão qualitativa fornecidos nesse estudo apontam para duas questões, a primeira é que Carollia perspicillata tem preferência por mecanismo de endozoocoria para realizar a dispersão de sementes. Segundo, as sementes identificadas nesse estudo mostraram-se morfologicamente viáveis, similarmente ao observado por Thies e Kalko (2004), uma vez que danos físicos não foram observados. A quantidade de sementes dispersas tem sido reportada como uma variável tão importante quanto a qualidade das mesmas (Lobova et al. 2009). As centenas de milhares de sementes observadas nesse estudo, retifica a característica de exímio dispersor atribuída a C. perspicillata (Charles-Dominique e Cockle 2001; Lobova et al. 2009; Mello 2013; Kunz et al. 2011). Vale ressaltar ainda, que o número de sementes aqui reportado é somente uma pequena fração da quantidade real de sementes que um agrupamento de C. perspicillata pode dispersar ao longo de um ano, visto que a espécie 54 tem transito intestinal curto e hábito de defecar principalmente durante o voo, fazendo com que somente uma parcela inferior seja depositada sobre os abrigos noturnos (Charles-Dominique 1986; Galindo-González 1998) e consequentemente quantificada em estudos com essa abordagem. As principais espécies vegetais desse estudo apresentaram padrões de reprodução contínuos e semi-contínuo. O padrão contínuo, conhecido também como steady state (Gentry 1974), caracteriza-se pela produção de “baixa” quantidade de frutos por um período contínuo, o que foi observado para Piper amalago e Solanum paniculatum. Já Maclura tinctoria apresentou padrão de frutificação do tipo big bang, produzindo grandes quantidade de frutos, durante um período limitado (CharlesDominique 1993; Dumont 2003). Esse contraste na estratégia reprodutiva é o que garante a oferta contínua de frutos. O padrão de frutificação das espécies vegetais é uma variável importante a ser considerada para dieta de C. perspicillata (Mello et al. 2004). A disponibilidade ou escassez de um dado recurso é um fator que pode interferir na relação de escolha/preferência por parte do consumidor (Gomes 2013; Ricardo 2013). No geral, a riqueza e as diferentes composições de espécies vegetais observadas na dieta de Carollia perspicillata ao longo de sua distribuição demonstram a sua plasticidade na exploração de recursos alimentares. 6. CONCLUSÕES ✓ As 16 espécies vegetais identificadas nesse estudo, com ocorrência de cinco novas espécies para dieta do grupo (Annona montana, Syagrus coronata, Senna georgica, Aegiphila vitelliniflora e Chomelia obtusa), evidencia a necessidade de estudos dessa natureza em vista de uma compilação mais efetiva das espécies vegetais que formam a dieta da espécie. ✓ Os dados reportados retificam a função de efetivo dispersor, atribuída a Carollia perspicillata, que se mantém contínua, independente do período do ano. ✓ Na localidade, não foi observada uma preferência alimentar na dieta da espécie. Isso pode ter sido uma realidade local, visto que na área do estudo tinha uma única espécie de Piper, diferente do encontrado em outros estudos. 55 ✓ Foi corroborado o maior consumo de Piper e Solanum, recorrentemente citado na literatura. REFERÊNCIAS Andrade, T. Y.; W. Thies; P. K. Rogeri; E. K. Kalko; M. A. Mello. 2013. Hierarchical fruit selection by Neotropical leaf-nosed bats (Chiroptera: Phyllostomidae). Journal of Mammalogy 94(5): 1094-1101. Ascorra, C. F. e D. E. Wilson.1992. Bat frugivory and seed dispersal in the Amazon, Loreto, Peru. Publicaciones del Museo de Historia Natural Universidad Nacional Mayor de San Marcos (A), Lima 43: 1-6. Ascorral, C. D.; L. Gorchov; F. Cornejo. 1989. Observaciones en aves y murciélagos rirelacionados con la dipsersión de semillas en el valle del Palcazú, selva central del Perú. Boletin de Lima 62: 91-95. Ayres, M.; M. Ayres Jr.; D. L. Ayres; A. A. S. Santos. 2000. 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Esse estudo se propôs a avaliar o efeito da endozoocoria de Platyrrhinus lineatus e Carollia perspicillata na germinação das espécies vegetais por elas preferidas. O estudo foi realizado em duas áreas de Mata Atlântica. A primeira trata-se de um abrigo sob-rocha calcária, habitada por morcegos da espécie C. perspicillata no município de Laranjeiras-Sergipe. A segunda área, foi o campus de São Cristóvão da Universidade Federal de Sergipe, que contempla um agrupamento de P. lineatus. As coletas das fezes para análise da endozoocoria foram realizadas por meio de lonas estendidas abaixo dos agrupamentos das respectivas espécies, durante 72 horas/mês. Os testes de germinação foram realizados ao ar livre e formados por um grupo controle e um grupo teste. Cada grupo foi formado por quatro réplicas, com 400 sementes cada, por espécie. Foi considerado o tempo médio de germinação (TMG), o índice de velocidade da germinação (IVG), a sincronia e a germinabilidade das sementes por tratamento. C. perpicillata manteve neutro os padrões germinativos da espécie M. tinctoria. Em P. amalago, a endozocoocoria também foi neutra para germinabilidade, porém o TMG, o IVG e a Sincronia das sementes do grupo teste foram significativamente menores do que as do grupo controle. À exceção da germinabilidade do grupo teste que foi maior que o controle, os parâmetros germinativos de S. paniculatum mantiveram-se neutros. Para P. lineatus, à exceção do TMG do teste, que foi significativamente menor que o grupo controle, não foram observadas diferenças significativas para S. paniculatum. C. perspicillata demonstrou aumentar significativamente a germinabilidade de S. paniculatum em relação P. lineatus. Os dados desse estudo evidenciam o papel funcional das referidas espécies de morcegos na efetividade da dispersão. Sugere-se a execução de estudos endozoocóricos com delineamentos experimentais que contemplem a amplitude de variáveis que podem interferir no processo. PALAVRAS-CHAVE: efetividade da dispersão, dispersão de sementes, delineamento experimental, endozoocoria 65 Germination patterns of seeds of pioneer species after passage through the digestive system of bats (Chiroptera: Phyllostomidae) ABSTRACT The contribution of bats to the germination of seeds that are submitted to endozoochoryis still unknown. The studies with this approach, in general, start from the premise that the said mechanism can improve the seed germination parameters. This study aimed to evaluate the effect of the endozoochory of Platyrrhinus lineatus and Carollia perspicillata on the germinative of the plant species that they prefer. The study was carried out in two areas of Atlantic Forest. The first is a limestone under-rock shelter inhabited by bats of the species C. perspicillata in the municipality of Laranjeiras-Sergipe. The second area was the São Cristóvão campus of the Federal University of Sergipe, which includes a group of P. lineatus, which have resided in the Central Library for at least five years. Fecal samples were analyzed for endozoochory by means of plastic tarpaulins extended below the group of the respective species for 72 hours/month. The germination tests were performed outdoors and composed by two treatments, a control group and a test group. Each treatment consisted of four replicates, with 400 seed each, by species. Mean germination time (MGT), germination speed index (GSI), seed synchrony and germinability were considered. C. perpicillata kept the germination patterns of the M. tinctoria species neutral. In P. amalago, endozoochory was also neutral for germinability, but the MGT, GSI and Synchrony of the seeds of the test group were significantly lower than those in the control group. With the exception of the germinability of the test group that was greater than the control, the germinative parameters of S. paniculatum remained neutral. For P. lineatus, except for the MGT test, which was significantly lower than the control group, no significant differences were observed for S. paniculatum. C. perspicillata significantly increase the germinability of S. paniculatum in relation to P. lineatus. The data of this study shows the functional role of these species of bats in the dispersal effectiveness of seeds. It is suggested the execution of endozoochorous studies with concise experimental designs that contemplate the amplitude of variables that can interfere in the process. KEY WORDS: dispersion effectiveness, seed dispersion, experimental design, endozoochory 66 1. INTRODUÇÃO Pode-se definir dispersão como o movimento de um indivíduo ou diásporo para longe do seu local de origem (Van der Pijl 1982). No caso específico das plantas, a dispersão configura o movimento das sementes ou diásporo para longe da planta-mãe (Levin et al. 2003; Van der Pijl 1982). Os eventos de dispersão são efetuados de forma abiótica, através de mecanismos promotores, tais como o vento (anemocoria); ou biótica, através do transporte por animais (zoocoria) (Clobert et al. 2012; Muscarella e Fleming 2007). Entre os benefícios decorrentes do processo de dispersão vegetal, está a redução da competição intra-específica, tanto das plântulas entre si quanto com a plantamãe (Howe e Smallwood 1982). No tocante à zoocoria, esse processo é diretamente influenciado pelas características ecológicas do agente dispersor, que influência na proporção de frutos removidos da planta, na distância em que é deslocado, no tratamento dado às sementes durante a translocação e, por fim, no local onde as sementes serão depositadas (Figueroa e Castro 2002; Gorchov et al. 1993; Lobova et al. 2009). Van der Pijl (1982), agrupou em subcategorias os mecanismos pelos quais a zoocoria é realizada, ou seja, a forma pela qual o animal faz o transporte das sementes. São a elas a epizoocoria, sinzoocoria e a endozoocoria. A sinzoocoria pode ser definida como um dos mecanismos de dispersão no qual as sementes são translocadas ativamente (inverso a epizoocoria) sem serem ingeridas. A endozoocoria por sua vez, executa o processo dispersivo, após passagem da semente pelo sistema digestivo do frugívoro. Esse processo pode influenciar os padrões germinativos das sementes, a depender do frugívoro executor da endozoocoria (Barnea et al. 1991; Traveset 1998). Isso porque, o tempo da retenção da semente no intestino do animal varia por espécie, fator crucial para o aceleramento ou retardo da germinação (Schupp et al. 2010). Existem três hipóteses que subsidiam a ação da endozoocoria como mecanismo favorável a reprodução germinativa:i) remoção de patógenos e inibidores da germinação pela retirada da mucilagem que envolve a semente (Heer et al. 2010; Lobova et al. 2003; Naranjo et al. 2003): ii) escarificação do tegumento da semente, processo que pode ser dar de maneira química ou mecânica e promover a superação da dormência (Janzen 1983; Mckey 1975): iii) aporte nutricional proporcionado pelo material fecal que acompanha as sementes (Guimarães 2014; Traveset e Verdú 2002). 67 Em morcegos frugívoros, as sementes demoram, em média, 28 minutos para ser processada (Fleming 1988; Laska 1990). O sistema metabólico acelerado e a rápida digestão tendem a proporcionar que as sementes saiam intactas após passagem pelo trato digestivo (Fleming 1988; Muscarella e Fleming 2007). Mais além, os estímulos químicos e mecânicos recebidos pelas sementes durante a passagem, podem ajudar na superação da dormência, permitindo a germinação (Schupp et al. 2010). Os trabalhos que abordaram o efeito da endozoocoria de morcegos em algum dos parâmetros da germinação das sementes tiveram respostas variadas (Lopez e Vaughan 2004; Sato et al. 2008; Tang et al. 2007; Traveset 1998). A análise da germinabilidade, por exemplo, gerou respostas positivas (Ricardo 2013), negativas (Lopez e Vaughan 2004) e neutras (Sato et al. 2008). Assim, observa-se que a passagem das sementes pelo sistema digestivo de morcegos tem resultados imprevisíveis, complexos e parecem diferir significativamente a depender da espécie em questão, do tempo de estudo ou ainda da metodologia abordada (Black et al. 2012; Ranal e Santana 2006; Schupp 1993; Schupp et al. 2010). Estudos com essa abordagem, em geral, partem da premissa que o mecanismo de dispersão por endozoocoria pode melhorar o processo de reprodução germinativa das sementes (Schupp 1993), embasados em algumas constatações mutualísticas específicas no referido processo (Noble 1975). Porém, a falta de dados concisos, tem impossibilitado a inferência dessa abordagem. Carollia perspicillata e Platyrrhinus lineatus, por exemplo, são espécies amplamente distribuídas e abundantes na região Neotropical (Arita 1993). Tais características tornam essas espécies eficientes dispersores de sementes nos mais variados biomas (Fleming 1988; Lobova et al. 2009). Porém, quando se tenta refinar as interações endozoocóricas desses frugívoros e seus recursos, os dados são incipientes, prejudicando as interpretações sobre essa interação (Lobova et al. 2009). Esse quadro tem dificultado o conhecimento integrado da participação dos morcegos nos processos germinativos, impossibilitando a delimitação de padrões de associação entre as diversas espécies que executam a endozoocoria e as sementes por eles ingeridas (Traveset 1998). Nota-se por fim, a necessidade de estudos que ajudem na elucidação dessa problemática. 68 2. OBJETIVOS 2.1 Objetivo geral Ampliar o conhecimento sobre a influência de morcegos filostomídeos frugívoros na germinação de sementes de espécies pioneiras, investigando se a passagem pelo trato digestivo dos morcegos favorece a reprodução germinativa das espécies endozoocóricas preferidas por eles. 2.2 Objetivos Específicos • Verificar se os padrões de germinação das sementes de algumas espécies de plantas pioneiras são alterados após a passagem pelo sistema digestório de Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810) e Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758). • Analisar se os índices de germinação de sementes de uma mesma espécie pioneira diferem a depender do dispersor Platyrrhinus lineatus e Carollia perspicillata. 3. HIPÓTESES H1: O mecanismo de dispersão por endozocoocoria realizado pelas espécies Platyrrhinus lineatus e Carollia perspicillata aumenta os índices de germinação das sementes de espécies vegetais pioneiras. H2: Uma mesma espécie de planta apresenta padrões germinativos distintos quando ingeridas por diferentes dispersores (Platyrrhinus lineatus e Carollia perspicillata). 4. MATERIAL E MÉTODOS 4.1. Área de estudo O estudo foi realizado em duas áreas de Mata Atlântica do estado de Sergipe, as quais contemplam dois abrigos estáveis de morcegos; uma cavidade natural no município de Laranjeiras (Gruta da Janela) e um abrigo artificial localizado na Universidade Federal de Sergipe (UFS), município de São Cristóvão. 69 A Gruta da Janela (SE-13), trata-se de um abrigo sob-rocha calcária de fácil acesso e exploração, possui aproximadamente 70 m² de área, e com uma entrada de 1,15 m de altura por 4,5 m de comprimento (Fig.11). Situada no povoado Machado (10 49.354S 37 10.460W) (Fig.12). A paisagem do entorno é composta por um fragmento de Mata Atlântica bastante antropizado. A Gruta é habitada por morcegos das espécies Carollia perspicillata (Fig.13A) e Glossophaga soricina (Pallas, 1766), as quais formam agrupamentos distintos dentro da cavidade. O agrupamento de Carollia perspicillata foi um objeto desse estudo. Figura 11. Gruta da Janela- utilizada como abrigo permanente por colônias de Carollia perspicillata e Glossophaga soricina, localizada no povoado Machado, município de Laranjeiras/Sergipe-Brasil. O campus da UFS (10 55 S e 37 04 W) está localizado no limite entre os municípios de São Cristovão e Aracaju (Fig.12). É caracterizado por uma arborização com espécies exóticas entre os prédios e por fragmentos de vegetação, composto por arbustos baixos, palmeiras, arvoretas e árvores de até 15 m de altura (Oliveira e Lírio 2000). Dentre as espécies arbóreas podemos encontrar espécies exóticas, a saber: Coccus nucifera L. (coqueiro), Artocarpus heterophyllus (jaqueiras) e Terminalia catappa (amendoeiras) e nativas, como: Anacardium occidentale L. (cajueiro), Pachira aquatica Aubl. (mungubeira) e Paullinia elegans Cambess (olho-de-boneca), Annona sp., Cecropia sp. (embaúba), Syzygium sp. (jambeiro) e Annona muricata (gravioleira) (Rochaet al. 2010). No prédio Biblioteca Central (BICEN) há um agrupamento de 70 Platyrrhinus lineatus (residentes a pelo menos cinco anos), o qual foi o segundo objeto desse estudo (Fig.13C). Figura 12. Localização geográfica da Gruta da Janela-Laranjeiras e da Universidade Federal de Sergipe, São Cristovão, Sergipe, onde foi estudado um agrupamento de C. perspicillata e Platyrrhinus lineatus, respectivamente. 4.2. Desenho experimental Nos ensaios de germinação, cada conjunto testado foi composto por uma espécie de morcego (Carollia perspicillata ou Platyrrhinus lineatus) e uma espécie de semente por ele ingerida. Também foram testados se os padrões de germinação de uma mesma planta (Solanum paniculatum) diferem a partir da ação de diferentes espécies dispersoras (Tab. 4). Tabela 4. Lista de espécies de morcegos com as respectivas espécies de sementes a serem testadas. Morcego Platyrrhinus lineatus Carollia perspicillata X X X X Planta Maclura tinctoria Piperhispidum Solanum paniculatum 71 4.3. Coleta de dados Sementes ingeridas A coleta das sementes ingeridas foi realizada por meio de lonas plásticas estendidas abaixo das colônias (Galindo-Gonzáles et al. 2009) das respectivas espécies de morcegos (Fig.13B-D). Mensalmente, quatro lonas foram estendidas nos abrigos por um período de 72 horas, quando as sementes de cada lona foram recolhidas, considerada como uma amostra independente, acondicionadas em coletoresplásticos e transportadas ao laboratório. Em laboratório, no mesmo dia da coleta, as fezes foram triadas e as sementes endozoocóricas foram separadas por espécie. A identificação das espécies vegetais utilizadas por Carollia perspicillata foi feita seguindo Santana et al. (2017), enquanto que as utilizadas por Platyrrhinus lineatus foi feita com base em Silvestre et al. (2016), que analisaram a dieta desse mesmo grupo. Figura 13. Agrupamento de Carollia perspicillata (A) e Platyrrhinus lineatus (C) e lona plástica para coleta de sementes nos abrigos (B, D), localizados na Gruta da Janela, Laranjeira, e Universidade Federal de Sergipe, São Cristovão, respectivamente. 72 Sementes in natura (controle) A metodologia adotada para coleta de sementes para o experimento proporcionou não somente a obtenção de sementes ingeridas, como também a obtenção de frutos que foram derrubados frequentemente sob os poleiros. Esses frutos foram utilizados para a obtenção de sementes do grupo controle nos experimentos de germinação, diminuindo o viés da escolha arbitraria de frutos por parte do pesquisador. Nesse contexto, um dos diferenciais desse experimento é que tanto o grupo teste quanto o controle foram feitos com sementes de Maclura tinctoria e Piper amalago provenientes de frutos escolhidos pelo próprio morcego. Esse método, no entanto, não foi utilizado para S. paniculatum, pois o número de frutos derrubados sob os poleiros foi insuficiente. Nesse caso, o grupo controle foi obtido de arbustos com frutos maduros localizados próximos aos abrigos. 4.4. Experimentos de germinação Para realização do experimento, as sementes foram dispostas em bandejas de isopor (200 células) com substrato comercial TropstratoHT®, sobre uma bancada de madeira em um viveiro telado (3x2x4m) sob condição ambiente (Fig.14). As sementes foram checadas a cada 24 horas, no qual foram anotados o número de novas germinações a cada dia. Os experimentos foram finalizados quando, após o início do processo germinativo, nenhum registro de germinação for obtido durante 15 dias consecutivos. Cada conjunto experimental foi formado por 4 réplicas com 400 sementes cada. Figura 14. Experimento de germinação de espécies pioneiras em condições ambientes. 73 4.5. Análise Foi considerado o tempo médio da germinação (TMG), o índice de velocidade da germinação (IVG), a sincronia (S) e a porcentagem de sementes germinadas por tratamento (germinabilidade). Para análise da porcentagem das sementes germinadas foi observado o número das sementes semeadas, e o número de sementes que germinaram. O número de sementes germinadas por dia foi a medida da sincronia. O Índice de Velocidade de Germinação (IVG) foi obtido por meio da fórmula de Maguire (1962): IVG = G1/N1 + G2/N2 + ... + Gn/Nn; onde: IVG = índice de velocidade de germinação; G1; G2...; ...Gn = número de sementes germinadas na primeira, na segunda; até a última contagem, respectivamente. contagem; N1, N2, Nn = número de dias de semeadura na primeira, na segunda, até a última contagem, respectivamente. O tempo médio de germinação (TMG) foi obtido através de contagens diárias das sementes germinadas, sendo os resultados expressos em dias, através da fórmula proposta por Labouriau (1983): TMG = Σ (ni x ti) / Σ ni; onde: TMG = tempo médio de germinação (dias), ni = número de sementes germinadas por dia ti = tempo decorrido entre o início da germinação e a n-ésima contagem. Visto a dificuldade de mensurar o início do processo germinativo, aceitou-se a definição de germinação proposta por Izhaki (1995), que define o processo a partir do aparecimento de qualquer estrutura a partir das sementes (Fig.15). 74 Figura 15. Visualização de estruturas da espécie Piper amalago observadas diariamente para análise de teste de germinação. Os dados de análise foram processados pelo software GerminaQuant versão 1.0 (Marques et al. 2015). Para identificar possíveis alterações no padrão de germinação das sementes após a passagem pelo sistema digestivo de Platyrrhinus lineatus e Carollia perspicillata, primeiramente, foi feita à verificação da normalidade pelo teste de Shapiro-Wilk. E verificada a normalidade foi utilizado o teste t de Student para verificação de possíveis diferenças nos padrões encontrados entre o grupo teste e o controle, das respectivas espécies indivudualmente, analisados através do programa BioEstat 5.0, com índice de significância igual a 0,05. O mesmo teste foi realizado para análise de possíveis deferençasnos padrões germinativos de sementes de uma mesma espécie (Solanum paniculatum) após passagem pelo sistema digestório entre as espécies Carollia perspicillata e Platyrrhinus lineatus. 5. RESULTADOS No universo de 400 sementes de cada réplica, totalizando em 1.600 sementes por espécie, todas as sementes eliminadas com as fezes estavam morfologicamente intactas. Para a espécie Maclura tinctoria (L.) D. Don. ex Steud (Moraceae) uma média de 67,18 % (± 5 DP) germinaram no grupo teste e 71% (± 11 DP) no grupo controle, não havendo diferença significativa em nenhum dos padrões observados (Tab. 4). A germinação das sementes iniciou-se por volta do décimo dia, tanto para o teste quanto para o controle (Fig. 16). As maiores porcentagens de germinação foram observadas no 75 décimo quinto dia para o grupo controle (13,2%) e no vigésimo segundo (8,5%) para o teste. 80% Germinabilidade % 70% 60% 50% 40% 30% 20% 10% 0% 1 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 51 Número de dias GERM C GERM T Figura 16. Germinabilidade (%) de sementes de Maclura tinctoria consumidas por Carollia perspicillata e colocadas para germinar em condições ambiente. Linha tracejada indica a germinalidade do controle (GERM C) e a linha contínua a do Teste (GERM T). O TMG para o grupo controle foi de 18.87 dias (± 1.57) e para o teste 20.69 (± 2.7). O tempo inicial para a germinação entre os tratamentos teve variância de apenas 1 dia, e embora os índices de velocidade e sincronização não apresentem diferenças significativas entre os tratamentos analisados (teste e controle) (IVG; p = 0,3/ Sincronia; p = 0,6). Tabela 5. Tempo médio de germinação, índice de velocidade de germinação (IVG), índice de sincronização e germinabilidade de sementes de Maclura tinctoria (L.) D. Don. ex Steud (Moraceae) consumidas por Carollia perspicillata e colocadas para germinar em condições ambientes. TMG IVG Sincronia Germinabilidade (%) Controle (SD) Teste (SD) Test (t) Test (p) 18,875 (± 1,57) 0,05375 (± 0,006) 0,052 (± 0,028) 71,00 (± 11,0) 20,69 (± 2,7) 0,0485 (± 0,006) 0,061 (± 0,017) 67,18 (± 5,0) 1,3 1,2 0,2 0,1 0,2 0,3 0,6 0,5 Para a espécie Piper amalago uma média de 33 % (± 7 DP) germinaram no grupo teste e 31% (± 14 DP) no grupo controle, não havendo diferença significativa quanto as porcentagens de sementes germinadas (Tab. 5). A germinação das sementes iniciou-se por volta do vigésimo segundo dia (± 1) para o controle, e vigésimo primeiro 76 (±1) para o teste (Fig. 17). As maiores porcentagens de germinação foram observadas vigésimo sétimo dia para o grupo controle (9%) e no vigésimo nono (8%) para o teste. O TMG, o IVG e a Sincronia diferiram significativamente entre os tratamentos. Tabela 6. Tempo médio de germinação, velocidade média de germinação (IVG), índice de sincronização e germinabilidade de sementes de Piper amalago consumidas por Carollia perspicillata. TMG IVG Sincronia Germinabilidade Controle (SD) Teste (SD) Test (t) Test (p) 32,34 (± 0,7) 0,0308(± 0,0006) 0,06875(± 0,0142) 31% (± 14,0) 36,91 (± 2,02) 0,0278 (± 0,006) 0,0435 (± 0,0009) 33% (± 7,83) -1,1 3,5 0,02 0,01 2,9 0,02 -0,1 0,8 35% Germinabilidade % 30% 25% 20% 15% 10% 5% 0% 1 5 10 15 20 25 30 35 40 42 50 51 52 53 Número de dias Germina C Germina T Figura 17. Germinabilidade (%) de sementes de Piper amalagoconsumidas por Carollia perspicillata e colocadas para germinar em condições ambiente. Índices do grupo Controle (C) e Teste (T). Dentre as espécies analisadas, Solanum paniculatum foi a que apresentou menor porcentagem de germinação, tanto para o grupo controle, quanto para o grupo teste, para as duas espécies de morcegos. Para C. perspicillata não foram observadas diferenças significativas nos parâmetros germinativos entre o grupo teste e controle. Vale ressaltar porém, que os dados de germinabilidade foram influenciados por um outlier (Fig. 18). Na ausência desse ponto, observa-se dois agrupamentos distintos, no qual o grupo teste 77 possue uma porcentagem de germinação significativamente maior que o grupo controle (t = -5,64, p= 0,004). Para P. lineatus, há exceção do TMG do teste, que foi significativamente menor que o grupo controle (Tab.6), não foram observadas diferenças significativas. C. perspicillata demonstrou aumentar significativamente a germinabilidade S. paniculatum com relação a P. lineatus (Fig. 18, t= 3,28, p= 0,01). Tabela 7. Tempo médio de germinação, velocidade média de germinação (IVG), índice de sincronização e germinabilidade de sementes de Solanum paniculatum consumidas por C. perspicillata e P. lineatus. Control (SD) Test (SD) Test t Valor (p) Carollia perspicillata TMG IVG Sincronia Germinabilidade 42 (± 16.24) 0,0225 (±0.007) 0,1095 (±0.15) 0.023(±0.031) 34 (± 4.7) 0,0285 (± 0.003) 0,0852 (±0.05) 0.064(±0.30) 5.95 -1.19 1.74 -1.9 0.5 0.2 0.1 0.5 Platyrrhinus lineatus TMG IVG Sincronia Germinabilidade 42 (± 16.24) 0,0225 (±0.007) 0,1095 (±0.15) 0.023(±0.031) 14.12 (± 16.69) 0.01 (± 0.02) 0.07 (± 0.08) 0.01 (± 0.01) 3.08 0.6 0.4 1.3 0.01 0.5 0.6 0.24 Figura 18. Porcentagem de germinação de sementes de Solanum paniculatum antes (controle = CT) e depois da passagem pelo sistema digestivo de Carollia perspicillata (CP) e Platyrrhinus lineatus (PL). As médias foram representadas por linhas horizontais dentro dos boxsplot. Outilers foram ilustrados em forma de pontos. 78 6. DISCUSSÃO Nossos resultados mostram que a passagem das sementes de M. tinctoria pelo trato digestivo de C. perspicillata não altera significativamente nenhum dos parâmetros germinativos aqui analisados. Estudos realizados por Oliveira e Lemes (2010) e Figueiredo e Perin (1995), também não encontraram diferenças nos parâmetros germinativos de outras espécies de Moraceae entre o grupo controle (sementes provenientes dos frutos) e teste (sementes provenientes das fezes de morcegos). O fato do grupo teste apresentar uma porcentagem de germinação tão alta quanto a do grupo controle nesse estudo, sugere que Carollia perspicillata tem um alto potencial de seletividade, alimentando-se principalmente de frutos maduros, com sementes em ótimo estado de germinação, visto que tanto as sementes do controle quanto as do teste utilizadas nesse estudo foram selecionadas pela espécie. O potencial de seletividade é essencial para o sucesso e efetividade da dispersão, e também já foi observado para outras espécies de morcegos neotropicais (Munin et al. 2011). A seleção das sementes controle executada pelos próprios morcegos, garantiram também a imparcialidade na tendência dos resultados, visto que a aleatoriedade das árvores aumentou em série (Lobova et al. 2009; Morrison 1978). Diferente do realizado por Heer et al. (2010) no estudo de endozoocoria de morcegos em sementes de Ficus L. (Moraceae), no qual os controles foram advindos de uma única árvore por réplica, resultando em uma parcialidade com relação as réplicas controles executadas. O fato de sementes serem selecionados sem o refinamento necessário em alguns trabalhos pode ter influenciado diretamente nas análises dos resultados (Heer et al. 2010; Tang et al. 2007; Tang et al. 2008), esses por sua vez, podem ser reflexos de um delineamento experimental enviesado e não do efeito real da endozoocoria (Ranal e Santana 2006). Um acréscimo significativo nas porcentagens de germinação de Ficus pertusa L.f (Moraceae), foi observado quando a endozoocoria foi realizada por Artibeus jamaicensis Leach, 1821 (Teixeira et al. 2009). Essa mesma espécie de morcego foi favorável a porcentagem de germinação de outros táxons, á exemplo, Pharmacosycea Corner (Moraceae) e Urostigma Gasper (Moraceae) (Heer et al. 2010). De forma que parece que quando morcegos frugívoros-filostomídeos de sistema digestivo curto atuam como os meios de endozoocoria, é comum o encontro de efeitos neutros ou positivos nos parâmetros de germinação da família Moraceae (Traveset 1998). Por outro lado, esse padrão parece não ser observado para morcegos frugívoros da família Pteropodidae. Shilton et al. (1999) reportou que pteropodídeos do gênero 79 Cynopterus podem reter sementes de Ficus sp. no transito intestinal por mais de doze horas, um tempo notoriamente longo para estímulos em sementes. Além disso, Tang et al. (2008), observou que espécimes de Cynopterus sphinx Vahl, 1797 e Rousettus leschenaulti Martin, 1991 diminuem significativamente as porcentagens de germinação de Morus macroura (Moraceae). Cabe ressaltar, porém, que nesse estudo os autores removeram com um pano a polpa que envolvia a semente, e os mesmos ressaltam que os resultados podem ter sido prejudicados por esse viés metodológico. Visto que, segundo Naranjo et al. (2003) a polpa da semente pode atuar como um inibidor da germinação e, sua retirada em testes de endozoocoria pode superestimar ou subestimar os resultados (Ranal e Santana 2006). Os resultados desse estudo corroboram com a ideia de que sementes de M. tinctoria dispensa superação de dormência, pois possuem tegumento permeável, facilitando a embebição e a germinação (Battilani 2006). Dito isso, observa-se que o curto tempo de transito de C. perspicillata (Fleming 1988; Laska 1990) é oportuno, pois um tempo de retenção longo, com suscetível exposição a fluidos digestivos poderia prejudicar o mesocarpo e assim inibir a germinação da espécie (Gardner et al. 1993; Murphy et al. 1993). O que acontece com primatas com tempo de passagem mais longos, que reduzem os índices de germinação de sementes com tegumento maleável (Righini et al. 2004) e, pode acontecer com morcegos pteropodídeos. Não foram encontrados na literatura estudos envolvendo endozoocoria de Maclura tinctoria, por nenhuma espécie, incluso Carollia perspicillata. A neutralidade da endozoocoria na germinabilidade nesse estudo também foi observada para Piper amalago, porém o TMG, o IVG e a Sincronia das espécies do grupo teste foram significativamente menores do que as do grupo controle. A neutralidade na germinabilidade de Piper amalago por Carollia perspicillata também foi observado por Ricardo (2013) em condições de campo. Em laboratório, a autora observou que as sementes provenientes das fezes tiveram suas porcentagens de germinação significativamente maiores do as do grupo controle. Esse resultado ressalta as diferenças observadas em estudos feitos em condições controladas dos realizados em ambientes naturais, que se assemelham mais fielmente ao executado pelo animal. Não foram encontrados outros estudos que tratassem dessa relação endozoocórica entre Carollia perspicillata e Piper amalago. No entanto, já foi observado que Piper aduncum e P. hispidinervum tiveram uma melhora significativa nas porcentagens de sementes que passaram pelo transito de Carollia perspicillata 80 (Carvalho 2008; Ricardo 2013). A neutralidade nas porcentagens germinativas de Piper amalago encontrado nesse estudo, bem como os benefícios germinativos observados em estudos anteriores, corroboram com o papel de efetivo dispersor de sementes de Piper L. (Schupp et al. 2010) amplamente direcionado para Carollia perspicillata na literatura. Uma questão não mencionada nos estudos até aqui citados, porém já abordada por Jordano e Schupp (2000) é o efeito da diminuição da sincronia na germinação das sementes após passagem pelo trato de alguns frugívoros. Esse padrão, observado para o conjunto Piper amalago-Carollia perspicillata, pode estar interferindo beneficamente na dinâmica estrutural da paisagem. Isso porque uma germinação com baixa sincronia pode ser um fator crucial para uma maior germinabilidade, visto que a germinação se torna contínua num período variável de tempo (Harper 1977 apud Traveset 1988). Em outras palavras, o processo é responsável por gerar uma variabilidade nos índices de germinação, espalhando-a por um maior período de tempo (Gutterman 2000). Essa variabilidade germinativa, característica de sementes ortodoxas, é crucial para períodos secos, quando alguns recursos limitantes impedem o desenvolvimento da semente (Izhaki et al. 1995). No entanto, esse parâmetro só pode ser observado em estudos que realizaram leituras diárias das germinações (Sato et al. 2008). Estudos que realizaram a leitura semanalmente (Utzurrum e Heideman1991), comprometeram o controle da sincronia das mesmas, considerando que intervalos longos entre as avaliações de germinação afeta o tempo de registro de cada semente, superestimando os resultados (Ranal e Santana 2006). Solanum paniculatum por sua vez, é uma espécie que possui dormência (Pinto et al. 2007; Vaz 2012). Esse fato explicou as baixas porcentagens de germinação observadas tanto para o grupo teste quanto para o controle. Porém, vale ressaltar que as sementes que foram submetidas ao experimento estavam viáveis. Diferente do observado por Heer et al. (2010), que após observar uma porcentagem altamente variável entre indivíduos de F. obtusifolia, abriu as sementes após o experimento e verificou que as mesmas já saiam das árvores sem embrião. Partindo do pressuposto que as sementes estavam viáveis, optou-se por dar continuidade aos experimentos sem submeter as sementes a compostos para superar a dormência das sementes (nitrato de potássio -KNO3), como feito por outros autores ao observar as baixas taxas de porcentagens das sementes (Carvalho 2008). 81 Solanum paniculatum, demonstrou uma maior porcentagem de germinação para o grupo teste (excluindo-se os outliers) quando a endozoocoria foi realizada por C. perspicillata. Todos os outros parâmetros se mantiveram neutros na análise. Diante desse fato e da significativa melhora das porcentagens de germinação da espécie. Se propõe que C. perspicillata realize uma leve quebra de dormência dessas sementes, visto o tempo curto que as sementes permanecem no trato digestivo. Porém essa hipótese precisa ser averiguada em estudos posteriores de semente com e sem dormência. Sugere-se ainda, que um número maior de réplicas seja realizadas. Carollia perspicillata demonstrou favorecer significativamente a germinabilidade de S. paniculatum com relação a P. lineatus nesse estudo. Sato et al. (2008), também observaram que P.lineatus diminui significativamente as porcentagens germinativas de Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae), tanto com relação as sementes provenientes dos frutos (controle), quanto das oriundas da endozoocoria por Artibeus lituratus (Olfers, 1818). Carvalho (2008), que também testou o efeito de dois morcegos em uma mesma espécie vegetal, em condições de laboratório, observou que o IVG e a porcentagem de sementes de Solanum granuloso-leprosum não foram alteradas por C. perspicillata, contrário aos resultados de A. lituratus, que diminuiu suas porcentagens de germinação. Esses resultados enfatizam a necessidade de se considerar que existe uma relação muito específica entre a semente e o seu dispersor, e extrapolar os resultados para uma análise comparativa pode não ser adequado (Traveset 1998). Isso porque o efeito da endozoocoria é idiossincrático, até mesmo em espécies congéneres (Lieberman e Lieberman 1986). De maneira geral, a maioria dos estudos envolvendo germinação de sementes por morcegos foram realizados em condições controladas sob temperaturas constantes, o que erroneamente tenta retratar o que acontece em condições naturais, onde invariavelmente as temperaturas oscilam (Heer et al. 2010; Oliveira e Lemes 2009; Tang et al. 2007) e dificulta as comparações com os dados desse estudo. Segundo Baskin e Baskin (2004) a comparação de resultados feitos em laboratório com condições de campo, são extrapolações que fogem dos limites estabelecidos, já que as condições nos referidos ambiente são no mínimo, bastante distintas. Alguns estudos já demonstraram que os resultados nas alterações dos tratamentos podem ser resultado das condições em que o experimento é realizado, se campo ou laboratório, e não do efeito do sistema digestivo propriamente (Bustamante et al. 1992; Figueiredo e Perin 1995; Ricardo 2013). 82 Cabe ressaltar ainda que o n de sementes utilizados na maioria dos estudos é considerado insuficiente para análise de dados (Traveset 1998). Alguns estudos sugerem que um n de 200 sementes seria a quantidade mínima ideal para se inferir sobre resultados de germinação (Ranal e Santana 2006). Ainda, a desigualdade no número de sementes entre os tratamentos (Tang 2008), faz com que o experimento fique suscetível a erros de precisão, com influência direta nos resultados (Ranal e Santana 2006). Por fim, reporta-se a ausência de ataques de fungos as três espécies desse estudo, independente do conjunto experimental, como repetidamente observado na literatura (e.g. Heer et al. 2010). Porém, foi observado o ataque em massa á sementes e mudas de Cecropia pachystachia submetidas ao experimento de germinação por formigas cortadeiras e da espécie de Camponotus spp. (obs. pes.). 7. CONSIDERAÇÕES FINAIS Com base nos resultados apresentados, assumimos que todas as sementes estavam viáveis, o que evidência a característica de Carollia perspicillata e Platyrrhinus lineatus como eficiente dispersores, e a dependência das espécies pioneiras para o transporte das suas sementes, aspecto já abordado em estudos anteriores. Principalmente para a espécie Maclura tinctoria, considerada uma espécie ameaçada, no qual alguns estudos têm desenvolvido técnicas alternativas de propagação in vitro, o que reforça ainda mais a importância e necessidade do papel dos morcegos na sua dispersão. Nossos dados em geral, corroboram com os estudos que sugerem que os padrões germinativos por endozoocoria são mais neutros do que prejudiciais ou benéficos. Ressalta-se, porém, que para entender a importância da endozoocoria na efetividade dos processos de dispersão é necessário abordar a influência dos efeitos metodológicos utilizados nos testes. No entanto o que se observa até então é que a grande maioria dos estudos se preocupam apenas com a comparação direta entre os parâmetros germinativos dos testes e controles, que geralmente é justificado pela ausência ou não da ação química ou mecânica do sistema digestivo dos morcegos nas sementes. Não levando em consideração adequadamente o estado de maturação da semente, tão pouco a aleatoriedade necessária para sementes do grupo controle. Entende-se que, ignorar todas essas premissas e, assumir comparações limitantes das médias de parâmetros germinativos como resultados de estudos 83 endozoocóricos é uma informação equivocada. Sugere-se que os resultados podem ser mais complexos do que responder apenas na especificidade de componentes isolados. Porém, esse estudo não é suficiente para afirmar todas as premissas propostas, de modo que trabalhos contínuos poderão elucidar com mais veemência as questões aqui apresentadas. Relatamos por fim, que a efetuação dos testes em condições de campo, aperfeiçoa a técnica, trazendo resultados mais fidedignos com o processo natural de germinação, excluindo a possibilidade de que fatores controlados extrapole as condições. 8. CONCLUSÕES ✓ Carollia perspicillata é uma espécie que age efetivamente na dispersão de sementes. ✓ Platyrrhinus lineatus embora apresente alguns parâmetros germinativos inferiores a C. perspicillata é importante para a germinação das espécies consumidas. ✓ Estudos endozoocóricos ainda progridem lentamente, futuramente, com a adoção de metodologias mais concisas, as inferências sobre a temática poderão ser efetuadas com maior precisão. 84 REFERÊNCIAS Arita, H. T. 1993. Rarity in Neotropical bats: correlations with phylogeny, diet, and body mass. 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Dissertação de Mestrado, Universidade Federal de Lavras- UFLA, 65p. 90 ANEXOS ANEXO 1 Consumption of leaves by Carollia perspicillata (Chiroptera, Phyllostomidae): a new dimension of the Carolliinae niche Arivania S. Pereiraa, Patrício A. da Rocha*b, José Paulo Santanac, Raone BeltãoMendesb, Juan Ruiz-Esparzab, Stephen F. Ferraria,b,d (a) Graduate Program in Ecology and Conservation, Universidade Federal de Sergipe, São Cristóvão, Brazil (b) Department of Ecology, Universidade Federal de Sergipe, São Cristóvão, Brazil (c) Department of Biology, Universidade Federal de Sergipe, São Cristóvão, Brazil (d) Department of Life Sciences, University of Roehampton, London, UK * Corresponding author: parocha2@yahoo.com.br Abstract Relatively little is known of folivory in bats, and leaves are considered to be an occasional item in the diets of phyllostomids, and most records are based on opportunistic observations. The combination of procedures, such as behavioral monitoring and the analysis of fecal samples, may increase considerably the probability of recording the consumption of inconspicuous items by these animals. This approach was used in the present study to provide evidence on the consumption of leaves by Carollia perspicillata in a cave in northeastern Brazil. The records were collected during the monitoring of a cave (Gruta da Janela). In order to confirm the consumption of leaves by C. perspicillata, we placed a camera trap inside the cave, 1 m from the roost. The analysis of the video footage revealed nine events of folivory, recorded on seven of the eight nights of monitoring. The footage collected on the ninth day (oneminute samples) allowed us to confirm that C. perspicillata consumes the whole leaf. The consumption of the entire leave (juices and fibers) was unexpected, given that all previous records in Neotropical bats involved the intense mastication of the leaf, with the indigestible fibrous mass being discarded. The evidence presented here provides important new insights into the diet of Carollia perspicillata, which reinforce the need 91 for further investigation in this and other species of frugivorous bat. Once again, the use of camera-traps has proved to be an important tool for the monitoring of bat colonies that occupy permanent shelters. Key-words: Bats, Diet, Folivory, Senna, Camera-trapping The Neotropical phyllostomid bats of the subfamilies Stenodermatinae, Rhinophyllinae and Carolliinae are considered to be primarily frugivorous (Kunz and Pierson 1994), although a number of recent studies have reported the consumption of novel food items, such as insects (in Carollia: York and Billings 2009), seeds (in Chiroderma: Nogueira and Peracchi 2003), and leaves (in Artibeus: Zortéa and Mendes 1993; Kunz and Diaz 1995; Novaes and Nobre 2009; and Platyrrhinus: Zortéa 1993; Aguiar 2005; Silvestre et al. 2016). Relatively little is known of folivory in bats, and leaves are considered to be an occasional item in the diets of phyllostomids, and most records are based on opportunistic observations (Zortéa and Mendes 1993; Kunz and Diaz 1995; Silvestre et al. 2016), rather than systematic studies. The apparent rarity of folivory my nevertheless be a sampling artifact, given that most dietary studies are based on the analysis of stomach contents or fecal samples (Charles-Dominique 1991; Giannini and Kalko 2004; Andrade et al. 2013), which favor the identification of hard parts, such as seeds and exoskeletons (Herrera et al. 2002) to the detriment of soft parts, such as leaves and flowers (Nogueira and Peracchi 2008). In this context, the monitoring of roosts and feeding sites represents an important complementary approach for the analysis of the diets of frugivorous bats. The combination of procedures, such as behavioral monitoring and the analysis of fecal samples, may increase considerably the probability of recording the consumption of inconspicuous items by these animals (Silvestre et al. 2016). This approach was used in the present study to provide evidence on the consumption of leaves by Carollia perspicillata in a cave in northeastern Brazil. The records were collected during the monitoring of a cave, or rock shelter, known locally as the Gruta da Janela in the village of Machado (10º49’22” S, 37º10’28” W), which is located in the municipality of Laranjeiras, in the northeastern Brazilian state of Sergipe. This cave is a calcareous formation with a total area of approximately 70 m², and an entrance 1.15 m high and 4.13 m wide. The site is located within a highly disturbed fragment of Brazilian Atlantic Forest, and a thick layer (10–30 cm in depth) of 92 seeds and fragments of fruit – primarily Solanaceae and Piperaceae – covers the floor of the cave, reflecting the long-term site fidelity of the resident Carollia perspicillata colony (Rocha et al. 2013). During a visit to the colony in February 2016, we noted the presence of whole and partially-eaten leaves on the cave floor below the C. perspicillata roost (FIG. A.1), which alerted us to the possibility of folivory in this bat species, given that no other bat species occupy the cave regularly. We collected all the leaves and terminal branches from the cave floor during the visit and during the subsequent fortnightly visits between February and May 2016. These specimens were compared with samples of the plants from the area surrounding the cave and specimens deposited in the ASE Herbarium at the Federal University of Sergipe in São Cristóvão. In order to confirm the consumption of leaves by C. perspicillata, we placed a camera trap (5210A-LTL, Acorn) inside the cave, 1 m from the roost (FIG. A.2). The camera was programmed to film 20 seconds every 10 minutes throughout the night on three consecutive days in April and May (total of six days). On an additional night in April, we set the camera trap to film for 20 seconds every minute, in an attempt to record the full sequence of the leaf-eating behavior. We subsequently screened the recordings to identify the footage showing the consumption of leaves by the bats. We found leaves in the floor of the roost during all subsequent visits (n = 8). We identified leaves from two plant species in the cave, Piper amalago L.(Piperaceae) and Senna georgicaH.S.Irwin and Barneby (Fabaceae), although we were able to confirm the consumption of only S. georgica, given the presence of partially-eaten leaves on the cave floor (FIG. A.1). These fragments were invariably of young leaves. By contrast, the only leaves of Piper amalago found in the cave were undamaged, and may have been carried to the roost accidentally by bats feeding on the fruit of this plant. The analysis of the video footage revealed nine events of folivory, recorded on seven of the eight nights of monitoring (FIG. A.3). The footage collected on the ninth day (oneminute samples) allowed us to confirm that C. perspicillata consumes the whole leaf (supplementary material 1). Folivory has been recorded in only six Neotropical bat species, Artibeus lituratus, A. concolor, A. fimbriatus, A. jamaicensis, A. amplus and Platyrrhinus lineatus (Nogueira and Peracchi 2008; Ruiz-Ramoni et al. 2011), all stenodermatines. The events registered here thus represent the first record of folivory not only in C. perspicillata, but in the subfamily Carolliinae as a whole. 93 Our preliminary data indicate that C. perspicillata feeds preferentially on the young leaves of S. georgica, although it is unclear whether this preference is a local or seasonal phenomenon. Certainly, it contrasts with the pattern recorded in Artibeus amplus, which is known to exploit the leaves of at least eight different plant families (Ruiz-Ramoni et al. 2011), although Platyrrhinus lineatus has been observed feeding exclusively on the leaves of plants of the genus Solanum (Zortéa 1993; Aguiar 2005; Nogueira and Peracchi 2008). Folivory is likely to be rare in bats under most circumstances, given the high energetic costs of flight and the limited energy content of leaves (Dudley and Vermeji 1992). Leaves may nevertheless represent an important complementary item in the diet of frugivorous bats, in particular as a source of calcium and proteins (Ruby et al. 2000; Nelson et al. 2005). This conclusion is reinforced by the findings of Rocha et al. (2016), which showed that leaves were consumed year-round by Platyrrhinus lineatus, independently of the availability of fruit, as predicted by Fleming (1986), Kunz and Diaz (1995), and Jordano (2000). The consumption of leaves by bats may also be linked to the presence of secondary compounds in these items (Krishnarathi et al. 2014). The leaves of Senna georgica contains a number of bioactive metabolites, such as flavonoids, alkaloids, triterpenes, steroids and, in particular, anthraquinones (Rodrigues et al. 2005). The ingestion of these leaves may thus also have certain specific medicinal effects, due to their laxative, antibacterial, antifungal, hepatoprotective or anthelmintic properties (Viegas et al. 2006). The consumption of the entire leave (juices and fibers) was unexpected (Kunz e Pierson 1994), given that all previous records in Neotropical bats involved the intense mastication of the leaf, with the indigestible fibrous mass being discarded (Lowry 1989; Nogueira and Peracchi 2008). The ingestion of the whole leaf by C. perspicillata may be related to two different factors, one being the selection of less fibrous young leaves, which are more easily digested, and the cranio-dental morphology of the genus Carollia, which may be associated with a more generalist diet than in other frugivorous Neotropical bats (Freeman 1988). Even so, further research would be required to confirm whether Carollia is capable of digesting cellulose, as observed in the Indian flying fox (Pteropus giganteus), which consumes large quantities of leaves (Anand and Sripathi 2004). 94 The evidence presented here provides important new insights into the diet of Carollia perspicillata, which reinforce the need for further investigation in this and other species of frugivorous bat. Once again, the use of camera-traps has proved to be an important tool for the monitoring of bat colonies that occupy permanent shelters. The standardization of this approach, and the investigation of additional populations and species should provide further insights into the exploitation of dietary resources by these bats, as well as the seasonal and spatial variation in this behavior. Acknowledgements We are grateful to CAPES (ASP) for graduate stipends and FAPITEC (JPS) for undergraduate stipends, CNPq for research grants to PAR (processes 501701/2013–3 and 150407/2015–7), RB-M (503372/2014-5), and SFF (processes 303994/2011-8 and 483220/2013), and CAPES for a postdoctoral stipend to SFF (process 99999.001536/2015-00). RB-M is also supported by Mohamed bin Zayed Species Conservation Fund (12055114), Primate Action Fund (1001257) and Primate Conservation Inc. (1158). REFERENCES Aguiar, L. M. D. S. 2005. First record on the use of leaves of Solanum lycocarpum (Solanaceae) and fruits of Emmotum nitens (Icacinacea) by Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy) (Chiroptera, Phyllostomidae) in the Brazilian Cerrado. Revista Brasileira de Zoologia 22(2): 509-510. Anand, A. A. P. e Sripathi, K. 2004. Digestion of cellulose and xylan by symbiotic bacteria in the intestine of the Indian flying fox (Pteropus giganteus). 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